UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA LA MOLINA

FACULTAD DE CIENCIAS

ea
Maestra

Ecologa Aplicada

LIMA, PER

ECOLOGA APLICADA
Revista del Departamento Acadmico de Biologa Volumen 3, N 1 y 2 / Diciembre 2004

ECOLOGA APLICADA
Revista del Departamento Acadmico de Biologa UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA LA MOLINA Av. La Molina s/n La Molina. LIMA, PER http://www.lamolina.edu.pe/ecolapl/ Correo electrnico: ecolapl@lamolina.edu.pe EDITOR Germn Arellano Cruz, Blgo., Mg. Sc. Universidad Nacional Agraria La Molina acg@lamolina.edu.pe CONSEJO EDITOR

Ph.D. Lucrecia Aguirre Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Ph.D. Consuelo Arellano Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Dr. Antonio Brack Programa de las Naciones Unidas Para el Desarrollo (Per) Mg. Sc. Aldo Ceroni Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Mg. Sc. Mercedes Flores Universidad Nacional Agraria La Molina (Per)

Dra. Maura Kufner Universidad Nacional de Crdoba (Argentina) Dr. Jaime Mendo Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Dra. Pia Parolin Max-Planck-Institute for Limnology (Alemania) Ph.D. Csar Rodrguez Michigan State University (USA) Dr. Jorge Tam Instituto del Mar del Per (IMARPE) Dra. Ins Redolfi Universidad Nacional Agraria La Molina (Per)

Dr. Edgar Snchez Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Mg. Sc. Juan Torres Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Dra. Graciela Vilcapoma Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Mg. Sc. Martha Williams Universidad Nacional Agraria La Molina (Per) Dra. Doris Ziga Universidad Nacional Agraria La Molina (Per)

ISSN 1726-2216 Ttulo clave: Ecologa aplicada Ttulo clave abreviado: Ecol. apl. Hecho el depsito legal 2002-5474 Revisin del texto en Ingls: Martha Williams y Consuelo Arellano. Revisin de la unificacin: Ins Redolfi. Diagramacin: Germn Arellano. Portada: Bosque tropical estacionalmente seco. Olmos, Per. En busca de la pava aliblanca Penelope albipennis Taczanowski, 1877. Fotografa: Germn Arellano. Copyright 2004 Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Prohibida la reproduccin total o parcial. El contenido de cada artculo es responsabilidad exclusiva del autor o autores. Telf. 3495647 3495669 Anexos 271 273 Apartado Postal 12-056. Lima 12 Per. Este Vol. se termin de imprimir en Enero del 2005 en los talleres Grficos Bracamonte S.A. Eloy Ureta 076, San Luis. Lima, Per. Tiraje de la versin impresa: 1 000 ejemplares.

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en: -Peridica (ndice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias). -Base de Datos Acadmica EBSCO En Espaol. -Zoological Record. Catlogo y Directorio: LATINDEX. Arbitraje: Revisin por pares annimos. Financiamiento Vol. 3: -Maestra Ecologa Aplicada Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Per. -Autofinanciamiento. Frecuencia de la publicacin: 1 Volumen anual. Informacin para la preparacin de manuscritos y suscripciones: Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Lima 12 Per. Correspondencia: Apartado Postal 12-056. Lima 12 Per. Correo electrnico: ecolapl@lamolina.edu.pe

ECOLOGA APLICADA
Revista del Departamento Acadmico de Biologa de la Universidad Nacional Agraria La Molina
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Volumen 3, nmero 1 y 2
Contenido
Artculos originales 1

Diciembre 2004

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Vanessa Teixeira Roth, Viviana Castro Cepero, Aldo Ceroni Stuva y Ral Eyzaguirre Prez. Diversidad y densidad de la comunidad de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel en el valle del ro Chilln (Lima) y su relacin con los factores edficos. Fabiola Parra Rondinel, Juan Torres Guevara y Aldo Ceroni Stuva. Composicin florstica y vegetacin de una Microcuenca andina: el Pachachaca (Huancavelica). Natalia Caldern Moya-Mndez, Aldo Ceroni Stuva y Carlos Ostolaza Nano. Distribucin y estado de conservacin del gnero Haageocereus (Familia Cactaceae) en el Departamento de Lima. Per. Francisco Caro Domnguez, Mara ngeles Snchez Anta y Teresa Tarazona Lafarga. Invasin del matorral por Genista hystrix en una dehesa salmantina (Espaa). Mnica Solari, Alfredo Rodrguez-Delfn, Sven E. Jacobsen, Hugo Sopln, Juan Guerrero y Salomn Helfgott. Efecto de aplicaciones foliares de metanol sobre el rendimiento de lechuga (Lactuca sativa L.). Tatiana Lapeyre, Julio Alegre y Luis Arvalo. Determinacin de las reservas de carbono de la biomasa area, en diferentes sistemas de uso de la tierra en San Martn, Per. Alfredo Giraldo, Dante Prez y Germn Arellano. Respuesta de la comunidad de araas epgeas (Araneae) en las Lomas de Lachay, Per, ante la ocurrencia del Evento El Nio 1997-98. Juan Carlos Garca Ramrez y Luis Carlos Pardo Locarno. Escarabajos Scarabaeinae saprfagos (Coleoptera: Scarabaeidae) en un bosque muy hmedo premontano de los Andes Occidentales Colombianos. Diana Prez y Jos Iannacone. Efecto insecticida de sacha yoco (Paullinia clavigera var. bullata Simpson) (Sapindaceae) y oreja de tigre (Tradescantia zebrina Hort ex Bosse) (Commelinaceae) en el control de Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova Garca y Lpez, 1941, principal vector de malaria en Ucayali, Per. Ins Redolfi, Alberto Tinaut, Felipe Pascual y Mercedes Campos. Densidad de nidos de la comunidad de hormigas (Formicidae) en tres olivares con diferente manejo agronmico en Granada, Espaa. Mara Copa-Alvaro. Patrones de nidificacin de Trigona (Tetragonisca) angustula Y Melipona rufiventris (Hymenoptera: Meliponini) en el norte de la Paz, Bolivia. Alizon Llerena, Cruz Mrquez, Howard L. Snell y Alberto Jaramillo. Abundancia de Amblyrhynchus cristatus en El Nio (97-98) y La Nia (01-02) en Santa Cruz, Galpagos.

Pg. 1-8

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Patricia Castillo-Briceo, Cruz Mrquez, David Wiedenfeld, Howard Snell y Alberto Jaramillo. El Nio Oscilacin del Sur y estado de salud de las iguanas marinas (Amblyrhynchus cristatus) en Galpagos. Cruz Mrquez, David Wiedenfeld, Howard Snell, Thomas Fritts, Madrone Flyway Belen, Craig MacFarland, Washington Tapia y Sixto Naranjo. Estado actual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp., Chelonia: Testudinae) en las islas Galpagos.

Pg. 92-97

14

Pg. 98-111

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Fernando Angulo Pratolongo. Dispersin, supervivencia y reproduccin de la pava Pg. 112-117 aliblanca Penelope albipennis Taczanowski, 1877 (Cracidae) reintroducida a su hbitat natural en Per. M. B. Kufner, G. Gavier y D. Tamburini. Comunidades de roedores de pampas de Pg. 118-121 altura en las Sierras Grandes en Crdoba, Argentina. Mariana Altrichter, Maura Kufner, Liliana Giraudo, Gregorio Gavier, Daniela Pg. 122-127 Tamburini, Mariano Sironi y Liliana Argello. Comunidades de micromamferos de bosque serrano y pastizal de altura en la Sierra Chica, Crdoba, Argentina. Wilmer E. Pozo R. Preferencia de hbitat de seis primates simptricos del Yasun, Pg. 128-133 Ecuador. E. Daniel Cossos Meza. Relaciones entre el zorro de sechura, Pseudalopex sechurae Pg. 134-138 (Thomas), y el hombre en el Per. Diana L. Torres Vargas, Roberto Quiroz Guerra y Juan Juscamaita Morales. Efecto de Pg. 139-147 una quema controlada sobre la poblacin microbiana en suelos con pasturas en la SAIS Tupac Amaru Junn, Per. Antonio Grate y Aldo Pacheco. Cambios en la distribucin y abundancia de la Pg. 148-153 ictiofauna de aguas someras en San Bartolo (Lima, Per) despus del ENSO 1997-98. Marianella Alayo, Jos Iannacone y Anita Arrascue. Sensibilidad al cromo: Pg. 154-161 microbiopruebas con las diatomeas marinas Isochrysis galbana Parke y Chaetoceros gracilis Schtt. Yakelin Rodrguez Yon, Blanca de la Noval Pons, Flix Fernndez Martn y Pedro Pg. 162-171 Rodrguez Hernndez. Estudio comparativo del comportamiento de seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares en su interaccin con el tomate (Lycopersicon esculentum M. var Amalia). Francisco Fontrbel Rada. Uso de algunos parmetros indicadores microbiolgicos y Pg. 172-179 bioqumicos para la evaluacin de la contaminacin por hidrocarburos y la biodegradacin de los mismos, en la zona del lago Titikaka (San Pedro de Tiquina, Bolivia). Artculo de revisin

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24

25 Pia Parolin, Florian Wittmann, Jochen Schngart and Maria Teresa F. Piedade. Amazonian vrzea forests: adaptive strategies of trees as tools for forest management. Notas cientficas 26 27

Pg. 180-184

Fabio Germn Cupul-Magaa. Listado sistemtico de las aves del estero Boca Negra, Pg. 185-187 Mxico, registrado en Abril de 2004. Mariano Devoto y Diego Medan. Preliminary evidence of landscape-level structure in Pg. 188-191 a population of a perennial herb, Cypella herbertii (Iridaceae).

Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 26/08/2004 Aceptado: 20/10/2004

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE LA COMUNIDAD DE CACTCEAS EN EL CERRO UMARCATA Y QUEBRADA OROBEL EN EL VALLE DEL RO CHILLN (LIMA) Y SU RELACIN CON LOS FACTORES EDFICOS DIVERSITY AND DENSITY OF A CACTI COMMUNITY IN THE CHILLN RIVER VALLEY: UMARCATA HILL AND OROBEL VALLEY AND THEIR RELATIONSHIP WITH THE SOIL FACTORS Vanessa Teixeira Roth1, Viviana Castro Cepero2, Aldo Ceroni Stuva2 y Ral Eyzaguirre Prez3 Resumen Pocos estudios de vegetacin realizados en zonas ridas han asociado factores edficos con formaciones vegetales, por lo que se hace interesante saber cules son los factores edficos ms importantes que afectan a la composicin, distribucin y estructura de la comunidad. Se estudi as la comunidad de cactceas en el cerro Umarcata y la quebrada Orobel de la cuenca baja del ro Chilln. Se realiz un muestreo aleatorio simple en parcelas cuadradas de 15 metros de lado, con 14 parcelas por zona. Cada zona fue adems dividida en tres franjas: alta, media y baja. Se tomaron muestras de suelo, las cuales fueron analizadas para determinar la concentracin de potasio, fsforo, materia orgnica, pH, conductividad elctrica y porcentaje de carbonato de calcio. Los valores de diversidad del cerro Umarcata se encuentran en el rango de 0.75 a 1.789 bits/individuo, mientras que en la quebrada Orobel de 1.22 a 1.88 bits/individuo. En esta ltima, la diversidad especfica y la equidad son mayores, por lo que se considera una comunidad ms estable y organizada. El fsforo (15 a 42 ppm) y el potasio (300 a 800 ppm) se constituyen como uno de los factores limitantes en el crecimiento de los cactus en la comunidad, y la conductividad elctrica (0.3 a 2 dS/m) se relaciona con la diversidad debido a que la conductividad elctrica mide la salinidad del suelo. Palabras clave: Diversidad, densidad, factores edficos, comunidad de cactceas, factor limitante. Abstract Few studies of vegetation conducted in arid zones have associated soil factors with plant associations. In our study we try to understand which are the most important soil factors that affect composition, distribution and structure of the community. The cacti community was studied at Umarcata Hill and Orobel Valley of the Chillon River Basin. A simple random sampling was carried out in square 15 meter sided plots, with 14 plots per area. Every area was divided into three zones: high, medium and low. Soil samples were analyzed to determine potassium, phosphorus, and organic matter concentration, pH, electrical conductivity and calcium carbonate percentage . The diversity values at Umarcata Hill lie in the rank from 0.75 to 1.789 bits / individual, whereas in Orobel Valley they rank from 1.22 to 1.88 bits / individual. In the latter, specific diversity and equity are higher indicating a stable and organized community. Phosphorus (15 to 42 ppm) and potassium (300 to 800 ppm) are the factors that limit cacti growth in the community. Electric conductivity (0.3 dS/m) is related to diversity due to the fact that it measures soil salinity, which in turn affects plant growth. Key words: Diversity, density, soil factors, community of cacti, limiting factors.

Introduccin La Familia Cactaceae es muy importante en la flora americana debido a la gran adaptabilidad de sus representantes en zonas ridas, donde el agua se presenta como un recurso sumamente escaso. El Per cuenta con aproximadamente 34 gneros y ms de 255 especies (Hunt, 1999). Las zonas ridas y semiridas guardan una gran variedad de especies de esta familia, las cuales han experimentado un gran proceso evolutivo. En las zonas ridas, la distribucin espacial y la dinmica poblacional son afectadas fuertemente por perturbaciones (Leirana-Alcocer & Parra-Tabla, 1999). Sin embargo, muy pocos estudios de

vegetacin realizados en paisajes semiridos han tratado de asociar los procesos dados por los ciclos de erosin-depositacin al estado actual de las comunidades vegetales (Peterson, 1981; Valiente et al., 1993). En este sentido existe evidencia que indica que la comprensin del estado actual de la vegetacin en zonas ridas puede relacionarse con la evolucin dinmica de los suelos y formas del relieve (Valiente, et al., 1993). Por lo tanto, es necesario saber cules son los factores edficos ms importantes que influencian la composicin, distribucin y estructura de la comunidad (Leirana-Alcocer & Parra-Tabla, 1999). La diversidad es una expresin de la estructura

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE UNA COMUNIDAD DE CATCEAS EN EL VALLE DEL CHILLN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ que resulta de las interacciones entre los elementos del ecosistema que est determinado por factores histrico-evolutivos y factores abiticos y biticos que actan sobre cada especie (Margalef, 1982; Odum, 1986) y se divide en componentes que tienen un comportamiento consistente y entendible, proporcionando una estima de la capacidad de conexiones internas o interacciones entre especies en un ecosistema (Houston, 1994). Las zonas ridas son sistemas en los cuales las condiciones abiticas son extremas y determinan tanto la abundancia como la diversidad de las especies vegetales. Estas condiciones abiticas determinan en muchos casos la disponibilidad de recursos, y por lo tanto, la distribucin de las especies. Sin embargo, condiciones locales de tipo bitico afectan la distribucin y abundancia de los individuos (Golubov et al., 2000). En regiones ridas y semiridas, la vegetacin ha experimentado un profundo proceso de evolucin resultando en una variedad de formas de vida y una relativa riqueza de especies (Gmez-Hinostroza & Hernndez, 2000). Las cactceas se consideran plantas de zonas secas y es all donde se supone se tiene su mayor diversidad. El presente trabajo tuvo como objetivo aportar, al conocimiento de la vegetacin de la comunidad de cactceas en el valle del ro Chilln, los parmetros de diversidad, la densidad poblacional y su relacin con los factores edficos. El estudio fue realizado en el cerro Umarcata y quebrada Orobel, ubicados en la cuenca baja del ro Chilln. Materiales y mtodos rea de estudio El ro Chilln se origina en la laguna de Chonta a 4800 msnm, y se alimenta con las precipitaciones que caen en su cuenca colectora y con los deshielos de la cordillera de la Viuda. La cuenca del ro Chilln se halla comprendida entre las coordenadas geogrficas 76 20 y 77 10 Longitud Oeste y entre los 11 20 y 12 00 Latitud Sur. Polticamente se halla ubicada en el departamento de Lima, ocupando las provincias de Lima y Canta; limita por el Norte con la cuenca del ro Chancay Huaral, por el Sur con la cuenca del ro Rmac, por el Este con la cuenca del ro Mantaro y por el Oeste con el Ocano Pacfico (INRENA, 1996). Ubicacin El estudio se realiz en la cuenca baja del ro Chilln en dos zonas: cerro Umarcata (76 46 9 Longitud Oeste y 11 37 35 Latitud Sur), aproximadamente a 1260 msnm y quebrada Orobel (76 45 25.9 Longitud Oeste y 11 45 25.9 Latitud Sur), aproximadamente a 1380 msnm (Figura 1). Clima La temperatura media anual cerca al mar es de 20C y en el interior es de 13.6 C (Canta, 2832 msnm). La precipitacin pluvial en la cuenca del ro Chilln vara desde escasos milmetros en la costa 2 rida y desrtica hasta ms de 600 mm en la cordillera (INRENA, 1996). La humedad relativa (HR) en trminos generales es mayor en la costa prxima al litoral (83%) que en la sierra baja (62%) (CDIAG, 1993).

Figura 1. Ubicacin del rea de estudio: cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln. Suelos En la zona predominan los suelos litoslicos, salvo en la zona de monte ribereo (Rivera, 1981). Por su naturaleza los suelos de la cuenca son aluviales en las reas de valle, coluviales en las reas de quebradas, aluvio-coluviales y elicos en las pampas y residuales en las reas de laderas y zonas de montaa (CDIAG, 1993). Conforme nos acercamos a Canta son ms frecuentes los suelos de tipo litosol desrtico-andosol vtrico (Rivera, 1981). Ecologa El piso ecolgico involucrado en el estudio es la Formacin matorral desrtico Sub-Tropical (md ST): Se extiende entre los 800 hasta los 2200 msnm y abarca 638.30 km2 que representa el 45% del rea total. El clima es rido y semi-clido, es decir, que la precipitacin promedio se estima que es mayor de 125 mm anuales y la temperatura media anual est alrededor de 18C. Topogrficamente, la formacin presenta tres reas bien definidas constituidas por el rea agrcola de valle, rea agrcola de quebrada y piedemonte y la ltima conformada por montaas ridas (ONERN, 1975). Metodologa Se realiz un muestreo aleatorio simple en parcelas de 15m x 15m en cada una de las zonas de estudio. Para determinar el nmero de individuos por especie, cada una de estas zonas fueron divididas en tres

VANESSA TEIXEIRA, VIVIANA CASTRO, RAL EYZAGUIRRE Y ALDO CERONI Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________ franjas (alta, media, baja) donde se aleatorizaron las parcelas (Figura 2). El nmero de parcelas en cada superficie fue de 14. En cada una de estas parcelas se obtuvieron muestras de suelos que fueron analizadas, para determinar su composicin. Las variables de suelo analizadas fueron: potasio, fsforo, materia orgnica, pH, conductividad elctrica y porcentaje de carbonato de calcio. La diversidad de la comunidad de cactceas se midi con el ndice de Shannon y Weaver (Magurran, 1991). H = - pi log2pi Donde: pi: es la proporcin de individuos de la isima especie. Para relacionar la composicin del suelo con la diversidad y densidad de cactceas se calcularon coeficientes de determinacin con modelos cuadrticos y exponenciales para cada una de las superficies. Franja Alta 14 13 12 11 en la quebrada Orobel. Esto se debe a las diferencias entre la abundancia de especies entre las dos zonas, lo que crea ms probabilidades de diversidad en la quebrada Orobel, por presentar una especie ms que en el cerro Umarcata, adems de una menor dominancia de las principales especies como Melocactus peruvianus. En cuanto a las isolneas de diversidad se aprecia que en el cerro Umarcata hay slo un ncleo de alta diversidad que se encuentra en la zona baja a la derecha (Figura 3a), mientras que en la quebrada Orobel hay hasta tres ncleos de alta diversidad, en la zona alta a la derecha, zona baja a la derecha y zona baja a la izquierda (Figura 3b). a)

Franja Media

10 9 8

7 6 2

Franja Baja

5 4 3

Figura 2. Muestreo aleatorio simple en parcelas de 15 x 15 metros en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln. Resultados y discusin Diversidad y densidad La comunidad de cactceas de las zonas estudiadas estn conformadas por las siguientes especies: Opuntia pachypus K. Schumann, Mila nealeana Backeberg, Haageocereus acranthus (Vaupel) Backeberg, H. pseudomelanostele ssp. aureispinus (Rauh & Backeberg) Ostolaza, Clesitocactus acanthurus ssp. faustianus (Backeberg), Melocactus peruvianus Vaupel, Neoraimondia arequipensis spp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza, Espostoa melanostele (Vaupel) Borg y Opuntia sphaerica C.F.Frster, esta ltima slo se encontr en la quebrada Orobel. Los valores de diversidad se encuentran en un rango de 0.75 a 1.789 bits/individuo en la zona del cerro Umarcata y entre 1.22 a 1.88 bits/individuo en la quebrada Orobel (Tabla 1). Como se puede apreciar la diversidad es ligeramente ms alta 3

b)

Figura 3. Isolneas de diversidad de la comunidad de cactceas en (a) cerro Umarcata y (b) quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE UNA COMUNIDAD DE CATCEAS EN EL VALLE DEL CHILLN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Sin embargo, as como se aprecian ncleos de alta diversidad en la quebrada Orobel tambin se pueden apreciar ncleos de baja diversidad, por lo menos dos en la zona alta izquierda y media derecha, mientras que en el cerro Umarcata hay slo un ncleo de baja diversidad en la zona baja izquierda. Esto indica que la comunidad del cerro Umarcata es ms heterognea en trminos de diversidad y densidad ya que las parcelas tienen una gran diferencia entre sus valores de densidad con un mnimo de 11 individuos por parcela hasta 123 individuos por parcela en comparacin con quebrada Orobel, donde el mnimo valor de densidad es de 40 individuos por parcela y el mximo de 175 individuos por parcela (Tabla 1). Tabla 1. ndices de Shannon y Weaver (H) de diversidad y densidad de la comunidad de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.
PARCELAS 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 H UMARCATA 1.4125 1.7883 1.6591 1.071 0.7595 1.3578 1.5359 1.4877 1.7485 1.6725 1.6378 1.6814 1.5518 1.7897 DENSIDAD UMARCATA 71 63 18 17 11 111 123 63 107 93 63 94 102 103 H OROBEL 1.4794 1.8923 1.4931 1.8068 1.7358 1.2836 1.2745 1.4103 1.3486 1.6083 1.5637 1.8869 1.2201 1.4977 DENSIDAD OROBEL 96 92 74 136 175 124 95 98 118 40 66 122 66 83

quebrada Orobel (Figura 3b y 4b) se encuentra que en la zona baja a la izquierda hay un ncleo de alta densidad y en el mismo sitio tambin encontramos un ncleo de alta diversidad. Este hecho nos indica que hay muchos individuos de diferentes especies y todos estos estn distribuidos equitativamente dentro de la zona. Tambin se puede apreciar esta distribucin en la zona alta a la derecha. a)

b)

Esto podra indicar que en esta ltima zona se encuentran muchos ncleos de baja y alta densidad por lo que se constituye como una comunidad ms homognea en trminos de distribucin espacial, y se podra considerar como una comunidad en un estado sucesional un poco ms avanzado que el cerro Umarcata, o en todo caso donde las distribuciones de cada una de las especies es ms regular. (Los coeficientes de variabilidad en trminos de densidad para cada zona son: el cerro Umarcata 0.5 y la quebrada Orobel 0.34). Comparando la diversidad con la densidad total de cactceas en el cerro Umarcata (Figura 3a y 4a), se puede apreciar que donde hay menos densidad de especies tambin hay baja diversidad, como se aprecia en la zona baja de Umarcata que tiene muy baja diversidad de cactaceas. Esto se podra deber a que no slo hay pocos individuos por especies sino que alguna de las especies est dominando el rea. De la misma forma es evidente que donde hay un ncleo alto de densidad la diversidad es baja, pero no se forma ningn ncleo muy estable, como en la zona media. Esto nos indica que hay una especie que est dominando la zona y sta se encuentra en grandes cantidades. En el caso de la 4

Figura 4. Isolneas de densidad poblacional de la comunidad de cactceas en (a) cerro Umarcata y (b) quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln. Estos resultados nos indican que en la quebrada Orobel hay ms diversidad especifica que en el cerro Umarcata y que las especies estn distribuidas ms homogneamente, por lo tanto, no hay ninguna especie dominante que desequilibre la comunidad. Se

VANESSA TEIXEIRA, VIVIANA CASTRO, RAL EYZAGUIRRE Y ALDO CERONI Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________ sabe que la diversidad incluye a la riqueza y a la equidad, por lo tanto una comunidad diversa es ms estable y ms organizada (Margalef, 1991). Relaciones de la diversidad y densidad con la composicin del suelo Las relaciones entre las variables de composicin de suelo y diversidad no son significativas. As la relacin entre porcentaje de materia orgnica y diversidad da un R2= 0.105 (Figura 5), que es relativamente baja, pero no es una relacin lineal ya que cuando la materia orgnica es demasiado alta en el suelo, la diversidad disminuye. Esto podra ser que slo alguna de las especies de cactus est adaptada a soportar estas cantidades de materia orgnica. Sin embargo, la relacin entre el fsforo y la diversidad tambin es una relacin polinmica con un R2= 0.235 (Figura 6), que a pesar de tener un ndice de correlacin bajo, est demostrando la importancia de un macronutriente como el fsforo en la comunidad; la relacin es tambin inversa como con la densidad, es decir, hay un rango de concentracin de fsforo que va entre los 20 a 40 ppm donde la diversidad es ms o menos estable entre 1.4 y 1.8, sin embargo si se pasa de esta concentracin de fsforo la diversidad disminuye. Este es un comportamiento clsico de un elemento esencial en la composicin del suelo y para la comunidad de cactceas. El comportamiento de la diversidad con el potasio, con un R2= 0.018, no demuestra ninguna relacin entre la diversidad y la concentracin de potasio (Figura 7). Por otro lado, de los diferentes componentes del suelo que se analizaron, la conductividad elctrica (CE), fue el que demostr una mayor conectividad con la diversidad con un R2=0.267, aunque no es significativo, igual ilustra la importancia de esta variable en el suelo (Figura 8). La conductividad elctrica (CE) determina la concentracin de sales solubles en el agua presentes en el suelo y est relacionada linealmente con la presin osmtica. El agua que tenga la mayor cantidad de sales disueltas tendr mayor conductividad elctrica. En este caso la conductividad elctrica del suelo es muy baja, lo cual indica que no es un suelo con problemas de sales (Ashman & Puri, 2002). En cuanto a las relaciones entre la composicin del suelo y la densidad de cactceas se aprecia que entre el porcentaje de materia orgnica (%M.O) y la densidad existe una relacin exponencial entre las variables con un R2=0.637 (Figura 9). Esta relacin muestra que a mayor porcentaje de materia orgnica en el suelo se tiene menor densidad de cactceas. Este resultado contradice el hecho que las plantas necesitan materia orgnica para poder crecer adecuadamente, lo cual podra deberse a la fisiologa de este tipo de plantas. La relacin entre fsforo y densidad es descrita por una funcin con un R2= 0. 571 (Figura 10), es decir, la mxima cantidad de cactceas en las parcelas est determinada por un rango de concentracin de fsforo 5 entre 20 a 30 ppm. Cuando las concentraciones de fsforo estn fuera de este rango la densidad de cactceas disminuye.
M.O% vs H
2 1.5 1 0.5 0 0 1 2 M . O% 3 4

y = 1.7987e-0.0699x R2 = 0.1055

Figura 5. Relacin entre porcentaje de materia orgnica y diversidad (H) de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.
P vs H 2 1.5 1 0.5 0 0 10 20 P 30 40 50 H

y = -0.0002x + 0.0012x + 1.7437

R 2 = 0.2355

Figura 6. Relacin entre concentracin de fsforo (ppm) y diversidad (H) de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.
K vs H 2 1.8 1.6 1.4 1.2 1 0.8 0.6 0.4 0.2 0 0 200 400 k (ppm) 600 800 1000 H

y = 9E-07x2 - 0.001x + 1.8149 R2 = 0.0183

Figura 7. Relacin entre concentracin de potasio (ppm) y diversidad (H) de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE UNA COMUNIDAD DE CATCEAS EN EL VALLE DEL CHILLN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

H vs C.E
2 1.8 1.6 1.4 1.2 1 0.8 0.6 0.4 0.2 0 0 0.5 1

y = 0.2798x 2 - 0.756x + 1.9581 R2 = 0.2674

K (ppm) vs densidad
140 120 100 densidad 80 60 40 20 0 0 200 400

y = -0.0003x2 + 0.2422x + 38.955 R2 = 0.2732

600

800

1000

1.5

2.5

K (ppm)

Figura 8. Relacin entre conductibilidad elctrica (dS/m) y diversidad (H) de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.
M . O% v s de nsi da d

Figura 11. Relacin entre concentracin de potasio (ppm) y densidad de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln. El fsforo al ser un macronutriente acta como factor limitante en la comunidad ocasionando que a pesar de su abundancia las cactceas no lo utilizan. La relacin entre potasio y densidad muestra tambin un comportamiento polinmico de segundo grado con un R2=0.273 (Figura 11), donde se puede apreciar el comportamiento de elemento limitante del potasio en la comunidad, siendo el rango de 350 a 450 ppm, donde se ubica la mayor densidad de cactceas. Aqu se puede apreciar que hay un lmite de concentracin, es decir, hay un rango de concentracin de estos nutrientes que son utilizados por las plantas y sirven para aumentar su densidad, pasando este rango simplemente las especies no utilizan el macronutriente y afecta su densidad en la parcela. La diversidad de especies en las comunidades de plantas es dependiente, en parte, de la fertilidad del suelo, ya que la adicin de nutrientes usualmente gobierna los cambios de riqueza y equitatividad. La diversidad es mayor en niveles intermedios de fertilizacin (Theodose & Bowman, 1997). En la gran mayora de los ecosistemas, el fsforo es el principal elemento limitante, por lo que el desarrollo de procesos de conservacin y de reciclado interno adquirir una alta prioridad para estas poblaciones y comunidades (Sarmiento, 1984). La concentracin de fsforo y potasio puede hacer decrecer la riqueza de especies, ya que la diversidad suele disminuir con la fertilizacin en suelos infrtiles, cuando la adicin de nutrientes aumenta los niveles de fertilidad por encima del valor potencial de diversidad (Theodose & Bowman, 1997). En suelos particularmente bajos en nutrientes, y con un alto o bajo pH, las comunidades de plantas especializadas evolucionan (Krueger et al., 1983). Adems el porcentaje de materia orgnica y de nitrgeno est relacionado con el contenido de micronutrientes, como el Mn, Zn y Fe. Finalmente, la observacin que un nutriente es limitante, no significa que slo ese nutriente limita el ecosistema, sino que la 6

y = 352.26e-0.7877x R2 = 0.6372

140 120 100 80 60 40 20 0 0 0.5 1 1.5 2 M . O% 2.5 3 3.5 4

Figura 9. Relacin entre porcentaje de materia orgnica y densidad de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.
P (ppm) vs densidad
140 120 100 densidad 80 60 40 20 0 0 10 20 P (ppm) 30 40 50

y = -0.2843x2 + 14.396x - 83.567 R2 = 0.571

Figura 10. Relacin entre concentracin de fsforo (ppm) y densidad de cactceas en el cerro Umarcata y quebrada Orobel. Cuenca baja del ro Chilln.

VANESSA TEIXEIRA, VIVIANA CASTRO, RAL EYZAGUIRRE Y ALDO CERONI Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________ limitacin simultnea por recursos mltiples parece ser la regla (Tanner et al., 1998) Conclusiones 1. Los valores de diversidad se encuentran en un rango de 0.75 a 1.789 bits/individuo en la zona del cerro Umarcata y entre 1.22 a 1.88 bits/individuo en la quebrada Orobel. En la quebrada Orobel hay ms diversidad especfica que en el cerro Umarcata y las especies estn distribuidas ms homogneamente, por lo tanto, no hay ninguna especie dominante que desequilibre la comunidad. 2. La comunidad del cerro Umarcata, es una comunidad con un alto ndice de dominancia de 1 2 especies en la comunidad, como Melocactus peruvianus. 3. El fsforo y el potasio actan como elementos esenciales en relacin a la densidad de cactceas. Se puede apreciar que hay un lmite mximo de concentracin para estos macronutrientes en donde la densidad aumenta, pasando este rango, la densidad de las cactceas disminuye. 4. La conductividad elctrica (CE), fue la que demostr una mayor asociacin con la diversidad, ya que a mayor conductividad pareciera que hubiera mayor diversidad. Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes del Curriculum de Biologa de la Universidad Nacional Agraria La Molina y al Sr. Antonio Sacsara, Capataz del Jardn Botnico Octavio Velarde Nez, que han participado en la fase de campo, dentro del Proyecto Cactceas de Lima. Asimismo, al Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) y al Concejo Nacional de Ciencia y Tecnologa (CONCYTEC) por el apoyo financiero. Literatura citada Ashman M.R & Puri G. 2002. Essential Soil Science. Blackell Science Ltd. Inglaterra. Centro de Informacin y Desarrollo Integral de Autogestin (CDIAC). 1993. La Cuenca del Ro Chilln. Diagnostico para un Plan Integral de Desarrollo. Lima, Per. Golubov J., Mandujano M. & Montaa C. 2000. Cactceas asociadas a pastizales de Hilaria mutica (Bucal.) Benth. En la Reserva de la Biosfera de Mapim, Mxico. Cactceas y Suculentas Mexicanas. Tomo XLV Ao 45 4: 84-89. Gmez-Hinostroza C. & Hernndez H. 2000. Diversity, geographical distribution, and conservation of Cactaceae in the Mier y Noriega region, Mexico. Biodiversity and Conservation. 9: 403-418. Houston M. 1994. Biological Diversity- The Coexistence of species on changing landscape. Edit. Cambridge University Press. England. Hunt D. 1999. Cites Cactaceae Checklist. 2da Edicin. Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA). 1996. Diagnstico de la Calidad del agua de la Vertiente del Pacfico. Vol II. Lima- Per. Krueger F.J., Mitchell D.T. & Jarvis J.V.M. 1983. Mediterranean type ecosystems. The Role of nutrients. Springer. Berln. Leirana-Alcocer J. & Parra-Tabla P. 1999. Factor affecting the distribution, abundant and seedling survival of Mammillaria gaumeri, and endemic cactus of coastal Yucatn, Mxico. Journal of Arid Environments. 41: 421-428. Magurran A. 1991. Diversidad Ecolgica y su Medicin. Ediciones Vedra. Barcelona, Espaa. Margalef R. 1982. Ecologa. Ediciones Omega. Barcelona, Espaa. . 1991. Teora de los Sistemas Ecolgicos. Barcelona, Espaa. Odum E. 1986. Fundamentos de Ecologa. Editorial Trillas. Mexico. Oficina Nacional de Recursos Naturales (ONERN). 1975. Inventario y Evaluacin de los Recursos Naturales de la zona del Proyecto Marcapomacocha. Per. Peterson F.F. 1981. Landforms of the Basin and Range Province Defined for Soil Survey, Nevada Agricultural Experiment Station TEchnical Bulletin 28, University of Nevada, Reno. Rivera P. 1981. Anlisis sobre las zonas de recreacin en reas naturales en la Cuenca del Ro Chilln (Dpto.Lima- Per). Tesis. Universidad Nacional Agraria La Molina. Sarmiento G. 1984. Los ecosistemas y la ecosfera. Editorial Blume. Barcelona. Tanner E.V.J., Vitousek P.M & Cuevas E. 1998. Experimental investigation of nutrient limitation on forest growth on wet tropical mountains. Ecology. 79 (1): 10-22. Theodose T. & Bowman W. 1997. Nutrient availability, plant abundant, and species diversity in two alpine Tundra communities. Ecology. 78 (6): 1861-1872. Valiente A., Dvila P., Ortega R.J., Arizmendi M.C., Len J.L, Breceda A. & Cancino J. 1993. Influencia de la Evolucin de una pendiente de piedemonte en una vegetacin de cardonal de Pachycereus pringlei en Baja California Sur, Mxico. Investigaciones Geogrficas Boletn, nm. especial 3. Mxico.

DIVERSIDAD Y DENSIDAD DE UNA COMUNIDAD DE CATCEAS EN EL VALLE DEL CHILLN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

Pontificia Universidad Catlica del Per (PUCP), vteixeira@pucp.edu.pe, Apartado 1761. Lima100, Per. Jardn Botnico Octavio Velarde Nuez, Departamento Acadmico de Biologa. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Agraria La Molina, vcastro@lamolina.edu.pe, aceroni@lamolina.edu.pe, Apartado 12056. Lima 12, Per. 3 Departamento Acadmico de Estadstica e Informtica, Facultad de Economa y Planificacin, Universidad Nacional Agraria La Molina, reyzaguirre@lamolina.edu.pe Apartado 12-056. Lima 12, Per.
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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 23/09/2004 Aceptado: 29/10/2004

COMPOSICIN FLORSTICA Y VEGETACIN DE UNA MICROCUENCA ANDINA: EL PACHACHACA (HUANCAVELICA) FLORISTIC COMPOSITION AND VEGETATION OF AN ANDEAN MICROWATERSHED: EL PACHACHACA (HUANCAVELICA) Fabiola Parra Rondinel1, Juan Torres Guevara1 y Aldo Ceroni Stuva1 Resumen Se estudi la composicin florstica y la vegetacin de la microcuenca del Pachachaca, ubicada al noroeste del Departamento de Huancavelica, y realizado entre el ao 2001 y 2003. Se determinaron 180 especies pertenecientes a 57 familias. En cuanto al tipo de formas de vida, dominan las herbceas y existen muy pocas arbreas, sobre todo nativas. Se identificaron 8 formaciones vegetales naturales representativas, entre oconales y pajonales en la parte alta y matorrales en casi toda la microcuenca. La composicin florstica de estas formaciones vegetales demuestra una gran riqueza especfica, siendo las familias mejor representadas, Asteraceae en las partes medias y bajas, Poaceae en las partes altas y Fabaceae en las partes medias y bajas de la microcuenca. Palabras clave: composicin florstica, formaciones vegetales, oconales, pajonales, matorrales. Abstract Vegetation and floristic composition of the Pachachaca basin, located in north western Huancavelica were studied from 2001 to 2003. There were registered 180 species belonging to 57 families. Herbaceous life forms dominated over other life forms, and only a few native tree species were registered. Eight representative natural plant formations were identified between grasslands and humid, compact slow-growing vegetation named oconales in the high areas, and shrub vegetation almost all over the basin. Floristic composition shows a large richness in species. Asteraceae were most representative in the middle and lowland areas, Poaceae in the high lands, and Fabaceae in the middle and lowland areas of the watershed. Key words: floristic composition, plant formations, oconales, grass lands, shrub vegetation.

Introduccin En la conservacin de los ecosistemas montaosos altoandinos la cobertura vegetal constituye un elemento central. La microcuenca del ro Pachachaca es un ecosistema de montaa y uno de los tres ros afluentes del ro Cachi que a su vez forma parte de la ms importante cuenca de la Sierra Central Sur del Per: el Mantaro. Este ecosistema presenta una variedad de formaciones vegetales representativas de la Sierra Central Sur del Per y en especial presenta importantes reas de humedales en sus partes ms altas, denominadas oconales o bofedales, formaciones vegetales de gran importancia para el ciclo hidrolgico de la misma, algo muy frecuente en los territorios altoandinos de nuestro pas. Tambin presenta grandes extensiones de pastos naturales, uno de los mayores recursos con los que cuenta el departamento de Huancavelica, con ms de 820 000 ha de su superficie. Las contribuciones al conocimiento sobre la composicin florstica y su distribucin en Huancavelica tiene como principal representante a Tovar (1957, 1990, 1993), siendo su mayor aporte en lo referido a la familia Poaceae. Es tal vez el nico que ha realizado investigaciones florsticas en algunos puntos de la microcuenca referida en el presente

estudio. Ochoa (1999) ha llevado a cabo numerosas colectas de papas silvestres en Huancavelica. Trabajos adicionales como el de la ONERN (1984), antigua oficina del Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), tambin han contribuido al conocimiento del tema. A su vez es renombrable el esfuerzo llevado a cabo por Desco, al elaborar con la colaboracin de Barreda & Rubina (2000) el Atlas de Huancavelica, el cual constituye otro de los aportes al conocimiento de la diversidad de la Regin. Como trabajo de base para todos los mencionados, es el realizado por Weberbauer (1945), quien llev a cabo colecciones en el Valle del Mantaro, muy cerca al rea de estudio. El conocimiento que se tiene sobre la Flora del Departamento de Huancavelica, es an limitado, por lo que es necesario determinar las especies vegetales que componen a este gran ecosistema montaoso, y con ello, identificar zonas de cobertura y estructura ms compleja, que nos puedan ofrecer informacin sobre la composicin de estos, y su posible potencial econmico, aun no reconocidos, con la finalidad de conservarlos usndolos adecuadamente. El presente trabajo es una contribucin al conocimiento de la composicin florstica y de las formaciones vegetales representativas de la microcuenca del Pachachaca,

COMPOSICIN FLORSTICA Y VEGETACIN PACHACHACA HUANCAVELICA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ como una muestra de lo que es la vegetacin de la Sierra Central Sur del Per. Materiales y mtodos Ubicacin La microcuenca del ro Pachachaca est ubicada en los Distritos de Laria y de Nuevo Occoro, Provincia de Huancavelica, al noroeste del Departamento de Huacavelica, entre los 1232 y 1237 LS y entre los 756 y 751 LO. Hidrogrficamente, se ubica como afluente de primer grado de la cuenca del ro Cachi junto con los ros Alauma y el Occoro que a su vez forman parte de la gran cuenca del ro Mantaro (Figura 1). Suelos En toda la microcuenca el suelo es primordialmente franco, con un pH que va desde 5.8 a 7.4 aproximada-mente, una conductividad elctrica no mayor a 0.20 mmhos, indicando un bajo nivel de sales, debido al lavado que sufre el suelo en cada estacin hmeda. La erosin es debido a la actividad geo-dinmica como en las pendientes pronunciadas donde masas de tierra son acarreadas en poca de lluvias. La presin del uso del suelo por la poblacin ha ido en aumento junto con el incremento en el nmero de habitantes, una explotacin excesiva de las tierras que quedaban en descanso por ms de 7 aos y que hoy en da no descansan ms de 3 aos. Cultivos en reas de excesiva pendiente no permiten la regeneracin de la vegetacin nativa, que protege de la erosin (Talpuy-UNALM, 2001). Fisiografa La microcuenca presenta pendientes pronunciadas de laderas donde llegan a tener hasta menos de 15. Las formaciones rocosas de las laderas tambin contribuyen a esta caracterstica. La parte alta de la microcuenca forma una planicie ondulada cubierta por bofedales. La parte media y baja est formada por cerros de laderas abruptas, que forman caones aproximadamente entre los 3900 y 4100 msnm y entre los 3500 y 3700 msnm. Ecologa De acuerdo al Mapa Ecolgico del Per (ONERN, 1976) elaborado en base a las zonas de vida de Tosi (1960), la microcuenca del Pachachaca se encuentra comprendida entre 3 zonas de vida: tundra pluvialAlpino Tropical (tp-AT),pramo muy hmedoSubalpino Tropical (pmh-SaT), y el bosque hmedoMontano Tropical (bh-MT). Pero cabe recalcar que debido a la diversidad de ecosistemas que se pueden encontrar en cada zona de vida, existen tipos de clasificacin ms precisas en cuanto a vegetacin, para el caso del Per, como la usada por Martnez et al. (1989), o por Weberbauer (1945). Metodologa Se evalu la composicin florstica realizando colectas durante la poca seca y poca hmeda, debido a que en estas dos estaciones aparecen especies diferentes. Se colectaron las muestras procurando seguir transectos de 100 metros. Las muestras fueron determinadas en el Herbario USM de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, y en el Herbario MOL de la Universidad Nacional Agraria La Molina, con el apoyo de taxnomos reconocidos y la orientacin de catlogos como el de los autores Brako & Zarucchi (1993). Se identificaron las formaciones vegetales realizando evaluaciones a lo largo de la microcuenca siguiendo el tipo de muestreo utilizado por Torres (1987) y Vila (1997), y nombrando cada formacin segn la dominancia de algn tipo de forma de vida, por la textura, e identificando a su vez las 10

Figura 1. Microcuenca del ro Pachachaca. Huancavelica. Caracterizacin de la zona de estudio rea La microcuenca tiene un rea aproximada de 3606.7 ha, extensin que la tipifica como microcuenca. El rea de estudio puede ser dividida en tres zonas: baja, entre 3400 y 3550 msnm; media, entre 3550 y 3900 msnm; y alta, entre 3900 y 4460 msnm. Clima El clima est determinado por la presencia o ausencia de lluvias. El inicio de las lluvias o poca de invierno, se da en Octubre, finalizando cerca al mes de Mayo, siendo el resto del ao meses secos o verano. La temperatura oscila desde menos de 0C hasta 30C, de la noche al da en un mes verano. El clima es bastante seco, disminuyendo la humedad a medida que se sube a lo largo de la microcuenca.

FABIOLA PARRA RONDINEL, JUAN TORRES GUEVARA Y ALDO CERONI STUVA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 9-16 __________________________________________________________________________________________ especies dominantes, segn la metodologa usada por Parra (2003). El matorral es definido como la formacin dominada por la presencia de arbustos de diferentes texturas de hojas; el pajonal por especies de los gneros Festuca, Stipa, Calamagrostis y Poa, que son gramneas de hojas duras y punzantes (Tovar, 1993); el pastizal o csped de Puna constituido por hierbas especficamente gramneas de porte reducido y juncceas; y los oconales, como formaciones dominadas por especies almohadilladas, arrosetadas o de porte reducido, especficamente por juncceas y gramneas. Para definir la altura de los matorrales medios se tomaron rangos de 1 a 2.5 m; para los bajos de 0.25 a 1 m; y para los enanos, alturas menores a 0.25 m. Para las texturas de las hojas se defini inerme al haber ms del 70 % de individuos con estructuras desprovistas de espinas o estructuras punzantes; subinerme con menos del 50% de individuos con estructuras punzantes; sub-espinoso entre 50% y 70 % de individuos con estructuras punzantes, y espinoso con ms del 70% de los individuos con estructuras punzantes. No se tomaron en cuenta formaciones arbreas debido a no hallarse en condiciones naturales. Resultados y discusin Composicin Florstica Los resultados de la composicin florstica nos dan una idea de la diversidad y riqueza florstica existente en la microcuenca del Pachachaca. Se hallaron un total de 179 especies pertenecientes a 121 gneros y 57 familias botnicas (Tabla 1). Altitudinalmente, es la zona baja la que posee una mayor diversidad, determinndose alrededor del 49%, 57% y 67% del total de especies, gneros y familias, respectivamente, del total existente en la microcuenca. Las familias mejor representadas fueron: Asteraceae, Poaceae y Fabaceae, con 30, 23 y 10 especies, respectivamente (Figura 2). La familia Asteraceae incluye especies aromticas (condimenticias) como Tagetes eliptica huacatay, diversas especies de Baccharis, como B. latifolia o B. salicifolia, conocidas comnmente como chilca, o B. genistelloides tres esquinas y a Chuquiraga spinosa huamanpinta. La familia Poaceae constituyen en su gran mayora a los pastizales y pajonales, tales como Stipa ichu y Festuca weberbaueri, as como Calamagrostis vicunarum, Festuca breviaristata y Aciachne pulvinata. La familia, Fabaceae, cuenta con especies del gnero Senna, usadas como cerco vivo; o Astragalus garbancillo garbancillo, de amplia distribucin en la cuenca. Las familias representadas por una sola especie o mono especficas, fueron en total 29, y aquellas representadas por 2 especies fueron 12. Un aspecto importante es la presencia de ciertas especies reconocidas cientficamente y por las poblaciones locales, como parientes silvestres de cultivos nativos de la zona. Tal es el caso de especies como Solanum 11 bukasovii, Solanum acaule y Solanum multiinterruptum, parientes silvestres de las papas cultivadas de las especies tuberosas del gnero Solanum; Oxalis aff. peduncularis, Oxalis aff. nubigena, parientes de la oca cultivada Oxalis tuberosa y Tropaeolum tuberosum var. silvestre, pariente de la mashua Tropaeolum tuberosum.

Figura 2.Nmero de especies de las familias mejor representadas en la microcuenca del ro Pachachaca. Huancavelica. Formas de Vida La vegetacin herbcea dominante en la microcuenca est representada por los pastos de la parte alta los cuales forman grandes extensiones de pajonales y pastizales, constituidas principalmente por especies de los gneros Calamagrostis, Festuca y Stipa. As mismo, las partes medias y bajas presentan una amplia riqueza especfica de hierbas de diversas familias. La vegetacin arbustiva tambin es abundante en la microcuenca, conformada mayormente por especies espinosas o no palatables, de acuerdo a su textura, que constituyen los matorrales, observndose que Duranta aff. armata, Colletia spinosissima, Dunalia aff. spinosa y especies del gnero Berberis, se encuentran en abudancia en las partes baja y media de la microcuenca. En las partes altas se pueden encontrar matorrales de textura lisa (inermes) en su mayora. En cuanto a la vegetacin arbrea, se han registrado y determinado en la parte media de la microcuenca la especie Buddleia incana y en las partes altas se registr la presencia de Buddleia coriacea colle, como cercos vivos. En el caso de Polylepis racemosa, queoal, este se encuentra formando pequeos rodales a lo largo del cauce del ro, siendo la mayor parte de individuos plantados en los bordes de chacra como cerco vivo. La mayor extensin de plantaciones forestales corresponde a la especie Eucalyptus globulus, la que fue introducida durante los proyectos de reforestacin de los aos 70, y que ha ido reemplazando a las especies nativas antes mencionadas. Otros tipos de hbitos reconocidos fueron: epfitas y suculentas, tanto en las partes baja, media y alta de la microcuenca (Tabla 2). Las formas de vida reconocidas en el presente trabajo, pueden ser encontradas en las tres partes de la misma o en dos

COMPOSICIN FLORSTICA Y VEGETACIN PACHACHACA HUANCAVELICA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ partes, lo que indica su amplia adaptacin a diferentes condiciones microclimticas. Por ejemplo, tenemos a Baccharis aff. caespitosa y Arcytophyllum thymifolium, que se les halla en las partes medias y altas, o Astragalus garbancillo que est distribuido en toda la microcuenca. Tabla 1. Lista de especies colectadas en la microcuenca del Pachachaca. Huancavelica.
FAMILIA/GNERO/ESPECIE AGAVACEAE Agave americana L. AMARANTHACEAE Althernanthera sp. Gomphrena sp. AMARYLLIDACEAE Stenomesson sp. APIACEAE Daucus montanus R. et P. ASPLENIACEAE Asplenium peruvianum (C.presl) Hier. Asplenium haenkeamum(C.Presl) Hier. Asplenium resiliens Kunze ASTERACEAE Achyrocline alata (Kunth.) D.C. Achyrocline spp. Ageratina azangaroensis (Bip.ex Wedd) K&H. Rob. Ambrosia arborescens Mill. Aqeratina aff sternbergiana (DC.) R.M. K. & H. Rob. Aqeratina sp. Aristeguieta discolor (D.C.) K&R. Baccharis aff.caespitosa (R. et P.) Pers. Baccharis aff.tricuneata (L.f.) Pers. Baccharis genistelloides (Lam.) Pers. Baccharis latifolia (R. et P.) Pers. Baccharis aff.salicifolia (Ref.) Pers. Baccharis sp. Bidens triplinervia H.B.K. Chuquiraga sp. Chuquiraga spinosa Less. Cosmos peucedanifolius Wedd. Gynoxys longifolia Wedd. Heliopsis aff.canescens Kunth. Hypochoeris sp. Mutisia acuminata R. et P. Perezia multiflora (H.K.B.) Less. Senecio collinus D.C. huamanpinta para-para toccarhui masaccarcco macho paas mancapaqui escorzonera maycha Taya Taya qensa sencca chilca chilca taya hembra chinasilcao rnica manzanilla japonesa huayrasacha marco marmaquilla culantro de pozo secopata bottom-botom yungay agave NOMBRE COMN

Senecio nutans Sch. Bip. Senecio rudbeackiaefolius. Sonchus asper (L.)Hill. Stevia macbridei Rob. Tagetes elliptica Smith. Vasquezia opposifolia. Viguiera aff.procumbens (Pers.) S.F. Blake BASELLACEAE Ullucus sp. BERBERIDACEAE Berberis flexuosa R. et P. Berberis lutea R. et P. BRASSICACEAE Brassica rapa ssp. campestris L. Descurainia sp. Lepidium chichicara Desv. Rorippa sp. BROMELIACEAE Puya sp. Tillandsia aff. paleacea. Tillandsia capillaris R. et P. Tillandsia sp. Tillandsia usneoides (L.) L. Tillandsia walteri Mez.

chachacoma yanamaycha iscaa masaccarcco huacatay castilla Marco

Kita ullucu ayrampo checcche yuyo chichicara berro ua de gato

tullma ccaccahuayllo huicclla

CACTACEAE Austrocylindropuntia floccosa (Salm-Dyck) Ritt. ccalahuaracco Austrocylindropuntia subulata ssp. exaltata (Berger) D.Hunt ancocasa Oroya peruviana (K.Sch.) B. & R. CAPRIFOLIACEAE Sambucus peruviana Kunth. CARYOPHYLLACEAE Drymaria sp. Pycnophyllum glomeratum Mart. CELASTRACEAE Maytenus apurimacensis Loest. CHENOPODIACEA Chenopodium sp. CONVOLVULACEAE Ipomoea sp. CRASSULACEAE Villadia sp. CUCURBITACEAE Cyclanthera brachybotrys (P. et End.) Cogn. caigua silvestre ELAEOCARPACEAE Vallea stipularis L.f. EPHEDRACEAE Ephedra americana H. & B. ex Willd. EQUISETACEAE suelda con suelda ccello ccoi siempre viva ccentilquinoa tullma 2 rayn amancosao

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Equisetum bogotense Kunth ERICACEAE Pernettya prostrata (Cav.) D.C. EUPHORBIACEAE Euphorbia sp. FABACEAE Adesmia sp. Astragalus garbancillo Cav. Dalea peruviana (J.F. Macbr.) J.F. Macbr. Lupinus sp. Medicago lupulina L. Otholobium pubescens (Poir.) Grim. Senna sp. Senna sp. Trifolium sp. Vicia andicola H.B.K. GERANIACEAE Erodium moschatum (L.) L`H.ex A. HYDROPHYLLACEAE Phacelia secunda J.F.Gmel. IRIDACEAE Sisyrinchium chilense Hook. JUNCACEAE Distichia muscoides N & M. Luzula aff.racemosa Desv. LAMIACEAE Lamium amplexicaule L. Marrubium vulgare L. Mynthostachys mollis (Kunth.)Gris. Salvia oppositiflora R. et P. Satureja boliviana Briq. Satureja incana (R. et P.) Spreg. LILIACEAE Bomarea aff.dulcis (Hook.) Beauv. Bomarea ovata (Cav.) Mirb. LINACEAE Linum cf.oligophyllum Willd. ex.Sch. LOASACEAE Caiophora cirsiifolia Presl LOGANIACEAE Buddleia coriacea. Buddleia incana R. et P. LORANTHACEAE Psittacanthus cuneifolius (R.&.P) G.Don MALVACEAE Acaulimalva engleriana (Ulbr.) Krap. MYRTACEAE Eucalyptus globulus Labill. ONAGRACEAE

condorpasarasara

Oenothera multicaulis R. et P. Oenothera rosea L`H ex A. ORQUIDACEAE Aa sp.

yawarsocco chupasangre sara-sara boca de sapo oca silvestre oca silvestre oca silvestre tumbo siempre viva

leche-leche tarwi silvestre garbancillo garbanzo silvestre tarwi silvestre chinatrebol culn mutuy enano mutuy tribol arverja silvestre aucca-aucca

Altensteinia sp. OXALIDACEAE Oxalis aff.dombei Oxalis aff.nubigena Walp. Oxalis aff.peduncularis Kunth PASSIFLORACEAE Passiflora tripartita var.mollisima Poir. PIPERACEAE Peperomia sp. PLANTAGINACEAE Plantago aff.lanceolata Plantago aff.australis Lam. Plantago linearis Knuth. Plantago rigida Kunth. Plantago sp. Plantago sp1. POACEAE Aciachne pulvinata Benth. Agrostis breviculmis Hitch.

yanallantn llantn champa estrella ancochuta paco-paco cebadilla moqapasto sora-sora sora-sora soclla crespillo cola de zorro chilhua soclla chillhua

turbera chilhua occeccora ccentilpaitaa mua soconpe asnomua pishcopatacllan

Avena sp. Calamagrostis jamesonii Steud. Calamagrostis minima (Pilg.) Tovar Calamagrostis preslii (Knuth) Hitchc. Calamagrostis rigescens (Presl) Scrib. Calamagrostis sp. Calamagrostis spiciformis Hackel Calamagrostis vicunarum (Wedd.) Pilg. Cortaderia jubata (Lem.) Stapf. Festuca breviaristata Pilg. Festuca dolichophylla Presl Festuca horridula Pilg. Festuca weberbaueri Pilg.

piquipichana ortiga o pukasisa ccolle quisuar tullma realsaltia eucalipto

Nasella meyeniana (Trin ex Rupr) Par. Nasella pubiflora (T.et R.) Desv. Nasella sp. Poa horridula Pilg. Poa lilloi Hack. Stipa ichu ( R. et P.) Kunth. Stipa mexicana Hitch. POLYGALACEAE Monnina salicifolia R. et P. POLYGONACEAE Muehlenbeckia volcanica (Bent) Eng. Rumex sp. POLYPODIACEAE muyaca rumanza totahuia soclla paccpa cora o pasto de la montaa NN

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COMPOSICIN FLORSTICA Y VEGETACIN PACHACHACA HUANCAVELICA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

Campyloneurum amphostenon (Kunze ex Klotzsch) Fee. Campyloneurum densifolium (Hier.) Lell. Campyloneurum sp. Polypodium buchtienii Rosenst. Polypodium sp. PTERIDACEAE Adiantum porreti W.Kstr. Argyrochosma nivea (Poir.) Wind. Cheilanthes incarum Maxon Cheilanthes pruinata Maxon RANUNCULACEAE Clematis seemanni O.Ktze. RHAMNACEAE Colletia spinossisima J .F.Gmel. ROSACEAE Hesperomeles aff.cuneata Lindl. Kageneckia lanceolata R. et P. Polylepis racemosa R. et P. Prunus serotina var. salicifolia Ehrh. Tetraglochin cristatum(Brit.)Rothm. RUBIACEAE Arcytophyllum thymifolium (R. et P.) Stand. pichi-pichi Gallium corymbosum R. et P. SANTALACEAE Quichamallium sp. SAXIFRAGACEAE Ribes sp. Saxifraga magellanica Poir. SCROPHULARIACEAE Agalinis lanceolata (R. et P.) D`Arcy Alonsoa acutifolia R. et P. Bartsia aff.weberbaueri Diels Bartsia inaequalis Benth. Bartsia melampyroides (H.B.K) Benth. Calceolaria sp. Castilleja sp. Veronica aff.persica. SOLANACEAE Dunalia aff.espinosa (Meyen) Dam. Solanum acaule Bitt. Solanum aff.furcatum Dun. Solanum bukasovii Juz. Solanum bukasovii Juz. f. multidissectum. Solanum glutinosum Dun. Solanum multiinterruptum Bitt. Solanum nitidum R. et P. TROPAEOLACEAE Tropaeolum tuberosum subsp. silvestre Sparre kta mauna uunga papa del zorro atoccpapa ayantancar atoccsiri zapatito, huahuyllay pimpinilla macho occeccora cuchu-cuchu chinchimalli duraznito milo lloque queoal capuli rancha-rancha occechica culantrillo helecho coca de inca culandrillo de pozo o culantrillo macho

jalahuala jala Huala ccalahuala raqui-raqui

VERBENACEAE Citharexylum dentatum D.Don Duranta aff.armata Mold. Verbena litoralis Kunth. lingli tancar verbina

kita au

Formaciones Vegetales La presencia de ciertas formas de vida permiti diferenciar 8 formaciones vegetales con las siguientes especies dominantes (Figura 3, Tabla 3): a. Oconal (4000 4400 msnm) Posee plantas almohadilladas ubicadas en zonas con diferentes grados de humedad del suelo y pendientes entre 0 y 15. Las especies caractersticas son Aciachne pulvinata, Pycnophyllum molle, Plantago sp. y Distichia muscoides. Para el caso de los dos tipos de oconales, predomina en densidad el Aciachne pulvinata. La extensin de oconales en la microcuenca es de gran importancia debido a formar parte de la fuente de origen del ro Pachachaca, y por lo tanto, es la base del ciclo hidrolgico de esta microcuenca. As mismo, los oconales junto con los pastizales y pajonales constituyen reas de pastoreo de alpacas y llamas. b. Pastizal (4300 msnm) Formacin dominada por herbceas de la familia Poaceae de porte muy reducido (menor a 2 cm de altura), acompaado de juncceas pequeas. Se halla en la parte alta de la microcuenca en zonas casi planas, cerca a los oconales. Pertenece a las reas de pasturas. Aciachne pulvinata domina con una densidad mayor que sobre el resto de especies, como del gnero de Calamagrostis, entre otras. c. Pajonal (3900 4200 msnm) Se encuentra en la parte alta de la microcuenca en zonas de pendiente entre 15 a 50. Posee una gran densidad de individuos de Stipa ichu acompaado de arbustos de Astragalus garbancillo. Es una de las formaciones vegetales naturales que se encuentra ms fragmentada a lo largo de la microcuenca debido al sobrepastoreo ocasionado mayormente por el ganado vacuno. Las especies dominantes son Stipa ichu, seguido de Festuca weberbaueri y A. garbancillo. d. Matorral bajo sub-inerme (3850 3950 msnm) Formacin vegetal constituida por matorrales bajos de menos de 1 m, con pocas especies no palatables, principalmente Chuquiraga sp. pero con dominancia de Calceolaria sp. seguida de Astragalus garbancillo. Se encuentra en las zonas de transicin de la parte media a la parte alta de la microcuenca, al final de un pequeo can que termina en la zona de pastos. Ubicada en zonas relativamente escarpadas, de pendiente entre 20 a 40. En cuanto a la densidad, predomina Calceolaria sp. seguido de Chuquiraga sp. Tambin pertenecen a esta formacin una Lamiaceae como Minthostachys mollis y otras de la familia 14

FABIOLA PARRA RONDINEL, JUAN TORRES GUEVARA Y ALDO CERONI STUVA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 9-16 __________________________________________________________________________________________ Asteraceae. e. Matorral enano sub- inerme (3800 msnm) Constituido por arbustos enanos de las especies Tetraglochin cristatum y Arcytophyllum thymifolium, principalmente sufrutescentes, inermes, es decir con una textura lisa, en la mayora de ellos. Se le encuentra en la parte media de la microcuenca, en zonas de pendiente entre 15 a 40. Posiblemente fueron zonas de cultivos, terrenos en descanso o de rotacin. Predomina el A. thymifolium sobre T. cristatum. En menor cantidad se pueden encontrar en este tipo de matorrales a especies como Astragalus garbancillo y Baccharis aff. caespitosa. f. Matorral medio inerme (3700 msnm) Formacin vegetal constituida principalmente por arbustos medios de textura lisa. Representa la parte media de la microcuenca, con fuertes pendientes de 60 a 70, donde la densidad ms elevada la presenta Figura 3. Perfil de la vegetacin de la Microcuenca Satureja incana, seguida de Aristeguieta discolor. del ro Pachachaca. En menores densidades se encuentran especies de Baccharis, Berberis y Monnina salicifolia. Tabla 2. Principales formas de vida de las especies g. Matorral medio espinoso (3450 3700 msnm) vegetales de la Microcuenca del ro Pachachaca. Constituido principalmente por arbustos espinosos o Huancavelica (% de presencia). de hojas no palatables de porte mediano, donde Formas de Vida Parte Alta Parte Media Parte Baja domina el arbusto Duranta aff. armata. Esta Herbceas 30.8 35.0 45.3 formacin se encuentra en dos lugares de la parte Arbustivas 18.2 65.9 59.1 media de la microcuenca, en los cuales varia Arbreas 28.6 57.1 28.6 nicamente la presencia de algunas especies de baja densidad o cobertura. Se les halla sobretodo en Suculentas 16.7 50.0 16.7 laderas de pendiente entre 40 y 70. As tambin, se Epfitas 0.0 40.0 100.0 encontr en la parte baja de la microcuenca a 3450 msnm, dominada por la presencia de D. aff. armata Tabla 3. Formaciones vegetales y especies dominantes aunque con especies diferentes a las dos zonas de la Microcuenca del ro Pachachaca. Huancavelica. mencionadas anteriormente. En cuanto a densidad Formaciones Altitud* Parte Especies dominantes vegetales (m.s.n.m.) se observa la dominancia de D. aff. armata, seguido 4300 Aciachne pulvinata de especies como Gynoxys longifolia, Monnina Oconal Alta Aciachne pulvinata 4400 salicifolia y Aristeguieta discolor. Otras especies Pycnophyllum molle Pastizal 4300 Alta Aciachne pulvinata que se pueden hallar en esta formacin son Colletia Stipa ichu 4150 spinossisima, Hesperomeles aff. cuneata, Astragalus garbancillo Pajonal Alta Citharexylum dentatum, Satureja incana, varias Festuca weberbaueri 4050 Stipa ichu especies de Baccharis y una de Berberis, as como a Matorral bajo 3870Alta y Calceolaria sp. Kageneckia lanceolata, Mutisia acuminata, sub-inerme 3900 media Chuquiraga sp. Matorral enano Arcythophyllum thymifolium Baccharis aff. salicifolia, Dunalia aff. spinosa y 3800 Media sub-inerme Tetraglochin cristatum especies de Senna. Satureja incana Matorral Medio 3700 Media h. Matorral medio sub-inerme (3470 3530 msnm) Aristeguieta discolor Inerme Duranta aff.armata Est constituido por matorrales medios donde 3450 Hesperomeles aff.cuneata predominan aquellos espinosos, con una Matorral medio Media Duranta aff.armata 3600 espinoso y Baja Colletia spinossisima ligeramente menor presencia de arbustos inermes. Duranta aff.armata Se encuentra en la parte baja de la microcuenca, en 3700 Berberis sp. zonas de fuerte pendiente, de entre 40 a 50. Se Matorral medio 3470Satureja incana. Baja sub-inerme 3530 Duranta aff.armata pueden encontrar especies como Satureja incana, Aristeguieta discolor, Kageneckia lanceolata, Colletia spinossissima, Hesperomeles aff. cuneata, CONCLUSIONES Ephedra americana, Citharexylum dentatum, 1. Se registraron a un total de 179 especies, correspon-dientes a 121 gneros y 57 familias. Berberis sp., Mintosthachys mollis, Baccharis sp. y 2. Las familias mejor representadas fueron: Gynoxys longifolia. En cuanto a las densidades, se Asteraceae, Poaceae y Fabaceae, con 30, 23 y 10 observa la dominancia de S. incana, seguido de especies, respectivamente. Monnina salicifolia y Duranta aff. armata. 15

COMPOSICIN FLORSTICA Y VEGETACIN PACHACHACA HUANCAVELICA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ 3. La diversidad de especies disminuye segn la altura, 87 en la parte baja y 45 en la parte alta de la microcuenca, presentndose un comportamiento similar con respecto a gneros y familias. La forma de vida ms representativa es la herbcea, la cual se encuentra extendida principalmente en la parte baja de la microcuenca, seguida por la arbustiva, cuya mayor cantidad de representantes se encuentra en la parte media. Las especies arbreas nativas han sido desplazadas por especies como Eucalyptus globulus y Prunus serotina. Se determinaron nicamente 3 especies nativas: Polylepis racemosa, Buddleia coriacea y Buddleia incana. Se identificaron 8 formaciones vegetales naturales: oconal, pastizal, pajonal, matorral bajo sub-inerme, matorral enano sub-inerme, matorral medio inerme, matorral medio espinoso y matorral medio sub-inerme. Los posibles parientes silvestres de cultivos nativos determinados fueron: Solanum bukasovii, Solanum acaule, Solanum multiinterruptum, Oxalis aff. peduncularis, Oxalis aff. nubigena, Ullucus sp., Tropaeolum tuberosum spp. silvestre y Chenopodium sp. Ediciones. Lima, Per. OFICINA NACIONAL DE EVALUACIN DE RECURSOS NATURALES (ONERN). 1976. Mapa Ecolgico del Peru. Gua Explicativa. ONERN. Lima, Per. OFICINA NACIONAL DE EVALUACIN DE RECURSOS NATURALES (ONERN). 1984. Inventario, evaluacin de recursos naturales de la zona altoandina del Per (Departamento de Huancavelica). Lima- Per Parra F. 2003. Composicin floristica y estructura de la vegetacin de la Microcuenca del Pachachaca, Distrito de Laria, Provincia de Huancavelica, Departamento de Huancavelica. Tesis para optar por el ttulo de Biloga. UNALM. TALPUY-UNALM-LARIA-ZUNIPAMPA-BUENOS AIRES-RIO DE LA VIRGEN. 2001. Pachachaca Huaycco. Informe Final del Curso de Ecologa de Montaas. Torres J. 1987. Ecologa y Uso de los Recursos Naturales renovables de la Cuenca del Rio San Marcos, Tamaulipas, Mxico. Tesis para obtener el grado de Maestro en Ciencias (Biologa). Facultad de Ciencias. Universidad Autnoma de Mxico. Mxico Tosi J.A. 1960. Zonas de Vida Natural en el Per. Memoria explicativa sobre el Mapa Ecolgico del Per. Instituto Interamericano de Ciencias Agrcolas de la Zona Andina. Proyecto 29. Programa de Cooperacin Tcnica. Boletn Tcnico N5. Tovar O. 1957. Las gramneas de Huancavelica. Memorias del Museo de Historia Natural Javier Prado. Lima. Per. . 1990. Tipos de vegetacin, diversidad florstica y estado de conservacin de la Cuenca del Mantaro. Centro de Documentacin para la Conservacin CDC, UNALM. Lima Per. . 1993. Las gramneas (Poaceae) del Per. Ruizia. Monografas del Real Jardn Botnico y CSIC. Tomo 13. Madrid, Espaa. Vila M. 1997. Estructura y Anlisis de la vegetacin de la microcuenca de Huarmiragra, Distrito de Tomayquichua, Provincia de Ambo, Departamento de Hunuco. Tesis para optar por el ttulo de Biloga. UNALM. Weberbauer A. 1945. El Mundo Vegetal de los Andes Peruanos. Estudio Fitogeogrfico. 2da Edicin. Estacin Experimental Agrcola de La Molina. Direccin de Agricultura. Ministerio de Agricultura. Lima.

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Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento al Equipo de la Coordinadora de Ciencia y Tecnologa en los Andes (CCTA); a los amigos de Talpuy-Huancayo; al Dr. Oscar Tovar, a la Dra. Blanca Len y Dra. Graciela Vilcapoma por su apoyo; al Herbario USM de la Universidad nacional Mayor de San Marcos, al Herbario MOL de la Universidad Nacional Agraria La Molina; al Grupo de Ecologa de Montaas 2001-II; compaeros de la UNALM que apoyaron en la fase de campo y a los amigos de las comunidades de Laria, Zunipampa, Mariscal Cceres y Ro de la Virgen, colaboradores en este trabajo. Literatura citada Barrera J. & Rubina A. 2000. Atlas de Huancavelica. Desco. Per. Brako L. & Zarucchi J. 1993. Catalogue of the Flowering Plants and Gymnosperms of Per. Monograhs in Systematic Botany from the Missouri Botanical Garden. Vol 45. Martnez S., Tovar O. & Galn A. 1989. Pisos bioclimticos y cultivos del Per. Informe final de Proyecto. CEDINFOR. Lima. Per. Ochoa C. 1999. Las papas de Sudamrica. CIP

Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Universidad s/n. quisuar@yahoo.com / amotape@yahoo.com / aceroni@lamolina.edu.pe. Apartado postal 12-056. Lima 12-Per. Fax: 3496015.

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 03/08/2004 Aceptado: 15/10/2004

DISTRIBUCIN Y ESTADO DE CONSERVACIN DEL GNERO Haageocereus (FAMILIA CACTACEAE) EN EL DEPARTAMENTO DE LIMA. PER DISTRIBUTION AND STATE OF CONSERVATION OF THE GENUS Haageocereus (CACTACEAE FAMILY) IN THE DEPARTMENT OF LIMA. PERU Natalia Caldern Moya-Mndez1, Aldo Ceroni Stuva1 y Carlos Ostolaza Nano2 Resumen Se estudi la distribucin y estado de conservacin del gnero Haageocereus en el Departamento de Lima (Per). Las plantas fueron recolectadas en 12 localidades ubicadas en las provincias de Canta, Huaral, Huaura, Huarochir, Lima y Oyn, entre los 180 y 2500 msnm. El nmero de taxa evaluados fue un total de 12: 4 especies, 6 subespecies y 2 hbridos adems de 2 formas, encontrndose en las siguientes categoras de conservacin: Vulnerable (3), En Peligro (5) y En Peligro Crtico (6). La especie con menor distribucin fue H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza, la cual, por la alta vulnerabilidad de su nico hbitat se ha incluido en la categora de En Peligro Crtico, mientras que la especie con mayor distribucin fue H. acranthus (Vaupel) Backeberg, incluida en la categora de Vulnerable. Las localidades ms seriamente perturbadas son Cajamarquilla, Santa Clara y camino a Huacho (km 118 Pan Norte), sugirindose la ejecucin de planes de conservacin ex situ para las especies H. pseudomelanostele (Werdermann & Backeberg) Backeberg y H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza. Palabras clave: Cactus, distribucin, conservacin, categorizacin, gnero. Abstract Haageocereus genus distribution and conservation status in the Department of Lima (Per) was studied. Plants were collected in 12 places located in Canta, Huaral, Huaura, Huarochir, Lima and Oyn provinces, from 180 up to 2500 masl. The number of taxa evaluated was 12: 4 species, 6 subspecies and 2 hybrids, and also 2 forms, which were classified into the following conservation categories: Vulnerable (3), Endangered (5) and Critically Endangered (6). The lowest distribution species was H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza, which has been included into the Critically Endangered category because of the high vulnerability of its sole habitat. On the other side, the highest distribution species was H. acranthus (Vaupel) Backeberg, categorized as Vulnerable. Disturbed localities are Cajamarquilla, Santa Clara and on the way to Huacho (118 km North Panamerican Highway), where ex situ conservation plans for H. pseudomelanostele (Werdermann & Backeberg) Backeberg and H. tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza species are expected to be undertaken. Key words: Cactus, distribution, conservation, categorization, genus.

Introduccin La familia Cactaceae en el Per est representada por 34 gneros y ms de 255 especies (Hunt, 1999), las cuales estn distribuidas en casi todos los ecosistemas del Per, desde los desiertos costeros, pasando por los valles interandinos, hasta la puna y llegando exitosamente al bosque tropical de nuestra amazona, por lo que se puede hablar de una gran diversidad de adaptaciones de esta familia. Esta diversidad hace posible que el Per albergue una considerable tasa de gneros y especies endmicas dentro de las cuales el gnero Haageocereus est bien representado. El gnero Haageocereus agrupa especies en su mayora endmicas de nuestro pas, las cuales se encuentran constituyendo diferentes formaciones vegetales caracterizando varios tipos de paisajes, como son el piso de cactceas columnares de la vertiente occidental de los Andes y los desiertos propios de la Costa del Per (Weberbauer, 1945). Su

rango de distribucin se extiende desde el Norte del Per hasta el Norte de Chile a altitudes entre los 100 y 2500 msnm. Los hbitats naturales de las cactceas estn fuertemente perturbados por la expansin urbana, la contaminacin ambiental, la creciente demanda de reas de cultivo y pastoreo de ganado caprino (Ostolaza, 1988). En consecuencia, la categorizacin de las plantas, segn su amenaza de extincin, es de vital importancia para llevar a cabo planes de conservacin. Dicha categorizacin es efectuada por la Unin Internacional para la Conservacin de la Naturaleza (UICN, 2001) utilizando bsicamente dos criterios: la abundancia de un taxn (nmero de individuos) y el rea total de ocupacin de dicho taxn. El conocimiento de las especies y hbitats de Haageocereus ha sido posible por las expediciones que principalmente investigadores y comerciantes europeos realizaron durante el siglo XX. Destacan hacia 1919, los

DISTRIBUCIN Y ESTADO DE CONSERVACIN DEL GNERO Haageocereus EN LIMA. PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ botnicos N.L. Britton & J. N. Rose con su obra The Cactaceae (Britton & Rose, 1919-1922), Curt Backeberg, quien en 1934 cre el gnero Haageocereus para incluir el grupo de plantas que Rose clasific dentro del gnero Binghamia. Posteriormente Backeberg public su gran obra Die Cactaceae (Backeberg, 1960) entre 1959 y 1963, paralelamente y a veces en coautora con Werner Rauh (1958). Importantes aportes al estudio de este gnero lo constituyen catlogos y descripciones de John Akers (1947), Ritter (1981), Brako & Zarucchi (1993), Eggli & Taylor (1990), Ostolaza (1980, 1988, 1995, 1996, 1998, 2002, 2003) y Caldern (2003). El presente trabajo tuvo como objetivo actualizar y difundir el conocimiento sobre la distribucin y estado de conservacin del gnero Haageocereus, como elemento importante de diversos ecosistemas del Per. Materiales y mtodos Ubicacin El rea de estudio corresponde a 12 localidades ubicadas en los valles de Huaura, Chilln, Rmac, Lurn y Santa Eulalia, en las provincias de Huaura, Huaral, Huarochir, Canta, Lima y Oyn (Figura 1). de mayor altitud, a 22.3C en los matorrales desrticos de la costa. La precipitacin es inversamente proporcional a la temperatura, mientras que la media anual es 711 mm para las zonas de mayor altitud, en las localidades prximas a la costa no llega a los 100 mm anuales. Suelos. Los suelos son muy heterogneos, desde arenosos hasta suelos de morfologa netamente estratificada, de origen aluvinico y textura variadas. En las localidades prximas a la franja litoral dominan las arenas profundas, donde aparecen los regosoles. Se presentan tambin con cementaciones salinas, clcicas o gpsicas con escasa materia orgnica, las formaciones lticas son tpicas de las reas empinadas. A lo largo de los valles aparecen los fluvisoles, de morfologa estratificada, estos suelos son por lo general profundos, pudiendo ser muy arcillosos. En los valles occidentales los suelos son de textura media a pesada, de buen drenaje y en condiciones topofisiogrficas empinadas, irrumpe la roca viva; se presentan tambin suelos calcreos y gpsicos, adems de andosoles (materiales volcnicos). Fisiografa. El relieve se presenta plano u ondulado en la franja costera, variando a abrupto en los cerros aislados de la Costa. Hacia los valles se hace inclinado a empinado, desde suave a colinado. En los valles altoandinos se presentan terrazas, as como quebradas de pendientes pronunciadas. Ecologa. De acuerdo al Mapa ecolgico del Per (INRENA, 1995), el rea de estudio presenta las siguientes zonas de vida: bosque seco-Montano Bajo Tropical (bs-MBT), desierto perrido-Montano Bajo Tropical (dp-MBT), desierto perrido-Premontano Tropical (dp-PT), desierto superrido-Sub Tropical (ds-S), matorral desrtico- Premontano Tropical (mdPT), desierto desecado-Subtropical (dd-S) y matorral desrtico- Montano Bajo Tropical (md-MBT). Metodologa Recoleccin botnica. Se colectaron las especies del gnero Haageocereus en 12 localidades del Departamento de Lima (Figura 1), registrndose en etiquetas de campo los datos referentes a sus caractersticas, lugar de coleccin, altitud, etc. Para una adecuada coleccin, preparacin y manejo de los especmenes, se sigui la metodologa sugerida por Arakaki (2000) para cactus con tallos cilndricos. Las plantas fueron colectadas entre los meses de Enero a Marzo en las localidades ubicadas en Caracoles y los valles de Lurn, Rmac, Chilln, Santa Eulalia y Chancay. Mientras que el valle de Huaura fue escenario de colectas y visitas en los meses de Junio y Agosto. Las altitudes de coleccin oscilaron entre los 180 y los 2500 msnm aproximadamente. Categorizacin. Se tom nota del estado de conservacin segn los reportes de Ostolaza (1995, 1996, 2002, 2003) y Ostolaza et al. (2003) para estas especies, el cual sigue la clasificacin sugerida por la UICN (Unin Internacional para la Conservacin de la 18

Figura 1. Localidades de colecta en el rea de estudio. Caracterizacin de la zona de estudio: rea. Se seleccion el rea de colecta segn la presencia de individuos que representen mejor las estructuras vegetativas y reproductivas de cada taxa en estudio. Clima. Se puede establecer un rango trmico y de precipitacin para todas las localidades en estudio. La temperatura media anual vara de 10.9C en las zonas

NATALIA CALDERN MOYA-MNDEZ, ALDO CERONI STUVA Y CARLOS OSTOLAZA NANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 17-22 __________________________________________________________________________________________ Naturaleza) en su Lista Roja versin 3.1 Ao 2001. Los criterios y categoras para las especies segn la amenaza de extincin estn clasificados en 9 categoras (Figura 2), las mismas que se mencionan a continuacin: EXTINCT (EX): Extinto; EXTINCT IN THE WILD (EW): Extinto en su estado Silvestre; CRITICALLY ENDANGERED (CR): En Peligro Crtico; ENDANGERED (EN): En Peligro; VULNERABLE (VU): Vulnerable; NEAR THREATENED (NT): Cerca de Amenaza; LEAST CONCERN (LC): Menor Preocupacin; DATA DEFICIENT (DD): Datos Deficientes y NOT EVALUATED (NE): No Evaluado. Como en previas Categoras de la UICN, la abreviacin de cada categora (en parntesis) sigue las denominaciones inglesas cuando se traducen en otros idiomas, esto con fines de uniformizar la informacin para una gestin adecuada de los planes y acciones de conservacin.
acranthus deflexispinus Zonatus Haageocereus pseudomelanostele Haageocereus albispinus Haageocereus tenuis HBRIDOS (Haageocereus x Espostoa) XHaagespostoa albisetata XHaagespostoa climaxantha acanthocladus carminiflorus Setosus

rubriflorior

Figura 2. Estructura de las Categoras Conservacin (UICN, 2001. Ver. 3.1 Red List).

de

Resultados y discusin Especies estudiadas. Los taxones correspondientes al gnero Haageocereus, colectados en el departamento de Lima fueron un total de 12: 4 especies, 6 subespecies y 2 hbridos, adems de 2 formas (Tabla 1). La mejor poca de colecta para material reproductivo de Haageocereus comprenden los meses entre Enero y Marzo. Tabla 1. Especies, subespecies, formas e hbridos del gnero Haageocereus en el departamento de Lima. Per.
ESPECIE Haageocereus SUBESPECIE olowinskianus FORMA clavispinus

Distribucin, categorizacin y estado de conservacin Haageocereus acranthus (Vaupel) Backeberg Distribucin: LIMA: Valle del Rmac, km 54 LimaLa Oroya, 1800 msnm; Valle del Chilln, km 64 Lima-Canta, 1260 msnm; Callahuanca - Valle de Santa Eulalia, 1300 msnm; Localidad cercana a Canta, 2700-2800 msnm; Prov. Lima, km 70 Carretera Central, 2200 msnm. Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (2003) este taxn est en la categora de Vulnerable (Vulnerable). Haageocereus acranthus ssp. zonatus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribucin: LIMA; Camino Churn-Andajes - Valle de Huaura, 2500 msnm. Categorizacin y Conservacin: Ostolaza et al. (2003) sugieren incluir a este taxn en la categora de En Peligro (Endangered). Haageocereus acranthus ssp. deflexispinus (Rauh & Backeberg ) Ostolaza Distribucin: LIMA; Camino Churn-Andajes - Valle de Huaura, 2500 msnm. Categorizacin y Conservacin: Ostolaza et al. (2003) sugieren incluir a este taxn en la categora de En Peligro (Endangered). Haageocereus acranthus ssp. olowinskianus (Backeberg) Ostolaza Distribucin: LIMA: Manchay - Valle de Lurn, 200 msnm; Cardal - Valle de Lurn, 230 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 180 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 100 msnm. Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (2003) este taxn est en la categora de Vulnerable (Vulnerable). Haageocereus acranthus ssp. olowinskianus forma rubriflorior (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribucin: LIMA: Cardal - Valle de Lurn, 230 msnm.

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DISTRIBUCIN Y ESTADO DE CONSERVACIN DEL GNERO Haageocereus EN LIMA. PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (1996) este taxn debera estar considerado en la categora de En Peligro Crtico (Critically Endangered). Haageocereus acranthus ssp. olowinskianus forma clavispinus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribucin: LIMA; Picapiedra - Valle de Lurn, 200 msnm, Cardal - Valle de Lurn, 230 msnm. Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (1996) este taxn debera estar considerado en la categora de En Peligro Crtico (Critically Endangered). Haageocereus albispinus (Akers) Backeberg Distribucin: LIMA: Valle de Santa Eulalia, 1600 msnm; Valle de Santa Eulalia, Callahuanca, 1300 msnm. Categorizacin y Conservacin: Por las caractersticas de su hbitat, se sugiere ubicar a este taxn en la categora de En Peligro (Endangered). Haageocereus pseudomelanostele (Werdermann & Backeberg) Backeberg Distribucin: LIMA: Cajamarquilla, 500 msnm; Cajamarquilla, 500 msnm; Quebrada California, 980 msnm. Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (2003) este taxn est en la categora de En Peligro (Endangered). Haageocereus pseudomelanostele ssp. acanthocladus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribucin: LIMA: Sayn - Valle de Huaura, 700 msnm. Categorizacin y Conservacin: Ostolaza et al. (2003) sugieren incluir a este taxn en la categora de En Peligro (Endangered). Haageocereus pseudomelanostele ssp. carminiflorus (Rauh & Backeberg) Ostolaza Distribucin: LIMA: Quebrada Tinajas - Valle de Lurn, 570 msnm, y Cerros de Manchay Valle de Lurn, 200 msnm. Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (2003) este taxn est en la categora de Vulnerable (Vulnerable). Haageocereus pseudomelanoste ssp. setosus (Akers) Backeberg Distribucin: LIMA: Picapiedra - Valle de Lurn, 200 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 180 msnm; Cerros Caracoles, km 55 Pan. Sur, 100 msnm. Categorizacin y Conservacin: Segn Ostolaza (2003) este taxn est en la categora de En Peligro Crtico (Critically Endangered). Haageocereus tenuis (Ritter) Rauh & Ostolaza Distribucin: LIMA; Huacho, km 118 Pan Norte, 300 msnm. Categorizacin y Conservacin: Por las caractersticas del hbitat se sugiere incluir a este taxn en la categora de En Peligro Crtico (Critically Endangered). XHaagespostoa climaxantha (Werdermann) Rowley 20 Distribucin: LIMA: Quebrada Tinajas - Valle de Lurn, 570 msnm. Categorizacin y Conservacin: Por las caractersticas de su hbitat se sugiere incluir a este taxn en la categora de En Peligro Crtico (Critically Endangered). XHaagespostoa albisetata (Akers) Rowley Distribucin: LIMA; Valle de Santa Eulalia, 1600 msnm, Valle de Santa Eulalia, Callahuanca, 1300 msnm. Categorizacin y Conservacin: Por las caractersticas de su hbitat se sugiere incluir a este taxn en la categora de En Peligro Crtico (Critically Endangered). En las Figuras 3 y 4 se muestra la distribucin de las especies, subespecies, formas e hbridos estudiados, mientras que en la Tabla 2 las mismas ordenadas segn su categora de conservacin. La especie con menor distribucin fue H. tenuis, la cual, por las caractersticas del hbitat se sugiere incluir en la categora de En Peligro Crtico, mientras que la especie con mayor distribucin fue H. acranthus, categorizada como Vulnerable. Tabla 2. Categoras de conservacin del gnero Haageocereus e hbridos en el departamento de Lima. Per.
Categora de Conservacin (UICN, 2001) VULNERABLES (VU) Especies, subespecies, formas e hbridos del gnero Haageocereus H. acranthus H. acranthus ssp. olowinskianus H. pseudomelanostele ssp. carminiflorus H. acranthus ssp. deflexispinus EN PELIGRO (EN) H. acranthus ssp. zonatus H. albispinus H. pseudomelanostele H. pseudomelanostele ssp. acanthocladus H. acranthus ssp. olowinskianus f. clavispinus EN PELIGRO CRTICO (CR) H. acranthus ssp. olowinskianus f. rubriflorior H. pseudomelanostele ssp. setosus H. tenuis XHaagespostoa albisetata XHaagespostoa climaxantha

Estado de conservacin del rea de estudio. Todas las localidades presentaron distintos grados de vulnerabilidad, encontrndose ms perturbadas aquellas prximas a las periferias de Lima, como son los casos de Cajamarquilla, Santa Clara, Manchay, Cardal, as como Camino a Huacho (km 118 Pan. N.). Para esta ltima locacin, identificada como nica rea de distribucin de Haageocereus tenuis, su proximidad a la carretera y la polucin generada por las granjas avcolas circundantes ha ido en desmedro del xito que tuvo esta especie tiempo atrs. El caso de

NATALIA CALDERN MOYA-MNDEZ, ALDO CERONI STUVA Y CARLOS OSTOLAZA NANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 17-22 __________________________________________________________________________________________ H. pseudomelanostele. Actualmente la expansin urbana ha hecho que ya no se encuentre ningn cactus en la zona. En Santa Clara, se puede apreciar una fase previa al caso de Cajamarquilla, donde la gran mayora de los cactus replegados en la parte superior del cerro prximo a Santa Clara, estn muertos o en un estado deplorable. En Manchay, se observa una situacin menos crtica que en Santa Clara, pero de igual vulnerabilidad; los estudios poblacionales en Manchay (Caldern, 2002) muestran densidades de individuos muertos ms altas que las densidades de individuos vivos. Los cactus en la localidad de Cardal estn circundados por cultivos agrcolas no obstante an se mantienen en buenas condiciones. Paradjicamente, localidades muy perturbadas del presente estudio o con mayor riesgo de destruccin, como Cajamarquilla, Picapiedra y Cardal, corresponden a zonas arqueolgicas declaradas intangibles por el Instituto Nacional de Cultura. La mejor estrategia para la conservacin de la diversidad biolgica a largo plazo, en estas localidades, sera la conservacin de poblaciones y comunidades naturales en su estado silvestre, conocida como conservacin in situ (Primack, 1998). Sin embargo, debido a que muchas veces esta opcin no resulta viable, por la creciente actividad humana, es probable que el nico modo de proteger de la extincin a estas especies sea mediante estrategias de conservacin ex situ (Soul, 1987; Kleiman et al., 1996). En estos casos, los Jardines Botnicos, como centros de conservacin ex situ, se encuentran en una posicin nica de contribuir a los esfuerzos de conservacin porque las colecciones vivas en estos centros y su respectivo herbario de colecciones de plantas secas, representan el mejor recurso de informacin de la distribucin y requerimientos de hbitat de las plantas (Primack, 1998). Conclusiones 1. Se registraron un total de 12 taxa correspondientes a 4 especies, 6 subespecies y 2 hbridos, adems de 2 formas. 2. La especie con menor distribucin fue H. tenuis, la cual, por las caractersticas del hbitat se le ha incluido en la categora de En Peligro Crtico, mientras que la especie con mayor distribucin fue H. acranthus, categorizada como Vulnerable. 3. Los taxa estudiados se encuentran en las siguientes categoras de conservacin: Vulnerable (3), En Peligro (5) y En Peligro Crtico (6). 4. Conocer y reportar la distribucin de las especies estudiadas es vital para iniciar los planes de conservacin de las mismas, as como de sus hbitats. 5. El caso ms extremo de deterioro de hbitat es la localidad de Cajamarquilla, donde fue descrita la especie tipo del gnero, H. pseudomelanostele. 21

Figura 3. Distribucin de las especies, subespecies y formas de Haageocereus acranthus y de H. albispinus en el departamento de Lima. Per.

Figura 4. Distribucin de las subespecies Haageocereus pseudomelanostele, de H. tenuis y los hbridos XHaagespostoa albisetata XHaagespostoa climaxantha en el departamento Lima. Per.

de de y de

Cajamarquilla es ms extremo, en esta localidad se describi la especie tipo del gnero Haageocereus:

DISTRIBUCIN Y ESTADO DE CONSERVACIN DEL GNERO Haageocereus EN LIMA. PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Actualmente ya no se encuentra ninguna especie de cactus en la zona. Mientras que, entre los hbitats seriamente perturbados, cuyo estado de conservacin an no es tan crtico, estn Quebrada Tinajas, Santa Eulalia y El Chilln (Altura km 69 C. Lima-Canta), sobre los cuales se pueden proponer estrategias de conservacin in situ. Los planes de conservacin ex situ constituyen una alternativa importante y quizs nica para aquellas especies que han perdido su ambiente natural o que se encuentran en Peligro Crtico. of Kew; Int. Organization for Succ. Plant Study; and Stdtische Sukkulenten-Sammlung Zrich. Hunt D. 1999. Cites Cactaceae Checklist. 2da edicin. 315 pp. Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA). 1995. Mapa Ecolgico del Per. Gua explicativa del Mapa Ecolgico del Per. Kleiman D., Allen M., Thompsom K. & Lumpkin S. 1996. Wild Animals in Captivity: Principles and Techniques. University of Chicago Press, Chicago. Ostolaza C. 1980. Las cactceas y la conservacin de la flora. Boletn de Lima. 7: 40-44. Lima __________. 1988. Los cactus de los alrededores de la ciudad de Lima y su conservacin. Zonas Aridas. No 5. UNALM. Lima __________. 1995. Cacti in the vicinity of Lima- Peru and their conservation status. Cac. & Succ. Journal. 67 (1). __________. 1996. A Closer Look at the Conservation Status of Cacti in the Vicinity of Lima, Per. British Cactus & Succulent Journal. 14 (4):158. __________. 1998. Las cactceas y la conservacin de la flora. Boletn de Lima. No 7. Edit. Los Pinos. Lima. __________. 2002. Cactus de Lima en peligro de extincin. Quepo. Lima. 16: 56-58. __________. 2003. Categorizacin y Conservacin de Cactceas Peruanas. Zonas Aridas. ( 7): 147-159. Ostolaza C., Ceroni A., Dreyfus G., Caldern N. & Novoa S. 2003. Cacti of the Huaura river valley, Per a conservation study. British Cactus & Succulent Journal. 21 (2): 87-97. Primack R.B. 1998. Essentials of Conservation Biology. Segunda Edicin. Boston University. Rauh W. 1958. Beitrag zur Kenntnis der perunischen Kakteenvegetation V. Zitzungsberichte fur Heidelberger Akademie der Wissennschaften, Botanisches Institut der Universitat Heidelberg Heidelberg. Springer-Verlag. : 368-435. Ritter F. 1980. Kakteen in Sdamerika. Band 3. F. Ritter Sebbstverlag, Spangenberg. Soul M. 1987. Viable Populations for Conservation. Cambridge University Press, Cambridge, UK. Unin Internacional para la Conservacin de la Naturaleza. 2001. UICN Red List Categories, versin 3.1. Gland, Switzerland. Weberbauer A. 1945. El Mundo Vegetal de los Andes Peruanos. Estudio Fitogeogrfico. 2da Edicin. Estacin Experimental Agrcola de La Molina. Direccin de Agricultura. Ministerio de Agricultura. Lima.

6.

Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento al Blgo. Gustavo Dreyfus, Estudiantes Sidney Novoa, Francis van Oordt y Michael Vega, por su apoyo en el trabajo de campo y de gabinete y a todos los alumnos del Curriculum de Biologa que han participado en el Proyecto de Cactceas de Lima y Cactario del Jardn Botnico Octavio Velarde Nez de la Universidad Nacional Agraria La Molina. Asimismo, al Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) y a la Sociedad Britnica de Cactus y Suculentas por el apoyo financiero. Literatura citada Akers J. 1947. New Genus and New Species from Per. Cactus & Succulent Society of America. XIX5: 67-70. Arakaki M. 2000. Manual for Collection Techniques, Preparation and Management of Cactaceae Specimens. Natural History Museum Science (BIO 371 G) University of Texas Herbarium (TEX). Backeberg C. 1960. Die Cactaceae. Tomo II: 11591245. Brako L. & Zarucchi J.L. 1993.Catlogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Per. Missouri Botanical Garden. Britton N.L. & Rose J.N. 1919-1922. The Cactaceae, 4 vols. Carnegie Intitution. Washington D.C. Caldern N. 2002. Diagnstico Poblacional de las cactceas de Manchay, Prov. de Lima. Quepo 16: 40-45. __________. 2003. Estudio Taxonmico del gnero Haageocereus (Familia Cactaceae) en el Departamento de Lima. Tesis. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Agraria La Molina. Eggli U. & Taylor N. 1990. IOS INDEX of names of Cactaceae published 1950-1990 from Repertorium Plantarum Succulentarum. Royal Botanic Gardens

Jardn Botnico Octavio Velarde Nez, Universidad Nacional Agraria La Molina. natcalderon@yahoo.com / aceroni@lamolina.edu.pe, Apartado postal: 12-056., Lima 12, Per. 2 Sociedad Peruana de Cactus y Suculentas. carlosto@ec-red.com, apartado postal 3215, Lima 100. Per. Fax (511)4792630. 22

Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 03/08/2004 Aceptado: 18/11/2004

INVASIN DEL MATORRAL POR Genista hystrix EN UNA DEHESA SALMANTINA (ESPAA) STUDY OF A SHURB INVASION IN A SALAMANCAN "DEHESA" Francisco Caro Domnguez1, Mara ngeles Snchez Anta2 y Teresa Tarazona Lafarga3 Resumen Se ha realizado un estudio de la invasin del matorral de Genisto hystricis-Cytisetum multiflori en una dehesa salmantina (bosque de quercneas de baja densidad) mediante la metodologa de transectos y cuadrados permanentes. Los resultados nos indican que, de todas las especies de este matorral, Genista hystrix Lge es, por su velocidad de crecimiento y fenomorfologa, la especie invasora predominante en dicha formacin esclerfila. Esta especie est invadiendo el pastizal de la dehesa, aproximadamente, 2.26 m2 por ao. Palabras clave: Dinamismo, esclerfilo, matorral, dehesa, Salamanca, especies invasivas, Genista hystrix Lge., Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet., Cytisus scoparius (L.) Link, Quercus rotundifolia Lam. Abstract The invasion of Genisto hystricis-Cytisetum multiflori shrubs in a Salamancan "dehesa" (Quercus forest with low density), was studied using permanent quadrat and transect methodology. The results indicate that, of all shrub species, Genista hystrix Lge. is the predominant invading species in this sclerophyllous formation, due to its growth rate and phenomorphology. The overall invasion rate of this shrub in the "dehesa" has been calculated to be approximately 2.26 m2 per year. Key words: Dynamics, sclerophyllous, shrubs, "dehesa", Salamanca, invasive species, Genista hystrix Lge., Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet., Cytisus scoparius (L.) Link, Quercus rotundifolia Lam.

Introduccin Se puede definir una dehesa como un bosque de quercneas de baja densidad, con un suelo relativamente limpio de matorral, donde crece el pastizal. En la dehesa salmantina es Quercus rotundifolia Lam. la especie predominante. Esta especie ocupa lugares caracterizados por un clima continental seco, con frecuentes heladas tardas que se corresponde al piso supramediterrneo. Como sealan Huntsinger & Bartolome (1992) la dehesa como sistema de explotacin agrcola y ganadera, ha persistido desde los ltimos 1000 aos. La diversidad de la produccin y vegetacin contribuyen tanto a la estabilidad ecolgica como a la estabilidad econmica del propietario. El sistema de explotacin de la dehesa necesita transformar el matorral en bosque abierto (Montoya Oliver, 1989). Sin embargo, es un hecho que las dehesas se estn poblando de monte bajo debido, fundamentalmente, a la disminucin y encarecimiento de la mano de obra para realizar labores de desbrozado, a la escasa rentabilidad en ellas de los cultivos de cereales y al aprovechamiento por una o a lo sumo por dos especies ganaderos, vacuno y lanar. (Gmez Gutirrez et al., 1991) Para mantener espacios abiertos es necesario controlar las especies arbustivas y para ello, la roturacin es la prctica ms habitual. Las tierras deben ser roturadas cada 4 5 aos, bien como nico

modo de controlar el matorral o bien como parte de un periodo de produccin de un cultivo. La combinacin de los dos mtodos puede utilizarse como control de produccin de un cultivo, al tiempo que una intensa actividad ganadera puede retrasar la necesidad de la prxima roturacin. Como sealan Huntsinger & W. Bartolome l.c. se pueden definir cuatro estados de vegetacin en las dehesas espaolas: -estado I: pastizal anual. -estado II: matorral. -estado III: dominancia de Quercus con baja densidad de matorral. -estado IV: bosque abierto de Quercus con baja densidad de herbceas anuales. Los procesos y las condiciones que afectan a los diferentes pasos seran considerados hipotticos, pero la invasin del matorral es rpida, entre 2-5 aos en ausencia de fuego y/ cultivos. Los estados II y III son los mas estables y el mantenimiento de estados con alta densidad de pasto (estado I y IV) requiere comnmente la intervencin humana. En la figura 1 se dan las posiciones dinmicas de los diferentes estados de vegetacin en la dehesa de Salamanca.

INVASIN DEL MATORRAL EN UNA DEHESA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Zona de estudio La Finca "El Campillo" (29TQF463413) ESTADO III (Figura 2), es una dehesa tpica poblada de Genisto hystricis-Quercetum rotundifoliae encinas, encuadrada dentro del Sector Encinar Salmantino de la Provincia CarpetanoIbrico-Leonesa (Rivas Martnez,1987). Su ESTADO IV Dehesa ESTADO II altitud es de 841 msnm y se encuentra ESTADO I Pastizal Lavadulo peduculataesituada en el trmino municipal de Sando. Thymo-Plantaginetum radicatae Genisteum hystricis Geolgicamente est constituida por Poa bulbosa-Trifolietum subterranei Matorral esquistos del Cmbrico y los suelos Figura 1. Posiciones dinmicas de los diferentes estados corresponden a cambisoles dstricos. Las de vegetacin en la dehesa de Salamanca. precipitaciones oscilan entre 460 y 572 mm y la temperatura media anual es de 11.3C (Caro, 1992). Diversos autores vienen estudiando las variables que actan en la invasin de especies. El objetivo de este trabajo es estudiar el paso de: Quercus/Pastizal Quercus/Matorral

Crawley (1987) establece que la mayora de los modelos de comunidades dinmicas presentan las siguientes barreras de invasin: a) competencia con especies nativas establecidas. b) prdidas causadas por enemigos naturales. c) falta de mutualistas para la dispersin del polen u otras vas facilitan el invasor. d) efectos nocivos de baja densidad operando sobre el propio invasor. Godron (1981) seala que para poder integrar el conjunto de interacciones entre los individuos de una comunidad, se deben buscar las fuerzas macroscpicas que controlan las variaciones; la primera de estas fuerzas es el poder ascensional que produce la estratificacin vertical de la vegetacin; la segunda de las tendencias es el aumento general de la metastabilidad de los sistemas ecolgicos que no son nunca verdaderamente estables. Allier & Lacoste (1981) sealan que el papel dinmico esencial es jugado por un nmero reducido de especies del matorral mediterrneo que constituyen la ms importante parte del recubrimiento o de la biomasa. El mantenimiento del clmax se realiza, por tanto, por regresiones locales naturales, que permiten la reinstalacin de especies arbustivas caractersticas de estados seriales jvenes. Barbero et al. (1990) hace referencia a lugares de clima subhmedo y hmedo del sur de Espaa y norte de frica donde las especies esclerfilas preforestales estn adaptadas a la permanente perturbacin antropozoognica a que son sometidos. El objetivo, por tanto, de este trabajo es conocer el funcionamiento y los mecanismos utilizados para la invasin por las diferentes especies de matorral en la dehesa y si en el proceso de invasin existe alguna especie ms agresiva que se pueda considerar como invasora.

Figura 2. rea de estudio. Corresponden estas dehesas a la serie supramediterrnea de vegetacin Genisto hystricisQuercetum rotundifoliae y sus etapas seriales constituyentes son escobales referibles a Genisto hystricis-Cytisetum multiflori Rivas Martinez (in Rivas Martinez et al., 1984). En su composicin florstica participan Genista hystrix Lge, Cytisus multiflorus (L'Her.) Sweet y Cytisus scoparius (L.) Link, acompaadas de Quercus rotundifolia Lam. y Lavandula stoechas L. subsp. sampaioana Rozeira. Su distribucin es orensanosanabriense, trasosmontana y salmantina, ocupando suelos silceos en el piso supramediterrneo, bajo ombroclima seco-subhmedo-hmedo (Rivas Martinez & Belmonte, 1987)

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FRANCISCO CARO, MARA NGELES SNCHEZ Y TERESA TARAZONA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 23-28 __________________________________________________________________________________________ Material y mtodos Una zona del Campillo se vall con el fin de evitar agresiones por parte del ganado. Dentro de esta zona se eligieron al azar 14 parcelas contiguas con matorral (cuadrados permanentes), de las que 8 corresponden a lo que denominamos frente de avance, es decir zona de contacto entre el pastizal y el matorral con una superficie de recubrimiento lineal de hasta un 50% y las 6 restantes corresponden a lo que denominamos matorral establecido con un recubrimiento lineal del matorral de ms del 50% y con desaparicin casi total del pasto. El tamao de las parcelas fue de 100 m2 (10m x 10m), medida sta que corresponde al rea mnima necesaria para que la diversidad del matorral est bien representada (Gounot, 1969; Guinochet, 1973). En cada una de ellas se marcaron transectos a lo largo de los cuales se colocaron placas numeradas cada 20 centmetros; se establecieron de esta forma 536 m de transectos y un total de 2 680 puntos de muestreo, donde se contabiliz la presencia o ausencia del matorral y su altura, con objeto de detectar los cambios en recubrimiento lineal, altura y variabilidad de las especies fruticosas siguiendo la metodologa de cuadrados permanentes (Austin, 1981; Brewer et al., 1990; Mesleard et al., 1991). Centramos nuestro inters en las especies que forman el matorral y que son Genista hystrix Lge. Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet, Cytisus scoparius (L.) Link y Quercus rotundifolia. Lam. Para cada una de ellas se estudiaron los siguientes parmetros: recubrimiento lineal global del matorral, incremento del recubrimiento lineal global, velocidad media de invasin, velocidad de invasin para cada especie, altura media del matorral, incremento de la altura en el periodo estudiado y velocidad de crecimiento para cada una de las especies. La velocidad de invasin (V) en cada uno de los cuadrados permanentes y para cada especie se calcul mediante la siguiente frmula: V = Ei/D La velocidad media de invasin de una especie (V) se calcula del siguiente modo: V = Vi/N La velocidad de crecimiento (C) de cada especie en cada parcela se calcula meditante la siguiente frmula: C =Hi/D De este modo, la velocidad media de crecimiento (C) de una especie es la siguiente: C =Ci/N El significado de los trminos utilizados es el siguiente: E= incremento del recubrimiento lineal de la especie en la parcela en el periodo D i= parcelas 1 a 14 D= nmero de das transcurridos entre las dos mediciones (117) N= nmero de parcelas total (14) H = incremento de la altura en el periodo D La actividad de los matorrales esclerfilos de los ecosistemas mediterrneos es inhibida por dos condiciones de stress: la limitacin de agua en verano (periodo seco) y las bajas temperaturas del invierno (Mitrakos, 1980). Como ocurre en otras floras mediterrneas (Arroyo, 1988) las restricciones climticas, en cuanto a temperatura, se dan antes y despus de la floracin y los meses durante los que sta se desarrolla es el periodo del ao donde no existen restricciones de agua; por esto, los datos necesarios para hacer los clculos se tomaron durante los meses de Marzo a Julio, coincidiendo con el inicio del crecimiento y la parada estival. Con los datos obtenidos se realiz un tratamiento estadstico mediante un contraste de igualdad de medias para datos apareados. Se aplicaron tambin diferentes ndices de diversidad as como la diversidad con objeto de comparar grado de cambio en la diversidad de especies arbustivas de los diferentes cuadrados permanentes y si hay alguna variacin entre las parcelas correspondientes al frente de avance y los del matorral establecido. Resultados y discusin La invasin del pasto por el matorral en la dehesa de Salamanca se realiza, fundamentalmente, por un incremento del recubrimiento lineal y altura de las especies arbustivas, teniendo prcticamente poca importancia el crecimiento demogrfico de las especies en la zona estudiada, con un 14% de germinaciones (Figura 3).

Figura 3
60 50 40 30 20 10 0

Matorral Germinacin

N individuos

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14

Parcelas

Figura 3. Incremento demogrfico de la especies en la zona estudiada debido a la germinacin de las semillas frente al matorral establecido. El estudio de los ndices de diversidad as como la diversidad (Tabla 1) de los 14 cuadrados permanentes estudiados, nos demuestra que no hay un comportamiento diferente entre el frente de avance y el matorral establecido, aunque en todos los casos Genista hystrix Lge. juega un papel invasor claro. Se exponen los porcentajes de recubrimiento lineal de cada especie, en los meses de Marzo y Julio, calculados con las mediciones efectuadas en las parcelas, cada 20 cm, a lo largo de los 2 680 puntos

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INVASIN DEL MATORRAL EN UNA DEHESA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ sealados en los transectos (Figura 3); como se observa, Genista hystrix Lge. es la especie que tiene mayor recubrimiento lineal, seguida de Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet, Quercus rotundifolia Lam. y Cytisus scoparius (L.) Link De la misma manera se calcularon las alturas medias globales para las cuatro especies que componen el matorral (Figura 5); Genista hystrix Lge. presenta la mayor altura, con un valor muy parecido - aunque algo superior - al que muestra Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet seguidos de Cytisus scoparius (L.) Link y Quercus rotundifolia Lam. Tabla 1. ndices de diversidad y diversidad. A = Frente de avance. B = Matorral establecido
Parcelas 1A 2B 3A 4B 5A 6B 7A 8B 9A 10A 11B 12A 13B 14A Nmero Simpson Mcintosh especies 3 4 4 2 3 2 4 2 3 4 3 3 3 3 0.419 0.303 0.567 0.555 0.352 0.714 0.205 0.658 0.476 0.570 0.443 0.577 0.286 0.900 30.26 31.86 15.36 24.16 9.43 30.59 6.70 38.32 5.19 24.45 17.06 21.45 8.12 19.03 BergerParker 0.5217 0.4035 0.7500 0.6875 0.5333 0.8333 0.3076 0.7872 0.7142 0.7500 0.5200 0.7143 0.3571 0.9500

y podemos asegurar, con una confianza del 95%, que las cuatro especies estudiadas muestran una diferencia significativa entre las alturas presentadas durante los meses de Marzo y Julio respectivamente. En cuanto al recubrimiento lineal, la nica especie que no muestra variacin es Quercus rotundifolia Lam. (Figura 4).

Figura 4
100 % cobertura 80 60 40 20 0
Q.r otundif olia C. multif lor us

M arzo Julio

Especies

Figura 4. reas de recubrimiento lineal de cada especie en los meses de Marzo y Julio.

Figura 5
Cm 140 120 100 80 60 40 20 0
M arzo Julio

G. hyxtr ix

C. scopar ius

Especies

Figura 5. Altura media de cada especie en los meses de Marzo y Julio. Tabla 2. Incremento medio de cobertura lineal y altura de cada especie considerada.
Media de la diferencia entre los datos de la primera y la segunda medida Cobertura Altura lineal Genista hystrix Cytisus multiflorus Cytisus scoparius Quercus rotundifolia 6.36 8.64 6.88 6.67 3.08 1.18 0.61 0.15 Contraste estadstico Altura 4.58 3.58 2.20 2.28 Cobertura lineal 3.66 3.50 2.33 1.69

-diversidad Comparacin entre A y B w=1 c=0 R=0 I=0.001 E=1.001 T=0 Total 0.6279 1 0 0.202 1.224 0.093

La media del incremento del recubrimiento y altura en cada una de las especies consideradas se reflejan en la Tabla 2. De estos resultados deducimos que Genista hystrix Lge. y Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet son las especies fruticosas predominantes en el matorral, ya que presentan los valores ms altos en porcentaje de recubrimiento y en altura media global;

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FRANCISCO CARO, MARA NGELES SNCHEZ Y TERESA TARAZONA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 23-28 __________________________________________________________________________________________ Agradecimientos Este estudio se ha llevado a cabo con cargo al proyecto El matorral como invasor de la dehesa salmantina finanziado por el I.N.I.A. de Salamanca. Literatura citada Allier C. & Lacoste A. 1981. Processus dynamiques de reconstitution dans la srie du Quercus ilex en Conse. Vegetatio. 46: 83-91. Arroyo J. 1988. Fenologa de la floracin en especies del matorral del sur de Espaa. Lagascalia (Extra).: 593-606. Austin M.P. 1981. Permanents quadrats: An interface for theory and practice. Vegetatio. 46: 1-10. Barbero M., Bonin G., Loisel R. & Querel P. 1990. Changes and disturbans of forest ecosystems caused by human activities in the western part of mediterranean basin. Vegetatio. 87: 151-173. Brewer J.S. & Grace J.B. 1990. Plant community structure in an oligohaline tidal marsh. Vegetatio. 90: 93-107. Caro Domnguez F. 1992. Fenomorfologa, reproduccin y dinamismo de la vegetacin de la dehesa de "El Campillo". Memoria de Licenciatura. Facultad de Biologa. Universidad de Salamanca. Caro Domnguez F., Snchez Anta M.A., Gallego Martn F. & Navarro Andrs F. 1994. Phenomorphological aspects of three species in a shrubland on Genisto hystricis-Cytisetum multiflori Rivas Martnez in Rivas Martnez et al. in a dehesa of Salamanca. Boletim da Sociedade Broteriana. Vol LXVI (2 serie).: 303-316. Crawley M.J. 1987. What makes a community invasible in colonization, succesion and stability?. Ed. A. J. Gray, M.J.Crawley and P.J. Edwards Blackwell scientific Publications. Oxford. Godron M. 1981. Preface in vegetation dynamics in grasslands, heathlands and mediterranean ligneous formations. Edited by Poissonet, F. Romane, M.A. Austin, E. van der Maarel & W. Schmidt. Dr. W. Junk Publisher. The Hague. Gmez Gutirrez J.M. 1991. Coordinador cientfico. El libro de las dehesas salmantinas. Junta de Castilla y Len. Consejera de Medio Ambiente y Ordenacin del Territorio. Salamanca. Gounot M. 1969. Mthodes d'tude quantitative de la vgtation. Masson. Pars. Guinochet M. 1973. Phytosociology. Ed. Masson. Paris. Mesleard F., Grillas P. & Lepart J. 1991. Plant succession in coastal wetland after abandonment of cultivation: the example of the Rhone delta. Vegetatio. 94: 35-45. Mitrakos K. 1980. A theory for Mediterranean plant life. Acta Ecolgica. Ecol. Plant. 1 (15): 245-252. Montoya Oliver. J.M.1989. Encinas y encinares. Edic. Mundi Prensa. Madrid.

Tabla 3. Velocidad media de invasin del matorral en cada parcela (V1) y especies con mayor invasin (V) y crecimiento (C).
Velocidad media de Especies que invasin del presentan mayor matorral en invasin (V) cada parcela (V1) G. 1.088 hystrix/C.scoparius G. hystrix 0.266 /C.multiflorus G. hystrix 2.312 1.420 0.546 1.858 0.283 2.709 0.269 1.752 2.448 0.416 0.280 0.208 G. hystrix G. hystrix G. hystrix C.multiflorus/C.scop arius C. multiflorus C.multiflorus/C.scop arius C. multiflorus G. hyxtris/C. multiflorus C. multiflorus -----C .multiflorus Especies que presentan mayor crecimiento (C) C. multiflorus G. hystrix C.multiflorus/C.scopari us C.multiflorus/G. hystrix C. multiflorus G. hystrix G. hystrix G. hystrix C. multiflorus C. multiflorus G. hystrix Q. rotundifolia C. multiflorus C. multiflorus Parcela 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14

En la tabla 3 se dan, por parcelas, la especie o especies con mayor velocidad de invasin y velocidad de crecimiento. Conclusiones Desde el punto de vista de la invasin global del matorral (Tabla 3), se deduce que la velocidad media de invasin es de 1.13+0.62 cm /da; considerando que el periodo vegetativo medio es de 75 das, se puede decir que el matorral de Genisto hystricis-Cytisetum multiflori Rivas Martinez (in Rivas Marinez et al., 1984) est invadiendo el pastizal de esta dehesa, aproximadamente, 2.26 m por ao. En el estudio de los modelos de fenofases vegetativa-generativa realizado para Genista hystrix Lge., Cytisus multiflorus (L'Hr.) Sweet y Cytisus scoparius (L.) Link (Caro, 1992, 1994) se observa que Genista hystrix Lge. tiene una fenofase vegetativa ms amplia que las otras dos especies. Este aspecto junto con su mayor velocidad de crecimiento y su morfologa espinosa que dificulta el aprovechamiento por el ganado, hace que la espcie endemica ibrico Genista hystrix Lge., de distribucin salmantinaorensano-sanabriense y trasosmontana, sea la especie invasora en la dehesa "El Campillo".

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INVASIN DEL MATORRAL EN UNA DEHESA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Rivas Martnez S., Daz Gonzlez T.E., Fernndez Prieto J.A., Loidi J. & Penas Merino A. 1984. La vegetacin de la alta montaa cantbrica. Los picos de Europa. Ed. Leonesas. Len. Rivas Martinez S. & Belmonte D. 1987. Sinopsis de la clase Cytisetea-scopario-striati. VII. Jornadas de Fitosociologa, multicopia. Salamanca.

Departamento de Botnica. Facultad de Biologa. C/ Licenciado Mndez Nieto, s/n. Campus Miguel de Unamuno. Universidad de Salamanca 37007. Salamanca. (Espaa). Correo electrnico: fcarodomnguez@hotmail.com 2 Departamento de Botnica. Facultad de Biologa. C/ Licenciado Mndez Nieto, s/n. Campus Miguel de Unamuno. Universidad de Salamanca 37007. Salamanca. (Espaa). Correo electrnico: asanta@aida.usal.es 3 Servicio Territorial de Medio Ambiente. Seccin de Espacios Naturales. Junta de Castilla y Len. C/ Villar y Macias, 1. 37002. Salamanca (Espaa): Correo electrnico: tarlafma@jcyl.es

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 15/11/2004 Aceptado: 29/11/2004

EFECTO DE APLICACIONES FOLIARES DE METANOL SOBRE EL RENDIMIENTO DE LECHUGA (Lactuca sativa L.) EFFECTS OF METHANOL FOLIAR APPLICATIONS ON THE GROWTH AND YIELD OF LETTUCE (Lactuca sativa L.) Mnica Solari1, Alfredo Rodrguez-Delfn, Sven E. Jacobsen, Hugo Sopln, Juan Guerrero y Salomn Helfgott. Resumen Anteriores investigaciones, sugieren una incorporacin por las plantas del carbono proveniente del metanol; por ello se disearon experimentos para determinar si su aplicacin foliar afectara el rendimiento y crecimiento en un cultivo hidropnico de lechuga (Lactuca sativa L.). Se utiliz metanol a los porcentajes de 10, 20, 30, 40, 50, 60, 70 y 80, con un testigo sin tratamiento. Se midieron el peso fresco, longitud del tallo floral, apertura estomatal y se anotaron otras observaciones correspondientes. Hubo variaciones estacionales, probablemente debido a las diferentes tasas de crecimiento vegetativo y de almacenamiento a lo largo del ao, originadas por cambios de temperatura y luminosidad. A la cosecha, se registraron incrementos de peso radicular con las aplicaciones foliares de metanol, pero no incrementos de peso foliar. Tambin se pudo observar aumento en la elongacin del tallo floral en los tratamientos con mximas aplicaciones de metanol. No se pudo comprobar efectos sobre la apertura estomatal. Palabras clave: metanol, aplicacin foliar, lechuga, races, pormetro, respuesta dosis especfica. Abstract Results obtained in previous studies suggested foliar incorporation of carbon coming from methanol. The objective of the present study was to determine the effects of foliar methanol application, on the growth and yield of an hydroponic culture of lettuce (Lactuca sativa L.). Methanol was used at percentages of 10, 20, 30, 40, 50, 60, 70 and 80. A control was also employed. Fresh weight, length of floral stem, and stomatal conductance were measured, and other pertinent observations were also registered. Seasonal changes, probably due to different growth rates and storage, influenced by variations in temperature and luminosity along the year, were also observed. These experiments revealed increments in root weight, but no foliar level weight increments were registered. Increments in the length of the floral stem related to methanol applications were also annotated. Effects on stomatal conductance were not conclusive. Key words: methanol, foliar applications, lettuce, roots, porometer, dose specific response.

Introduccin El ciclo C3, es la ruta metablica que emplean muchas especies de plantas en la fotosntesis para captar el carbono ambiental en forma de dixido de carbono, CO2, y transformarlo en carbohidratos. El CO2 es aceptado por la Ribulosa bifosfato (RuBP) que a travs de una reaccin mediada por la enzima rubisco genera dos molculas de 3-fosfoglicerato (3PGA), las cuales, luego se reducen y producen hexosas base para la formacin de carbohidratos que luego dan inicio a la regeneracin del aceptor RuPB. Sin embargo, la rubisco tambin se comporta como una oxigenasa en condiciones de baja concentracin de CO2 y alta concentracin de O2 y cataliza la primera fase del ciclo fotorrespiratorio. La fotorrespiracin o ruta C2, es un proceso que ocurre en todas las plantas, principalmente en plantas C3, y se incrementa en condiciones de alta iluminacin, altas temperaturas y bajo niveles de CO2. Bsicamente es un proceso opuesto a la fotosntesis. Durante la fotorrespiracin, la RuBP se oxida, produciendo una molcula de 3-PGA y otra de 2 Fosfoglicolato (2-PGA) en lugar de dos molculas de

3-PGA. Para regenerar 3-PGA, ocurre una serie de reacciones a nivel celular entre los cloroplastos, peroxisomas y mitocondrias de las clulas fotosintticas, reingresando as al ciclo C3 (Mathews & van Holde, 1991). La liberacin de CO2 ocurre al formarse una molcula de serina por cada dos molculas de glicina en la mitocondria. Para los cientficos es un reto controlar la fotorrespiracin de las plantas C3, la cual podra lograrse empleando ciertas prcticas agrcolas o mediante el empleo de la ingeniera gentica. Dentro de las prcticas agrcolas, una posibilidad sera aumentar los niveles de CO2, alrededor de las hojas de las plantas C3, incrementando el nivel de CO2 ambiental. Esto puede bien suceder, se estima que, a finales del siglo, ocurra un doblamiento en la concentracin de CO2 a nivel mundial (Watson et al., 1990). El estudio de la ruta metablica del carbono en la fotosntesis (Benson, 1951; Bassham et al., 1954; Quayle et al., 1954), revelaron un rpido metabolismo del 14C del metanol. Estudios comparativos de las tasas de fijacin relativas del 14C

EFECTO DE APLICACIONES FOLIARES DE METANOL SOBRE EL RENDIMIENTO DE LECHUGA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________ del CO2, y el 14C del metanol en algas verdes unicelulares de Chlorella y Scenedesmus, concluyeron que el metanol es utilizado tan rpidamente como el CO2, para la produccin de azcares y aminocidos (Calvin & Benson, 1949). En estos experimentos iniciales, no se pudo demostrar con claridad, si las tasas fueron comparables, si la ruta metablica para la conversin del metanol a sacarosa era la misma; sin embargo, experimentos subsiguientes en rebanadas de tejido de betarraga, hoja de betarraga, zanahoria, endospermo de soya y frijol (Cossins, 1964), revelaron que las plantas metabolizan rpidamente el metanol. En investigaciones hechas con bacterias se concluy que el metanol es oxidado a formaldehdo y convertido a fructosa 6-fosfato (Cooney & Levine, 1972). La asimilacin del metanol por microorganismos metilotrpicos es de forma rpida, donde el metanol es rpidamente oxidado a CO2, evitando la toxicidad por formaldehdo. Las plantas tambin tienen la capacidad de la oxidacin linear del metanol a CO2 (Cossins, 1980) que es rpidamente utilizado en la fotosntesis, y tambin de la asimilacin cclica del metanol, donde interviene la transferencia de una especie frmica activa, que integrada con el tetrahidrofolato, produce la glicina y homocisteina, que a su vez produce serina y metionina respectivamente, el proceso continua luego su curso de transformacin a glicerato y subsecuentemente a carbohidratos. Nonomura & Benson (1992), reportaron haber obtenido incrementos de rendimiento en diferentes cultivos tratados con metanol y sometidos a condiciones favorables para la fotorrespiracin. Estos incrementos se dieron en cultivos C3, mas no en los cultivos C4. Por ello, el metanol empez a ser investigado como un posible tratamiento para incrementar los niveles de CO2 alrededor de las hojas de plantas C3 y de esta manera reducir sus tasas de fotorrespiracin. Sin embargo, los resultados obtenidos por dichos autores no son concluyentes y en la actualidad existe mucha controversia respecto a la efectividad del metanol para bloquear o reducir la fotorrespiracin y, por lo tanto, para aumentar los rendimientos en plantas C3 como algodn (Van Iersel et al., 1995), limn, pasto, lechuga, maz, zanahoria, trigo, arveja y rabanito (Albrecht et al., 1995; Mc Giffen et al., 1995). Se ha informado, inclusive, una reduccin en el rendimiento de la lechuga romana a dosis de 10 y 30% de metanol (McGiffen et al., 1995). McGiffen & Manthey (1996), no pudieron corroborar los resultados de Nonomura & Benson (1992) y sugirieron que los resultados obtenidos por dichos investigadores pueden haber sido producto de otros factores incluidos en los foliares, ms no efectivamente del metanol. Ante estos diversos resultados se decide investigar los efectos de aplicaciones foliares de metanol en el cultivo hidropnico de lechugas, para comprobar sus posibles efectos en el rendimiento y desarrollo de la planta. Material y mtodos Los experimentos se llevaron a cabo en el Centro de Investigacin de Hidropona de la Universidad Nacional Agraria de la Molina, Lima, Per, en condiciones de verano e invierno, durante los aos 2000-2002. Las plantas de lechuga fueron cultivadas a travs de un sistema hidropnico denominado raz flotante. Se usaron contenedores de madera de 0.4 m x 0.4 m x 0.1 m, cubiertas en su interior con polietileno negro de 6 micras de espesor. Los contenedores fueron cubiertos con planchas de tecnopor de 1 de grosor. Cada plancha tena cinco agujeros de 2.5 cm de dimetro. Se sembraron semillas de lechuga de la variedad Dark Green Boston, en arena de cuarzo de 0.5-1.00 mm de dimetro, previamente lavada. A los 15 das las plntulas fueron transplantadas a un contenedor con agujeros de 1.50 cm de dimetro, con una densidad de 72 plntulas por contendor. Luego de 15 das, las plntulas fueron transplantadas a los contenedores definitivos, donde permanecieron alrededor de un mes. La solucin nutritiva se obtuvo a partir de la solucin hidropnica La Molina (Rodrguez-Delfn et al., 2001), cuya concentracin fue de: 190 ppm N; 35 ppm P; 200 ppm K; 150 ppm Ca; 45 ppm Mg; 70 ppm S; 1 ppm Fe; 0.5 ppm Mn; 0.5 ppm B; 0.15 ppm Zn; 0.1 ppm Cu; 0.05 ppm Mo. La solucin nutritiva se prepar con agua de pozo, la cual tuvo las siguientes caractersticas: pH 7.4; CE 0.73 dS/m; Cl- 3.5 me/L; Ca2+ 5.08 me/L; Na+ 0.73 me/L; SO4= 0.6 me/L; Mg2+ 1.04 me/L; HCO3 3.6 me/L. (Rodrguez-Delfn et al., 2001). La solucin nutritiva fue aireada con una bomba de aire de pecera. Se efectuaron monitoreos del pH, conductividad elctrica (CE) y temperatura de la solucin nutritiva, Tambin se midi la resistencia estomatal con un pormetro LCA-2 System. Para las aplicaciones se us metanol de marca Merck (CH3OH; 1L = 0.79 kg; M = 31.04 g/mol). Segn el proyecto del experimento, se utilizaron siete dosis de metanol por va foliar (0, 10, 20, 30, 40, 50, 60, y 80%) ms un testigo. Cada aplicacin consisti de 10 aspersiones; el volumen por planta y por aplicacin fue de 1.0 mL En todos los experimentos se emple el Diseo Completo al Azar con 5 repeticiones (plantas) por tratamiento. Se realizaron los ANVA pertinentes y la prueba de Duncan (P<0.05) para determinar las diferencias entre promedios de tratamientos, para cada variable. 30

M. SOLARI, A. RODRGUEZ-DELFN, S. E. JACOBSEN, H. SOPLN, J. GUERRERO Y S. HELFGOTT Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 29-34 _________________________________________________________________________________________ Resultados Tabla 2. Experimento Enero 2001. Efecto de las aplicaciones foliares de metanol sobre el peso fresco en Experimento Junio 2000 Aunque se esperaba que el dao foliar gramos, de hojas, races y total obtenido en plantas de aumentara conforme se incrementaba el lechuga. porcentaje de metanol, esto no se hizo evidente Peso 0% 20% 40% 50% 60% 80% an con aplicaciones de 80% de metanol, pero s fresco Races 15.4ab 12.8ab 14.9ab 17.0a 13.0ab 11.8b se evidenci estrs fisiolgico, obtenindose (g) 14% menos de peso foliar con respecto al testigo Hojas 154.2 109.9c 120.5abc 130.9ab 120.7abc 85.7c (g) con los tratamientos 60% y 80%, versus 4% y Total 9% menos con los tratamientos 20% y 40% 168.8a 122.3bc 135.6abc 148.4ab 134.8abc 96.0c (g) respectivamente. Por otro lado, con 80%, la CE de la solucin nutritiva no baj sustantivamente, Promedios con diferentes letras son diferentes resultados quedando sta en 2.1 dS/m, sugiriendo una por la prueba de Duncan al P=0.05. menor absorcin de nutrientes; los tratamientos 0%, 20%, 40% y 60% tuvieron una CE de 1.5; 1.5; 1.5 y Tabla 3. Experimento Febrero 2002. Efecto de las 1.6 dS/m respectivamente. aplicaciones foliares del metanol sobre la resistencia estomatal (s/cm) en plantas de lechuga. Tabla 1. Experimento Junio 2000. Efecto de las aplicaciones foliares de metanol en el peso fresco (gramos) de hojas, races y total obtenidos de las plantas de lechuga.
Peso fresco Races (g) Foliar (g) Total (g) Metanol 0% 12.1 c 100.6 a 115.5a Metanol 20% 13.7 abc 96.7 a 113.3 a Metanol 40% 17.0 ab 92.0 a 111.7 a Metanol 60% 17.5 a 86.2 a 106.2 a Metanol 80% 14.8 abc 87.0 a 104.4 a Da 7 Feb. 14 Feb. 21 Feb. 0% 0.66 b 0.72 b 0.81c 20% 0.7b 1.49 1.13bc 40% 1.31ab 1.54a 1.31b 50% 2.13 a 1.44a 2.01a 80% 0.94b 1.04ab 1.29bc

Promedios con diferentes letras son diferentes resultados estadsticamente significativos por la prueba de Duncan al P=0.05. Se diferenciaron los tratamientos de 40 % y 50 % metanol con respecto al testigo, comprobndose una mayor resistencia al libre pase de gases en las plantas tratadas con 40% y 50 % metanol. Tabla 4. Experimento Abril 2002. Resistencia (s/cm) estomtica obtenida en plantas de lechuga sometidas a diferentes dosis de metanol.
Da 8 Abril 12 Abril 0% 0.64 0.53a 20% 0.48ab 0.41ab 50% 0.35b 0.21c 80% 0.43b 0.28bc

Promedios con resultados significativos por la prueba de Duncan al P=0.05. . Experimento Enero-2001 El dao foliar se hizo evidente a partir de 60% de metanol en la aplicacin foliar, se observ un decrecimiento inicial con respecto al testigo en el rendimiento total. No se encontraron diferencias significativas entre el testigo y los tratamientos de 40%, 50% y 60%, pero si se encontraron diferencias entre tratamientos. En los tratamientos 0, 20, 40, 50, 60 y 80%, la CE inicial fue de 2,1 dS/m y la CE final fue de 1,3, a excepcin del tratamiento 0% (1.4 dS/m). Experimento Febrero 2002 Resistencia estomtica: Se midi la resistencia estomtica (s/cm) de las plantas sometidas a diferentes dosis de metanol, con el propsito de evaluar la variabilidad del ingreso de CO2 va foliar entre tratamientos. Los resultados se muestran en la Tabla 3.

Promedios con diferentes letras son diferentes resultados porla prueba de Duncan al P=0.05. Experimento Abril 2002: Tambin se midi la resistencia estomtica (Tabla 4), y los resultados de la elongacin del tallo floral (Tabla 5). Resistencia estomtica: Los resultados de los experimentos de Febrero y Abril del 2002, muestran diferencias estadsticas entre tratamientos, mas los resultados no se duplicaron. Tallo floral: Se diferenciaron significativamente los tratamientos de 50% y 80% metanol con respecto al testigo, demostrando una mayor elongacin de tallo en los tratamientos con metanol. Recapitulando, podemos decir: En el experimento de invierno (Junio, 2000), se pudo demostrar un incremento de peso radicular con el tratamiento 60% metanol, comparado con el 31

EFECTO DE APLICACIONES FOLIARES DE METANOL SOBRE EL RENDIMIENTO DE LECHUGA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________ testigo (0%), con tratamientos menores (20%) y mayores (80%). Respuesta curva tipo loma. En los resultados del experimento de verano (Enero, 2001) con la dosis de 50% metanol se pudo demostrar un incremento de peso total comparado con otros tratamientos de 20% y 80%. Se trata tambin de una respuesta curva tipo loma. En estos dos experimentos, el metanol habra afectado negativamente el rendimiento de la planta an en bajas concentraciones, y habra favorecido a dosis especficas para este cultivo (40%, 50%, 60%), el rendimiento de la planta, superando incluso, el efecto txico del mismo. Pero en ningn caso lleg a superar al testigo. En los experimentos hechos bajo media luminosidad (Junio 2000 y Enero 2001), se pudo observar que la dosis de 50% metanol provoca un aumento significativo en el peso radicular de la planta. El hecho que el metanol haya incrementado el peso radicular, puede relacionarse con el trabajo de Ziska et al. (1997), quienes experimentaron diferentes niveles de CO2 ambiental en el cultivo de arroz y obtuvieron un incremento en el peso radicular, relacionado con mayores concentraciones de CO2. Segn Rogers et al. (1992), este incremento se debe a que las races son reservorios de exceso de carbono incorporado en condiciones elevadas de CO2. En el experimento de Junio del 2000, se observ una menor disminucin en la CE en invierno comparado con lo obtenido en verano. Estos resultados estn de acuerdo con las explicaciones Kennedy & Gonsalves (1988), que una restringida absorcin de iones a bajas temperaturas es principalmente debida a una baja movilidad en la fluidez de la membrana plasmtica y una baja actividad en la bomba de protones de la misma. Las observaciones hechas al peso radicular y el comportamiento de la CE del experimento de Junio de 2000, demostrara que el crecimiento radicular y el transporte inico no estn directamente relacionados 0% vs. 40 50% (Bravo & Uribe, 1981; Engels & Marschner, 1992). Cuando se probaron varias aplicaciones de metanol, no se pudo comprobar que un mayor nmero de aplicaciones, favorece o no al incremento de peso fresco. No se pudo comprobar una mayor conductancia estomtica en la planta con la aplicacin del metanol (Experimentos de Febrero y Abril de 2002). Se pudo observar un incremento en la elongacin del tallo floral de las plantas con aplicaciones de metanol versus el testigo (Experimento de Abril de 2002). 32 A concentraciones de 80% ms, el efecto txico del metanol se hace evidente por la cada en el rendimiento de las plantas y, en algunos casos, por malformacin de hojas. Ningn tratamiento super al testigo en peso total, corroborando los resultados de McGiffen et al. (1995), recordar el decrecimiento mencionado a bajos niveles 10% y 30%. Tabla 5. Experimento Abril 2002. Efectos de aplicaciones foliares de metanol sobre la longitud de tallo. Tratam. 0% 20% 50% 80% cm 38.5b 42.63ab 48.88a 50.0a Promedios con diferentes letras son diferentes resultados significativos por la prueba de Duncan al P=0.05. Discusin Qu significaran estos resultados? incremento radicular mas no incremento total, mayor elongacin del tallo, e incoherencia en resultados estomatales. La aplicacin promedio de metanol en los experimentos fue de 3 x 1 ml de metanol acuoso cada una, haciendo un total de 3 ml de metanol acuoso por planta. Para hacer un clculo referencial, en una dosis de 50% v/v, la cantidad de metanol en los 3 ml es de 790 mg de metanol/ ml "Metanol-Merck" *0.50 (50%v/v) = 395 mg metanol puro / mL *3 aplicaciones = 1.185 g de Metanol puro = 0.488 g de carbono total aplicado/planta. Si la relacin entre peso fresco y peso seco para la lechuga es de 5.2% y, la relacin de carbono con los otros componentes de la planta es de 43.6% entonces, 0.488 g de carbono aplicado (asumiendo una incorporacin total se traducira en 0.488 g x 2.29 (de carbono a compuestos de la planta) *19.23 (de peso seco a fresco) = 21.52 g, el cual sera el incremento mximo en peso fresco. En un peso promedio de 200 g por planta de lechuga, este incremento se traducira en un 10% de incremento, lo cual no se observ. Si el efecto hubiera sido el de ms carbono absorbido (traducindose en un aumento de peso), se podra sugerir que la fotorrespiracin hubiera sido controlada con las aplicaciones de metanol; hiptesis que ha sido formulada por Nonomura & Benson (1992), quienes sealaron la no-respuesta de plantas C4 a los tratamientos. No se pudo comprobar que el metanol induzca una mayor apertura estomatal y, de esta manera permitir una mayor cantidad de carbono absorbido, ya que las lecturas del pormetro dieron dos respuestas opuestas (en un caso s, en otro no). La asimilacin del carbono proveniente del metanol habra sido por la misma planta ayudada por la bacteria metilotrpica Methylobacterium (Holland & Polacco, 1994), la cual facilitara la conversin de metanol en formato y luego en CO2,

M. SOLARI, A. RODRGUEZ-DELFN, S. E. JACOBSEN, H. SOPLN, J. GUERRERO Y S. HELFGOTT Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 29-34 _________________________________________________________________________________________ forma asimilable para las hojas de las plantas. Segn Taiz & Zeiger (1998), estas bacterias se encuentran presentes en diferentes formas en la superficie de las hojas y los espacios intercelulares de las plantas. Quayle (1980), menciona tambin un metabolismo de metanol por las bacterias, el cual interviene una especie frmica activa que junto con un tetrahidrofolato transforma la glicina a serina y contina luego su curso de transformacin a glicerato, PGA-PEP y combinndose finalmente con CO2 a compuestos C4. Tambin existe la posibilidad de que la presencia de estas bacterias activadas por el metanol hayan sido inducidas a producir citokininas, las cuales podran explicar el incremento en la masa foliar de previos experimentos, y explicara la falta de correlacin que tienen unos autores sobre la cantidad de metanol aplicado con los incrementos de biomasa reportados. En este trabajo, no se ha registrado un incremento foliar en los experimentos pero s, en algunos casos, un incremento en la masa radicular. Por ello, se hace otro planteamiento donde se examina la posibilidad de una respuesta auxnica como consecuencia de las aplicaciones de metanol. Las respuestas fisiolgicas observadas fueron de respuestas tipo loma en los pesos radiculares de los diferentes tratamientos de metanol, excepto el testigo (Experimentos de Junio de 2000 y Enero de 2001) y de elongacin de tallo (Experimento de Abril de 2002), las cuales simulan un comportamiento hormonal similar al de la auxina natural AIA (cido 3indolactico). La elongacin de tallo podra tambin indicar un comportamiento giberlico, o simplemente una respuesta a las mayores reservas radiculares de las plantas tratadas con metanol, pero se necesita tener mayores evidencias de estas hiptesis probados en otros niveles. Las auxinas son sintetizadas en los terminales apicales de los tallos en crecimiento. Entre otras funciones, las auxinas estimulan el crecimiento del tallo principal inhibiendo el desarrollo de tallos laterales, las auxinas afectan el proceso usual de formacin de races que ayudan a balancear el crecimiento de la raz y el sistema areo. Adems, existe buena evidencia de que las auxinas procedentes del tallo influyen mucho en la iniciacin de la raz. Indicios de estos efectos de mayor crecimiento del tallo principal se observaron en el experimento de Abril de 2002, en el que tratamientos con aplicaciones de metanol exhibieron un mayor largo de tallo, y el indicio de mayor desarrollo radical pudo ser observado en los Experimentos de Junio 2000 y Enero de 2001. Conclusiones Se concluye que el metanol afecta el crecimiento y desarrollo de la lechuga, y la respuesta tiene relacin con la dosis aplicada. Aunque con las aplicaciones foliares de metanol no se ha incrementado el peso fresco de las hojas, pero s el peso fresco de las races, 33 y una respuesta dosis especfica en los pesos total y foliar, y comportamiento del tallo floral. El cmo afecta este crecimiento es ms elusivo. Las posibilidades planteadas han sido: 1. Contrarresta la fotorrespiracin 2. Ingreso facilitado del CO2 por las metilbacterias 3. Respuesta de crecimiento debido a citokininas 4. Respuesta de crecimiento en algunos casos semejante al de una respuesta hormonal (posiblemente auxnica o giberlica), hiptesis sugerida por los resultados del presente trabajo. Al no haber visto cambios en el peso total, y ms bien haber observado cambios en la distribucin del peso, los resultados de este ensayo concluyen en que el metanol promueve un comportamiento que se asemejara ms bien a una respuesta de tipo hormonal, y que se recomienda ms a fondo investigar los efectos del metanol ambiental o sus derivados en las plantas y cultivos agrcolas. Agradecimientos Al Dr. Pedro Aguilar por sus valiosas sugerencias en la revisin del manusctrito, y al Ingeniero Luis Pizarro por el apoyo tcnico necesario para su presentacin. Literatura citada Albrecht S.L.C.L., Douglas J.R., Llepper E.L., Rasmussen P.E., Rickmant R.W., Smiley R.W., Wilkins D.E. & Wysocki D.J. 1995. Effect of Foliar Methanol Applications on Crop Yield. 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In: DD.Davies (ed.) The Biochemistry of Plants. Vol2. Academic. NY. : 364-418.

EFECTO DE APLICACIONES FOLIARES DE METANOL SOBRE EL RENDIMIENTO DE LECHUGA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________ Engels C. & Marschner H. 1992. Adaptation of potassium translocation into the shoot of maize Zea mays to shoot demand: evidence for xylem loading as a regulating step. Physiol. Plant 86: 263-268. Holland M.A. & Polacco J.C. 1994. PPFMs and other covert contaminants: is there more to plant physiology than just plant?. Annual Rev. Plant Phys. Plant Mol. Biol. 45: 197-209. Kennedy C.D. & Gonsalves F.A.N. 1988. H+ efflux and trans-root potential measured while increasing the temperature of solutions bathing excised roots of Zea mays. J.Exp.Bot. 39: 37-49. Mathews C. & van Holde K.E. 1991. Biochemistry. The Benjamin/Cummings Publishing Company. McGiffen M., Manthey J., Faber B., Downer J. Sakowich N. & Aguiar J. 1995. Field tests of methanol as a crop yield enhancer. Hort Science. 30(6): 1225-1228. McGiffen M. & Manthey J. 1996. The role of methanol in promoting plant growth: A current evaluation. HortScience. 31(7): 1092-1096. Nonomura A.M. & Benson A.A. 1992. The path of carbon in photosynthesis: Improved crop yields with methanol. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 89: 9794-98. Quayle J.R, Fuller R.C.,Benson A.A., & Calvin M. 1954. Enzymatic carboxylation of ribulose diphosphate. J. Am. Chem. Soc. 76: 3610-3611. Quayle J.R. 1980. Microbial assimilation of C1 compound. Biochem. Soc. Trans. 8: 1-10. Rodrguez-Delfn A., Hoyos M. & Chang M. 2001. Soluciones Nutritivas en Hidropona: Formulacin y Preparacin. CIHNM, UNALM. Lima, Per. Rogers H.H., Peterson C.M.,Mc Crimmon J.N., & Curo J.D. 1992. Response of plant roots to elevated atmospheric carbon dioxide. Plant Cell Environment. 15: 749-752. Taiz L. & Zeiger E. 1998. Are Symbiotic Bacteria the Source of Plant Hormonal Cytokinins?. Plant Physiology. Van Iersel M., Heitholt J., Wells R. & Oosterhuis D.1995. Foliar methanol applications to cotton in the southeastern United States: leaf physiology, growth, and yield components. Agron. J. 87: 1157-1160. Watson R.T., Rodhe H., Oescheger H. & Siegenthaler U. 1990. Greenhouse gases and aerosols. In J.T. Houghton et al (ed.) Climate change: The IPCC scientific assessment. Cambridge Univ. Press, Cambridge. : 1-40. Ziska L.H., Namuco O., Moya T. & Quilang J. 1997. Growth and yield response of field-grown tropical rice to increasing carbon dioxide and air temperature. Agron. J. 89: 45-53.

Centro de investigacin de Hidropona y Nutricin Mineral. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima. Mg. Sc. Mnica Solari (511) 441-8621/ 9876-1948/453-5053 (of). Correo electrnico. msolari@imarpe.gob.pe / solarimonica@yahoo.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 16/08/2004 Aceptado: 23/08/2004

DETERMINACIN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AREA, EN DIFERENTES SISTEMAS DE USO DE LA TIERRA EN SAN MARTN, PERU DETERMINATION OF CARBON RESERVES OF THE AERIAL BIOMASS IN DIFFERENT LAND USE SYSTEMS IN SAN MARTIN, PERU Tatiana Lapeyre1, Julio Alegre2 y Luis Arvalo3 Resumen Se determin la biomasa area en diferentes sistemas de uso de la tierra en la regin de San Martn-Per, con la finalidad de conocer el potencial de captura de carbono. Los sistemas de uso de la tierra evaluados fueron: Bosque primario, Bosque secundario de diferentes edades, sistemas agrcolas locales maz (Zea maiz), arroz (Oriza Sativa), pastos (Brachiaria) y sistemas agroforestales con caf (Coffea arabica) bajo sombra y cacao (Cacao sp.). Tambin se compar este potencial con otros sistemas de uso de la tierra de otras regiones del Per y se monitore la prdida de reservas de carbono despus del corte de la foresta y su reemplazo por cultivos. En cada uno de stos sistemas se establecieron al azar cinco transectos donde se evalu la biomasa arbrea. Dentro de stos transectos se establecieron cuadrados tambin al azar para cuantificar la biomasa herbcea y la biomasa de hojarasca. El carbono total en el bosque primario fue de 485 tm C ha-1, superando ampliamente las reservas del bosque secundario de 50 aos y de bosque descremado de 20 aos. Con relacin al bosque primario se observa una reduccin de reservas en ms de 50% del bosque secundario de 50 aos (234 tm C ha-1). El bosque descremado de 20 aos perdi ms del 80% de reservas (62 tm C ha-1). El nivel de reservas de carbono en la biomasa de hojarasca de los sistemas boscosos, no es significativo al compararlo con el total de las reservas de carbono de la biomasa area; sin embargo si es significativo para sistemas agroforestales. Los sistemas agroforestales secuestraron entre 19 a 47 tm C ha-1, dependiendo de la cantidad de especies forestales, tipo de cultivo, edad y tipo de suelo y recuperan el potencial de captura en forma productiva. Los sistemas agrcolas capturaron poco C (5 tm C ha-1), adems generan fugas de gases efecto invernadero (GEI) cuando se usan agroqumicos y quema de rastrojos, entre otros. Palabras clave: carbono, secuestramiento, sistemas de uso de la tierra, agroforestera. Abstract Carbon (C) reserves of the aerial biomass were determined, to evaluate the potential of C captures in different land uses in the region of, San Martin, Per. The land use systems (LUS) were: Primary forest, secondary forest of different ages, traditional agricultural maize systems (Zea maiz), rice (Oriza Sativa), pastures (Brachiaria) and coffee agroforestry systems (Coffea arabica) under shade and cocoa (Cacao sp.) also under shade. These LUS were compared with other LUS of other regions of Per and the loss of C reserves were monitored after land clearing of the forest for cropping. Five random transects for each land use system and within each of these transects; tree and herbaceous biomass and litter biomass were monitored. Total C in primary forest was 485 tm C ha-1, much higher than the carbon reserves of the 50 years secondary forest (234 tm C ha-1 which is 50% lost ) and the 20 years logged forest (60 485 tm C ha-1 which is 80% lost). The level of C reserves in the biomass litter of the wooded systems is not significant when compared with the total of the C reserves of the aerial biomass; nevertheless it is significant for agroforestry systems. The agroforestry systems sequestered between 19 a 47 tm C ha-1 and varied in tree species, type and age of crop, soil class and recovered the C capture potential in a productive way. The cropping systems sequestered low levels of C (5 tm C ha-1 ) and generated greenhouse gas emissions (GGE) when burning or over use of agrochemicals or other inputs, are imployed. Key words: carbon, sequestering, land use systems, agroforestry.

Introduccin El carbono es un componente esencial de todos los seres vivos. Existe en su mayor parte como dixido de carbono en la atmsfera, los ocanos y los combustibles fsiles (carbn, petrleo y otros

hidrocarburos). El dixido de carbono en la atmsfera es absorbido por las plantas y convertido en carbohidratos y tejidos a travs del proceso de fotosntesis, como parte del ciclo del carbono.

DETERMINACIN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AREA, SAN MARTN, PERU

Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Los bosques tropicales desempean un papel vital en el ciclo global del carbono. Los bosques tropicales, al cubrir un rea extensa y ser ecosistemas extremadamente dinmicos, regulan la cantidad de dixido de carbono en la atmsfera mediante la fijacin del mismo y su reincorporacin al ciclo normal (Dixon, 1995; Gralb et al., 2001). En los ltimos aos The International Centre for Research in Agroforestry (ICRAF), ahora The World Agroforestry Centre ha desarrollado estudios que evala las reservas de carbono en diferentes sistemas de uso de la tierra, en dos sitios de los trpicos hmedos del Per y un sitio de trpico semi-seco dentro de un ecosistema de montaas. La primera rea de estudio est ubicada en la regin amaznica, en la provincia de Alto Amazonas, distrito de Yurimaguas a una altura de 180 msnm y con precipitaciones anuales de 2 200 mm y una temperatura promedio de 260 C. El suelo es un Ultisol tpico, silicio Iso-hipertrmico, la textura de los suelos son franco arenosos con porcentajes de arcilla no mayor de 20% en los primeros 15 cm de profundidad. El nitrgeno y la materia orgnica son bajos con alta acidez y con bajos niveles de cationes y fsforo y alta saturacin de aluminio. La segunda rea de estudio, est ubicada en la Regin de Ucayali, Pucallpa, Per, tambin en la regin amaznica, a una altura de 250 msnm y con precipitaciones anuales que van desde los 1 800 mm hasta los 3 500 mm por ao y una temperatura promedio de 25C. Los sistemas de uso de la tierra estudiados en la zona de Yurimaguas fueron los de barbechos mejorados de ciclo corto. En Pucallpa se estudiaron sistemas de barbechos de ciclo corto as como un bosque de mas de 40 aos con la madera valiosa ligeramente extrada y bosques secundarios de 3.5 y 25 aos. Otros sistemas evaluados fueron los pastos naturales degradados de ms de 30 aos. En el departamento de San Martn, la superficie total del rea boscosa es de 3 553 642 ha (72.45% del bosque original), estas reas se encuentran en zonas montaosas. La superficie deforestada en el ao 1990 fue de 1 351 158 ha, muchas de stas reas han sido usadas para la produccin de cultivos anuales, pastos, sistemas perennes y en algunos casos agroforestera. Algunos de estos sistemas de uso de la tierra han reducido la capacidad de capturar o fijar carbono. Los objetivos de la investigacin fueron: Cuantificar las reservas de carbono de la biomasa area en diferentes sistemas de uso de la tierra en la localidad de San Martn. Determinar la proporcin relativa del aporte de carbono en cada componente del sistema. Discutir algunas implicancias ambientales que puedan tener stas reservas de carbono por la deforestacin. Ubicacin de los sistemas Los sistemas evaluados fueron localizados en el Departamento de San Martn en las provincias de Lamas y San Martn. Geopolticamente el sistema de bosque primario se encuentra ubicado en la provincia de Lamas, distrito de Tabaloso; el sistema de bosque secundario de 50 aos se encuentra ubicado en la provincia de San Martn, distrito de La Banda de Shilcayo; el sistema de bosque secundario de 20 aos se encuentra ubicado en la provincia de San Martn, distrito de La Banda de Shilcayo; los sistemas agrcolas (arroz, maz) y el sistema de pastos mejorados se encuentran en la provincia de San Martn, distrito Juan Guerra; el sistema agroforestal de caf se encuentra en la provincia de Lamas, distrito Zapatero; y el sistema agroforestal de cacao se encuentra ubicado en la provincia San Martn, distrito Tarapoto. DESCRIPCIN DE LOS SISTEMAS EVALUADOS EN SAN MARTN. Sistema de Bosque Primario El bosque primario evaluado pertenece a la comunidad de Ungurahuy, quienes poseen un total de 6 000 ha, el rea evaluada fue de 4 ha. Se encuentra a una altura de 1193 msnm, con gran variedad de especies y abundante estrato de sotobosque, presenta laderas con fuerte pendiente desde 50%. En ste ecosistema se puede observar rboles con dimetro a la altura del pecho (dap) >30 cm. No se ha realizado aprovechamiento de especies en esta rea, y se observa especies muertas y cadas de forma natural. Se determina a ste bosque como, Bosque hmedo de montaas, por sus caractersticas fisiogrficas, as mismo presenta una densa vegetacin, con especies arbreas como quina quina (Zschokka sp.), requia (Guarea guidonia), cumala (Virola sp.), lagarto caspi (Callophylum brasilense), moena canela (Nectndra sp.), shimbillo (Inga sp.) abundantes especies de palmeras (360/ha) principalmente la huacrapoma utilizada para parquet. No se observa gran nmero de especies epfitas, ste bosque tiene potencial maderable, tal como podemos observar por las especies encontradas. El bosque evaluado presenta diversidad de especies arbreas, muchas de la cuales son comerciales y otras utilizadas como medicina natural; con relacin a especies de fauna silvestre, segn lo indicado por pobladores del lugar se encuentran variedades de ofidios como la shushupe (Lachesis muta), boas comunes (Contrictor contrictor), aves como el tucn (Ramphastus momiles cuvieri), el carpintero (Geophlocus lincatus), el pihuicho (Psilopsiagon aurifrons) y lechuzas (Ninox sp.), con relacin a mamferos hay presencia de ronsoco (Hidrochoerus hridrochoeris), coto mono (Alovata seniculus), entre otros. 36

TATIANA LAPEYRE, JULIO ALEGRE Y LUIS ARVALO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 35-44 __________________________________________________________________________________________ Sistema de Bosque Secundario- 50aos El bosque secundario de 50 aos evaluado, forma parte del cerro escalera, que tiene una caracterstica climtica regional determinante en el clima local, ya que intercepta las masas de aire hmedo provenientes de la Amazona. La temperatura hasta los 1 000 msnm se sita alrededor de los 25 C, a partir de los 1 000 hasta los 2 000 msnm, la temperatura disminuye hasta los 22 C. El Cerro Escalera forma parte de la cadena de montaas Cahuapanas que se extienden longitudinalmente al noreste de la ciudad de Tarapoto, esta cadena presenta la cadena mas joven en Andes Orientales y concentra la cadena de montaas Cerros Azules del Biabo y las montaas del Bosque de proteccin Nacional Alto Mayo y Cordillera Coln. El rea evaluada fue de 4 hectreas y es localizada sobre los 700 msnm; hace aproximadamente 50 aos, que sta rea es protegida y no presenta aprovechamiento de especies, el relieve del lugar evaluado es suave- ondulado con pendientes de mximo 50%. Se determinaron especies como tortilla caspi (Psychotria sp.), moena (Aniba amaznica), entre otras. Sistema de Bosque Secundario-20 aos El sistema de bosque secundario de 20 aos, se localiza en el distrito de La banda del Shilcayo, en un rea que se ha desarrollado luego de un aprovechamiento selectivo de especies comerciales y del uso de lea por la intervencin de pobladores cercanos al rea. Se observa un ecosistema en recuperacin, con la mayora de especies forestales por debajo de los 30 cm dap, abundante sotobosque y lianas. De acuerdo a lo mencionado por el propietario del rea el sistema no ha sido intervenido en los ltimos 20 aos, se pudo apreciar reas con especies menores a 10 cm de dap, sin embargo, por lo observado no se considera que el sistema no ha sido intervenido en los ltimos 20 aos y por ello se le ha determinado como un sistema descremado. El relieve es abrupto en algunos sectores, con pendientes mayores a 100%, pero en la mayora del rea predomina una pendiente menor al 50%. Entre las principales especies encontradas tenemos: shimbillo (Inga sp.), cetico (Cecropia peltandra), ana caspi (Apulcia molares). Sistema de arroz (Oriza sativa) El sistema de arroz se localiza en la Estacin Experimental El Porvenir del Instituto de Investigacin Agraria, tiene un tiempo de siembra de 70 das y un rea de 5.5 ha. La preparacin del terreno la realizan mediante un arado antes de la siembra, el lote evaluado tiene como fin la produccin de semilla e investigacin y es de la variedad capirona. Se realizan dos campaas al ao, la primera de Enero a Julio y la segunda de Agosto a Diciembre. 37 El sistema es rotativo, con pozas de descanso de 1 a 2 meses y, la fertilizacin la realizan 150-60-60 de N, P2O5 y K2O respectivamente; el fsforo se incorpora en dos partes de 75 y 75. El deshierbo se realiza con herbicida pre-emergente Machete y/o Saturn, despus del transplante con herbicida postemergente a los 15-20 das. Sistema de maz (Zea maiz) El sistema de maz se localiza, tambin en la Estacin Experimental El Porvenir del Instituto de Investigacin Agraria, tiene un tiempo de siembra de 90 das y un rea de 8 ha, la distancia de siembra de 80 x 50, dos plantas por golpe, 51 plantas / ha. La siembra se mantiene con lluvias del lugar, y se obtiene 4.5 ton/ha. Se aplica herbicida preemergente Atracina 1.5 litros /ha, una sola aplicacin antes de la siembra, y Fasta para el control de cogollero 1 litro / ha. La fertilizacin con N-P-K, se realiza con las siguientes proporciones 120, 80 y 60 de de N, P2O5 y K2O respectivamente. El nitrgeno se aplica fraccionado, 60 en la siembra y 60 en la floracin. Todo material de cosecha es incorporado nuevamente al terreno, no se realiza quema y el fin de la produccin es la semilla la cual se obtiene a los 120 das de sembrado. Sistema de pastos manejados Este sistema pertenece a la Estacin Experimental El Porvenir, el rea evaluada es de 2 ha. La especie Brachiaria brisantha, especie plantada desde 1996, son pasturas sin abonamiento, la siembra se realiza con preparacin mecnica y siembra manual; posee una densidad de siembra de 1x 60 cm, se produce la floracin en un promedio de 140 das, y se realiza fertilizacin orgnica por ovinos. El pasto evaluado tiene 3 meses con una altura promedio de 80 cm. El pastoreo se hace con 24-30 animales cada 15 o 20 das. Se realiza una quema controlada en el rea si existen problemas de garrapatas. Los niveles de fertilizacin son de 45, 45 y 30 de N-P-K. y se obtiene 15 kg de semillas por ha y 46-55 kg /ha de forraje verde. Sistema de caf (Coffea arbica) - guaba (Inga edulis) El sistema Agroforestal caf (Coffea arbica) guaba (Inga edulis) se localiza en la localidad de Nuevo Mundo, con trocha carrozable de acceso a la parcela. La edad del sistema es de 04 aos combinada con especies de guaba con un total de 7 ha plantadas a un distanciamiento de 1.5 x1.5 m. La poca de cosecha son los meses de Marzo a Junio La produccin promedio es de 15 quintales por hectrea. No se usa abono para el mantenimiento y los deshierbo son manuales con machete. Se utiliza sin embargo el insecticida Thiodan para la broca del caf. La poda de las dos especies del sistema (el caf y la

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Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ guaba) se realiza durante los meses de Agosto a Octubre. El terreno no es inundable y posee una pendiente de 60% en los lugares ms inclinados. Presenta solo a la guaba, como especie forestal que otorga sombra al caf y como recicladora de nutrientes. El rea basal de sta especie es de 1.92 m2/ha y se estima en 280 rboles por /ha. Sistema de cacao (Cacao sp.) El Sistema de cacao ubicado en la localidad de Cachiyacu, cercano al ro Cumbaza y a la ciudad de Tarapoto sobre un suelo rojizo con textura franco arcilloso y estructura moderada y subangular, con pendientes de 30% y no inundable. La precipitacin localizada es de 800 a 1000 mm, con una temperatura promedio de 25C y una humedad relativa de 70%. La edad de la plantacin es de 15 aos con especies forestales entre los 15 y 20 aos. El rea basal total de especies forestales es de 5.71 m2 /ha, estimndose entre las principales especies: 30 rboles de guaba/ha (Inga edulis), 60 rboles/ha de pumaquiro (Simira sp), 40 rboles/ha de bolaina blanca (Guazuma crinita), 20 rboles/ha de bolaina negra (Guazuma ulmifolia), 20 rboles/ha de shimbillo blanco (Inga sp.). El rea de la plantacin es de 3 ha. El cacao fructifica al tercer ao, y en los meses de mayor cosecha son entre Abril y Agosto y los meses con menor cosecha, Setiembre a Diciembre produciendo en promedio 350 kg por hectrea. El mantenimiento se realiza mediante podas regulares tanto para el cacao como para las especies forestales y el desmalezado mediante machete, no se aplica insecticidas, tampoco abonos (ya sea qumicos u orgnicos). La densidad de la plantacin es de 4 x 4 metros. Materiales y mtodos Para la estimacin del carbono contenido en los diferentes sistemas de uso de la tierra, se seleccionaron los sistemas ms frecuentes y de mayor importancia en el Departamento de San Martn, hoy regin San Martn, de acuerdo a lo verificado en campo y a los objetivos de comparacin. En los sistemas boscosos el inventario exploratorio forestal solo tiene el propsito de estimar el volumen de madera (expresan el volumen en los troncos principales con valor comercial) y no es suficiente para la estimacin de la cantidad de carbono, ya que se ignora el volumen de los componentes de los rboles sin valor comercial y otras fuentes de carbono en el ecosistema. La determinacin del nmero de muestras de cada uno de los sistemas se realiza con un coeficiente de variacin del 30% para sistemas boscosos y 20% para sistemas agrcolas. El 20% de error de la muestra considerando que sera a nivel exploratorio, es el error utilizado en sistemas forestales para la 38 realizacin de inventarios, en los actuales Planes de Manejo Forestal que vienen desarrollando, supervisados por el Instituto Nacional de Recursos Naturales. Frmula: n = [(T2CV)/E]2. La comparacin de las evaluaciones se realiz mediante el diagrama de cajas (boxplot). ste es un grfico simple ya que se realiza bsicamente con cinco nmeros, en donde se observa en forma clara la distribucin de los datos, dispersin de las medias y sus principales caractersticas. Tambin permite comparar en forma simultnea diversos conjuntos de datos. Se utiliza como herramienta visual para ilustrar los datos, para estudiar simetra, colas y supuestos sobre la distribucin y para comparar diferentes poblaciones (Juran & Gryna, 1988). El grfico contiene un rectngulo, orientado con el sistema de coordenadas tal que el eje vertical tiene la misma escala del conjunto de datos, la parte superior y la inferior del rectngulo coinciden con el tercer cuartel y el primer cuartel de los datos. Esta caja se divide con una lnea horizontal a nivel de la mediana, y una lnea vertical (un bigote) que se extiende desde la mitad de la parte superior de la caja hasta la mayor observacin de los datos si se encuentran dentro de un paso, definiendo un paso como 1.5 veces el rango intercuartil; igual se hace en la parte inferior de la caja. En cada uno de los transectos o muestras de los sistemas se realiza la metodologa de evaluacin presentada en el siguiente tem, tratando de considerar todos los tipos de sumideros areos de los sistemas (rboles, arbustos, herbceas y hojarascas). Metodologa de la evaluacin La metodologa de evaluacin que se utiliz fue desarrollada por el ICRAF siguiendo los procedimientos del Manual de determinacin de las reservas totales de carbono en los diferentes sistemas de uso de la tierra (Arvalo et al., 2003). Esta metodologa se basa en la determinacin de la biomasa total mediante el uso de ecuaciones alomtricas si son rboles y en la toma de muestras en forma disturbativa del sotobosque, cultivos, pastos etc. as como la hojarasca (Arvalo et al., 2003; Woomer et al., 2000). Resultados y discusin 1. Nmero de individuos y rea basal En el bosque primario se encontr el siguiente nmero de individuos/ha y rea basal /ha, en cada una de las siguientes clases diamtricas (dap): <10 cm 1460 ind/ha y 3.58 m2/ha; 10-20 cm 600 ind/ha y 8.61m2/ha; 20-30cm 60ind/ha y 2.53 m2/ha;>30 cm 120 ind/ha y 24.6 m 2 ha-1 m2 ha-1.

TATIANA LAPEYRE, JULIO ALEGRE Y LUIS ARVALO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 35-44 __________________________________________________________________________________________ Siendo las siguientes especies las ms abundantes y dominantes con dap menores a 30 cm: shimbillo (Inga sp.) 300 ind/ha y 2.29 m2 ha-1; batajuco (n.i) 240 ind/ha y 1.32 m2 ha-1, moena (Nectndra sp.) 140 ind/ha y 1.09 m2 ha-1, mullaquilla (n.i) 240 ind/ha y m2 ha-1, shamoja (Macroenemum sp.) 140ind/ha y 0.46 m2 ha-1. Las especies ms abundantes y dominantes mayores a 30 cm de dap: cumala (Virola sebifera) 20 ind/ha y 4.36 m2 ha-1, leche caspi (Couma macrocarpa) 8 ind/ha y 3.08 m2 ha-1, quina quina (Zschokka so ) 16 ind/ha y 2.74 m2 ha-1), shimbillo (Inga sp.) 16 ind/ha y 2.28 m2 ha-1, moena (Ocotea sp.) 8 ind/ha y 0.77 m2 ha-1. En el bosque secundario de 50 aos se encontr el siguiente nmero de individuos/ha y rea basal /ha, en cada una de las clases diamtricas (dap): <10 cm. 1780 ind/ha y 4.47 m2 ha-1; 10-20 cm 340 ind/ha y 4.96 m2 ha-1; 20-30cm 340ind/ha- 4.96 m2 ha-1;>30 cm 100 ind/ha y 20.82 m2 ha-1. Siendo las siguientes especies las ms abundantes y dominantes menores a 30 cm de dap: tortilla caspi (Psychotria sp.) 200 ind/ha y 7.90 m2 ha-1; mapichi 220 ind/ha y 1.78 m2 ha-1,tangarana (Triplaris peruviana) 140 ind/ha y 1.12 m2 ha-1, moena amarilla (Aniba amaznica) 260ind/ha y 0.66 m2 ha-1. Las especies ms abundantes y dominantes mayores a 30 cm: pino chuncho (Schizolobium sp.) 8 ind/ha y 3.00 m2 ha-1, catahua (Hura crepitans) 8 ind/ha y 2.04 m2 ha-1, fapina (Cupania latifolia) 8 ind/ha y 1.90 m2 ha-1 entre otras. En el bosque secundario de 20 aos se encontr el siguiente nmero de individuos/ha y rea basal /ha, en cada una de las clases diamtricas: <10 cm 1470 ind/ha y 2.96 m2 ha-1; 10-20 cm 320 ind/ha y 4.65 m2 ha-1; 20-30cm 140ind/ha y 6.85 m2 ha-1;>30 cm 20 ind/ha y 1.89 m2 ha-1. Las siguientes especies las ms abundantes y dominantes menores a 30 cm: cetico (Cecropia peltandra) 140 ind/ha y 2.57 m2 ha-1; estaca caspi (n.i) 60 ind/ha y 1.97 m2 ha-1, junjul (Persea coerulea) 20 ind/ha y 1.02 m2 ha-1, bellaco caspi (Himatanthsu sucumba) 120 ind/ha y 0.62 m2 ha-1, entre otros. La nica especie mayor a 30 cm encontrada fue: moena (Aniba amaznica) 20 ind/ha y 1.90 m2 ha-1. 2. Reservas de carbono Es claro que los sistemas permanentes y con mayor crecimiento presentan los valores ms altos de acumulacin de Carbono. El Bosque primario contiene un promedio de 485 tm C ha-1 (100%), valor que se reduce drsticamente si ste bosque se deforesta y quema para plantar cultivos anuales en las mismas reas llegando a valores muy bajos de menos de 5 tm C ha-1 (1%). Recuperar el estado inicial de las reservas del bosque primario tomar muchos aos, tal como se puede apreciar con el bosque secundario de 50 aos que alcanza solo un 48% de lo que se tena en reservas el bosque primario (Figura 1).

500 450 400 350 300

485.3

234.3

TM C/ha

250 200 150 100 50 0

a. a. IO 50 20 AR O O M RI RI RI .P DA DA B N N CU CU SE SE B B Z RO AR M Z AI PA OS ST CA U -G F A AB CA O CA

62.1 1.7 4.4 2.3 19.3

47.2

Figura 1 Carbono en biomasa area de los Sistemas evaluados

Hay que destacar que no se podr observar una recuperacin significativa de los niveles de captura de carbono si estos sistemas son continuamente perturbados o descremados (extraccin selectiva de madera), adems de disminuir significativamente su biodiversidad, tal como se observa en el bosque secundario de 20 aos ya descremado que cont con solo con 13% de lo capturado por el bosque primario. El sistema de caf-guaba, es un sistema de cuatro aos y el sistema de cacao con especies forestales de 15 aos, ambos sistemas agroforestales presentan valores de 19 tm C ha-1 /ha y 47 tm C ha-1 respectivamente. Estos valores estn por encima de los valores que presentan los sistemas puramente agrcolas de corta duracin, lo cual nos demuestra la importancia del establecimiento de stos sistemas para la recuperacin del potencial de captura de Carbono en reas anteriormente perturbadas por tumba y quema y usados para agricultura. Los sistemas agroforestales pueden recuperar ambientalmente reas perturbadas y tener un sistema productivo cclico a corto y mediano plazo, con un adecuado y mejor manejo de las tierras de aptitud forestal. 3. Flujos de carbono Las reservas totales de carbono almacenado nos dan un indicativo del grado de captura de carbono de un sistema, pero no nos especifica la dinmica de ste carbono, por lo cual se ha elaborado los flujos anuales de captura de carbono por hectrea. Estos flujos anuales son los que expresan el dinamismo en acumular el Carbono y es el que la comunidad internacional est considerando para el otorgamiento de crditos por ste servicio ambiental. Cabe destacar que los flujos presentados son un promedio de captura anual en el tiempo de vida del sistema, dado que el crecimiento de una poblacin vegetal no se realiza de manera uniforme en el tiempo, existiendo un mayor crecimiento en los primeros aos. El flujo de carbono en el sistema de bosque secundario de 20 aos (3.10 tm Cha-1 ao-1 ) fue menor en comparacin con el del bosque secundario de 50 aos (4.69 tm C ha-1 ao-1 ), y esto se debe a las caractersticas de ste sistema, el cual fue perturbado y 39

DETERMINACIN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AREA, SAN MARTN, PERU

Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ descremado, y presenta especies forestales con dap (dimetro a la altura del pecho) menores a 30 cm, y con 2.5 m2 de rea basal /ha, mientras que en el bosque secundario de 50 aos se observa mayor biodiversidad de especies forestales con dap mayores a los 30 cm totalizando 20 m2 de rea basal /ha. Se puede observar en la Figura 2 que el flujo de carbono del sistema de cacao (3.15 tm/ha/ao), es menor que el flujo de carbono del sistema de cafguaba (4.82 C ha-1 ao-1), esto puede deberse a las edades de los sistemas; el sistema de caf tiene una edad de cuatro aos, mientras que el sistema de cacao tiene 15 aos y como es conocido las capturas de Carbono se deben al incremento de la biomasa anual del sistema y en los primeros aos de vida de un sistema este incremento tiene un ndice mayor que en los aos posteriores, hasta llegar al equilibrio. Los sistemas agroforestales, presentan un flujo de Carbono superior al bosque secundario de 20 aos, a pesar de ser los sistemas agroforestales, sistemas plantados; ello podra deberse tanto a la edad de los sistemas como a las perturbaciones al que ha sido expuesto el bosque secundario de 20 aos, provocando con ello una alteracin al crecimiento regular del sistema.
5.00 4.50 4.00 3.50 3.00
TM C/ha/ao 2.50

individuos de cada especie en clases de edad) y est abriendo espacio a especies con dap menor. En estas reas se muestra un incremento en el flujo anual de captura de carbono por la renovacin del rea e incremento de poblaciones jvenes y posteriormente de especies forestales por la renovacin de las poblaciones, permitiendo que la dinmica forestal, se reactive mediante la gestin de luz por los aclareos naturales.

0%

1% 38%

48%

13%

CAV

CAPM

CACM

Csotobosque

Chojarasca

Figura 3. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa area evaluada- Bosque primario.

4.69

4.82
0% 2% 21%

3.10

3.15
1%

2.00 1.50 1.00 0.50 0.00

.5 0 .2 0 UA ND ND CA F -G CA C BA a. a. O

76%

CAV Csotobosque
A

CAPM Chojarasca

CACM

SE CU

SE CU

Figura 2 Captura Anual de Carbono por Sistemas.

Figura 4. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa area evaluada - Bosque secundario 50a.

En las figuras 3.4 y 5 se muestra la captura de Carbono de cada tipo de biomasa area evaluada en los sistemas boscosos, en las cuales se puede verificar la importancia de la biomasa arbrea viva, la cual proporciona el mayor porcentaje a la cantidad total de reservas de carbono del sistema, seguido por la biomasa arbrea muerta. Cabe destacar que en el sistema de bosque primario se encuentra la mayor cantidad rboles parados y cados muertos, esto probablemente por que el sistema est en un proceso de regeneracin continua, motivo por el cual porcentualmente en ste sistema hay menos rboles vivos que en los sistemas de bosque secundario, por lo que se puede deducir que hay una gran variacin en la dinmica forestal de ste sistema (la dinmica forestal del sistema varia en: estructura de la poblacin, en estratos, nmero de individuos de cada especie, y reparticin de los

9%

5%1%

6%

79%

CAV

CAPM

CACM

Csotobosque

Chojarasca

Figura 5. Porcentanje de captura de carbono por tipo de biomasa area acumulado Bosque secundario-20 a.

40

TATIANA LAPEYRE, JULIO ALEGRE Y LUIS ARVALO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 35-44 __________________________________________________________________________________________ Los niveles de hojarasca y sotobosque, contribuyen muy poco a la captura total de carbono de los sistemas boscosos y slo fueron relativamente significativos en el bosque secundario de 20 aos, esto podra deberse a que el sistema por las perturbaciones continuas no ha logrado alcanzar su nivel real de captura de carbono, de acuerdo a su edad. Cuantitativamente los valores de herbcea y hojarasca de cada sistema boscoso se muestra en la Tabla 1. Tabla 1. Toneladas de Carbono capturado en biomasa herbcea y hojarasca por hectrea de los sistemas boscosos evaluados.
tm C ha-1 Carbono Carbono herbcea hojarasca 0.8 1.03 0.59 3.51 4.7 3.90

0% 11%

89% CAV Cherbacea Chojarasca

Figura 7. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa area evaluada-Sistema de cacao.

Sistemas de bosques B. Primario B.Secundario 50 a. B.Secundario 20 a.

4. Captura de carbono en cada tipo de biomasa En las Figuras 6 y 7, se muestra en porcentajes, las capturas de carbono de cada tipo biomasa area evaluada en los sistemas agroforestales. Se puede apreciar que en stos tipos de sistemas los niveles de hojarasca ayudan significativamente a incrementar el total de reservas de carbono del sistema; esto puede deberse a que en el sistema solo se evala tres tipos de biomasa area, siendo importante su consideracin para la contabilidad total del carbono. Aunque en cada uno de los sistemas agroforestales, se desarrollan especies diferentes, y tienen edades distintas, es necesario indicar que el nivel de hojarasca en el sistema de caf es de 3.98 tm ha-1 y en el sistema de cacao es de 5.07 tm, y estos niveles fueron mayores a los sistemas de bosque secundario. Los niveles de captura de carbono en la biomasa herbcea de stos sistemas fueron de 0.027 tm C/ha para el caf y 0.028 tm C ha-1 para el cacao, menores a las obtenidas en los sistemas boscosos.
21% 0%

79% CAV Cherbacea Chojarasca

Figura 6. Porcentaje de captura de carbono por tipo de biomasa area - Sistema de caf-guaba.

5. Dispersin de las reservas de carbono en cada sistema de uso de la tierra En las Figuras 8, 9 y 10 se comparan los sistemas con respecto al nivel de reservas de carbono total y la variabilidad que presentan entre los diferentes transectos. En base a esta informacin y anlisis respectivo podemos indicar lo siguiente: Los niveles de carbono encontrados en los transectos del bosque primario son bastante altos y la mayor parte sobrepasa los 400 tm C ha-1, presentndose una alta dispersin entre los transectos debido a la variabilidad innata de ste ecosistema y que tambin estn influenciados por la variabilidad del suelo en que se desarrollan. El Bosque secundario de 50 aos, es el siguiente sistema con mayor cantidad de reservas de carbono, presenta tambin una distribucin asimtrica, con una mayor variacin con el 50% de valores cercanos a un rango entre los 300 tm C ha1 y 400 tm C ha-1 y el 50% de esos transectos presentan valores muy cercanos a las 200 tm /ha. El Bosque secundario descremado de 20 aos, presenta distribucin asimtrica con el 80% de sus valores por encima de los 50 tm C ha-1 , solo un valor presenta bastante alto y por encima del promedio, cerca del 94 tm C ha-1 . Con relacin a los sistemas agroforestales, se puede indicar que no presenta grandes rangos de variacin, como se observa en los sistemas de bosque primario y secundario de 50 aos. Para el sistema de cacao el 75% de los valores de las reservas de Carbono se encuentra por encima de los 50 tm C/ha. Para el sistema de caf- guaba el 75% de los niveles de los transectos se encuentra por encima de las 20 tm C ha-1 . Es significativo el incremento de captura de Carbono en estos sistemas con relacin a los sistemas agrcolas. Los sistemas agrcolas de maz y arroz y el sistema de pastos presentan muy poca dispersin debido a la homogeneidad de plantaciones anuales y

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DETERMINACIN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AREA, SAN MARTN, PERU

Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ perennes de corte bajo. La mayor mediana entre los tres sistemas la presenta el sistema de maz. biomasa area en los sistemas evaluados en Yurimaguas y los evaluados en Tarapoto, se realiza primero el anlisis de los diferentes climas en stas reas: En Yurimaguas el clima es hmedo tropical, con un rgimen trmico casi uniforme en toda la zona, sufriendo un descenso durante los meses de Mayo, Junio y Julio, con temperaturas superiores a los 24 C, y precipitaciones cuyos promedios oscilan entre los 2 000 y 4 000 mm. En Tarapoto el clima es seco tropical y subhmedo y hmedo tropical, en el clima seco tropical se presenta mayor tiempo de exposicin del sol, con temperaturas promedio superiores a los 24 C y precipitaciones en un rango de 1 000 y 2 000 mm y en algunos sectores con rangos inferiores a los 1000 mm (Bosque secundario 20 aos, sistemas agrcolas, sistema de pastos y sistema agroforestal de cacao); el clima hmedo subtropical se caracteriza por fluctuacin de la temperatura entre los 16C y 24 C, con precipitaciones que oscilan entre los 1 100 y 2 000 mm siendo stas suaves y prolongadas (bosques secundarios de 50), se encuentran ocupando las partes altas, a partir de una elevacin aproximada de 700 metros. En el clima hmedo tropical se localizaron las reas de Bosque Primario y el sistema de caf. La presin de deforestacin en la zona Yurimaguas, se ha incrementado en los ltimos aos especialmente por la apertura de la carretera que une esta localidad con la ciudad de Tarapoto y en la ciudad de Tarapoto la deforestacin ha sido tal que solo han quedado pequeas reas con difcil acceso; las reas boscosas evaluadas son estos pequeos vestigios que quedan cercanos a la ciudad de Tarapoto. Con relacin a los suelos se puede indicar que en Yurimaguas el suelo es un Ultisol tpico, silicio Iso-hipertrmico. La textura de los suelos son franco arenosos con porcentajes de arcilla no mayor de 20% en los primeros 15 cm de profundidad. El nitrgeno y la materia orgnica es baja con alta acidez y con bajos niveles de cationes y fsforo y alta saturacin de aluminio. La textura de los suelos de Tarapoto van desde Franco a Franco arcilloso con altos porcentajes de arcilla llegando hasta 35% en los primeros 20 cm. El pH de estos suelos va desde cido con niveles de pH de 4.5 hasta alcalino con pH de 10 en algunos casos, con porcentaje cero de saturacin de aluminio y tienen alto nivel de fsforo y son clasificados como inceptisoles. Comparativamente se puede indicar de acuerdo a los resultados, lo siguiente: El Bosque primario en Tarapoto presenta mayor cantidad de reservas de carbono que los bosques primarios en Yurimaguas, la mayor cantidad de biomasa arbrea en ste sistema, sotobosque y hojarasca son mayores que en bosques primario de Yurimaguas.

Figura 8. Comparacin entre los sistemas boscosos evaluados

Figura 9 Comparacin entre agroforestales y agrcolas evaluados.

los

sistemas

Figura 10. Comparacin entre los sistemas agrcolas. Haciendo una sntesis de lo observado en las Figuras 8, 9, 10, se puede inferir que, mientras mayor complejidad tiene el sistema, ms amplio es el rango de variacin entre los transectos evaluados, siendo ello observado en los sistemas boscosos, principalmente en bosques sin intervencin humana y que tienen una gran dinmica forestal natural. 6. Climas predominantes en cada localidad Para realizar un anlisis comparativo entre los resultados obtenidos de la captura de carbono de

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TATIANA LAPEYRE, JULIO ALEGRE Y LUIS ARVALO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 35-44 __________________________________________________________________________________________ El Bosque secundario de 50 aos, tiene gran cantidad de reservas, y casi se asemeja a las reservas del bosque primario de 100 aos de Yurimaguas, esta peculiaridad, puede tener su explicacin en el microclima de este sistema el cual es bastante hmedo todo el ao, lo que propicia que las especies crezcan y tengan grandes volmenes. El Bosque secundario de 20 aos de Tarapoto, no guarda relacin con las reservas de los bosques secundarios de Yurimaguas y tiene menores reservas que stos a pesar que cronolgicamente es mayor. Esto puede tener su explicacin en que el bosque secundario de Tarapoto es un bosque descremado y en algunas reas se nota intervencin reciente y las especies arbreas de este sistema no presentan un dimetro mayor a 25 cm de dap, tambin es probable que el clima haya influenciado en su desarrollo, ya que el microclima en el bosque secundario de 20 aos es seco y con menores precipitaciones. El sistema de cacao-15 aos de Tarapoto tiene reservas similares al sistema de cacao de Yurimaguas de 20 aos, la diferencia entre ambas puede deberse a la edad. Con relacin a los sistemas de caf-guaba se puede observar que las reservas del sistema de Tarapoto son menores ya que tiene solo cuatro aos en comparacin de los 10 aos del sistema de Yurimaguas. En ste tipo de sistemas la diferencia la otorga el nmero de especies forestales que se localicen por hectrea en la plantacin. Con relacin a la comparacin del Flujo de Carbono entre los sistemas de Yurimaguas y los sistemas de Tarapoto, siguen bsicamente el esquema general, donde el flujo de Carbono es mayor en sistemas ms jvenes. 7. Curvas alomtricas Se desarroll la frmula alomtrica para el caf, de cuatro aos, debido que en investigaciones anteriores se pudo observar que la frmula utilizada para conocer la biomasa area viva en los diferentes sistemas (0.1184* dap 2,53) no se adecuaba a las caractersticas del caf. Para el desarrollo de sta frmula se realiz el mtodo destructivo de tres a cuatro especies de caf por transecto. La mejor correlacin se obtuvo entre el dimetro del arbusto y la biomasa seca, siendo su formula la siguiente: Y =0.0474 X 2.629, donde Y es la biomasa seca del caf y X el dimetro del arbusto. El mtodo para realizar las curvas alomtricas est descrito en el Manual de determinacin de las reservas totales de carbono en los diferentes sistemas de uso de la tierra (Arvalo et al., 2003). Conclusiones 1. Los sistemas de bosques evaluados (Bosque primario, Bosque secundario 50 aos y Bosque secundario de 20 aos) tienen los contenidos ms altos de Captura de Carbono. Los bosques menos intervenidos presentan mayor cantidad de Carbono. El nivel de Carbono en todos los sistemas agrcolas y agroforestales es mas bajo que el de los bosques naturales. 2. El nivel de Carbono en biomasa area de los sistemas agroforestales avaluados (caf-guaba, cacao) son ms altos que los sistemas agrcolas y los de pastos manejados, teniendo en cuenta esto y los beneficios ambientales de estos tipos de sistemas es recomendable utilizarlos en reas degradadas. 3. Existe grandes prdidas de los sumideros de carbono, si se cambian extensiones de bosque por cultivos agrcolas, convirtindose stas reas en reas con insignificantes niveles de captura y en algunos casos, reas que son fuentes de emisin de Gases Efecto Invernadero- GEI. 4. Las retenciones de carbono en los sistemas boscosos evaluados, tienen mayor variabilidad que sistemas agroforestales y agrcolas, de acuerdo al rea de evaluacin determinada del sistema, por la dinmica y caractersticas forestales de las mismas. 5. Los sistemas agroforestales, al combinar los cultivos o frutales con especies forestales, incrementan sus niveles de captura de Carbono, mejorando adems su productividad. En el mercado de CO2 equivalente se podra obtener pagos que mejorara la rentabilidad de la produccin y ayudara a su mantenimiento, con ello el establecimiento de estos sistemas seran ms atractivos para las comunidades de diferentes lugares del pas. 6. Los cultivos agrcolas no contribuyen significativamente con la retencin de carbono. El CO2 atmosfrico, uno de los principales gases efecto invernadero, no es sustancialmente retenido en los cultivos, adems puede producir fugas de otros GEI, como xido nitroso, producto de la incorporacin de plaguicidas o CO2 por la quema de rastrojos agrcolas; lo cual reduce an ms su captura neta total. RECOMENDACIONES 1. Es necesario monitorear el incremento de biomasa y la captura de carbono en plantaciones y en diferentes especies forestales comerciales, as como el desarrollo de frmulas alomtricas de cada una de las especies ms utilizadas en los sistemas agroforestales peruanos. 2. Realizar clculos de retenciones de carbono y CO2 equivalente netos en diferentes sistemas de uso de la tierra, considerando las fugas de CO2 u 43

DETERMINACIN DE LAS RESERVAS DE CARBONO DE LA BIOMASA AREA, SAN MARTN, PERU

Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ otros gases efecto invernadero por actividades antrpicas o el uso de plaguicidas, en los mismos. Si en los prximos aos se efectuase un pago por captura de carbono en bosques, es recomendable realizar las negociaciones con bosques secundarios, donde el flujo anual de crecimiento en la biomasa es mayor que en los bosques adultos, que casi ya han llegado al equilibrio. Una opcin para recuperar las reas deforestadas que estn en proceso de degradacin, podran ser los sistemas agroforestales, que pueden almacenar cantidades adicionales de carbono. As mismo desarrollar tecnologas agroforestales ecolgicamente sostenibles para los agricultores de bajos recursos y el aumento del bienestar de la poblacin que vive dentro y alrededor de la foresta y otros ecosistemas. Se debe establecer y mantener programas nacionales con diferentes ecosistemas, con una base estratgica de investigacin, que adems de desarrollar sistemas agroforestales sostenibles para el trpico hmedo y semi-rido, en el que se incluya la zona andina con ecosistemas de montaas; se tenga la capacidad de evaluar los aspectos medio ambientales como el secuestro de carbono y la emisin de gases efecto invernadero. La metodologa utilizada para la estimacin de carbono, puede adecuarse para conocer el carbono almacenado en plantaciones forestales, y agroforestera y estimar con ello el pago por servicios ambientales de captura de carbono que debera negociarse. Literatura citada Alegre J., Arevalo L., Ricse A., Callo-Concha & Palm C. 2004. Secuestramiento de carbono con sistemas alternativos en el Peru In. Sistemas Agroflorestais, Tendencia da Agricultura Ecologica nos Tropicos, sustento da vida e sustento de vida. : 27-32 Editores: M. Muller, A. Gama-Rodrigues, I. Silva Fontes & M. Carvalho. Sociedadee Brasileira de sistemas Agroflorestais, Comissao Executiva do plano da lavoura cacauria y Universidade Estadual do Norte Fluminense .Ilehues- BA. Arvalo L., Alegre J.C. & Palm C. 2003. Manual de reservas de carbono en diferentes Sistemas de uso de la tierra. Edicin: Grafica Miguel Alvarez. Dixon R.K. 1995. Agroforestry systems: sources or sinks of greenhouse gases?. Agroforestry Systems. 31: 99-116. Douglas C.M. 1991. Design and Anlisis of Experiments, ed.John Wiley and Sons New York. Gralb H. G., Hupfer P. & Lozn J.L. 2001.El efecto Invernadero Antropgeno En: El Clima en el siglo XXI: Introduccin al Problema Global del Clima ms proteccin climtica-menos riesgos para el futuro. Juran J.M. & Gryna F.M. 1988. Jurans Quality Control Hand book 4 ed. Mc Graw- Hill. Palm C. A., Tomich T., van Noordwijk M., Vosti S., Gockowski J., Alegre J. & Verchot L. 2004. Mitigating GHG emissions in the humid tropics: Case studies from the Alternatives to Slash and Burn Program (ASB). Environment, Development and Sustainability. 6: 145-162. Woomer P.L., Palm C.A., Alegre J., Castilla C., Cordeiro D.G., Hairiah K., Kotto-Same J., Moukam A., Ricse A., Rodrigues V. & van Noordwijk M. 2000. Slash-and-burn effects on carbon stocks in the humid tropics. Edited by In: R. Lal , J.M. Kimble and B.A. Stewart .Global Climate Change and Tropical Ecosystems.: 99115. CRC Press, Inc. Boca Raton, FLa. USA.

3.

4.

5.

6.

Agradecimientos Agradezco la colaboracin financiera de The World Agroforestry Centre, al Instituto de Cultivos Tropicales de Tarapoto por el servicio de su laboratorio y al Instituto Nacional de Recursos Naturales por el tiempo que me otorg para la realizacin de la etapa de campo. As mismo agradezco la colaboracin al Ing. Roque Fernndez, Ing. Piero del Pozo del INRENA y al Seor Aniceto Daza del Herbario Forestal de la Universidad Nacional Agraria.

1 2

Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), Per, e-mail tlapeyre@mtc.gob.pe Universidad Agraria la Molina (UNALM) Per, e-mail: J.alegre@cgiar.org 3 Proyecto Cordillera Azul (CIMA) Tarapoto, Per. e-mail: larevalo@cima-cordilleraazul.org.pe

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 01/03/2004 Aceptado: 15/07/2004

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS (ARANEAE) EN LAS LOMAS DE LACHAY, PER, ANTE LA OCURRENCIA DEL EVENTO EL NIO 1997-98 RESPONSE OF A EPIGEIC SPIDER ASSEMBLAGE (ARANEAE) IN THE NATURE RESERVE LOMAS OF LACHAY (LIMA, PER) IN THE FACE OF THE 1997-1998 EL NIO Alfredo Giraldo1, Dante Prez1 y Germn Arellano1 Resumen El presente estudio describe la respuesta de una comunidad de araas epgeas ante los cambios ambientales provocados por El Nio (EN) 1997-98 en formaciones de lomas de la Costa Central del Per. La araneofauna fue muestreada durante los aos 1998 y 1999 (cuatro veces por ao), usando trampas pitfall distribuidas en un rea mixta de loma de herbceas y loma tipo parque en la Reserva Nacional de Lachay. La respuesta de la comunidad fue evaluada analizando los patrones de variacin temporal correspondientes a: la composicin y abundancia de familias, las abundancias relativas de los gremios, las variables comunitarias (abundancia, biovolumen por individuo, riqueza y diversidad) y las abundancias de las 10 familias ms frecuentes. La familia ms abundante fue Linyphiidae, incluyendo el 68% de la abundancia registrada durante los dos aos y alcanzando la posicin de dominante en seis de las evaluaciones (> 80% de la abundancia por evaluacin). Durante la mayor parte del tiempo de estudio, las tejedoras fueron ms abundantes que las vagabundas segn los valores de la proporcin de abundancia tejedoras:vagabundas. El gremio de las tejedoras estuvo representado mayoritariamente por las tejedoras de suelo (= Linyphiidae) durante ambos aos. Los gremios particulares de araas vagabundas, mostraron diferentes tendencias de variacin: las cursoriales en vegetacin y las emboscadoras fueron ms abundantes durante 1998, mientras que las cursoriales en suelo y las perseguidoras lo fueron durante 1999. Las variables comunitarias fueron notoriamente influenciadas por la dominancia de Linyphiidae durante 1998, a consecuencia de sta la abundancia se increment entre Febrero y Agosto, la diversidad disminuy en el mismo periodo y asimismo, la riqueza y el biovolumen por individuo disminuyeron en Agosto. Entre las diez familias ms comunes hubo diferentes tipos de respuesta: cuatro favorables, tres desfavorables, una indeterminada y dos de relativa indiferencia. Palabras clave: Comunidad de araas epgeas, El Nio 1997-98, patrones de variacin temporal, formaciones vegetales de lomas, Reserva Nacional de Lachay, pitfall. Abstract The present study describes the response of epigeic spider assemblages facing environmental changes caused by the 1997-1998 El Nio event in lomas formations of the Peruvian central coast. Spiders were sampled during 1998 and 1999 (four times per year), using pitfall traps that were distributed in a mixed area of herbaceous lomas and park type lomas in the Lachay National Reserve. The response of the assemblage was evaluated analyzing temporary variation patterns corresponding to the following: composition and abundance of families, relative abundance of the guilds, community variables (abundance, individual biovolume, richness and diversity) and abundance of the ten most common families. The most abundant family was Linyphiidae, including 68% of the registered abundance during the two years and reaching a dominant position in six evaluations (> 80% of the abundance per evaluation). During most part of the study, web builders were more abundant than the wanderers as is indicated by the values of the web builders:wanderers ratio of abundance. The guild of the web builders was represented mostly by the ground weavers (i.e. Linyphiidae) during both years. Particular guilds of wanderer spiders, showed different variation trends: foliage runners and ambushers were more abundant during 1998, whilst ground runners and stalkers were so during 1999. Community variables were notoriously influenced by the Linyphiidae dominance during 1998. As a consequence, abundance was increased from February to August, diversity decreased in the same period and also, richness and individual biovolume decreased in August. Among the ten most common families there were different kinds of responses: four were favorable, three were unfavorable, one was uncertain and two were of relative indifference. Key words: epigeic spider assemblage, El Nio 1997-98, temporary variation patterns, lomas vegetal formations, Lachay National Reserve.

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS ANTE EL NIO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Introduccin El evento El Nio (EN) consiste en la alteracin peridica y cclica de los patrones habituales de variacin de las temperaturas superficiales y nivel del mar en el Ocano Pacfico, durante un periodo de 3 aos (Arntz & Fahrbach, 1996). En la costa peruana sus dos manifestaciones fsicas ms evidentes son: (1) Desplazamiento anormal hasta los 10 a 14S de aguas superficiales tropicales de 30 m de espesor y (2) Grandes precipitaciones propias de la zona de convergencia intertropical hasta aproximadamente los 7S (Aguilar, 1990). El trmino lomas es usado para nombrar a la vegetacin dependiente de las neblinas que crece en la regin costera del Per y el Norte de Chile, desde Illescas (6 52 L.S.) hasta La Serena (29 54 L.S.) (Brack, 1976; Dillon & Rundel, 1990; Dillon, 1997). Dicha vegetacin se desarrolla en las laderas orientadas hacia el mar, las cuales favorecen la condensacin de las neblinas tradas por los vientos que soplan de Sur y Sur-Oeste, hasta una altitud de 1 000 m (Brack, 1976). Durante los ltimos dieciocho aos, un creciente nmero de investigaciones ha contribuido al esclarecimiento de las repercusiones que tiene el EN sobre las diferentes comunidades biticas que habitan en las Lomas. Son destacables al respecto los estudios realizados sobre: flora y vegetacin (Dillon & Rundel, 1990; Cano et al., 1999; Teixeira, 2000; Tovar, 2003), colepteros (Giraldo, 2002), aves (Velarde, 1983; Tori, 2000; Vliz, 2002) y el zorro andino Dusicyon culpaeus (Falero & Snchez, 1988). El orden Araneae es uno de los grupos ms comunes y ubicuos de animales, con la capacidad de prosperar en los ms variados hbitats, aun a grandes altitudes (Mani, 1968; Turnbull, 1973). Sus niveles de especiacin y abundancia son muy altos, especialmente en los bosques tropicales, con cifras que oscilan ente las 300 y 800 especies por hectrea (Coddington et al., 1991) y hasta un 85 % de la abundancia de los artrpodos inventariados (Basset, 1995). Por otra parte, actan como los principales reguladores de las poblaciones de insectos (Reichert, 1974) e incluso pueden ejercer una influencia indirecta sobre la tasa de descomposicin de materia orgnica en el suelo (Wise et al., 1999; Lawrence & Wise, 2000). Estos rasgos hacen de las araas un grupo con gran potencial como indicador de biodiversidad, as como para la caracterizacin de hbitats y de las disturbancias que actan sobre ellos (New, 1999). La informacin disponible sobre las araas que habitan en las formaciones de lomas se debe en gran medida a las investigaciones del Dr. Pedro Aguilar, las cuales se concentraron en las lomas de la Costa Central e incluyeron tanto aspectos ecolgicos como inventarios de ellas. Entre ellas encontramos evaluaciones generales de Arthropoda (Aguilar, 1954, 1963, 1964, 1976, 1977, 1981, 1985; Aguilar & 46 Turkowsky, 1977) evaluaciones de Araneae (Aguilar et al., 1986) y el estudio de la biologa de Sicarius peruensis Keys (Aguilar & Mendez, 1971). Con respecto a las lomas de la Costa Central, cabe aadir la descripcin de dos nuevas especies de Salticidae provenientes de los tillandsiales de Lima (Galiano, 1977) y el listado de especies obtenido en la evaluacin rpida efectuada por Crdova & Santisteban (1999) en la Reserva Nacional de Paracas. Para las lomas de la Costa Sur se dispone de un registro de la fluctuacin altitudinal de la abundancia de araas en las Lomas de Mollendo-Matarani (Lpez et al., 1978). El presente estudio se propone hacer una descripcin de los patrones de variacin temporal que caracterizaron a la comunidad de araas epgeas en las lomas de Lachay, durante los aos 1998 y 1999, los cuales fueron meteorolgicamente influenciados por la ocurrencia de El Nio 1997-98. Materiales y mtodos rea de estudio: Los muestreos fueron realizados en la Reserva Nacional de Lachay ubicada a 105 Kms. al norte de la ciudad de Lima (11 21 00-11 21 58 L.S., 77 22 25-77 22 28 L.O.). De su superficie total de 5 070 ha, el rea de estudio abarc aproximadamente unas 430 ha comprendidas entre el Cerro Redondo, la Quebrada Yerbabuena y el Puquial, con un rango altitudinal de 200600 msnm Este espacio constituye una muestra representativa de las biocenosis denominadas loma de herbceas y loma tipo parque (Brack, 1976). Durante los dos aos de estudio la cobertura vegetal estuvo representada mayoritariamente por las solanceas Nicotiana paniculata y Urocarpidium peruvianum, condicin atribuida al incremento de precipitacin provocado por El Nio durante 1998 (Cano et al., 1999; Teixeira, 2000; Tovar, 2003). La estacionalidad tpica de la zona incluye cuatro pocas a lo largo del ao (Torres & Lpez Ocaa, 1981): seca (Enero Marzo), inicios de poca hmeda (Abril Junio), poca hmeda (Julio Septiembre) e intermedia (Octubre Diciembre). Durante los aos de estudio, los registros de la estacin meteorolgica de la Reserva indicaron un aumento inusual de la precipitacin, mientras que la humedad y la temperatura no superaron el rango de aos normales. Los datos de precipitacin total mensual de 1998, 1999 y 2000 (este ltimo como referencia de un ao normal) pueden observarse en el Anexo 1. Muestreo: Se realizaron cuatro salidas por cada ao en los meses de Febrero, Mayo, Agosto y Diciembre como representativas de las cuatro pocas sealadas anteriormente. Se emplearon trampas pitfall para evaluar la comunidad de araas epgeas presente en 31 estaciones de muestreo que fueron distribuidas sistemticamente dentro del rea de estudio. Las trampas fueron envases de plstico transparente con

ALFREDO GIRALDO, DANTE PREZ Y GERMN ARELLANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 45-58 __________________________________________________________________________________________ un dimetro de 9 cms y una capacidad aproximada de 572.5 cm3, enterrados al ras del suelo y llenos a la mitad de su capacidad con una mezcla de 7 partes de agua por 1 de formol al 40%, adems de de cucharita de detergente. El tamao de la unidad muestral fue de dos trampas por estacin con un esfuerzo temporal de siete das, el mismo que result satisfactorio para medir la diversidad de la entomofauna capturada simultneamente (Ramrez et al., 2002). Los especmenes adultos fueron determinados a nivel de familia siguiendo las claves de Gerchsman & Schlapelli (1963) y Nentwig (1993). Aunque la diferenciacin de los especimenes en morfoespecies fue necesaria para calcular el biovolumen, se opt por no emplear esta aproximacin en el resto del anlisis. El uso de morfoespecies en araas ha demostrado su eficacia en algunos casos, alcanzado una frecuencia de concordancia superior al 80% con las especies taxonmicas (Oliver & Beattie, 1993, 1996), sin embargo en otros ensayos apenas ha alcanzado un 50% de concordancia (Derraik et al., 2002). Estos ensayos coinciden en que este taxn es afectado por la sobreestimacin de especies, dado el alto grado de variablidad intraespecfica que lo caracteriza. Con los datos de familias, se corre el riesgo de enmascarar los patrones especficos, sin embargo existe al menos una experiencia anterior en la que los patrones de variacin espacial y temporal de la riqueza de familias concordaron con aquellos observados para la riqueza especfica (Churchill & Arthur, 1999). El trabajo fue realizado en el Laboratorio de Control Biolgico y Ecologa de Artrpodos del Departamento de Biologa de la UNALM en donde fueron depositados los especimenes. Las variables ambientales consideradas fueron de dos tipos: meteorolgicas y de vegetacin. La precipitacin total mensual, temperatura promedio mensual y humedad promedio mensual provienen de los registros de la estacin meteorolgica de la Reserva. Los datos de densidad de herbceas (individuos/m2), diversidad gamma de herbceas (en toda el rea de estudio) y diversidad alfa promedio de herbceas (por estacin de muestreo), se obtuvieron mediante evaluaciones realizadas simultneamente por el Laboratorio de Ecologa de Procesos (UNALM). Dichos datos y un anlisis detallado de los mismos pueden consultarse en las Tesis de Teixeira (2000) y Tovar (2003). Anlisis de los datos: Para establecer la afinidad entre la composicin y abundancias relativas de las familias muestreadas en cada fecha de evaluacin, se realiz un anlisis cluster con los datos de abundancia de las familias transformados a la escala logartmica, usando la tcnica de unin promedio de clusters (average linkage clustering) y el coeficiente de correlacin de Pearson (Krebs, 1989). El coeficiente de Pearson fue escogido, a pesar de sus limitaciones (Krebs, 1989) 47 por su escala de fcil interpretacin y porque en el presente caso, brind un dendrograma equivalente al obtenido con la distancia euclidiana como medida de similaridad. Las familias de araas se agruparon en gremios a dos niveles: gremios amplios, tejedoras y vagabundas y, gremios particulares que resultan de la subdivisin de los gremios amplios. Para comparar la abundancia y el nmero de familias correspondiente a los gremios amplios se calcul la proporcin tejedoras: vagabundas (T:V). Una vez calculados, los valores fueron transformados a la escala logartmica, de modo que valores positivos indicarn un predominio de tejedoras, mientras que el caso contrario sea sealado por los valores negativos. El gremio de tejedoras est compuesto por tejedoras de suelo, tejedoras simtricas, tejedoras asimtricas y tejedoras laminares, en tanto las vagabundas incluyen cursoriales en follaje, cursoriales en suelo, emboscadoras y perseguidoras. La denominacin de los gremios particulares se basa en las empleadas por Uetz et al. (1999) y Whitmore et al. (2002). La inclusin de cada familia en un gremio se hizo consultando las clasificaciones propuestas por Uetz et al. (1999), Ysnel & Canard (2000), Toti et al. (2000) y Whitmore et al. (2002). En dichas clasificaciones no se incluye a las familias Ctenizidae, Diguetidae, Loxoscelidae y Oecobiidae, por lo cual su asignacin se hizo en base a revisin bibliogrfica adicional (Aguilar & Mendez, 1971; Gerchsman & Schlapelli, 1963; Nentwig, 1993; Boulton & Polis, 1999). La abundancia se presenta a travs de sus valores total y promedio por fecha de evaluacin. Para este ltimo se calcul un intervalo de confianza usando la distribucin t (Steel & Torrie, 1988). El trmino abundancia debe ser interpretado como abundanciaactividad, puesto que las capturas efectuadas con trampas de cada (pitfall) reflejan la abundancia y la actividad de los artrpodos capturados en combinaciones desconocidas y variables (Greenslade, 1964; Ausden, 1996). El biovolumen por individuo se presenta a travs de sus valores total y promedio por fecha de evaluacin. El biovolumen es una medida del tamao corporal, que fue empleada por Siemann et al. (1999) para describir las relaciones entre abundancia, diversidad y tamao corporal existentes en una comunidad de artrpodos de pastizales. Dicha medida es el resultado de multiplicar los promedios de longitud, ancho y grosor de cinco especmenes de cada morfoespecie (a menos que se hayan capturado menos), los cuales fueron medidos usando un vernier. La longitud fue la distancia desde el borde anterior del quelcero a la punta del abdomen. El ancho y el grosor fueron medidos en las partes ms anchas o ms gruesas respectivamente, sean del prosoma o del opistosoma. Los apndices no fueron incluidos en las mediciones. Para obtener el valor de biovolumen por

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS ANTE EL NIO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ individuo se dividi su valor entre la abundancia por muestreo o por unidad muestral, segn el caso. La riqueza es el nmero de familias halladas por fecha de evaluacin en toda el rea de estudio (total) y en cada unidad muestral (promedio). La diversidad se calcul empleando el ndice de Shannon (Magurran, 1988; Krebs, 1989). El clculo del ndice de Shannon a partir de niveles taxonmicos supraespecficos se justifica, puesto que la comunidad examinada cumple los requisitos establecidos para ello por Giraldo & Arellano (2002) es decir: pertenence a un grupo taxonmico amplio (alta probabilidad de capturar varias familias), buena parte de las familias (39%) incluyen a una sola morfoespecie y su diversidad est determinada por la equidad. Dos niveles espaciales son considerados en el clculo de la diversidad, toda el rea de estudio (diversidad gamma) y cada estacin de muestreo (diversidad alfa). Los valores de diversidad alfa sirven para calcular un valor promedio por fecha de evaluacin que cuenta con su respectivo intervalo de confianza calculado con la distribucin t. Las diez familias ms comunes, las cuales incluyeron el 96.6% de la abundancia total, fueron seleccionadas para examinar la variacin temporal de sus abundancias, as como para establecer correlaciones entre stas y las variables ambientales consideradas. El anlisis cluster y las correlaciones que se requirieron fueron realizados con el programa Statistica versin 6.0. Resultados y discusin Composicin y abundancia de familias y gremios: Se captur un total de 4,404 especmenes incluidos en 23 familias (Tabla 1). La familia ms abundante fue Linyphiidae con un 68 % de la abundancia total, seguida por Anyphaenidae y Salticidae, las cuales representaron el 11 % y 4 % respectivamente.

Tabla 1.

Abundancias de las familias de araas colec_

tadas en la Reserva Nacional de Lachay.Tds= tejedoras de suelo, T asim= tejedoras asimtricas,T lam= tejedoras laminares, Cf= cursoriales en follaje, Cs= cursoriales en suelo, E= emboscadoras, P=perseguidoras. Abundancias Gremios Tejedoras Tds T asim T sim T asim T lam T lam T lam Linyphiidae Theridiidae Araneidae Loxoscelidae Agelenidae Filistatidae Diguetidae 2010 70 13 1 3 2 1 2100 Vagabundas Cf P Cs Cs E Cs Cs Cs Cf Cs Cs Cs P P Cs Cs Anyphaenidae Salticidae Gnaphosidae Theraphosidae Thomisidae Lycosidae Ctenidae Oecobiidae Clubionidae Zodariidae Oonopidae Ctenizidae Oxyopidae Mimetidae Dysderidae Sicariidae 260 46 53 72 45 19 31 8 3 11 16 2 5 3 1 1 576 226 118 77 45 23 47 26 35 29 20 11 20 1 1 1 0 680 486 164 130 117 68 66 57 43 32 31 27 22 6 4 2 1 1256 1003 39 0 6 0 0 0 1048 3013 109 13 7 3 2 1 3148 Familias 1998 1999 Total

Figura n 1. Dendrograma de las 8 fechas de evaluacin a partir de las abundancias de las familias muestreadas
Coeficiente de correlacin de Pearson FEB_98 AGO_98 MAY_98 MAY_99 AGO_99 DIC_98 DIC_99 FEB_99 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 0.35 0.40 0.45 Distancia de unin

La segunda tiene un grado de cohesin menor, con Febrero-1999 separado de las evaluaciones de Diciembre. Dichas agrupaciones responden a cambios en la composicin y nmero de las familias que actuaron como dominantes en cada fecha de evaluacin, es decir aquellas que en conjunto incluyeron alrededor del 80% de la abundancia registrada. En la primera agrupacin todas las fechas se caracterizaron porque Linyphiidae fue la familia ms abundante, siendo dominante exclusiva de todas las fechas, excepto Mayo-1998 y Agosto-1999, en las cuales comparti su dominancia con Theraphosidae y Anyphaenidae respectivamente. Por lo tanto, en la primera agrupacin se observaron como mximo dos familias actuando como dominantes. En la segunda agrupacin, Febrero-1999 present cuatro familias dominantes, de las cuales Anyphaenidae y Gnaphosidae fueron las ms abundantes. En las 48

ALFREDO GIRALDO, DANTE PREZ Y GERMN ARELLANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 45-58 __________________________________________________________________________________________ evaluaciones de Diciembre, las familias ms abundantes fueron Linyphiidae y Anyphaenidae en ambos casos, sin embargo se distinguieron porque Diciembre-1998 tuvo a Linyphiidae como la familia de mayor importancia numrica y hubo en total tres familias dominantes, en cambio durante Diciembre1999 la familia de mayor importancia numrica fue Anyphaenidae y hubo en total seis familias dominantes.
Figura 2. Proporciones tejedoras: vagabundas para los aos 1998 y1999. 1.2 0.7 0.2 -0.3 -0.8 -1.3 * Feb-98 Ago-98 Feb-99 abundancias n de familias May-98 Dic-98 May-99 Dic-99 Ago-99

baja, tal y como fuera observado en evaluaciones previas realizadas en lomas de xerfitas (Aguilar & Turkowsky, 1977; Aguilar, 1977).
Figura 3. Variacin de los porcentajes de abundancia de los gremios de araas vagabundas

100 80 60 40 20 0

*Feb May- Ago98 98 98

Dic- Feb- May- Ago99 99 99 98

Dic99

Cursoriales en follaje emboscadoras

Cursoriales en suelo perseguidoras

La proporcin T:V de abundancias (Figura 2) tuvo su valor mximo en Agosto-1998 y su valor mnimo en Febrero-1999. Predominaron los valores positivos, con lo que se evidencia una superioridad numrica de las tejedoras sobre las vagabundas, excepto para las evaluaciones de Diciembre-1998, Febrero-1999 y Diciembre-1999. En el caso de la proporcin T:V del nmero de familias (Figura 2) el valor mximo correspondi a Febrero-1998 y el valor mnimo a Mayo-1999. Todos los valores fueron negativos, debido al mayor nmero de familias que componen el gremio de las vagabundas (16) en comparacin con el nmero de familias tejedoras (7). Los mayores valores (ms cercanos a cero) correspondieron a las dos primeras evaluaciones, debido a que slo en ellas fueron registradas las familias de tejedoras simtricas y tejedoras laminares El gremio de las tejedoras incluy seis familias, de las cuales Linyphiidae (tejedoras de suelo) fue la ms abundante durante todas las fechas de evaluacin, pues incluy entre el 73 y el 98 % de la abundancia de tejedoras (91 % en promedio). Las familias de tejedoras asimtricas estuvieron presentes ambos aos aunque con tendencias opuestas, Theridiidae con mayor abundancia durante el 1998 y Loxoscelidae con mayor abundancia durante 1999. Las cuatro familias integrantes de las tejedoras simtricas y laminares slo se registraron durante 1998. Con respecto a la familia Araneidae, cabe sealar que su susceptibilidad de captura a travs del mtodo de captura empleado es

El gremio de las vagabundas incluy 17 familias, entre las cuales se destacaron Theraphosidae, que incluy el 39 y 35 % de la abundancia de vagabundas en las evaluaciones de Mayo-1998 y Mayo-1999 respectivamente y Anyphaenidae, que incluy entre 23 y 76 % de la abundancia de vagabundas en el resto de evaluaciones. Los gremios particulares de vagabundas presentaron diferencias en los porcentajes de abundancia que representaron a travs del tiempo (Figura 3). Las cursoriales en follaje presentaron su menor porcentaje en Mayo-1999 (20%) y su mayor porcentaje en Agosto-1998 (80%). Los valores mnimos de ambos aos correspondieron al mes de Mayo, los valores mximos correspondieron al mes de Agosto durante 1998 y a los meses de Febrero y Agosto durante 1999 (50 y 48 % respectivamente) asimismo, de un ao al otro hubo una disminucin en el porcentaje registrado para el mes de Diciembre. Las cursoriales en suelo presentaron su menor porcentaje en Agosto-1998 (11%) y su mayor porcentaje en Mayo-1999 (65%). En ambos aos, los valores mnimos corresponden al mes de Agosto y los valores mximos al mes de Mayo, tambin de un ao al otro, hubo un aumento en el porcentaje registrado para los meses de Febrero y Diciembre. Las emboscadoras presentaron su menor porcentaje en Diciembre-1999 (1%) y su mayor porcentaje en Mayo-1998 (11%). Los porcentajes se mantuvieron muy similares durante 1998 y fueron en general mayores a los de 1999, excepto por el registrado en Agosto que fue el de mximo valor para dicho ao.

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RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS ANTE EL NIO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

Tabla n 2. Abundancia, biovolumen/ind., riqueza, diversidad y proporciones tejedoras:vagabundas de la comunidad de araas muestreada durante 1998 y 1999 en las lomas de la Reserva Nacional de Lachay. Intervalos de confianza de las variables comunitarias calculados con la distribucin t a un = 0.05 feb-98 Abundancia total promedio
789 25.452 20,56 - 30,34
3

may-98
607 19.581 13,75 - 25,41

ago-98
885 28.548 21,61 - 35,48

dic-98
395 12.742 9,28 - 16,20

feb-99
211 6.806 4,40 - 9,21

may-99
759 24.484 13,72 - 35,25

ago-99
525 16.935 10,39 - 23,48

dic-99
233 7.516 4,62 - 10,41

Biovolumen por individuo (mm /ind.) total promedio Riqueza (n familias) total promedio Diversidad (H) gamma alfa prom. Proporcin T:V abundancias familias
0.759 -0.196 0.375 -0.301 1.059 -0.368 -0.046 -0.602 -1.148 -0.740 0.734 -0.778 0.275 -0.564 -0.555 -0.669 1.340 0.976 0,77 - 1,18 1.834 1.200 0,98 - 1,42 0.665 0.489 0,35 - 0,63 2.437 1.356 1,17 - 1,54 2.825 1.287 1,04 - 1,53 1.192 0.899 0,66 - 1,13 1.935 1.418 1,22 - 1,62 3.295 1.355 1,05 - 1,66 18 3.48 3,00 - 3,97 15 3.61 3,02 - 4,20 10 2.26 1,87 - 2,65 15 3.52 3,08 - 3,95 13 2.94 2,43 - 3,64 14 3.06 2,59 - 3,54 14 3.86 3,38 - 4,35 17 3.26 2,52 - 3,99 5.74 6.41 3,17 - 9,65 27.69 23.42 13,15 - 33,69 2.87 3.79 1,57 - 6,01 13.07 15.86 9,53 - 22,2 24.69 23.49 16,73 - 30,25 13.27 14.82 8,63 - 21,01 10.61 14.88 8,12 - 21,64 25.54 25.96 15,95 - 35,96

Tabla n 3. Matriz de correlacin para las series temporales de variables comunitarias y proporciones T:V Abund. prom. Abund. prom. Biovol./ind. prom. Riqueza prom. Hgamma Halfa prom. T/V abund. T/V fam. 1 0.012 0.507 0.000 0.013 0.000 0.131 Biovol./ind. prom. -0.823 1 0.399 0.01 0.037 0.02 0.202 Riqueza prom. -0.276 0.348 1 0.392 0.024 0.743 0.823 -0.979 0.836 0.3526 1 0.010 0.002 0.211 Hgamma Halfa prom. -0.818 0.738 0.7733 0.836 1 0.055 0.378 T/V abund. 0.958 -0.788 -0.1388 -0.908 -0.697 1 0.316 T/V fam. 0.581 -0.505 0.0952 -0.497 -0.362 0.575 1

* Los coeficientes de correlacin para cada par de comparacin se presentan a la derecha de la diagonal, el p valor correspondiente se presenta a la izquierda de la diagonal. * Los coeficientes de correlacin en negrita son signficativos a un < 0,05

Las cursoriales en suelo presentaron su menor porcentaje en Agosto-1998 (11%) y su mayor porcentaje en Mayo-1999 (65%). En ambos aos, los valores mnimos corresponden al mes de Agosto y los valores mximos al mes de Mayo, tambin de un ao al otro, hubo un aumento en el porcentaje registrado para los meses de Febrero y Diciembre Las emboscadoras presentaron su menor porcentaje en Diciembre-1999 (1%) y su mayor porcentaje en Mayo-1998 (11%). Los porcentajes se

mantuvieron muy similares durante 1998 y fueron en general mayores a los de 1999, excepto por el registrado en Agosto que fue el de mximo valor para dicho ao. Las perseguidoras presentaron su menor porcentaje en Agosto-1998 (1%) y su mayor porcentaje en Agosto-1999 (24%). Los porcentajes fueron mayores en 1999 y de un ao al otro, los valores aumentaron para los meses de Agosto y Diciembre. As, cabe sealar que 1998 result ms favorable para las cursoriales en follaje y las emboscadoras, mientras

50

ALFREDO GIRALDO, DANTE PREZ Y GERMN ARELLANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 45-58 __________________________________________________________________________________________ que 1999 lo fue para las cursoriales en suelo y las perseguidoras, siendo destacable la alternancia en el porcentaje que ocuparon los gremios de cursoriales. El muestreo con trampas pitfall pudo haber favorecido la captura de las familias cursoriales, en vista del porcentaje que incluyeron y por el mayor grado de actividad que despliegan al ras del suelo, no obstante cada gremio particular estuvo representado entre las cinco familias ms abundantes. Variacin temporal de las variables comunitarias: La abundancia promedio (Figura 4) present sus valores extremos en cada uno de los dos aos, el mximo en Agosto-1998 y el mnimo en Febrero1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variacin en el transcurso de los dos aos present cuatro secuencias de valores: Febrero, Mayo y Agosto de 1998 con valores altos, un descenso durante Diciembre-1998 y Febrero-1999, un ascenso durante Mayo y Agosto de 1999 y, un nuevo descenso durante Diciembre-1999. Su variacin intranual fue diferente en cada ao, durante 1998 hubo valores altos y sin mayores fluctuaciones en Febrero, Mayo y Agosto seguidos por un descenso en Diciembre, mientras que en 1999 pas a ser cclica con un valor bajo en Febrero, un ascenso en Mayo y un retorno a menores valores en Diciembre. Comparando los valores de un ao al otro, el nico cambio significativo correspondi al mes de Febrero, cuya abundancia promedio descendi de 25.45 a 6.8 individuos capturados por unidad muestral.
Figura n4. Variacin temporal de la abundancia promedio durante los aos 1998 y 1999 40 35 30 25 20 15 10 5 0 Feb-98 Ago-98 Feb-99 Ago-99 May-98 Dic-98 May-99 Dic-99

desde Diciembre de 1998 hasta Diciembre de 1999. Su variacin intranual fue diferente para cada ao, con oscilaciones pronunciadas durante 1998 y una mayor constancia durante 1999. Comparando los valores de un ao al otro, se observan cambios significativos para los meses de Febrero y de Agosto, cuyos valores de biovolumen promedio por individuo ascendieron de 6.41 mm3 y 3.79 mm3 a 23.49 mm3 y 14.82 mm3 por unidad muestral respectivamente. Esta variable comunitaria present correlaciones significativas inversas con la abundancia y con la proporcin T:V de abundancias. As, los descensos de Febrero de 1998 y Agosto de 1998 estuvieron provocados por un predominio de araas de pequeo tamao (Linyphiidae), mientras que en el resto de muestreos la representacin de araas de mayor tamao se torno ms importante (Por Ej.: Anyphaenidae, Gnaphosidae, Theraphosidae).
Figura n5. Variacion temporal del biovolumen/ind. promedio durante los aos 1998 y 1999
40 35 mm /ind/unidad muestral 30 25 20 15 10 5 0 Feb-98 Ago-98 Feb-99 Ago-99 Mayo-98 Dic-98 Mayo-99 Dic-99

Su correlacin directa y significativa con la proporcin T:V de abundancias es consecuencia de la dominancia de Linyphiidae, tanto al interior del gremio de las tejedoras, como en la comunidad en su conjunto. El biovolumen por individuo promedio (Figura 5) present sus valores extremos en cada uno de los dos aos, el mnimo en Agosto de 1998 y el mximo en Diciembre de 1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variacin en el transcurso de los dos aos, incluy cuatro secuencias de valores: Febrero de 1998 con un valor bajo, un ascenso durante Mayo de 1998, un descenso en Agosto de 1998 y un ascenso 51

La riqueza promedio present sus valores extremos durante los meses de Agosto de cada uno de los dos aos, el mnimo en 1998 y el mximo en 1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variacin en el transcurso de los dos aos, present tres secuencias de valores: Febrero y Mayo de 1998 con valores altos, un descenso durante Agosto-1998 y, un ascenso desde Diciembre-1998 hasta Diciembre1999. La variacin intranual fue distinta para cada ao, durante 1998, se observa un descenso significativo durante el mes de Agosto, mientras que durante 1999 slo el valor correspondiente al mes de Agosto se insina superior aunque no lo es de manera significativa (Figura 6). Comparando los valores de un ao al otro, el nico cambio significativo correspondi al mes de Agosto, cuya riqueza promedio ascendi de 2.26 a 3.86 familias por unidad muestral. La riqueza promedio present sus valores extremos durante los meses de Agosto de cada uno de los dos aos, el mnimo en 1998 y el mximo en 1999. Tomando en cuenta los intervalos de confianza, su variacin en el transcurso de los dos aos, present tres secuencias de valores: Febrero y Mayo de 1998 con valores altos, un descenso durante Agosto-1998 y, un ascenso desde Diciembre-1998 hasta Diciembre-

ind./unidad muestral

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS ANTE EL NIO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ 1999. La variacin intranual fue distinta para cada ao, durante 1998, se observa un descenso significativo durante el mes de Agosto, mientras que durante 1999 slo el valor correspondiente al mes de Agosto se insina superior aunque no lo es de manera significativa (Figura 6). La correlacin inversa y significativa con la abundancia promedio, indica que su valor est sujeto en mayor medida a las abundancias relativas de las familias (equidad) y no al nmero de ellas (riqueza). Como se indic en la interpretacin del dendrograma, la familia que reuni la mayor cantidad de dominancias fue Linyphiidae, as, podra ser que los cambios en la diversidad gamma estuvieron literalmente conducidos por los cambios en la abundancia de dicha familia. Por esta misma razn se correlaciona inversa y significativamente con la proporcin T:V de abundancias. Su correlacin directa y significativa con el biovolumen por individuo promedio refleja la mayor abundancia de araas grandes durante los muestreos en los cuales se produjeron incrementos en la diversidad.
Figura n 6. Variacin temporal de la riqueza promedio durante los aos 1998 y 1999 4.6
n familias/unidad muestral

4.0 3.4 2.8 2.2 1.6 Feb-98 Ago-98 Feb-99 Ago-99 May-98 Dic-98 May-99 Dic-99

Figura n 7. Diversidades gamma y alfa promedio para los aos 1998 y 1999 bits/individuo 3.0 2.0 1.0 0.0
* Feb- May- Ago- Dic- Feb- May- Ago- Dic98 98 98 98 99 99 99 99

comparar los valores de un ao al otro, se observa que slo los meses de Agosto no traslaparon sus intervalos de confianza. Esta variable presenta correlaciones significativas con la abundancia promedio (inversa) y con la riqueza promedio (directa), cuyos valores denotan un mayor grado de dependencia con la riqueza en comparacin con la equidad. Su correlacin directa y significativa con el biovolumen por individuo promedio, queda explicada por el mismo razonamiento expuesto para la diversidad gamma. La correlacin directa y significativa con la diversidad gamma queda de manifiesto al comprobar que en la mayora de fechas de evaluacin mostraron las mismas tendencias (ascendentes descendentes), en ocasiones con valores muy prximos (Agosto-1998 y Mayo-1999). La cercana entre valores de diversidad calculados a escalas espaciales diferentes, indica el tipo de distribucin espacial que caracteriz a las especies (o familias) dominantes, uniforme cuando los valores son prximos y agregada cuando los valores se distancian. En el presente caso, los menores valores de diversidad gamma fueron los ms prximos a los de diversidad alfa promedio y tal proximidad fue ms frecuente al inicio del periodo de estudio (Febrero, Mayo y Agosto de 1998) que hacia el final, a la vez que el distanciamiento entre valores se acentu (Diciembre1999). Por tanto, la familia que actu como dominante durante 1998 tendra que haber presentado, no slo incrementos de abundancia sino tambin un proceso de expansin dentro del rea de estudio. Esto puede verificarse al observar los cambios en el coeficiente de variabilidad espacial de la abundancia de la familia Linyphiidae (Figura 8), el cual aument de un ao al otro si se realiza una comparacin mes a mes y mantuvo una relacin directa significativa con la diversidad gamma (r = 0,80; P = 0.017). Se incluyen adems los coeficientes de variabilidad espacial de dos familias que tambin actuaron como dominantes (especialmente cuando Linyphiidae declin) pero sin embargo no ejercieron una influencia significativa en la tendencia de la diversidad gamma (r = 0.24; P = 0.568 para Anyphaenidae y r = - 0.45; P = 0.265 para Gnaphosidae) (Figura 8).
Figura n 8. Coeficientes de variabilidad espacial de tres familias dominantes 300 200 100 0
* Feb- May- Ago- Dic98 98 98 98 Feb- May- Ago- Dic99 99 99 99

Halfa prom

Hgamma

La diversidad alfa promedio present sus valores extremos en cada uno de los aos, el mnimo en Agosto-1998 y el mximo en Agosto-1999. La variacin en el transcurso de los dos aos, considerando los intervalos de confianza, present cuatro secuencias de valores : Febrero y Mayo de 1998, el descenso de Agosto-1998, un ascenso de Diciembre-1998 a Mayo-1999 y un nuevo ascenso para Agosto y Diciembre de 1999 (Figura 7). Al 52

Linyphiidae

Anyphaenidae

Gnaphosidae

ALFREDO GIRALDO, DANTE PREZ Y GERMN ARELLANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 45-58 __________________________________________________________________________________________ Variacin temporal de familias: Entre las diez familias ms comunes se encontraron diversos tipos de respuesta frente a la ocurrencia de El Nio: - Las familias Theridiidae, Ctenidae, Linyphiidae y Thomisidae tuvieron una respuesta favorable con mayores abundancias y/o periodos de actividad anual ms largos durante 1998. En 1999, estas familias mostraron la tendencia de concentrar sus abundancias en picos definidos como en Linyphiidae (Mayo) y Thomisidae (Agosto) en periodos continuos como en Theridiidae (Mayo a Diciembre). La familia Ctenidae fue la excepcin dado que mantuvo una actividad importante durante 1999, con un nivel ms bajo en Mayo y los ms altos en Agosto y Diciembre (Figuras 9a, b, c y d). - La familia Anyphaenidae tuvo una respuesta indeterminada puesto que su mayor abundancia se ubic a la mitad del periodo de estudio (Diciembre1998 y Febrero-1999) siendo superior a la observada tanto para Febrero-1998 como para Diciembre-1999 y asimismo, porque el periodo de actividad anual no fue alterado. Podra tratarse desta favorable tarda o tal vez consecuencia de la combinacin de las distintas tendencias que presentaron las morfoespecies integrantes de esta familia (Figura 9e).
a) 1 0.5 0 F M A D F M A D Theridiidae (35)

- Las familias Salticidae, Lycosidae y Oecobiidae tuvieron una respuesta desfavorable con mayores abundancias y/o periodos de actividad anual ms largos durante 1999, siendo destacable el aumento progresivo que muestran sus abundancias desde Febrero-1998 hasta Diciembre-1999. Para Lycosidae y Oecobiidae resulta visible una preferencia por los meses de Febrero y Diciembre, mientras que para Salticidae se present una notable actividad durante todo el ao con picos en Febrero y Agosto (Figuras 9f, g y h). - Las familias Gnaphosidae y Theraphosidae fueron relativamente indiferentes conservando sus patrones de variacin anual inalterados, aunque sufriendo cambios de abundancia durante 1998. Para Gnaphosidae las mayores abundancias correspondieron a los meses de Febrero y Diciembre de ambos aos, pero con un descenso evidente en Febrero-1998. Para Theraphosidae las mayores abundancias correspondieron al mes de Mayo de ambos aos, con un aumento evidente durante 1998 (Figuras 9i y j). Dicho incremento tuvo un efecto notable en el biovolumen por individuo promedio que se registr en dicho muestreo.

f) 1 0.5 0 F g) 1 Ctenidae (16) F M A D F M A D 0.5 0 F M A D F M A D Lycosidae (21) M A D F M A D Salticidae (44)

b) 1 0.5 0

c) 1 0.5 0 F d) 1
0.5 0 F M A D F M A D

h) 1 Linyphiidae (796) M A D F M A D i) 1 Thomisidae (19) 0.5 0 F M A D F M A D Gnaphosidae (36) 0.5 0 F M A D F M A D Oecobiidae (28)

e) 1
0.5 0 F M A 1998 D F M A 1999 D

j) 1 Anyphaenidae (112)
0.5 0 F M A 1998 D F M A 1999 D

Theraphosidae (70)

Figura n 9. Niveles de abundancia como una proporcin de la mxima abundancia observada para las familias de araas ms comunes. Nmeros entre parntesis son la mxima abundancia observada.

53

RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS ANTE EL NIO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Es importante sealar que los patrones de variacin intranual del ao 1999 para las familias Ctenidae, Gnaphosidae y Salticidae presentados aqu, son coincidentes muy similares a los hallados por Aguilar (1977) en un tillandsial (loma de xerfitas) ubicado a 40 km al sur de Lima, el cual fue evaluado durante un ao de rgimen estacional normal. As, al diferentes estados sucesionales, en los cuales la riqueza de plantas y la abundancia de plantas msicas estuvieron directamente relacionadas con la abundancia de la familia Linyphiidae e inversamente relacionadas con la abundancia de la familia Lycosidae. Se presentara una respuesta favorable de las

Tabla n 4. Coeficentes de correlacin entre las variables ambientales y la abundancia de las familias de araas ms comunes. Valores resaltados en negrita indican significacin a un < 0,05 pp. total mensual (mm) Linyphiidae Anyphaenidae Salticidae Gnaphosidae Theraphosidae Theridiidae Thomisidae Lycosidae Ctenidae Oecobiidae 0.696 -0.084 -0.288 -0.437 -0.219 0.667 0.108 -0.735 -0.316 -0.439 temp. promedio (C) -0.343 0.082 -0.077 0.662 -0.039 0.193 -0.161 0.123 0.101 0.144 humedad promedio (%) 0.507 -0.212 0.013 -0.608 -0.159 0.485 0.107 -0.289 -0.139 0.042 densidad herbceas (ind/m ) 0.642 -0.078 -0.453 -0.241 -0.154 0.879 0.025 -0.723 -0.308 -0.387
2

div. alfa herbceas (H) 0.808 -0.120 -0.470 -0.591 0.052 0.464 0.242 -0.894 -0.251 -0.724

div. gamma herbceas (H) -0.370 0.243 0.437 0.415 -0.763 -0.240 -0.448 0.488 -0.357 0.496

menos para estas familias podra ser que los ciclos de actividad empezaron a retornar a su ritmo habitual al transcurrir un ao de la ocurrencia de El Nio 199798. Para una mejor comprensin de las respuestas de cada familia conviene examinar la relacin existente entre la variacin temporal de sus abundancias y una serie de variables ambientales (Tabla 4). Se observan correlaciones positivas significativas entre Linyphiidae y la diversidad alfa promedio de herbceas, as como entre Theridiidae y la densidad de herbceas. Las correlaciones negativas significativas se establecieron entre: Theraphosidae y la diversidad gamma de herbceas; Oecobiidae y la diversidad alfa promedio de herbceas y tambien, Lycosidae con la precipitacin total mensual, la densidad de herbceas y la diversidad alfa promedio de herbceas. Las familias del gremio de las tejedoras respondieron positivamente al aumento de densidad vegetal y adems a la distribucin uniforme de la misma dentro del rea de estudio (div. alfa prom.), condiciones que proveen del soporte necesario para la construccin de telaraas y favorecen la existencia de microhbitats. Por el contrario, familias del gremio de las vagabundas con sus correlaciones negativas evidencian preferencia por condiciones en las que proliferan los espacios libres de vegetacin, adecuados para sus desplazamientos en busca de presas y con una menor disponibilidad de humedad en el suelo. Relaciones semejantes fueron halladas previamente por Buddle et al. (2000) en bosques de Canad con 54

familias tejedoras frente a las condiciones ambientales ligadas al aumento de precipitacin inducido por El Nio, las cuales son anlogas a las de una poca hmeda de aos normales en tanto, las familias vagabundas podran presentar una reaccin opuesta. Excepciones a estas tendencias generales fueron las observadas por las familias Ctenidae, Theraphosidae y Thomisidae. Slo en el caso de Thomisidae, podra ser evidente una explicacin, estas araas dependen estrechamente de las flores (y por ende del desarrollo vegetal) para tener acceso a la entomofauna asociada a ellas. Mencin especial merece la familia Linyphiidae dado su rol dominante durante la mayor parte del periodo de estudio. Este grupo de araas posee una serie de rasgos ideales para actuar como pioneras, los cuales les permiten prosperar en un ecosistema normalmente caracterizado por una marcada estacionalidad y asimismo, aprovechar las condiciones ambientales impuestas por El Nio: En primer lugar, sus cortos ciclos vitales comparados con los de araas ms grandes, les permiten producir varias generaciones al ao si las condicionan se tornan favorables para ellas. Al respecto, Draney & Crossley (1999) comprobaron que las especies de Linyphiidae capturadas en ambientes de menor estado sucesional tienden a ser multivoltinas y podran ser capaces de reproducirse oportunsticamente cuando el hbitat se torna favorable o cuando colonizan un hbitat favorable. En segundo lugar, su alta capacidad de dispersin area mediante el mecanismo denominado

ALFREDO GIRALDO, DANTE PREZ Y GERMN ARELLANO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 45-58 __________________________________________________________________________________________ aerostacin (ballooning), al cual tienen acceso durante todas las fases de su vida dado su pequeo tamao. Se trata de la familia de araas que ms utiliza este mecanismo de dispersin con probabilidades de xito mayores a las de otras familias de araas de mayor tamao (Suter, 1999). Asimismo, como lo sealan Thomas & Jepson (1999), este mecanismo est ms desarrollado en poblaciones en ambientes impredecibles y les sirve para trasladarse de hbitats de baja calidad a otros de mejor calidad. En tercer lugar, de acuerdo con estudios realizados en campos de cultivo, la dieta de las Linyphiidae est constituida en un 48% por especies del orden Collembola (Nyffeler, 1999). Dicha preferencia alimenticia podra resultar ventajosa en las condiciones de alta humedad que caracterizan al suelo de las lomas durante la poca hmeda y bajo la influencia de El Nio, las mismas que incrementaran la abundancia de Collembola, dado que dicho factor ha sido determinado como influyente en la actividad, densidad y distribucin espacial de este taxn (Crawford, 1981; Alvarez et. al., 1999). Sin embargo, la evidencia de una reciente investigacin realizada en una formacin vegetal dunar de Blgica, indica que si bien las fenologas de ambos taxa pueden estar correlacionadas, dicha relacin estara subordinada a una preferencia microhbitat comn (Bonte & Mertens, 2003). Un factor adicional que explicara la asociacin positiva entre Linyphiidae y las condiciones ambientales propiciadas por El Nio, es el pequeo tamao que caracteriza a sus especies, el cual las hara ms susceptibles a la desecacin por el incremento de la relacin superficie corporal/volumen. Ello contrasta con el mayor tamao de las araas cursoriales, las cuales en su mayora incrementaron sus abundancias a medida que la influencia de El Nio disminuye. Al respecto, Bonte et al., (2000) propusieron este rasgo como una posible explicacin para la total ausencia de especies de Erigoninae (Linyphiidae) durante los meses de verano en una formacin vegetal dunar de Blgica. Por otra parte, Ruzicka (2002) al evaluar la araneofauna de unos promontorios rocosos en la Republica Checa, observ que las araas pequeas, representadas en su mayora por Linyphiidae, evitaron las reas expuestas de tales elevaciones donde el riesgo de desecacin es mayor. Dichas reas fueron mas bien ocupadas por araas de mayor tamao, tales como Gnaphosidae y Lycosidae. Si nos acogemos a este planteamiento, el patrn de variacin temporal descrito para el biovolumen por individuo adquiere un claro significado biolgico. Sobre los efectos de El Nio 1997-98 en otras poblaciones de araas, podemos referirnos al seguimiento de dos poblaciones del gnero Hogna (Lycosidae) efectuado por Baert & Maelfait (2000) en tres islas del archipilago de las Galpagos. En aos climticamente normales Hogna albemarlensis habita preferentemente las marismas costeras, estando 55 asociada a los borde de los cuerpos de agua y nunca supera la altitud de 600 m, nivel altitudinal a partir del cual es reemplazada por H. galapagoensis, la cual es tpica de zonas altas. Como consecuencia de las lluvias frecuentes provocadas por El Nio, las islas se llenaron de charcos permanentes, que permitieron la expansin de H. albemarlensis hasta por encima de los 600 m y en consecuencia, H. galapagoensis fue desplazada a altitudes mayores. Salvando las respectivas diferencias en trminos de escala espacial y caractersticas de hbitat, las dinmicas que fueron observadas en Las Galpagos, guardan alguna relacin con las descritas aqu para las araas epigeas de Lachay. Conclusiones La respuesta de la comunidad de araas epgeas de las lomas de Lachay ante las precipitaciones provocadas por El Nio 1997-98, tuvo su principal expresin en el incremento de abundancia y consiguiente dominancia de la familia Linyphiidae durante la mayor parte de 1998. Tal dominancia coincidi con un desplazamiento del gremio de vagabundas, las cuales seran el componente mayoritario de la comunidad durante las pocas seca e intermedia, segn lo sugiere el patrn observado durante 1999. Sus efectos en las variables comunitarias fueron los incrementos en la abundancia, adems de los descensos en el biovolumen por individuo, la riqueza y la diversidad registrados para dicho ao. Agradecimientos Al Dr. Edgar Snchez Infantas, Lder del Proyecto en el marco de la Red de Impacto Biolgico El Nio RIBEN financiado por CONCYTEC. Al personal de la Reserva Nacional por las facilidades brindadas durante cada muestreo. De manera especial a Beatriz Fuentealba y Karen Eckhardt por su ayuda en el trabajo de laboratorio. Literatura citada Aguilar P. 1954. Estudio sobre las adaptaciones de los artrpodos a la vida en las Lomas de los alrededores de Lima. Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias, UNMSM. _________. 1963. Los Artrpodos de las Lomas en los alrededores de Lima. Rev. per. Ent. 6(1): 109-114. _________. 1964. Especies de Artrpodos registrados en las Lomas de los alrededores de Lima. Rev. per. Ent. 7(1): 93-95. _________. 1976. Fauna Desrtico-Costera Peruana I: Invertebrados ms frecuentes en las Lomas. Rev. per. Ent. 19(1): 67-70. _________. 1977. Fauna Desrtico-Costera Peruana IV: Artrpodos del Tillandsial de Punta Hermosa, Lima (Per). Rev. per. Ent. 20(1): 87-92.

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RESPUESTA DE LA COMUNIDAD DE ARAAS EPGEAS ANTE EL NIO 1997-98 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

Laboratorio de Control Biolgico y Ecologa de Artrpodos del Departamento Acadmico de Biologa. Universidad Nacional Agraria La Molina. Av. La Molina s/n Apartado 12-056 Lima 12 Per. Correo electrnico: Giraldo troodon76@hotmail.com / . Prez daheps@latinmail.es /Arellano acg@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 11/07/2004 Aceptado: 30/10/2004

ESCARABAJOS SCARABAEINAE SAPRFAGOS (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) EN UN BOSQUE MUY HMEDO PREMONTANO DE LOS ANDES OCCIDENTALES COLOMBIANOS SCARABAEINAE SAPROPHAGOUS BEETLES (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) OF VERY HUMID PREMONTANE FOREST FROM THE ANDES OF WESTERN COLOMBIA Juan Carlos Garca Ramrez1 y Luis Carlos Pardo Locarno2 Resumen Los bosques de niebla de Tambito (flanco oeste de la Cordillera Occidental, Cauca) albergan un interesante ensamblaje de escarabajos Scarabaeinae saprfagos reconocidos preliminarmente en este trabajo con el propsito de examinar su estructura (composicin y abundancia), hbitos alimenticios y hbitats preferidos. Entre los meses de Enero y Julio de 2001 se realizaron cuatro muestreos a travs de transectos y trampas en bosque secundario maduro, bosque secundario temprano y pastizal en regeneracin. Se acumul un total de 2578 ejemplares de los gneros Onthophagus, Dichotomius, Ontherus, Uroxys, Canthidium, Oxysternon, Sulcophanaeus, Scybalocanthon, Coprophanaeus, Deltochilum y Canthon; 2271 corresponden a 16 especies atradas a las coprotrampas y 307 a 11 especies atradas a las necrotrampas. En ambos casos se observ mayor riqueza en el bosque secundario maduro, anotando que la riqueza del gremio declina desde los ambientes de mayor estructura vegetal a los menos estructurados (23%) y desde la coprofagia a la necrofagia (31%). La abundancia total declin de manera similar respecto al estado de regeneracin del hbitat en ambos tratamientos (coprfagos 69%, necrfagos 91%). El pastizal exhibi una menor colecta explicable por la ausencia de vacunos que en otros casos han ocasionado una notable abundancia de coprfagos. Palabras clave: Cauca, Colombia, Diversidad, Escarabajos Copronecrfagos, Scarabaeinae, Tambito. Abstract The cloud forests of Tambito (west flank of the Cordillera Occidental, Cauca) harbors an interesting assemblage of saprophagous beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) recognized preliminarily in this research with the purpose of presenting their structure (composition and abundance), feeding habits and favorite habitats. During the months of January and September of 2001 we carried out four samplings integrated by transects and traps in mature secondary forest, early secondary forest and pasture. We captured a total of 2578 individuals belonging to the Onthophagus, Dichotomius, Ontherus, Uroxys, Canthidium, Oxysternon, Sulcophanaeus, Scybalocanthon, Coprophanaeus, Deltochilum and Canthon genera; 2271 individuals correspond to 16 species attracted to the coprotraps and 307 to 11 species attracted to the necrotraps. In both cases, higher species richness was observed in the mature secondary forest, the richness of the guild declines by 23% from conserved to intervened environments and 31% from coprophagy to necrophagy. Total abundance declined with respect to the degree of habitat regeneration for both treatments (coprophagous 69%, necrophagous 91%). The pasture exhibited a smaller accountable collection of beetles, explained by the absence of bovines that otherwise would cause a noticeable abundance of coprophagous species. Key words: Cauca, Colombia, Copro-necrophagous Beetles, Diversity, Scarabaeinae, Tambito.

Introduccin Algunos grupos faunsticos son influenciados significativamente por la heterogeneidad espacial, respondiendo en mayor grado a la estructura del hbitat (en el sentido fisonmico del ordenamiento vertical y horizontal de sus componentes: cobertura, D.A.P., entre otras), que a la presencia o ausencia de especies vegetales (Krebs, 1972). Por este motivo, la prediccin sobre los efectos de las alteraciones del hbitat se ha dirigido a observar la relacin existente entre la distribucin de las especies y las caractersticas de ste, reflejando su importancia en la

identificacin de organismos que son especialmente sensibles a tales alteraciones y en prcticas de manejo que puedan incrementar la disponibilidad del hbitat para esas especies. En los trpicos el factor que posee mayor efecto sobre la microdistribucin espacial de los escarabajos es la cobertura vegetal, reconociendo a los Scarabaeinae en una relacin estenotpica hacia esta (Halffter, 1991). Existen particularidades biolgicas de los escarabajos Scarabaeinae (preferencias alimenticias, hbitos de nidificacin) que los articulan slidamente a ciertas condiciones del hbitat en

ESCARABAJOS SAPRFAGOS DE UN BOSQUE DE LOS ANDES OCCIDENTALES COLOMBIANOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ ausencia de las cuales el gremio se modifica de forma notable. La prdida de cobertura vegetal representa una serie de factores que influye en las oscilaciones diarias de humedad y temperatura del aire, temperatura del suelo e insolacin directa, lo cual afecta en especial a este gremio no solo por el cambio de las condiciones microclimticas sino tambin por la desaparicin de mamferos que producen su principal fuente de alimento (Lovejoy et al., 1986; citados por Halffter et al., 1992). En Colombia varios autores han examinado esta circunstancia en diferentes ecosistemas selvticos con algn grado de intervencin, notando que el gremio Scarabaeinae declina su riqueza a medida que el hbitat pierde su estructura vegetal y, consecuentemente, otras particularidades de su oferta ambiental (Escobar, 1994, 1997; Camero, 1999). Se sabe tambin que la abundancia no necesariamente declina con la degradacin de hbitats selvticos a paisajes agrcolas, como sucede en potreros que presentan grandes poblaciones de escarabajos, especialmente nocturnos, preadaptados a reas abiertas y al consumo de estircol de vacunos. No obstante la cantidad de estudios realizados sobre escarabajos Scarabaeinae, los aspectos y detalles de la relacin entre riqueza y abundancia con diferentes hbitats forestales en diferentes regiones geogrficas permanecen sin abordar, adems que su factibilidad como organismos indicadores requiere de mayor detalle de investigacin bsica al respecto. El trabajo que se presenta a continuacin compara el cambio de estructura de las comunidades de colepteros coprfagos y necrfagos (Coleoptera: Scarabaeinae) y examina los hbitos alimenticios ms frecuentes de las especies en hbitats con diferentes estados sucesionales (bosque secundario maduro, bosque secundario temprano y pastizal en regeneracin) dentro de un bosque muy hmedo de montaa del Choc Biogeogrfico Caucano de Colombia. Materiales y mtodos rea de estudio. Este trabajo se llev a cabo en el Centro de Estudios Ambientales Tambito (CEAT), una reserva natural ubicada en el flanco oeste de la Cordillera Occidental colombiana en el municipio de El Tambo, departamento del Cauca (N 2 29, W 77 10) (Figura 1). La reserva tiene una extensin aproximada de 3000 ha, con un rango altitudinal desde 1374 a 2894 m. La precitacin y temperatura varan con la altitud: 3500 mm de precipitacin y 12 C promedio anual en la parte alta, a ms de 4000 mm y 18 C promedio anual en la parte baja. Un registro de la precipitacin en Tambito durante siete aos indic una estacionalidad bimodal con temporadas de mayor lluvia en Octubre/Noviembre y Febrero/Marzo y una temporada de menor precipitacin en Julio/Agosto. 60 Tambito se caracteriza por presentar una humedad relativa cercana al 90% durante aproximadamente 20 horas del da en la temporada de menor precipitacin y de 22 horas durante la temporada ms lluviosa a una altitud de 1400 m (Jarvis et al., 2000; Project HERB, 2000).

Figura 1. Ubicacin del Centro de Estudios Ambientales Tambito en Colombia y en el departamento del Cauca. Segn la clasificacin de zonas naturales de vida de Holdridge (1996), Tambito corresponde al bosque muy hmedo premontano y montano bajo, y de acuerdo a la clasificacin de formaciones vegetales de Cuatrecasas (1958) a la selva subandina y andina. Los elementos florsticos que determinan la estructura vertical del bosque de Tambito son principalmente especies de la familia Arecaceae para las palmas, Lauraceae para las especies arbreas grandes y Chloranthaceae, Melastomataceae y Rubiaceae como representantes del sotobosque. Mtodo de muestreo. Se efectuaron muestreos durante los meses de Enero, Abril, Junio y Julio de 2001. Fueron instaladas ocho trampas de cada (vasos plsticos) con coprocebos (estircol humano) a distancias de 70 m una de otra, manejando dos transectos por cada tipo de hbitat. Las necrotrampas fueron elaboradas con recipientes de plstico y cebadas con vsceras de pescado, ubicando seis a igual distancia y nmero de transectos por hbitat que las anteriores. Unidades de muestreo. Los muestreos se realizaron en una franja altitudinal entre 1400 a 1500 m en tres tipos de hbitat: a) BOSQUE SECUNDARIO MADURO (BSM): zona poco intervenida; con 30-40 aos de recuperacin; caracterizado por elementos florsticos representativos de los bosques premontanos; especies de la familia Moraceae presentes en casi todos los estratos; y rboles con un gran porcentaje de cobertura. b) BOSQUE SECUNDARIO TEMPRANO (BST): zona en estado transicional temprano, con aproximadamente 15 aos

JUAN CARLOS GARCA RAMREZ Y LUIS CARLOS PARDO LOCARNO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 59-63 __________________________________________________________________________________________ de recuperacin; rea muy homognea donde es comn vegetacin de los estratos arbustivo y subarbreo, predominando especies de la familia Melastomataceae. c) PASTIZAL EN REGENERACIN (PR): zona de potreros abandonados cuya vegetacin se limita a los estratos rasante, herbceo y arbustivo (en menor porcentaje) dominados por pastos y helechos. Captura e identificacin de especies. La revisin de las trampas se realizaba 24 horas despus de haber sido activadas con los cebos correspondientes. Los individuos capturados eran colectados y conservados en una solucin de alcohol-formol para posteriormente ser identificados en laboratorio. Parte de los especimenes se depositaron en el Museo de Historia Natural de la Universidad del Cauca y el restante en la coleccin privada de Luis Carlos Pardo Locarno. Resultados y discusin Durante el perodo de estudio se registraron un total de 2583 individuos de Scarabaeinae de los gneros Onthophagus, Dichotomius, Ontherus, Uroxys, Canthidium, Oxysternon, Sulcophanaeus, Coprophanaeus, Deltochilum, Canthon y Scybalocanthon; 2271 ejemplares y 16 especies fueron capturadas en las coprotrampas (Tabla 1) y 307 ejemplares y 11 especies en las necrotrampas (Tabla 2). Tabla 1. Especies y nmero de individuos capturados con coprotrampas en cada hbitat (PR = Pastizal en Regeneracin, BST = Bosque Secundario Temprano, BSM = Bosque Secundario Maduro).
Especie Canthidium sp. 1 Canthon sp. Coprophanaeus edmondsi Arnaud, 1997 Deltochilum mexicanum Burm, 1848 Deltochilum parile Bates, 1887 Deltochilum aff. valgum Bur, 1873 Dichotomius satanas (Harold, 1867) Ontherus sp. 1 Ontherus sp. 2 Onthophagus mirabilis Bates, 1887 Onthophagus curvicornis Latreille, 1811 Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801) Scybalocanthon sp. Sulcophanaeus velutinus (Murray, 1856) Uroxys sp. 1 Uroxys sp. 2 TOTAL PR BST BSM TOTAL 0 1 0 9 1 24 1 0 0 5 0 0 0 1 0 0 12 6 19 0 0 0 3 1 1 0 0 0 1 8 21 44 75 0 2 1 3 0 1 4 1 1 1 29 28 87 248 1 2 1 11 1 953 2 901 4 2271

encuentran Scybalocanthon sp. (42%), Uroxys sp.1 (40%) y Dichotomius satanas (11%), las cuales totalizan el 93% de las capturas. En las necrotrampas las ms abundantes fueron Scybalocanthon sp. (45%), Deltochilum aff. valgum (23%) y Deltochilum parile (8%), constituyendo el 76% del total de capturas. Asimismo, las especies menos abundantes en ambos gremios fueron S. velutinus, Canthidium sp.1 y O. mirabilis representando menos del 2% del total. Tabla 2. Especies y nmero de individuos capturados con necrotrampas en cada hbitat (PR = Pastizal en Regeneracin, BST = Bosque Secundario Temprano, BSM = Bosque Secundario Maduro).
Especie Canthidium sp. Canthidium sp. 1 Coprophanaeus edmondsi Deltochilum mexicanum Deltochilum parile Deltochilum aff. valgum Dichotomius satanas Onthophagus mirabilis Scybalocanthon sp. Sulcophanaeus velutinus Uroxys sp. 1 Total PR BST 1 0 0 1 0 13 0 0 2 0 3 20 1 0 0 1 9 26 3 0 17 0 0 57 BSM 0 1 5 15 16 33 20 4 121 1 14 230 TOTAL 2 1 5 17 25 72 23 4 140 1 17 307

107 66

75 115 763 173 370 358 396 594 1281

Entre las especies presentes en las coprotrampas que aportaron mayor nmero de individuos se 61

Se puede notar que la riqueza de los coprfagos desciende desde los ambientes de mayor estructura vegetal (BSM) a los menos estructurados (PR) en 25% y de igual forma la abundancia en 69% (Tabla 1). El Pastizal en Regeneracin exhibi una menor colecta debido a la ausencia de vacunos, los cuales en otras investigaciones han ocasionado una notable abundancia a causa de la existencia permanente del recurso alimenticio. Para los necrfagos la riqueza disminuy en 50% y la abundancia en 91% desde ambientes ms conservados (BSM) a menos conservados (PR) (Tabla 2). En ambos gremios se observ mayor riqueza y abundancia en los transectos de Bosque Secundario Maduro. Las especies con mayor preferencia por ambientes forestales estructurados fueron D. aff. valgum, D. parile y Scybalocanthon. sp. En general, los resultados muestran gran diferencia numrica en la riqueza y abundancia entre los hbitats estudiados, encontrndose ms especies e individuos en el Bosque Secundario Maduro en comparacin al Bosque Secundario Temprano y el Pastizal en Regeneracin, lo cual indica que existe una fuerte relacin entre los estados sucesionales de la vegetacin y el ensamblaje de colepteros coprfagos y necrfagos de Tambito (Tabla 3). Esta relacin

ESCARABAJOS SAPRFAGOS DE UN BOSQUE DE LOS ANDES OCCIDENTALES COLOMBIANOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ edmonsi Arnaud. La primera especie, descubierta inicialmente en Ecuador y posteriormente en Panam por Howden & Young (1981), slo se conoca en el Valle del Cauca y la segunda en Choc (Medina et al., Tabla 3. Riqueza y abundancia de escarabajos 2001). De igual manera, Sulcophanaeus velutinus saprfagos (PR = Pastizal en Regeneracin, BST = haba sido colectada solamente en el Valle del Cauca Bosque Secundario Temprano, BSM = Bosque (Cuenca Calima) y Nario (Medina et al., 2001) y no haba sido registrada para el departamento del Cauca. Secundario Maduro). La riqueza observada en Tambito (16 especies), Parmetro / muestra similitudes en cuanto a lo observado en PR BST BSM Hbitat varias localidades a equivalente altitud de la Quebrada N de especies 10 11 13 Cristalina, La Palmera y Ro Bravo en la Cuenca del % de especies 29.4 32.4 38.2 Ro Calima (Valle del Cauca) en donde muestreos % de abundancia 16.1 25.2 58.7 cortos de 2 a 9 das reunieron de 4 a 19 especies (Pardo Locarno, com. per.) (Tabla 5). El comportamiento de ambos gremios indica que la riqueza declina desde la coprofagia a la necrofagia Tabla 5. Comportamiento de captura de escarabajos en un 31% mientras la abundancia lo hace en un 86%. Scarabaeinae en varias localidades de la Cuenca De las 17 especies anotadas el 59%, es decir 10 Calima-Ro Bravo, Valle. especies, poseen ambos comportamientos Localidad Altitud Spp. N Observaciones Ejemplares alimenticios, siendo slo una especie exclusivamente 1420 12 99 15 coprocebos; necrfaga (Canthidium sp.) y seis exclusivamente Q. Cristalina bajo dosel; 2 coprfagas (Canthon sp., Ontherus sp. 1, Ontherus sp. Calima das 2, Onthophagus curvicornis, Oxysternon 1050 13 1160 40 coprocebos; Q. Cristalina conspicillatum y Uroxys sp. 2) (Tabla 4). Sin Calima bajo dosel; 7 das embargo, Sulcophanaeus velutinus es reconocida 1420 4 43 2 necrocebos; como una especie coprfaga, y a falta de evidencias Q. Cristalina borde selva; 2 sobre su hbito alimenticio se califica la captura en las Calima das necrotrampas como un evento accidental. Palmera 1500 19 3058 28 coprocebos; apunta a que estados maduros de sucesin ecolgica albergan una composicin ms compleja y una mayor abundancia de especies de escarabajos saprfagos. Tabla 4. Listado total de especies y hbitos alimenticios encontrados. Hbito alimenticio / Especie Coprofaga Necrofagia X Canthidium sp. X X Canthidium sp. 1 X Canthon sp. X X Coprophanaeus edmondsi X X Deltochilum mexicanum X X Deltochilum parile X X Deltochilum aff. valgum X X Dichotomius satanas X Ontherus sp. 1 X Ontherus sp. 2 X X Onthophagus mirabilis X Onthophagus curvicornis X Oxysternon conspicillatum X X Scybalocanthon sp. X X Sulcophanaeus velutinus X X Uroxys sp. 1 X Uroxys sp. 2 Desde el punto de vista de la zoogeografa del gremio resulta importante destacar el registro de Onthophagus mirabilis Bates y Coprophanaeus
Ro Bravo Calima Palmera Ro Bravo Calima Cielo Roto Ro Bravo 1450 1700 7 12 150 748 bajo dosel; 9 das 12 coprocebos; potrero; 2 das 20 coprocebos; bajo dosel; 5 das

Con La Palmera y Ro Bravo, Tambito comparte el 90% de las especies, excepto por una de Canthon (de La Palmera), Onthophagus mirabilis y Oxysternon conspicillatum, aunque este ltimo se le conoce de otras localidades a similar altitud en la Cuenca del Calima. Con la Quebrada Cristalina comparte todas las especies de porte mayor (V gr. Deltochilum, Coprophanaeus, Sulcophanaeus) y la mayora de porte mediano o menor. Esta situacin permite inferir que ambas cuencas (Tambito-Calima) presentan una composicin similar de escarabajos Scarabaeinae a la misma altitud, aunque la expresin de abundancia en ambos casos sea diferente debido presumiblemente a las condiciones ambientales de cada cuenca en lo referente a masa boscosa y estado de conservacin, las cuales son mejores en Tambito por ser actualmente un rea de reserva mientras que la Quebrada Cristalina y Ro Bravo son regiones agrcolas intensamente intervenidas.

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JUAN CARLOS GARCA RAMREZ Y LUIS CARLOS PARDO LOCARNO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 59-63 __________________________________________________________________________________________ Del mismo modo, Tambito comparte cuatro especies (D. mexicanum, D. satanas, O. conspicillatum, S. velutinus) con lo registrado a similares altitudes en La Planada (Nario) por Escobar & Chacn (2000) y cuatro (D. mexicanum, D. parile, D. satanas, O. curvicornis) con lo observado por Medina et al. (2002) para los bosques de niebla de Ucumar (Risaralda). De otro lado, acorde con el listado de Medina et al. (2001), que reconoce 283 especies de Scarabaeinae para Colombia, siete de las especies identificadas para Tambito son nuevos registros para el departamento del Cauca (Coprophanaeus edmondsi, Deltochilum mexicanum, Deltochilum parile, Dichotomius satanas, Onthophagus mirabilis, Onthophagus curvicornis y Sulcophanaeus velutinus). Conclusiones La respuesta del gremio Scarabaeinae en la reserva Tambito en cuanto a la variacin de la riqueza y abundancia en diferentes ofertas de hbitat (bosque secundario maduro, secundario temprano y pastizal en regeneracin) y preferencias alimenticias (estircol y carroa) hace concluir que es notablemente sensible ante las perturbaciones debido al descenso numrico de individuos y especies en una u otra circunstancia (carroeros y estercoleros). Estas cualidades permitiran la utilizacin del gremio para examinar procesos de simplificacin ecolgica y monitoreamiento de estados de recuperacin de hbitats forestales. No obstante, los resultados aqu obtenidos y los registrados en la literatura, se requiere una implementacin ms precisa para fines de monitoreo en una escala regional y temporal ms amplia y el reconocimiento de los detalles biolgicos y ecolgicos de las especies observadas. Agradecimientos La fase de campo fue auxiliada por la Fundacin Proselva, Patricia Torres, Marciano Salazar, Luis Alfonso Ortega y Alejandra Can; la fase de sistematizacin y correcciones cont con la colaboracin de Andy Jarvis, Carlos Gonzles, ngela Arcila y Mark Mulligan. Literatura citada Camero E. 1999. Estudio comparativo de la fauna de colepteros (Insecta: Coleoptera) en dos ambientes de bosque hmedo tropical Colombiano. Revista Colombiana de Entomologa. 25: 131-135. Cuatrecasas J. 1958. Aspectos de la vegetacin natural en Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias. 10: 221-268.
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Eclogo. Fundacin Universitaria de Popayn. Carrera 61 N 18-16 Cali, Valle del Cauca. E-mail: juacagar@yahoo.com 2 I.A, MSc-Biologa. Instituto de Investigaciones Ambientales del Pacifico. 63

Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 05/07/2004 Aceptado: 15/10/2004

EFECTO INSECTICIDA DE SACHA YOCO (Paullinia clavigera var. bullata Simpson) (SAPINDACEAE) Y OREJA DE TIGRE (Tradescantia zebrina Hort ex Bosse) (COMMELINACEAE) EN EL CONTROL DE Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova Garca y Lpez, 1941, PRINCIPAL VECTOR DE MALARIA EN UCAYALI, PER INSECTICIDAL EFFECT OF Paullinia clavigera var. bullata Simpson (SAPINDACEAE) AND Tradescantia zebrina Hort ex Bosse (COMMELINACEAE) IN THE CONTROL OF Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova Garca & Lpez 1941, MAIN VECTOR OF MALARIA IN UCAYALI, PERU Diana Prez 1 y Jos Iannacone2 Resumen La resistencia de los mosquitos vectores de enfermedades metaxnicas a los insecticidas qumicos, se ha incrementado en los ltimos aos. Frente a esta realidad, se est realizando la bsqueda de mtodos alternativos, utilizando extractos de plantas con actividad larvicida. El objetivo del presente trabajo fue evaluar la mortalidad larvaria del III estadio de Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova Garca & Lopez, 1941 bajo la decoccin de Paullinia clavigera var. bullata Simpson (Sapindaceae) y de la infusin de Tradescantia zebrina Hort ex Bosse (Commelinaceae). Los mayores porcentajes de mortalidad, fueron de 100 % a 24 h de exposicin a las concentraciones de 10 y 20 % en P. clavigera y de 10 % en T. zebrina. P. clavigera mostr ms eficiencia insecticida sobre A. benarrochi en comparacin con T. zebrina en trminos de CL50 de 1 a 12 h de exposicin; sin embargo, a las 24 h los valores de CL50 fueron similares (P. clavigera, CL50 = 0.81 % y T. zebrina CL50 = 0.86 %). Palabras clave: Anopheles benarrochi, biocida, extractos vegetales, mortalidad larvaria, Paullinia, Tradescantia. Abstract The resistance of mosquito vectors of metaxenic diseases to chemical pesticides has increased in the last years. Facing this reality, a search of alternative methods has begun employing plant extracts with larvicide activity. The aim of the current research was to evaluate the mortality on third stage larvae of Anopheles benarrochi Gabaldon, Cova Garca & Lopez, 1941 using cooked extract of Paullinia clavigera var. bullata Simpson (Sapindaceae) and tea extract of Tradescantia zebrina Hort ex Bosse (Commelinaceae). The highest mortality percentages were 100 % on 24 h at 10 % and 20 % concentrations with P. clavigera and at 10 % with T. zebrina. Paullinia clavigera showed more insecticide efficient over A. benarrochi in comparison to T. zebrina in terms of LC50 at 1 to 12 h exposure; however, at 24 h, the values of LC50 were similar (P. clavigera, LC50 = 0.81 % and T. zebrina LC50 = 0.86 %). Key words: Anopheles benarrochi, biocide, larval mortality, Paullinia, Tradescantia, vegetable extracts.

Introduccin La malaria es un problema de salud pblica en numerosos pases de Amrica Latina, donde se le considera una enfermedad endmica de alta prevalencia (Iannacone & Caballero, 1999; Blanco et al., 2000; Bobadilla et al., 2002), cuya distribucin en Latinoamrica hasta el ao 1999, sita a Brasil como el pas con mayor nmero absoluto de casos (50.5 %), seguido por los pases de la regin subandina con 32.3% (OPS 2001). En la actualidad, las estrategias mundiales para prevenir y controlar la expansin de la enfermedad se basan en la utilizacin de insecticidas qumicos en el control del vector Anopheles, pero su uso indiscriminado, ha favorecido el desarrollo de mecanismos de resistencia (Klein et al., 1991). En efecto, segn la OMS (1992) en Amrica se ha demostrado la resistencia de especies vectoras tales como Anopheles albimanus (Wiedemann, 1821),

Anopheles pseudopunctipennis Theobald, 1901, Anopheles darlingi (Root, 1926) y Anopheles vestitipennis Dyar & Knab, 1906, a carbamatos, piretroides y organofosforados; este ltimo grupo qumico, es responsable de la resistencia en ms de veinte especies de mosquitos a nivel mundial. En el Per se emplea el temefos en los programas de control larvario, constituyendo un elemento de riesgo en salud pblica debido a su toxicidad en humanos y su moderado impacto en el ambiente (Iannacone & Alvario, 1998). En muchos pases, el empleo de controladores biolgicos ha cobrado gran relevancia y se considera con frecuencia una alternativa a los insecticidas (De Barjac, 1987). Se conoce la capacidad infectiva del hongo Beauveria bassiana (Bals-Criv) Vuill, el nemtodo Romanomermis culicivorax Ross & Smith, 1976 (Santamarina & Perez, 1997), la bacteria

DIANA PREZ Y JOS IANNACONE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 64-72 __________________________________________________________________________________________ Bacillus thuringiensis var. israelensis H-14 (Iannacone & Alvario, 1997), el crustceo Chlamydoteca sp.; as como de peces larvvoros (Iannacone & Alvario, 1997; Iannacone et al., 2000), entre otros, sobre larvas de anofelinos. El empleo de productos derivados de plantas para el control de larvas de mosquitos, es una alternativa natural y es considerada segura para el medio ambiente (Iannacone et al., 2002); tal es as que se continan investigando como repelentes en mosquitos adultos (Yang et al., 2004), y como intoxicantes e inhibidores del crecimiento frente a larvas (OPS, 1999, 2000; Iannacone et al., 2002). La Regin Ucayali cuenta con una gran diversidad de especies vegetales que, entre otros usos, pueden ser utilizadas como biocidas; sin embargo es muy limitado el conocimiento y uso de estas especies. Mediante estudios etnobotnicos en Ucayali, Paullinia clavigera Simpson y Tradescantia zebrina Hort ex Bosse han sido seleccionadas con potencial biocida para ser investigadas en el control de los vectores de la malaria, especialmente en A. benarrochi considerado en Ucayali el vector primario (Prez, 2002; Schoeler et al., 2003). Las poblaciones naturales de P. clavigera se ubican en ecosistemas de altura Amaznica, formando parte del bosque primario y en planicies anegadizas, requieren de poca luminosidad, de moderada a alta humedad relativa y de altitudes de 150 a 2000 msnm. Prefieren los suelos arcillosos. Su raz se utiliza como ictiotxico para la pesca, y presenta actividad antifngica y molusquicida. El contenido de taninos (principalmente cido catecutnico y catecol) es muy alto, por lo que provoca efectos en el sistema nervioso central; asimismo presenta una gran cantidad de cafena que vara de 3 a 5 % del peso seco, y una saponina llamada timbonina con propiedades ictiotxicas, se encuentra en cantidades pequeas. En la especie congenrica a P. clavigera, Paullinia pinnata se han registrado actividades molusquicidas contra Biomphalaria glabrata, hospedero intermediario de Schistosoma mansoni (Melendez & Carriles, 2002), posiblemente debido a flaconas glicosiladas (Abourashed et al., 1999). En Paullinia cupana Guarana se ha evaluado su importancia como remedio herbal natural y etnobotnico (Myerscough, 1998) y se ha evaluado la toxicidad del extracto acuoso sobre clulas de ovario de hamster y sobre la bacteria Vibrio fisheri, encontrndose que dosis altas pudieran ser dainas para la salud humana (Santa Mara et al., 1998). Extractos acuosos de P. cupana han mostrado actividad genotxica y mutagnica en clulas bacterias de Escherichia coli (da Fonseca et al., 1994). Altas concentraciones de cafena se han encontrado en Paullina yoco y P. cupana (Schutter, 1994; Cipollini, 2000). Plotkin (1988) seala a P. cupana como una fuente potencial de plaguicida biodegradable. 65 En el caso de T. zebrina se le encuentra en ecosistemas de Bosque hmedo tropical, en suelos franco limosos con abundante materia orgnica, no tolera inundaciones prolongadas, ni exposicin directa al sol. Se reporta que la hoja por contacto puede desencadenar picazn txica, con propiedades custicas e inflamatorias a la piel. La planta posee principalmente antocianinas. Se le considera una planta de importancia ornamental; se le ha usado para la deteccin de radiaciones y para el biomonitoreo de la calidad del aire para detectar metales trazas (Isidoro et al., 2003; Kim et al., 2003; Sumita et al., 2003). Bajo estas consideraciones, el objetivo del presente trabajo fue evaluar in vitro la mortalidad de larvas de A. benarrochi empleando el extracto por decoccin de P. clavigera var. bullata y por infusin de T. zebrina. Materiales y mtodos Mosquitos adultos Se colectaron los mosquitos en estado adulto segn el protocolo propuesto por Macedo et al. (1997) intradomiciliariamente, con cebo animal, en el casero San Jos del distrito de Campo Verde, provincia de Coronel Portillo, departamento de Ucayali, Per. Zona de alto riesgo endmico para malaria. Luego se trasladaron al Laboratorio de Entomologa del Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP), filial Ucayali, ubicado en la carretera Federico Basadre (CFB) km 12.400. La especie A. benarrochi se identific a nivel del estadio adulto usando las claves de determinacin taxonmica (Lounibos et al., 1997; Sallum et al., 1997; Calle et al., 2002). Crianza de larvas Se sigui las recomendaciones de Macedo et al. (1997), usando fuentes de porcelana de 40 x 28 x 5 cm con agua de criadero artificial, la cual se adicion interdiariamente. La alimentacin a base de materia orgnica fue provista ad libitum mediante la planta acutica Pistia stratiotes L., las cuales fueron introducidas en el medio de crianza, as como por microorganismos en suspensin provenientes del agua de criadero. Extractos botnicos Las lianas de P. clavigera (PC) fueron colectadas en el km 83 de la CFB, Casero Seor de los Milagros, jurisdiccin del distrito de Irazola, Provincia de Padre Abad y T. zebrina (TZ) fue obtenida del Banco de Genes de Plantas Biocidas y Medicinales del Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP), Ucayali, ubicada en la CFB km 12.400. Las lianas de PC fueron secadas directamente al sol por espacio de dos semanas aproximadamente y se trituraron en un molino de martillo. Se pesaron 250 g de PC y se realiz la decoccin con 2.5 L de agua destilada, la cual fue estandarizada a pH 7 con NaON 1N, la decoccin se realiz por espacio de 2 h hasta obtener un L de solucin madre de color rojo tinto. Para el caso de TZ

EFECTO INSECTICIDA DE Paullinia clavigera var. bullata Y Tradescantia zebrina EN EL CONTROL DE Anopheles benarrochi, VECTOR DE MALARIA EN UCAYALI, PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ se sec toda la planta directamente al sol hasta perder Tabla 1. Condiciones y criterios de aceptabilidad de el 90 % de humedad aproximadamente, se tritur en la prueba de toxicidad aguda con Anopheles un molino de martillo; se realiz una infusin con 100 benarrochi g de TZ triturada en 1 L de agua destilada a 80 C, del Tipo de bioensayo esttico cual se obtuvo 800 ml de solucin madre. Tiempo de exposicin 1. 4, 8, 12 y 24 h Bioensayos Temperatura 29 6 C Se utilizaron larvas del III estadio de A. Humedad relativa 60 85 % 7 benarrochi, los cuales se expusieron al extracto de PC pH de la solucin Fotoperiodo 12:12 por decoccin y a TZ por infusin. Se prepararon Tamao de envase capacidad de 250 ml concentraciones al 5 %, 10 %, 15 % y 20 % para PC y Volumen de la solucin / envase 100 ml concentraciones de 2.5 %, 5 %, 7.5 % y 10 % para TZ Edad de organismos larvas del III estadio 4 ([peso seco en g de la planta/ volumen de agua N de rplicas / concentracin destilada] x 100), los cuales correspondieron a agregar N de concentraciones ms 40 control 5 20; 40; 60; y 80 ml del extracto patrn (Solucin N de larvas / concentracin 10 Madre) de ambas especies de plantas, y enrasados a N de larvas por envase 200 no requiere 100 ml con agua destilada. Se emplearon vasos de N total de larvas por ensayo Rgimen de alimentacin destilada plstico circulares descartables de 250 ml de Agua control y de dilucin Directa por 10 seg. capacidad. Todos los bioensayos se realizaron a una Tiempo de observacin mortalidad (cuando no temperatura no controlada de 30 C 5 C y humedad Respuesta letal reaccionan al con algn movimiento al ser tocadas en relativa entre 60 y 85 %. la regin cervical). Evaluacin de la mortalidad Sobre 80% de sobrevivencia Las lecturas de mortalidad de A. benarrochi se Criterio de aceptabilidad sugerida en los controles. realizaron a 1, 4, 8, 12 y 24 h de exposicin. Las larvas se consideraron muertas cuando no reaccionaron al momento de ser tocadas con un puntero romo en la regin cervical durante 10 seg. de observacin (Macedo et al., 1997). Tabla 2. Efecto de extractos acuosos de Paullinia Anlisis estadstico clavigera en la mortalidad de larvas de Anopheles Las pruebas de toxicidad aguda de los extractos benarrochi en bioensayos de laboratorio a diferentes acuosos sobre A. benarrochi se evaluaron en cuatro horas de evaluacin. concentraciones ms el control, con cuatro repeticiones, en un diseo de 1 hora 4 horas 8 horas 12 horas 24 horas Bloque Completo al Azar (DBCA): Concentracin % Sig. % Sig. % Sign. % Sig. % Sig. (% ) 5 x 4. La eficacia de los Mortalidad Mortalidad Mortalidad Mortalidad Mortalidad tratamientos y las repeticiones se Agua destilada 0 c 0 c 0 c 0 c 10 (0) b evalu a travs de un anlisis de 5 0 c 10 c 32,5 b 57,5 b 85 (83,33) a 10 15 b 47,5 b 90 a 95 a 100(100) a varianza (ANDEVA) de dos vas, 15 22,5 b 57,5 ab 92,5 a 97,5 a 97,5(97,22) a previa transformacin de los datos 20 42,5 a 82,5 a 97,5 a 97,5 a 100(100) a a raz cuadrada del arcoseno. En el Promedio en una misma lnea vertical seguidos por la misma letra caso de existir diferencias significativas entre los minscula no difieren significativamente a P = 0,05. Prueba de tratamientos y entre las repeticiones se realiz la Tukey (SAS, 1989). prueba de Tukey. Los clculos de la mortalidad Sign.= Significancia. corregida se realizaron mediante la frmula de Abbott Valores entre parntesis estn corregidos por la frmula de Abbott. en caso de muerte natural en el grupo testigo cuando Los valores de las concentraciones en ml fueron transformados a % ([peso seco de la planta/volumen de agua destilada] x 100). ste era menor al 20 % (Macedo et al., 1997). Los datos se analizaron mediante el paquete SAS Institute Inc, 1989. Las concentraciones letales medias (CL50), Los resultados de mortalidad de larvas despus de as como sus lmites de confianza se determinaron la aplicacin del extracto de PC por decoccin a las utilizando el programa de la EPA Probit. concentraciones de 5, 10, 15 y 20 % a 24 h de evaluacin mostraron diferencias significativas en Resultados y discusin comparacin con el testigo absoluto (agua destilada). Las principales condiciones y criterios de Las mortalidades diferentes al control se inician a 1 h aceptabilidad para la prueba de toxicidad aguda con de exposicin en concentraciones de 10, 15 y 20 %; las formas larvarias del mosquito A. benarrochi, asimismo, la concentracin al 5 %, inicia su efecto a 4 empleando extractos de PC por decoccin y de TZ por h de exposicin con 10 % de mortalidad y se va infusin, mostraron un 80 % de sobrevivencia en los incrementando hasta 24 horas con 95 % (Tabla 2). controles (Tabla 1).

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DIANA PREZ Y JOS IANNACONE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 64-72 __________________________________________________________________________________________ los solventes o a la presencia de inhibidores activos en los solventes o a la presencia de inhibidores de principios insecticidas. En el presente estudio, en ambas especies de plantas se emple agua destilada como solvente. Entre los factores 12 horas 24 horas inherentes al organismo % Sign. % Sig. Mortalidad Mortalidad de prueba, es de destacar 0 b 15(0) c la variacin de la 0 b 65 (58,82) b susceptibilidad de 17,5 b 90 (88,24) ab acuerdo a la edad, estado 52,5 a 95(94,12) ab 80 a 100 (100) a de desarrollo, reorganizacin anatmica y a las variaciones propias de la muda; existe adems, una tasa metablica muy baja en individuos cercanos a la pupacin, como las larvas; tal es as que se prefiri trabajar con el III estadio, debido a que Mulla & Su (1999) muestran que este estadio fue el ms susceptible en comparacin con el IV (Xue et al., 2000). De otro lado, la actividad txica de los principios activos de las plantas biocidas empleadas sera de ingesta y de contacto (Stoll, 1989; Rodrguez, 2000). De ingesta, porque al alimentarse las larvas mediante filtracin y al no poseer una ingestin selectiva de partculas, los larvicidas pueden ingresar libremente produciendo toxicidad digestiva (Macedo et al., 1997); y de contacto, mediante tres mecanismos interdependientes: transporte desde la cutcula al sitio de accin, inhibicin enzimtica y efecto sobre el sistema nervioso central, respiratorio u otro sistema involucrado como una consecuencia bioqumica del primer mecanismo (Gunther & Jeppson, 1962). Se concluye que ambas especies de plantas P. clavigera y T. zebrina son candidatas ideales y promisorias como agentes biocidas naturales para el control larvario de A. benarrochi, debido a que producen CL50s de 0.81 % a 0.86 % a las 24 h de exposicin (Tablas 2 y 3). Literatura citada Abourashed E.A., Toyang N.J., Choinski J.Jr. & Khan I.A. 1999. Two new flavone glycosides from Paullinia pinnata. J. Nat. Prod. 62: 1179-1181. Amadiola A.C. 2000. Controlling rice blast in vitro and in vivo with extracts of Azadiracta indica. Crop Protection. 19: 452-460. Araujo E.C., Silveira E.R., Lima M.A., Neto M.A., de Andrade I.L., Santiago G.M. & Mesquita A.L. 2003. Insecticidal activity and chemical composition of volatile oils from Hyptis martiusii Benth. J. Agric. Food Chem. 51: 3760-3762. Bandara K.A., Kumar V., Jacobsson U. & Molleyres L.P. 2000. Insecticidal piperidine alkaloid from Microcos paniculata stem bark. Phytochemistry. 54: 29-32. Blanco S., Martnez A., Cano O., Tello R. & Mendoza E.I. 2000. Introduccin al Bacillus sphaericus cepa-2362 (GRISELEF) para el control biolgico 67

Tabla 3. Efecto de extractos acuosos de Tradescantia zebrina en la mortalidad de larvas de Anopheles benarrochi en bioensayos de laboratorio a diferentes horas de evaluacin.
1 hora 4 horas 8 horas % Sign. % Sign % Sign. Mortalidad Mortalidad Mortalidad Agua destilada 0 a 0 a 0 b 2,5 0 a 0 a 0 b 5 0 a 0 a 0 b 7,5 0 a 0 a 10 b 10 0 a 0 a 42,5 a Concentracin (%)

Promedio en una misma lnea vertical seguidos por la misma letra minscula no difieren significativamente a P = 0.05. Prueba de Tukey (SAS, 1989). Sign.= Significancia. Valores entre parntesis estn corregidos por la frmula de Abbott. Los valores de las concentraciones en ml fueron transformados a % ([peso seco de la planta/volumen de agua destilada] x 100).

A diferencia de PC, Tradescantia inicia recin su efecto biocida a 8 h de exposicin, en forma significativa con respecto al testigo (agua destilada), en concentracin del 10 %; observndose a las 12 h y a las 24 h mortalidades significativas a las diferentes concentraciones (Tabla 3). El PC presenta mayor efecto insecticida que TZ de 1 a 12 h de exposicin. Sin embargo, a 24 h de exposicin los valores de CL50 son numricamente semejantes (Tabla 4). Tabla 4. Valores de la concentracin letal media (CL50) en los extractos acuosos de Paullinia clavigera y Tradescantia zebrina sobre larvas de Anopheles benarrochi.
Periodo de exposicin (h) 1 4 8 12 24 CL50 (%) Paullinia clavigera Tradescantia zebrina 25.46 (21.54 30.09) 11.21 (9.55 13.16) 6.17 (5.43 7.02) 1.99 (1.36 2.91) 0.81 (0..55 1.18) > 17.62 > 17.62 17.62 (14.35 21.63) 7.23 (6..53 8.02) 0.86 (0.52 1.40)

Ms de 2000 especies de plantas poseen qumicos con propiedades biocidas en el control de plagas, y entre stas, 344 especies han demostrado que tienen algn grado de actividad contra las larvas de mosquitos (Sukumar et al., 1991). La Tabla 5 muestra 54 plantas pertenecientes a 30 familias con propiedades larvicidas contra culcidos reportadas en la literatura mundial en los ltimos seis aos (entre 1998 al 2003). La efectividad de los insecticidas vegetales es dependiente de algunos factores extrnsecos, tales como la especie y variedad de la planta, poca de recoleccin, parte cosechada y forma de preparacin, extraccin y aplicacin (Iannacone et al., 2002). Adems Amadiola (2000), seala que las diferencias en la toxicidad de diferentes extractos pudieran deberse a la solubilidad de sus compuestos activos en

EFECTO INSECTICIDA DE Paullinia clavigera var. bullata Y Tradescantia zebrina EN EL CONTROL DE Anopheles benarrochi, VECTOR DE MALARIA EN UCAYALI, PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ de vectores malricos en Guatemala. Rev. Cub. Med. Trop. 52: 37-43. Bobadilla A.M., Zavaleta G., Franco F.G. & Pollack, L. 2002. Efecto bioinsecticida del extracto etanlico de las semillas de Annona cherimolia Miller "chirimoya" y A. muricata Linneaus "guanabana" sobre larvas del IV estadio de Anopheles sp. Rev. peru. biol. 9: 64 -73. Caldern G., Fernndez R. & Valle J. 1995. Especies de la fauna anofelina, su distribucin y algunas consideraciones sobre su abundancia e infectividad en el Per. Rev. peru. Epidemiol. 8: 5-23. Calle L.D.A., Quinones M.L., Erazo H.F. & Jaramillo O.N. 2002. Morphometric discrimination of females of five species of Anopheles of the subgenus Nyssorhynchus from Southern and Northwest Colombia. Mem. Inst. 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Tabla citada en el texto Tabla 5. Plantas con propiedades biocidas empleadas para el control de mosquitos culcidos entre 1998 al 2003.
Familia Acanthaceae Aizoaceae Aizoaceae Aizoaceae Anacardiaceae Anacardiaceae Anacardiaceae Anacardiaceae Anacardiaceae Annonaceae Annonaceae Annonaceae Apiaceae Apiaceae Apocynaceae Araliaceae Nombre cientfico Justicia pectoralis Vault Glinus oppositifolius (L.) D.C. Glinus oppositifolius (L.) D.C. Glinus oppositifolius (L.) D.C. Lannea velutina A. Rich Lannea velutina A. Rich Lannea velutina A. Rich Pistacia lentiscus L. Schinus molle L. Annona cherimolia Miller Annona muricata L. Annona squamosa L. Apium graveolens L. Daucus carota L. Rhazya stricta Decne Cussonia barteri Seem Parte de la planta hojas hojas hojas hojas hojas hojas hojas hojas hojas semillas semillas hojas semillas semillas hojas hojas Especie de mosquito Aedes aegypti (L.) Anopheles gambiae s.l. Giles Culex quinquefasciatus Say Aedes aegypti (L.) Anopheles gambiae s.l. Giles Culex quinquefasciatus Say Aedes aegypti (L.) Culex pipiens molestus Forskal Culex quinquefasciatus Say Anopheles sp. Anopheles sp. Culex quinquefasciatus Say Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Culex pipiens L. Anopheles gambiae s.l. Giles Referencia Chariandy et al. (1999) Diallo et al. (2001) Diallo et al. (2001) Diallo et al. (2001) Diallo et al. (2001) Diallo et al. (2001) Diallo et al. (2001) Traboulsi et al. (2002) Iannacone et al. (2002) Bobadilla et al. (2002) Bobadilla et al. (2002) Jaswanth et al. (2003) Nomin & Nair (2001) Momin et al. (2002) El Hag et al. (1999) Diallo et al. (2001)

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DIANA PREZ Y JOS IANNACONE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 64-72 __________________________________________________________________________________________
Araliaceae Araliaceae Asteraceae Betulaceae Betulaceae Boraginaceae Euphorbiaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Fagaceae Fagaceae Fagaceae Geraniaceae Labiaceae Labiaceae Labiaceae Labiaceae Labiaceae Labiaceae Labiaceae Lauraceae Magnoliaceae Malvaceae Meliaceae Meliaceae Meliaceae Meliaceae Menispermacea e Mimosaceae Myrtaceae Myrtaceae Orchidaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Piperaceae Cussonia barteri Seem Cussonia barteri Seem Spilanthes acmella Murr. Alnus glutinosa (L.) Gaertn Alnus glutinosa (L.) Gaertn Cordia curassavica (Jacq.) Roem & Schutt Manihot utilissima Pohl. Cassia obtusifolia L. Cassia obtusifolia L. Cassia tora L. Cassia tora L. Lonchocarpus chiricanus Pittier Vicia tetrasperma (L.) Schreber Vicia tetrasperma (L.) Schreber Quercus lusitanica var. infectoria (G. Olivier) A. DC Quercus robur L. Quercus robur L. Pelargonium citrosa Van Leenii Delphinium x cultorum Voss Hyptus martiusii Mart ex Benth Lavandula stoechas L. Mentha microphylla Koch Minthostachys setosa (Briq.) Epling Origanum syriacum L. Thymus capitatus (L.) Hoffm. & Link Persea americana Mill. Illicium verum Hook Pavonia zeylanica L. Azadirachta indica Adr. Juss Azadirachta indica Adr. Juss Azadirachta indica Adr. Juss Turraea wakefieldii Abuta grandifolia (Mart.) Sandwith Acacia ferruginea D.C. Myrtus communis L. Syzygium aromaticum (Gaertn) Linn. Vanilla fragans Ames Piper longum L. Piper nigrum L. Piper nigrum L. Piper nigrum L. Pothomorphe peltata L. hojas hojas hojas hojas hojas races hojas semillas semillas semillas semillas races semillas semillas cortezatronco hojas hojas hojas flores hojas hojas hojas hojas hojas hojas fruto hojas hojas hojas hojas hojas races hojas hojas hojas hojas hojas y tronco fruto fruto fruto fruto hojas Culex quinquefasciatus Say Aedes aegypti (L.) Culex quinquefasciatus Say Aedes albopictus (Skuse) Culex pipiens L. Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Culex pipiens pallens Coquillett Aedes aegypti (L.) Culex pipiens pallens Coquillett Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Culex pipiens pallens Coquillett Culex pipiens L. Aedes albopictus (Skuse) Culex pipiens L. Anopheles stephensi Liston Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Culex pipiens molestus Forskal Culex pipiens molestus Forskal Aedes aegypti (L.) Culex pipiens molestus Forskal Culex pipiens L. Aedes aegypti (L.) Culex quinquefasciatus Say Culex quinquefasciatus Say Anopheles stephensi Liston Culex pipiens L. Culex quinquefasciatus Say Anopheles gambiae s.l. Giles Aedes aegypti (L.) Culex quinquefasciatus Say Culex pipiens molestus Forskal Culex pipiens L. Aedes aegypti (L.) Culex pipiens pallens Coquillett Aedes aegypti (L.) Aedes togoi Theobald Culex pipiens pallens Coquillett Aedes aegypti (L.) Diallo et al. (2001) Diallo et al. (2001) Pitasawat et al. (1998) David et al. (2000) David et al. (2000) Ioset et al. (2000) Chariandy et al. (1999) Jang et al. (2002) Jang et al. (2002) Jang et al. (2002) Jang et al. (2002) Ioset et al. (2001) Jang et al. (2002) Jang et al. (2002) Redwane et al. (2002) David et al. (2000) David et al. (2000) Jeyabalan et al. (2003) Miles et al. (2000) Araujo et al. (2003) Traboulsi et al. (2002) Traboulsi et al. (2002) Ciccia et al. (2000) Traboulsi et al. (2002) Mansour et al. (2000) Oberlies et al. (1998) Pitasawat et al. (1998) Vahitha et al. (2002) Siddiqui et al. (2003) El Hag et al. (1999) Iannacone et al. (2002) NdunguM et al. (2003) Ciccia et al. (2000) Vahitha et al. (2002) Traboulsi et al. (2002) El Hag et al. (1999) Sun et al. (2001) Lee (2000) Yang et al. (2002) Park et al. (2002) Park et al. (2002) Mongelli et al. (2002)

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EFECTO INSECTICIDA DE Paullinia clavigera var. bullata Y Tradescantia zebrina EN EL CONTROL DE Anopheles benarrochi, VECTOR DE MALARIA EN UCAYALI, PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________
Rosaceae Rosaceae Rutaceae Rutaceae Rutaceae Rutaceae Salicaceae Salicaceae Sterculiaceae Thymelaeaceae Tiliaceae Verbenaceae Verbenaceae Zingiberaceae Quillaja saponaria Molina Quillaja saponaria Molina Feronia limonia (L.) Swingle Feronia limonia (L.) Swingle Feronia limonia (L.) Swingle Melicope subunifoliata (Stapf) T.G. Hartley Populus nigra L. Populus nigra L. Mansonia gagei Drumm Dirca palustris L. Microcos paniculata L. Lantana camara L. Stachytarpheta jamaicensis (L.) Vaht Kaempferia galanga Kencur cortezatronco cortezatronco hojas hojas hojas cortezatronco hojas hojas cortezatronco semillas hojas hojas hojas hojas Aedes aegypti (L.) Culex pipiens L. Culex quinquefasciatus Say Anopheles stephensi Liston Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Aedes albopictus (Skuse) Culex pipiens L. Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Aedes aegypti (L.) Culex quinquefasciatus Say Aedes aegypti (L.) Culex quinquefasciatus Say Pelah et al. (2002) Pelah et al. (2002) Rahuman et al. (2000) Rahuman et al. (2000) Rahuman et al. (2000) Hung et al. (2003) David et al. (2000) David et al. (2000) Tiew et al. (2003) Ramsewark et al. (2001) Bandara et al. (2000) Iannacone et al. (2002) Chariandy et al. (1999) Pitasawat et al. (1998)

Instituto de Investigaciones de la Amazona Peruana Ucayali. Jr. Progreso 102, Pucallpa, Ucayali, Per. Email: jfalcon36@hotmail.com / dperez@iiap.org.pe 2 Laboratorio de Ecofisiologa Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo Libre, Lima, Per. E-mail: joseiannacone@hotmail.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 10/12/2004 Aceptado: 15/12/2004

DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS (FORMICIDAE) EN TRES OLIVARES CON DIFERENTE MANEJO AGRONMICO EN GRANADA, ESPAA NEST DENSITY OF THE ANT ASSEMBLAGE (FORMICIDAE) IN THREE OLIVE ORCHARDS UNDER DIFFERENT AGRICULTURAL MANAGEMENT IN GRANADA, SPAIN Ins Redolfi1, Alberto Tinaut2, Felipe Pascual2 y Mercedes Campos3 Resumen Se han estudiado los nidos de hormigas presentes en tres olivares con diferente manejo agronmico, ubicados a 20 km de la ciudad de Granada (Espaa). En cada olivar se observ el rea correspondiente a 60 rboles (seis hileras contiguas de 10 rboles) y los cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de rboles. En el suelo bajo la copa de cada rbol y en las calles se determin el nmero de los nidos en actividad de cada especie, en un rea total de 540 m2 (9 m2/rbol) y 500m2 (100 m2/calle) respectivamente, con una duracin de 15 minutos por rbol y por transecto entre las 9:00 y 14:00 horas. Tambin se determin el nmero de nidos en el tronco del rbol mediante observacin de los mismos en 5 minutos, durante los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997 y 1998. Los resultados indican que la perturbacin producida por las prcticas agronmicas afecta el nmero y abundancia de los hormigueros en el suelo bajo el rbol y en las calles. Los olivares con manejo ecolgico (Arenales) y abandonado (Colomera 2) presentaron significativamente mayor densidad de nidos en el suelo bajo el rbol que el olivar con aplicacin de plaguicidas (Colomera 1). Este ltimo no present hormigueros en las calles. La perturbacin por laboreo y aplicacin de plaguicidas en el olivar abandonado tuvo como respuesta el aumento de nidos por gemacin y la disminucin posterior de los mismos. En los rboles de 80 aos (Arenales) se presentan hormigueros en el tronco y no en los de 25 aos. Palabras claves: Formicidae, densidad de nidos, olivar, diferente manejo agronmico, Granada, Espaa. Abstract Ant nests were studied in three olive orchards under different agricultural management located 20 km away from Granada City, Spain. In each orchard, It was monitored the area covered by 60 trees (six contiguous rows of 10 trees each) and five transects of 100 m long and 1 m wide on the alleyways among the tree rows. It was determined for each ant specie, the number of active nests in the ground under each tree crown -9 m2/tree- and in the alleyways -100 m2/alley- for a period of 15 min per tree and per transect between 09:00 and 14:00 hours, during May, July and September of 1997 and 1998. It was also determined the number of ant nests within the tree trunk through five-minute observation intervals. Results indicate that disturbances caused by cultural practices affect the number and abundance of ant nests in the ground under the trees and in the alleys. Olive orchards with an ecological management (Arenales) or abandoned (Colomera 2) showed significantly higher nest density in the ground below the tree than the orchard with pesticide application (Colomera 1). This orchard did not show any nest in the alleys. Cultural practices and pesticide applications done in the abandoned olive orchard resulted in the increase of subsidiary nests and their posterior decrease. Eighty-year old olive trees (Arenales) show nests in their trunks, while 25-year old trees do not show them. Keys words: Formicidae, nests density, olive orchards, different agricultural management, Granada, Espaa.

Introduccin Las hormigas ocupan un lugar muy importante en los ecosistemas, interviniendo en el ciclo de nutrientes en la naturaleza, en el enriquecimiento de los suelos y en una gran diversidad de interacciones trficas, de tal manera que son mencionadas como controladores biolgicos de plagas, bioindicadores y como elementos importantes para definir el ndice de biodiversidad integral (Adlung, 1966; Majer, 1972,

1994; Andersen, 1990; Majer & Beeston, 1996; Detraint, 1990; Paulson & Akre, 1992; Fiala et al., 1994; Weseloch, 1993, 1996; Peng et al., 1997; Rabistch, 1997; Morris, 1997; Redolfi, 1999; Morris et al., 1998a; Morris et al., 2002). Las hormigas forman parte de la estructura y funcin del agrosistema del olivo (Olea europeae L.) y los estudios de la biocenosis se han intensificado en este cultivo, especialmente frente a la demanda de cultivos

DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS EN OLIVARES EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ ecolgicos (Morris, 1997; Morris et al., 1998a b; Redolfi et al., 2003). As, el estudio para determinar el nmero y densidad de los hormigueros de la comunidad de hormigas en olivares con diferentes prcticas agronmicas, contribuir a generar conocimiento en la lnea base, para utilizar a las hormigas como bioindicadores para el manejo de este agrosistema. Materiales y Mtodos Ubicacin y vegetacin potencial de la zona de estudio La zona de estudio se encuentra a 20 km al norte de la ciudad de Granada (Andaluca). La vegetacin se corresponde con un encinar ms o menos sustituido por el cultivo del olivo. La mayor parte del olivar se sita en los pisos Termo y Mesomediterrneo en los cuales la vegetacin climcica se correspondera con la serie de los acebuchales, para el piso Termomediterrneo y de los encinares para el piso Mesomediterrneo (Rivas-Martnez, 1987). En el primitivo bosque existan especies tpicas del clima de la Meseta Mediterrnea, como la encina (Quercus ilex L.), o el pino de alepo (Pinus alepensis Miller) y segn lo permitiera la constitucin edfica, el alcornoque (Quercus suber L.); alternando con especies herbceas como Smilax aspera L., Rhamnus alaternus L., Daphne gnidium L., Helleborus foetidus L. y Paeonia broteri Boiss. & Reut., entre otras. La vegetacin primitiva de la zona puede todava contemplarse en los linderos y claros del olivar. Por degradacin, se ha producido una vegetacin arbustiva que comprende, entre otras, a Asparagus acutifolius L., Convolvulus arvensis L., Euphorbia characias L., Reseda lutea L. y Rubus ulmifolius Schoot. Sin embargo, la mayora son especies de flora arvense ms o menos ruderal y de amplia distribucin geogrfica (Gonzlez, 1989; Morris, 1997). Caractersticas de los tres olivares Las observaciones se realizaron en tres olivares: Arenales, Colomera 1 y Colomera 2, plantados a marco real con distancia entre pies de unos 10 m y altura media de 3.5 m. El arado de las zonas claras del olivar (calles), forma un cuadrado sin arar debajo de la copa. Debido a esta prctica, se puede considerar que el olivar presenta un diseo muy caracterstico en comparacin con otros cultivos: los rboles en el centro de un cuadrado de unos 9 m2 sin arar, separados entre s por calles aradas de 7 m, prcticamente sin vegetacin. Los tres olivares se diferencian por las prcticas agronmicas: Arenales. El cortijo Arenales de San Pedro abarca una extensin de 525 ha con un total aproximado de 28 600 rboles. Los olivos tienen una edad de 80 aos y son de tres pies. El riego es por inundacin y el laboreo de tipo tradicional. En 1997 se llev a cabo una poda severa, mientras que en 1998 slo un aclareo. No se realizaron tratamientos con agroqumicos. El suelo es franco arenoso (Barahona, 74 com. per.), con un porcentaje de grava del 43.97% bajo el rbol y del 34.49% en las calles. Los bancales, con escasa vegetacin arbustiva estn distribuidos entre las parcelas y en los lmites del cultivo. Colomera. La finca La Granja tiene una extensin de 320 ha con aproximadamente 16 300 rboles. Los olivos tienen una edad de 25 aos y son de dos y tres pies. En este olivar se escogieron dos parcelas separadas por una distancia de 600 m. Colomera 1: El riego es por goteo de cuatro mangueras por rbol, con fertirrigacin y el laboreo correspondiente a un olivar de tipo moderno. El tipo de poda fue similar a la de Arenales. Se hicieron tratamientos con agroqumicos contra Pyays oleae Bern. y Batrocera oleae (Gmel.) y herbicidas bajo la copa del rbol. Presenta un suelo franco bajo el rbol y francoarcilloso en las calles (Barahona, com.per), con un porcentaje de grava del 40.46% bajo la copa del rbol y del 32.13% en las calles. Los bancales se encuentran slo en ecasas reas limtrofes del olivar. Colomera 2: Es una parcela de 1ha, abandonada durante 10 aos, tiempo en el cual no se efectu ningn tipo de laboreo, riego o tratamiento fitosanitario. Est rodeada por el olivar con riego por goteo a manera de una pequea isla. Este olivar no present al inicio del estudio el cuadrado de rea sin arar bajo la copa del rbol, ya que hasta Julio de 1997 todo el suelo de la zona estaba cubierto por malezas y despus de esta fecha, el arado severo fue hasta el pie del rbol, eliminando todo tipo de vegetacin y en 1998 se prosigui con esta labor y se realizaron tratamientos con agroqumicos. Presenta un suelo franco (Barahona, com.per.), con un porcentaje de grava del 44.34% bajo el rbol y del 42.96% en las calles. Variedad de olivo Las variedades de olivo que se encuentran cultivadas en la zona de estudio son picual o marteo en ms del 80% y hojiblanco en un 15%. Las observaciones del presente trabajo se realizaron sobre la variedad picual, tambin denominada como nevadillo y lopereo, que es la principal variedad distribuida en las zonas de Crdoba, Jan y Granada. Factores abiticos El clima se caracteriza por inviernos fros, as como por un largo periodo estivo-otoal de elevadas temperaturas y muy seco. La pluviometra media anual es de unos 500 mm, con reparto normalmente igualado, excepto de Junio a Agosto donde es muy escasa. La humedad relativa no presenta por lo general valores muy elevados (38.5-65%), salvo en ciertas fechas muy determinadas. La climatologa, tpicamente continental, produce importantes variaciones trmicas y pluviomtricas. Las heladas suelen presentarse de Noviembre a Marzo, ambos inclusive, aunque no es raro su presencia fuera de dicha poca. Generalmente, las temperaturas mximas alcanzan sus valores ms elevados (43C-45C) en Junio-Agosto, lo que, en principio puede constituir un

INS REDOLFI, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 73-81 __________________________________________________________________________________________ factor de gran importancia en el condicionamiento del cultivo y de los fitfagos (Morris, 1997). El suelo: corresponde a un tipo ambisol clcico sobre costra caliza de buen drenaje con escaso abonado orgnico (Prez & Prieto, 1980). Est formado sobre sedimentos del Plioceno, profundos, bien drenados, de textura franca y muy aptos para el cultivo del olivar. El nitrgeno es un elemeno deficitario, que se debe administrar con la fertilizacin. El contenido de K del suelo es aceptable, si bien con frecuencia se observan sntomas de deficiencia de este elemento en el cultivo, por interaccin con la absorcin con el calcio. Normalmente, el suelo presenta escaso abonado mineral y es de secano (Gonzlez, 1989). Los datos climatolgicos correspondientes a los aos de estudio 1997 y 1998, se presentan en Redolfi (1999) y Redolfi et al. (1999, 2003). As mismo, estos autores determinan que no existen diferencias significativas en la temperatura, humedad y precipitacin en las tres zonas de estudio, en cada fecha de muestreo. Determinacin del nmero de hormigueros En cada olivar se observ el rea correspondiente a 60 rboles (seis hileras contiguas de 10 rboles) y los cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de rboles. En el suelo correspondiente a cada rbol y en las calles, en un rea que supone un total de 540 m2 (9m2/rbol) y 500 m2 (100m2/calle) respectivamente, se determin el nmero de los nidos en actividad de cada especie. La observacin y toma de muestras tuvo una duracin de 15 minutos por rbol y por transecto entre las 9:00 y 14:00 hs, en los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997 y 1998. Esta metodologa ha sido ampliamente utilizada tanto en ecosistemas naturales (Bernstein & Gobbel, 1979; Tinaut, 1979; Cushman et al., 1988; Cerd & Retana, 1988; Dejean et al., 1994; Orr & Charles, 1994; Ofer et al., 1996; Cerd & Retana, 1998), como tambin en agroecosistemas arbreos, principalmente de cacao, caf, mango y palmera, para realizar el mapeo de las diferentes especies (Room, 1971, 1974; Majer, 1972, 1987, 1994; Leston, 1978; Jackson, 1984; Majer & Delabie, 1993; Perfecto & Snelling, 1995; Peng et al., 1997). Anlisis de los datos El anlisis de las variables entre los diferentes meses, aos y zonas de muestreo se efectu mediante el test no-paramtrico de suma de rangos de KruskalWallis. As tambin, se utliliz el test no-paramtrico U de Mann-Whitney y las pruebas estadsticas correspondientes del paquete estadstico Stat View y Systat 5.0 para Macintosh. Resultados y discusin Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del rbol Se presentaron 14 especies con nidos en el suelo, bajo la copa del rbol: Aphaenogaster gibbosa (Latreille), A. senilis Mayr, Messor barbarus (L.), Crematogaster auberti Emery, C. sordidula (Nylander), Solenopsis latro Forel, Tetramorium semilaeve Andr, Tapinoma nigerrima (Nylander), Plagiolepis pygmaea (Latreille), Camponotus foreli Emery, C. sylvaticus Olivier, Cataglyphis rosenhaueri Santschi, C. velox Santschi y Formica subrufa Roger. Tabla 1. Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del rbol (n=60) en el olivar Arenales. 1997. Especie Mayo Julio 1 23 1 0 0 2 8 20 0 2 2 0 59 Septiembre 0 5 0 7 10 6 3 1 0 2 2 0 36

A. gibbosa 2 A. senilis 16 M. barbarus 0 C. sordidula 1 S. latro 2 T. semilaeve 3 T. nigerrima 8 P. pygmaea 24 C. foreli 1 C. sylvaticus 2 C. rosenhaueri 1 F. subrufa 1 Total 61 Arenales: manejo ecolgico

El mayor nmero de especies correspondi al olivar Arenales (S=13), a continuacin Colomera 2 (S=8) y Colomera 1 (S=5). Las especies comunes a las tres zonas fueron: M. barbarus, T. semilaeve, T. nigerrima, P. pygmaea y C. rosenhaueri. Las especies T. nigerrima, P. pygmaea y A. senilis constituyeron el mayor nmero de nidos y permanecieron activos durante toda la campaa. A. senilis slo estuvo presente en el olivar de Arenales (Tablas 1- 6). La ubicacin de la entrada de los hormigueros fue de manera definida para la mayora de las especies (Redolfi et al., 1999). En el olivar de Arenales, el nmero de nidos en el suelo ms frecuente por rbol durante toda la campaa fue de dos (n=21) y tres (n=9). En los olivares Colomera 1 y Colomera 2, se detect generalmente un nido en el suelo bajo la copa del rbol, a excepcin del muestreo del mes de Septiembre en Colomera 2, en que se encontraron con mayor frecuencia dos nidos por rbol (n=18) debido al aumento de las poblaciones de T. semilaeve y S. latro. Estas dos especies se encontraron en el suelo bajo la copa del mismo rbol, pero con un comportamiento agresivo de T. semilaeve, cuyas obreras rodeaban los frutos de aceituna en donde se encontraban refugiadas las obreras de S. latro (Redolfi et al., 1999). La 75

DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS EN OLIVARES EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ presencia conjunta de especies con nidos en el suelo bajo la copa del rbol implic a la mayora de las especies en este habitat. Las frecuencias mayores correspondieron a las especies A. senilis-P. pygmaea (n=9) y A. senilis-T. nigerrima (n=5). En todos estos casos no se observ un comportamienteo agresivo entre las obreras de diferentes especies, lo cual no coincide con la agresividad reportada para T. nigerrima (Cerd et al., 1989). Las nicas especies que no compartieron el suelo bajo la copa del rbol fueron M. barbarus, C. foreli y F. subrufa. Tabla 2. Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del rbol (n=60) en el olivar Colomera 1. 1997. Especie Mayo Julio Septiembre M. barbarus 1 0 T. semilaeve 2 0 T. nigerrima 5 2 P. pygmaea 5 7 Total 13 9 Colomera 1: manejo con pesticidas 0 0 3 0 3 hierbas que representan la base del nicho de los Formicidae. En el ao 1998 se observ un descenso Tabla 4. Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del rbol (n=60) en el olivar Arenales. 1998. Especie Mayo Julio Septiembre A. gibbosa A. senilis A. auberti C. sordidula S. latro T. semilaeve T. nigerrima P. pygmaea C. sylvaticus Total 1 20 1 0 0 0 11 10 3 46 1 22 0 1 0 0 2 2 1 29 0 2 0 0 4 6 0 0 0 12

Tabla 5. Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del rbol (n=60) en el olivar Colomera 1.1998. Especie Mayo Julio Septiembre

M. barbarus 1 0 0 Tabla 3. Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del T. nigerrima 3 2 0 rbol (n=60) en el olivar Colomera 2. 1997. P. pygmaea 2 0 0 Especie Mayo Julio Septiembre C. rosenhaueri 0 0 1 Total 6 2 1 M. barbarus 0 4 6 C. auberti 14 10 0 de las precipitaciones y un aumento de las S. latro 0 0 12 temperaturas a partir del mes de Abril, con respecto a 1997. Esto ocasion una disminucin del perodo de T. semilaeve 0 0 58 floracin del rbol y las malezas, y provoc el T. nigerrima 46 9 1 marchitamiento de la cubierta vegetal del suelo en el P. pygmaea 1 0 0 mes de Julio, con una antelacin de aproximadamente C. rosenhaueri 0 1 0 25 das, con respecto al ao 1997. Estas diferencias 61 24 77 Total climticas entre los dos aos, explicaran la Colomera 2: abandonado. Arado severo a partir de Julio disminucin tan marcada del nmero de nidos de P. 1997. pygmaea en Arenales y en menor grado en Colomera Los olivares Colomera 2 y Arenales, presentaron el mayor nmero de nidos en 1997, con diferencias altamente significativas (P<0.0001) al olivar Colomera 1, debido probablemente a la aplicacin de agroqumicos en este ltimo, tal como mencionan Buren & Whitcomb (1997) con la disminucin de hormigas en cultivos de ctricos por aplicacin de plaguicidas (Tablas 1-3, 7 y 11). El nmero de nidos fue superior durante 1997 con respecto a 1998 en las tres zonas (significativamente, P<0.0001 en Arenales y Colomera 2; no significativa, P=0.1 en Colomera 1) (Tabla 7), debido probablemente a las diferencias climticas entre los dos aos (Redolfi et al., 2003), lo cual puede haber influido de manera directa sobre el comportamiento de las diferentes especies de hormigas o bien de forma indirecta al afectar la fenologa del rbol y malas 76 1, considerando que esta especie resiste con dificultad las temperaturas elevadas (Retana et al., 1989). Tabla 6. Nmero de nidos en el suelo bajo la copa del rbol (n=60) en el olivar Colomera 2. 1998.
Especie M. barbarus T. nigerrima C. rosenhaueri C. velox Total Mayo 0 11 0 1 12 Julio 0 2 1 0 3 Septiembre 4 0 0 0 4

Colomera 2: manejo con pesticidas en 1998 Asmismo, estas condiciones pudieron ser las causantes de la desaparicin de T. nigerrima a partir del mes de Julio de 1998 en los tres olivares. Sin

INS REDOLFI, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 73-81 __________________________________________________________________________________________ embargo, en Colomera 2, la disminucin altamente significativa (P<0.001) del nmero de nidos tiene otra explicacin aparte de las diferencias climticas entre ambos aos, ya que el laboreo intenso iniciado en este cultivo en Julio de 1997 y las aplicaciones de plaguicidas realizadas en 1998, provocaron probablemente la disminucin del nmero de nidos bajo la copa del rbol y esta zona pas a ser un continuo con el olivar que lo rodeaba (Tablas 1-7 y 11). present (Tablas 1-6). Este aumento de la poblacin de T. semialeve y aparicin de S. latro no se vuelve a producir en el olivar Colomera 2 en 1998, debido probablemente al uso de plaguicidas durante ese ao, mientras que en Arenales se presentaron nuevamente las dos especies, lo cual indica que la ausencia de los dos especies en Colomera 2 no se debe a los cambios en las condiciones climticas (Tablas 4 y 6).

Tabla 8. Nmero de nidos en las calles en los olivares Tabla 7. Valores medios, mnimos y mximos de nidos Arenales y Colomera 2. 1997. en el suelo/rbol (n=60), en los tres olivares. 1997 y Zona Especie Mayo Julio Septiembre 1998. Nmero de nidos
Zona Arenales Ao Mes 1997 Mayo Julio Sept. Mayo Julio Sept. Mayo Julio Sept. 1998 Mayo Julio Sept. Mayo Julio Sept. Mayo Julio Sept.

xs
1.03 1.17 a 0.95 0.79 a 0.60 0.78 b 0.21 0.45 a 0.15 0.40 a 0.05 0.22 a 1.01 0.59 a 0.41 0.61 b 1.28 0.58 c 0.75 0.87 a 0.48 0.53 a 0.20 0 54 b 0.10 0.30 a 0.03 0.18 a 0.01 0.12 a 0.20 0.40 a 0.05 0 22 b 0.08 0.33 b df

Colomera 1

ef

Colomera 2

df

Arenales

dg

Colomera 1

Nmero de nidos en las calles Las ocho especies con hormigueros en las calles del olivar fueron: A. senilis, M. barbarus, Messor Colomera 2 eg bouvieri Bondroit, T. nigerrima, C. sylvaticus, C. rosenhaueri, C. velox y F. subrufa. La especie M. Las cifras con la misma letra no difieren bouvieri fue la nica especie que present nidos significativamente entre s (Kruskal-Wallis y la prueba exclusivamente en las calles del olivar. En el olivar de de la U de Mann-Whitney, P>0.05). Arenales se observ mayor nmero de especies (n=6) a, b, c: entre meses en cada zona; que en Colomera 2 (n=5), mientras que Colomera 1 no d, e: entre zonas en cada ao; present nidos en las calles. Las especies comunes a f, g: entre aos en cada zona. las dos zonas fueron M. barbarus, C. rosenhaueri y C. velox (Tablas 8-9). El nmero de nidos tuvo una tendencia a disminuir entre los meses de Mayo a Septiembre, en ambos Tabla 9. Nmero de nidos en las calles en los aos, en las tres zonas (Tablas 1-6). En Arenales las olivares Arenales y Colomera 2. 1998. diferencias no fueron significativas entre los meses de Zona Especie Mayo Julio Septiembre Mayo y Julio (1997: P=0.6; 1998: P=0.2), pero si lo fueron entre Julio y Septiembre (P<0.05, ambos aos). 1 0 0 Colomera 1 no present deferencias significativas Arenales M. barbarus C. rosenhaueri 4 1 0 entre meses en los dos aos (P>0.05) y Colomera 2 se C. velox 0 1 0 caracteriz por diferencias altamente significativas F. subrufa 0 1 0 entre meses (P<0.0001) en el ao 1997 y la ausencia de diferencias significativas entre los meses de Julio y Total 5 3 0 Septiembre (P>0.05) en 1998, debido al laboreo que Colomera 2M. barbarus 26 10 0 se inici en esta zona (Tabla 7). Sin embargo, en el C. rosenhaueri 8 0 0 olivar Colomera 2, el nmero de nidos aument Total 34 10 0 significativamente (P<0.001) en el mes de Septiembre de 1997 debido a la aparicin de T. semilaeve, lo cual En el olivar Colomera 2 el nmero de nidos fue tambin ocurri en Arenales, aunque en menor grado, significativamente ms elevado que en Arenales mientras que en Colomera 1 esta especie no se 77

ef

Mn. 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00

Mx. 4.00 3.00 3.00 2.00 2.00 1.00 2.00 2.00 3.00 3.00 2.00 3.00 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 2.00

Arenales

A. senilis M. barbarus C. sylvaticus C. rosenhaueri

0 0 0 1

2 1 1 0

0 0 0 0

Total Colomera 2 M. barbarus M. bouvieri T. nigerrima C. rosenhaueri C. velox

1 13 0 7 5

4 10 1 7 1

0 46 16 12 2

Total

0 25

1 20

0 76

DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS EN OLIVARES EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ (P<0.0001) en los dos aos de estudio, excepto en el mes de Septiembre de 1998 en el cual no se observaron hormigueros en las calles a causa del laboreo que se inicio en esta zona (Tablas 10 y 11). Igualmente, el escaso nmero de hormigueros en Arenales (n=1-5) que no present diferencias significativas (P=0.6) entre aos y entre Mayo y Julio en ambos aos (P=0.8; P=0.1) y la ausencia de estos en Colomera 1 se debi al laboreo continuo en las calles que ocasion un gran disturbio en el rea. Tabla 10. Valores medios, mnimos y mximos de nidos/ transecto (5 calles) en los tres olivares. 1997 y 1998.
Nmero de nidos Zona Arenales Ao Mes 1997 Mayo Julio Sept. Colomera 2 Mayo Julio Sept. Arenales 1998 Mayo Julio Sept. Colomera 2 Mayo Julio Sept.

xs
0.20 0.44 a 0.80 0.44 a 0.00 b 5.00 3.00 a 4.00 2.34 a 15.00 2.16 b 0.80 0.83 a 0.60 0.54 a 0.00 a 6.80 0.83 a 2.00 1.22 b 0.00 c d f

e g

d f

e g

Mn. 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 6.00 0.00 0.00

Mx. 1.00 2.00 0.00 8.00 6.00 18.00 2.00 1.00 0.00 8.00 3.00 0.00

Las cifras con la misma letra no difieren significativamente entre si (Kruskal-Wallis y la prueba de la U. de Mann-Whitney, P>0.05). a, b, c: entre meses en cada zona d, e: entre zonas en cada ao f, g: entre aos en cada zona

campaa en 1997, ya que este formicido es muy abundante en terrenos de cultivo abandonados (Acosta, 1980), que permite el establecimiento de malezas cuyas semillas contribuyen a que se mantenga este formcido de costumbres marcadamente granvora. Tambin, se observaron numerosas pistas de esta especie, esto es, rutas principales de forrageo asociadas a la existencia de fenmenos persistentes a una determinada organizacin de territorio (Oster & Wilson, 1978). Un hormiguero puede tener una o ms pistas simultneamente (Rosengren, 1977; Cherix & Rosengren, 1979), cuyo trazado presenta en algunos casos gran estabilidad y persistencia en el tiempo (Rosengren, 1977; David & Wood, 1980). Estas pistas minimizan los encuentros entre miembros de distintos nidos (Harrison & Gentry, 1981; Porter & Jogersen, 1981), evitando as las agresiones que se han observado despus de provocar un disturbio en las zonas circundantes a los nidos (Acosta et al., 1985). En Colomera 2, al inicio de los muestreos en Mayo de 1997, todas las calles mostraban una cubierta vegetal continua y se contabilizaron un total de 25 hormigueros pertenecientes a tres especies. Igualmente, Castro et al. (1996), observan una influencia positiva de la cubierta vegetal sobre la abundancia de hormigas. En el mes de Julio se inici el laboreo con un arado profundo que provoc un gran disturbio en toda la zona y se contabiliz 20 hormigueros correspondientes a cinco especies. En esta ocasin se observ el traslado de huevos e inmaduros por parte de las obreras de C. rosenhaueri y T. nigerrima, especie que puede cambiar rpidamente su sitio de nidificacin por disturbios en el rea (Cerd et al., 1989). El arado continuo de la

Tabla 11. Nmero / m2 de hormigueros bajo la copa del rbol y en las calles en los tres olivares. 1997 y 1998.
Nidos bajo la copa del rbol M Ao 1997 Zona Arenales Colomera 1 Colomera 2 1998 Arenales Colomera 1 Colomera 2 M: Mayo, J: Julio, S: Septiembre n 61 13 61 46 06 12 /m2 0.113 0.024 0.113 0.085 0.011 0.022 n 59 09 24 29 02 03 J /m2 0.109 0.017 0.044 0.054 0.004 0.006 n 36 03 77 12 01 04 S /m2 0.067 0.006 0.143 0.022 0.002 0.007 n 01 00 25 05 00 34 M /m2 0.002 0.000 0.046 0.009 0.000 0.063 n 04 00 20 03 00 10 Nidos en las calles J /m2 0.007 0.000 0.037 0.006 0.000 0.019 n 00 00 76 00 00 00 S /m2 0.000 0.000 0.141 0.000 0.000 0.000

En el olivar Colomera 2, con un gran nmero de nidos (n=20-76) durante la campaa 1997, disminuy el nmero de hormigueros (n=10-34) y de especies (n=2) en 1998 (P=0.008). As, las diferencias altamente significativas entre Colomera 2 y Arenales en 1997 (P<0.0001) descienden en 1998 a P=0.04 debido al laboreo que se inici en esta zona (Tabla 10). La especie M. barbarus present el mayor nmero de nidos y permaneci durante toda la 78

zona elimin todas las malezas de las calles e incluso bajo la copa del rbol, pero una vez que ces el disturbio las hormigas reorganizaron sus nidos y el nmero se elev a 76 hormigueros en el mes de Septiembre. M. barbarus sigui presentando el mayor nmero de nidos y se observ en el cono de entrada a los nidos un gran nmero de restos de obreras de la misma especie, por lo que se asume que la alteracin producida por el arado afect y posiblemente tambin ocasion numerosas agresiones entre individuos de las

INS REDOLFI, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 73-81 __________________________________________________________________________________________ es decir desde Abril hasta Septiembre. Esta especie, conocida en Andaluca Occidental como morito o fraile, es una hormiga comn en toda la regin mediterrnea y especialmente abundante en todos los alcornocales (Villagrn & Ocete, 1990), pero tambin puede encontrarse en otros rboles: olivo, lamo, almendros e higueras (Casevitz-Weulersse, 1972). Souli (1956) y Bonnemaison (1965) indican el carcter esencialmente arborcola de esta hormiga. Las obreras fueron observadas en troncos viejos cortados tanto a ras del suelo como a 0.80 cm de altura en donde la corteza estaba separada de la madera. La especie C. lateralis, con muy pocos nidos (n=1-2) (Tabla 12), es tambin citada por Morris (1997), como Tabla 12. Nmero de nidos en el rbol (n=60) en el una de las menos frecuentes en el olivar. olivar de Arenales. 1997 y 1998. Ao Zona Especie Mayo Julio Septiembre Agradecimientos El presente trabajo se ha realizado con el 1997 Arenales C. scutellaris 3 5 1 financiamiento de la Junta de Andaluca y la Beca de C. lateralis 2 0 0 la AECI (Mutis) a I. Redolfi. Los autores agradecen a Total 5 5 0 la Dra. Paqui Ruano y Dra. Consuelo Arellano las sugerencias en el anlisis estadstico y la revisin del 1998 Arenales C. scutellaris 9 9 0 manuscrito; as como la asistencia tcnica de H. C. lateralis 2 1 0 Barroso y A. Melgar. colonias vecinas, al romperse el orden establecido por las pistas de forrageo, tal como se menciona con M. capitatus Latr. (Acosta et al., 1985). En la siguiente campaa, en 1998, se comprob la desaparicin en las calles de las especies M. bouvieri, T. nigerrima y C. velox, permaneciendo slo M. barbarus y C. rosenhaueri, la ltima de las cuales ya no se encontr en el mes de Julio. La permanencia de M. barbarus en las calles despues del intenso arado se debe sin duda a la profundidad de los nidos de esta especie, ms de 2 m, mientras que los nidos de C. rosenhaueri suelen situarse entre los 0.5 y 1 metro (Plaza & Tinaut, 1989).
Total 11 10 0

Tabla 13. Valores medios, mnimos y mximos de nidos por rbol (n=60) en Arenales. 1997 y 1998.

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DENSIDAD DE NIDOS DE LA COMUNIDAD DE HORMIGAS EN OLIVARES EN GRANADA, ESPAA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ artrpodos en el suelo. Bol. San. Veg. Plagas. 22: 557-570. Cerda X. & Retana J. 1988. Descripcin de la comunidad de hormigas de un prado sabanoide en Canet de Mar (Barcelona). Ecologa. (2): 333-341. Cerda X. & Retana J. 1998. Interference interacions and nest usurpation between two subordinate ant species. Oecologia. 113: 577-583. Cerda X., Retana J., Bosch J. & Alsina A.1989. Daily foraging activity and food collection of the thermophilic ant Cataglyphis cursor (Hym. Formicidae). Vie Milieu. 39: 207-212. Cherix D. & Rosengren R. 1979. Estimation de la fidelit sur pistes et de lge des forrageuses chez Formica lugubris Zett. dans le Jura suisse, par la methode de coloration au spray. C.R. UIEIS Sct. Francaise, Lausanne. Cushman J.H., Martinsen G.D. & Mazeroli A.I. 1988. 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INS REDOLFI, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 73-81 __________________________________________________________________________________________ 1906) y Cataglyphis iberica (Emery, 1906) en diferentes biotopos de la provincia de Granada (Hym. Formicidae). Boln. Asoc. esp. Entom. 13: 109-116. Porter S.D. & Jorgensen C.D. 1981. Foragers of the Harvester ant Pogonomyrmex owyheei: A disposable Caste?. Behav. Ecol. Sociobiol. 9: 247256. Rabitsch W.B. 1997. Tissue-specific accumulation patterns of Pb, Cd, Cu, Zn, Fe, and Mn in workers of three ant species (Formicidae, Hymenoptera) from a metal-polluted site. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 32: 172-177. Redolfi I. 1999. Las hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en el agroecosistema del olivo en Granada, Espaa. Tesis Doctoral. Universidad de Granada. Espaa. Redolfi I., Tinaut A., Pascual F. & Campos M. 1999. Qualitative aspects of myrmecocenosis (Hym.,Formicidae) in olive orchards with different agricultural management in Spain. J. Appl. Ent. 123: 621-627. Redolfi I., Tinaut A., Pascual F. & Campos M. 2003. Patrn de actividad de Tapinoma nigerrima (Nylander) y Crematogaster scutellaris (Olivier) (Hymenoptera, Formicidae) en el cultivo de olivo y en el laboratorio. Zool. baetica. 13/14: 37-55. Rivas-Martinez S. 1987. Memoria del mapa de series de vegetacin de Espaa. Ed. ICONA, Madrid. Room P.M. 1971. The relative distribution of ant species on Ghanas cocoa farms. Journal of Animal Ecology. 40: 735-751. Room P.M. 1974. Diversity and organisation of ground foraging ant faunas of forest, grasslands and tree crops in Papua New Guinea. Aust. J. Zool. 23(1): 34-37. Rosengren R. 1977. Foraging strategy of wood ants (Formica rufa group). I Age polyethism and topografhic traditions. Act. Zool. Fenn. 149: 1-30. Soulie J. 1956. La nidificacin chez les espces francaises du genere Crematogaster Lund (Hym. Formicoidea). Ins. Soc. III (1): 93-105. Tinaut A. 1979. Estudio de la mirmecofauna de los Borreguiles de S. Juan (Sierra Nevada, Granada) (Hym. Formicidae). Bol. Asoc. Esp. Entom. 3: 173-183. Weseloh R.M. 1993. Maipulation of Forest Ant (Hymenoptera: Formicidae) abundance and resulting impact on Gypsy Moth (Lepidoptera: Lymantriidae) populations. Env. Ent. 22(3): 587594. Weseloh R.M. 1996. Effect of supplemental foods on foraging behavior of forest ants in Connecticut. Env. Ent. 25 (4): 848-853.

Estacin Experimental del Zaidn (CSIC), Profesor Albareda 1, Granada, Espaa (1996-1999).Universidad Nacional Agraria La Molina. Facultad de Ciencias. Departamento Acadmico de Biologa. Laboratorio de Control Biolgico y Ecologa de Artrpodos. Av. La Molina s/n. La Molina. Apartado 12-056. Lima12. Per. Correo electrnico: rhi@lamolina.edu.pe. 2 Universidad de Granada, Campus Universitario Fuentenueva. 18071. Granada. Espaa. Correos electrnicos: hormiga@ugr.es/ fpascual@ugr.es. 3 Estacin Experimental del Zaidn (CSIC).Correo electrnico: mcampos@eez.csic.es.

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 27/08/2004 Aceptado: 30/10/2004

PATRONES DE NIDIFICACIN DE Trigona (Tetragonisca) angustula Y Melipona rufiventris (Hymenoptera: Meliponini) EN EL NORTE DE LA PAZ, BOLIVIA NESTING PATTERNS OF Trigona (Tetragonisca) angustula Y Melipona rufiventris (Hymenoptera: Meliponini) IN NORTHERN LA PAZ, BOLIVIA Mara Copa - Alvaro1 Tres comunidades Tacanas en el norte de La Paz, con el objeto de criar abejas nativas, trasladaron colonias silvestres de su bosque aledao a cajas racionales. De estas colonias se registr informacin sobre: tipo de bosque y especies de rboles donde anidan, dimetro a la altura del pecho del rbol hospedero y altura al tubo de ingreso. Trigona (Tetragosnisca) angustula (n = 100) ubica sus nidos principalmente en reas de barbecho (descanso de cultivos, chacos y potreros) con mayor frecuencia en la especie arbrea Astronium urundeuva; la otra especie de abeja Melipona rufiventris (n = 24) ubic sus nidos en la matriz boscosa y no se encontraron seales de preferencia por alguna especie arbrea. El mayor porcentaje de nidos de T. angustula fue encontrado en rboles muertos y la altura promedio al tubo de ingreso fue registrado en 32 cm (DS = 24.4); el dimetro promedio a la altura del pecho de los rboles hospederos fue de 37 cm (DS = 13.4) mientras que para M. rufiventris fue de 42 cm (DS = 14.5). Este trabajo es el primer estudio de nidificacin de estas abejas en la zona y en Bolivia Palabras clave: abejas sin aguijn, nido, especies de rboles, hbitat, Bolivia. Abstract Three Tacana communities in northern La Paz wanted to moved wild colonies from a nearby forest to beehives with the purpose of raising native bees. Previously, we registered data on the type of forest and the species of trees where they built their nests, the diameter at breast height (dbh) of host trees, and the height of the entrance tube. Trigona (Tetragosnisca) angustula (n = 100) had their nets principally in disturbed forest areas (agricultural field, abandoned fields, chacos and horse pastures), and with higher frequency in the tree species Astronium urundeuva; whereas Melipona rufiventris (n = 24) located their nests within the forest and we did not encounter signs of preference for any tree species. The highest percentage of T. angustula nests were found in dead trees, and the mean height of the entrance tube was 32 cm (DS = 24.4) . The average diameter at breast height for its host trees was 37 cm (DS = 13.4), while it was 42 cm (DS = 14.5) for M. rufiventris. Key words: stingless bees, nests, tree species, habitat, Bolivia.

Introduccin Dentro de la tribu Meliponini, que agrupa a todas las abejas sin aguijn, se encuentran dos gneros comunes y de importancia econmica en las tierras bajas de Sudamrica: Trigona y Melipona. Adems del inters biolgico por este grupo, los ingresos generados por el comercio de miel, cera y otros productos, han impulsado la bsqueda de informacin local sobre biologa y manejo racional de estas especies en el rango de su distribucin. En general, nidifican casi en cualquier cavidad que encuentren disponible, agujeros de rboles, pisos, paredes, nidos abandonados de ceramcidos o nidos vivos de termitas y hormigas. En Costa Rica se observ en un rea de ecotono bosque sabana que los nidos del gnero Trigona se ubicaban entre 60 y 180 m al borde (Hubbell & Jhonson, 1977). Cuando los nidos no son subterrneos las alturas a las cuales nidifican oscilan entre el nivel del suelo hasta los 12 m (Nates-Parra, 1996). La altura a la piquera o tubo de

ingreso encontrada para Melipona favosa fue 22 0.5 m (Moreno & Cardozo, 2002) En el Estado de Portuguesa - Venezuela se ha observado que en condiciones naturales el rbol ms utilizado por Melipona compressipes y Scaptotrigona sp. es la especie maderable Pithecellobium saman (Leg. Mimosoideae); Trigona (Tetragonisca) angustula utiliza los troncos de los rboles de Astronium graveoleus (Anacardiaceae) y Trichanthera gigantea (Acantaceae) (Moreno & Cardozo, 2002). Sin embargo, existen lugares donde no se ha observado ninguna preferencia por el uso de especies arbreas como Costa Rica (Hubbell & Johnson, 1977). Algunas especies, como Apis mellifera, Nannotrigona testaceicornis y Trigona (Tetragonisca) angustula, se adaptan muy bien a las condiciones urbanas, siendo bastante comunes en las ciudades de Brasil (Moreno & Cardozo, 1997; Silva & Amaral, 1996).

MARA COPA ALVARO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 82-86 __________________________________________________________________________________________ En Bolivia, aunque son pocos los que trabajan con abejas nativas, principalmente grupos originarios, el inters aumenta con el tiempo. Un ejemplo claro son tres comunidades Tacanas que se unieron para solicitar apoyo en la iniciacin de la meliponicultura en su zona. Con esta iniciativa y la necesidad de conocer los requerimientos locales de las abejas en cuanto a nidificacin, se tomaron datos sobre dimetro a la altura del pecho, altura de los rboles hospederos y altura al tubo de ingreso de los nidos. Con el propsito de ganar un mejor entendimiento sobre las preferencias de estas abejas para establecer sus nidos, nos planteamos las siguientes preguntas: 1. cules son las caractersticas del bosque utilizado con ms frecuencia por las dos especies?, 2. qu rboles fueron utilizados en mayor frecuencia?. W 68 06 28) y Carmen Pecha (S 13 45 55 y W 68 04 53), se encuentran en el municipio de Ixiamas y pertenecen a la Tierra Comunitaria de Origen Tacana, en el Norte del Departamento de La Paz (Figura 1). La temperatura promedio en la zona es 26 C con 1800 2000 mm de precipitacin anual, la poca de lluvias se prolonga de diciembre a marzo y la seca de junio a octubre (CIPTA WCS, 2002). Santa Fe presenta fragmentos de sabana arbolada rodeada por bosque hmedo amaznico, la comunidad se encuentra a 7 km de la base de la Serrana El Tigre. En el rea de San Pedro domina la sabana arbolada, el bosque de donde se obtuvieron las abejas, es un bosque de galera, formacin ubicada alrededor de los arroyos principales que se prolongan hasta su desembocadura en el ro Beni. Carmen Pecha al igual

Figura 1. rea de estudio. Materiales y mtodos rea de estudio Las tres comunidades Tacanas; Santa Fe (S 13 44 58, W 68 09 22), San Pedro (S 13 48 05,

que San Pedro se encuentra en una zona con sabanas arboladas y el bosque en galera de donde provienen las abejas es el mismo de San Pedro (Figura 1). La principal actividad de los comunarios es la agricultura. Anualmente limpian reas boscosas para utilizarlas como nuevas tierras de cultivo,

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PATRONES DE NIDIFICACIN EN ABEJAS SIN AGUIJN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ paralelamente dejan una superficie similar como rea de recuperacin en nutrientes denominada barbecho (CIPTA WCS, 2002). Mediciones en los sitios de nidificacin Meses previos al traslado, los comunarios en sus recorridos cotidianos a las reas de chaco, salidas de cacera y caminatas al bosque, buscaron nidos de abejas nativas sobre las sendas ya establecidas, no abrieron nuevas sendas. La bsqueda fue principalmente hasta donde la vista les permita distinguir los tubos de ingreso y las abejas sobrevolando el mismo, en algunos casos ubicaron nidos por el zumbido revelador en caminatas nocturnas. nicamente en la comunidad de San Pedro se realiz una salida especfica para encontrar la mayor cantidad de nidos, el lugar que tenia una cantidad importante de nidos para el traslado es una zona que antiguamente era transitada por sus antepasados (J. Dapara com. pers., 2003). En Junio 2001 se realiz el traslado de las primeras colonias silvestres a cajas racionales, por cada una de las colonias trasladas se tomaron los siguientes datos: especie de abeja, hbitat (diferenciado en barbecho, ecotono bosque sabana y bosque), especie arbrea, dimetro a la altura del pecho (DAP), dimetro interno y altura en la que se encontr el ingreso al nido. Todos los rboles fueron diferenciados en dos categoras: rboles vivos y troncos (rboles muertos cados o parados). Despus de un primer traslado conjunto entre personal tcnico y comunarios, la comunidad se hizo cargo de los dems traslados, por esta razn muchos datos acordados no fueron tomados y entonces el tamao de muestra para cada uno de los parmetros no es el mismo. Tambin debemos resaltar que los registros corresponden a nidos encontrados a alturas menores a metro y medio, esto debido a la dificultad que se presenta en el momento de los traslados, sacar el nido sin causarle dao. El proyecto otorg un total de 150 cajas 125 para T. angustula y 25 para M. rufiventris. Para estimar la cantidad de rboles cados en los alrededores se realiz una medicin de densidad de rboles; en un transecto de 200 m de longitud, cada 20 m se ubic una cruz a partir del cual se tom las distancias a los rboles vivos y a los troncos ms cercanos. Con estas distancias se obtuvo la densidad como lo muestra Rabinowitz (2003). Las medidas son expresadas en promedio DS, para determinar diferencias entre especies en cuanto a la altura al tubo de ingreso y el dimetro interno del rbol hospedero se utiliz una prueba t-student (two tailed). Se utiliz una prueba de Chi cuadrado para determinar si el encuentro de los nidos fue diferente en algn tipo de hbitat, el valor esperado fue igual para todos los hbitats ya que inicialmente no existi sesgo en la bsqueda de nidos, nivel de significancia 0.05. Resultados En total se trasladaron 130 colonias de abejas silvestres, de las cuales 100 fueron de T. angustula (19 en Carmen Pecha, 48 en Santa Fe y 33 en San Pedro) , 24 de M. rufiventris (6 en Carmen Pecha, 10 en Santa Fe y 8 en San Pedro) y el resto otras especies. En la Tabla 1 se encuentra el resumen de los patrones observados en la nidificacin de ambos tipos de abejas. Tabla 1. Resumen de los patrones encontrados en los nidos de Trigona (Tetragonisca) angustula y Melipona rufiventris.
Parmetros T. angustula Barbecho * Hbitat Ecotono Bosque * M. rufiventris 45 Barbecho N 22 18 Ecotono Bosque * N 4 4 12

Especie hospedera Astronium 85 frecuente urundeuva (47 %) Dimetro a la altura del 71 42.4 14.5 37.7 13.4 pecho Altura de rboles vivos 15.9 8.9 30 19.4 6.5 Altura al pico de 75 97.2 116.9 32.2 24.4 ingreso ** Dimetro interno ** 7 17.5 2.76 10.2 2.87 * Prueba Chi2; por especie: P < 0.05. ** Prueba t-student (2-tailed) entre especies: P < 0.05

14 11 18 3

Trigona (Tetragonisca) angustula o seorita Hbitat: Los nidos en barbecho (que incluye chacos, potreros y reas abiertas) fueron encontrados en una frecuencia mayor a la esperada (Chi2 = 9.8; gl = 1; P < 0.01), el nmero de nidos en el ecotono bosque sabana no fue diferente a lo esperado y en la matriz boscosa ligeramente menor (Chi2 =3.8; gl = 1; P = 0.05). Especies arbreas y caractersticas de la entrada: 24 especies arbreas fueron utilizadas por las abejas sin aguijn para establecer los nidos (Tabla 2), Astronium urundeuva (Anacardiaceae) fue utilizada en un 47 %. Cuarenta y dos por ciento de los nidos se encontraron en troncos de rboles secos o cados. La altura promedio de los rboles vivos fue 15.89 m (DS = 8.9) y el dimetro de la cavidad interna fue 10.2 cm (DS = 2.87). La frecuencia de nidos ubicados en rboles y troncos de A. urundeuva (47 %) fue mayor a la esperada (14 %), basados en la densidad de rboles de esta especie (Chi2 ,P < 0.01, gl = 1) Melipona rufiventris o Erereu Hbitat: El hbitat en que se encontr mayor cantidad de colonias es bosque hmedo amaznico, la frecuencia de encuentros fue mayor a la esperada (Chi2 = 4.3; gl = 1; P < 0.05). Especies arbreas e ingreso: 17 especies arbreas fueron utilizadas para ubicar los nidos (n = 20). M. 84

MARA COPA ALVARO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 82-86 __________________________________________________________________________________________ rufiventris no mostr preferencia por ninguna de los rboles en particular (Tabla 2); 17 % de los nidos se encontraron en troncos o rboles cados; la altura promedio de los rboles vivos fue de 19.4 m (DS = 6.5). Seis nidos fueron ubicados en la base de rboles con aletones y el dimetro interno donde se encontraron los nidos fue 17.5 (DS = 2.76). Tabla 2. Frecuencia de nidos encontrados en especies arbreas. Trigona (Tetragonisca) angustula, N = 100; Melipona rufiventris, N = 24.
T. angustula M. rufiventris Nombre comn

sin identificar sin identificar sin identificar sin identificar sin identificar

manicillo nand quina quina sumaqui toco sp

0.02 0.04 0.01 0.01 0.02 0.15 0.18

Familia Verbenaceae Vitex pseudolea Familia Ulmaceae Phyllostylon sp. Familia Tiliaceae Apeiba membranaceae Familia Phytolacaceae Gallesia integrifolia Familia Moraceae Ficus sp. Poulsenia armata Bastacarpus costaricensis Ficus sp. Claricia racemosa Pseudolmedia laevis Familia Meliaceae Trichilia sp. Familia Guttiferae Clophyllum brasiliensis Familia Fabaceae Miroxylon balsamun Familia Euphorbiaceae Sapium sp. Familia Combretaceae Terminalia sp. Terminalia sp. Terminalia sp. Familia Cecropiaceae Cecropia sp. Familia Bombacaceae Ochroma pyramidale Familia Bignoniaceae Tabebuia serratifolia Anacardiaceae Spondias monbin Astronium urundeuva sin identificar sin identificar sin identificar sin identificar

Densidad de rboles - troncos Se registr una densidad de 0.17 rboles vivos/ m2 y 0.08 troncos/ m2. De los rboles vivos las especies ms comunes fueron: Inga sp. (14 %) y una especie no identificada denominada localmente como jachao (20 %); en la categora de troncos, rboles muertos, la especie ms abundante fue tambin Inga sp. (18 %) seguida por Cecropia sp. (14 %) y A. urundeuva (14%). Discusin Las caractersticas de los nidos encontrados en Ixiamas indican que T. angustula ubica sus nidos generalmente en barbechos, reas utilizadas en la agricultura que permanecen en descanso por algunos aos; es posible que la mayor ocurrencia se deba a la mayor variedad y abundancia de flores que las abejas pueden encontrar en este tipo de bosque, un rea en descanso generalmente tiene una cantidad importante de especies pioneras, hiervas, lianas y pequeos arbustos. Adems de esto la cantidad de cavidades adecuadas puede tambin ser un factor importante en la seleccin de un hbitat por estas abejas. Las actividades humanas reflejadas en los cultivos, barbechos, reas de extraccin maderera y otros, han generado una mayor disponibilidad de rboles cados y pedazos de troncos que son utilizados por las abejas seoritas. Sin embargo, estas cavidades efmeras mueven a las abejas a buscar otra cavidad en un tiempo ms corto que estando en un bosque natural donde los rboles vivos ofrecen cavidades seguras a largo plazo y entonces un menor esfuerzo dedicado a la bsqueda y el establecimiento de nuevos nidos. Segn Hubbell & Johnson (1977), el uso de cavidades no depende de las especies arbreas sino de la disponibilidad de cavidades; es posible que la preferencia por A. urundeuva (Anacardiaceae) observada en la zona de Ixiamas, se deba en parte a la alta frecuencia de cavidades que esta especie puede ofrecer, pero adems de esto esta especie tiene otras caractersticas favorables para las abejas, como ser dureza y resistencia, por lo cual es utilizado en la construccin de viviendas, as, la oferta de un refugio adecuado por el difcil acceso a los depredadores puede aumentar la frecuencia de encuentros en este rbol. Otra propiedad importante del gnero Urundeuva es que resulta fuertemente aromtica, caracterstica que podra ser importante en el momento de la prospeccin por las abejas para instalar nuevas cavidades, aumentando as su uso.

taruma cuta cabeza de mono ajo ajo bibosi chamane chicle, mascajo mata palo murur nui shapuraqui palo Mara recino leche leche

0.01 0.01 0.08 0.04 0.01 0.04 0.03 0.04 0.04 0.04 0.04 0.01 0.03 0.08 0.01 0.01 0.02 0.04 0.04

verdolago 0.03 0.04 verdolago blanco 0.01 verdolago de pampa 0.01 ambaibo balsa tajibo tajibo macho cedrillo cuchi cari cari chaquillo cuatidire curupa 0.01 0.03 0.01 0.04 0.47 0.04 0.01 0.02 0.08 0.04 0.04 0.04

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PATRONES DE NIDIFICACIN EN ABEJAS SIN AGUIJN Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Pese a que la bsqueda de nidos fue nicamente hasta metro y medio observamos que T. angustula ubica sus nidos por debajo de los 50 cm, es probable que la altura promedio para M. rufiventris, de 97 cm, no sea representativo ya que la bsqueda no se realiz a mayores alturas y segn Moreno & Cardoso (2002) puede ubicar sus nidos a alturas mayores a 22 m. Las menores alturas de ingreso en T. angustula pueden ser un producto de la preferencia de ubicacin en trocos, rboles muertos que generalmente estn cados as sus piqueras de ingreso tambin se encontraran a este nivel. Por el rango de vuelo no superior a los 2 km (Nates-Parra, 1996) y por la baja frecuencia en la formacin de enjambres (Roubick, 1989), M. rufiventris encuentra en la matriz boscosa del bosque hmedo amaznico, cavidades resistentes en rboles vivos, altos y gruesos para ubicar sus nidos, probablemente porque los recursos utilizados se encuentran en el dosel. Esta caracterstica hara susceptible a la especie frente a cambios estructurales en el bosque. Conclusiones Es importante que en el inicio y a lo largo del manejo en la crianza de abejas nativas se considere las caractersticas de los lugares de nidificacin en condiciones naturales, T. angustula ubica sus nidos principalmente en troncos de A. urundeuva, para M. rufiventris no se observaron preferencias, sin embargo, los rboles utilizados por esta abeja tienen un DAP promedio de 42 cm y una altura de 19 m, rboles grandes que generalmente se encuentran en el bosque y no en barbechos donde se observ mayor ocurrencia de nidos de abejas seorita (T. angustula). Agradecimientos A todos los comunarios que independientemente realizaron los registros, a Julio Dapara y Antenor Dapara por proporcionarme informacin importante de la comunidad de San Pedro y a todos los participantes de la crianza de abejas nativas por su esmero, participacin y amistad genuina. A Juan Clemente por su instruccin inicial sin la cual no hubiera sido posible iniciar el traslado. A Teresa Tarifa por el apoyo en el manuscrito. El presente trabajo forma parte del programa de Automonitoreo realizado por las Comunidades Tacanas para alcanzar la participacin de los pobladores en el manejo de los recursos en su rea de alcance, con apoyo del Programa "Conservacin de Biodiversidad a Nivel Paisaje" de la Wildlife Conservation Society financiado por USAID/ Global a travs del Acuerdo Cooperativo LAG-A-00-99-00047-00. Las opiniones aqu expresadas representan a los autores y no necesariamente reflejan los criterios de USAID. Literatura citada CIPTA WCS. 2002. Estrategia de desarrollo sostenible de la Tierra Comunitaria de Origen Tacana con base en el manejo de los recursos naturales 2001 - 2005. WCS - Bolivia. Hubbell S.P. & Johnson L.K. 1997. Competition and nest spacing in a tropical stingless bee community. Ecology. 58: 949-963. Moreno F.A. & Cardozo A.F. 1997. Abundancia de abejas sin aguijn (Meliponinae) en especies maderables del estado de Portuguesa, Venezuela. Vida Silvestre Neotropical. 6 (1-2): 53-56. Moreno F.A. & Cardozo A.F. 2002. Tcnicas de campo para localizar y reconocer abejas sin aguijn (Meliponinae). Nates-Parra G. 1996. Abejas sin aguijn (Hymenoptera: Meliponini) de Colombia. En: Insectos de Colombia. Academia Javeriano. Bogota. Rabinowitz A. 2003. Manual de capacitacin para la investigacin de campo y la conservacin de la vida silvestre. Wildlife Conservation Society. Roubick D. 1989. Ecology and natural history of tropical bees. Cambridge. University Press, Cambridge, 514 pp. En: Martins, C. F., CortopassiLaurino, M., Koedam, D. & V. L. ImperatrizFonseca. (s/f). The use of tree for nesting by stingless bees in Brazilian Caatinga. Silva R. & Amaral F. 1996. Influencia de um gradiente de rbanizacao na abundancia, riqueza e composicao em espcies de abelhas em Belo Horizonte (MG). XXII Congresso de Brasileiro de Zoologa.

Wildlife Conservation Society - Living Landscape Program, Northwestern Bolivian Andes Landscape Project, Casilla 3 - 35181 San Miguel, La Paz - Bolivia Direccin actual: Alto Obrajes, Sector A, Calle Flix Eguino N 483, Tel. 2-731027, La Paz Bolivia. Correo electrnico mecopa@hotmail.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 12/10/2004 Aceptado: 25/10/2004

ABUNDANCIA DE Amblyrhynchus cristatus EN EL NIO (97-98) Y LA NIA (01-02) EN SANTA CRUZ, GALPAGOS ABUNDANCE OF Amblyrhynchus cristatus IN EL NIO (97-98) AND LA NIA (01-02) IN SANTA CRUZ, GALAPAGOS Alizon Llerena1, Cruz Mrquez2, Howard L. Snell3 y Alberto Jaramillo4 Resumen La iguana marina (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) es una especie endmica de Galpagos que forrajea en el mar (Bartholomew & Vleck, 1979). Estudios cientficos han mostrado que el Evento El Nio Oscilacin Sur (ENOS) produce impactos negativos en la fauna de las islas (Wikelski & Corinna, 2000; Romero & Wikelski, 2001) y en 1997 la Fundacin Charles Darwin (FCD) establece un sitio de muestreo permanente al Sur de la isla Santa Cruz, entre Punta Nez y el muelle de la FCD, para obtener informacin cientfica y extrapolarla para el conocimiento del efecto de El Nio en otras poblaciones de iguanas marinas del archipilago y su recuperacin en los subsiguientes aos. Se registr la abundancia en una transecta de 6.1 km dividida en estaciones de 100 m (61 estaciones) durante un da cada mes. ANOVA y t-test fueron usados para comparar las abundancias en El Nio (1997-98) y La Nia (2001-02), usando solamente los datos del segundo semestre de cada ao; y estas fueron diferentes (t= 4.349; gl= 5; P< 0.004). Al comparar la abundancia en los estratos poblacionales de A. cristatus, los machos adultos fueron menos abundante durante El Nio con respecto a La Nia (t= 2.195; P<0.0039). En hembras los promedios de abundancia no difieren (t= 0.171 P> 0.44) mientras en juveniles la diferencia es significativa, notndose la recuperacin en La Nia (t= 7.377; P< 0.0004). Los resultados indican que las iguanas marinas, luego de un evento El Nio, tardan aproximadamente 4 aos para recuperarse. Palabras Calves: Abundancia, El Nio-La Nia, Amblyrhynchus cristatus, Santa Cruz, Galpagos. Abstract The marine iguana (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) is an endemic species in Galapagos that forages in the sea (Bartholomew & Vleck, 1979). Scientific studies of marine iguanas have shown that El Nio Southern Oscillation events (ENSO) produce negative impacts on the fauna of the isles (Wikelski & Corinna, 2000; Romero & Wikelski, 2001) and in 1997 the Charles Darwin Foundation (CDF) established a permanent sampling site in southern Santa Cruz Island, between Punta Nez and the CDF dock, to obtain scientific information and extrapolate it to understand the effect of El Nio on other marine iguana populations of the archipelago and their recuperation in succeeding years. Abundance was recorded along a 6.1 km transect divided into sections of 100 m (61 sections) on one day each month. ANOVA and Students t-tests were used to compare abundance in El Nio (1997-98) and La Nia years (2001-2002), using only data from the second six months of each year; they differed significantly (t= 4.349, P<0.004). On comparing the abundance of population classes of A. cristatus, adult males were less common during El Nio than during La Nia (t= 2.195; P<0.0039). Among females, abundance means did not differ (t= 0.171; P>0.44), while in juveniles the difference is significant, indicating population recuperation in La Nia (t= 7.337; P<0.0004). The results indicate that marine iguanas, after an El Nio event, take about 4 years to recover. Key Words: Abundante, El Nio-La Nia, Amblyrhynchus cristatus, Santa Cruz, Galapagos.

Introduccin La iguana marina (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) pertenece a uno de los dos gneros de iguanas endmicos del Archipilago de Galpagos (Snell & Mrquez, 2002) y est ampliamente distribuida en las islas, con mayores concentraciones en las islas occidentales (Laurie, 1986). Las iguanas marinas son los nicos lagartos en el mundo que forrajean bajo el mar (Bartholomew & Vleck, 1979). Son herbvoros

que se alimentan de algas inter y submareales a lo largo de las costas rocosas de las islas Galpagos del Ecuador (Wikelski & Corinna, 2000). Laurie (1984) sugiri que las iguanas marinas son ms abundantes en los aos de La Nia (aos con aguas marinas fras, con temperaturas menores que el promedio normal), cuando las algas verdes y rojas son abundantes como alimento disponible en su dieta preferida, opuesto a los aos El Nio o tambin llamadas ENOS (El Nio -

ABUNDANCIA DE Amblyrhynchus cristatus EN EL NIO (97-98) Y LA NIA (01-02) EN GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Oscilacin Sur; aos con aguas clidas y temperaturas mayores de los promedios normales). La abundancia de iguanas marinas son menores cuando ocurre un ao de El Nio. El aumento en las precipitaciones que acompaan a El Nio tiene como resultado una mayor disponibilidad de alimentos para la mayora de los organismos terrestres de Galpagos, pero en general, la vida marina es la que ms sufre de consecuencias agresivas del ambiente (Cayot, 1985). Durante los aos de El Nio en Galpagos, las temperaturas de la superficie del mar aumentan de promedios de 18 C a un mximo de 32 C, debido a que se interrumpen las corrientes fras, y con ello los afloramientos ricos en nutrientes. Los eventos ENOS se repiten en intervalos de 3 a 7 aos, pero luego de 1990 fueron ms continuos. El ndice de la Oscilacin del Sur, en sntesis, muestra la gravedad de El Nio, y fue positivo (indicativa de condiciones de La Nia) durante los aos 1990-1995 y negativo (indicativa de condiciones de El Nio) en 19971998 cuando las temperaturas superficiales del mar aumentaron en promedio por la interrupcin de las corrientes fras (Wikelski et al., 1993). La escasez de alimento en los aos de El Nio hace que las iguanas marinas mueran producindose un descenso en su abundancia (Cooper & Laurie, 1987; Castillo et al., no publicada). De ah resalta la importancia de un monitoreo continuo sobre la poblacin de iguanas marinas. En 1997 la FCD (Fundacin Charles Darwin) empez un programa de monitoreo a largo plazo con el fin de conocer la interaccin entre estos organismos y el ambiente en funcin del fenmeno de El Nio con las repercusiones posibles para su conservacin en tiempo y espacio. Materiales y mtodos El rea de estudio se ubica al sur de la Isla Santa Cruz hacia el oeste del Archipilago de Galpagos y tiene una extensin de 6.1 km, que equivalen al 3.5% de los 173 km que constituyen el permetro total de la isla. Consta de 61 estaciones de 100 m cada una, desde la entrada de Punta Nez con la estacin No.1 (0.74588 lat. S y 90.25537 long. O) hasta la estacin No. 61 (0.74339 lat S. y 90.30470 long. O) en el muelle de la Estacin Cientfica Charles Darwin (Figura 1). Laurie (1984) describe el clima local como biestacional: de Enero a Mayo es la estacin caliente con lluvia representativa y de Junio a Diciembre es fro y frecuentemente nublado con persistente y muy ligera llovizna. El suelo est constituido principalmente por arena orgnica (conchilla, restos de erizos y coral) y rocas de origen volcnico. Aproximadamente 4 km de la transecta est formada por un acantilado cuya altura va desde los 3 m hasta los 33 m de altura. La vegetacin terrestre est 88 conformada por manglar y plantas de borde costero (Sesuvium Molina, 1975) mientras que la flora marina est constituida por macroalgas rojas (Rodophyta), verdes (Chlorophyta) y grises (Phaeophyta). A partir de enero de 1998, durante el ltimo da de cada mes se realiz el trabajo de campo; el traslado al lugar se hizo en un bote con motor fuera de borda (panga) el acceso a la zona tuvo que hacerse por lo menos una hora antes o despus de la marea alta, por ser este un sector muy peligroso de la cosa. Para la medicin de la abundancia de A. cristatus, se camin a lo largo de las 61 estaciones desde las primeras horas de la maana (07H00) cuando la actividad de las iguanas marinas es mayor. Partiendo desde la estacin No.1, se cont todas las iguanas que estn al paso en un rea de ms o menos 8 m a cada lado de la transecta lineal, por lo que se est calculando una abundancia relativa con respecto al espacio observado. Fue necesaria la utilizacin de binoculares que facilit la observacin de los individuos, sobre todo en los acantilados ms altos. Los datos obtenidos se anotaron en formularios que categorizan a las iguanas por tamao y sexo. Adems se registr el estado del tiempo y la condicin de la marea que influye en la presencia o ausencia de los animales. El conteo total dur aproximadamente 8 horas, tiempo que se tarda en recorrer caminado los 6.1 km. Por ausencia de informacin continua en el primer semestre de los aos 1997 y 1998 se decidi incluir en el anlisis nicamente los datos del segundo semestre de los aos de El Nio (1997-1998) y de La Nia (2001-2002), para que la informacin pueda ser comparativa y los resultados sean confiables.

Figura 1. El rea del estudio se extiende por la costa desde Punta Nez hasta el muelle de la ECCD. Resultados Los promedios de abundancia de A. cristatus durante El Nio (36.42) comparadas con las de La Nia (44.74) fueron significativamente diferentes (t=

ALIZON LLERENA, CRUZ MRQUEZ, HOWARD L. SNELL Y ALBERTO JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 87-91 __________________________________________________________________________________________ 4.349; gl= 5; P< 0.004); con mucha ms relevancia se observa que difieren los promedios de 1998 (24.23), El Nio, con los del 2002 (51.55), La Nia (Figura 2).
70

35 30 25 20

1997
60 50

1998

2001

2002

15 10 5 0
Julio

Nio

Nia

A bundancia

40 30 20 10 0

A go sto

Setiembre

Octubre

No viembre

Diciem bre

Julio

Agos to

Setiembre

Octubre

Noviembre

Diciembre

Figura 4. Abundancia de iguanas marinas machos durante El Nio (1997-98) vs. La Nia (2001-02).
35 30 25 20 15 10 5 0
Julio A go sto Setiembre Octubre No viembre Diciem bre

Figura 2. Abundancia promedio de A. cristatus, registrada a lo largo de una transecta de 6.1 km establecidos en 61 estaciones georeferenciadas entre Punta Nez y el Muelle de la Estacin Cientfica Charles Darwin, durante El Nio (1997-1998) y La Nia (2001-2002). Los promedios mensuales de abundancia de A. cristatus en El Nio fueron ms variables (coeficiente de variancin 1997= 0.84; 1998= 0.93) con relacin a los de La Nia (coeficiente de variacin 2001= 0.98; 2002= 0.96), mostrando una abundancia por estacin de muestreo poco variable en El Nio y muy variable en La Nia (F = 15.195; gl= 5; P< 0.0025 Figura 3).
126 108 1997 1998 2001 2002

Nio

Nia

Figura 5 Abundancia de iguanas marinas hembras durante El Nio (1997-98) vs. La Nia (2001-02). En El Nio la abundancia de los juveniles, fue muy afectada, pero en la Nia, la recuperacin de la abundancia fue exitosa, por el reclutamiento de nuevos individuos cada ao (Figura 6) comparadas las abundancias de ambos eventos muestran una marcada diferencia (t= 7.377; gl= 5; P< 0.0004).
35

Abundancia

90 72 54 36 18 0 Julio Agosto Setiembre Octubre Noviembre Diciembre

30 25 20 15 10

Nio

Nia

Figura 3. Promedios de abundancia en los aos Nio y Nia con desviacin estndar, donde se ve claramente la variacin de los promedios entre los dos periodos de estudio. Comparando los resultados de abundancia en los sustratos poblacionales de Amblyrhynchus cristatus (machos, hembras y juveniles) durante El Nio (199798) con los datos de los aos de La Nia (2001-02), stos muestran que si hay diferencia, principalmente entre la poblacin de machos. Es evidente que este sustrato poblacional de adultos fue ms afectado durante el fenmenos (t= 2.195; gl= 5; P< 0.039). Se debe notar que la abundancia en los adultos machos aun no se ha recuperado en 2001-02 (Figura 4). La abundancia de las iguanas hembras no fue muy afectada durante El Nio. Los valores fueron comparados con los de los aos de La Nia y no fueron muy diferentes (t= 0.171; gl= 5; P> 0.44; Figura 5).

5 0
Julio A go sto Setiembre Octubre No viembre Diciembre

Figura 6. Abundancia de iguanas marinas juveniles durante El Nio (1997-98) vs. La Nia (2001-02). Discusin La abundancia promedio de A. cristatus al comienzo del evento El Nio (1997-98) se mantiene estable pero decrece notablemente en diciembre del mismo ao, conforme con Castillo et al. (sin publicar) quienes mostraron que la salud de las iguanas marinas se deterior a partir del sexto mes consecutivo con condiciones del evento El Nio (1997-98), es decir que el decrecimiento de la poblacin de iguanas marinas est relacionado con las condiciones 89

ABUNDANCIA DE Amblyrhynchus cristatus EN EL NIO (97-98) Y LA NIA (01-02) EN GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ ambientales del momento. La abundancia en el periodo de La Nia no difiere luego de algunos meses (dependiendo de la prolongacin del evento). Potenciales impactos son exacerbados en los animales adultos, producindoles disminucin en peso y una posterior mortalidad, por la falta de algas verdes y rojas como alimento disponible en el ambiente inter y submareal a lo largo de las costas del archipilago (Wikelski et al., 1993). En lugares con pocas probabilidades de alimentacin intermareal pero con oportunidades de alimentacin submareal por buceo la mortalidad de los adultos fue pequea y la juvenil muy grande. Por otra parte en sitios donde la alimentacin es esencialmente intermareal, los animales jvenes y adultos murieron en igual nmero durante El Nio (Laurie, 1984). Al relacionar los niveles de salud con el sexo de los animales se observ que durante el evento El Nio (1997-98) los machos adultos fueron los ms afectados, presentando la mayor mortalidad (Castillo et al., sin publicar), las fuertes marejadas y un nivel de mar extremadamente alto, restringen el acceso a la zona de alimentacin. Laurie (1984), observ una muerte en masa de las iguanas marinas en todas las islas. De igual forma en este estudio muestra claramente cmo la poblacin de machos adultos sufri una disminucin drstica durante el evento El Nio 1997-98. Castillo et al. (sin publicar) comenta que el mayor deterioro del estado de salud detectado en machos adultos, con respecto a hembras y juveniles durante El Nio 1997-98, coincide con el patrn de mortalidad de el evento El Nio 1982-83. La abundancia de las iguanas marinas en los estratos adultos, es recuperada luego de 4 aos posteriores al fenmeno de El Nio (Laurie, 1986). En este estudio tambin es observado el mismo comportamiento anotado por Laurie (1984, 1986). Las Figuras 2, 5 y 6 muestran claramente la recuperacin de la poblacin de A. cristatus en el parche poblacional comprendido entre Punta Nez y el muelle de la Estacin Cientfica Charles Darwin; recuperacin que tambin ha sido gradual en el lapso de 4 aos. Segn los estudios de Laurie (1986), Wikelski et al. (1993) y Wikelski & Trillmich (1994), este estudio establece, luego de desarrollado un evento El Nio en las Islas Galpagos, que la recuperacin de la abundancia en la poblacin de iguanas marinas es lenta, entre 3 y 4 aos. Este comportamiento tambin se refleja en el estudio realizado por Castillo et al. (sin publicar) en el que observa cmo la salud de las iguanas marinas es recuperada luego de un lapso de ms o menos cuatro aos de haber culminado el evento, por lo que est recuperacin esta relacionada con la abundancia de estos animales. Las condiciones de El Nio 1997-98 ocasionaron un claro efecto en la disminucin de la abundancia por causas de mortalidad en los individuos adultos que reciben el mayor efecto por el evento. La recuperacin 90 de la poblacin luego de El Nio es gradual; esto sugiere que las iguanas marinas son afectadas en su fisiologa por estrs e ingestin de algas pardas, que son de difcil digestin, recurso utilizado por las iguanas en ausencia de las algas verdes y rojas de fcil digestin, segn Wikelski & Corinna (2000). El decrecimiento de la abundancia en cada una de las estaciones de muestreo de la transecta, presentan disminucin gradual durante el transcurso del evento El Nio. Durante los aos subsiguientes de La Nia la abundancia de A. cristatus se recupera en forma gradual con grandes picos en algunas estaciones de muestreo, la misma que fue diferente entre ambos eventos, mostrando claramente que la poblacin estuvo recuperada al cuarto ao luego de transcurrido el fenmeno. Estas mismas observaciones fueron registradas por Laurie (1986) y Wikelski et al. (1993). Conclusin El fenmeno de El Nio es un evento natural que ocurre con frecuencia, en el Pacifico Sur. Su presencia altera y cambia las temperaturas de las aguas marinas y ambientales causando un deterioro en la flora y fauna marina que habitan en las costas del Ocano Pacifico. Las iguanas marinas, fauna endmica de las islas Galpagos, son seres frgiles que son afectados por las anomalas del ambiente. El Evento ENOS 1997-98 caus un gran impacto en la abundancia de la poblacin de A. cristatus disminuyendo su nmero en un 35.6 % desde el inicio de El Nio (1997) hasta su finalizacin (1998). Las iguanas adultas, en especial los machos, fueron los ms afectados durante el evento por ser las que buscan su alimento en zonas ms profundas y alejadas de la costa. Cuatro aos fueron requeridos para que la poblacin de las iguanas marinas vuelva a recuperar los niveles normales de abundancia que tuvieron al inicio del evento. Pese a que los machos adultos de A. cristatus aun no muestran los niveles de abundancia de inicios del evento en 1997, se puede considerar recuperados los niveles de abundancia de la poblacin, cuatro aos despus de iniciado el evento. Agradecimientos A la Fundacin Charles Darwin, los donantes y administradores de los fondos, ya que sin su apoyo no hubiese sido posible la culminacin de este trabajo Nuestra sincera gratitud, del mismo modo a cada uno de los voluntarios, becarios y empleados que acompaaron y apoyaron en la toma de los datos durante los seis aos de estudio. Tambin agradecemos a nuestros compaeros del rea de Investigacin y Conservacin Marina, en especial a Julio Delgado nuestro motorista, quienes apoyaron en la logstica del trabajo en el campo.

ALIZON LLERENA, CRUZ MRQUEZ, HOWARD L. SNELL Y ALBERTO JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 87-91 __________________________________________________________________________________________ Literatura citada Bartholomew G.A. & Vleck D. 1979. The relation of oxygen consumption to body size and to heating and cooling in the Galapagos marine iguana, Amblyrhynchus cristatus. J. Comp. Physiol. B. Biochem. Syst. Environ. Physiol. 132: 285-288. Cayot L.J. 1985. Effects of El Nio on giant tortoises and their environment. En G. Robinson & E.M. del Pino, eds., El Nio en las Islas Galpagos: El Evento de 1982-1983, Fundacin Charles Darwin, Quito.: 363-398. Cooper J.E. & Laurie W.A. 1987. Investigation of Deaths in Marine Iguanas (Amblyrhynchus cristatus) on Galapagos. J. Comp. Path. 97 (2): 129-136. Laurie W.A. 1984. El Nio causa estragos nunca vistos en la poblacin de iguanas marinas. La Sirena. 25: 11-14. Laurie W.A. 1986. Effects of the 1982-83 El Nio sea warming on marine iguana (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) populations on Galpagos. Report, CDRS Library. : 1-18. Laurie W.A. 1990. Effects of the 1982-83 El NioSouthern Oscillation Event on marine iguana (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1925) populations on Galapagos. In P. W. Glynn, ed., Global ecological consequences of the 1982-83 El NioSouthern Oscillation, Elsevier Oceanography Series. 52: 361-380. Romero L.M. & Wikelski M. 2001. Corticosterone levels predict survival probabilities of Galpagos Marine Iguana during El Nio events. Proceedings of the National Academy of Science (USA). 98: 7366 -7370. Snell H.L. & Mrquez C. 2002. Iguanas Marinas. En: Reserva Marina de Galpagos. Lnea Base de la Biodiversidad. Eva Danulat & Grahm J. Edgar (editores). pp. 324-333. Estacin Cientfica Charles Darwin/Servicio del Parque Nacional. Santa Cruz, Galpagos, Ecuador. Wikelski M., Gall B. & Trillmich F. 1993. Ontogenetic changes in food intake and digestion rate of the herbivorous marine iguana (Amblyrhynchus cristatus, Bell, 1825). Oecologia. 94: 373-379. Wikelski M. & Trillmich F. 1994. Foraging strategies of the Galpagos marine iguana (Amblyrhynchus cristatus): adapting behavioral rules to ontogenetic size change. Behaviour. 128 (3-4): 255-279. Wikelski M. & Corinna T. 2000. Marine Iguana Shrink to Survive El Nio. Nature. 403: 37-38.

Apndice de fotografas Fotos 1a-b. Iguanas marinas tomando sol en sus habitats naturales. a) En rocas adyacentes a los acantilados y b) En suelo arenoso, cerca de los manglares de la costa.

1 Fundacin Charles Darwin, allerena@fcdarwin.org.ec 2 Fundacin Charles Darwin, marquez@fcdarwin.org.ec 3 Fundacin Charles Darwin, howard@fcdarwin.org.ec 4 Fundacin Charles Darwin, albertoj@fcdarwin.org.ec

Galpagos. Direccin postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrnico: Galpagos. Direccin postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrnico: Galpagos. Direccin postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrnico: Galpagos. Direccin postal: 17-01-3891 Quito, Ecuador. Correo electrnico:

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 23/06/2004 Aceptado: 27/10/2004

EL NIO OSCILACIN DEL SUR Y ESTADO DE SALUD DE LAS IGUANAS MARINAS (Amblyrhynchus cristatus) EN GALPAGOS EL NIO - SOUTHERN OSCILLATION AND HEALTH STATUS OF GALAPAGOS MARINE IGUANA (Amblyrhynchus cristatus) Patricia Castillo-Briceo1, Cruz Mrquez2, David Wiedenfeld3, Howard Snell4 y Alberto Jaramillo5 Resumen El Nio / Oscilacin del Sur (ENOS) por interaccin ocenicoatmosfrica en el ocano Pacfico tropical afecta al componente biolgico. Estudios cientficos sugieren que en iguanas marinas (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) de Galpagos el impacto es negativo. La Fundacin Charles Darwin para obtener informacin de largo plazo estableci un proyecto permanente de monitoreo en un sector de la isla Santa Cruz. El rea de estudio abarca 6.1 km de costa desde Punta Nez al sureste de la Isla hasta el muelle de la Estacin Cientfica Charles Darwin. Este trabajo analiz el estado de salud de la poblacin de iguanas marinas en esta zona por niveles 05 (saludable a muerta), comparando entre los perodos ENOS (1997-98) y Post ENOS (2000-01). Se determin la diferencia entre stos, y la relacin entre niveles de salud y condiciones ambientales (precipitacin, temperatura superficial del mar y del aire). Los resultados mostraron una diferencia significativa (z0,05=0.4477; P<0.0001) en el nivel de salud de la poblacin de iguanas marinas entre los dos perodos, pese a que los niveles de salud no presentaron relacin directa (r<0.426) con las condiciones ambientales. Sin embargo, si las condiciones ambientales anmalas se mantienen la relacin es directa (r=0.624), siendo notorio el deterioro del estado de salud despus del sexto mes con temperatura superficial del mar >23C (promedio Post ENOS), que luego de un periodo igual en condiciones normales se recupera. Palabras Clave: Amblyrhynchus cristatus, efecto de ENOS, estado de salud, temperatura superficial del mar, Galpagos. Abstract El Nio / Southern Oscillation (ENSO) affects biological components by its oceanic atmospheric interaction in the tropical Pacific ocean. For Galpagos marine iguanas (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) scientific studies propose a negative impact. Charles Darwin Foundation, in order to acquire long term data, has established a permanent monitoring project in an area of Santa Cruz Island. This area has 6.1 km of coastal land (61 sampling stations), from Punta Nez (SE of the island) to Charles Darwin Research Station dock. This research shows the health state of the marine iguana population from this zone, considering six levels from 0 to 5 (healthy to dead), comparing ENSO (1997-98) and Post ENSO (2000-01) periods. Their differences and relation to health levels and environmental conditions (rain, superficial sea temperature and air temperature) were determined. Results showed significant differences (z0.05=0.4477; P<0.0001) in the health level of the marine iguana population between these periods, although health levels were not directly related (r<0.426) to environmental conditions. But if anomalous environmental conditions are maintained, a direct relationship (r=0.624) is found. Health state diminishing was notorious after sixth months with superficial sea temperature higher than 23C (Post ENSO average), and recovering was noticed after an equal period of normal conditions. Key words: Amblyrhynchus cristatus, ENSO effect, health state, sea superficial temperature, Galpagos.

Introduccin Las iguanas marinas (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825: Squamata, Iguanidae) endmicas de Galpagos donde estn ampliamente distribuidas, con mayores concentraciones en las islas occidentales (Laurie, 1986), son los nicos saurios que dependen totalmente del mar para subsistir (Howick, 1977). Estn adaptadas morfolgica, fisiolgica y etolgicamente a vivir en el borde costero. Ajustan su temperatura corporal con variaciones de postura

(Dowling, 1962), descansan y se reproducen en arrecifes de arena orgnica y lava (Carpenter, 1966). Ingieren agua de mar, eliminando la sal con saliva por las fosas nasales y se alimentan de algas, en especial durante bajamar, con tcnicas de forrajeo submareal e intermareal (Wikelski et al., 1993). En febrero, poca de baja produccin algal y posterior a la temporada de apareamiento, los machos presentan desgaste fsico; hacia junio se recuperan, pues dedican ms tiempo al

CASTILLO-BRICEO, MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL Y JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 92-97 __________________________________________________________________________________________ forrajeo y los nutrientes del mar favorecen la produccin algal (Drent et al., 1999). ENOS es un fenmeno natural de interaccin ocenicoatmosfrica relacionado con la intensidad y direccin de los vientos alisios, temperatura superficial del mar (TSM), presin atmosfrica superficial, temperatura del aire (TA), pluviosidad y nivel del mar. A lo largo del Pacfico tropical se manifiesta con la fluctuacin de las fases clida (El Nio) y fra (La Nia o El Viejo) de la TSM, con repercusiones sobre el componente biolgico. En Galpagos implica mayor alimento disponible para la fauna terrestre, pero una disminucin drstica para la marina (Laurie, 1984). Esta disminucin puede causar mortalidad de iguanas marinas por inanicin como la registrada durante ENOS 1982-83 (Cooper & Laurie, 1987), debido a que las algas verdes y rojas que son su alimento habitual desaparecen y son reemplazadas por algas pardas de difcil digestin, afectando a ms del 90% de la poblacin (Laurie, 1990). Por esta razn, en 1997, la Fundacin Charles Darwin (FCD) inici un programa de monitoreo permanente para determinar la interaccin iguanas marinasambiente en funcin del evento ENOS y su influencia en la permanencia de esta poblacin. Materiales y mtodos El rea de estudio est ubicada al sur de la isla Santa Cruz en Galpagos y abarca 6.1 km (3.5% del permetro total de la Isla). Consta de 61 estaciones de 100 m cada una, desde la entrada de Punta Nez (sureste de la isla) con la estacin N 100 (04445S, 901519O) hasta el muelle de la Estacin Cientfica Charles Darwin (ECCD) con la estacin N 6100 (04436S, 901817O) (Figura 1). El clima local es biestacional: caliente con lluvia representativa (EneroMayo) y fro con llovizna ligera y persistente, frecuentemente nublado (Junio Diciembre). En la costa el suelo est constituido principalmente de conchilla y roca volcnica, con presencia de manglar y plantas de ribera como Sesuvium, y macroalgas en la zona intermareal. Los monitoreos son mensuales, las iguanas son capturadas aleatoriamente para medir: longitud corporal (de boca a cloaca), ancho de cabeza (en el borde anterior de los orificios auditivos) y peso; informacin ingresada a la base de datos. El nivel de salud se determin por el aspecto externo del animal (Tabla 1). Tabla 1. Descripcin de los niveles de salud en iguanas marinas. Nivel de salud Caractersticas 0 Saludable y robusta Base de la cola delgada, huesos de cadera 1 ligeramente prominentes Huesos de cadera y rodillas perfilados, costillas 2 poco prominentes Condicin semiesqueltica con capacidad de 3 desplazamiento Condicin semiesqueltica sin capacidad de 4 desplazamiento Muerte por deterioro de salud, especialmente 5 inanicin Para establecer los efectos del evento ENOS sobre el estado de salud de la poblacin de iguanas marinas, se observaron 1648 animales entre los periodos ENOS 1997-98 (condiciones anmalas) y Post ENOS 200001 (condiciones normales), de Noviembre del primer ao a Diciembre del segundo en cada perodo. Con la prueba de U (Mann-Whitney) se compar las series del nivel de salud para los dos periodos infiriendo al estadstico z=0.05. El nivel de salud y su relacin con las condiciones ambientales: TSM, TA, precipitacin y frecuencia acumulada de TSM >23C (promedio durante el periodo Post ENOS) se analiz por regresin lineal y su coeficiente de correlacin crtico (rt=0.426). Resultados El nivel de salud de las iguanas marinas durante ENOS 1997-98 fue 2.07 mientras en el perodo Post ENOS 2000-01 fue 0.24. El pico mximo en ambos casos se present en Julio con 3.17 y 0.46 respectivamente, mientras los mnimos ocurrieron en Diciembre 1998 (0.20) y Noviembre 2000 (0.04). El estado de salud significativamente diferente (z0.05=0.4477; P<0.0001) entre estos periodos, fue mejor en la poca normal (Figura 2; Tabla 2).

Figura 1. Mapa del rea de estudio. La zona de muestreo (acantilado) est resaltada en gris.

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EL NIO Y ESTADO DE SALUD DE LAS IGUANAS MARINAS EN GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

Figura 2. Sucesin mensual del nivel de salud para los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Figura 3. Distribucin porcentual de los niveles de salud para los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01 mientras en el lapso Post ENOS 2000-01 el 81 % correspondi al nivel 0 (Figura 3; Tabla 3). El histrico de los niveles de salud desde 1997 hasta 2003 mostr que entre 1997 y 1998 hubo el mayor deterioro, mientras que el mejor estado de salud ocurri entre el 2000 y 2001 (Figuras 4 y 5). Respecto al nivel de salud de acuerdo con la estructura poblacional, durante ENOS 1997-98 los machos adultos fueron ms afectados, con mayor mortalidad; situacin opuesta a la del periodo Post ENOS 2000-01 en el que fueron los juveniles (Figura 6). Entre el estado de salud y la frecuencia acumulada de TSM >23C se present una relacin directa (r=0.624) con tendencia ascendente. Pero con las condiciones climticas en general: TSM (Figura 7), TA (Figura 8) y precipitacin (Figura 9), no hubo correlacin (r <0.426). El deterioro del estado de salud de las iguanas marinas fue evidente a partir del sexto mes con TSM >23C, mientras en la etapa Post ENOS 2000-01 no se identific este patrn, pero se observ que a partir del sexto mes consecutivo en condiciones normales la recuperacin es patente (Figura 10). Discusin La elevada mortalidad de iguanas marinas registrada en Punta Nez durante el evento ENOS 1997-98 con respecto al periodo Post ENOS 2000-01 94

Tabla 2. Niveles de salud promedio de ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Mes Noviembre Diciembre Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre Octubre Noviembre Diciembre Promedio Nivel de Salud ENOS Post ENOS (1997-98) (2000-01) 1.07 0.96 1.09 1.67 2.94 2.11 2.63 2.65 3.17 2.14 1.38 0.87 1.17 0.20 2.07 0.04 0.07 0.13 0.41 0.09 0.24 0.29 0.23 0.46 0.15 0.32 0.19 0.12 0.19 0.24

La mayor parte de la poblacin durante el ENOS 1997-98 estuvo en los niveles 0 (35 %) y 5 (30 %),

CASTILLO-BRICEO, MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL Y JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 92-97 __________________________________________________________________________________________ en que fue muy baja; es comparable con la mortalidad durante ENOS 1982-84 registrada en la mayor parte de las islas Galpagos con respecto a los perodos previo 1981-82 (Laurie, 1984; Cooper & Laurie, 1987) y posterior (Buttemer & Dawson, 1993) cuyas condiciones ambientales fueron normales. Lo que supone una relacin entre el deterioro del estado de salud de esta poblacin y las condiciones ambientales anmalas caractersticas de ENOS, especialmente en la parte marina. Tabla 3. Distribucin porcentual de los niveles de salud en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.
Nivel de Salud 0 1 2 3 4 5 Totales ENOS 1997-98 Individuos % 412 35.1 200 17.0 165 14.0 40 3.4 3 0.3 355 30.2 1175 100 ENOS 2000-01 Individuos % 734 80.7 137 15.1 39 4.3 0 0.0 0 0.0 0 0.0 910 100

2,5 Nivel de Salud 2,0 1,5 1,0 0,5 0,0 Machos

ENOS 97-98

Post ENOS 00-01

Hembras

Juveniles

Machos

Hembras

Juveniles

Figura 6. Niveles de salud vs. estructura poblacional para los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 200001.

Figura 7. Niveles de salud vs. temperatura superficial del mar en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01.

Figura 8. Niveles de salud vs. temperatura del aire en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01. Figura 4. Distribucin anual de los niveles de salud desde 1997 hasta el 2003.

Figura 9. Niveles de salud vs. precipitacin en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01. Figura 5. Sucesin anual del nivel de salud desde 1997 hasta el 2003.

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EL NIO Y ESTADO DE SALUD DE LAS IGUANAS MARINAS EN GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ de 30C a 40C) afectando la alimentacin bajo el agua (Bennet et al., 1975). La ausencia de relacin significativa entre las condiciones ambientales tpicas de un fenmeno ENOS y los niveles de salud se deberan a que el efecto es indirecto. La accesibilidad al alimento sera un factor determinante en el estado de salud de la poblacin de iguanas marinas, en funcin del impacto de estas condiciones mantenidas en el tiempo sobre la produccin algal. La correlacin entre niveles de salud y frecuencia acumulada de la TSM >23C significara que la verdadera causa que afecta a la salud de la poblacin es la extensin temporal de temperaturas elevadas (Figura 10). Estas condiciones sostenidas al afectar la disponibilidad algal se veran reflejadas en el progresivo deterioro del estado de salud de las iguanas marinas. De esta forma el nivel de salud de las iguanas actuara como indicador de las condiciones ambientales anmalas preexistentes, pero no de las presentes. A la vez quedara expuesta la posibilidad de que para el estado de salud, la duracin de las condiciones atpicas caractersticas de fenmenos naturales como el evento ENOS tendra un mayor impacto que la intensidad en s de los mismos. Conclusiones El impacto negativo sobre la poblacin de iguanas marinas del fenmeno natural ENOS puede ser exitosamente compensado en un tiempo relativamente corto, si las condiciones del entorno se normalizan y no existe interferencia de otros factores, situacin observada durante ENOS 1982-83 y se corrobora en el presente estudio, donde el historial del estado de salud muestra una recuperacin total en el periodo Post ENOS 2000-01con respecto a ENOS 1997-98. El notorio impacto de las condiciones ambientales de este evento sobre el estado de salud de las iguanas, resalta su alta capacidad de repoblacin y recuperacin, alcanzando un nuevo estado estable de salud en condiciones normales. Esta interaccin como medio de seleccin natural garantiza la permanencia temporal de la especie, pues renueva peridicamente la poblacin y la restaura con los individuos mejor adaptados, en funcin de su capacidad de supervivencia. Las condiciones ambientales anormales mantenidas causan el progresivo deterioro del estado de salud de las iguanas marinas, en consecuencia para esta poblacin la duracin de las condiciones atpicas es un factor crtico tanto o ms importante que las anomalas en s, pues recin a partir de seis meses las repercusiones del evento son significativas. Es as que la extensin temporal de las anomalas es directamente proporcional al deterioro de la salud de estos organismos y afecta en mayor grado que la intensidad con que se presentan. De esta forma el nivel de salud de las iguanas marinas no representa las condiciones 96

Figura 10. Niveles de salud vs. frecuencia acumulada de la temperatura superficial del mar (TSM) >23C en los periodos ENOS 1997-98 y Post ENOS 2000-01. Durante El Nio en Galpagos la TSM (promedio normal 18C) alcanza los 32C, las corrientes fras, salinidad y afloramientos de nutrientes decrecen (Wikelski et al., 1993), con la subsiguiente alteracin ecolgica. Desaparecen la mayora de algas de aguas fras comunes durante los perodos normales (Cooper & Laurie, 1987), alimento habitual de iguanas marinas, quienes presentarn peso bajo y alta mortalidad por inanicin (Laurie, 1984). Cuando las condiciones ambientales se normalizan inicia un proceso de restauracin de la flora algal en tres fases: disminucin de biomasa algal con mortalidad masiva de herbvoros por falta de alimento, menor presin de forrajeo con recuperacin de algunas algas e incremento de biomasa algal que estimula la repoblacin de herbvoros (Garske, 2002). Proceso que coincide con los resultados del presente estudio, donde el estado de salud deteriorado de las iguanas marinas durante las condiciones anmalas del evento ENOS 1997-98, mejora progresivamente en el lapso de tres aos de condiciones ambientales normales hasta el periodo Post ENOS 2000-01 en que alcanza su mejor nivel (Figuras 4 y 5). El mayor deterioro del estado de salud en machos adultos, con respecto a hembras adultas y juveniles durante ENOS 1997-98, coincide con la alta mortalidad de iguanas de mayor tamao en ENOS 1982-83. Generalmente en organismos forrajeros el tamao es inversamente proporcional a la eficiencia alimentaria (Wikelski et al., 1993), aunque tambin influyen la disponibilidad de alimento y estrategia de forrajeo (Laurie, 1984). Durante ENOS el mayor dao ocurre en las zonas intermareal y submareal someras, donde la mitigacin de anomalas en la TSM es menor (Garske, 2002), lo cual afecta ms a los machos adultos que se alimentan en ambas zonas (especialmente submareal), mientras hembras y juveniles lo hacen en la zona intermareal. Tambin el metabolismo influye, cuando la temperatura del medio es de 25C el consumo de oxgeno es bajo lo cual aprovechan para alimentarse y optimizar energa, pero al aumentar la temperatura durante El Nio el consumo se incrementa (mayor consumo de oxgeno

CASTILLO-BRICEO, MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL Y JARAMILLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 92-97 __________________________________________________________________________________________ ambientales anmalas o normales en curso, sino que estar siempre referido a las condiciones previas sostenidas durante un lapso mnimo de seis meses. Agradecimiento Nuestra sincera gratitud a las voluntarias y voluntarios de colegios, universidades y profesionales que nos apoyaron en la toma de datos durante los muestreos. A las organizaciones internacionales que canalizaron sus fondos a travs de la FCD y a la misma por el apoyo logstico a travs del rea de Investigacin y Conservacin Marina. Finalmente, a todas y cada una de las personas que han participado en los monitoreos y nos ayudaron durante la realizacin del presente estudio. Literatura citada Bennet A.F., Dawson W.R. & Bartholomew G.A. 1975. Effects of Activity and Temperature on Aerobic and Anaerobic Metabolism in the Galapagos Marine Iguana. En: J. comp. Physiol. 100: 317-329. Springer-Verlag. Buttemer W.A. & Dawson W.R. 1993. Temporal pattern of foraging and microhabitat use by Galpagos marine iguanas, Amblyrhynchus cristatus. Oecology. 96: 56-64. Springer-Verlag. Carpenter C.C. 1966. The Marine Iguana of the Galpagos Islands, Its behavior and Ecology. Proc. Calif. Acad. Sci. 34 (6): 329-376. Cooper J.E. & Laurie W.A. 1987. Investigation of Deaths in Marine Iguanas (Amblyrhynchus cristatus) on Galapagos. J. Comp. Path. 97 (2): 129-136. Dowling R.G. 1962. Sea Dragons of the Galapagos: The Marine Iguanas. En: Animal Kingdom. 65: 169-174. Drent J., Van Marken Lichtenbelt D. & Wikelski M. 1999. Effects of foraging mode and season on the energetics of the Marine iguana, Amblyrhynchus cristatus. En: Funstional Ecology. British Ecological Society. 13: 493-499. Garske L.E. 2002. Macroalgas Marinas. En: Reserva Marina de Galpagos. Lnea Base de la Biodiversidad. Eva Danulat y Grahm J. Edgar (editores).: 419-431. Estacin Cientfica Charles Darwin / Servicio del Parque Nacional. Santa Cruz, Galpagos, Ecuador. Howick G. 1977. The Uniqueness of the Marine Iguana. Student Report for Colorado State Univ., CDRS Library. : 1-7. Laurie W.A. 1984. El Nio Causa Estragos Nunca Vistos en la Poblacin de Iguanas Marinas. La Sirena. 25: 11-14. Laurie W.A. 1986. Effects of the 1982-83 El Nio Sea Warming on Marine Iguana (Amblyrhynchus cristatus Bell, 1825) Populations on Galpagos. Report, CDRS Library. : 1-18. Wikelski M., Gall B. & Trillmich F. 1993. Ontogenetic Chances in Food Intake and Digestion Rate of the Herbivorous Marine Iguana (Amblyrhynchus cristatus Bell). Oecologa. 94: 373-379.

Fundacin Charles Darwin ECCD, Puerto Ayora, GalpagosEcuador. Pontificia Universidad Catlica del Ecuador, Sede Manab km 8 va Baha de CarquezChone Villas del IESS Mz D33, MantaEcuador. Correo electrnico: patcb@latinmail.com; pacabri@yahoo.com 2 (Fundacin Charles Darwin) ECCD, Puerto Ayora, GalpagosEcuador. Casilla Postal: 17-01-3891. Correo electrnico: marquez@fcdarwin.org.ec 3 (Fundacin Charles Darwin). Correo electrnico: dwiedenfeld@fcdarwin.org.ec 4 (Fundacin Charles Darwin). Correo electrnico: howard@fcdarwin.org.ec 5 (Fundacin Charles Darwin). Correo electrnico: albertoj@fcdarwin.org.ec

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 12/07/2004 Aceptado: 15/10/2004

ESTADO ACTUAL DE LAS POBLACIONES DE TORTUGAS TERRESTRES GIGANTES (Geochelone spp., Chelonia: Testudinae) EN LAS ISLAS GALPAGOS POPULATION STATUS OF GIANT LAND TORTOISES (Geochelone spp., Chelonya: Testudinae) FROM THE GALAPAGOS ISLANDS Cruz Mrquez1, David Wiedenfeld2, Howard Snell3, Thomas Fritts4, Craig MacFarland5, Washington Tapia6 y Sixto Naranjo7 Resumen Se estudi el estado actual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes (Geochelone) en las islas Galpagos. Mtodos de distribucin geogrfica, marca-recaptura, estructura, densidad, relacin de sexo, depredacin y amenazas, son usados en el contexto del estudio. Resultados de registros antiguos indican que la distribucin y demografa poblacional actual de las tortugas gigantes est muy por debajo de la que existi en los siglos XVI-XVIII y fue diferente entre las de 1974 y 1992-2002. La distribucin poblacional actual es similar a la de 1974 estimada por MacFarland. Demografas poblacionales actuales son diferentes a las de 1974. Los valores de t estuvieron entre 29 175, P <0.001. Las densidades poblacionales variaron desde 57 799 tortuga/km2. Las estructuras poblacionales actuales de G. vandenburghi y G. nigrita, en los machos, hembras y juveniles son diferentes con las de 1974. Los machos, las hembras y los juveniles, los tamaos poblacionales actuales de G. ephippium y microphyes, no son diferentes a las de 1974. Las estructuras poblacionales de las seis poblaciones remanentes, las actuales, con las de 1974, en algunos de los tres grupos de sexos son diferentes, y en otros no (Ji-Cuadrados lo muestran). Las proporciones de sexo (hembras: machos) actuales de las tortugas, en mayora son superiores a las de 1974. En las islas Galpagos, en la actualidad cada vez son menos las poblaciones de tortugas gigantes que mantienen depredadores y competidores en su ambiente; ya que, las amenazas potenciales de las poblaciones de tortugas supervivientes estn siendo erradicadas cada da, pero an se mantienen algunas. Los cerdos y perros cimarrones son erradicados de Santiago e Isabela respectivamente; pero an quedan los domsticos como amenazas potenciales permanentes. Las islas Pinta Espaola y Santa Fe, actualmente no tienen cabras, pero stas habitan en Isabela, Santiago, Santa Cruz y San Cristbal. Palabras Claves: Estado poblacional de las Tortugas Gigantes, Islas Galpagos. Abstract The present status of populations of giant land tortoises (Geochelone spp) in the Galpagos Islands was studied. Geographical distribution, mark and recapture methods, population structure, population density, sex ratios, predation and other threats were considered in this context. Old records show that the present distribution and population demography of giant tortoises is much more restricted than that seen during the 16th to 18th centuries and, although there were further population changes between 1974 and 1992 2002, the population distribution is still similar to that estimated by McFarland (1974). Present population demographics differ from those of 1974, the values of Students t range from 29 to 175 (P < 0.001). Population densities vary from 57 to 799 tortoises / km2. The present population structures of G. vandenburghi and nigrita for males, females and juveniles differ from those of 1974. However, these three population classes in G. ephippium and G. microphyes have remained unchanged since 1974. Comparing the present population structures of the six remaining populations with those of 1974, Chi-squared tests show that population structure differs in some populations but not others. Present sex ratios (females: males) of tortoises are in general higher than those of 1974. There are now fewer populations of tortoises affected by predators and competitors. Potential threats to surviving tortoise populations have been generally eliminated. Wild pigs and dogs in both Santiago and Isabela islands have been eradicated although domestic ones remain as a permanent, potential threat. The islands of Pinta, Espanola and Santa Fe no longer have goats, although they are still present in Isabela, Santiago and San Cristobal. Key words: Populations status, giant tortoises, Galapagos Islands.

MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________ Introduccin Las tortugas terrestres gigantes, fueron abundantes en todos los continentes, pero actualmente solo habitan en el atoln de Aldabra en las islas Seychelles (Geochelone gigantea) y en las islas Galpagos (Gunther, 1875; MacFarland et al., 1974). Las poblaciones de tortugas fueron abundantes en las islas Galpagos en los siglos XVI hasta el XVIII, (Porter, 1815; Vandenburgh, 1914). Distribuidas en las islas donde ahora habitan (Figura 1), ellas fueron diezmadas por la presencia de filibusteros (piratas, balleneros, cazadores de focas, mercaderes y colonos. Townsend, 1925; Slevin, 1959). Los problemas de depredacin que sufrieron estos reptiles por mamferos cimarrones y los humanos en Isabela, Santiago, San Cristbal, Floreana, Espaola, Pinta, Santa Fe, Santa Cruz y Pinzn, fueron documentados desde hace muchas dcadas (Beck, 1903). Estudios taxonmicos mencionan que en las islas Galpagos se presentan poblaciones del gnero Geochelone (Fitzinger, 1835) con 14 especies de tortugas terrestres gigantes, distribuidas en 10 islas (Tabla 1, Gunther, 1875, 1877; Baur, 1889; Van Denburgh, 1914). Muchas de las poblaciones de tortugas fueron disminuidas por la depredacin de huevos, juveniles y adultos por mamferos cimarrones y el hombre. En el 1964 ya se comprueba la extincin de 3 especies en Santa Fe y Floreana por captura humana y una de dudosa existencia en Rbida. En los aos 1964-1974 (periodo de la ltima revisin entera de las poblaciones de las tortugas; MacFarland et al. , 1974) sobrevivan entonces 12 especies, 10 con poblaciones pequeas recuperables y dos no recuperables (Figura 1). Estas dos fueron la de Pinta (G. abingdoni) porque se la considera extinta en la isla, solamente queda un ejemplar macho Solitario Jorge que se lo mantiene en cautiverio desde 1972 en la Estacin Cientfica Charles Darwin (FCD) y el Parque Nacional Galpagos (PNG) y la especie de Fernandina (G. phantastica) que se extingui con la erupcin de 1977, cuando el magma cubri la mayor parte de la isla. La taxonoma de las tortugas gigantes de Galpagos hasta el momento es muy discutida por varios cientficos. Algunos las consideran subespecies y otros especies, y en el pasado le asignaron algunos

Figura 1. Distribucin de las tortugas terrestres gigantes (Geochelone nigra) de las islas Galpagos en los siglos XVI XVIII (VanDenburgh, 1914), 1964 1974 y la actual 1992 - 2002. Se indica tambin las 4 poblaciones de tortugas gigantes que se han extinguido hasta la fecha.

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ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Tabla 1. Especies de tortugas gigantes, morfologa del carapacho y tipo de ambiente. = islas de ambiente rido ** = isla de ambiente semirido *** = isla de ambiente hmedo.
Isla o volcn Espaola* Pinzn* Pinta* San Cristbal** Santiago*** Santa Cruz*** Isabela volcn Cerro Azul*** Isabela volcn Sierra Negra*** Isabela volcn Alcedo*** Isabela volcn Darwin** Isabela volcn Wolf** Fernandina Santa Fe Floreana Especie de tortuga G. hoodensis G. ephippium G. abingdoni G. chathamensis G. darwini G. nigrita G. vicina G. guntheri G. vandenburghi G. microphyes G. becki G. phantastica G. spp. G. galapagoensis Morfotipo de carapacho Montura Montura Montura Intermedio Cpula Cpula y Montura Cpula Intermedia y Cpula Cpula Intermedia y Cpula Montura, Intermedia y Cpula Montura Montura Montura

Hace 30 aos se realiz un estudio similar por MacFarland et al. (1974), desde entonces no se ha elaborado ningn informe que presente una evaluacin del estado actual de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes en Galpagos. Por eso este documento pretende mostrar el estado actual (en el perodo 1992 2002), la distribucin, demografa, proporcin de sexo, estructura actual poblacional, depredacin y amenazas de las poblaciones de tortugas del Archipilago. Tambin se pretende comparar el estado actual de las tortugas con las estimadas en 1974 y evaluar los 40 aos de labor conservacionista desplegados por el PNG y la FCD, protegiendo y conservando las poblaciones de tortugas gigantes, que estuvieron ms amenazadas por el hombre y organismos cimarrones introducidos. Materiales y Mtodos rea de estudio Se estudiaron las tortugas en distintos escenarios, en ambientes ridos, semiridos y hmedos: Ambiente rido: Espaola (-1 - 38-S, - 89 - 67 - O), con una superficie de 60.5 km2 y altitud mxima 206 msnm, con una precipitacin anual de 10 mm en aos secos y 600 mm en aos lluviosos, con una temperatura promedio anual de 23.8oC. La cobertura vegetal ms comn est compuesta por lianas, hierbas, arbustos y rboles. Incluye especies de aves: como pinzones de cactus (Geospiza conirostris), cucuve (Nesomimus macdonaldi), paloma silvestre (Zenaida galapagoensis), gaviln de Galpagos (Buteo galapagoensis) y canario mara (Dendroica petechia). Las tortugas comparten la isla con dos otros reptiles, las culebras (Philodryas hoodensis) y lagartijas (Microlophus delanoni). Ambiente semi-rido: Pinzn (-0o - 36 - S, - 90 40 - O), con una superficie de 18.15 km2, una altitud mxima de 458 msnm, y San Cristbal (-0o - 49 - S, 89 - 25 - O), con una superficie de 558.09 km2, una altitud de 730 msnm. Ambas islas son de origen volcnico, con una precipitacin anual de 368 mm en aos secos y 860 mm en aos lluviosos, una temperatura mxima promedio anual de 25.3oC. La cobertura vegetal ms comn esta compuesta de rboles, arbustos, lianas y hierbas. Mantienen algunas especies de aves como pinzones (Geospiza spp.), palomas silvestres, cucuves (Nesomimus melanotis en San Cristbal), canario mara, papamoscas (Myiarchus magnirostris), cuclillo (Coccyzus melacoryphus) y gaviln en Pinzn; San Cristbal no tiene gaviln. De reptiles: hay varias especies como culebras (Antillophis slevini) y lagartijas de lava (Microlophus duncanensis) en Pinzn, culebras (Alsophis biserialis), lagartijas de lava (Microlophus bivitatus), geckos (Phyllodactylus leei y P. darwini) en San Cristbal. Ambiente hmedo: Santa Cruz (-0o - 37 - S, - 90 21 - O), con una superficie de 985.55 km2, una altitud

nombres cientficos. En 1835, Darwin dio el nombre de Testudo nigra, Gunther (1875, 1877) asign a todas las especies el nombre genrico de Testudo, con las respectivas especies actuales, y solamente llam T. nigra a la especie de la isla Santiago (Baur, 1889). Harland (1827, 1835) us por primera vez el nombre de Geochelone elephantopus, el cual fue utilizado hasta 1988. Ernst & Barbour (1989) y Fritts (2001) consideraron a todas las subespecies como especies nicas individuales. Prichard (1996) sugiri volver a reconsiderar Geochelone nigra, para todas las subespecies de tortugas gigantes de Galpagos. Caccone et al. (1999, 2002) y Ciofi et al. (2002), en estudios genticos de ADN satelital, volvieron a asignar el nombre especfico de Geochelone nigra, manteniendo los mismos nombres subespecficos, ya utilizados por Darwin en 1835 y Van Denburgh (1914). Para este trabajo, se usar el gnero Geochelone y los nombres de las especies correspondientes en cada una de las islas y/o volcanes, segn la nomenclatura de Ernst & Barbour (1989) y Fritts (2001).

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MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________ mxima de 864 msnm, con una precipitacin promedio anual de 640 mm, y temperatura mxima promedio anual de 26.7oC: Santiago (-0o - 16 - S, 90 - 42 - O), con una superficie de 584.65 km2, con una altitud mxima de 907 msnm, con una precipitacin promedio anual de 381 mm, y una temperatura mxima promedio anual de 25.3oC: Isabela (-0o - 25 - S, - 91 - 6 - O), en una superficie de 4588 km2, y una altitud mxima de 1028-1700 msnm, con una precipitacin promedio anual de 436 mm, y temperatura mxima promedio anual de 24.2oC. Todas son de origen volcnico. La cobertura vegetal ms comn es de rboles, arbustos, hierbas, helechos y reas de pampa. Mantienen algunas especies de aves, tal como pinzones (Geospiza spp.), palomas silvestres, cucuves (Nesomimus parvulus), cuclillos, canario mara, papamoscas, pachay (Lateralus spilonotus), gallareta (Neocrex erythrops), gallinula (Gallinula chloropus), gaviln, garzas (Herodyas spp.), golondrinas (Progne modesta), flamencos (Phoenicopterus ruber), patillos (Anas bahamensis) y pjaro brujo (Pyrocephalus rubinus); reptiles como culebras (Antillophis steindachneri) en Santa Cruz, (Alsophis biserialis) en Isabela y Santiago, lagartijas de lava (Microlophus albemarlensis) en Santa Cruz, Isabela y Santiago, iguanas terrestres (Conolophus subcristatus) en Santa Cruz e Isabela y geckos (Phyllodactylus galapagoensis) en Isabela, Santa Cruz y Santiago (Figura 1). Morfologa de Carapachos Las especies de tortugas de las islas Galpagos, las conforman tres morfotipos dependiendo de las caractersticas climticas y zonas vegetales de las islas (hmeda, rida y semirida). Las tortugas con carapacho de forma Domo o Cpula, por lo general habitan en las zonas sureas de las islas grandes y hmedas. Es la tortuga de mayor tamao y peso, un macho puede alcanzar 1.70 m de longitud de carapacho, un peso de 320 kg; una hembra hasta los 120 cm en LC y 100 kg de peso, tienen extremidades y cuello corto, son lentas en el desplazamiento. La tortuga con carapacho en forma de silla de montar o de morfotipo montura viven en islas bajas y ridas. Son las tortugas ms pequeas del Archipilago, es la verdadera tortuga Galpago. Los machos pueden alcanzar hasta los 100 cm en longitud de carapacho y un peso de 85 kg (depende de la isla). Las hembras alcanzan los 70 cm de LC y 40 kg de peso. Estas tortugas tienen cuello y extremidades largas, su locomocin, es muy rpida con relacin a las anteriores. Las tortugas de morfologa de carapacho intermedia habitan en islas semiridas y son, de tamao intermedio. Los machos alcanzan los 112 cm en longitud de carapacho y un peso de hasta 80 kg, con cuello y extremidades intermedias (Tabla 1). Mtodos usados en el campo El estudio fue realizado con la captura y marcacin - recaptura de tortugas en las varias poblaciones. En la dcada del 1964 - 1974, como en la dcada del 1992 2002, el estudio se realiz en distintas fechas y aos. Durante 1992-2002, el nmero de observadores vari en 3, 6, y 9, dependiendo de la disponibilidad de personas y del tamao de la poblacin donde se marcaron y recapturaron las tortugas. En las poblaciones pequeas como la de Pinzn, y los volcanes de Isabela (a excepcin de volcn Alcedo) fueron con tres observadores. En las poblaciones medianas de tortugas como Santiago, San Cristbal, Santa Cruz y Espaola, fueron dos grupos de tres personas cada uno. Las poblaciones grandes como la de Alcedo, incluyeron tres y cuatro observadores en cada grupo (Tabla 2). Tabla 2. Mtodos y variables usadas por sitio de estudio. LC = Largo curvo del carapacho, v = volcn.
Parmetros Distribucin Mtodos Se us GPS con Track programado Petersen Jolly-Seber Longitud de las transectas 2-8 Km El tamao en LC. cm Machos/hembras Cuantificacin de animales muertos por causa natural o por depredacin Observacin de presencia de depredadores Subttulos Programa G7Towin Marca con pintura Recaptura Ancho de las transectas 50200m Tamaos de clases de 10 en 10 en cm Hembras/machos Huevos, cras o adultos Hormigas, perros, cerdos, gavilanes y el hombre Sitios de trabajo En todos los lugares Pinzn, v.Darwin, etc v. Alcedo, Sta. Cruz, v. Cerro Azul, etc. En todos los lugares Para todas las poblacioneslugares En todos los sitios En todos los sitios En todos lo lugares de muestreo

Demografa

Densidad Estructura Proporcin de Sexo Mortalidad Natural y Depredacin Amenazas Potenciales

Desde 1992 al 2002, la distribucin de las tortugas en cada una de las poblaciones fue mapeada va GPS, y los datos fueron desplegados en mapas usando el programa mediante un Sistema de Informacin Geogrfica (GIS, Figuras 1 y 2). MacFarland (1974) present una distribucin de las tortugas usando altmetro y ubic en mapas con gradientes altitudinales. Las estimaciones poblacionales de las tortugas en cada uno de los lugares de muestreo, se realiz mediante el mtodo de Marca-Recaptura de Petersen (para poblaciones pequeas) y modelos modificados Jolly-Seber (para las poblaciones grandes; Crebs,

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ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ 1989). Las tortugas fueron marcadas con pintura, herradura en la cuarta placa vertebral y etiquetas PITs (transponder de implantacin permanente) implantado en forma subcutnea en la regin femoral izquierda (Figura 3 a-c). MacFarland (1974) para mostrar las estimaciones poblacionales, us el mtodo de MarcaRecaptura de Lincoln.
7000 Tamao Poblacional 6000 5000 4000 3000 2000 1000 0
V. Alce do V.S.Ne gra V. C . A zul V. Da rw in V. Wolf Es pao la al o Sta . Cru z S.Cris t b San tiag Pin zn Pin ta

n2 n1

Figura 3. Estimaciones poblacionales de tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp. ) actual (1992 2002, n2) y del pasado (1974, n1) de seis islas del Archipilago de las Galpagos. Los datos de tamaos corporales en longitud de carapacho (LC) de las tortugas medidas se clasificaron en tamaos de clase de 10 en 10 cm, desde el menor al mayor. Para la densidad poblacional, se midi la distancia a la tortuga ms cercana y distante a la lnea o transecta, tal como lo realiz MacFarland et al. (1964 1974). Los transeptos fueron determinados en forma aleatoria en los distintos caminos usados por las tortugas, para su desplazamiento cotidiano en busca de alimento. Las medidas de los transeptos fueron variables. La longitud fue de 2 8 km y el ancho de acuerdo a la visibilidad que permita el bosque entre 50 a 200 m (Tabla 3). Para cuantificar mortalidad y amenazas, en todas las poblaciones de tortugas, se hizo observacin de presencia de individuos muertos por causa natural o depredacin, que tipo de depredador y a que nivel (huevos cras o adultos). Estos fueron clasificados en seis grupos: 1) Las tortugas de muerte natural, su carapacho estuvo intacto sin desmembramiento del cuerpo. 2) Las tortugas sacrificadas por humanos, su cuerpo estuvo desmembrado con un hacha o machete. 3) Las jvenes tortugas atacadas por animales como cerdos, su carapacho fue encontrado abierto por la parte dorsal en forma desordenada. 4) Los neonatos y juveniles de tortugas que fueron atacados por gavilanes, en su carapacho se observaba claramente las garras, sus huesos rotos y consumida su carne. 5) Tortugas por muerte natural, el cuerpo fue encontrado intacto. 6) Los nidos fueron removido por los cerdos hasta comerse los huevos y las cscaras fueron encontradas en el substrato removido. Al excavar los nidos, verificar presencia de hormigas Solenopsis spp.

Figura 2 a-c. Tortugas que muestran la forma de los tres sistemas de marcacin que han sido usados (a = marcacin con herradura, b = marcacin con Pits, trasmisor de implantacin permanente y c = marcacin con pintura, para una revisin rpida) para marcar a cada una de las tortugas que fueron capturadas en la marcacin recaptura, para las estimaciones poblacionales (Fotos: Cruz Mrquez).

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MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________ en el nido atacando a los neonatos que haban iniciado el proceso de eclosin.
Tabla 3. Tamaos poblacionales estimados de las tortugas terrestres gigantes (Geochelone) de las islas Galpagos hasta 1973 por Macfarland et al. (1974). (N = Tamao estimado de poblacin de las tortugas gigantes en un lapso de 9 aos, desde 1965 - 1973). La mayora de los intervalos mnimos estimados, son mayores a la N estimada, se exceptan G. guntheri y G. ephippium, cuyos valores mnimos son menores a los N estimados. La cantidad de tortugas juveniles repatriadas hasta 1974 fue mnima, el programa comenz en 1965 con la poblacin de la isla Pinzn, para 1973, ya se haban repatriado 122 animales a Pinzn y 14 individuos liberados a volcn Wolf. La informacin de este Tabla, nos permitir efectuar comparaciones con los estimados actuales de poblacin.

Isla o Volcn Isabela v. Wolf v. Darwin v. Alcedo v. Sierra Negra v. Cerro Azul

Poblacin G. becki G. microphyes G. vandenburghi G. guntheri G. vicina G. nigrita G. hoodensis G. chathamensis G. darwini G. ephippium G. abingdoni

rea (km2) 5.0 4.1 7.91 5.69 16.61 4.65 4.30 3.08 9.40 4.0 0

de Pinzn, volcn Sierra Negra, Volcn Darwin y la isla Espaola con 532, 694, 818 y 860 individuos respectivamente. Las ms altas estuvieron entre Santa Cruz y los volcanes Cerro Azul y Alcedo, con 3391, 2574 y 6320 individuos respectivamente. Los tamaos intermedios, lo presentaron las islas y volcanes remanentes; mas 3261 repatriados (Tabla 5 y Figura 4). Todas las estimaciones poblacionales, realizadas entre 1992 hasta el 2002, fueron significativamente diferentes a las estimadas por MacFarland en 1974 (Tabla 5). Las comparaciones estadsticas mostraron diferencias en el tamao de los estimados entre 1974 y 1992 - 2002 (ts = 29 - 175, g. l. = 307 - 6318, P < 0.0005), se exceptan las poblaciones de tortugas gigantes de Santa Cruz y la de volcn Wolf, de los datos existentes, no se pudo obtener Errores Estndar, de las estimaciones anteriores, y Pinta que existe un solo individuo macho.
Tabla 4. Estimaciones poblacionales de las tortugas terrestres gigantes de las islas Galpagos entre 1992 al 2002. n = nmero de tortugas capturadas; N* = poblacin actual estimada; Intervalos = poblacin mnima y mxima estimada; Densidad / km2 = cantidad de tortugas que actualmente se estima que viven en un kilmetro cuadrado en el sitio de marcacin; Fuente = es el autor y ao del monitoreo: CM = Cruz Mrquez, PNG = Parque Nacional Galpagos, GM = Germn Morillo; Individuos repatriados = Tortugas jvenes desarrolladas en cautiverio y devueltas a su lugar de origen, como incremento a la poblacin. Isla o Volcn Repatriados 14 0 0 0 0 0 0 0 0 122 0 136

Santa Cruz Espaola San Cristbal Santiago Pinzn Pinta

Especie

Intervalo

Los anlisis estadsticos usados fueron: para la comparacin de los tamaos poblacionales estimados entre 1964 - 1974 y 1992 - 2002, se transformaron los Errores Estndar a Desviacin Estndar, y luego a varianzas, se us la prueba t de Student, que puede comparar diferencias entre ambas temporadas. JiCuadrado, fue usada para comparar las estructuras poblacionales de machos hembras y juveniles, entre los grupos de tamaos de clases de 1974 y los actuales (Zar, 1999). Resultados Distribucin La distribucin geogrfica actual, es similar a la que present MacFarland (1974), pero diferente en lo referente a la historia del pasado de cada poblacin (Siglos XVI-XVIII), solo difieren en nuevos lugares, pequeas extensiones de reas y los tamaos de muestras de individuos marcados, como en la estimacin poblacional de cada isla o poblacin (Figura 1). Demografa En comparacin, en el estudio actual, los tamaos poblacionales ms bajos lo mostraron, las poblaciones

v. Wolf v. Darwin v. Alcedo v. Sierra Negra v. Cerro Azul Santa Cruz Espaola San Cristbal Santiago Pinzn Pinta Total

G. becki G. microphyes G. vandenburghi G. guntheri G. vicina G. nigrita G. hoodensis G. chathamensis G. Darwin G. ephippium G. abingdoni

0 65 402 219 196 1460 15 213 389 100 1 3060

1000 2000 500 1000 3000 5000 200 - 300 400 - 600 2000 - 3000 20 30

500 - 700 500 - 700 150 - 200 Muy pequea 8270 13530

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ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________
Tabla 5. Estimaciones poblacionales de las tortugas terrestres gigantes de las islas Galpagos entre 1992 al 2004. n = nmero de tortugas capturadas; N* = poblacin actual estimada; Intervalos = poblacin mnima y mxima estimada; Densidad / km2 = cantidad de tortugas que actualmente se estima que viven en un kilmetro cuadrado en el sitio de marcacin; Fuente = es el autor y ao del monitoreo: CM = Cruz Mrquez, PNG = Parque Nacional Galpagos, Individuos repatriados = Tortugas jvenes desarrolladas en cautiverio y devueltas a su lugar de origen, como incremento a la poblacin. Indivi. Densid. Isla o Gnero y Fuente n N* Intervalo Repa. km2 Volcn Especie v. Wolf v. Darwin G. becki G. microphyes v. Alcedo v. S. Negra v. C. Azul Santa Cruz G. vicina G. nigrita 671 2310 2574 3391 18002700 23116703 Espaola S.Cristbal G. hoodensis G. chathamensis Santiago Pinzn G. darwini G. ephippium 366 235 1165 532 199 1652 860 1824 800-1200 14002000 891-1370 459-605 124 134 200 559 730 155 G. vandenburghi G. guntheri 419 694 2470 6320 500010000 400-700 122 799 426 160 1139 818 276-3568 561-1075 228 205

Pinta Total

G. abingdoni

1 8909

1 19318

no aplica 1389829921

Densidad En las zonas de muestreo, las densidades poblacionales fueron calculadas en forma general dentro del rea de estudio, sin especificar los lugares donde las tortugas fueron ms o menos densas as, para los volcanes Darwin, Sierra Negra, Cerro Azul, Wolf y las islas Pinzn, Espaola y Santiago, fueron mayores de 100 y 200 tortugas/km2. Mientras que las de las islas San Cristbal, Santa Cruz y del volcn Alcedo, las densidades fueron mayores a 500 y 700 tortugas/km2 respectivamente (Tabla 6). Estructuras Poblacionales: En 1992-2002, se observaron diferencias en las estructuras poblacionales entre los machos y las hembras de las tortugas G. vandenburghi, G. nigrita, G. vicina y G. hoodensis. En G. guntheri, G. chathamensis y G. darwini; tambin las hembras y los juveniles, fueron diferentes en la estructura de la poblacin; se exceptan las poblaciones de G. microphyes y G. ephippium, que la estructura

poblacional en los tres estratos no fue diferente (Tabla 7, Figura 5-b y Figura 6). Estas mismas diferencias fueron observadas en las estructuras poblacionales actuales (1992-2002) comparadas con las del pasado (1964-1974). Las diferencias existentes entre los tres estratos poblacionales (, y juveniles) de CM 40 las tortugas gigantes que ocurrieron 1999 entre las dcadas del 60-70 y las CM 0 actuales 92-02, en los que se 2004 observan variaciones, segn la isla, volcn o poblacin, (Ji-Cuadrados CM 0 lo muestran, Tabla 7). 1995 Proporcin Sexual CM 286 Las marcaciones y recapturas 1995 realizadas entre 1992 hasta el 2002, cuatro de las poblaciones, la CM 357 proporcin sexual es prxima a 1:1, 1995 se exceptan G. microphyes, CM 210 guntheri, G. nigrita, G. hoodensis, 2002 y G. darwini, cuya proporcin sexual se encuentra por debajo de CM 1293 0.8:1. Pinta no ha podido ser 2002 recuperada, a pesar de los esfuerzos PNG 55 desplegados por el PNG y la FCD, 2004 y su proporcin de sexo se mantiene en 0:1 (Tabla 8). La CM 498 proporcin sexual de las 2002 poblaciones de tortugas terrestres CM 552 gigantes, que determin 2004 MacFarland (1974), no fue 1:1, se excepta G. vandenburghi. Mortalidad Natural y 3291 Depredacin: El nmero de tortugas observadas muertas, por causas naturales o sacrificadas por el hombre, en cada una de las poblaciones de tortugas, fue principalmente en Sierra Negra, seguida por la de Cerro Azul, Alcedo y San Cristbal. En el resto de poblaciones visitadas, solamente se registr restos de individuos por muerte natural, accin que fue ms notoria y con mayor abundancia en las poblaciones de Santa Cruz y volcn Alcedo, estos animales no estuvieron destrozados los carapachos por cortes con machete o hacha, y todas las partes corporales estuvieron completas en el lugar (Tabla 9). Amenazas Potenciales: En Cerro Azul, Los Cinco Cerros, se registr el 1.8% (12/671) con mordeduras antiguas de perros; sobretodo placas caudales anteriores y posteriores destruidas. En esta misma poblacin, se observ el 4.6% (31/671) de las tortugas ms viejas con llagas hechas por las hormigas Solenopsis spp. La Tabla 10, muestra los organismos introducidos y nativos que aun amenazan a las tortugas gigantes en su hbitat natural;

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MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________ depredacin que ocurre en cualquiera de sus estadios de vida o compiten por el alimento (Figura 6, tortugas destruidas sus placas marginales anteriores y posteriores por perros cimarrones entre 1980-1983).
Tabla 6. Diferencias estadsticas de las estructuras poblacionales de tortugas terrestres gigantes entre las dcadas de 1964 1974 con las de 1992 2002. * = Ausencia de informacin. Isla o Especie t g. l. Probabilidad volcn v. Wolf v. Darwin v. Alcedo v. Sierra Negra v. Cerro Azul Santa Cruz Espaola San Cristbal Santiago Pinzn Pinta G. negrita G. hoodensis G. chathamensis G. darwini G. ephippium G. abingdoni 175.92 60.23 * 1550 482 * < 0.0005 < 0.0005 * * 65.06 60.89 * 871 1889 * < 0.0005 < 0.0005
80 60 40 20 0
100-109. 9 110-119. 9 120-129. 9 130-139. 9 140-149. 9 10-19.9 20-29.9 30-39.9 40-49.9 50-59.9 60-69.9 70-79.9 80-89.9 90-99.9

4-a)
80 60 40 20 0

G. ephippium , 2002, n2=330; 1974, n1=47

G. hoodensis, 2002, n2=199; 1974, n1=15 40 20 0

G. becki G. microphyes G. vandenbughi G. guntheri G. vicina

* 170.59 132.79 29.02 54.73

* 307 5607 771 2768

* < 0.0005 < 0.0005 < 0.001 < 0.0005

G. microphyes, 2000, n2=112; 1974, n1=65 20

H1 M1 J1 H2 M2 J2

G. guntheri , 1995, n2=419; 1974, n1=84 60 40 20 0

G. darwini , 2002, n2=366; 1974, n1=286

Largo Curvo (cm)

Discusin Distribucin En los siglos XVI al XVIII, las poblaciones de tortugas gigantes, fueron abundantes y ampliamente distribuidas en las islas donde habitan (Porter, 1815; Vandenburgh, 1914; Slevin, 1959). La distribucin actual, es similar a la distribucin que mostr MacFarland et al. (1974), y diferente a la que observaron cientficos, coleccionistas, piratas, cazadores de ballenas, focas y los primeros colonos. Segn registros de estos hombres, las tortugas se las encontraba por miles y miles en los mismos lugares y poblaciones, donde actualmente son pocos o estn extintas (Townsend, 1925). Actualmente, la nica poblacin de tortugas estable, que mantiene una amplia distribucin y abundancia de individuos, es G. vandenburghi de volcn Alcedo. Las poblaciones remanentes de las otras subespecies tienen distribuciones parchadas y aisladas por barreras geogrficas de flujos de lava, carreteras, pueblos y otros. La distribucin espacial de las tortugas repatriadas en Espaola, sexualmente madura, estn dispersas en la mayor parte de la isla, siempre prefiriendo los parches de cactos Opuntia megasperma variedad

Figura 4a-b. Estructuras poblacionales actuales (M2, H2, J2) y del pasado (M1, H1, J1) de las tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp.) de seis islas del Archipilago de Galpagos. (a = representa las poblaciones de los volcanes Alcedo, Cerro Azul y Wolf, G. vandenburghi, G. vicina y G. becki respectivamente; San Cristbal y Santa Cruz; G. chathamensis y G. nigrita respectivamente, b (en la siguiente Pg.) = muestra las poblaciones de Pinzn, Espaola y Santiago, G. ephippium, G. hoodensis y G. darwini, respectivamente; y los volcanes Darwin y Sierra Negra; G. microphyes y G. guntheri, respectivamente. orientalis en la regin central, media y alta de la isla. Con referencia al uso del mismo hbitat, las repatriadas sexualmente maduras, han convergido al mismo ambiente de sus progenitores. Entre 19641974, la distribucin de los 14 ltimos ejemplares (12 y 2) adultos supervivientes, era muy escasa y dispersa, la reproduccin ocurra en forma normal, pero el reclutamiento de jvenes era de cero, la depredacin del gaviln de Galpagos en los neonatos y juveniles era el problema (Mrquez et al., 1999). Las tortugas preferan vivir bajo los troncos de cactos esperando la cada de una flor, fruto o un cladodio

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ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ para alimentarse, el sobre pastoreo de las cabras haba eliminado la mayor parte del forraje en la isla. El mejor mtodo de proteccin y conservacin que opt la FCD/PNG, fue trasladar a cautiverio los ltimos supervivientes de la Espaola, para reproducirlos y restaurar la poblacin con 1293 individuos a la fecha.
G. n. vandenburghi , 1974, n1=291; 1995, n2= 1680

4350 b)
300 250 200 150 100 50 0

jvenes desarrollados en cautiverio a travs del trabajo de conservacin de la FCD y PNG. Las actividades de conservacin incluyen primero, el control y erradicacin de especies introducidas que compiten en el forraje y depredan huevos y neonatos en el hbitat. Segundo, traslado total a cautiverio de los 14 ltimos ejemplares supervivientes de la poblacin de la isla Espaola, para reproducir y criar jvenes en cautiverio. Tercero, proteccin de nidos y traslado de huevos y neonatos al Centro de Crianza, y desarrollar cras hasta una edad que puedan sobrevivir en su ambiente. Cuarto, la exploracin de nuevos ambientes, que no fueron localizados antes, donde habitan tortugas en la actualidad.

G. n. chathamensis, 1974, n1=133; 2002, n2= 652 150 100 50 0

G. n. vicina , 1974, n1= 83; 1995, n2=671, 100 50 0

M1 H1 J1 H2 M2 J2

G. n. becki , 1974, n1=25; 2000, n2=426

100 50 0
G. n. nigrita , 1974, n1=781; 2000, n2=1560 350 300 250 200 150 100 50 0
10-19.9 20-29.9 30-39.9 40-49.9 50-59.9 60-69.9 70-79.9 80-89.9 90-99.9 140-149.9 150-159.9 110-119.9 100-109.9 130-139.9 120-129.9 160-169.9

Largo Curvo (cm)

Comportamiento similar es observado en los individuos repatriados sexualmente maduros en las islas Pinzn y Santiago, su distribucin geogrfica es similar a la de los adultos nativos. Dentro de este mismo contexto, se ha registrado, que las poblaciones de G. vicina, G. guntheri, G. becki y G. chathamensis, que tambin recibieron en su poblacin jvenes desarrollados en cautiverio, siguen el mismo patrn ecolgico de distribucin espacial en el hbitat natural de sus progenitores. Demografa En la actualidad, los tamaos poblacionales de las tortugas gigantes en el Archipilago, han incrementado o disminuido por diferentes aspectos relacionados con los seres humanos en las islas. Dos ejemplos: G. guntheri, contina disminuyendo su poblacin, por la depredacin humana, mientras G. hoodensis sigue aumentando por restauracin con

Figura 5a-b. Tortuga gigante subadulta mordida y destruidas algunas de sus placas marginales caudales posteriores derecha, anales y gulares del plastrn por perros cimarrones en la zona de los Cinco Cerros del volcn Cerro Azul en el Sur de la isla Isabela; a = vista dorsal, b = vista ventral. (Foto: Cruz Mrquez, 1994). Con estas acciones conservacionistas, al menos el 75% de las especies de tortugas ms amenazadas, han superado el cuello de botella en que se encontraron (por ejemplo, G. hoodensis y G. ephippium), a travs de la restauracin con jvenes desarrollados en cautiverio.

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MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________ La gran amenaza que presentaron algunas poblaciones de tortugas, amerit que investigadores realicen estudios entre 1962-1964, probando formas de incubar y criar tortugas en condiciones de cautiverio, y los estudios sugirieron establecer un Centro de Crianza en 1965 (Snow, 1964). MacFarland et al. (1974), tambin reflejaron claramente el problema. Tcnicas de mejoramiento de crianza para tortugas, fueron establecidas en 1987 (Snell et al., 1988). Sirvieron para aumentar la poblacin de la isla Espaola en un 98%, la de Pinzn el 84%, Santiago incremente el 56%, Cerro Azul, Sierra Negra y Santa Cruz acrecienten el 54, 45 y 7% de individuos respectivamente en sus poblaciones con relacin a los estimados de 1974. Las poblaciones de tortugas de volcn Wolf y San Cristbal, recibieron mnimo incremento poblacional, sin embargo G. chathamensis, est en mejor estado poblacional, por la ausencia de depredadores. Los 3292 repatriados de todas las especies han fortalecido las distintas poblaciones, posterior a lo estimado por MacFarland (1974). Densidad Las densidades poblacionales estimadas, son menores de 100 tortugas/km2, las intermedias, menores a 300 tortugas/km2 y las altas, menores que 800 tortugas/km2. MacFarland et al. (1974) no determinan estimaciones de densidades poblacionales en ninguna de las poblaciones. No existen estudios cientficos previos, que registren densidades de tortugas en el pasado. Observaciones puntuales indican que las tortugas se encontraron en grandes cantidades (por miles), por ejemplo en las pampas de Sierra Negra y otras islas (Darwin, 1835; Rothschild, 1896; Beck, 1903; Townsend, 1925; Slevin, 1931). Densidades actuales an son menores a 4 tortuga/ha. Densidades mayores a 4 tortuga/ha son localizadas en Alcedo y Santa Cruz (Mrquez et al., 1995; Torres, 2000). Segn Stoddart & Savy (1983), las densidades estimadas de Geochelone gigantea en el Atoln de Aldabra, son entre 500 y 7000 tortugas/km2, equivalente a 5 y 70 tortugas/ha. Las densidades de tortugas en Galpagos se encuentran por debajo y sobre el valor mnimo, con relacin a lo estimado en Aldabra. Probablemente en los siglos XVI hasta el XVIII las densidades de las tortugas en el Archipilago podran haber sido similares o mayores a las que hoy se registran en el Atoln de Aldabra. Estructura Las estructuras poblacionales de G. microphyes y G. ephippium, no son diferentes en ninguno de los tres estratos poblacionales comparados. Esto indica que a partir de 1974, especialmente G. microphyes, tuvo un bajo incremento poblacional natural, hasta la fecha. Los gavilanes son los limitantes del reclutamiento de jvenes, haciendo lento el incremento poblacional. En Pinzn con G. ephippium, ratas negras y gavilanes no permiten reclutamiento. La restauracin in situ es solo con jvenes reclutados en cautiverio, e incrementa ciertos tamaos de clase gradualmente y mejora la estructura y tamao de la poblacin. La poblacin estructural estratificada de las tortugas G. vandenburghi y G. nigrita, actual, es sustancialmente diferente con las de 1974, en los tres estratos. Esta morfologa estructural poblacional, se relaciona con las tasas de crecimiento de cada uno de los individuos que en el estudio de MacFarland et al. (1974), se asume que fueron animales subadultos y juveniles, actualmente son adultos hembras y machos. Tortugas que nacieron en aquel tiempo, son subadultos y adultos en ciertos casos. Tambin los nacimientos de aos posteriores lograron sobrevivir y mantener la poblacin actual, como subadultos y juveniles. Los esfuerzos de muchos aos de conservacin del SPNG y la FCD particularmente en la poblacin de Santa Cruz, con el control mediante casera de cerdos por parte de guarda parques y la comunidad, han disminuido la depredacin de jvenes y el aumento del reclutamiento en la poblacin. En las poblaciones de G. hoodensis, G. ephippium, G. darwini, G. vicina y G. guntheri, estructuras poblacionales son reforzadas con jvenes desarrollados en cautiverio, ganando cierto nivel de restauracin, mostrando una imagen diferente de su estructura, con relacin a lo que presentaron en 1974. Los estratos juveniles fueron de cero en las islas Espaola y Pinzn y bajos nmeros en Santiago. Tambin, en Espaola y Pinzn, los estratos poblacionales de machos y hembras adultas, fueron mnimos. Paralelamente, la erradicacin de cerdos cimarrones en Santiago y el control de ratas en Pinzn, son factores que han ayudado un poco en la recuperacin de los estratos poblacionales en trminos generales. Estructuras poblacionales de machos y hembras de G. vicina y G. hoodensis, actuales, no son similares, pero si lo son las de los juveniles con las de 1974. Esto se relaciona con tasas de crecimiento de individuos repatriados (Espaola). Jvenes y subadultos registrados en 1974, en la actualidad son adultos, ms los individuos repatriados que ahora son adultos (Cerro Azul). La no diferencia en los juveniles, se relaciona: primero, en G. hoodensis, no registr juveniles en 1974, ahora registra el 6.02% de reclutamiento natural en la poblacin, ms los jvenes repatriados cada ao (Mrquez et al., 2000; Mrquez & Naranjo, 2002). Segundo, en G. vicina, a pesar de recibir el 54% de jvenes repatriados en la poblacin, hasta 1984-1995 que se erradican los perros cimarrones, haban disminuido el 72% de la restauracin total. La poblacin estratificada actual de G. guntheri, con la de 1974, hembras y juveniles son diferente y no diferente los machos. Esto indica que, hembras, juveniles y subadultos, presentes en 1974 son adultos actualmente, con mayor produccin y reclutamiento

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ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ de jvenes. La poblacin de machos adultos ha recibido poco incremento y mayor depredacin humana. La estructura poblacional actual de G. chathamensis, con la de 1974, los juveniles son diferente, y no diferente los machos y las hembras. Morfologa poblacional que se relaciona con las tasas de sexo; en 1974 la relacin de sexo era 0.7:1, actualmente es 1:1. A mayor cantidad de hembras reproductoras, mayor ser la produccin de juveniles en la poblacin (Mrquez, 1994). De tal manera que la poblacin juvenil actual supera a la de adultos, y tambin a la de 1974. A esto se suma la erradicacin de perros y cerdos cimarrones, favoreciendo el crecimiento poblacional juvenil y de adultos. La estructura poblacional actual de G. darwini, en comparacin con la de 1974, los machos son diferente, y no diferente las hembras y juveniles. Esto tiene relacin con la incubacin de los huevos en condiciones naturales. Las zonas de anidacin en Santiago se ubican arriba de los 200 msnm, donde las temperaturas de incubacin estn por debajo de los 28oC, ocasionando el 75% de machos en la prole que se desarrolla (Enrquez, 1984; Snell et al., 1988). De tal manera, que las cras y huevos que se trasladan a cautiverio, se encuentran en sus ltimos estadios de desarrollo fetal, y los fetos vienen con sexo preestablecido, por tanto, lo que se repatra a la isla, en su mayora son machos. Permitiendo que la poblacin de hembras se mantenga baja, y la de machos siga en progreso. Por otro lado, en el pasado, la poblacin juvenil se mantuvo limitada por cerdos y gavilanes y a partir del 2000, los cerdos fueron erradicados. Sin embargo los gavilanes aun mantienen limitado el reclutamiento de jvenes en la isla (Mrquez et al., 2002). Proporcin sexual La proporcin sexual de las poblaciones de tortugas gigantes en la actualidad no es en absoluto similar a lo encontrado en 1974, en sentido progresivo o negativo, comportamiento ecolgico que est relacionado con algunos factores, antropognicos, ambientales y de conservacin a saber: primero, las exploraciones de nuevas reas habitadas por tortugas permiti localizar y marcar ms tortugas en la poblacin. Segundo, el control y erradicacin de perros y cerdos en Isabela, Santiago y San Cristbal, por personal del SPNG y la comunidad, y de las cabras en las islas Espaola y Pinta, han ayudado en el fortalecimiento de las poblaciones de tortugas. Tercero, los mtodos de conservacin utilizados desde 1965 hasta 1986 permitieron que poblaciones como la de Espaola, su proporcin de sexo cambiara de 1:0.3 a 0.7:1, solamente incubando los huevos con incubadora solar, y a partir de 1987, estudios de determinacin de sexo por la temperatura en la incubacin de los huevos, fue el factor determinante en el aumento de la tasa de machos y hembras en la poblacin de Espaola (Sancho, 1988; Mrquez et al., 1989). Por otro lado, la intervencin humana, el traslado de huevos y neonatos a cautiverio, la crianza de juveniles en cautiverio, permiti restaurar otras poblaciones ms amenazadas. Mortalidad Natural y Depredacin La depredacin en las poblaciones supervivientes de tortugas gigantes de las islas Galpagos es uno de los factores que an no ha podido ser solucionado. Por un lado, los depredadores cerdos cimarrones recientemente fueron erradicados de la isla Santiago, y hace algunas dcadas, fueron eliminados en San Cristbal. En Isabela y Santa Cruz, personal del SPNG y la comunidad caza a los cerdos para consumo y al mismo tiempo los controla. Las ratas negras en Pinzn y otras islas, donde estas ocurren, son otros depredadores de difcil eliminacin. Los perros cimarrones fueron erradicados en Isabela y Santa Cruz, pero an quedan los domsticos como depredadores potenciales que surgen de vez en cuando en las islas con presencia humana. Los herbvoros competidores y destructores de nidos de tortugas, los burros cimarrones, se mantienen en algunas de las poblaciones de tortugas. El ganado, caballos, y las cabras cimarronas introducidas, continan en algunas islas. Las hormigas Solenopsis spp., en las poblaciones de tortugas de Santa Cruz e Isabela Sur se alojan en los nidos, perforan los huevos y se comen embriones y neonatos al eclosionar y atacan la piel de los jvenes y adultos. La hormiga se transporta a kilmetros de distancia usando la regin ventral del carapacho de las tortugas, donde hace tambin nidos. En todas las poblaciones de tortugas de Isabela, cazadores furtivos sacrifican las tortugas para comerlas, accin que ocurre con ms nfasis y mayor abundancia en los volcanes de Cerro Azul y Sierra Negra. En 1994, en San Cristbal se registraron dos tortugas sacrificadas por cazadores de cabras. En el 2000, Guas del SPNG, en Baha Urbina, al Oeste del volcn Alcedo, registraron tres carapachos de tortugas adultas, sacrificadas por cazadores. Estas acciones contrastan con los esfuerzos conservacionista que hace ms de 40 aos la FCD y SPNG vienen desarrollando en pro de la conservacin en Galpagos. Amenazas Potenciales Estas acciones indican que una parte de la comunidad galapaguea an no est conciente que las tortugas son reptiles protegidos; por tanto an queda mucho trabajo de educacin ambiental que hacer, en las islas donde el hombre habita. Dentro de este mismo contexto, el hombre es una amenaza potencial, para las poblaciones de tortugas gigantes en las islas, de igual forma los cerdos cimarrones, los perros domsticos y las hormigas Solenopsis spp. Por lo tanto la proteccin, para conservar las tortugas gigantes en las islas Galpagos, debe continuar, hasta que las amenazas hayan terminado para siempre. Fritts et al. (2000) sugieren como prioridades principales,

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MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________ acciones similares a efectuarse, para poder conservar las especies endmicas de tortugas terrestres gigantes en el Archipilago. Para la restauracin natural de la poblacin de tortugas G. chathamensis, fue requerida escasa intervencin humana. La erradicacin de perros, cerdos y el control de los burros, solo fue necesario para que se restaure sin reclutamiento de jvenes en cautiverio. La poblacin juvenil es ahora superior a la adulta. Modelos como este son requeridos en otras poblaciones, sin presencia de gavilanes, que es el mayor limitante del reclutamiento en las poblaciones de tortugas. Todas las poblaciones de tortugas con presencia de gavilanes requerirn de un mayor reclutamiento de jvenes en cautiverio, hasta que hayan ganado un alto reclutamiento de hembras, como la de volcn Alcedo. Luego podrn quedar exentas de peligro, por este depredador natural, que por su condicin de endmico ser permanente. Se asume que las poblaciones de ambos organismos endmicos interactan, igual como coevolucionaron en el pasado. Conclusiones Al comparar el estado actual (1992 2002) de las poblaciones de tortugas terrestres gigantes (Geochelone spp.) en relacin a 1974 se determina: 1. La distribucin geogrfica actual, tiene poca variacin con relacin a la localizada en 1974. 2. La demografa poblacional actual, vara mucho en sentido progresivo, con relacin a los estimados de 1974. Pero se asume que an las poblaciones son pequeas, con relacin a lo existente entre los siglos XVI-XVIII y los tamaos poblacionales de G. gigantea de Aldabra. 3. Las densidades poblacionales actuales en general, an son pequeas, menores a 4 tortuga/ha, con relacin a los estimados de Aldabra por Stoddart & Savy (1983), y mucho menos a lo que pudo haberse estimado en los siglos XVI-XVIII. Actualmente, en el borde Sur del volcn Alcedo, es la nica poblacin donde las tortugas estn ms agrupadas en las pocas fras en Galpagos y las densidades son mayores a 4 tortuga/ha. 4. Con relacin a lo mostrado en 1974, las estructuras poblacionales actuales de las tortugas son significativamente diferentes, en algunas al menos son similares y en otras han declinado G. guntheri en la actualidad (2004) se consideran menos de 600 individuos en la poblacin. 5. Con relacin a lo registrado en 1974, la proporcin sexual actual de las tortugas gigantes de Galpagos ha mejorado sustancialmente en un 50% en ascender a 1:1 o al menos prxima a 1:1. Comportamiento ecolgico relacionado con la intervencin humana, en trminos de restauracin poblacional en algunas de ellas. 6. La depredacin de las tortugas en Galpagos, por causas de organismos cimarrones y antropognicos, es un factor de difcil solucin, por las grandes extensiones de reas silvestres de difcil acceso en los ecosistemas isleos y del tipo de depredador. Las tortugas en general an mantienen amenazas potenciales mltiples, entre ellas la antropognica, el gaviln de Galpagos, hormigas de fuego (Solenopsis spp.), ratas negras y los cerdos. La isla Isabela es la ms grande del archipilago donde habitan 5 especies de tortugas gigantes. Las tres especies del Norte se encuentran amenazadas por varios factores; pero aun tienen poblaciones con algunos miles de individuos; mientras en el Sur es otro el problema. Una de las dos especies del Sur (G. vicina) aun mantiene una poblacin moderada de miles de individuos. La otra, G. guntheri, sigue en declinacin por presin humana, y su poblacin se cree menor a 600 individuos. La FCD/SPNG incrementan investigacin, manejo y actividades educativas, en un serio esfuerzo por restaurar la poblacin de G. guntheri, la segunda ms en peligro de las tortugas de Galpagos.

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Agradecimiento Nuestra sincera gratitud a los colaboradores, Guarda Parques, Voluntarios y Becarios del FCD/PNG, que participaron en el campo en los distintos muestreos, para conseguir la informacin en las poblaciones de tortugas. A las organizaciones internacionales PNUD y UNF, FZS, FOG_SUIZA y otros que a travs de la FCD/PNG, financiaron los distintos proyectos de estudios de tortugas Terrestres Gigantes en Galpagos; ya que, sin su ayuda y apoyo, no hubiera sido posible, terminar este estudio. Al PNG, por permitirnos realizar los estudios pertinentes en las islas, y a la FCD, por la logstica y administracin de los fondos. Literatura citada Baur G. 1889. The gigantic land tortoises of the Galpagos Islands. Amer. Nat. 23 (276): 10391057. Beck R.H. 1903. In the home of the giants tortoises. Annual Report of the New York Zoological Society. 7: 160-174. Caccone A., Gibbs J.P., Ketmaier V., Suatoni E. & Powell J.R. 1999. Origin and evolutionary relationships of giant Galpagos tortoises. Evolution. 96: 13223-13228. Caccone A., Gentile G., Gibbs J.P., Fritts T.H., Snell H.L., Betts J. & Powell J.R. 2002. Phylogeography and History of Giant Galpagos Tortoises. Evolution. 56: 2052-2066. Ciofi C., Milinkovitch M.C., Gibbs J.P., Caccone A. & Powell J.R. 2002. Microsatlite anlisis of genetic divergence among populations of giant

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ESTADO POBLACIONAL DE LAS TORTUGAS GIGANTES, ISLAS GALPAGOS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ galpagos tortoises. Molecular Ecology. 11: 22652283. Crebs C.J. 1989. Ecological Methodology. University of British Columbia. Harper & Row, Publishers. New York. Darwin C. 1845. Journal of Research into the Nature History and Geology of the coutries visited during el voyage of the HMS Beagle round the World under the command of Capt. Fitz Roy, R. N. From 1832-1836. 2nd ed. Murria, London. Ernst C. & Barbour R. 1989. Turtles of the World. Smithsonian Institution Press. Enriquez R. 1984. Aspectos Importantes del Ciclo de Vida de la Tortuga de Galpagos Geochelone elephantopus darwini de la Isla Santiago. Tesis de doctorado, Universidad Central del Ecuador, Quito. Fritts T.H., Snell H.L., Cayot L.J., MacFarland C., Earsom S., Mrquez C., Llerena W. & Llerena F. 2000. Progress and priorities in research for the conservation of reptiles. Bulletin Royal Institut Sciences Naturelles, Belgique. Supplement. 70: 39-45. Fritts T.H. 2001. A Brief Review of the Taxonomic History of Galapagos Tortoises Relevant to Consideration of the Most Appropriate Generic and Specific Names for Giant Tortoises in Galapagos. Draft. In press. Gunther A. 1875. Description of the living and Extinct Races of Gigantic Land Tortoises. Part I-II, Introduction, and the tortoises of the Galpagos Islands. Philos. Trans. Royal Soc. 165: 251-284. Gunther A. 1877. Gigantic Land Tortoises Living and Extinct in the Collection of the British Museum. London. 96. Harland R. 1827. Description of Land tortoise from the Galpagos Islands, Commonly Known as the Elephant Tortoise. J. Acad. Nat. Sci. Philadelphia. 5: 284. Harland R. 1835. Description of the Testudo elephantopus from the Galpagos Islands. Medical and Physical Researches. 1835: 190-196. MacFarland C.G., Villa J. & Toro B. 1974. The Galpagos Giant Tortoises (Geochelone elephantopus). Part I: Status of the surviving Populations. Biological Conservation. 6: 118-133. Mrquez C., Rea S., Snell H.L. & Llerena F. 1989. Effect of Incubation Temperature on the sex of giants tortoises. In G. Davis-Merlen, ed., 19861987. Ann. Report. CDRS.: 83-84. Mrquez C., Cayot L.J. & Rea S. 1999. La Crianza de tortugas Gigantes en Cautiverio: un manual operativo. Impreso en: A & B Editores, Quito, Ecuador. Mrquez C., Snell H.L., Altamirano M., Salazar X. & Torres M.L. 2000. Ecologa de restauracin para la diversidad biolgica en Galpagos: recuperacin de los reptiles endmicos. Informe FUNDACYT. Porter D. 1815. Journal of a Cruise Made to the Pacific Ocean by Captain David Porter in the United States Frigate Essex in the years 1812, 1813,1814. 2 vols, Philadelphia. Second edition, New York. Rothschild W. 1896. Further notes on gigantic land tortoises. Novitates Zoologicae. 3(2): 85-99. Sancho A.C. 1988. Influencia de la Temperatura de Incubacin en el Sexo y Parmetros para el Reconocimiento del Sexo en la Tortuga Gigante de Galpagos (Geochelone elephantopus) e Histologa de la Gnada Iguana Terrestre (Conolophus subcristatus), Tesis de Licenciatura, Pontificia Universidad Catlica del Ecuador, Quito. Slevin J.R. 1931. Log of the Schooner Academy on a voyage of Scientific research to the Galapagos Islands. 1905-1906. Ocasional papers of the California Academy of Sciences. 17: 1-162. Slevin J.R. 1959. The Galapagos Islands: A history of their exploration. Ocasional Papers of the California Academy of Sciences. No. 25. Snow D.W. 1964. The Giant Tortoises of the Galapagos Islands. Their Present Status and future chances. Oryx. 7: 277-290. Stoddart D.R. & Savy S. 1983. Aldabra: island of giant tortoises. Ambio. 12 (3-4): 180-185. Townsend C.H. 1925. The Galapagos Tortoises in their relation to the whaling industry: a study of old logbooks. Zoolgica. 4: 55-135. VanDenburgh J. 1914. The Gigantic Land Tortoises, of the Galapagos Archipelago.Proc. California Acad. Sci. 2, Part. 1: 203-374. Zar J.H. 1999. Bioestadistical Anlisis. Fourth ed. Prentice-Hall, Englewood Cliffs, N. J.

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MRQUEZ, WIEDENFELD, SNELL, FRITTS, MACFARLAND, TAPIA Y NARANJO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 98-111 __________________________________________________________________________________________

Estacin Cientfica Charles Darwin, Casilla 17013891 Quito, Isla Santa Cruz, Galpagos-Ecuador Fax: (593-5) 2526146 147 Telfonos: 2526146 147 Correo electrnico: marquez@fcdarwin.org.ec 2 Estacin Cientfica Charles Darwin, Casilla 17013891 Quito, Isla Santa Cruz, Galpagos-Ecuador Fax: (593-5) 2526146 147 Telfonos: 2526146 147 Correo electrnico: dwiedenfeld@fcdarwin.org.ec 3 Department of Biology, University of New Mexico, Albuquerque, New Mexico, NM87131-USA. Correo electrnico: snell@unm.edu o howard@fcdarwin.org.ec 4 Department of Biology, University of New Mexico, Albuquerque, New Mexico, NM87131-USA. 5 Center for Protected Areas Management and Training Department NRRT Forestry Building CSU, Fort Collins, CO 80523-1480. Correo electrnico: craigmacfarland@hotmail.com 6 Parque Nacional Galpagos, Puerto Ayora, Isla Santa Cruz, Galpagos-Ecuador Fax: 593-5-526 Telfono 2526-511 180. Correo electrnico: wtapia@png.org.ec 7 Parque Nacional Galpagos, Puerto Ayora, Isla Santa Cruz, Galpagos-Ecuador Fax: 593-5-526 Telfono 2526-511 180. Correo electrnico: snaranjo@png.org.ec

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 25/10/2004 Aceptado: 09/11/2004

DISPERSIN, SUPERVIVENCIA Y REPRODUCCIN DE LA PAVA ALIBLANCA Penelope albipennis TACZANOWSKI, 1877 (CRACIDAE) REINTRODUCIDA A SU HBITAT NATURAL EN PER DISPERSAL, SURVIVAL AND REPRODUCTION OF REINTRODUCED WHITE-WINGED GUAN Penelope albipennis TACZANOWSKI, 1877 (CRACIDAE) TO ITS NATURAL HABITAT Fernando Angulo Pratolongo1 Resumen La pava aliblanca (Penelope albipennis) es un crcido endmico de los bosques secos del noroeste del Per y se encuentra crticamente amenazado de extincin debido a la cacera y destruccin del hbitat. En el ao 2000 se estableci el programa de reintroduccin de esta especie. Este consisti en la liberacin de individuos nacidos en cautiverio en el zoocriadero Barbara DAchille en reas donde la especie hubiera desaparecido con anterioridad y que en el presente aseguraran su conservacin. Entre Septiembre de 2001 y Julio de 2003 fueron liberados un total de 20 pavas aliblancas en el rea de Conservacin Privada Chaparr, Lambayeque, Per. La adaptacin de las aves al lugar fue medida mediante su dispersin, supervivencia y reproduccin. Se ha determinado en base a la distancia de dispersin, que es factible conectar la poblacin reintroducida con las poblaciones silvestres aledaas. Con respecto a la supervivencia, evaluada a los dos aos despus de la liberacin ha sido del 55%. En cuanto a la reproduccin, se ha obtenido tres polluelos nacidos en libertad de padres reintroducidos. Palabras Claves: Pava Aliblanca, Penelope albipennis, reintroduccin, dispersin, reproduccin, supervivencia, crcidos, Chaparr, bosque seco. Abstract The White-winged Guan (Penelope albipennis) is a cracid endemic to the Northwestern Peruvian dry forests that is critically endangered due to poaching pressure and habitat loss. In the year 2000, a species reintroduction program was established which consisted in the release of captive born and raised animals from the Barbara DAchille captive breeding center. The guans were released in areas where the species had disappeared and that were safe for reintroduction and conservation. Between September 2001 and July 2003, 20 White-winged Guans were released at the Chaparr Private Conservation Area, Lambayeque, Per. The birds adaptation to the area was measured through its dispersion, survival and reproduction. Based on the measured dispersion distance, it has been found that it is actually feasible to link the reintroduced population with the surrounding wild populations. Survival has been established at 55 %, measured two years after the animals were released. With respect to reproduction, 3 wild-born chicks were born from reintroduced parents. Key words: White-winged Guan, Penelope albipennis, reintroduction, dispersion, reproduction, survival, cracids, Chaparr, dry forests.

Introduccin La reintroduccin de individuos reproducidos en cautiverio al hbitat silvestre es una herramienta comn usada para el rescate de especies en peligro de extincin. Este proceso consiste bsicamente en tomar algunos animales silvestres y con ellos empezar un programa de crianza en cautiverio y luego, seleccionar los individuos ms aptos para ser liberados en un rea apta previamente escogida. Este proceso se viene aplicando en la pava aliblanca Penelope albipennis Taczanowski, 1877, un crcido endmico de los Bosques Secos de la costa norte del Per y crticamente amenazado de extincin (BirdLife International, 2000) debido a la destruccin

de su hbitat por presin demogrfica y a la cacera. La poblacin silvestre en la actualidad se estima en menos de 300 individuos (Daz & del Solar, 1997), y el resultado del ltimo censo, realizado en 1987, fue de 82 ejemplares (Ortz & Daz, 1997). El Proyecto de Conservacin de la Pava Aliblanca, gerenciado por la Asociacin Cracidae Per, se cre con el objetivo principal de reproducir a la pava aliblanca en cautiverio y reintroducirla en lugares donde actualmente estuviera extinta, y as contribuir a su recuperacin y evitar su extincin. El programa de reproduccin en cautiverio funciona en el Zoocriadero Brbara DAchille, de propiedad del Sr. Gustavo del Solar, ubicado en el pueblo de Olmos, departamento

FERNANDO ANGULO PRATOLONGO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 112-117 ___________________________________________________________________________________________ de Lambayeque, en la costa norte de Per. All se mantiene el plantel reproductor que provee los individuos para el Programa de Reintroduccin. En este centro tambin se realizan investigaciones sobre biologa reproductiva, sanidad y el comportamiento en cautiverio de la especie. El programa de reintroduccin de la pava aliblanca Este programa, se basa en la gua para reintroducciones de la International Union for Conservation of Nature (IUCN, 1995) y se implement desde el ao 2000 en los territorios de la Comunidad Campesina Santa Catalina de Chongoyape, parte de los cuales forman el rea de Conservacin Privada Chaparr de 34 412 hectreas (Angulo, 2002) (Figura 1). reintroduccin y los sectores antes sealados, que facilite el intercambio de material gentico entre individuos, evitando una posible depresin gentica de estas pequeas poblaciones con tanto riesgo de desaparecer por el aislamiento geogrfico (Angulo, 2003). Una segunda finalidad del programa fue devolver a la comunidad de Santa Catalina un recurso, que bien manejado, resulta provechoso para los propios pobladores, usando a la pava aliblanca y a su hbitat como eje del flujo de turismo. Los criterios usados para considerar el rea como apta para este programa fueron los siguientes (IUCN, 1987; Balmford et al., 1996; Seddon et al., 1997): 1. La causa de que la especie desaparezca de ese lugar haya sido erradicada. 2. El lugar satisfaga los requerimientos de hbitat y se encuentre en suficiente extensin para la supervivencia de la especie. El rea seleccionada cont anteriormente con poblaciones silvestres de pava aliblanca, las cuales fueron exterminadas debido principalmente a la cacera. Al constituirse el rea escogida como rea protegida, se asegur que la causa fuera erradicada, pues al ser de propiedad privada (comunal), son los mismos pobladores locales los comprometidos con la conservacin de sus recursos y los que no permiten su cacera. Adems, la misma causa de desaparicin de la especie del rea, ahora ya erradicada, asegura que el componente hbitat se encuentre en buen estado, pues no ha sido la destruccin de este la razn de la extirpacin. Mtodos Reintroduccin Las aves reintroducidas fueron seleccionadas del zoocriadero siguiendo los siguientes criterios: Individuos de las generaciones F1 o F2 (nacidos en cautiverio), que fuesen sexualmente maduros al momento de la liberacin, con el objetivo de que durante la primera temporada de reproduccin que tengan que experimentar en libertad, tuvieran disposicin a la reproduccin. Individuos con la mnima consanguinidad posible entre el grupo a liberar. Adecuada proporcin de sexos para formar el grupo fundador. En este caso la proporcin hembras : machos es 1:1 debido a la monogamia de la especie. ptimo estado de salud (buen estado fsico), para evitar el desarrollo y transmisin de enfermedades entre las mismas pavas y hacia otra fauna del lugar, y para garantizar un ptimo desenvolvimiento. El carcter de las aves. Estas no deben ser ni demasiado mansas ni demasiado ariscas. Para facilitar la adaptacin de los individuos a reintroducir al estado silvestre, se probaron tres diferentes mtodos.

Figura 1. rea de distribucin de la pava aliblanca (Penelope albipennis) y ubicacin del programa de reproduccin en cautiverio y reintroduccin. El principal objetivo del programa de reintroduccin fue el establecer una poblacin de pavas aliblancas viable en el largo plazo, que permita que los individuos reintroducidos se reproduzcan en libertad, de modo que la nueva poblacin generada, que se puede considerar silvestre - se conecte con las poblaciones silvestres existentes en las zonas aledaas. Estas se encuentran distanciadas entre 12 y 19 km del rea de reintroduccin. Una de ellas, la poblacin de la Zona Reservada de Laquipampa, se encuentra dentro de esta rea protegida, creada especialmente para la conservacin de la pava aliblanca. De esta forma, se pretende construir un corredor entre el rea de

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LA PAVA ALIBLANCA Penelope albipennis, REINTRODUCIN A SU HBITAT NATURAL Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________ El primero consisti en una fase de semicautiverio en la quebrada Pavas (790 27 33 LO y 060 31 17 LS), para lo que se construy una jaula de malla de 70 x 30 m (2100 m2) y 13 metros en su parte ms alta. Esta jaula dejaba encerrado dentro de ella rboles y arbustos propios del hbitat y adems, parte de un curso de agua permanente. All se mantuvieron 10 ejemplares por un tiempo variable (desde 01 hasta 15 meses) para que experimentaran el futuro hbitat, aprendieran a alimentarse, bebieran de fuentes naturales y ejercitaran sus miembros. Como segundo mtodo tambin de semicautiverio, se construy frente al cerro Chaparr (790 28 23 LO y 060 32 07 LS) una jaula de 25 m de largo, 5.5 m de ancho y una altura promedio de 2 m, que ocupa una rea til de 138 m2. Ah se mantuvieron 06 ejemplares por periodos entre 01 y 03 meses. La distancia entre ambas jaulas fue de 2.2 km. El tercer mtodo consisti en la liberacin de individuos provenientes del zoocriadero sin adaptacin previa. Esto se llev a cabo cuando hubo que sustituir individuos liberados mediante las estrategias anteriores. Durante el semicautiverio se suministr alimento suplementario a las pavas a reintroducir (pltano, uva y tomate), especialmente durante la temporada de sequa. Se colocaron nidos artificiales (del mismo tamao y forma que aquellos usados en el zoocriadero) en lugares seleccionados donde se crea podran escoger las aves para anidar e incentivar la reproduccin. Adems, las pavas fueron preparadas contra depredadores usando un gaviln acanelado Parabuteo unicinctus Temminck, 1824, entrenado, al cual se le hizo matar gallinas negras en presencia de las pavas. Este rapaz es un depredador natural tanto de individuos adultos como de polluelos de pava aliblanca en estado silvestre (Ortz & Daz, 1997). Asimismo, se realiz un control anti-predadores colocando trampas donde se captur y reubic individuos de gato monts Oncifelis colocolo Molina, 1782, zorro costeo Pseudalopex sechurae Thomas, 1900 y muca o hurn Didelphis albiventris Lund, 1840. En el aspecto sanitario, se realizaron pruebas para descartar las siguientes enfermedades, las cuales son las ms comunes entre los galliformes en el rea de influencia del centro de reproduccin en cautiverio: Mycoplasma, Salmonella, Newcastle y Gumboro. Tambin se realizaron exmenes para descartar la presencia de parsitos internos y externos. Las pruebas fueron hechas a las aves aun estando en el zoocriadero y fueron seleccionados y llevados al rea de reintroduccin aquellos individuos que dieron negativo a todas las pruebas. Un total de 16 individuos fueron liberados entre el 23 de Septiembre y el 11 de Octubre de 2001, de los cuales, 09 fueron equipados con radiotransmisores AVM tipo Backpack (mochila), de 23 gramos de peso y con vida til de 1.5 aos. Todos los individuos fueron marcados con una combinacin de 2 anillos uno en cada pata-, de diferente color para individualizarlos. Una vez liberadas las aves, se les monitore usando el mtodo la telemetra y la observacin directa con el objetivo de evaluar que metodologa de adaptacin de los individuos al medio es la que mejor funciona y poder medir el cumplimiento de los objetivos. Siguientes liberaciones Luego de la primera liberacin del 2001 se continu con el desarrollo del Programa de Reintroduccin mediante la divisin transversal de la jaula de la quebrada Pavas, donde en Enero de 2002, una hembra de una pareja reproductora del zoocriadero fue trasladada a la primera mitad junto con sus 2 polluelos de 02 das de nacidos. En Marzo del mismo ao, 06 juveniles fueron transportados a la segunda mitad de la jaula. Estos individuos tenan entre 10 y 13 meses de edad al momento del traslado. Tres de estas pavas murieron en el interior de la jaula de semicautiverio debido a la presencia de un zorro costeo. En Octubre de 2002, fue llevado desde el zoocriadero a la misma jaula, el macho (pareja de la hembra de la primera mitad y padre de los polluelos de 11 meses de edad en ese entonces), los cuales fueron separados de su madre y colocados junto a los tres juveniles en la segunda mitad. Posteriormente, en Noviembre de 2002, dos juveniles (de 19 y 23 meses de edad a la fecha de liberacin) fueron liberados en el sector Pavas y la pareja mantenida en la primera mitad de la jaula, padres de los polluelos separados, fue transportada al sector Chaparr en Mayo de 2003 y luego liberada en este lugar, el macho en Junio y la hembra en Julio de 2003. Resultados Se ha hecho una evaluacin preliminar de los resultados obtenidos en el Programa de Reintroduccin hasta Octubre de 2003, basndose en tres criterios: Dispersin, Supervivencia y Reproduccin. En lo referente a la dispersin, se ha encontrado que en general, todos los individuos liberados interactan fuertemente entre ellos para formar parejas, las cuales una vez logradas, permanecen en un territorio cuya extensin es variable en funcin a la disponibilidad de agua y alimento, especialmente en la poca seca o de menor precipitacin. Se ha observado que los machos, al ser liberados, se ubican rpidamente en un territorio que rena condiciones ecolgicas ptimas, mientras que las hembras son ms errantes y se mueven en reas ms extensas durante los primeros das posteriores a la liberacin. Luego, se suelen conformar las parejas si es

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FERNANDO ANGULO PRATOLONGO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 112-117 ___________________________________________________________________________________________ que existe afinidad entre los individuos. Cabe destacar que las pavas aliblancas formaron parejas tanto durante el semicautiverio como en libertad luego de la liberacin. La distancia que los individuos pueden moverse del lugar de liberacin est determinada tambin por la disponibilidad de alimento y agua. En este caso, tres parejas (Parejas N 1,2 y 3) se asentaron en reas con relativamente buena oferta de hbitat cerca de sus respectivos lugares de liberacin, lo que impuls al resto de individuos a moverse en diferentes direcciones en busca de hbitat apropiado. Estos movimientos se dieron generalmente en solitario, pudiendo ser en un comienzo en pares. La distancia que las aves llegaron a alejarse de su lugar de la liberacin vari desde los pocos metros hasta los 13 km, habindose registrado dispersiones de 06, 07, 10, y 11 kilmetros, resultando esto en la posibilidad de que se de un refrescamiento gentico. Un hecho que se ha notado de esta experiencia es la capacidad de las pavas aliblancas de sobrevivir en reas donde la formacin vegetal predominante es el Algarrobal, que ocurre sobre terrenos generalmente planos y est dominada por el algarrobo (Prosopis spp.). Este tipo de hbitat es bastante diferente a los bosques heterogneos de colinas que es el hbitat usado en la actualidad por las poblaciones silvestres, y anteriormente cubra extensas reas en las partes bajas del actual rango de distribucin de la pava aliblanca, pudiendo haber servido de corredor biolgico para la dispersin de la especie en pocas remotas. En lo referente a la supervivencia, se ha encontrado depredacin de adultos en libertad por parte del gato monts y del hombre. El nico caso de depredacin por el hombre se dio fuera del rea de conservacin por un poblador que report no conocer la especie ni nunca haber escuchado hablar de ella. En un caso se encontr un individuo muerto y devorado sin poder determinarse la causa del deceso. Se ha registrado tambin depredacin de nidos por parte del zorro costeo y de la muca. Del total de pavas liberadas en el primer grupo (n = 16), cinco tuvieron que ser retiradas al no tener una conducta apropiada para vivir en libertad. Del restante (n = 11), dos tuvieron que ser retiradas debido a problemas sanitarios, lo que deja un total de nueve pavas. De este total, tres murieron, lo que el restante representa un 37.5% de permanencia sobre el total a los dos aos de liberacin, mientras que esta, en base a los individuos que permanecieron (n = 11) en el rea de liberacin, es de 55% en el mismo lapso. Con respecto a la reproduccin, esta empez a manifestarse ya desde el semicautiverio, cuando una pava construy un nido dentro de la jaula de la quebrada Pavas e incub tres huevos los cuales fueron infrtiles. Los nidos artificiales fueron aceptados nicamente por la pareja N 1, una de las tres que se establecieron inmediatamente despus de la liberacin. La hembra de esta pareja, asentada en el sector Chaparr, utiliz un nido artificial colocado en un rbol, donde incub su nidada la cual fue infrtil, luego de que construyera su primer nido sobre el suelo y este fuera predado a los pocos das de ser depositados los huevos. Las parejas N 2 y 3, asentadas en el sector Pavas, eligieron construir su propio nido. Hicieron varios intentos hasta que finalmente los establecieron de forma bastante similar al de una pava silvestre. El nido de la pareja N 2, conteniendo tres huevos, fue predado por una muca y luego ningn otro intento de anidacin fue mostrado por esta pareja. La pareja N 3, construy un nido en un rbol de cerezo cimarrn (Muntingia calabura) que meda 12 m de altura aproximadamente. El nido se encontraba a una altura de 05 metros sobre el nivel del suelo, cubierto de enredaderas, y construido de forma ms elaborada que uno de pavas silvestres. Esta pareja tuvo xito en este proceso, y a principios de Abril de 2002 naci un polluelo despus de 30 das de incubacin. Este polluelo se convierte en el primer polluelo nacido en estado silvestre de pavas aliblancas reintroducidas y se le puede considerar tcnicamente como silvestre. Este suceso es el comienzo del establecimiento de la nueva poblacin de pavas aliblancas dentro del rea de Conservacin Privada Chaparr. En Diciembre de 2002, la hembra de la pareja N 3, se ech nuevamente a incubar dos huevos en un nuevo nido construido por la pareja en un arbusto, a 1.5 m de altura. De estos dos huevos, solo uno fue frtil y el da 16 de enero naci un polluelo, el cual fue devorado tres das despus presumiblemente por un sotillo Eira barbara Linnaeus, 1758 o un gato monts. Dicha pareja intent nuevamente reproducirse para lo cual construy un nuevo nido y en los primeros das de Abril de 2003 nacieron 2 nuevos polluelos en libertad hijos de padres reintroducidos. El xito reproductivo de individuos reintroducidos, ya sean estos reproducidos en cautiverio o no, es un indicador del xito de la implementacin de un programa de reintroduccin (Sanz & Grajal, 1988). Esto demuestra asimismo que las pavas aliblancas reintroducidas construyen un nuevo nido para cada evento reproductivo, pues la pareja N 3 incub sus tres nidadas en tres nidos diferentes. Tratando exclusivamente sobre la dispersin (en este caso la separacin del grupo familiar) de los juveniles nacidos en libertad hijos de padres reintroducidos, se ha encontrado que el primer polluelo (nacido en 2002), se separ de sus padres a los 11 meses de edad y se uni a dos pavas jvenes liberadas anteriormente, formando un pequeo grupo que se dedic a explorar sus alrededores, dispersndose hasta 04 km del lugar de nacimiento. En el caso de los dos polluelos de la segunda camada (nacidos en 2003), estos se separaron de los padres a los seis meses de

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LA PAVA ALIBLANCA Penelope albipennis, REINTRODUCIN A SU HBITAT NATURAL Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________ edad, unindose igualmente, al grupo de juveniles que integraba su hermano mayor. Este comportamiento pareciera ser normal, pues los jvenes deben buscar pareja y nuevos territorios para cuando estn maduros sexualmente. En el primer caso (11 meses), la separacin coincide justamente con la llegada de la nueva temporada reproductiva de los padres, mientras que en el segundo caso (06 meses), esta ocurri antes de la llegada de la siguiente temporada reproductiva, por lo que se presume que no ocurri por presin de los padres. Tentativamente, esto se puede explicar con la teora de que el primer polluelo, por ser uno solo, se encontraba mas apegado a los padres y se separ de estos debido a la presin de los progenitores, mientras que los siguientes dos polluelos, por el hecho de estar acompaados entre ellos mismos, y adems, debido a que en los alrededores ya exista un grupo de pavas juveniles, facilit su separacin de los padres pues contaron con un grupo al cual integrarse. Esta explicacin de los mecanismos de separacin del grupo familiar que pretende descifrar la forma en que esta especie mantiene o amplia su rango de extensin y los factores que la afectan, con el objetivo de poder manejar este factor para el establecimiento de corredores biolgicos, es solo tentativa y terica. En cuanto a sanidad, se encontr que una pava sufri de una lesin en una pata lo que le impeda desplazarse correctamente, mientras que otra fue atacada por una infeccin al odo (otitis), por lo que ambas tuvieron que ser retiradas del programa y sustituidas por nuevos ejemplares. Conclusiones y recomendaciones 1. Sera factible el conectar la poblacin reintroducida con las poblaciones silvestres aledaas (dispersin mxima = 13 km vs. poblacin aledaa a menor distancia = 12 km). 2. Los juveniles forman grupos que se mueven constantemente, habiendo llegado a alejarse hasta 04 km de su lugar de nacimiento o liberacin. 3. El mecanismo de separacin del grupo familiar padres-hijos se da al menos entre los 06 y 11 meses de edad. 4. La formacin vegetal Algarrobal puede mantener poblaciones de pavas aliblancas al menos en bajas densidades y por periodos cortos de tiempo. Pero el Algarrobal es actualmente intensamente usado por los pobladores locales para pastoreo de ganado, extraccin de lea y carbn y conversin en reas agrcolas, por lo que probablemente en la actualidad no sea hbitat apropiado para las pavas debido a la presencia humana. 5. No se ha encontrado mayores diferencias en lo referente a la supervivencia basndose en el tiempo de permanencia en semicautiverio o la ausencia de este. Es recomendable tener a los individuos el menor tiempo en semicautiverio pues hay riesgos de predacin en esta condicin. 6. Durante la fase de semicautiverio se recomienda mantener algunos individuos de manera permanente para servir de maestros para los individuos recin arribados pues ensean a estos de donde beber, que comer, donde dormir, etc. 7. La supervivencia en base a los individuos que permanecieron (n = 11) en el rea de liberacin es de 55% al cabo de dos aos de libertad. 8. La reproduccin de individuos reintroducidos es factible. Estas aves pueden comportarse en ese aspecto como silvestres, al construir nidos y proteger sus polluelos como tales. 9. El hecho de haber obtenido un primer polluelo a los 06 meses de la liberacin de los padres y al ao siguiente dos polluelos ms, es un hecho alentador y que da una esperanza de poder salvar esta especie de la extincin. 10. La labor de difusin y educacin de la poblacin en el rea donde se realizar una reintroduccin y zonas aledaas debe ser intensa antes y durante la fase de implementacin. 11. Se recomienda el monitoreo de los individuos liberados dentro de un programa de reintroduccin, pues permite evaluar la validez de los mtodos usados y redisear el programa en el futuro. Agradecimientos A Don Gustavo del Solar por la confianza depositada. Al Sr. Heinz Plenge, al personal de la Asociacin Cracidae Per, del Zoocriadero Brbara DAchille y del Programa de Reintroduccin. A la Comunidad Santa Catalina de Chongoyape. A la Fundacin Backus por el valioso apoyo econmico. Al Lincoln Park Zoo Neotropic Fund por apoyar econmicamente en parte de este proyecto. A Idea Wild por colaborar con parte del equipo de telemetra. A Fernando Gonzlez-Garca y Fabiola Riva por la paciente revisin de los primeros borradores. A todos ellos, mi ms profundo agradecimiento por ayudar a hacer este proyecto una realidad. Literatura citada Angulo F. 2002. rea de Conservacin Privada Chaparr. Plan Maestro. ________. 2003. Re-introduction of the White-winged Guan in north-west Peru. Reintroduction NEWS. Newsletter of the IUCN/SSC Re-introduction Specialist Group, Abu Dhabi, UAE. 23: 19-20. Balmford A., Mace G.M. & Leader-Williams N. 1996. Designing the Ark: Setting Priorities for Captive Breeding. Conservation Biology. 10 (3): 719-727. BirdLife International. 2000. Threatened birds of the World. Barcelona, Spain & Cambridge, U.K.: Lynx Editions and BirdLife International. Daz V. & del Solar G. 1997. Resultados Parciales del Plan Integral para Salvar a la Pava Aliblanca

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FERNANDO ANGULO PRATOLONGO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 112-117 ___________________________________________________________________________________________ (Penelope albipennis). Pp. 467-471 En: The Cracidae: their Biology and Conservation (S.D. Strahl, S. Beaujon, D.M. Brooks, A.J. Begazo, G. Sedaghatkish and F. Olmos). Hancock House Publ. IUCN. 1987. The IUCN position statement on translocation of living organism: Introduction, reintroductions and re-stocking. IUCN Gland, Switzerland. ____. 1995. IUCN Guidelines for Reintroductions. IUCN Gland, Switzerland. Ortz E. & Daz V. 1997. Estudio de Campo y Reevaluacin de la Poblacin de Pava Aliblanca (Penelope albipennis). Pp. 218-232 In: The Cracidae: their Biology and Conservation (S. D. Strahl, S. Beaujon, D.M. Brooks, A.J. Begazo, G. Sedaghatkish and F. Olmos). Hancock House Publ. Sanz V. & Grajal A. 1998. Successful Reintroduction of Captive-Raised Yellow-Shouldered Amazon Parrots on Margarita Island, Venezuela. Conservation Biology. 12 (2): 430-441. Seddon P.J. & Soorae P.S. 1999. Guidelines for Subspecific Substitutions in Wildlife Restoration Projects. Conservation Biology. 13 (1): 177-184.

Director del Zoocriadero Brbara DAchille & Programa de Reintroduccin de la Pava Aliblanca. Asociacin Cracidae Per. Torres Paz 708 Chiclayo, Lambayeque, Per Correo electrnico: chamaepetes@gmail.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 15/11/2004 Aceptado: 15/12/2004

COMUNIDADES DE ROEDORES DE PAMPAS DE ALTURA EN LAS SIERRAS GRANDES EN CRDOBA, ARGENTINA RODENT COMMUNITIES OF HIGH PAMPAS IN THE SIERRAS GRANDES OF CORDOBA, ARGENTINA. M. B. Kufner1, G. Gavier y D. Tamburini Resumen Se estudi la composicin de comunidades de roedores, su abundancia relativa y su relacin con la estructura del hbitat, en las pampas de altura de las Sierras Grandes de Crdoba. Se establecieron cuatro sitios de muestreo, dos en la Pampa de San Luis a 1 900 msnm, con pendientes suaves, cspedes resultantes de pastoreo y matas y herbceas estivales. Los otros dos en un rea escarpada y rocosa, con pajonales y pastizales bajos cerca de Cuchilla Nevada, entre 1 700 y 1 800 msnm. Estacionalmente, cuadrculas de trampas Sherman se activaron durante tres noches consecutivas. La cobertura de la vegetacin se estim como descriptor del hbitat. Tres especies fueron registradas: Akodon spegazzinii Thomas, 1897, Phyllotys xanthopygus (Waterhouse, 1837) y Oligoryzomys flavescens (Waterhouse, 1837). La abundancia relativa de la comunidad es mayor en invierno y otoo y en la primera zona que rene caractersticas ms amigables. A. spegazzini hace uso generalista del hbitat, mientras que P. xantophygus es ms abundante en el sitio escarpado rocoso. El sobrepastoreo afecta el hbitat y la comunidad. Estos datos y los de otros autores sobre las comunidades de roedores del macizo de las Sierras Grandes, permiten pensar en una estructura caracterstica por encima de los 1 700 m de altitud. Palabras clave: Comunidades roedores, Pampas de altura, Hbitat, Sierras Grandes, Crdoba. Abstract The composition of rodent communities, and their relative abundance and relationship with habitat structure, were studied in the high pampas of the Sierras Grandes, Crdoba, Argentina. Four sampling places were set: two in Pampa de San Luis at 1 900 m above sea level, a place with soft slopes covered by short and tall grasses and summer herbs. The two other sites were sharp and rocky, with tall and low grassland, near Cuchilla Nevada between 1 700 and 1 800 m above sea level. Grids of 20 Sherman traps distanced 10 m each, were activated during three consecutive nights, seasonally during 1997 and 2000. Vegetation cover was assessed as habitat descriptor. With a capture effort of 876 night traps, three species were registered: Akodon spegazzinii Thomas, 1897, Phyllotys xanthopygus (Waterhouse, 1837) y Oligoryzomys flavescens (Waterhouse, 1837). The relative abundance in the community was higher in winter and autumn, and in the first area that gathers more "friendly" characteristics. A. spegazzini uses habitat in a generalist way, while P. xantophygus prefers the rocky place. Overgrazing affects both, habitat and community. Our data and other authors' about rodents of Sierras Grandes Mountains, suggest a characteristic community structure above 1 700 m altitude. Key words: Rodent communities, High Pampas, Habitat, Sierras Grandes, Cordoba.

Introduccin Las sierras de Crdoba caracterizadas por su variedad topogrfica y fisonmica sustentan una diversidad de especies que Polop (1989) ha mencionado de importancia zoogeogrfica y evolutiva. La estructura del hbitat influye en la organizacin y distribucin de las comunidades de mamferos; variaciones altitudinales de la diversidad de roedores han sido comprobadas en los diferentes pisos de vegetacin de las sierras (Polop, 1989; Kufner et al., 1998; Altrichter et al., en prensa). En el macizo de las Sierras Grandes se han encontrado semejanzas entre comunidades de roedores de la Pampa de Achala -parte central mencionada frecuentemente como "isla biogeogrfica"- y de la

zona ms austral del mismo, la sierra de Comechingones (Polop, 1991; Priotto et al., 1996). Se analizan las comunidades de roedores y su relacin con el hbitat en los pastizales de altura de la Pampa de San Luis, ubicada en la porcin Norte de dicho macizo. Ello colaborar asimismo a dilucidar algunos patrones corolgicos pseudoandinos. La intervencin humana en el hbitat complejiza, sin embargo, la interpretacin de los procesos y relaciones referidos. En este sentido, se investiga la influencia sobre la diversidad, del pastoreo como actividad dominante en el rea.

M. B.KUFNER, G. GAVIER Y D. TAMBURINI Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.118-121 __________________________________________________________________________________________ Materiales y mtodos rea de estudio. Segn Capitanelli (1979) en las Sierras Grandes el clima es semihmedo, con invierno trmico, sin verano y escaso dficit hdrico, prevaleciendo atributos tpicos de altura: temperaturas bajas, heladas, vientos fuertes, nevadas en invierno y lluvias concentradas en verano. El promedio anual de precipitaciones es de 840 mm, con oscilaciones marcadas. La temperatura media anual es de 14.5C. La amplitud trmica diaria puede ser importante, descendiendo la temperatura entre 15 y 20C en pocas horas. La vegetacin se distribuye en pisos altitudinales. Aproximadamente desde los 1 000 msnm aparece el piso de pastizales serranos que se desarrolla sobre distintos tipos de roca. Los pastizales se componen de cspedes de juncceas, ciperceas, especies rastreras y arrosetadas; los pajonales de gramneas altas en penacho y los pastizales bajos con menor porte y mayor diversidad (Luti et al., 1979; Cabido et al., 1989). El rea de estudio est ubicada en la Pampa de San Luis en las Sierras Grandes de la provincia de Crdoba, en el Dpto. Cruz del Eje. Los sitios de muestreo se ubicaron en dos lugares separados por una distancia aproximada de 10 km. La Zona I se encuentra al SW de la Pampa de San Luis, a 1 900 msm; consta de altiplanicies o valles inclinados levemente hacia el E, de escasa pendiente, relieve ondulado y sectores de suelo profundo y superficial. La vegetacin consiste en cspedes resultantes del pastoreo y matas y herbceas estivales. La Zona II est cercana a la localidad de Cuchilla Nevada, entre 1 700 y 1 800 msnm. Se trata de un hbitat escarpado y heterogneo, con pendientes marcadas y afloramientos de rocas metamrficas. La vegetacin consta de pajonales y pastizales bajos. Metodologa. La composicin de comunidades de roedores y su abundancia relativa, as como su relacin con la estructura del hbitat se determin en dos reas representativas de la vegetacin caracterstica de las pampas de altura. En cuatro sitios de muestreo apareados, se establecieron otras tantas cuadrculas de 20 trampas tipo Sherman en un arreglo de 4x5 trampas, distanciadas entre s 10 metros. Las cuatro grillas utilizadas permitieron abarcar diversos microhbitats como roquedales, distintas condiciones de pastizales y diferentes pendientes o relieve. En cada sitio -en 1997 y en 2001- se activaron estacionalmente las trampas, durante tres noches consecutivas. La composicin de la comunidad se determin en base al registro de todas las especies capturadas. La identificacin taxonmica fue realizada teniendo en cuenta caracteres externos y anlisis electroforticos. El ndice de abundancia relativa se estim corrigiendo el nmero de individuos segn el esfuerzo de captura realizado en cada sitio; se dividi por el nmero de noches trampas y se multiplic por doscientos, obtenindose un valor estandarizado que permiti establecer comparaciones. Las diferencias en abundancia relativa por especies, por sitios, por estaciones y para el muestreo total se evaluaron mediante un test 2. El uso del hbitat se estim a partir de la relacin entre la abundancia relativa de micromamferos y la cobertura vegetal (M'Closkey & Fieldwick, 1975). En cada grilla se evalu la cobertura de la vegetacin segn el mtodo de Canfield (Hays et al., 1981). En tres transectas de 30 metros de longitud se midi en todos los sitios la cobertura comprendida entre el suelo y un metro de altura, considerando los siguientes estratos de vegetacin: E1 = 0 a 0.05 m, E2 = 0.06 a 0.20 m, E3 = 0.21 a 0.50 m y E4= ms de 0.50 m. Asimismo se estim el porcentaje de roca y suelo expuesto. Estas mediciones llevadas a cabo en invierno y primavera de 1997 y 2000, permitieron analizar las diferencias en la estructura de la vegetacin entre las Zonas I y II y el cambio entre los dos perodos estudiados. Resultados Estructura del hbitat La vegetacin de la Zona I present pastizales no muy altos (Tabla 1a) y proporciones de roca expuesta entre un 70 y 80% ms bajas que la Zona II. sta con una fisonoma ms escarpada que la anterior se caracteriz por pasturas ms densas y altas (Tabla 1b) alternando con roquedales. Tabla 1. Cobertura de la vegetacin (%) por estratos. a) Zona I.
Estrato Invierno 1997 de 0 a 5 41.09 cm de 5 a 20 10.78 cm de 20 a 50 14.29 cm > de 50 33.84 cm b) Zona II. Estrato Invierno 1997 De 0 a 5 24.40 cm de 5 a 20 6.38 cm de 20 a 50 56.43 cm > de 50 12.79 cm Invierno 2000 37.66 31.7 30.64 0.00 Primavera 1997 47.18 9.11 21.41 22.29 Primavera 2000 39.58 22.48 37.94 0.000

Invierno 2000 33.76 6.96 41.85 17.44

Primavera 1997 28.18 6.49 65.33 0.00

Primavera 2000 35.04 11.27 40.12 13.57

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ROEDORES DE PAMPAS DE ALTURA CRDOBA, ARGENTINA Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Las dos zonas de estudio difirieron tanto en fisonoma como en la estructura de la vegetacin. La cobertura se compar por estaciones, en forma apareada, en cada zona (Invierno 1997, 2= 68.31; 5 g.l.; P<0.001; Invierno 2000, 2= 50.91; 5 g.l.; P<0.001; Primavera 1997, 2= 55.36; 5 g.l.; P<0.001; Primavera 2000, 2= 29.50; 5 g.l.; P<0.001).
s itio 1 (Zo n a I)
20

de la regin. Ocurri lo mismo en la Zona II (2= 10.35; 3 g.l.; P<0.02). En el ao 2000 no se comprobaron diferencias estacionales significativas en la vegetacin de ninguna zona, probablemente en relacin con uniformizacin de la vegetacin provocada por un intenso pastoreo. Ello se puso de manifiesto en las diferencias registradas en la vegetacin de cada zona, al comparar
s itio 2 (Zo n a I)

20 Abundancia 15 10 5 0 oto97 inv97 pri00

Abundancia

15 10 5 0 oto97 inv 97 pri00

s itio 3 (Zo n a II)

20 15

s itio 4 (Zo n a II)

20 Abundancia 15 10 5 0
oto97 inv 97 pri00

Abundancia

P . x antophy gus A . alterus O . flaves c ens

10 5 0

oto97

inv97

pri00

Figura 1. Evolucin de la abundancia especfica en los hbitats de las Zonas I y II. Tabla 2. Comparacin de la estructura estacional de la vegetacin de ambas zonas, en los dos perodos estudiados.
Zona I Perodo Invierno 2000 Invierno 1997 2= 47.49; 3 g.l. P < 0.001 Primavera Invierno 2000 2000 2= 13.20; 3 g.l. P < 0.001 Primavera 2000 Zona II

Primavera 1997

2= 30.73; 3 g.l. P < 0.001

2= 15.83; 3 g.l. P < 0.001

La estructura de la vegetacin mostr variacin temporal en ambas zonas de estudio, cuando se compar los dos perodos estudiados. En 1997 la vegetacin de invierno de la Zona I difiri significativamente de la del verano (2= 31.42; 3 g.l.; P<0.02), coincidiendo con la fenologa caracterstica

los perodos 1997 y 2000 (Tabla 2). Evidencia notable de la degradacin de estos pastizales de altura la constituyen las crcavas de erosin halladas, algunas con ms de 4 m de profundidad y 5 m de ancho y alrededor de 200 m de extensin. Comunidades de roedores Con un esfuerzo de captura de 876 noches trampas, un total de 47 roedores fueron colectados. Los mismos se distribuyeron en tres especies: Akodon spegazzini (n=34), Phyllotis xantophygus (n=10) y Oligoryzomys flavescens (n=3). La abundancia relativa fue mayor en invierno y otoo (2 = 10.74, 2 g.l., P < 0.0001) y en el sitio 1 de la Zona I, seguido del sitio 3 de la Zona II (2 = 13.05, 3 g.l., P < 0.0001). A. spegazzini fue la especie ms capturada comparada con P. xantophygus (2 para contingencia de proporciones 2 x 2= 0.777, P< 0.001) (Figura 1). La distribucin de la abundancia de especies en los distintos sitios indica que A. spegazzini hace un uso generalista del hbitat, mientras que P. xantophygus, si bien aparece en dos sitios, fue capturado principalmente en el sitio escarpado con roca expuesta. O. flavescens fue capturado en los sitios 1, 2 y 3 con slo un individuo en cada uno. La proporcin

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M. B.KUFNER, G. GAVIER Y D. TAMBURINI Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.118-121 __________________________________________________________________________________________ de individuos capturados fue significativamente mayor en 1997 con respecto al 2000 (2 para diferencia de proporciones 2 x 2= 0.57, P< 0.001). Discusin Los resultados sugieren que, comparativamente, la Zona I rene caractersticas de hbitat ms amigables para la comunidad de micromamferos estudiada; stas seran su homogeneidad, continuidad espacial y provisin de recursos, al menos durante 1997. Al cabo de tres aos solamente, se advierte el efecto de la degradacin del hbitat principalmente por sobrepastoreo (prdida de suelo y de cobertura vegetal, modificacin de la vegetacin, entre otros), sobre la comunidad de roedores. Ello se evidencia en cambios en la representatividad y riqueza especficas en los distintos hbitats. Segn Polop (1989) A. spegazzini se distribuira en bosques de tabaquillos (Maytenus boaria) en quebradas y acantilados. Nuestros datos apoyan una mayor plasticidad de esta especie, que hace un uso generalista del hbitat. Coincidentemente con el mismo autor, P. xantophygus es encontrado en zonas rocosas. El resto de las especies citadas para las Sierras Grandes son en general raras y aportan a la diversidad: Reithrodon sp., Oxymycterus sp. y Oligoryzomys flavescens (Polop, 1989; Priotto et al., 1996). La ltima especie es tambin constatada en bajo nmero en este trabajo. Polop (1989) seala que la Pampa de Achala sera una isla con elementos principalmente andino patagnicos y guayano brasileos, presentado en este sentido una discontinuidad con el resto de la provincia de Crdoba. Priotto et al. (1996), por su parte, discuten esta exclusividad en base al hallazgo de comunidades semejantes en Sierra de Comechingones, al Sur. Nuestros resultados completan el relevamiento de mridos del macizo de las Sierras Grandes en su porcin septentrional y aportan informacin sobre las caractersticas de la mastocenosis. stas permiten confirmar la existencia de comunidades de roedores con estructura particular por encima de los 1 700 m de altitud. La comprobacin de esta situacin en otros puntos de las Sierras Pampeanas sera de inters. Agradecimientos A N. Gardenal, J. Polop y M. Torres por identificar las especies. A J. Baldo y Y. Arzamendia por colaborar en el trabajo de campo. A. R. Altamirano por facilitarnos lugar en el campo que administra. A O. Pierantonelli por su apoyo en los viajes. Literatura citada Altrichter M., Kufner M., Giraudo L., Gavier G., Tamburini D. & Sironi M. 2001. Comunidades de micromamferos de bosque y pastizal de la Reserva La Quebrada, Sierras Chicas de Crdoba. Abundancia, diversidad y relacin con la estructura del hbitat. Vida Silvestre Neotropical. En prensa. Cabido M., Acosta A. & Daz S. 1989. Estudios fitosociolgicos en los Pastizales de las Sierras de Crdoba, Argentina. Las comunidades de la Pampa de San Luis. Phytocoenologia. 17(4): 569592. Capitanelli R.G. 1979. Clima. En: Geografa Fsica de la Provincia de Crdoba. Vzquez, J.B.; R. Miatello y M.E. Roqu (Directores). Boldt. Pp. 464. Bs. As. Hays R., Summers C. & William S. 1981. Estimating wildlife habitat variables. Fish & Wildlife Service. FWS/OBS-81/47. Kufner M.B., Giraudo L., Gavier G., Tamburini D., Altrichter M. & Sironi M. 1998. Fauna de tetrpodos y sus bitopos en la Reserva La Quebrada, Ro Ceballos, Crdoba. Acta Zoolgica Lilloana. 44(1): 177-184. Luti R., Solis M., Galera F., de Ferreyra N.M., Berzal M., Nores M., Herrera M. & Barrera J. 1979. Vegetacin. Pginas 297-367 en J. Vzquez, R. Miatello y E. Roqu, eds. Geografa Fsica de la Provincia de Crdoba. Editorial Boldt, Buenos Aires. M'Closkey R. & Fieldwick B. 1975. Ecological separation of sympatric rodents Peromyscus and Microtus. Journal of Mammalogy. 56: 119-129. Polop J. 1989. Distribution and ecological observations of wild rodents in Pampa de Achala, Crdoba, Argentina. Studies on Neotropial Fauna and Environment. 24: 53-59. ________. 1991. Distribucin de Crictidos en las sierras de Achala (Provincia de Crdoba, Repblica Argentina). Rev. UNCR. 11: 115-121. Priotto J.W., Morando M. & Avila L. 1996. Nuevas citas de roedores de los pastizales de altura de la sierra de Comechingones, Crdoba, Argentina. Facena. 12: 135-137.

CERNAR, F.C.E.F. y N. Vlez Sarsfield 299, 5000 Crdoba. bkufner@gtwing.efn.uncor.edu

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 13/12/2004 Aceptado: 15/12/2004

COMUNIDADES DE MICROMAMFEROS DE BOSQUE SERRANO Y PASTIZAL DE ALTURA EN LA SIERRA CHICA, CORDOBA, ARGENTINA SMALL MAMMAL COMMUNITIES OF MOUNTAIN FOREST AND GRASSLAND IN SIERRA CHICA, CORDOBA, ARGENTINA Mariana Altrichter1, Maura Kufner2, Liliana Giraudo3, Gregorio Gavier3, Daniela Tamburini2, Mariano Sironi3 y Liliana Arguello2 Resumen Las comunidades de micromamferos en las Sierras Chicas, Crdoba, Argentina se estudiaron en cuanto a su composicin, abundancia relativa, diversidad y relacin con la estructura del hbitat segn la cobertura vegetal, en el pastizal de altura y el bosque serrano de la Reserva La Quebrada. Se muestre mediante cuadrculas de 30 trampas, durante tres noches consecutivas por estacin, desde primavera de 1991 a invierno de 1993. Se capturaron 216 ejemplares correspondientes a siete especies de la familia Muridae y dos de la familia Didelphidae. La reserva es zoogeogrficamente representativa de la mastofauna serrana y tiene composicin particular respecto de otras localidades provinciales. La composicin especfica fue diferente entre ambos ambientes. El pastizal de altura fue el hbitat ms favorable para la comunidad de micromamferos; de seis especies A. azarae, N. benefactus y M. dimidiata presentaron mayor contribucin. En el bosque P. xanthopygus concentr el 85% de las capturas. La abundancia relativa y la diversidad especfica fueron ms altas en el pastizal. Mridos aumentaron en otooinvierno y Didlfidos en verano-otoo. En el uso del hbitat se destac el estrato de cobertura gramneo-herbcea del pastizal entre 0.11 y 0.40 metros, como predictor de la abundancia de micromamferos. Palabras clave: Comunidades, Didelphidae, Muridae, Bosque serrano, Pastizal de altura, Sierras Chicas, Crdoba, Argentina. Abstract Composition, relative abundance, species diversity and relation with habitat structure of small mammal communities of the Sierras Chicas were studied in the grassland and forest vegetation layers of La Quebrada Reserve, Crdoba, Argentina. Traps were set in two 30 spot grids for three consecutive nights, seasonally from spring 1991 to winter 1993. Seven species of Muridae were captured: Akodon azarae, A. dolores, Calomys musculinus, C. venustus, Necromys benefactus, Phyllotys xanthopygus and Oxymycterus rufus, and two species of Didelphidae: Monodelphis dimidiata and Thylamys elegans. The reserve is zoogeographically representative of the Sierras mammalian fauna, and it has a particular composition in respect of other provincial localities. Six species were caught in the grassland, with major contribution of Akodon azarae, Necromys benefactus. y Monodelphis dimidiata. P. xanthopygus was the most abundant species in the forest. Small mammal communities composition was different in both habitats (Czekanowki I. = 0.009). Relative abundance and specific diversity were higher in grassland. Murids augmented in autumnwinter and Didelphids in summer-autumn. Habitat use related to vegetation cover analysis revealed forbs and grasses' (between 0.11 and 0.40 m high) as the most important vegetation layer to predict small mammals abundance (R= 0.74; P< 0.04). Key words: communities, Didelphidae, Muridae, mountain forest Bosque grassland, Sierras Chicas, Crdoba, Argentina.

Introduccin La mayora de los estudios que se han hecho en Argentina sobre pequeos mamferos silvestres estn orientados hacia agroecosistemas (Kravetz et al., 1975; Kravetz, 1978; Polop et al., 1982) y son escasos los estudios que relacionan la distribucin y abundancia de stos con factores fsicos y ecolgicos en el medio natural (de Villafae, 1970; Pearson 1983; Polop et al., 1985; Polop, 1989, 1991;

Bonaventura et al., 1995). En las reas protegidas provinciales son pocos y relativamente recientes los estudios que tratan a la fauna como componente natural del sistema y analizan su biodiversidad y representatividad zoogeogrfica (Kufner et al., 1998). La estructura del hbitat influye en la organizacin y distribucin de las comunidades de micromamferos (Birney et al., 1976; Stenseth, 1980). En ambientes de montaas de otras latitudes se ha constatado variacin

ALTRICHTER, KUFNER, GIRAUDO, GAVIER, TAMBURINI, SIRONI Y ARGELLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 122-127 _________________________________________________________________________________________ de la diversidad especfica con la altitud (Linares, 1995; Patton et al., 1990). En algunas zonas de las Sierras Chicas y Grandes de Crdoba, donde el bosque ha quedado relictual en las quebradas, Polop (1989,1991) y Polop et al. (1985) encuentran similar riqueza de muroideos entre los pisos de vegetacin. De stos, particularmente el bosque y el pastizal proporcionan una variedad de hbitats y mantienen una importante diversidad faunstica (Kufner et al., 1998). El objetivo de este estudio fue analizar la composicin y diversidad de las comunidades de pequeos mamferos de la Sierra Chica, su variacin en tiempo y espacio y su relacin con la cobertura vegetal, en el bosque serrano y el pastizal de altura, en la Reserva La Quebrada, Crdoba, Argentina. Materiales y mtodos rea de estudio La Reserva La Quebrada protege 4200 ha de la cuenca hdrica del Ro Ceballos en las Sierras Chicas del Departamento Coln, Crdoba, Argentina, entre los 800 y 1350 msnm (Luti et al., 1979). El relieve est constituido por sierras antiguas, bajas, con cumbres redondeadas y quebradas y valles modelados por arroyos. El clima es subhmedo mesotermal segn Thornwaite (Papadakis, 1956). El rgimen de precipitaciones es continental monznico, con mayor concentracin de lluvias entre Octubre y Marzo. Su valor medio anual es de 750 mm y el de la temperatura de 13C (Estrabou, 1986). Las variaciones de altitud y relieve determinan microclimas que permiten el desarrollo de unidades fisonmicas o pisos de vegetacin definidos: Bosque serrano (750 a 850 m), con los dominantes Lithraea ternifolia, Fagara coco, Acacia caven, Stipa pseudoichu; Arbustal (1000 a 1100 m) con Celtis pallida, Heterothalamus alienus, Colletia spinosisima y Pastizal de Altura (desde los 1000 m) con vegetacin herbcea de gramneas predominante como Festuca hieronymi, Stipa trichotoma, Paspalum dilatatum, entre otras. El estudio se llev a cabo en ambientes homogneos de bosque serrano y pastizal de altura, cuyos respectivos aportes faunsticos seran principalmente chaqueos y andino-patagnicos (Ringuelet, 1961; Bucher & Abalos, 1979). Metodologa Se seleccionaron reas homogneas, no perturbadas y representativas de la vegetacin caracterstica donde se ubicaron al azar dos cuadrculas de trampeo: una en bosque y otra en pastizal. Cada una const de 30 trampas tipo Sherman, distanciadas entre s 10 m, que se activaron estacionalmente durante tres noches consecutivas, desde primavera de 1991 hasta invierno de 1993. La identificacin taxonmica fue realizada en base a reconocimiento de crneos, pieles y anlisis electroforticos. Se sigui la nomenclatura propuesta por Galliari et al. (1996). Los especmenes fueron depositados en la coleccin del Museo de Zoologa, FCEF y Naturales, UNC. La composicin de las comunidades se determin a partir del registro de todas las especies. El nmero de individuos capturados se tom como ndice de abundancia relativa, ya que el esfuerzo de muestreo se mantuvo constante. La similitud de la composicin de las comunidades de micromamferos se compar mediante el ndice cuantitativo de Czekanowski: CZjk= 2 min (Xij,Xik)/ (Xij+Xik) (Clifford & Stephenson, 1975). La diversidad especfica fue estimada a travs del ndice de Shannon (Magurran, 1991). La utilizacin del hbitat se investig tomando como ndice la abundancia relativa de cada especie en pastizal y bosque (M'Closkey & Fieldwick, 1975), relacionndolo con la estructura del hbitat. Para ello se estim la cobertura vegetal comprendida entre el suelo y un metro de altura segn el mtodo de Canfield (Hays et al., 1981); los estratos de vegetacin considerados fueron los siguientes: E1 = 0 a 0.10 m (mantillo y suelo desnudo), E2 = 0.11 a 0.40 m (vegetacin herbcea) y E3 = 0.41 a 1.00 m (vegetacin arbustiva). Mediante un anlisis de regresin mltiple seleccionada se relacion la variable dependiente "abundancia de micromamferos" con la independiente "cobertura de estratos vegetales", para seleccionar las variables predictoras ms significativas en la ecuacin (Zar, 1984). Se trabaj con todos los datos ordenados estacional y correlativamente, en un nico anlisis. Resultados y discusin Composicin especfica Se captur un total de 216 micromamferos durante 1440 noches trampa, identificndose nueve especies: siete Mridos: Akodon azarae (Fischer, 1829), A.dolores Thomas, 1916, Calomys musculinus (Thomas, 1913) C. venustus (Thomas, 1894), Necromys benefactus (Thomas, 1916), Phyllotys xanthopygus (Waterhouse, 1837), Oxymycterus rufus (Fischer, 1814) y dos Didlfidos: Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) Thylamys elegans (Waterhouse, 1839) El nmero total de individuos capturados fue mayor en pastizal (84%) que en bosque (16%) (Tabla 1). En el pastizal A. azarae fue la especie mejor representada (38%), seguida en importancia por N. benefactus (28%). En general, la composicin de la comunidad del pastizal const de dos o ms especies y relativa variacin de sus proporciones estacionales. El bosque serrano tuvo una representacin especfica diferente y con mayor proporcin relativa de P. xanthopygus (85%), alcanzando las otras especies sumadas slo 15%.

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COMUNIDADES DE MICROMAMIFEROS DE LA SIERRA CHICA, CORDOBA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________ Abundancia relativa, similitud y diversidad especfica de las comunidades de pastizal y bosque. Se capturaron 5.5 veces ms individuos en el pastizal que en el bosque (Tabla 1); el nmero total de individuos capturados result mayor en pastizal (t= 3.9 P< 0.001, g.l.= 7) y no difiri significativamente entre los dos aos de estudio (t= 1.22 P= 0.24, g.l.= 6). En pastizal la abundancia relativa de mridos present la variacin estacional caracterstica del grupo (Tabla 2) con aumento invernal -asignado por Crespo et al. (1970) y Polop et al. (1985) al reclutamiento de juveniles en el perodo reproductivo aproximadamente entre Setiembre y Junio y disminucin estival por comportamiento expansivo de animales en estado reproductivo (Krebs & Boonstra, 1978). La baja abundancia de mridos en el bosque no permiti este anlisis. Los marsupiales, representados casi exclusivamente por M. dimidiata, mostraron un aumento en verano-otoo, ste no coincidi con el pico primaveral de la especie en la provincia de Buenos Aires (Reig, 1964). El retraso comparativo podra relacionarse con la semiaridez de la regin serrana cordobesa. Tabla 2. Abundancia relativa estacional de Mridos y Didlfidos en pastizal de altura y en bosque serrano. Seasonal abundance of Murids and Didelfids in grassland and muntain forest of Sierra Chica.
PRIMAVERA INVIERNO 73 5 12 0
Bosque 6.61 6.70 16.60 9.88 82.52 7.62

Tabla 1. Composicin especfica y nmero de pequeos mamferos en hbitats de pastizal y bosque. Small mammals community specific composition and representativeness in grassland and mountain forest.
PASTIZAL FAMILIA ESPECIE BOSQUE 0 2 0 2 0 0 28 0 1 33

Muridae

Didelphidae TOTAL

Akodon azarae A. dolores Calomys musculinus C. venustus N. benefactus Oxymycterus rufus Phyllotis xanthopygus Monodelphis dimidiata Thylamys elegans

69 0 1 0 51 29 1 32 0 183

La fauna de micromamferos de La Quebrada en las Sierras Chicas, adems de justificar la representatividad zoogeogrfica chaquea y andinopatagnica atribuida a las sierras (Bucher & Abalos, 1979), present una composicin particular con respecto a otras localidades de Crdoba. La especie andina P. xanthopygus y la subtropical O. rufus, han sido citadas en pocas oportunidades en la provincia y en mbitos diferentes a nuestra rea de estudio (Crespo et al., 1970; Olrog & Lucero, 1981; Kravetz & Polop, 1983; Polop et al., 1982, 1985; Polop, 1989). Si bien el lmite altitudinal sealado en las Sierras Grandes para O. rufus seran los 800 msnm (Polop, 1991), en nuestro estudio este roedor se encontr en nmeros elevados a ms de 1000 msnm. La dominancia de A. azarae en pastizal de altura es otro rasgo distintivo, ya que el pastizal pampeano se ha descripto como su hbitat caracterstico (Crespo, 1966; de Villafae et al., 1977) y en otras localidades de las sierras esta especie ha sido hallada en menor nmero (Polop et al., 1985). Tampoco N. benefactus ha sido citado frecuentemente en ambientes serranos (Polop et al., 1985; Polop, 1989, 1991; Priotto et al., 1996). La presencia en proporcin elevada del marsupial M. dimidiata, de origen parano-braslico, tambin aport un carcter diferencial; ste haba sido citado por Reig (1964) y Bush & Kravetz (1991) como elemento frecuente en el noreste y suroeste de la provincia de Buenos Aires. Por su parte, la escasa representacin del gnero Calomys podra indicar buen estado del rea de estudio dado que sera abundante en hbitats perturbados (de Villafae et al., 1977).

VERANO

PASTIZAL Mridos Didlfidos BOSQUE Mridos Didlfidos

27 2 3 0

21 12 5 0

30 13 12 1

Tabla 3. Cobertura vegetal media de tres estratos: E1, E2 y E3 de pastizal y bosque, estival e invernal, en la Reserva La Quebrada. Cover of three vegetation layers (E1, E2 y E3) in forest and grassland during summer and winter periods, in La Quebrada reserve.
Estrato Altura (m)
0.00-0.10 0.11-0.40 0.41-1.00

Cobertura vegetal media (%) Verano Invierno

Pastizal Bosque 4.05 21.09 24.35 Pastizal

E1 E2 E3

2.59 46.68 50.72

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OTOO

ALTRICHTER, KUFNER, GIRAUDO, GAVIER, TAMBURINI, SIRONI Y ARGELLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 122-127 _________________________________________________________________________________________ Las comunidades de micromamferos de pastizal y bosque presentaron composiciones especficas dismiles (CZjk= 0.009). La diversidad total de la comunidad de micromamferos result significativamente ms elevada en el pastizal (H=1.37762) que en el bosque (H=0.58517) (t = 4.3, g.l = 36,43; P < 0.01). Ello indicara que el pastizal presenta recursos de inters para mayor nmero de especies. La limitacin de recursos hara del bosque un hbitat favorable para pocos micromamferos; Bonaventura et al. (1991) asumen que baja cobertura herbcea y alto porcentaje de suelo descubierto relativos (Tabla 3), provocaran esa condicin. Uso del hbitat El pastizal fue el hbitat ms utilizado, tanto en referencia al nmero de individuos como al de especies. Entre los micromamferos detectados all predominaron las especies caminadoras del suelo sobre las arborcolas, lo que indicara una relacin entre caractersticas morfolgicas y la utilizacin del microhbitat (Rosenzweig & Winakur, 1969; Mura et al., 1987). Las especies que resultaron abundantes en el pastizal, A. azarae, N. benefactus y O. rufus son terrcolas, de hbitos cavcolas y ocupan hbitats con predominio de gramneas y alta cobertura herbcea (Cabrera & Yepes, 1960; de Villafae et al., 1977; Bonaventura et al., 1991). El marsupial M. dimidiata camina en el suelo y es asociado comnmente con hbitats de tipo pastizal (Cabrera & Yepes, 1960; Reig 1964). Encontrada como dominante en el bosque, P. xanthopygus es arborcola, anida bajo piedras y tiene preferencia por lugares con roca expuesta (Cabrera & Yepes, 1960) como en La Quebrada. En cuanto a la relacin entre la estructura y la utilizacin del hbitat, el estrato E2 (0.11 a 0.40 m) fue seleccionado en la regresin como predictor de la abundancia de micromamferos; la ecuacin que relacion ambas variables fue la siguiente: y = -1.03 + 0.71 E2 (R = 0.74; P< 0.05; g.l.= 1, 7). El valor de dicho estrato reside en que tiene un alto porcentaje de cobertura, especialmente en invierno (Tabla 3). Distintos autores han referido la importancia de la cobertura vegetal gramneo-herbcea en micromamferos de distintas latitudes (Rosenzweig & Winakur, 1969; Ostfeld, 1985; Bonaventura & Kravetz, 1989). La cobertura vegetal es aparentemente uno de los recursos del hbitat ms importantes para los micromamferos, influyendo en la disponibilidad de alimento, sitios de nidificacin, refugio y proteccin contra la predacin (Getz, 1965; Birney et al., 1976; Belk et al, 1988). Conclusiones La Reserva La Quebrada es zoogeogrficamente representativa de la mastofauna serrana. Por primera vez se citan A. azarae, O. rufus, N. benefactus y M. dimidiata, como especies constituyentes de la comunidad del pastizal de altura de las Sierras Chicas. El pastizal de altura resulta ser el hbitat ms favorable para la comunidad de micromamferos, mridos y marsupiales, en trminos de composicin, abundancia relativa y diversidad especfica. Se destaca la importancia del estrato de cobertura gramneoherbceo del pastizal como predictor de la abundancia de micromamferos de una variedad de especies en relacin con recursos del hbitat. Agradecimientos: Al Ing. Marietti de la Direccin de Hidrulica por facilitarnos la vivienda del Dique; a la Direccin de Areas Naturales por apoyar nuestro trabajo; a Marcos Torres, J. Polop, N. von Mller y N. Gardenal por la identificacin de especies; a N. Cech, A. Carranza, P. Villagra, R. Giadrosi y Florencia di Tada por colaborar en el muestreo; a I. Jimenez por la revisin del manuscrito. Literatura citada Belk M., Smith D. & Lawson J. 1988. 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COMUNIDADES DE MICROMAMIFEROS DE LA SIERRA CHICA, CORDOBA Diciembre 2004 _________________________________________________________________________________________ "Bernardino Rivadavia" Ecologa. 1: 79-134. Crespo J., Sabatini M., Piantanida M. & de Villafae G. 1970. Estudios ecolgicos sobre roedores silvestres. Observaciones sobre densidad, reproduccin y estructura de comunidades de roedores silvestres en el sur de la Provincia de Crdoba. Ministerio de Bienestar Social, Secretara de estado y Salud Pblica, Buenos Aires, Argentina. de Villafae G. 1970. Ecologa de roedores silvestres (Cricetidae) en el sur de la provincia de Crdoba, completada con observaciones sobre reproduccin y desarrollo obtenidas por cra experimental. Tesis doctoral indita. Universidad Nacional de Crdoba, Argentina. de Villafae G., Kravetz F., Donadio O., Percich R., Knechen L., Torres M. & Fernandez N. 1977. Dinmica de las comunidades de roedores en agroecosistemas pampsicos. Medicina, Buenos Aires. 37: 128-138. Estrabou C. 1986. Rasgos estructurales de la vegetacin en relacin a las caractersticas fsicas del ambiente y la accin humana. Pginas 116-131 en MAB 6, Efecto de las actividades humanas sobre los ecosistemas montaosos y de tundra. ROSTLAC. Montevideo, Uruguay. Galliari C.A., Pardias U.F. & Goin F.J. 1996. Lista comentada de los mamferos argentinos. Mastozoologa Neotropical. 3: 39-61. Getz L. 1965. Humidities in voles runways. Ecology. 46: 548-550. Hays R., Summers C. & William S. 1981. Estimating wildlife habitat variables. Fish & Wildlife Service. FWS/OBS-81/47. Kravetz F.O., de Villafae G., Torres M.P. & Piantanida M.J. 1975. Poblaciones de roedores en un campo de trigo. Physis. 34: 187-197. Kravetz F.O. 1978. Ecologa de las comunidades de roedores involucrados en la Fiebre Hemorrgica Argentina. Tesis Doctoral. Indita. Univ. Nac. de Buenos Aires, Argentina. Kravetz F. & Polop J. 1983. Comunidades de roedores en agroecosistemas del departamento Ro Cuarto, Crdoba. Ecosur. 10:1-18. Krebs C.J. & Boonstra R. 1978. Demography of the spring decline in populations of the vole Microtus townsendii. Animal Ecology. 47: 407-418. Kufner M., Giraudo L., Gavier G., Tamburini D., Altrichter M. & Sironi M. 1998. Fauna de tetrpodos y sus bitopos en la Reserva La Quebrada, Ro Ceballos, Crdoba. Acta Zoolgica Lilloana. 44(1): 177-184. Linares O.J. 1995. Gradiente altitudinal y zonal de los mamferos de los bosques lluviosos de la Guayana y Amazona Venezolana: Causas Evolutivas y Ecolgicas. p. 24. Resmenes III Congreso Latinoamericano de Ecologa. Facultad de Ciencias Universidad de los Andes-Mrida, Venezuela. Luti R., Solis M., Galera F., de Ferreyra N.M., Berzal M., Nores M., Herrera M. & Barrera J. 1979. Vegetacin. Pginas 297-367 en J. Vzquez, R. Miatello y E. Roqu, eds. Geografa Fsica de la Provincia de Crdoba. Editorial Boldt, Buenos Aires. Magurran A. 1991. Ecological Diversity and its Measurement. Chapman and Hall, London. M'Closkey R. & Fieldwick B. 1975. Ecological separation of sympatric rodents Peromyscus and Microtus. Journal of Mammalogy. 56: 119-129. Murua R., Meserve L., Gonzales L. & Jofre C. 1987. The small mammal community of a Chilean temperate rain forest: lack of evidence of competition between dominant species. Journal of Mammalogy. 68: 729-738. Olrog C. & Lucero M. 1981. Gua de los mamferos argentinos. Fundacin M. Lillo, Argentina. Ostfeld R. 1985. Limiting resources and territoriality in microtine rodents. American Naturalist. 126: 115. Papadakis J. 1956. Informe ecolgico sobre la provincia de Crdoba. Instituto Suelos y Geotcnica. Publicacin N 48. Buenos Aires. Patton J.L., Myers P. & Smith M.F. 1990. Vicariant versus gradient models of diversification: The small mammal fauna of easter Andean slopes of Per. Pginas 355-371 en G., Peters y R. Hutterer, eds. Vertebrates in the tropics. Museum Alexander Koenig, Bonn. Pearson O.P. 1983. Characteristiccs of a mammalian fauna from forests in Patagonia, saouthern Argentina. Journal of Mammalogy. 64: 476-492. Polop J., Gardenal & Sabattini M. 1982. Comunidades de roedores de cultivos de sorgo en la Provincia de Crdoba y su posible vinculacin con la Fiebre hemorrgica Argentina. Ecosur. 9: 107-116. Polop J., Martinez R. & Torres M. 1985. Distribucin y abundancia de poblaciones de pequeos roedores en la zona de Embalse de Ro Tercero, Crdoba. Historia Natural. 5: 33-44. Polop J. 1989. Distribution and ecological observations of wild rodents in Pampa de Achala, Crdoba, Argentina. Studies on Neotropial Fauna and Environment. 24:53-59. ________. 1991. Distribucin de Crictidos en las sierras de Achala (Provincia de Crdoba, Repblica Argentina). Rev. UNCR. 11: 115-121. Priotto J.W., Morando M. & Avila L. 1996. Nuevas citas de roedores de los pastizales de altura de la sierra de Comechingones, Crdoba, Argentina. Facena 12:135-137. Reig O. 1964. Roedores y marsupiales del partido de General Pueyrredn y regiones adyacentes (Provincia de Buenos Aires, Argentina).

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ALTRICHTER, KUFNER, GIRAUDO, GAVIER, TAMBURINI, SIRONI Y ARGELLO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 122-127 _________________________________________________________________________________________ Publicaciones del Museo Municipal de Ciencias Naturales de Mar del Plata. 1: 203-224. Ringuelet R. 1961. Rasgos fundamentales de la zoogeografa de la Argentina. Physis (Buenos Aires). 22: 151-170. Rosenzweig M. & Winakur J. 1969. Population ecology of desert rodent communities: habitats and environmental complexity. Ecology. 50: 558-752. Stenseth N. 1980. Spatial heterogeneity and population stability: some evolutionary consequences. Oikos. 35: 165-184. Zar J. 1984. Biostatistical analysis. Prentice & Hall. New Jersey.

Department of Zoology. University of Wisconsin, Madison. 1202 W. Johnson St. Madison, WI 53706. Centro de Ecologa y Recursos Naturales Renovables. Universidad Nacional de Crdoba. Av. Velez Srsfiel 299. 5000 Crdoba, Argentina. * CONICET. 3 Ctedra de Diversidad Animal II. Facultad de Ciencias Exactas, Fsicas y Naturales. Universidad Nacional de Crdoba. Av. Vlez Srsfield 299. 5000 Crdoba, Argentina.
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Correspondencia a: Maura B. Kufner, Echeverra (S) 343. 5003 Alto Alberdi, Crdoba. Correo electrnico: bkufner@com.uncor.edu

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 20/09/2004 Aceptado: 19/10/2004

PREFERENCIA DE HBITAT DE SEIS PRIMATES SIMPTRICOS DEL YASUN, ECUADOR HABITAT PREFERENCES OF SIX NON-ATELIDAE PRIMATES OF YASUNI, ECUADOR Wilmer E. Pozo R.1 Resumen Los bosques lluviosos tropicales albergan una gran cantidad de especies que viven en simpatra. El conocimiento de sus formas de uso de hbitat, permite entender cmo se reduce la competencia por espacio entre dichas especies. En este estudio se reportan datos sobre uso de hbitat de primates no atlidos del Parque Nacional Yasun, Ecuador. Los bosques altos de las laderas y cimas y el estrato ubicado bajo el dosel son los hbitats ms utilizados por la comunidad de primates estudiada, aunque lo hacen en proporciones distintas a las disponibles en el bosque y en formas diferentemente significativas entre especies. Esto permite demostrar que los primates no atlidos del Yasun, evitan competencia mediante distintas forma de uso de hbitat. Palabras clave: monos no atlidos, nicho ecolgico, competencia, Ecuador. Abstract The tropical rain forest contains great numbers of species living sympatrically. The knowledge of the uses of the habitat permits the understanding of how the competition for space is reduced between species. This study reports data on habitat use of non-atelidae primates found in the Yasuni National Park, Ecuador. The high forests on the mountain slopes and ridges and the layer below the canopy are the habitat most utilized by the primate community, but they do so in different frequencies with respect to those in the forest, and in significantly different ways from the other sympatric species. This demonstrates that the nonatelidae primates at Yasun reduce competition through various methods of habitat use. Key words: non-atelidae primates, ecological niche, competition, Ecuador. Saguinus fucsicollis (Spix)1 S. tripartitus (MilneEdwards), Saimiri sciureus (Linnaeus), Callicebus cupreus (Spix)2, Aotus vociferans (Spix), Pithecia aequatorialis Hershkovitz, P. monachus (Geoffroy), Cebus albifrons (Humboldt), Lagothrix poeppiggi Schinz, Alouatta seniculus (Linnaeus) y Ateles belzebuth (Geoffroy). Normalmente los estudios de preferencia de hbitat, se basan en el mayor nmero de especies censadas (Mittermeier & van Roosmalen, 1981; Peres, 1997) o en la mayor cantidad de avistamientos de una determinada especie en ciertos sistemas ecolgicos (de la Torre et al., 1995; Jimnez, 1995). Son raros los estudios que comparan la disponibilidad de caractersticas del hbitat con su uso (Thielen et al., 1997; Pozo, 2001, en prensa); adems es escasa la aplicacin de las pruebas de frecuencias observadas vs. esperadas para determinar el uso preferencial de hbitat (da Fonseca, 1985; Pozo, en prensa). En este artculo, se presenta el uso preferencial de tres parmetros ecolgicos de los primates no atlidos que
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Introduccin Los bosques tropicales son los ms diversos del mundo, por lo que varias especies de animales comparten sus espacios y compiten por otros recursos. Muchas especies de un rea determinada no se ven afectadas por la presencia o ausencia de otras (Krebs, 1985) e incluso, las diferencias de conducta entre las especies, posibilita su coexistencia (Gausse, 1935). En ese entorno, los estudios sinecolgicos permiten conocer cmo se relaciona un grupo de organismos de varias especies con su ambiente (Krebs, 1985) para poder identificar cmo las poblaciones y comunidades usan su hbitat. En 1994 se instaur, en el Ecuador, el Proyecto Primates Ecuador (PPE) con el objetivo principal de realizar estudios sistemticos de largo tiempo con los grandes primates (Atelidae) del Parque Nacional Yasun (PNY). A la par que se realiz estudios del comportamiento ecolgico y posicional de los mencionados primates (Alouatta seniculus, Ateles belzebuth y Lagothrix poeppiggi), se decidi observar el comportamiento de la comunidad primatolgica del sitio de estudio, para as obtener informacin sobre el uso del hbitat de los otros integrantes de la comunidad primatolgica. Siguiendo Groves (2001), las especies que conforman la lista primatolgica del PNY son: Callithrix (Cebuella) pymaea (Spix),

Especie que vive fuera del rea de estudio. Segn van Roosmalen et al. (2002), la especie vlida para Ecuador es Callicebus discolor (Geoffroyi & Deville). Youlatos & Pozo (1999) publicaron notas ecolgicas y de comportamiento posicional de la misma especie utilizando el nombre C. molloch en base a Albuja (1991).

WILMER E. POZO R. Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 128-133 __________________________________________________________________________________________ viven simptricamente en el hbitat de terra firme del PNY, en la provincia Oriental de Orellana, Ecuador. Materiales y mtodos rea de estudio Los datos fueron colectados en el PNY, entre Diciembre de 1994 y Septiembre de 1996, en un rea ubicada en el km 47 de la carretera Pompeya Sur Iro (004201 S, 762805 O., Figura 1), la misma que present una extensin aproximada de 400 ha y altitudes que oscilaron entre los 280 y 330 msnm La precipitacin y la temperatura media mensual fueron de 246 mm y de 27.71C, respectivamente (Pozo, 2001). A pesar de existir una buena produccin de frutos durante todo el ao, se puede definir dos picos de productividad de frutos maduros en el rea de estudio (Pozo, 2003). el bosque transicional (16%), los claros de bosque (12%), el bosque alto con lianas (7%), el bosque de lianas (6%) y el bosque bajo (1%). La altura arbrea ms frecuente oscil en un rango de 10 a 15 m (32%) seguida por rboles de 15 a 20 m (26%), de 5 a 10 m (24%), de 20 a 25 m (13%), los mayores a 25 m (4%) y los menores a 5 m (1%). Anlisis estadstico Los resultados del anlisis de estructura de hbitat se llamarn frecuencias disponibles ya que son las caractersticas ecolgicas que el sitio dispone para el uso de los animales y se utilizaron como resultados esperados en las pruebas estadsticas. Las frecuencias de los resultados esperados (tambin se llamarn frecuencias disponibles) y de los resultados obtenidos (provenientes de FSD) fueron dispuestas en tablas de contingencia 5 x 2 (para uso de relieve) y 6 x 2 (para uso de formacin boscosa y estrato altitudinal), se utiliz la prueba G con la correccin de Williams (GW) y, de no ser aplicable, la prueba X2 considerndose significativos los valores de P iguales o menores a 0.05. Resultados Sinecologa de Primates del PNY En la Tabla 1 se presenta el comportamiento sinecolgico de los primates sujetos de estudio. La mencionada Tabla se realiz usando el porcentaje de observacin ms alto y las especies se ordenaron de acuerdo con el incremento de masa corporal de un adulto (Peres, 1997). Figura 1. Mapa de la ubicacin geogrfica del rea de estudio en Sudamrica (1a), en el Ecuador (1b) y en el km 47 de la carretera Pompeya Sur Iro (1c). Estructura del hbitat En tres senderos lineales de 1000 m de longitud por 10 m de ancho, se midi el DAP y la altura de 493 rboles; y, en 303 puntos de observacin de los mismos senderos, se determin el tipo de relieve (cima, ladera, terraza, valle y riachuelo) y el tipo de bosque (bosque alto, bosque alto con lianas, bosque de lianas, bosque bajo, bosque transicional y claro de bosque). Datos obtenidos Al momento del contacto con alguna especie de primate se tom la siguiente informacin (First Sight Data -FSD-): hora del da, especie contactada, sendero y ubicacin, tipo de bosque, tipo de relieve y altura de ubicacin de la especie en el bosque. Se registr 270 FSD para primates no atlidos los que se distribuyeron as: Callithrix (Cebuella) pygmaea 18, Callicebus discolor 24, Cebus albifrons 47, Saimiri sciureus 55, Pithecia monachus 57 y Saguinus tripartitus 69. Los relieves topogrficos ms frecuentes fueron laderas (45%) y terrazas (26%) seguidos por cimas (12%), valles (11%) y riachuelos (6%); el tipo de bosque ms disponible fue el bosque alto (58%), seguido por Tabla 1. Preferencias de hbitat, relieve y estratificacin de los primates no atlidos del PNY. Especie Bosque Relieve Estrato (m) C. (Cebuella) pygmaea (Cp) lianas terrazas <5 Saguinus tripartitus (St) lianas cimas 5-10 Saimiri sciureus (Ss) alto laderas 5-10 Callicebus discolor (Cd) lianas valles <5 Pithecia monachus (Pm) alto cimas 15-20 Cebus albifrons (Ca) alto laderas 5-10 Las letras de los parntesis se usan para interpretar el eje x de las Figuras 2, 3 y 4. Callithrix (Cebuella) pygmaea Se observ este diminuto primate exclusivamente en los bosques de liana (Figura 2); us solamente las terrazas (Figura 3); sus actividades las realiz en 3 estratos altitudinales: <5 m (55%), 5 a 10 m (33%) y 10 a 15 m (18%) (Figura 4). Estos resultados demostraron diferencias significativas entre el uso y la disponibilidad de formacin boscosa, relieve y estrato (Tabla 2) y adems este comportamiento fue significativamente diferente al de los otros miembros de la comunidad no atlida de primates del PNY (Tabla 3).

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PREFERENCIA DE HBITAT DE PRIMATES Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Saguinus tripartitus La especie fue registrada en los bosques de lianas 80% (35%) y en los bosques altos (27%), fue encontrado Trans 60% Bajo tambin en los bosques altos con lianas (16%), Lianas 40% bordeando los claros de bosque (13%) y muy rara vez Alto/lia 20% en el resto de formaciones boscosas (Figura 2); us Alto 0% todas las formaciones topogrficas, aunque fue raro FE Cp St Ss Cd Pm Ca encontrarla cerca de los riachuelos (Figua 3); fue Especie comn en estratos inferiores a 20 (Figura 4). Las proporciones de uso fueron diferentemente Figura 2. Frecuencias esperadas (FE) vs. frecuencias significativas a las disponibles (Tabla 2) y este observadas del uso de formacin boscosa: Claro= comportamiento fue tan solo similar con el uso de claro de bosque, Trans= bosque transicional, Bajo= formacin boscosa de Callicebus discolor y con el uso bosque bajo, Lianas= bosque de liana, Alto/lia= topogrfico de Cebus albifrons (Tabla 3). mezcla de bosque alto y de lianas, Alto= bosque alto. Saimiri sciureus Este animal us comnmente los Tabla 2. Comparacin estadstica de los resultados observados vs. bosques altos (49%), pero tambin los los esperados en 6 especies de primates no atlidos del PNY. bosques altos con lianas, los bosques de Especie Bosque Relieve Estrato lianas (19% c/u) y, aunque en menor frecuencia, el resto de formaciones C. (Cebuella) pymaea P< 0.05 (X2) P< 0.05 (X2) P< 0.05 (X2) 2 boscosas del sitio (Figura 2); las laderas Saguinus tripartitus P< 0.05 (GW) P< 0.05 (GW) P< 0.05 (X ) (30%) y cimas (28%) fueron los relieves 2 2 P< 0.05 (X ) P< 0.05 (X ) Saimiri sciureus P< 0.05 (GW) ms frecuentados (Figura 3); la mayora de P< 0.05 (GW)* P< 0.05 (X2) Callicebus discolor P< 0.05 (GW) sus actividades, las realiz en estratos P< 0.05 (GW) P< 0.05 (GW) Pithecia monachus P< 0.05 (X2) inferiores a 25 m (Figura 4). Los datos P< 0.05 (GW) P< 0.05 (X2) Cebus albifrons P< 0.05 (GW)* obtenidos, para esta especie, fueron En parntesis se presenta la prueba utilizada, *= no significativo si significativamente diferentes de los esperados (Tabla 2) y con los de los otros fuera 0.001 miembros de la comunidad, pero no fueron significativos con los de Cebus albifrons (Tabla 3). Tabla 3. Comparacin interespecfica del uso de formacin Callicebus discolor boscosa, relieve y de estrato altitudinal. Este mono fue avistado en los bosques Combinacin de especies Bosque Relieve Estrato de lianas (28%), en los claros de bosque C. (Cebuella) vs. Saguinus P<0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2)* (24%) y en los bosques altos (24%) 2 2 2 aunque tambin fue encontrado en otras C. (Cebuella) vs. Saimiri P< 0.001 (X ) P< 0.001 (X ) P< 0.001 (X ) formaciones boscosas disponibles en el C. (Cebuella) vs. Callicebus P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) sitio de estudio (Figura 2); fue registrado en los valles, laderas, terrazas y cimas C. (Cebuella) vs. Pithecia Nc P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) (28%, 24%, 24% y 19%, respectivamente) 2 2 2 C. (Cebuella) vs. Cebus P< 0.001 (X ) P< 0.001 (X ) P< 0.001 (X ) pero tambin fue visto cerca a los Saguinus vs. Saimiri P< 0.05 (GW) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) riachuelos (5%) (Figura 3); los estratos 2 altitudinales que us fueron inferiores a 20 Saguinus vs. Callicebus N s (GW) P< 0.001 (GW) P< 0.001 (X ) m (Figura 4). Estos primates usaron las Saguinus vs. Pithecia P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) formaciones boscosas, el relieve topogrfico y los estratos altitudinales en Saguinus vs. Cebus P< 0.001 (GW) n s (GW) P< 0.001 (X2) forma significativamente diferentes a las Saimiri vs. Callicebus P< 0.001 (GW) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (GW) disponibles (Tabla 2) y tan solo las Saimiri vs. Pithecia P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) formaciones boscosas uso en forma similar a Saguinus tripartitus (Tabla 3). 2 2 Saimiri vs. Cebus n s (GW) n s (X ) n s (X ) Pithecia monachus Callicebus vs. Pithecia P< 0.001 (X2) P< 0.001 (X2) P< 0.001 (GW) Fue muy comn en los bosques altos 2 (87%) aunque frecuent tambin los claros Callicebus vs. Cebus P< 0.001 (GW) P< 0.001 (X ) P< 0.001 (GW) de bosque (9%), los bosques altos con 2 Pithecia vs. Cebus P< 0.001 (X ) P< 0.001 (GW) P< 0.001 (GW) lianas y los bosques transicionales (2% En parntesis se presenta la prueba utilizada, *= no significativo si c/u) (Figura 2); us las cimas, laderas y terrazas (43%, 25% y 18%, fuera 0.001, nc= resultados no comparables entre s, ns= no respectivamente) pero fue visto tambin en significativo
100% Claro

Frecuencia

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WILMER E. POZO R. Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 128-133 __________________________________________________________________________________________ los valles y al borde de los riachuelos (9% y 5%, respectivamente) (Figura 3); los estratos del bosque ms frecuentados oscilaron desde los 10 m hasta alturas mayores a 25 m, en cambio que los estratos inferiores a 10 m los us con poca frecuencia (Figura 4). Tambin present diferencias significativas con las caractersticas disponibles del hbitat (Tabla 2) y adems diferencias significativas con el mismo tipo de comportamiento frente a los dems miembros de la comunidad de primates no atlidos, pero, en cuanto al uso de formacin boscosa, sus proporciones no fueron comparables con las de C. (Cebuella) pygmaea (Tabla 3).
100%

Frecuencia

80% 60% 40% 20% 0% FE Cp St Ss Cd Pm Ca

Valle Terraza Estero Ladera Cima

Especie

Figura 3. Frecuencias esperadas (FE) vs. frecuencias observadas del uso de relieve topogrfico.
100% 90% 80% 70% 60% 50% 40% 30% 20% 10% 0% FE Cp St Ss Cd Pm Ca

> 25 20-25 15-20 10-15 05-10 < 05

Especie

Figura 4. Frecuencias esperadas (FE) vs. frecuencias observadas del uso de estratos altitudinales del bosque, los nmeros de la leyenda se expresan en intervalos de 5 m. Cebus albifrons Se encontr con mayor frecuencia en los bosques altos (45%), pero us tambin los bosques altos con lianas, bosques de lianas y los bosques transicionales (23%, 13% y 10%, respectivamente), las otras formaciones boscosas del sitio fueron usadas con menor frecuencia (Figura 1); los relieves utilizados por la especie fueron las laderas (42%), riachuelos (23%), cimas (16%), valles (16%) y terrazas (3%) (Figura 2); us todos los estratos del bosque excepto los mayores a 25 m (Figura 3). Sus frecuencias observadas presentaron diferencias significativas con las frecuencias disponibles (Tabla 2) y este tipo de comportamiento fue tan solo similar al de Saimiri sciureus (Tabla 3).

Discusin En marmosas, la seleccin del microhbitat no est influenciada por las variables ambientales sino por el conocimiento previo que los animales tienen del sitio (Thielen et al., 1997); los primates por su parte prefieren ciertos tipos boscosos, con caractersticas ecolgicas propias, donde son mayormente avistados (da Fonseca, 1985) e incluso donde prefieren dormir (Pozo, en prensa). El uso de formacin boscosa fue diferente al esperado y la comparacin interespecfica mostr similitudes solo entre (1) Saguinus y Callicebus y entre (2) Cebus y Saimiri, el primer caso se debe a que se registr independientemente a ambas especies pero siempre en el mismo sitio (este del rea de estudio), el segundo caso, en cambio, tiene su explicacin en que tropas de ambas especies casi siempre viajan juntas (obs. pers.). No se pudo comparar el uso de formacin boscosa entre C. (Cebuella) y Pithecia debido a las exigencias de las pruebas estadsticas; igual que en otros sitios (Mittermeier & van Roosmalen, 1981), en el PNY, la mayora de especies primatolgicas utilizaron los bosque altos en forma preferencial. En el PNY, todos los relieves topogrficos fueron utilizados pero cimas y laderas fueron ms preferidos por la comunidad estudiada. En el ro Duda, Colombia, los relieves topogrficos mayormente usados son: tierras altas, lomas y planicies (Yoneda, 1988). Las diferencias significativas, entre uso de relieve y sus formaciones disponibles en el hbitat, demostraron ser preferenciales; adems este parmetro ecolgico se us en forma diferente por la mayora de primates, sujeto de estudio, menos entre Saguinus y Cebus y entre Saimiri y Cebus por las mismas razones anotadas en el prrafo anterior. Ntese que C. (Cebuella) fue avistado solamente en las terrazas y en los bosques altos, esto se debe a las caractersticas ecolgicas del mbito hogareo del grupo estudiado y no necesariamente reflejan que todos los bosques de lianas se distribuyen en las terrazas del sector (Obs. pers.) Se ha comprobado que las especies pequeas de primates del PNY ocupan estratos bajos del bosque, mientras que especies de mayor tamao ocupan estratos altos (Youlatos, 1999a). La relacin entre tamao y uso de estrato altitudinal se ha registrado tambin en ardillas (Youlatos, 1999a). En Surinam (Mittermeier & van Roosmalen, 1981), Per (Terborgh & Janson, 1983) y Colombia (Yoneda, 1988), se ha visto que los estratos medios son ms utilizados por los primates; lo que se corrobor en el PNY, donde se observ que los estratos menores a 10 m fueron los ms frecuentados por la comunidad primatolgica de no atlidos, con la excepcin de Callicebus que us mayormente los estratos superiores a 15 m, sin embargo de ello, se demostr que este uso es diferente a la disponibilidad de estratos altitudinales y entre la mayora de las especies estudiadas, exceptuando entre Saimiri y Cebus.

Frecuencia

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PREFERENCIA DE HBITAT DE PRIMATES Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ La distribucin y uso de hbitat, en primates neotropicales, son consideradas como mecanismos para reducir competencia (Eisenberg, 1979); el comportamiento locomotor tiene relacin directa con el tamao corporal y parmetros ecolgicos como estratificacin, tipo de bosque y dieta (Fleagle & Mittermeier, 1980); diferencias entre comportamiento alimenticio, dieta y uso de hbitat arbreo juegan un papel importante en la separacin de nichos ecolgicos (Tomblin & Cranford, 1994); las diferencias de uso de formacin boscosa, topogrfica y estrato con la disponibilidad de dichos parmetros en el bosque, adems de sus frecuencias de uso diferentemente significativas entre especies, indican que existi preferencia de hbitat en las 6 especies simptricas estudiadas, por lo que estos resultados soportan la hiptesis que varias especies pueden convivir en un mismo hbitat utilizando diferente parmetros ecolgicos del mismo a fin de evitar competencia. Conclusiones Los primates no atlidos del PNY presentaron preferencia de hbitat. Casi todas las especies estudiadas usan en forma diferente a las formaciones boscosas, prefieren diferentes tipos topogrficos y viven en distintos estratos altitudinales, lo que les permite evitar competencia, por espacio y otros recursos, entre ellas. Agradecimientos Deseo agradecer a la National Science Foundation (Grant NSF # SBR 9222526) y al Dr. J.G.H. Cant, Departamento de Anatoma de la Escuela de Medicina de la Universidad de Puerto Rico, por financiar mi participacin en el Proyecto Primates Ecuador. Gracias al Dr. P.S. Rodman de la Universidad de California (Davis), por su aceptacin de mi trabajo en el rea de estudio. Deseo agradecer al Dr. L. Albuja V. y al Dr. R. Barriga del Departamento de Ciencias Biolgicas de la Escuela Politcnica Nacional por asistirme en la obtencin de los permisos de investigacin otorgados por el INEFAN. Debo reconocer a la Dra. L. Arcos Tern y al personal de la Estacin Cientfica Yasun de la Pontificia Universidad Catlica del Ecuador por el apoyo logstico brindado. Expreso mi gratitud al Departamento de Relaciones Comunitarias de la Maxus YPF del Ecuador, a la ONHAE y a los grupos Huaoranis de la Carretera Pompeya Sur Iro, por facilitar mi trabajo en el campo. Agradezco la camaradera y la ayuda en la toma de datos del Dr. Denis Youlatos y de mis compaeros de campo: J.G.H. Cant, P.S. Rodman, M.D. Rose, A. Di Fiore, J.L. Dew, K. Phillips y a mis asistentes Huaoraris: Oro Nenquimo, Boyo Orengo y Mipo Huira. Finalmente expreso mi agradecimiento a Rosie Reid por revisar y corregir el resumen en ingls de este artculo. Literatura citada Albuja V.L. 1991. Lista de vertebrados del Ecuador, Mamferos. Politcnica, 16(3; Biologa 3): 163-203. da Fonseca, G.A.B. 1985. Observation on the ecology of the muriqui (Brachyteles arachnoides E. Geofroy 1806): implication for its conservation. Primate Conservation. 5: 48-52. de la Torre S., Campos F. & de Vries T. 1995. Home range and birth seasonality of Saguinus nigricollis graellsi in Ecuadorian Amazonia. Am. J. Primatol. 37: 39-56. Eisenberg J.F. 1979. Habitat, economy and society: some correlations, and hypotheses for the Neotropical primates. En: I.S. Bernsteind y O.E. Smith (editores) Primates ecology and human origins: ecologycal influences on social organization: 215-262. Granland STPM Press. NY y London. Fleagle J.G. & Mitermeier R.A. 1980. Locomotor behavior, body size, and comparative ecology of seven Surinam monkeys. Am. J. Phys. Anthropol. 52: 301-314. Gausse G.F. 1935. Experimental demostration of Volterras periodic oscillation in the numbers of animal. J. Exp. Biol. 12: 44-48. Groves C. 2001. Primates taxonomy. Smithsonian Institution Press. Washington. Jimnez-P. P.J. 1995. Area de vida y uso preferencial del hbitat de Cebus albifrons (Primates: Cebidae) en Cuyabeno, Amazona Ecuatoriana. Tesis de Licenciatura, PUCE. Depto. de Ciencias Biolgicas. Quito. Krebs C.H. 1985. Ecologa: estudio de la distribucin y abundancia. Segunda edicin. Harla. Mxico. Mittermeier R.A. & van Roosmalen M.G.M. 1981. Preliminary observation on habitat utilization and diet in eight Surinam monkeys. Folia Primatol. 36: 1-39. Peres C.A. 1997. Primates community structure at twenty western Amazonian flooded and unflooded forest. J. Trop. Ecol. 13: 381-405. Pozo-R. W.E. 2001. Composicin social y costumbres alimenticias del mono araa oriental (Ateles belzebuth belzebuth) en el Parque Nacional Yasun, Ecuador. Disertacin Doctoral. Escuela de Biologa, Facultad de Filosofa, Universidad Central del Ecuador. Quito. __________. 2003. Produccin de frutos silvestres de un sector de la baja Amazona Ecuatoriana. Ciencia. 6(1): 33-47. __________. (en prensa). Caracterizacin del uso de los dormideros de Ateles belzebuth en el Parque Nacional Yasun de la Amazona Ecuatoriana. Ciencia. 7(2). Terborgh J. & Janson C.H. 1983. Ecology of primates in Southeasten Peru. National Geographic Society Research Report. 15: 665-662.

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WILMER E. POZO R. Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 128-133 __________________________________________________________________________________________ Thielen D.R., Arends A., Segnini S. & Farias M.R. 1997. Seleccin del microhbitat por Marmosa xerophila (Marsupialia: Didelphidae) en un ecosistema semirido del norte de Venezuela. Ecotropicos. 10(1): 21-28. Tomblin D.C. & Cranford J.A. 1994. Ecological niche differences between Alouatta palliata and Cebus capucinus comparing feeding modes, branch use, and diet. Primates. 35(3): 265-274. van Roosmalen M.G.M., van Roosmalen, T. & Mittermeier R.A. 2002. A taxonomic review of the titi monkeys, genus Callicebus Thomas, 1903, with the description of two new species, Callicebus bernhardi and Callicebus stephennashi, from Brazilian Amazonia. Neotrop. Primates. 10(Suppl.): 1-52. Yoneda M. 1988. Habitat utilization of six species of monkeys in Rio Duda, Colombia. Field Studies of the New World Monkeys. 1: 39-45. Youlatos D. 1999a. Comparative locomotion of six sympatric primates in Ecuador. Annales des Sciences Naturalles. 20 (4): 161-168. __________. 1999b. Locomotor and postural behavior of Sciurus igniventris and Microsciurus flaviventer (Rodentia, Sciuridae) in eastern Ecuador. Mammalia. 63 (4): 405-416. __________, & Pozo-R. W.E. 1999. Preliminary observation on the songo-songo (Dusky titi monkey, Callicebus molloch) of northeastern of Ecuador. Neotrop. Primates. 7(2): 45-46.

D.C.B. Programa de Doctorado en Ciencias Biolgicas, Escuela de Biologa, Universidad Central del Ecuador, Ciudadela Universitaria, Quito Ecuador. Direccin actual: Escuela Politcnica del Ejrcito, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Centro de Investigaciones del IASA, Laboratorio de Zoologa. Av. El Progreso s/n, PO Box: 231-B, Sangolqu Ecuador, E-mail: wepozor@hotmail.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 24/08/2004 Aceptado: 02/11/2004

RELACIONES ENTRE EL ZORRO DE SECHURA, Pseudalopex sechurae (Thomas), Y EL HOMBRE EN EL PER SECHURAN FOX (Pseudalopex sechurae): RELATIONSHIP WITH PEOPLE IN PERU E. Daniel Cossos Meza1 Resumen Se realizaron 120 entrevistas a pobladores rurales y 71 en ciudades a personas relacionadas con el uso del zorro de Sechura con el fin de describir la relacin entre el ser humano y esta especie de cnido en el Per y elaborar recomendaciones relativas a la conservacin de la misma. Los resultados de este trabajo demuestran que la actitud del poblador rural frente a esta especie es de persecucin (68.3%) o indiferencia (31.70%). Slo en el caso de Santa Catalina de Chongoyape, en Lambayeque, se protege a la especie con fines tursticos y por su accin como dispersora de semillas. Los motivos de persecucin declarados fueron el dao sobre aves de corral y cuyes (95% de los entrevistados), la creencia (no comprobada) de predacin sobre cabras (10%) y el consumo de vegetales o productos almacenados (13.3%). Los usos dados al zorro son la venta como mascotas y la fabricacin de artculos de chamanera, amuletos y artesanas. La totalidad de los chamanes entrevistados utiliza zorros disecados o pieles para llamar buenos espritus y facilitar la adivinacin. Asimismo, todos los chamanes refirieron usar partes de zorros, principalmente colas, en la fabricacin de amuletos con diversos fines. Slo un 15.6% declar usar grasa de zorro costeo contra afecciones bronquiales y males del estmago. Palabras clave: Zorro de Sechura, Pseudalopex sechurae, relaciones hombre-fauna silvestre, uso de fauna. Abstract Interviews were conducted on 120 rural residents and 71 city dwellers related to the use of the Sechuran fox. The purpose of the interviews were to obtain data regarding the use and attitudes towards the species, as well as to elaborate conservation recommendations. Rural residents pursue this species (68.3%) or view it with indifference (31.70%). In just one particular case (Santa Catalina de Chongoyape, in Lambayeque), residents have recently started protecting the animal for its value in tourist endeavors and for seed dispersal. Rural residents hunt the Sechuran fox because it eats chickens and guinea pigs (95% of those surveyed), as well as vegetables and stored foods (13.3%). Some respondents also noted the suspected (but not proven) role of the Sechuran fox as a predator of goats (10%). The common uses of the Sechuran fox comprise selling the animal as a pet and for the fabrication of witchcraft items (used by shamans), amulets and other crafts. The species is used by shamans to call upon spirits and get stronger prophesy powers (100% of those surveyed), and to treat respiratory and stomach ailments with its fat (15.6%). Keywords: Sechuran fox, Pseudalopex sechurae, wildlife and men relationships, wildlife use.

Introduccin La conservacin de carnvoros depende tanto del paisaje biolgico como del paisaje sociopoltico (Treves & Karanth, 2003), por lo que conocer el ambiente social en el que se encuentra inmersa una especie de carnvoro es fundamental para su conservacin. Dentro de ese contexto, la actitud del ser humano hacia una especie de carnvoro determinada tiene una gran importancia y en la formacin de la misma intervienen los conflictos de competencia entre ambos (predacin sobre animales domsticos o especies de inters cinegtico, consumo de vegetales cultivados), la transmisin de enfermedades y el uso dado a los carnvoros por el hombre. A estos factores podemos sumar una posible necesidad instintiva del hombre por dar caza a los

carnvoros (Kruuk, 1976) y las creencias y supersticiones relacionadas a la especie. La distribucin del zorro de Sechura abarca nicamente la regin costera central y norte del Per y sur de Ecuador (Eisenberg & Redford, 1999). En el Per se encuentra en esta regin la mayor parte de la poblacin humana del pas y se desarrollan actividades agrcolas intensas, lo que implica que los encuentros hombre-zorro sean comunes. El zorro de Sechura es una especie omnvora y generalista que incluye una gran cantidad de vegetales en su dieta, principalmente frutos (Asa & Wallace, 1990; Huey, 1969; Landeo, 1992), pero que aumenta considerablemente su consumo de vertebrados cuando stos estn disponibles (Asa & Wallace, 1990). Entre los alimentos de origen animal consumidos por el zorro de Sechura se encuentran roedores, reptiles,

E. DANIEL COSSOS MEZA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 134-138 __________________________________________________________________________________________ aves, insectos, escorpiones, peces, crustceos y carroa, (Koepcke & Koepcke, 1952; Huey, 1969; Asa & Wallace, 1990), pero tambin se ha registrado a esta especie como consumidora de aves de corral (Aguilar et al., 1977). En el Per el zorro de Sechura es considerado una especie relativamente abundante (Grimwood, 1969) pero se desconoce si existen subespecies o poblaciones aisladas. En el Ecuador se le ha colocado en la categora de bajo riesgo (LR), considerndose la reduccin y prdida de hbitat la principal amenaza sobre esta especie (Tirira, 2001). El presente trabajo pretende contribuir al conocimiento y comprensin de la percepcin que tienen del zorro de Sechura los pobladores que ocupan la zona de distribucin natural de esta especie y de los usos que se le da, lo que podra ayudar a elaborar posteriores estrategias para la proteccin de la misma en caso necesario. Mtodos El rea de estudio comprendi centros poblados de la costa central y norte del Per, situados en el rea de distribucin del zorro de Sechura. Entre los aos 2001 y 2003, se realizaron entrevistas a 71 personas directamente involucradas con el uso del zorro de Sechura, de las cuales 32 fueron curanderos o chamanes, 11 vendedores de artesanas y artculos de chamanera y 28 poseedores de artesanas o amuletos fabricados con esta especie. Se pregunt sobre los usos dados a los diferentes artculos y, en el caso de los comerciantes, sobre volmenes de venta. En el caso de los chamanes, se particip como paciente en 5 sesiones de curacin con el fin de obtener mayor confianza por parte de los entrevistados y comprobar el propsito de los artculos utilizados. Por otro lado, se realizaron entrevistas a 120 pobladores distribuidos en 11 comunidades rurales a lo largo del rea de distribucin de la especie estudiada con el fin de obtener datos sobre la actitud frente a la especie y en busca de especmenes mantenidos en cautiverio. Se visit adicionalmente la comunidad campesina de Santa Catalina de Chongoyape, en Lambayeque, conociendo de antemano la proteccin que se da all al zorro de Sechura por razones tursticas principalmente; esta comunidad no fue tomada en cuenta en el anlisis estadstico de entrevistas. Se recogieron fecas de zorro de Sechura en las comunidades rurales evaluadas y stas fueron examinadas en busca de restos de aves de corral, de cabras y otros animales domsticos. Las fecas se analizaron mediante el mtodo descrito por Korschegen (1987) y el nmero de fecas recogidas por sitio se muestra en la tabla 1. La tabla 1 presenta la composicin de la muestra de entrevistados, indicando las ciudades o zonas rurales en donde se realizaron las entrevistas. Tabla 1. Composicin de la muestra de entrevistados y de fecas recogidas.
Entrevistados Chamanes Ciudad de Lima Ciudad de Piura (Piura) Ciudad de Chiclayo (La Libertad) Ciudad de Trujillo Ciudad de Tumbes Comerciantes Ciudad de Lima Catacaos (Piura) Ciudad de Piura (Piura) Poseedores de artesanas y amuletos Ciudad de Piura (Piura) Ciudad de Lima Chulucanas (Piura) Catacaos (Piura) Nmero de entrevistas 17 6 4 4 1 4 5 2 7 6 7 8 Heces de zorro analizadas 7 --6 -326 8 8 -16 20

Entrevistas a pobladores rurales

Nmero de entrevistas

Sayn (Lima) Huaral (Lima) Huaura (Lima) Casa Grande (La Libertad) Chicama (La Libertad) Batn Grande (Lambayeque) Olmos (Lambayeque) Cayalt (Lambayeque) Chulucanas (Piura) Catacaos (Piura) Tambo Grande (Piura)

8 11 13 7 12 9 14 14 7 13 12

Resultados Actitud del poblador rural frente al zorro costeo: La actitud del poblador rural frente a esta especie es de persecucin (68.3% de los entrevistados) o indiferencia (31.7%). Los habitantes de todas las comunidades visitadas producen vegetales y animales para autoconsumo, principalmente maz, aves de corral, cuyes y cabras. Los motivos de persecucin declarados fueron el dao sobre aves de corral y cuyes (65% del total de entrevistados), el consumo de vegetales o productos almacenados (13.3%) y la predacin sobre cabras (10%).

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RELACIONES HOMBRE - ZORRO DE SECHURA EN PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Predacin sobre aves de corral y cuyes: El 16.6% de los entrevistados (20 personas) declararon haber tenido problemas de este tipo con zorro de Sechura, sin embargo el nmero de entrevistados que reportaron dar caza al zorro por esta causa fue mayor (78 personas o 65% de los entrevistados). El 12.5% de los entrevistados (15 personas) report que los ataques a animales de corral suceden casi exclusivamente entre los meses de Noviembre y Enero. Consumo de vegetales y productos almacenados: El 13.3% de los entrevistados (16 personas) refiri dar caza al zorro costeo por daar cultivos y consumir productos almacenados. Los cultivos consumidos registrados en las entrevistas fueron zapallo, tomate, higos, camote y maz; no se precis el tipo de productos almacenados consumidos. Los daos causados por zorros de Sechura sobre productos almacenados parecen ser poco comunes en las localidades visitadas, dado que los entrevistados dijeron conocer este tipo de problemas solo por relatos de otras personas y que recordaron bien datos precisos (pocas y locales en que ocurrieron); a pesar de esto, un nmero importante de personas los consider al responder la entrevista. Predacin sobre cabras: Se registr la persecucin del zorro costeo por predacin sobre cras de cabra en las comunidades de Tambo Grande (7 personas) y Catacaos (5), sin embargo slo un entrevistado, de la comunidad de Tambo Grande, report haber tenido ese problema personalmente. En el anlisis de las heces recogidas para este estudio no se encontr restos de cabras. El 4.16% de los entrevistados refiri estar preocupado por posibles problemas sanitarios originados por zorros con sarna, aunque no los cazan por este motivo. Este problema se registr nicamente en las comunidades de Batn Grande y Olmos. Mascotas: Se registr un total de 5 especmenes mantenidos como mascotas en regiones rurales y se tom referencia de otros 7 especmenes que fueron dejados en libertad luego de llegar a la adultez, en los departamentos de Piura, Lambayeque y La Libertad. Los entrevistados indicaron siempre que se trata de una prctica ocasional y que recogieron los cachorros al encontrarlos casualmente. Todos los reportes correspondieron a individuos juveniles tempranamente separados de sus padres. Tres de los especmenes observados se encontraban sueltos y congeniaban bien con los nios, dejndose cargar, aunque no por mucho tiempo. Un pequeo nmero de zorros de Sechura es vendido ilegalmente como mascotas en las ciudades aunque no es raro que estos especmenes sean entregados a las autoridades por sus adoptantes al llegar a adultos debido a su fuerte olor y exigencias de mantenimiento. Amuletos y chamanismo: El 100% de los chamanes entrevistados utilizan esta especie para atraer buenos espritus o buenas energas durante actos de adivinacin y para fabricar amuletos llamados seguros, con diversos fines. El procedimiento de uso en los rituales de adivinacin consiste en colocar un zorro disecado o un crneo en el cuarto donde se efecta el ritual. Los amuletos hechos con zorro de Sechura incluyen generalmente la cola y, menos frecuentemente, patas u otros restos. Los fines de los amuletos son diversos e incluyen principalmente atraccin del amor, salud, contrarrestamiento de hechizos, prosperidad en los negocios y en los estudios, dependiendo de lo que desee el cliente. Los amuletos hechos con restos de zorro se consideran no muy fuertes (en contraste con otros elementos como restos de oso de anteojos, Tremarctos ornatus) pero tiles para situaciones que requieren soluciones complejas. Algunos chamanes (15.6% de los entrevistados) utilizan tambin la grasa del zorro costeo para tratar afecciones bronquiales y males del estmago. Los animales adultos disecados en posicin de sentado son ofrecidos tambin a los turistas como artesanas y a los locales (principalmente en Piura) como amuletos que tienen el objeto de proteger casas o locales comerciales contra la mala suerte y fuerzas negativas provenientes de malos deseos de terceros. La prctica de cortar la cola del zorro cazado y guardarla como amuleto es relativamente comn entre los habitantes rurales (29.17% de los campesinos entrevistados) sin embargo, todos los entrevistados que reportaron realizar esta prctica aseguraron llevarla a cabo como una accin secundaria, con zorros cazados por otros motivos. Unos pocos (4.16%) declararon que, al ocurrir capturas accidentales de zorros (p.e. individuos cados en fosos) se amputa la cola de los animales y se les deja libres. Artesanas: El tipo de artesana ms comn hecha con restos de zorro costeo consiste en animales adultos disecados en posicin de sentado. Esta actividad se da principalmente en el departamento de Piura, en donde la venta de animales disecados tiene volmenes importantes. Los dependientes de locales de venta de artesanas declararon un volumen de venta semanal promedio de 2 animales por local en la ciudad de Catacaos (n=5) y 1 animal en la ciudad de Piura (n=2). Los comerciantes entrevistados en la ciudad de Lima declararon vender estos artculos nicamente a chamanes. Aunque no es comn, es posible encontrar artesanas de otro tipo como carteras de piel y bastones y otros artculos con restos seos. Turismo y otros: Un caso aislado hasta el momento se presenta en la actualidad en la comunidad campesina de Santa

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E. DANIEL COSSOS MEZA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 134-138 __________________________________________________________________________________________ Catalina de Chongoyape, en el departamento de Lambayeque. En esta rea la actividad turstica y la existencia de proyectos de conservacin con otras especies (principalmente oso de anteojos, Tremarctos ornatus) empez a reportar ingresos econmicos a partir de los ltimos meses del ao 2000, por lo que, con el fin de atraer a los zorros para toma de fotos, se les ofreci frutos de algarrobo (Prosopis pallida) como alimento. Actualmente la actitud de persecucin hacia zorro costeo ha cambiado en la comunidad por la proteccin de esta especie por razones tursticas y por el valor que poseen como dispersores de semillas, contribuyendo con las actividades de reforestacin en el rea (Heinz Plenge, comunicacin personal). Discusin El uso de la cola del zorro serrano, Pseudalopex culpaeus, descrito por Valdizn (1922) es muy parecido al dado a la cola del zorro de Sechura en la costa. El uso de la cola del zorro serrano est extendido ampliamente en la sierra del Per y podra haber sido llevado a la costa por migrantes, aplicndose ahora al zorro de Sechura. El zorro de Sechura parece haber tenido un lugar importante en la religin y tradicin popular de las culturas preincas de su rea de distribucin. Este papel se evidencia por la presencia de restos seos en tumbas pre cermicas (Wing, 1989) y por las representaciones pictricas y escultricas de estos animales y de personajes zoomorfos, principalmente de las culturas Mochica y Chim. Las imgenes de guerreros y sacerdotes con razgos de zorro (cola y cabeza) podran representar caractersticas o propiedades atribuidas al zorro y deseables para el personaje humano representado, como sucedera con otras especies animales (vase Hocquenghem, 1987). Por otro lado, los dibujos mochicas de caceras de zorros sugieren que stas habran sido eventos rituales (Donnan, 1976). Estos datos sugieren que la herencia cultural podra tambin influir en la actual imagen del zorro de Sechura en la poblacin humana. Como en el caso estudiado por Landeo (1992) las heces analizadas no contuvieron restos de cabras, a pesar de la creencia de un buen nmero de pobladores que consideran al zorro de Sechura un peligro para los caprinos. Los pobladores rurales parecen sobreestimar la actividad del zorro de Sechura como predador de animales domsticos. Resultados similares han sido encontrados para el caso de jaguares (Conforti & Acevedo, 2003) y lobos (Naughton-Treves et al., 2003) y es de esperar que se extiendan a muchas otras especies de carnvoros. Los nacimientos de zorros de Sechura ocurriran principalmente entre octubre y noviembre (Birdseye, 1956) por lo que, segn los resultados encontrados, la predacin sobre aves de corral (principalmente entre noviembre y enero) se dara en las pocas de nacimiento y primeros meses de vida de los cachorros. Conclusiones La persecucin del zorro de Sechura en zonas rurales podra amenazar poblaciones particulares de esta especie. Esta amenaza sera mayor para las poblaciones del departamento de Lima, el cual corresponde al lmite sur de su distribucin reconocida. La falta de conocimiento sobre taxonoma subespecfica y abundancia del zorro de Sechura en muchas regiones dificulta la toma de decisiones sobre proyectos de conservacin en la actualidad o a futuro. La dieta oportunista del zorro de Sechura, que le permite consumir entre otras cosas animales de granja y vegetales cultivados, junto a las tradicionales creencias mgico religiosas de los pobladores rurales de la costa del Per y de muchos habitantes de las principales ciudades de esa zona, incluyendo Lima, juegan un papel importante en la formacin de una actitud por parte de la poblacin humana hacia el zorro de Sechura. El zorro de Sechura se muestra como un consumidor ocasional de aves de corral. El consumo de cabras por zorros de Sechura, por el contrario, parece ser una creencia sin fundamentos objetivos. Actualmente la tenencia y la captura de zorros de Sechura en el Per sin autorizacin del Estado se encuentran prohibidas. A pesar de ello, la venta de animales disecados y amuletos no es rara en las principales ciudades del rea de distribucin de esta especie, lo que puede atribuirse a deficiencias en los sistemas de control del trfico ilegal y difusin de normas legales. El difundido uso de la especie en rituales mgico religiosos y la arraigada supersticin en algunas zonas dificulta el control del trfico ilegal. Recomendaciones Se considera importante el estudio de los siguientes puntos para determinar la necesidad de llevar a cabo programas de conservacin y elaborarlos correctamente: - Existencia y distribucin de subespecies. - Abundancia en distintas zonas. - Grado de predacin sobre animales domsticos. - Probabilidades de transmisin de enfermedades a animales domsticos y al hombre. - Transmisin de enfermedades del perro hacia el zorro de Sechura. - Utilidad de la especie, principalmente como dispersora de semillas. Programas de conservacin especficos deberan incluir un fuerte componente de educacin que contemple: - Sugerencias de medidas simples para la proteccin de animales domsticos y productos almacenados. - Elementos contra el uso de la especie para fabricacin de amuletos.

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RELACIONES HOMBRE - ZORRO DE SECHURA EN PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ - Difusin de normas legales. - Exposicin de la inconveniencia de la especie como mascota (principalmente en ciudades). Agradecimientos A los guardaparques del Santuario Histrico Bosque de Pmac y a las autoridades del Instituto Nacional de Recursos Naturales, que apoyaron las actividades en la ejecucin de este proyecto. A Heinz Plenge, quien me brind datos sobre la comunidad de Santa Catalina de Chongoyape. Asimismo, a todas las personas que aceptaron ser entrevistadas y, de manera especial, a los pobladores de Batn Grande. Literatura citada Aguilar P., Beingolea O., Brack A. & Ceballos I. 1977. Vertebrados importantes en la agricultura peruana. Revista Peruana de Entomologa. 20: 2532. Asa C.S. & Wallace M.P. 1990. Diet and activity pattern of the Sechuran desert fox (Dusicyon sechurae). Journal of Mammalogy. 71: 69-72. Birdseye C. 1956. Observations on a domesticated peruvian desert fox, Dusicyon. Journal of Mammalogy. 37: 284-287. Conforti V.A. & de Azevedo F.C.C. 2003 Local perceptions of jaguars (Panthera onca) and pumas (Puma concolor) in the Iguacu National Park area, south Brazil. Biological Conservation. 111: 215221. Donnan C.B. 1976. Moche art and iconography. UCLA Latin Amer. Center Publ., Los Angeles. Eisenberg J. & Redford K. 1999. Mammals of the neotropics. Vol 3. The central neotropics: Ecuador, Peru, Bolivia, Brasil. University of Chicago Press, Chicago. Grimwood I.R. 1969. Notes on the distribution and status of some Peruvian mammals. American Committee for International Wild Life Protection and New York Society. Special publication N21. New York. Hocquenghem A.M. 1987. Iconografa moche. Pontificia Universidad Catlica del Per. Lima. Huey R. 1969. Winter diet of the Peruvian desert fox. Ecology. 50: 1089-1091. Koepcke H. & Koepcke M. 1952. Sobre el proceso de transformacin de la materia orgnica en las playas arenosas marinas del Per. Publicaciones del museo de Historia Natural Javier Prado. Serie A. N 8. Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima. Korschegen L.J. 1987. Procedimientos para el anlisis de hbitos alimentarios. pp 192-206. En: Manual de tcnicas de gestin de vida silvestre. 4ta ed. Wildlife Society. Kruuk H. 1976. Carnivores and conservation. En: Proceedings of a symposium on endangered wildlife of Southern Africa. pp 1-13. The Endangered Wildlife Trust and University of Pretoria, Pretoria. Landeo C. 1992 Impacto del zorro de Sechura Pseudalopex sechurae sobre el ganado caprino en el Coto de Caza El Angolo - Piura. Tesis para optar el grado de Magster Scientiae en la especialidad de Conservacin de Recursos Forestales. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima. Naughton-Treves L., Grossberg R. & Treves A. 2003. Paying for tolerance: rural citizens' attitudes toward wolf depredation and compensation. Conservation Biology. 17: 1500-1511. Tirira D. (ed). 2001. Libro rojo de los mamferos del Ecuador. SIMBIOE/ Ecociencia/ Ministerio del Ambiente/ UICN, Serie Libros Rojos del Ecuador, Tomo 1. Publicacin Especial sobre los mamferos del Ecuador 4. Quito. Treves A. & Karanth K.U. 2003. Human-carnivore conflict and perspectives on carnivore management worldwide. Conservation Biology. 17: 1491-1499. Valdizn Maldonado H. 1922. La medicina popular peruana. Torres Aguirre, Lima. Wing E.S. 1989. Human use of canids in the central Andes. En: Redford K. & Eisenberg J. Advances in Neotropical Mammalogy. : 265-278.

Afiliacin de cuando se realiz el estudio: Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Maestra en Zoologa. Ciudad Universitaria, Av Venezuela cuadra 34, Lima 1 Afiliacin actual: Comisin de supervivencia de especies de la Unin Internacional para la Conservacin de la Naturaleza - Grupo de especialistas en cnidos. Wildlife Conservation Research Unit, Department of Zoology, University of Oxford, South Parks Road, Oxford, OX1 3PS, UK Direccin postal actual: 5440 Coolbrook, Montreal, H3X 2L4. Canad. Direccin electrnica: dcossios@yahoo.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 11/08/2004 Aceptado: 12/12/2004

EFECTO DE UNA QUEMA CONTROLADA SOBRE LA POBLACIN MICROBIANA EN SUELOS CON PASTURAS EN LA SAIS TUPAC AMARU JUNN, PER EFFECT OF PRESCRIBED BURNING ON MICROBIAL POPULATIONS OF GRASSLANDS SOILS OF THE TUPAC AMARU SAIS JUNIN, PERU Diana L. Torres Vargas1, Roberto Quiroz Guerra2 y Juan Juscamaita Morales3, Resumen Se evalu el efecto de la quema controlada sobre las poblaciones de bacterias aerobias, bacterias anaerobias, hongos y dos gneros de Bacterias Libres Fijadoras de Nitrgeno (BLFN, Azotobacter sp. y Azospirillum sp.) en suelos con pasturas de la Sociedad Agrcola de Inters Social Tpac Amaru, Junn. Los muestreos se realizaron desde el final de la poca seca (Septiembre del 2001) hasta el inicio de la siguiente poca seca (Junio del 2002). La quema se llev a cabo a inicios del mes de Octubre, empleando la metodologa de una quema frontal, a favor del viento. Las caractersticas del suelo, como humedad, fsforo, potasio, CIC, CE, cationes, materia orgnica, nitrgeno y pH, no variaron despus de realizada la quema. La quema no afect (P>0.05) a las poblaciones de bacterias aerobias, bacterias anaerobias y hongos. En los gneros de BLFN aislados, no se observaron variaciones grandes en las muestras obtenidas inmediatamente despus de la quema, sin embargo, en los anlisis de variancia de los dems muestreos se obtuvo altas variancias para las poblaciones del Cuadrado Sin Quema, siendo mucho menores las variancias en el Cuadrado Quema. La aplicacin de fuego en el Cuadrado Quema habra provocado una mayor estabilidad poblacional, mostrando la poblacin de BLFN del Cuadrado Sin Quema una mayor variabilidad espacial. Palabras clave: Quema controlada, Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias, Hongos, Azotobacter, Azospirillum, Correlaciones Cannicas. Abstract A study was carried out to evaluate the effects of prescribed burning (head fire) in populations of aerobic bacteria, anaerobic bacteria, fungi and two genus of Nitrogen-fixing bacteria (Azotobacter sp. and Azospirillum sp.) in Junn. Samples were taken from the end of the dry season (September 2001) to the beginning of the following dry season (June 2002). The burning experiment was carried out at the beginning of October (beginning of the rain season), using the Head Fire Burning methodology (it burns in favor of the wind). Characteristics of the soil, humidity, phosphorus, potassium, CEC, EC, cations, organic matter, nitrogen and pH, did not vary after the burning. Burning did not affect aerobic bacteria, anaerobic bacteria and fungi populations. Students ttest (=0.05) was used and non significant differences were found between these populations before and after the burning. Regarding Nitrogenfixing bacteria, great variations in the samples obtained immediately after burning were not observed. In the variance analysis, the No-Burning quadrat showed larger variances than the Burning quadrat. Application of fire in the Burning quadrat would have caused population stability, while the Nitrogen-fixing bacteria of the No-Burning quadrat showed greater spatial variability. Key words: Prescribed burning, aerobic bacteria, anaerobic bacteria, fungi, Azotobacter, Azospirillum.

Introduccin Las praderas nativas o pastizales en el Per ocupan un rea importante dentro del territorio peruano. Segn el Institututo Nacional de Estadstica e Informtica (1995), mencionado por Chancayauri (1999), tenan una extensin de 15 679 873.12 hectreas. Estos pastizales se ubican desde los 3500 msnm hasta los 4800 msnm y el 92% de esta totalidad est en la sierra (Argote, 1999). Debido a la altitud, la complicada topografa y los bajos niveles de fsforo y otros elementos del suelo en estas praderas, la agricultura no puede ser la actividad econmica que

sustente la poblacin que la habita y el suelo queda relegado a sustentar pastos naturales que permitan una actividad pecuaria extensiva. El manejo adecuado de pastizales es primordial para asegurar la disponibilidad de pastos sanos y palatables todo el ao; por ello, peridicamente se realizan quemas de estas pasturas con el objeto de permitir el aprovechamiento de la vegetacin de piso por el ganado ovino, y rebrotes por el ganado vacuno (ONERN, 1976). Segn Argote (1999), los pastizales peruanos podran sostener una poblacin ganadera mayor a la

EFECTO DE QUEMA SOBRE MICROORGANISMOS DEL SUELO EN PASTURAS DE JUNIN Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ carga actual; sin embargo, debido a prcticas inadecuadas de manejo de pastizales, se ve afectada la productividad de las especies vegetales aptas para el pastoreo. El fuego es una fuerza natural en la mayor parte de las comunidades vegetales que existen (Whright & Bailey, 1982), por eso es indispensable lograr entender la manera como ste afecta al ecosistema. Entre los pocos trabajos realizados con poblaciones microbianas del suelo, sometidas a quemas, tenemos la investigacin realizada por Miller et al. (1955), Neuenschwander (1976) y Jurgensen et al. (1979), mencionados por Wright & Bailey (1982), quienes observaron que las poblaciones bacterianas declinan rpidamente despus de un incendio, pero manifiestan un incremento de 3 a 10 veces el tamao de su poblacin al primer mes de recuperacin. Por otro lado, segn Gibbs (1919), mencionado tambin por Wright & Bailey (1982), las bacterias nitrificantes tienen umbrales pequeos y son fcilmente exterminadas a temperaturas que van de 53 a 56 C, estn protegidas generalmente por las capas de suelo que se encuentran sobre ellas y las poblaciones son capaces de recuperarse rpidamente despus de un incendio. La temperatura es un factor importante que controla las actividades de las poblaciones de microorganismos del suelo, acelerando la tasa de crecimiento de stas. Existen reportes de que la quema puede incrementar la temperatura del suelo tiempo despus de la quema, favoreciendo de esta manera, que se incrementen las poblaciones microbianas. Hensel (1923), Greene (1935), Weaver & Roland (1952), Kucera & Ehrenreich (1962), Scotter (1963) y Peet et al. (1975) (mencionados por Thompson & Schimel, 1984) sostienen que la temperatura del suelo de una zona quemada es mayor que la de una no quemada, en un rango de 3 a 16C. La humedad que presenta el suelo que es sometido a quemas es tambin importante, DeBano et al. (1998) sostienen que si en los primeros 5 centmetros la humedad es de 10%, y el suelo es sometido a 70C, el calentamiento generado podra matar a aproximadamente el 95% de las bacterias heterotrficas y a una gran proporcin de hongos; mientras que si el suelo est seco, sometido a la misma temperatura provocara la muerte de menos del 25% del mismo grupo bacteriano. Debido a la influencia de la microflora del suelo en el desarrollo de la vegetacin, es indispensable conocer lo que las quemas provocan en las poblaciones microbianas, de tal manera que no se dae a estos organismos, que segn Jhoncon & GutirrezCorrea (1982) no slo constituyen el primer nivel trfico, sino que son tambin responsables de la formacin del suelo, de ecosistemas, de la recirculacin de elementos qumicos y de la energa. Aunque las quemas de pastizales son un mtodo de manejo muy utilizado en las zonas altoandinas, no existen trabajos que reporten lo que el fuego ocasiona a los microorganismos, por ello, el objetivo principal de este estudio fue evaluar el efecto de las quemas de pastizales en las poblaciones microbianas. Materiales y Mtodos Lugar Experimental El trabajo se llev a cabo en Champacancha, dentro del distrito de Canchayllo, Unidad de Produccin Pachacayo de la Sociedad Agrcola de Inters Social Tpac Amaru Ltda. El campo experimental se ubica a 4100 msnm. Se delimitaron dos parcelas de aproximadamente 1250 m2 cada una, a las que se denomin Cuadrado Quema (CQ) y Cuadrado Sin Quema (CSQ), la asociacin agrostolgica es Festuchetum-Calamagrosetum. Mtodo de Quema Aunque las quemas en pastizales altoandinos se realizan principalmente en poca seca (Noli, 1992; Vargas, 2002), la quema efectuada para el presente estudio se realiz a inicios de la poca de lluvias, para poder obtener una recuperacin ms rpida de los pastos que fueron quemados al recibir la precipitacin, ya que la quema de pastizales puede ser muy desfavorable durante perodos muy secos (Wright & Bailey, 1982). El rea escogida cumpli con los requisitos para realizar una quema controlada adecuada segn Wright & Bailey (1982), es decir, la cantidad de biomasa (670 a 1120 kg/ha), exposicin y pendiente (menor a 20%) que permite controlar la intensidad del fuego aplicado. Antes de la quema, se midieron variables meteorolgicas como humedad, direccin e intensidad del viento, para esperar el momento ms adecuado de quema. Estas cumplieron con las especificaciones de Wright & Bailey (1982); la humedad relativa se encontraba de 15 a 25%, la temperatura ambiental de 17C y la velocidad del viento era menor a 32 km/h. Se aplic una variante del mtodo de quema focalizada o head fire. Se establecieron barreras por remocin de vegetacin en el permetro (mediante el paso de un tractor) y se procedi a la quema. Para evitar que el fuego traspase las barreras, se apag el mismo con pellejos de carnero mojados. Se cont con brigadas de contencin del fuego a lo largo del permetro, evitando en todo momento, que se propague a la vegetacin de las zonas aledaas. Muestreos y Toma de Muestras La quema se realiz el 9 de Octubre del 2001. Se procedi a tomar muestras antes y despus de la quema (9 y 10 de Octubre), 29 de Octubre (aproximadamente 2 semanas despus de la quema); 12 de Noviembre (aproximadamente un mes despus de la quema, inicio de poca de lluvias); 12 de Diciembre (dos meses despus de la quema, poca de

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DIANA L. TORRES VARGAS, ROBERTO QUIROZ GUERRA Y JUAN JUSCAMAITA MORALES Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.139-147 __________________________________________________________________________________________ lluvias); 13 de Febrero; 10 de Abril (fin de poca de lluvias) y 11 de Junio (inicio de poca seca). Para cada muestreo se tomaron 6 muestras de suelo (del rea de influencia radicular) en cada parcela, CQ y CSQ. Se trabajaron 12 muestras en cada muestreo, extradas de puntos fijos. De cada muestra se realiz el conteo de poblaciones de Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias y Hongos. Se obtuvo tajadas de 10 cm de profundidad por 2 cm de ancho y 15 cm de largo. Para el conteo de poblaciones de BLFN se tomaron 2 individuos completos (raz y parte area) de la gramnea Festuca dolicophylla para componer una muestra de races (para aislamiento de Azospirillum sp.) y de rizsfera (para aislamiento de Azotobacter sp.) por cada cuadrado. Medicin de la temperatura del suelo En una quema controlada de un metro cuadrado de pastizal se coloc termistores a tres profundidades diferentes, a 5 cm, 10 cm y 15 cm de la superficie, luego se procedi a quemar los pastos. Las lecturas de resistencia de los termistores se tomaron con multmetros. Posteriormente, con las ecuaciones de calibracin de cada termistor se obtuvo el valor de temperatura. Toma de muestra de suelo para el anlisis de caracterizacin y de micro-elementos del suelo De cada lado del cuadrado que constitua un cuadrado (o parcela), se extrajo 1 muestra de suelo libre de plantas y races. Con las 4 submuestras se compuso una muestra nica por cuadrado, se mezcl y se guard aproximadamente 1 kilo para ser llevado al laboratorio de suelos donde se realizaron los siguientes anlisis: Textura, Materia Orgnica, Carbonatos, CIC, CE, pH, Na, N, P, K, Ca, Mg y Al+H. Anlisis Microbiolgico Los anlisis fueron conducidos en el Laboratorio de Biorremediacin del Departamento de Biologa de la UNALM. Para el aislamiento de Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias y Hongos, se utiliz medios de cultivo slidos especficos para cada grupo. Los medios fueron: el medio Glucosa-Peptona-Agar para las Bacterias Aerobias, para las Bacterias Anaerobias el medio Tioglicolato de Brewer y para los hongos el Medio Agar Rosa de Bengala Dicloran Cloramfenicol. (Garca, 1984). Las diluciones utilizadas para cada grupo microbiano fueron, 10-4 y 10-5 para bacterias aerobias, 10-2 para bacterias anaerobias y 10-3 y 10-4 en el caso de hongos. Se incub a 28C durante 3 das para las Bacterias Aerobias y Hongos, 6 das para las bacterias anaerobias. Al cabo del tiempo de incubacin se procedi al conteo de colonias o unidades formadoras de colonia. Para los Gneros de BLFN se emple la tcnica del Nmero Ms Probable (NMP), con medios de cultivo lquidos especficos para cada gnero, Caballero (1985) detalla el medio de cultivo para Azotobacter y Rivas (1993) para Azospirillum. Se trabaj hasta la dilucin 10-7, llevndose a incubacin a 28C durante 15 das. La lectura consisti en la observacin de viraje en el tubo (cambio de color por acidificacin del medio) o la formacin de una pelcula en la superficie. El nmero de bacterias se determin con la Tabla de Cochran (Lindquist, 1999). Anlisis estadstico Para determinar diferencias estadsticas significativas (=0.05) entre el tratamiento Quema y Sin Quema, se realiz una Prueba - t para muestras pareadas entre los resultados del anlisis poblacional de las muestras tomadas antes de la quema, y las muestras tomadas un da despus de la quema. Se utiliz la prueba del Ratio F mximo (Hartley, 1950) para las variancias de las poblaciones de los gneros Azotobacter sp. y Azospirillum sp. Anlisis de Componentes Principales y de Correlaciones Cannicas Para el anlisis de la relacin entre las poblaciones microbianas y los elementos minerales del suelo, se procedi a discriminar entre las variables redundantes y las que aportan la mayor cantidad de informacin mediante el anlisis de Componentes Principales. Los principales objetivos de este anlisis son la reduccin de datos y el facilitar la interpretacin de los mismos (Johnson, 1998). Posteriormente se aplic un anlisis de Correlaciones Cannicas a los dos conjuntos de variables y se obtuvo las variables de suelo que estaran explicando la dinmica de la variable respuesta (poblaciones microbianas). Se realiz el anlisis de la correlaciones cannicas segn Johnson & Wichern (1929). Resultados y Discusin Dos semanas despus de la quema, la recuperacin de los pastos era bastante buena y en dos meses los pastos tenan abundantes rebrotes. Los pastizales son considerados material altamente inflamable. Para realizar una quema se necesita un mnimo de vegetacin de 670 a 1120 kg/ha (Wright & Bailey, 1982). En el campo de experimentacin, la disposicin de pastos palatables era alta, a comparacin del requerimiento de combustible vegetal mnimo para realizar una quema controlada en pastizales. El CQ present 4199.92 kg/ha y el CSQ tena 4801.19 kg/ha. La quema, que dur aproximadamente 2 horas (hora de inicio 10:00 am), no result uniforme debido a que la intensidad y direccin del viento son cambiantes. El CQ qued dividido en tres reas, en la parte media del cuadrado la quema fue de intensidad media, mientras que en los extremos se poda apreciar una quema mas intensa.

141

EFECTO DE QUEMA SOBRE MICROORGANISMOS DEL SUELO EN PASTURAS DE JUNIN Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ La disminucin en las poblaciones de Bacterias Aerobias Mesfilas Viables y de Hongos (Figura 1) despus de la quema no fue significativa (P>0.05).
3000

es similar a la obtenida por Chancayauri (1999) y Argote (1999) en suelos de otra zona de pastizales de puna. Se puede inferir que la quema controlada no incrementa sustancialmente la temperatura del suelo y por ende, no se espera tener efectos negativos sobre la microflora del suelo.
12

2500

2000

10

1500

UFC/g SUELO

1000

T (C)

Inicio de Quema

Fin de Quema

500
2

09 :3 9

09 :2 4

09 :2 7

09 :4 2

09 :5 0
11 Jun 26.24 24.27

09 :1 1

09 :3 1

09 :1 7

Bacterias Aerobias * 100 Bacterias Anaerobias * 10

2663.888667 210.764

1552.0835 226.528

09 :2 1

HORA

1979.166333 1548.611333 Hongos * 10 Bacterias Aerobias * 100 Bacterias Anaerobias * 10 Hongos * 10

Figura 2. Temperatura (C) del suelo a 5, 10 y 15 cm de profundidad durante una quema de la vegetacin. Porcentaje de Humedad del Suelo La humedad del suelo vari entre 22 y 35% (Figura 3). Los niveles de humedad del suelo despus de la quema no llegan a valores que indiquen que el suelo ha disminuido su capacidad para retener humedad (DeBano et al., 1998).
Cuadrante Quema (AQ)

Figura 1. Variacin de la poblacin microbiana (# UFC/g suelo) en el Cuadrado Quema despus de ser perturbado mediante una quema controlada. AQ: Antes de Quema DQ: Despus de Quema Estos resultados difieren de los reportados en el estudio citado por Wright & Bailey (1982), en el que Miller et al. (1955) y Jurgensen et al. (1979) trabajaron con poblaciones microbianas del suelo sometidas a quemas. Ellos observaron que las poblaciones bacterianas declinan rpidamente despus de un incendio a un valor de casi cero, pero manifiestan un incremento de 3 a 10 veces el tamao de su poblacin inicial al primer mes de recuperacin. Stendell et al. (1999), observaron con respecto a la poblacin de Micorrizas de un campo experimental de pinos, que sta disminuy a un octavo de su tamao despus de una quema controlada. En el caso de las bacterias anaerobias no existen tampoco diferencias significativas (P>0.05). De los anlisis de caracterizacin del suelo, se obtuvo que la quema no afect ninguna de las propiedades edficas. Temperatura del suelo La temperatura del suelo, como efecto de la quema, increment menos que un grado centgrado en la capa superior del suelo (Figura 2). Esta temperatura

Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema

36.00

34.00

32.00

30.00

%H

28.00

26.00

24.00

22.00

20.00

9y10 Oct 29 Oct Cuadrante Quema (AQ) Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema 24.35 24.27 22.30 28.59 24.72

12 Nov

09 :3 5

12 Dic

13 Feb

10 Abr

30.43 24.07

33.55 28.84

31.41 35.03

32.67 28.80

MUESTREO

Figura 3. Porcentaje Promedio de Humedad del Suelo (a 10 cm de profundidad) en los Cuadrados Quema y Sin Quema, Champacancha. AQ: Antes de Quema DQ: Despus de Quema

142

09 :5 3

Cuadrante Quema Cuadrante Quema (AQ) (DQ)

5 cm.
0

10 cm.

15 cm

DIANA L. TORRES VARGAS, ROBERTO QUIROZ GUERRA Y JUAN JUSCAMAITA MORALES Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.139-147 __________________________________________________________________________________________

10000.00

1000.00 Cuadrante Quema (AQ)

Cuadrante Quema (AQ) Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema

Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema

# UFC/g SUELO * 100

#UFC/g * 1000 SUELO

100.00

1000.00

10.00

9 y 10 Oct 21.08 22.65 50.55

29 Oct

12 Nov

12 Dic

13 Feb

10 Abr

11 Jun

100.00

Cuadrante Quema (AQ)

9 y 10 Oct 266.39

29 Oct 12 Nov 12 Dic

13 Feb

10 Abr

11 Jun

Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema

115.80 68.24

139.85 81.31

22.08 10.59

36.50 13.14

23.03 20.50

22.31 23.47

Cuadrante Quema (AQ) Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema

155.21 263.75 558.33 1259.03 1058.61 1622.22 6284.72 165.56 333.68 1179.17 8944.44 4251.53 1920.83 9243.06
MUESTREO

MUESTREO

Figura 4. Promedio poblacional de Bacterias Aerobias (#UFC/g suelo * 1000) en los cuadrados Quema y Sin Quema. AQ: Antes de Quema DQ: Despus de Quema Dinmica de las Bacterias Aerobias, Bacterias Anaerobias y Hongos a lo largo del ao Las variaciones poblacionales que pueden observarse en los muestreos posteriores a la quema se deben a la dinmica estacional de estas poblaciones, pues no se observ una variacin significativa en el tamao poblacional despus de la perturbacin realizada en el rea. Las poblaciones de ambos cuadrados (CQ y CSQ) presentan las mismas tendencias en casi todos los muestreos. (Figuras 4, 5 y 6). En suelos de puna en la misma unidad de produccin de la SAIS Tpac Amaru, Pahuara & Ziga (2001) trabajando en suelos sembrados con pastos cultivados encontraron que la poblacin vari de casi 106 a 11*108 ufc/g. suelo. Los valores poblacionales de bacterias aerobias de Champacancha llegan a encontrarse dentro de estos rangos. Pahuara & Ziga (2001), en el experimento llevado a cabo en la Unidad Productiva de Pachacayo, reportaron valores poblacionales de hongos que fluctuaban de casi 104 a 106 ufc/g suelo. Los valores obtenidos en Champacancha van de 5.5 * 103 a 7.9 * 104 ufc/g. suelo (rango considerado de los valores de ambos cuadrados experimentales) y tambin se encontraran dentro del rango de Pahuara & Ziga.

Figura 5. Promedio poblacional de Bacterias Anaerobias (# UFC/g suelo *100) en los Cuadrados Quema y Sin Quema AQ: Antes de Quema DQ: Despus de Quema
1000.00

Cuadrante Quema (AQ) Cuadrante Quema (DQ) Cuadrante Sin Quema

100.00

10.00

9 y 10 Oct 197.92 154.86 236.81

29 Oct

12 Nov

12 Dic

13 Feb

10 Abr

11 J un

Cuadr ante Quema (AQ) Cuadr ante Quema (DQ) Cuadr ante Sin Quema

118.96 59.03

417.36 790.28

61.18 76.39

105.69 118.75

88.13 79.51

64.10 54.58

M U ES TR EO

Figura 6. Promedio poblacional de Hongos (UFC/g suelo * 100) en los cuadrados Quema y Sin Quema. AQ: Antes de Quema DQ: Despus de Quema Correlaciones Cannicas entre los elementos minerales y las poblaciones microbianas El anlisis de correlaciones cannicas para Champacancha mostr que en el CQ las dos primeras relaciones cannicas explican el 91.4% de la variancia total. La tercera correlacin cannica aporta un 8.6% de la variabilidad total (Tabla 1).

143

EFECTO DE QUEMA SOBRE MICROORGANISMOS DEL SUELO EN PASTURAS DE JUNIN Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________

Can 1

Can 2

Can 3

6
y = 0.9153x + 27.34 R = 0.8268
2

Tabla2. Coeficientes Cannicos para los dos conjuntos de variables analizados en el Cuadrado Quema, Champacancha.
Coeficientes Cannicos Estandarizados para el Conjunto de Variables 1

Microorganismos

3
y = 0.3756x - 5.6881 y = 0.9263x + 9.6259 R = 0.9167
2

R = 0.5973

V1 C#E# PH 0.1212 -0.4238 0.0052 -0.2387 -0.4539 0.3658 0.4391 -0.1362 -0.0266 -0.4163

V2 -0.5698 -0.3729 -0.2068 -0.1566 0.263 0.3752 -0.3934 -0.6604 0.2904 -0.2673

V3 0.3197 0.0862 0.9807 0.0553 0.2554 -0.2208 -0.4164 0.1064 0.0648 -0.9441

0 -40 -30 -20 -10 -1 0 10 20 30

MO P K CIC Ca+2

-2

-3

Minerales

Figura 7. Influencia de las Propiedades Edficas sobre las Poblaciones Microbianas explicada por el Anlisis de Correlaciones Cannicas, Cuadrado Quema. Tabla 1. Correlaciones Cannicas y Eigenvalues para las variables analizadas del Cuadrado Quema, Champacancha.
Cuadrado Correlacin Quema Cannica Valores Propios de Inv(E)*H = CanRsq/(1-CanRsq) Valores Diferencia Proporcin Acumulado Propios 1 2 3 0.841316 0.790439 0.527196 2.4225 1.6652 0.3849 0.7573 1.2803 0.5416 0.3723 0.0861 0.5416 0.9139 1

Mg+2 K+ Na+

0.3514 0.4214 -0.6277 Al3+ + H+ Coeficientes Cannicos Estandarizados para el Conjunto de Variables 2 W1 AEROBIA ANAERO HONGOS 0.6797 -0.2922 -0.3648 W2 0.6946 0.6629 0.2464 W3 0.4304 -1.0621 1.2736

La primera correlacin cannica (Figura 7), muestra que el potasio, el pH y el sodio son las variables que estaran influyendo ms en la dinmica de las Bacterias Aerobias. La diferencia en el sentido o direccin de los coeficientes cannicos (Tabla 2) nos da la idea de que se trata de variables detrimentales para el crecimiento de las bacterias aerobias. El pH de Champacancha es cido y esto no favorece el crecimiento de este grupo bacteriano, que se encuentra mayormente adaptado a condiciones de pH neutro a alcalino (Atlas & Bartha, 2002; Madigan et al., 1997). En cuanto al Potasio, ste es un importante cofactor en algunas reacciones enzimticas, an en algunas que estn relacionadas con la sntesis de protenas (Atlas & Bartha, 2002; Madigan et al., 1997). Basta observar la composicin qumica de los componentes estructurales de algn organismo para darnos cuenta de los elementos limitantes para ste. En los microorganismos el potasio es uno de ellos y los valores de nivel medio a bajo que presenta el suelo de Champacancha pueden ser uno de los principales limitantes para estas poblaciones microbianas.

Las poblaciones de bacterias anaerobias y hongos presentaron pesos negativos en los coeficientes cannicos, ello implica que en el momento en que una o ambas poblaciones aumentaran, el valor de la variable cannica tendera a ser negativa. Esto fue lo que sucedi en los muestreos 2 y 4, donde las poblaciones de bacterias anaerobias y hongos dominaron respectivamente, produciendo valores cannicos negativos para la variable denominada microorganismos. Esta respuesta se puede explicar por el pH alto despus de la quema (muestreo 2, favoreciendo as a las bacterias anaerobias) y bajo en el muestreo 4, esto favoreci a la poblacin de hongos. La segunda correlacin cannica presenta al Magnesio y a la Conductividad Elctrica como las variables ms importantes para las poblaciones de Bacterias Aerobias y Anaerobias. La funcin que desempea el Magnesio es de estabilizacin de ribosomas, membranas celulares, cidos nucleicos y tambin para la actividad de muchas enzimas (Madigan et al., 1997). Segn Jentschke et al. (2001), los suelos cidos presentan deficiencias de Magnesio, hecho que pudimos comprobar en la lectura de los anlisis de suelos de nuestra rea de estudio. Adems, los valores de Conductividad Elctrica fueron bajos en todos los muestreos por la falta de sales en el medio.

144

DIANA L. TORRES VARGAS, ROBERTO QUIROZ GUERRA Y JUAN JUSCAMAITA MORALES Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.139-147 __________________________________________________________________________________________ La tercera correlacin cannica arroja que la poblacin de hongos estara siendo afectada principalmente por la materia orgnica. La relacin de estas variables es directa y los hongos seran los que principalmente estaran aprovechando la alta cantidad de materia orgnica disponible en la zona. En su condicin de hetertrofos, la descomposicin de la materia orgnica es una actividad importante para los hongos. Seguimiento Muestral Para las Poblaciones de Azotobacter sp. y Azospirillum sp. Al observar los datos del muestreo correspondiente a la realizacin de la quema, la poblacin de bacterias del gnero Azotobacter sp. no sufri ninguna variacin. Por otro lado, la poblacin de Azospirillum sp. muestra un incremento que no es significativo para considerar la quema como un elemento que favorezca el crecimiento poblacional de este gnero. Al analizar los resultados obtenidos en los dems muestreos, la prueba de variancias mostr que existe una gran variabilidad en ambos cuadrados, pero es mucho mayor en la poblacin aislada del CSQ que en la del CQ, para ambos gneros. La diferencia poblacional entre los cuadrados Q y SQ es menor para el gnero Azospirillum que para Azotobacter, probablemente debido a la naturaleza del hbitat de Azospirillum, que al encontrarse en los rizoplanos de las races, se encuentra de alguna forma ms protegido de las perturbaciones que ocurran en su hbitat. Los lmites de confianza (inferiores y superiores) para ambas poblaciones son extremos (Figuras 8 y 9). El lmite inferior para las poblaciones de ambos gneros de BLFN ha sido considerado cero cuando result ser un nmero negativo, ya que esto no es biolgicamente posible. Para ambos gneros la variabilidad es demasiado alta como para poder inferir la media y la variancia de la poblacin en un muestreo posterior con los estimativos obtenidos. La mayor variabilidad encontrada en las poblaciones de los gneros Azotobacter sp. y Azospirillum sp. en el CSQ podra deberse a que este cuadrado permaneci intacto, sin perturbar. En el CSQ la sucesin ha continuado y existen secciones en las que las plantas son maduras y sus races hospedan una mayor cantidad de bacterias. Plantas ms jvenes, resultado de procesos de sucesin, aparecen como puntos menos poblados o invadidos. En el CQ, las plantas quemadas regresaron a un estado sucesional inicial de manera abrupta. La capacidad de ser colonizadas por bacterias es la misma para todas las plantas de ese suelo, debido a ello, la variabilidad hallada es menor. Conclusiones En resumen, los resultados obtenidos indican que la quema de pastizales no parece tener un efecto significativamente negativo sobre los microorganismos del suelo, bajo la condicin experimental conducida. Los elementos minerales y las caractersticas del suelo tampoco se vieron afectadas por la quema controlada realizada en la zona. Agradecimientos Al Dr. Carlos Len-Velarde por la oportunidad y la ayuda brindadas para realizar este trabajo. A 145

Figura 8. Medida del Desvo de las Medias para la Poblacin de Azotobacter sp. en los cuadrados Quema y Sin Quema.

Figura 9. Medida del Desvo de las Medias para la Poblacin de Azospirillum sp. en los cuadrados Quema y Sin Quema.

EFECTO DE QUEMA SOBRE MICROORGANISMOS DEL SUELO EN PASTURAS DE JUNIN Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ Manuel Torres Vargas, Javier Osorio, Alberto Garca, Ivonne Valdizn, Yasmn Raygada, Alex Garca, Raymundo Gutirrez, Guido Yactayo, Mnica Maldonado, Liz Castaeda y todos los estudiantes de Biologa que colaboraron en los viajes de campo. Este proyecto fue financiado por el "Systemwide Livestock Programme SLP" a travs del proyecto "Enhancing Livestock Productivity while Protecting Mountain Ecosystems" manejado por el Centro Internacional de la Papa. Literatura citada Argote G. 1999. Respuesta de la produccin primaria, composicin florstica y valor nutritivo de pastizales dominados por Calamagrostis antoniana y Festuca dolicophylla a la quema prescrita frontal. Especialidad de Produccin Animal. Tesis para optar el Grado de Magister Scientiae. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Per. Atlas R. & Bartha R. 2002. Ecologa microbiana y Microbiologa ambiental. Prentice Hall, Segunda Edicin. Caballero C. 1985. Evaluacin del coeficiente Rizsfera Suelo (R/S) en el trigo (Triticum durum Estaquilla), referido a Bacterias Libres Fijadoras de Nitrgeno (BLFN). Tesis para optar el Ttulo de Ingeniero Agrnomo. UNALM. Chancayauri R. 1999. Dinmica de la produccin primaria, composicin florstica y valor nutritivo de pastizales dominado por Dolychophylla y Calamagrostis vicunarum en respuesta a la quema prescrita frontal. Tesis para optar por el grado de Magister Scientiae de la Especialidad de Produccin Animal. UNALM. DeBano L., Neary D. & Ffolliott P. 1998. Fires Effects on Ecosystems. John Wiley & Sons, c1998. Garca A. 1984. Experimentos en Microbiologa del Suelo. Mxico, Editorial Continental. pp;45-51, 71-73. Hartley H. 1950. The Maximum F-Ratio as a short-cut test for Heterogeneity of Variance. Biometrika. 37: 308-312. Jentschke G., Drexhage M., Fritz H-W., Fritz E., Schella B., Lee D-H., Gruber F., Heimann J., Kuhr M., Schmidt J., Schmidt S., Zimmermann R. & Godbold D.L. 2001. Does soil acidity reduce subsoil rooting in Norway spruce (Picea abies)?. Plant and Soil. 237 (1): 91-108, Kluwer Academic Publishers. Jhoncon J. & GutirrezCorrea M. 1982. Estudio Microecolgico en suelos de las Lomas de Lachay. II.- Microhongos. Publicacin del Centro de Zonas ridas. : 81-86. Johnson D. 1998. Mtodos Multivariados Aplicados al Anlisis de Datos. International Thomson Editores. Johnson R. & Wichern D. 1992. Applied Multivariate Statistical Analysis. Prentice-Hall International, Inc. Third Edition. Jones J. & Richards B. 1977. Effects of reforestation on turnover of 15N labeled nitrate and ammonium in relation to changes in soil microfauna. Soil Biol. Biochem. 9: 383-392. Lindquist J.A. 1999. General Microbiology: a Laboratory Manual, third edition. McGrawHill/Primis Custom Publishing. ISBN 0-07235906-4. Madigan M., Martinko J. & Parker J. 1997. Brock Biologa de los Microorganismos. Prentice Hall, Octava Edicin. Noli C. 1992. La quema de pastos naturales. Revista del INIAA, Ao 4. (13): 36. ONERN (Oficina Nacional de Evaluacin de Recursos Naturales). 1976. Inventario y Evaluacin de los Recursos Naturales de la SAIS Tpac Amaru. ONERN. Pahuara D. & Ziga D. 2001. Efecto del Fsforo sobre la Poblacin Microbiana en Suelos con Pasturas en la Zona Altoandina de Junn. Ecologa Aplicada. 1 (1): 57-64. Rivas F. 1993. Efecto Asociativo de Azospirillum sp. con Rhizobium leguminosarum sobre la nodulacin y rendimiento de materia seca del Haba (Vicia faba L). Tesis para optar el grado de Magister Scientiae. Especialidad de Suelos. UNALM. Stendell E., Horton T. & Bruns T. 1999. Early effects of prescribed fire on the structure of the ectomycorrhizal fungus community in a Sierra Nevada ponderosa pine forest. Mycological Research. Cambridge University Press Copyright The British Mycological Society. 103: 13531359. Thompson N. & Schimel D. 1984. Fire Effects on Nitrogen Mineralization and Fixation in Mountain Shrub and Grassland Communities. Journal of Range Management. 37 (5): 402-405. Vargas O. 2002. Disturbios, patrones sucesionales y grupos funcionales de especie en la interpretacin de matrices de paisaje en los pramos. PerezArbelaezia No. 13. pp: 73-79. Wright H. & Bailey A. 1982. Fire Ecology. John Wiley & Sons, Inc. Ziga D. & Gutirrez-Correa M. 1982. Diaztrofos libres en la rizsfera de Sicyos baderoa Lomas de Lachay, Lima, Per. Zonas Aridas. JulioDiciembre No. 2. Publicacin del Centro de Investigaciones de Zonas Aridas. : 79-86.

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DIANA L. TORRES VARGAS, ROBERTO QUIROZ GUERRA Y JUAN JUSCAMAITA MORALES Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.139-147 __________________________________________________________________________________________

Egresada de la UNALM (Facultad Ciencias-Biologa), becaria del Centro Internacional de la Papa. Av. La Molina 1895, La Molina, Per. Apartado 1558, Lima 12, Per. Direccin electrnica: dianaltv@yahoo.com 2 Lder, Divisin de Manejo de Recursos Naturales del Centro Internacional de la Papa. Av. La Molina 1895, La Molina, Per. Apartado 1558, Lima 12, Per. Direccin electrnica: r.quiroz@cgiar.org 3 Profesor Asociado de la Facultad de Ciencias de la UNALM. Av. La La Molina s/n, La Molina, Per. Apartado 12-056, Lima 12, Per. Direccin electrnica: jjm@lamolina.edu.pe

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 31/08/2004 Aceptado: 10/11/2004

CAMBIOS EN LA DISTRIBUCIN Y ABUNDANCIA DE LA ICTIOFAUNA DE AGUAS SOMERAS EN SAN BARTOLO (LIMA, PER) DESPUS DEL ENSO 1997-98 DISTRIBUTION CHANGES AND ABUNDANCE OF SHALLOW WATER`S ICTIOFAUNA IN SAN BARTOLO (LIMA, PER) AFTER THE ENSO 1997-1998 Antonio Grate1 y Aldo Pacheco2 Resumen El evento El Nio 1997-98, trajo consigo la tropicalizacin de las aguas en la baha sur de San Bartolo, lo que produjo cambios en la ictiofauna del lugar. Con el objetivo de evaluar y reportar la variabilidad en un periodo posterior a la perturbacin, se realizaron observaciones mediante buceo, durante los meses de Febrero - Mayo de 1999 y Enero - Julio del 2000. Los resultados de este estudio muestran que, especies son propias de la Provincia Panamea incursionaron en la baha, estas a su vez dejaron de observarse conforme paso el tiempo de estudio. Otras especies usuales para la Provincia Peruano - Chilena, en general, no sufrieron cambios en su distribucin. Como conclusin general, el presente estudio muestra que, durante el post ENSO las especies generan diferentes respuestas, algunas provenientes de la provincia Panamea son capaces de expandir sus lmites usuales de distribucin hacia la baha, pero desapareciendo conforme pasa el tiempo, interpretndose esto como el proceso de resiliencia, posterior a la perturbacin. Otras presentan una gran capacidad de aclimatacin ante el ENSO. Palabras clave: Peces, distribucin, abundancia, ENSO, Provincia biogeogrfica. Abstract The tropicalization of shallow waters of Baha Sur at San Bartolo beach by El Nio Event was shown by changes in the distribution of fishes. In order to evaluate and report the variability during a period after perturbation, diving observations were made between February - May 1999, and January - July 2000. The results of this study show that species of the Panamanian Province, which invaded the bay expanding their latitudinal distribution during El Nio disappeared progressively through the study period, while other local residents of the Peruvian - Chilean province did not change their typical distribution. As a general conclusion, it can be stated that, during the post ENSO, species generate different responses: some of the species from the Panamanian Province are able to expand their natural distribution limits, and then progressively disappear, while other species show a great capacity of acclimation under this natural disturbance. Key words: Fishes, distribution, abundance, ENSO, Biogeographic province.

Introduccin El evento El Nio Oscilacin Sur (ENSO) de 1997-98 se caracteriz por generar cambios en los factores abiticos del ecosistema marino peruano. Particularmente importante fue el aumento de la temperatura superficial del mar, registrndose anomalas de hasta 6C, y la disminucin de la disponibilidad de nutrientes, asociadas a la expansin de Aguas Ecuatoriales frente a todo el litoral de la Corriente de Humboldt de aguas fras. Adems, se produjo una baja en la productividad del mar, por la declinacin de los procesos de afloramiento (Espino, 1999). Esta variacin en las condiciones ambientales, tambin gener mltiples respuestas en las diferentes poblaciones de animales y algas. Las especies experimentaron aumento en sus densidades poblaciones, altas mortalidades, emigraciones e inmigraciones, cambios en la actividad reproductora, y cambios en los rangos de distribucin, latitudinal, longitudinal y en profundidad (Espino, 1999; Mendo & Wolff 2003; Jahncke et al., 2004).

Para el grupo particular de los peces se ha estudiado diferentes aspectos relacionados con la variabilidad inducida por el ENSO, como la dinmica poblacional de especies pelgicas por ejemplo; anchoveta y sardina, especies demersales como la merluza (Espino et al., 1985; Samame et al., 1985), tambin, aspectos trficos para especies de aguas someras en la Baha de Ancn (Hoyos et al., 1985), y para especies sujetas a explotacin pesquera (Velez & Zeballos, 1985; Snchez de Benites et al., 1985). En bahas someras, se genera una dinmica particular, puesto que estos lugares sirven de reas de reclutamiento para las especies de peces ya que encuentran condiciones favorables para su desarrollo (Hooker, 1998). Estos sistemas tambin han sufrido el efecto modificador del ENSO en donde se han reportado cambios en la distribucin y abundancia de peces (Hoyos et al., 1985). Durante el ENSO algunas especies de peces amplan sus rangos de distribucin hasta latitudes donde habitualmente no se encuentran, generaron

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Figura 1. rea de estudio baha sur balneario San Bartolo y la ubicacin de los puntos de observacin. pesqueras alternativas, lo que se considera como un impacto positivo del evento en la actividad humana. La ampliacin de las distribuciones estuvo representada por especies que vienen de la zona norte y de la zona ocenica (Espino, 1999). El balneario de San Bartolo es un pequeo sistema conformado por tres bahas, dos de las cuales son semiprotegidas del oleaje, en donde se practic buceo, despus del ENSO 1997-98, con lo que se pudo registrar la ictiofauna del lugar. El objetivo de este estudio es presentar informacin sobre la riqueza de especies, abundancia y cambios en la distribucin de especies de peces en la zona durante el periodo post ENSO 1997-98. Esta informacin resulta importante puesto que contribuye al ordenamiento y manejo de aquellas pesqueras ocasionales que se generan durante estos eventos, adems permite conocer la respuesta de la ictiofauna ante esta perturbacin natural. Materiales y Mtodos rea de estudio La baha Sur se encuentra ubicada a 50 km al sur de Lima (1223S, 7647W) (Figura 1), en el distrito de San Bartolo. El litoral est conformado por tres pequeas bahas ubicadas consecutivamente. Baha Sur se encuentra al centro de las 3 bahas y est delimitada por una saliente rocosa denominada Bufadero y se prolonga hasta el sector denominado La Bocana, constituido por una saliente de roca y una serie de cinco islotes. Esta baha es la ms pequea y est protegida del oleaje por una serie de pequeos islotes al sur oeste y por una isla de mayor tamao hacia el oeste. La boca de la baha es ancha y la playa ubicada hacia el interior, est conformada por bolones sobre sedimentos blandos. El promedio de profundidad es de 2.5 m y la mxima profundidad se ubica hacia el centro de la boca a 4 m. El fondo est constituido por bolones, piedras grandes y paredones, alternados por parches de arena y grava. En los lados de la baha el fondo est conformado por macizos de roca de color blanco. Hacia el norte se ubica la Baha Norte y hacia el sur limita con la Baha Curayacu. Usualmente, el lugar presenta condiciones calmas, lo que permite practicar buceo. Mtodo de muestreo Utilizando equipo de buceo SCUBA, se realizaron observaciones quincenales entre los meses de Febrero - Mayo de 1999 y entre Enero - Julio del 2000, para lo cual se ubicaron cuatro puntos fijos de observacin, sealados con una pequea boya sujeta a un lastre (ver Figura 1). Dado que la mayora de los peces presentan una gran movilidad, en cada punto de observacin el buzo se situ en un lugar fijo y se observ dentro del campo visual generado por el ngulo de 180 grados frente al buzo. Se registraron las especies de peces que

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DISTRIBUCIN Y ABUNDANCIA DE LA ICTIOFAUNA EN SAN BARTOLO, PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ se encontraban en el rea de observacin durante 15 minutos. Una vez terminado el tiempo de registro, se realizaron observaciones alrededor del rea entre las grietas y piedras que eventualmente, pudieron estar ocupadas por otros peces. La identificacin taxonmica de las especies se corrobor con los trabajos de Humann (1993) y Chirichigno (1998). Para el registro de la abundancia se gener una escala de aproximacin, con los siguientes trminos: (1) muy abundante; ms de 20 individuos en el campo visual, (2) abundante; entre 10 y 20 individuos, (3) regular; entre 10 y 5 individuos, (4) escasa; entre 5 y 1 y (5) rara; 1 individuo. Se realiz un registro continuo de la abundancia, sin embargo debido a la variabilidad en presencia y abundancia temporal de las especies, slo se consider como dato, el ltimo registro de abundancia de la especie. Adicionalmente se registr la temperatura superficial del mar durante el perodo de estudio. Resultados Se realizaron un total de ocho inmersiones para el ao 1999 y doce para el 2000 lo que signific en total de 20 horas de observaciones. Se identificaron un total de 30 especies de peces pertenecientes a 22 familias, de las cuales 16 estn descritas para la Provincia biogeogrfica Panamea y 14 estn descritas para la Provincia biogeogrfica Peruano Chilena (Tabla 1). La riqueza de las especies vari conforme fue avanzando el tiempo, encontrndose que, las especies cuya distribucin corresponde a la Provincia Panamea dejan de presentarse conforme pasa la perturbacin. En cambio la riqueza de las especies de la Provincia Peruano Chilena mostr menos variacin, mantenindose de manera regular durante el periodo de observacin (Figura 2). Las especies muy abundantes fueron: Cheilodactylus variegatus, Mugil cephalus y Sphyraena ensis. Abundantes fueron: Scarthictis gigas, Chaetodon humeralis, Halichoeres diispilus, Anisotremus scapularis y Labrisomus phillipii. Las de abundancia regular fueron: Hypsoblennius sordidus, Anisotremus interruptus, Chromis crusma, Nexilosus latifrons, Strongylura exilis, Doidixodon laevifrons, Oplegnathus insignis. Escasas; Abudefduf troschellii, Calamus brachypomus, Scomberomorus sierra. Finalmente de abundancia rara: Johnrandalia nigrirostris, Bodianus diplotaenia, Stegastes flavigatus, Mycteroperca xenarcha, Ephinephelus labriformis, Balistes polylepis, Seriola rivoliana, Fistularia corneta, Pseudopeneus grandisquamis, Nicholsina denticulada, Scorpaena histrio, Sphoeroides lobatus (Figura 3). La temperatura superficial en el periodo comprendido entre Febrero - Mayo de 1999 fue de 20.5 C y para el perodo Enero - Julio del 2000 fue de 17.5C en promedio. Figura 2. Variacin de la riqueza de especies de peces durante el periodo de estudio.
14 Nmero de especies 12 10 8 6 4 2 0 Muy Abundantes abundantes Regulares Escasas Raras

Figura 3. Abundancia de la ictiofauna durante el periodo de estudio Discusin Los resultados de este estudio muestran que durante el periodo post ENSO de los aos 1999 y 2000 la ictiofauna de la Baha Sur present diferentes respuestas, as, se pudo observar que la riqueza de especies de peces vara conforme va avanzando el tiempo, encontrndose que, las especies cuya distribucin corresponde a la Provincia Panamea, dejan de registrarse dentro de la baha, mientras que otras especies usuales en la provincia Peruano Chilena se mantienen regularmente en la baha. Esto se explica por la eventual expansin de la distribucin de las especies durante la perturbacin, sin embargo conforme pasa el tiempo y las condiciones vuelven a lo usual, las especies tambin retornan a sus limites de distribucin habituales (Hoyos et al., 1985; Hooker, 1998). Estos cambios han sido reportados, sin embargo solo se presentan cuando el ENSO incursiona de manera fuerte en el sistema (Hooker, 1998). Las observaciones tambin muestran que en una misma baha especies usualmente aloptricas

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ANTONIO GRATE Y ALDO PACHECO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.148-153 __________________________________________________________________________________________ pueden coexistir. Esto nos sugiere que, pasado el punto mas alto de la perturbacin (en el periodo entre 1997 y 1998), las respuestas de las especies, como el retorno a sus hbitats usuales, puede demorarse algunos meses mas, posiblemente porque estas pueden generar mecanismos de tolerancia a las condiciones ambientales. Adems, este hecho se puede interpretar como la presencia de un perodo de post ENSO de retorno a las condiciones usuales de la corriente de Humboldt. La coexistencia entre especies sugiere que la competencia es reducida, lo que nos puede llevar a pensar que las especies podran haber evolucionado bajo las condiciones de variabilidad ocasionadas por los eventos ENSO, tal como lo sugieren Arntz & Tarazona (1988). Por otro lado, si bien nuestras observaciones no permiten explicar los mecanismos que explican la coexistencia de las especies, se pueden plantear ideas que nos pueden ayudar a comprender este hecho, por ejemplo, durante los eventos ENSO, los peces cambian la composicin de sus dietas, alimentndose de lo que el medio les proporciona sin que se vean obligadas a emigrar a nuevos hbitats para encontrar alimento (Hoyos et al., 1985; Snchez de Benites et al., 1985), as las especies pueden variar sus nichos ante la perturbacin y lograr supervivencia. Los cambios en la riqueza de especies, debido a la paulatina desaparicin de los individuos provenientes de la Provincia Panamea as como los datos de distribucin (sensu Chirichigno, 1998) de las especies mostrados en este estudio, nos sugieren que en la baha se llevaron a cabo procesos de resiliencia, con el predominio de las especies habituales para las condiciones no ENSO que caracterizan esta zona, notndose este proceso hacia fines del 2000. Procesos de resiliencia tambin han sido documentados para comunidades de aves e insectos (Coleoptera), en ecosistemas de lomas adyacentes a litoral (Veliz et al., 2002; Giraldo & Arellano, 2003). La variabilidad en la abundancia de las especies, puede ser explicada por los efectos del ENSO, por ejemplo; Se observ grandes cardmenes de Sphyraena ensis que entraban a la baha, esta especie es de hbitos pelgico costero, y el desplazamiento de los cardmenes se debera al acercamiento de las aguas ocenicas, a lugares ms someros como la baha Sur. Para otras especies las abundancias pueden ser explicadas por el tipo de comportamiento, as tenemos; Sphoeroides lobatus es una especie de hbitos solitarios (Goodson, 1988), lo cual explicara su poca abundancia. Algunos sesgos deben ser considerados al discutir nuestros resultados, dado que las observaciones se hicieron mediante buceo, esto puede llevar a confusin puesto que, en algunos momentos el agua no presenta las condiciones ms adecuadas para la observacin, como por ejemplo; turbidez dado la resuspensin de los sedimentos, imposibilitando una correcta identificacin de las especies, o dejar sin registrar algn individuo que hubiese estado presente. Sin embargo estudios realizados mediante buceo como el presente, son escasos en nuestro litoral, y su importancia radica en que estos muestran una riqueza de especies relativamente diferente, que no es factible analizar con los mtodos usuales de estudios de peces, por lo general mediante artes de pesca. Como conclusin general, el presente estudio muestra que, durante el post ENSO las especies generan diferentes respuestas, algunas provenientes de la provincia Panamea son capaces de expandir sus lmites usuales de distribucin hasta la baha, pero van desapareciendo conforme pasa el tiempo. Otras presentan una gran capacidad de aclimatacin ante esta perturbacin natural, como las especies que pertenecen a la provincia Peruano Chilena. Adems nuestro estudio muestra la presencia de un perodo post ENSO, producto del proceso de resiliencia que se produce despus de este evento. Agradecimientos Los autores desean agradecer a R. Castillo por su ayuda en revisin del manuscrito. Literatura citada Arntz W. & Tarazona J. 1988. Una retrospectiva a El Nio 1982-1983: Que hemos aprendido?. En: Salzwedel, H. & A. Landa (eds.). Recursos y Dinmica del Ecosistema de Afloramiento Peruano. Bol. Inst. Mar Per-Callao, Vol. Extr. : 353-364. Chirichigno N. 1998. Clave para identificar los peces marinos del Per. 2da. Edicin, Publicacin Especial, Ins. Mar Per-Callao. Espino M. 1999. El Nio 1997-98: su efecto sobre el ambiente y los recursos pesqueros en el Per. Rev. Per. Biol. Vol. Extraordinario. : 97-109. Espino M., Benits C. & Maldonado M. 1985. Situacin de la poblacin de la merluza (Merluccius gayi peruanus) durante El Nio. En: Arntz, W., A. Landa y J. Tarazona (eds.). El Nio: Su impacto en la Fauna Marina. Bol. Inst. Mar. Per-Callao, Vol. Extr. : 159- 162. Giraldo A. & Arellano G. 2003. Resiliencia de la comunidad epgea de coleoptera en las lomas de Lachay despus del evento el Nio 1997-98. Eco. apl. 2(1): 59-68. Goodson G. 1988. Fishes of the pacific coast. Stanford University Press. California. Hoyos L., Tarazona J., Shiga B. & Chiong V. 1985. Algunos cambios en la ictiofauna y sus relaciones trficas durante el fenmeno El Nio en la Baha de Ancn. En: Arntz, W., A. Landa y J. Tarazona (eds.). El Nio: Su impacto en la Fauna Marina. Bol. Inst. Mar. Per-Callao, Vol. Extr. : 163-171. Hooker Y. 1998. Fauna asociada a las aguas clidas presentes en la baha de Pucusana durante El Nio

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DISTRIBUCIN Y ABUNDANCIA DE LA ICTIOFAUNA EN SAN BARTOLO, PER Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ 1997-98. Junio a Julio de 1997. Inf. Prog. Inst. Mar Per. N 85. Humann P. 1993. Reef Fish identification Galpagos. Ediciones Libri Mundi Quito, Ecuador. Jahncke J., Checkley D.M. & Hunt G.L. Jr. 2004. Trends in carbon flux to seabirds in the Peruvian upwelling system: effects of wind and fisheries on population regulation. Fish. Oceanogr. 13: 3, 208223. Mendo J. & Wolff M. 2003. El impacto de El Nio sobre la produccin de conchas de abanico (Argopecten purpuratus) en Baha Independencia, Pisco, Per. Ecol. apl. 2(1): 51-57. Samame M., Castillo J. & Mendieta A. 1985. Situacin de las pesqueras demersales y los cambios durante el El Nio. En: Arntz, W., A. Landa y J. Tarazona (eds.). El Nio: Su impacto en la Fauna Marina. Bol. Inst. Mar. Per-Callao, Vol. Extr. : 153-158. Snchez de Benites G., Alamo A. & Fuentes H. 1985. Alteraciones en la dieta alimentaria de algunos peces comerciales por efecto del fenmeno El Nio. En: Arntz, W., A. Landa y J. Tarazona (eds.). El Nio: Su impacto en la Fauna Marina. Bol. Inst. Mar. Per-Callao, Vol. Extr. : 135-142. Velez J. & Zeballos J. 1985. Ampliacin de la distribucin de algunos peces e invertebrados durante el fenmeno El Nio 1982-1983. En: Arntz, W., A. Landa y J. Tarazona (eds.). El Nio: Su impacto en la Fauna Marina. Bol. Inst. Mar. Per-Callao, Vol. Extr. : 173-180. Veliz C., Snchez E. & Tory W. 2002. Cambios espacio temporales en la diversidad de la comunidad de aves de las Lomas de Lachay luego del evento el Nio 97-98. Ecol. apli. (1): 75-79.

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ANTONIO GRATE Y ALDO PACHECO Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.148-153 __________________________________________________________________________________________ Tabla citada en el texto Tabla 1. Lista de las especies encontradas con sus rangos de distribucin segn Chirichigno (1998). Provincia Peruano Chilena (P), Provincia Panamea (E), (I.G.= Islas Galpagos).
Familia Bleniidae Bleniidae Chaetodontidae Chaetodontidae Labridae Labridae Pomadasiidae Pomadasiidae Pomacentridae Pomacentridae Pomacentridae Pomacentridae Serranidae Serranidae Balistidae Belonidae Carangidae Clinidae Cheilodactylidae Fistularidae Khyposidae Mugilidae Mullidae Oplegnathidae Sparidae Scaridae Scorpaenidae Scombridae Sphyraenidae Tetraodontidae Especie Scarthistys gigas Hypsoblennius sordidus Johnrandalia nigrirostris Chaetodon humeralis Halichoeres dispilus Bodianus diplotaenia Anisotremus interruptus Anisotremus scapularis Chromis crusma Nexilosus latifrons Stegastes flavilatus Abudefduf troschellii Mycteroperca xenarcha Ephinephelus labriformis Balistes polylepis Strongylura exilis Seriola rivoliana Labrisomus phillipii Cheilodactylus variegatus Fistularia corneta Doidixodon laevifrons Mugil cephalus Pseudopeneus grandisquamis Oplegnathus insignis Calamos brachypomus Nicholsina denticulada Scorpaena histrio Scomberomorus sierra Sphyraena ensis Sphoeroides lobatus Nombre vulgar Borracho Torito Mariposa hocico negro Mariposa comn Doncella Vieja colorada Chita cola amarilla Chita Castauela Castauela comn Damisela dos colores Pez Sargento Mero negro Mero moteado Coche Pez aguja Fortuno Trambollo Pintadilla Pez corneta Babunco Lisa Salmonete Loro Marotilla Pococho Pez diablo Sierra Barracuda Tamborn Distribucin Panam a Chile Caleta la Cruz a Chile Baja California a Cabo Blanco, Pucusana I.G. Golfo de California a Pucusana, IG. Golfo de California a b. Independencia I.G. Baja california a Isla Foca, Pucusana, Chile Baha Magdalena a Mancora, Islas Galpagos Manta (Ecuador) a Antofagasta, Isla Cocos Cabo Blanco (Per) a J. Fernndez (Chile) Ecuador a Antofagasta e Islas Galpagos Cabo San lucas hasta Cabo Blanco, Pucusana Golfo de California a Norte Per, Pucusana I.G. San francisco (EEUU) a Paita (Per) B. Magdalena a Paita e I.G. Crescent City a Samanco, B. Independencia Golfo de California, Isla chincha, I.G. Sur de California a norte de Per Paita a Coquimbo (Chile) Paita (Per) a Talcahuano (Chile) Golfo de California a Paita, Callao Isla Huaape a Tatal B. San Franciscos a Valdivia Baja California a Chile Pto. Pizarro a Antofagasta I.G. California a I. Lobos de tierra, La Punta Golfo de California a Islas Chincha, I.G. Cabo San Lucas a Pucusana, I.G. Sur de California a Paita (Per) Golfo de California a Lobos de afuera, Ancn Redondo beach a Paita, Isla Don Maritin, I.G. Provincia P E E P P E E P E P E E E E E E E P P E P P P P P E P E E P

Rainforest Expeditions. Av. Aramburu 166 Dpto. 4B, Lima 18. Email: balanusperu@yahoo.com.mx Laboratorio de Biologa y Ecologa Marina, Universidad Nacional Agraria La Molina. Email: babuchapv@yahoo.com
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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 05/07/2004 Aceptado: 12/10/2004

SENSIBILIDAD AL CROMO: MICROBIOPRUEBAS CON LAS DIATOMEAS MARINAS Isochrysis galbana Parke Y Chaetoceros gracilis Schtt SENSIBILITY TO CHROMIUM: MICROBIOASSAY WITH MARINE DIATOM Isochrysis galbana Parke AND Chaetoceros gracilis Schtt Marianella Alayo1, Jos Iannacone2 y Anita Arrascue3 Resumen En el Per, las microalgas marinas Isochrysis galbana Parke y Chaetoceros gracilis Schtt, son utilizadas como alimentos de varias especies zoolgicas de la cadena trfica marina; a su vez en condiciones de cultivo evita la utilizacin de la levadura de panificacin, disminuyendo la acidificacin del medio de cultivo y evitando as perjudicar a la acuicultura marina. El cromo es un contaminante de importancia antropognica en el ecosistema acutico. En este trabajo se analiza el efecto del Cr+6 bajo la forma de K2Cr2O7 en las microbiopruebas de ecotoxicidad de inhibicin con las microalgas marinas, I. galbana y C. gracilis usando un estimador de crecimiento poblacional especfico para cuantificar la respuesta de toxicidad. Se realiz el bioensayo teniendo como resultado el anlisis de sensibilidad al K2Cr2O7, productividad, costoeficiencia y su aplicacin potencial como una herramienta para el monitoreo ambiental de rutina. Los valores de Concentracin de Inhibicin media (CI50) entre 24 h hasta 120 h para I. galbana fueron: 11.55 mg L-1 (8.15 16.38) (24 h); 14.14 mg L-1 (11.60 17.24) (48 h); 4.47 mg L-1 (3.24 6.15) (72 h); 11.94 mg L-1(8.14- 17.49) (96 h) y 19.20 mg L-1 (13.64- 27.26) (120 h). En cambio los valores de CI50 entre 24 h hasta 120 h para C. gracilis fueron: 9.21 mg L-1 (7.46 11.08) (24 h); 8.13 mg L-1 (2.09 15.24) (48 h); 12.51 mg L-1 (6.80 20.04) (72 h); 12.17 mg L-1(2.2334.32) (96 h) y 13.34 mg L-1 (1.19- 77.61) (120 h). Los valores de pH y T fueron evaluados a travs de todo el bioensayo. Se compara la toxicidad del cromo con otras microbiopruebas acuticas. Finalmente se analizan las perspectivas de empleo, en el Per, de esta herramienta ecotoxicolgica para la evaluacin del riesgo ambiental del cromo. Palabras claves: bioensayo, cromo, ecotoxicologa, microalga marina. Abstract In Peru, marine microalgaes Isochrysis galbana Parke and Chaetoceros gracilis Schtt, are employed as food source for many zoological species of the marine trophic chain. During culture conditions they prevent the use of yeasts, diminishing the acidification of culture media and in that way, avoiding injuries to the marine aquaculture. Chromium is a pollutant of anthropogenic importance in the aquatic ecosystem. In this research, the effect of Cr+6 in form of K2Cr2O7 was analyzed in ecotoxicity inhibition microbioassays with marine microalgae, I. galbana and C. gracilis using an estimator of specific population growth to quantify ecotoxicity responses. Bioassays were performed providing results related to the sensibility to K2Cr2O7 analysis, productivity, cost-efficiency and their potential application as tools for routine environmental monitoring. The values of medial Concentration of Inhibition (IC50) from 24 h to 120 h for I. galbana were: 11.55 mg L-1 (8.15 16.38) (24 h); 14.14 mg L-1 (11.60 17.24) (48 h); 4.47 mg L1 (3.24 6.15) (72 h); 11.94 mg L-1(8.14- 17.49) (96 h) and 19.20 mg L-1 (13.64- 27.26) (120 h). Conversely the values of IC50 from 24 h to 120 h for C. gracilis were: 9.21 mg L-1 (7.46 11.08) (24 h); 8.13 mg L-1 (2.09 15.24) (48 h); 12.51 mg L-1 (6.80 20.04) (72 h); 12.17 mg L-1(2.2334.32) (96 h) and 13.34 mg L-1 (1.19- 77.61) (120 h). Temperature and pH values were evaluated in all bioassays. The toxicity of chromium was compared with other aquatic microbioassays. Finally, perspectives of employing these ecotoxicological tools to evaluate environmental risk assessment of chromium in Peru are analyzed. Key words: bioassays, chromium, ecotoxicology, marine microalgae.

Introduccin Pruebas de ecotoxicidad con microalgas marinas han sido realizadas por numerosos investigadores (Lewis, 1993; Corradi & Gorbi, 1993; Mallick & Mohn, 2003). Para la seleccin de una microalga marina como herramienta ecotoxicolgica deben

conjugarse tanto aspectos biolgicos como funcionales de laboratorio (Alayo & Iannacone, 2000). Las ventajas relativas del uso de una microalga en particular dependen del cultivo, crecimiento, manipulacin, sensibilidad y abundancia en la naturaleza (Lewis, 1993; Gorbi et al., 2001). Varias

MARIANELLA ALAYO, JOS IANNACONE Y ANITA ARRASCUE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 154-161 __________________________________________________________________________________________ especies de microalgas marinas han sido propuestas como Thalassiosira spp. Dunaliella spp. e Isochrysis sp. (Pawlisz et al., 1997; Silva et al., 2001). No se encuentra, hasta el momento, una especie particular de diatomea marina que haya sido designada como organismo de bioensayo estandarizado (Cifuentes et al., 1998). El Cr6+ es un metal pesado capaz de producir una respuesta txica en la biota acutica, adems es un qumico de referencia para la estandarizacin de nuevos protocolos de bioensayos (APHA, 1995; Villaescusa et al., 1997; Whalley et al., 1999; Cervantes et al., 2001; Gorbi et al., 2002; Blackmore & Wang, 2003; Rocchetta et al., 2003; Kobayashi & Okamura, 2004; Viamajala et al., 2004; Zhu et al., 2004). Cifuentes et al. (1998), han evaluado microalgas marinas y dulceacucolas como Chlamydomonas sp. Ehrenberg, Stichococcus bacillaris Nageli, Scenedesmus spinosus Chodat, Selenastrum capricornutum (=Raphidocephis subcapitata) Printz, Chlorella sp. Beijerinck, Ankistrodesmus sp. Corda, Dunaliella lateralis Pasher y Jahoda, Isochrysis galbana Parke y Dunaliella tertiolecta Butcher que fueron expuestas al Cr+6 bajo la forma de bicromato de potasio. Las microalgas marinas Isochrysis galbana Parke y Chaetoceros gracilis Schtt son utilizadas como alimentos de varias especies zoolgicas de la cadena trfica marina; a su vez en condiciones de cultivo evita la utilizacin de la levadura de panificacin, disminuyendo la acidificacin del medio de cultivo y evitando as perjudicar a la acuicultura marina (Otero et al., 1997; Aranda & Suarez, 1998; Browne et al., 1998; Podemsky et al., 2001; Vera et al., 2001; Gibson, 2003; Mann & Harding, 2003; Yap et al., 2004). El objetivo de la presente investigacin fue evaluar el efecto del Cr6+ en la prueba de inhibicin de crecimiento de las microalgas marinas I. galbana y C. gracilis, analizando el efecto del pH, temperatura, tiempo de exposicin y punto final del ensayo, usando un estimador de crecimiento poblacional especfico para cuantificar la respuesta de toxicidad [Concentracin de Inhibicin media, CI50 en mg L-1] (Blaise et al., 1996). Adems se compar la toxicidad del cromo con otras especies de microalgas. Materiales y mtodos Diatomeas Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis Las cepas de I. galbana y C. gracilis fueron obtenidas del Cepario del Laboratorio de Microalgas del rea de Cultivos Marinos del Instituto del Mar del Per (IMARPE). Ambas microalgas fueron sembradas inicialmente en Agar-agar en placas Petri y posteriormente transferidas a tubos de ensayo en fase lquida en un medio Guillard f/2 modificado con agua marina Ultravioleta (UV), filtrada a 0.22 (Alayo & Iannacone, 2000) con presencia de las sales necesarias, siguiendo la propuesta de la U.S. Environmental Protection Agency (USEPA, 1978; Vera et al., 2001). Para los cultivos iniciales se utilizaron 8 mL de microalgas mezcladas con agua UV filtrada a 0.45 bajo las siguientes condiciones: tubos fluorescentes de luz blanca fra colocados a ambos lados de la cmara de cultivo y a la temperatura ambiente de 23C 3C. Se realizaron las transferencias al medio fresco cada cuatro das con el fin de mantener un suministro constante de clulas en fase de crecimiento exponencial. Bicromato de potasio (K2Cr207) y pruebas de toxicidad La solucin madre a 1 000 mg L-1 de Cr6+ se prepar a partir de K2Cr207 en agua destilada. Las pruebas de ecotoxicidad estticas, sin aireacin se iniciaron cuando el cultivo inicial de I. galbana y C. gracilis alcanz una concentracin de 30x104 clulas ml-1. Para I. galbana, las seis concentraciones de Cr empleadas fueron en orden creciente: 0.65; 1.25; 2.5; 5; 10 y 20 mg L-1. y para C. gracilis fueron en orden creciente: 2.5; 6.5; 11.5; 17.5; 24.5 y 32.5 mg L-1. La estimacin de la densidad celular se realiz mediante ocho conteos por concentracin con la ayuda de un hemocitmetro. Las lecturas se realizaron diariamente entre 24 h y 120 h de exposicin (Butterwick et al., 1982). En una de las concentraciones se evalu exclusivamente el pH y la temperatura, al inicio y cada 24 h de exposicin. La salinidad del agua de mar usada en los bioensayos fue de 35 . Tabla 1. Concentracin de Inhibicin media (CI50) para Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis a 24, 48, 72, 96 y 120 h de exposicin al Cr6+.
CI50 (mg l-1)
Tiemp os de Exposi cin (h) 24 48 72 96 120 Isochrysis galbana Sig. Chaetoceros gracilis Sig.

11.55 (8.15 16.38) 14.14 (11.60 17.24) 4.47 (3.24 6.15) 11.94 (8.14 17.49) 19.20 (13.64 27.26)

a a b a a

9.21 (7.46 11.08) 8.13 (2.09 15.24) 12.51 (6.80 20.04) 12.17 (2.23 34.32) 13.34 (1.19 77.61)

a a a a a

Letras minsculas iguales en una misma columna indica que los promedios son estadsticamente iguales. Valores de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. Sig. = Significancia o probabilidad. Anlisis estadstico Las pruebas de toxicidad se realizaron en tres repeticiones con seis concentraciones nominales ms el control, en cada repeticin se realizaron cuatro lecturas de densidad microalgal (clulas ml-1), en un Diseo en Bloques Completamente Aleatorizado (DBCA). La eficacia de los tratamientos se evalu a travs de un ANDEVA.

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SENSIBILIDAD AL CROMO DE DOS DIATOMEAS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ Tabla 2. Valores comparativos de pH y temperatura del agua de mar entre concentraciones ensayadas para Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis. Isochrysis galbana Chaetoceros gracilis
Concentraciones

(mg L-1)

pH

Sig.

Temperatura

Sig.

Concentraciones

(mg L-1)

pH

Sig.

Temperatur a

Si g.

28.96 A 0 8.74 ab 27.69 0.77 0.23 0.99 0.65 8.76 a 29.10 A 2.5 8.63 ab 27.45 0.22 0.77 0.17 1.10 1.25 9.06 a 29.33 a 6.5 8.81 ab 28.03 0.46 0.64 0.32 0.85 2.5 8.66 a 29.55 a 11.5 8.88 b 28.03 0.41 0.70 0.47 0.76 5 8.53 a 28.83 a 17.5 8.49 ab 27.91 0.18 0.81 0.21 0.88 10 9.01 a 28.18 a 24.5 8.38 ab 27.91 0.46 1.33 0.21 0.94 20 8.75 a 28.11 a 32.5 8.32 a 27.60 0.57 0.73 0.27 0.94 F 1.71 2.47 F 3.34 0.35 Sig. 0.23 0.07 Sig. 0.01** 0.90 Letras minsculas iguales en una misma columna indica que los promedios son estadsticamente iguales. Valores de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. F= Estadstico de Fisher. Sig. = Significancia o probabilidad.

8.55 0,18

a a a a a a a

Tabla 3. Valores comparativos de pH y temperatura del agua de mar entre periodos de exposicin para Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis. Isochrysis galbana Chaetoceros gracilis Periodos de Exposicin (h) 0 pH Sig.
Temperatura

Sig.

8.84 a 28.87 a 8.13 29.15 0.26 0.48 0.83 0.20 24 8.80 a 28.91 a 24 8.50 ab 28.21 0.15 0.43 0.95 0.11 48 8.78 a 29.21 a 48 8.75 ab 27.85 0.41 0.55 0.55 0.26 72 8.58 a 28.18 a 72 8.74 ab 27.14 0.55 0.15 1.48 0.24 96 8.81 a 28.87 a 96 8.72 b 26.55 0.31 0.46 0.78 0.22 120 8.76 a 29.15 a 120 8.79 ab 27.91 0.88 0.32 0.66 0.38 F 0.34 1.08 F 7,11 47.28 P 0.88 0.38 P 0.00*** 0.00*** Letras minsculas iguales en una misma columna indica que los promedios son estadsticamente iguales. Valores de Tukey a un nivel de significancia de 0.05. F= Estadstico de Fisher. Sig. = Significancia o probabilidad. La Concentracin de Inhibicin media (CI50) con sus lmites de confianza al 95 % se calcularon usando un programa computarizado de la EPA (USEPA, 1993). Se determin mediante el ANDEVA si existan diferencias entre los valores de pH, temperatura y CI50

Periodos de Exposicin (h) 0

pH

Sig.

Temperatura

Sig.

d c c b a c

entre los cinco periodos de exposicin. Adems, se us el ANDEVA para determinar si existan diferencias entre concentraciones ensayadas para cada especie de diatomea. El pH y la temperatura fueron comparados separadamente entre las dos especies de

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MARIANELLA ALAYO, JOS IANNACONE Y ANITA ARRASCUE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 154-161 __________________________________________________________________________________________ diatomeas mediante la prueba de t de Student. Para el clculo de todas las pruebas estadsticas inferenciales se us el paquete estadstico SPSS versin 9.0. Resultados La Tabla 1 muestra los valores de CI50 con sus respectivos lmites de confianza para los cinco periodos de exposicin en I. galbana y en C. gracilis. Debera esperarse un incremento de la toxicidad del Cr6+ al aumentar el tiempo de exposicin. Sin embargo, para ambas especies de diatomeas no se encontr este comportamiento (Tabla 1). En I. galbana el pH y la temperatura no variaron significativamente entre las concentraciones ensayadas y entre los periodos de exposicin del bioensayo (Tabla 2 y 3). En contraste para C. gracilis, el pH y la temperatura variaron entre los tiempos de exposicin, y solo la temperatura entre las seis concentraciones evaluadas (Tablas 2 y 3). La comparacin de los lmites de confianza y de los resultados de la prueba de Tukey entre los cinco perodos de exposicin de 24 h a 120 h, muestra que no existen diferencias significativas en los valores de CI50 para C. gracilis; en cambio I. galbana mostr diferencias en el valores de CI50 entre las 72 h de exposicin y los restantes tiempos de exposicin. No existieron diferencias significativas entre los valores de pH del agua de mar en ambas especies de diatomeas marinas (t = 1.75; P = 0.08); en cambio la temperatura de exposicin de I. galbana fue ligeramente mayor que la de C. gracilis (t = 5.52; P = 0.00). La Tabla 4 nos muestra los valores comparativos de CI50 del Cr6+ con varias especies de microalgas. Discusin Procedimientos de pruebas estndar para conducir pruebas de toxicidad con microalgas marinas han sido publicados por numerosas organizaciones como la Agencia de Proteccin Ambiental (USEPA, 1978), la Asociacin Americana de Salud Pblica (APHA, 1995), la Sociedad Americana para la Evaluacin de Materiales (ASTM, 1990) y la Organizacin Internacional para la Cooperacin Econmica y Desarrollo (OECD, 1984). Con estos mtodos estndares, que son muy similares, se determina el efecto txico en un crecimiento algal rpido en un medio enriquecido en nutrientes por 3-4 das (Lewis, 1993). La biomasa es medida diariamente o solamente al final de la prueba, el resultado es expresado como una funcin de la reduccin en el crecimiento o biomasa (Janssen, 1998). En nuestro caso se sigui la metodologa propuesta por la USEPA (1978), utilizando el mtodo estndar de conteo bajo el microscopio con lecturas diarias y al final de la prueba a 96 h- 120 h de exposicin. Sin embargo, a las 120 h de exposicin se observa una cada en el crecimiento de la biomasa algal para ambas especies en trminos de CI50 (Tabla 1). El control en ambas especies de microalgas mostr una cada en el crecimiento algal a 120 h de exposicin. Adems, en lugar de usar matraces Erlenmeyer de 125-250 ml de capacidad, se usaron tubos de ensayo de 12.l5 ml. No se ha podido determinar si el pequeo volumen de 12.l5 ml empleado por tubo influy en la cada en el crecimiento algal para ambas diatomeas en la microbioprueba. Sin embargo, Alayo & Iannacone (2000) encontraron para Skeletonema costatum (Greville) Cleve, una cada en el crecimiento algal a 120 h de exposicin y empleando tubo de igual tamao. Nylhom & Kllqvist (1989) sealan que cualquiera sea el mtodo utilizado para determinar biomasa algal, se tiene que cumplir con la especificidad, facilidad manipulativa, precisin y lmite de deteccin. El conteo bajo el microscopio es el mtodo estndar que permite realizar calibraciones y comparaciones sistemticas, aunque consume mucho tiempo. Debido a esto, decidimos usar el conteo del nmero de clulas mL-1 para C. gracilis y para I. galbana. Janssen (1998) seala que varios mtodos han sido descritos usando como puntos finales de prueba la medicin de la fotosntesis por asimilacin de C14, consumo de oxgeno, fluorescencia clorofiliana in vivo. Otros mtodos, usan como criterio la ingesta de nutrientes o de inhibicin enzimtica. Las investigaciones tienen el objetivo de incrementar la simplicidad y la eficiencia en el costo de las pruebas algales (Iannacone et al., 1997; Alayo & Iannacone, 2000; Iannacone et al., 2001). Estos procedimientos incluyen la aplicacin de la citometra en flujo, tcnicas en microplacas e inmovilizacin algal. Una revisin de las pruebas alternativas a pequea escala de bioensayos con algas es dada por Blaise et al. (1996). Willemsen et al. (1995) concluy al comparar las pruebas microalgales realizadas con las bacterias e invertebrados, que las microalgas son muy sensibles a los metales, pero no muy sensibles a los compuestos orgnicos, como los plaguicidas (Iannacone & Gutierrez, 1999). Lewis (1993, 1995) seala que la CI50 obtenida para un mismo txico y especie microalgal pueden variar mucho entre diferentes laboratorios, pudiendo esto minimizarse si se realiza bajo condiciones controladas. As, las condiciones estandarizadas para la realizacin de los bioensayos con C. gracilis y con I. galbana se muestran en la Tabla 5. La capacidad del cromo de inhibir la fotosntesis ha sido reportada previamente para algunas algas. Los efectos dependen tanto de la naturaleza del organismo (tamao celular, estructura de la pared celular, reacciones redox causadas por exudados o enzimas) y de la duracin de la exposicin (Chen et al., 2003; Pinto et al., 2003; Zayed & Ferry, 2003).

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SENSIBILIDAD AL CROMO DE DOS DIATOMEAS Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________

Tabla 4. Valores comparativos de CI50 con microalgas expuestas al Cr6+ a diferentes puntos finales de exposicin. Referencia Especie Hbitat Temperatura pH Efecto ug L-1 bibliogrfica (C) Scenedesmus sp. Scenedesmus sp. Selenastrum capricornutum Printz Skeletonema costatum (Greville) Cleve Skeletonema costatum (Greville) Cleve Dunaliella bioculata Butcher Dunaliella lateralis Butcher Chlorella sp. Isochrysis galbana Parke Chlorella protothecoides Krg Synechococcus sp. Spirulina maxina Setch & Garner Spirulina platensis (Norst.) Geitler Selenastrum capricornutum Printz Scenedesmus quadricauda (Turp.) Brb. Skeletonema costatum (Greville) Cleve Chaetoceros gracilis Schtt Chaetoceros gracilis Schtt Chaetoceros gracilis Schtt Chaetoceros gracilis Schtt Chaetoceros gracilis Schtt Isochrysis galbana Parke Isochrysis galbana Parke Isochrysis galbana Parke Isochrysis galbana Parke Isochrysis galbana Parke D D D M M M M D M D D D D D D M M M M M M M M M M 22 22 22 22 15 15 22 22 22 ni ni ni ni ni ni 27 27.9 26.5 27.1 27.8 28.2 29.1 28.8 28.1 29.2 7.4 CI50 a 96h 100 000 Pawlisz et al. (1997) ni ni ni CI50 a 96h 900 Cifuentes et al., (1998) CI50 a 96h 2 800 Cifuentes et al. (1998) CI50 a 96h 2 500 Kusk & Nyholm (1992) Cowgill et al. (1989)

8.5 CI50 a 96h 14 700 ni ni ni ni ni ni ni ni ni ni

CI50 a 96h 77 000 Kusk & Nyholm (1992) CI50 a 96h 3 430 CI50 a 96h 800 CI50 a 96h 4 300 CI50 a 96h 4 960 CI50 a 96h 6 500 CI50 a 96h 11 160 CI50 a 96h 11 740 CI50 a 96h 12 430 CI50 a 96h 20 890 Cifuentes et al. (1998) Cifuentes et al. (1998) Cifuentes et al. (1998) Chen et al. (2003) Chen et al. (2003) Chen et al. (2003) Chen et al. (2003) Chen et al. (2003) Chen et al. (2003) Alayo & Iannacone (2000) Original Original Original Original Original Original Original Original Original Original

8.4 CI50 a 96h 122-273 8.7 CI50 a 120h 13 340

8.7 CI50 a 96h 12 170 8.7 CI50 a 72h 12 510 8.7 CI50 a 48h 8 130 8.5 CI50 a 24h 9 210 8.7 CI50 a 19 200 120h 8.8 CI50 a 96h 11 940 8.5 CI50 a 72h 4 470 8.7 CI50 a 48h 14 140 8.8 CI50 a 24h 11 550

M 28.9 D = Dulceacucola; M = Marino; ni = no indicado. Las microalgas como Isochrysis sp., Thalassiosira mariae-leburiae Cleve, Pavlova lutheri (Droop) Green y I. galbana presentan CI50s al Cr6+ de 1 300 g L-1, 900 g L-1, 1 700 gL-1 y 4 300 g L-1 respectivamente, y muestran valores ms bajos que los encontrados en nuestro trabajo (Tablas 1 y 4). La microalga Euglena gracilis Klebs es considerada como un modelo intermedio entre los sistemas bacteriales y los modelos animales; se ha observado que el cromo no produce un efecto mutagnico, pero provoca efectos adversos en la curva de crecimiento

microalgal (Gajdosova & Reichrtova, 1996). Wong & Chang (1991) indican que el Cr provoca efectos en el crecimiento, la fotosntesis y en la sntesis de clorofila A del alga Chlorella protothecoides Krg (C. pyrenoidosa), y que acta sinrgicamente con el Cu y el Pb. El ensayo con estas microalgas son fcilmente reproducibles y de bajo costo, pudindose llevar a cabo en un laboratorio de escasos recursos econmicos. Este bioensayo puede usarse como una

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MARIANELLA ALAYO, JOS IANNACONE Y ANITA ARRASCUE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 154-161 __________________________________________________________________________________________ herramienta alternativa para el monitoreo ambiental de rutina (Lewis, 1993).
Tabla 5. Condiciones y criterios de aceptabilidad de la prueba de toxicidad con Isochrysis galbana y Chaetoceros gracilis. Tipo de bioensayo Tiempo de exposicin Temperatura Calidad de luz Fotoperiodo Tamao de envase Volumen de solucin Edad de organismos N rplicas por concentracin N de concentraciones ms control Aireacin Tiempo de observacin en la placa de conteo Respuesta Subletal Criterio de aceptabilidad : Esttico. : 24, 48, 72, 96 y 120 h. : 26C a 29C. : Iluminacin con fluorescente de luz blanca. : 24 h luz. : 12.5 ml. : 8 ml. : clulas en fase exponencial < 72 h. : 2. : 7. : Ausente. : conteo en hemocitmetro para el clculo de N de clulas ml-1. : disminucin de la biomasa microalgal. : ajustabilidad de la curva de inhibicin.

Conclusiones Ambas especies de microalgas marinas I. galbana y C. gracilis presentan similar sensibilidad al Cr, y por ende son adecuadas como microbiopruebas de ecotoxicidad. Sin embargo, la menor variabilidad en I. galbana del pH y la temperatura entre las concentraciones ensayadas y entre los periodos de exposicin, proporcionan ventajas comparativas y recomiendan a esta especie para su empleo en bioensayos a 24 h de exposicin (fase de crecimiento exponencial) y con un valor de CI50 como punto final. Literatura citada Alayo M. & Iannacone J. 2000. La microalga marina Skeletonema costatum (Greville) Cleve, como bioensayo alternativo para la evaluacin del cromo. Wiay Yachay. 4(2): 69-75. APHA. (American Public Health Association), AWWA (American Water Works Association), WPCF (Water Pollution Control Federation). 1995. Standard methods for examination of water and wastewater. 19th. Ed. American Health Association. Washington, D.C. Aranda A.D. & Suarez P. 1998. Overview of diets used in larviculture of three caribbean conchs: Queen conch Strombus gigas, Milk conch Strombus costatus and Fighting conch Strombus pugilis. Aquaculture. 167: 163-178. ASTM (American Society for Testing and Materials). 1990. Standard guide for conducting static 96h toxicity tests with microalgae, E1218-90. ASTM, Philadelphia. Blackmore G. & Wang W.X. 2003. Inter-population differences in Cd, Cr, Se, and Zn accumulation by the green mussel Perna viridis acclimated at

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Laboratorio de Ecofisiologa Animal. Facultad de Ciencias Naturales y matemticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima Per. Correo electrnico: missalayo@hotmail.com 2 Laboratorio de Ecofisiologa Animal. Facultad de Ciencias Naturales y matemticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima Per. Correo electrnico: joseiannacone@hotmail.com 3 Laboratorio de Ecofisiologa Animal. Facultad de Ciencias Naturales y matemticas. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Lima Per.

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 13/02/2004 Aceptado: 20/06/2004

ESTUDIO COMPARATIVO DEL COMPORTAMIENTO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRZICOS ARBUSCULARES EN SU INTERACCIN CON EL TOMATE (Lycopersicon esculentum M. var Amalia) COMPARATIVE STUDY OF BEHAVIOUR OF SIX ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI WHEN COLONIZE TOMATO PLANTS (Lycopersicon esculentum M. var Amalia) Yakelin Rodrguez Yon1, Blanca de la Noval Pons2, Flix Fernndez Martn3 y Pedro Rodrguez Hernndez4 Resumen Dada la extraordinaria importancia ecolgica y econmica de los hongos micorrzicos arbusculares (HMA), en Cuba y otros pases, se han dado pasos acelerados para poner en prctica su uso como biofertilizante. En el presente trabajo se realiz un estudio comparativo del comportamiento de seis cepas de HMA, en su interaccin con plntulas de tomate de la variedad Amalia, mediante indicadores fngicos, agronmicos y bioqumicos con el objetivo de evaluar las diferencias existentes en los patrones de colonizacin de las distintas cepas y seleccionar la ms promisoria para este cultivo en las condiciones estudiadas. Las cepas de HMA estudiadas fueron Glomus fasciculatum, G. clarum, G. mosseae, Glomus sp.1, G. intrarradices y Acaulospora scrobiculata. A los 18 y 32 das de germinadas las semillas se evalu: altura; masa fresca y seca (area, radical y total) y la actividad especfica radical de quitinasa, -1,3-glucanasa y fenilalanina amonio liasa (PAL); as como las variables fngicas colonizacin (%) y densidad visual (%) a los 32 das. En sentido general, se encontr un efecto positivo de la inoculacin sobre las plntulas de tomate con respecto a los controles, expresado en los indicadores agronmicos y fngicos estudiados. Los resultados mostraron adems respuestas diferenciadas de las plntulas de tomate en funcin de las cepas de HMA inoculadas, con relacin a las actividades enzimticas, destacndose la cepa Glomus fasciculatum como la ms efectiva para esta interaccin en las condiciones estudiadas. Palabras claves: hongos micorrzicos arbusculares, tomate, quitinasa, -1,3-glucanasa, PAL Abstract Due to ecological and economical importance of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), in Cuba and others countries, there are programs for their introduction as a biofertilizers. The present work aimed to do a comparative study of six AMF strains, in their interaction with tomato seedlings Amalia variety, through fungal, agronomics and biochemical indicators with the aim to evaluate the colonization pattern differences of the different strains and select the best strain for this crop under the studied conditions. The AMF strains studied were Glomus fasciculatum, G. clarum, G. mosseae, Glomus sp.1, G. intrarradices y Acaulospora scrobiculata. At 18 and 32 days after seed germination, height, fresh and dry mass (aerial, radical and total) and radical specific activity of chitinase, -1,3glucanase and phenylalanine ammonia lyase (PAL); as well as fungal variables of colonization (%) and visual density (%) at 32 days. In general, a positive effect of inoculation on tomato seedlings expressed in agronomic and fungal indicators studied was found. Enzymatic activities showed different responses in tomato seedlings according to AMF strains, being G. fasciculatum the most effective strain for this interaction under the studied conditions. Key words: arbuscular mycorrhizal fungi, tomato, chitinase, -1,3-glucanase, PAL

Introduccin A pesar que los hongos micorrzicos arbusculares (HMA) surgieron hace 350 - 460 millones de aos atrs (Simon et al., 1993), en la actualidad poseen una extraordinaria importancia ecolgica y econmica producto a los beneficios que reportan a la mayora de las plantas terrestres, adems de sustentar los programas basados en la conservacin medioambiental. Esta asociacin no es especfica puesto que cualquiera de los HMA puede colonizar a cualquiera de las plantas susceptibles de formar la simbiosis. Sin

embargo, algunos hongos benefician en mayor grado a un determinado hospedero en comparacin con otros y, fundamentalmente, muestran un cierto grado de adaptacin para establecer la micorriza y funcionar bajo determinadas condiciones edafoclimticas (Pozo, 1999), hecho que evidencia las marcadas diferencias, no solo estructurales, sino tambin funcionales existentes entre especies e incluso entre cepas pertenecientes a una misma especie. De ah la importancia de conocer estas diferencias con vistas a seleccionar el hongo adecuado para cada interaccin, lo cual permitir obtener resultados satisfactorios.

YAKELIN RODRGUEZ, BLANCA DE LA NOVAL, FLIX FERNNDEZ Y PEDRO RODRGUEZ Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, 162-171 __________________________________________________________________________________________ El seguimiento del comportamiento en campo de las plantas colonizadas ha sido muy usado para estos fines, pero estos estudios hoy da se complementan con tcnicas ms avanzadas como son los marcadores bioqumicos y/o moleculares, que constituyen alternativas ms rpidas, sensibles y confiables (Koslova et al., 2000; Morton & Redecker, 2001). Durante el establecimiento de esta simbiosis se producen alteraciones citolgicas y metablicas en las clulas hospederas, mediadas por seales que se intercambian entre la planta y el hongo (Salzer & Boller, 2000), detectndose variaciones en la expresin y actividad de algunas enzimas involucradas en los mecanismos de defensa (Dumas-Gaudot et al, 2000). Dentro de estas enzimas se destacan las quitinasas (EC 3.2.1.14) y -1,3-glucanasas (EC 3.2.1.39), las cuales hidrolizan los polisacridos de la pared celular de los hongos, por lo que se ha descrito el papel de las mismas en la resistencia activa de las plantas contra fitopatgenos (Graham & Sticklen, 1994; Vzquez Garcidueas et al., 1998), aunque estas enzimas tambin pueden ser inducidas por elicitores biticos liberados durante la propia accin del hongo (Boller, 1995). Por su parte, la fenilalanina amonioliasa (PAL) (EC 4.3.1.5) pertenece a la clase de las liasas y cataliza la desaminacin de la L-fenilalanina para producir cido trans-cinmico y amonio, reaccin que constituye el primer paso en la biosntesis de los fenilpropanoides en plantas superiores (Lister et al., 1996). Mediante esta va metablica se sintetizan compuestos como la lignina, suberina, fitoalexinas, flavonoides y compuestos fenlicos en general, cuya sntesis y acumulacin es parte de la estrategia desarrollada por las plantas para evitar la infeccin de patgenos, por lo que la induccin de esta enzima es relevante en los mecanismos de defensa (Espinosa-Victoria, 2000). Teniendo en cuenta estos aspectos se realiz un estudio comparativo del comportamiento de seis cepas de HMA en su interaccin con plntulas de tomate de la variedad Amalia, mediante indicadores fngicos, agronmicos y bioqumicos con el objetivo de evaluar las diferencias existentes en los patrones de colonizacin de las distintas cepas y seleccionar la ms promisoria para este cultivo en las condiciones estudiadas. Materiales y mtodos Material vegetal. Para el desarrollo del presente trabajo se utiliz como hospedero plntulas de tomate (Lycopersicon esculentum Mill) de la variedad Amalia, la cual fue obtenida por el Departamento de Mejoramiento Gentico del Instituto Nacional de Ciencias Agrcolas (INCA) de Cuba (lvarez et al., 1997). Las semillas fueron desinfectadas utilizando una solucin de hipoclorito de sodio al 10 % por 10 min. La siembra se efectu en recipiente metlico (300 ml), en un sustrato estril compuesto por suelo Ferraltico Rojo (Hernndez et al., 1999) y cachaza en la proporcin 3:1 (v:v). Las plntulas de tomate crecieron en casa de malla bajo condiciones ambientales de temperatura y humedad relativa, siendo stas 220C +/- 30C y entre 80-85%, respectivamente, as como iluminacin natural. Se utiliz un diseo completamente aleatorizado con 10 rplicas. Material fngico. Se estudiaron seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares (HMA), pertenecientes a dos gneros, los cuales representan los tratamientos estudiados conjuntamente con el control (Tabla 1). Tabla 1. Tratamientos estudiados y cepas de hongos micorrzicos arbusculares utilizados.
Tratamiento Gf Gc Gm Gsp Gi Asc C Cepas Procedencia Glomus fasciculatum (Gerdeman & Trappe LAP-1, emendado por Walker & Koske) Dijon, Francia CIAT c-151, Glomus clarum (Nicolson & Schenck) Colombia Glomus mosseae (Nicol. & Gerd. Gira, Cuba emendado por Gerdeman & Trappe) Glomus sp.1 (amarillo) Gira, Cuba Glomus intrarradices (Shenck & Smith) Acaulospora scrobiculata (Trappe) Control sin inocular Tope de Collantes, Cuba Tope de Collantes, Cuba

La inoculacin se realiz aadiendo 200 esporas, desinfectadas previamente, por recipiente en el momento de la siembra. La separacin de las esporas se realiz segn la modificacin de Herrera et al. (1995) del protocolo descrito por Gerdemann & Nicholson (1963). Las 200 esporas se depositaron en viales que contenan 300 l de solucin Ringer para su conservacin hasta el momento de la desinfeccin. La solucin Ringer contena 7.5 g de NaCl, 0.75 g de KCl, 0.1 g de CaCl2 y 0.1 g de NaHCO3 en 1 L de agua destilada. Desinfeccin de las esporas. Las esporas fueron sumergidas en una solucin de cloramina T (2 %) por 10 min. Posteriormente se lavaron tres veces con agua destilada estril y a continuacin se les aadi una solucin de cloramina T (5 %) por 10 min. y se lavaron tres veces con agua destilada estril, esta ltima etapa se repiti dos veces. Muestreo y evaluaciones. La toma de muestras se realiz a los 18 y 32 das despus de la germinacin. Se evaluaron los indicadores agronmicos y se determinaron las actividades enzimticas, en la parte area y radical. Para evaluar los parmetros fngicos los sistemas radicales fueron cuidadosamente lavados y pesados. Evaluaciones fngicas Morfologa. Se analizaron algunas caractersticas morfolgicas de las seis cepas de HMA estudiadas (Tabla 2).

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COMPARATIVO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRZICOS ARBUSCULARES EN EL TOMATE Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ mercaptoetanol 0.1 %. El sobrenadante obtenido se guard a 20C. La concentracin de protenas se determin por el mtodo de Bradford (Bradford, 1976), en un espectrofotmetro Ultrospec 2001 pro. Quitinasa. La actividad quitinasa se determin segn el mtodo colorimtrico, discontinuo, descrito por Boller et al. (1983), donde se utiliz como sustrato la quitina coloidal obtenida a partir de quitina (calidad reactivo Fluka), registrndose la absorbancia a 585 nm. Para realizar la curva patrn se utiliz una solucin de n-acetil glucosamina (1 mg. ml-1), a partir de la cual se prepararon las diluciones, a las que se les realiz el mismo procedimiento. Posteriormente, la actividad se clculo segn la expresin: Actividad enzimtica

Tabla 2. Caractersticas morfolgicas de los hongos micorrzicos arbusculares estudiados.

Cepa Glomus fasciculatum Color hialino a crema plido Forma Recorrido No. Paredes de la espora (m) 60-110 3 capas 3 capas, la 3ra frecuentemente separada en esporas maduras 3 capas, se van formando segn se diferencia la pared de la espora 3 capas, la 2 es laminada
da

globosa

Glomus clarum

amarillombar

globosa

100-260

Glomus mosseae

naranja plido

globosa, subglobosa

100-260

Glomus sp1

amarillo a amarillo plido blanco a crema plido hialina

= D.O. . Cot . Vens . dil.

t incub. Venz

globosa

60-110

Glomus intrarradices Acaulospora scrobiculata

globosa, subglobosa

40-140

3 capas, slo la 1ra est presente en esporas jvenes 3 capas

subglobosa

80-160

Colonizacin. Se determinaron los porcentajes de colonizacin micorrzica (%C) y densidad visual (%DV) en el segundo perodo de evaluacin (32 das), para ello se tomaron aproximadamente 200 mg de raicillas por tratamiento que fueron secadas a 70C y teidas segn la metodologa descrita por Phillips & Hayman (1970). La colonizacin se realiz por el mtodo de los interceptos desarrollado por Giovanetti & Mosse (1980) y la densidad visual o intensidad de la colonizacin segn metodologa descrita por Trouvelot et al. (1986). Indicadores agronmicos. En ambos periodos de evaluacin (18 y 32 das) se determin la altura de las plntulas de tomate, la masa fresca area, radical y total, as como la masa seca area, radical y total; esta ltima se realiz secando a 70C en estufa hasta peso constante. Estudio de las actividades enzimticas En el tejido radical de las plntulas de tomate se determin la actividad especfica de quitinasa, -1,3 glucanasa y fenilalanina amonio liasa (PAL). Extraccin de enzimas. Para la obtencin de los extractos enzimticos radicales se procedi segn la metodologa descrita y estandarizada por Solrzano (1997), procesndose tres rplicas en cada caso. Se utiliz una solucin amortiguadora de extraccin TrisHCl 50 mM pH 7.2, en proporcin 1:1 (p/v), la cual contena sacarosa 10 %, polivinilpirrolidona 5 % y

Donde t incub. es el tiempo de incubacin del ensayo, Vens y Venz son los volmenes de ensayo y enzima, respectivamente y Cot. la cotangente de la curva patrn. La actividad enzimtica se expres como moles de producto formado/ min/ ml enz (UAE). -1,3 glucanasa. Para la determinacin de esta actividad se mezcl 50 l de laminarin (-1,3 glucano) ( 2 mg ml-1) y 50 L del extracto enzimtico, incubndose durante 30 min. a 37 C. Posteriormente se cuantificaron los azcares reductores formados a 660 nm segn el mtodo propuesto por Somogyi (1952). La curva patrn se realiz con el uso de glucosa (1 mg ml-1) como estndar, a partir de la cual se prepararon soluciones con distintas concentraciones. El clculo y la expresin de esta actividad fue igual que para la quitinasa. Fenilalanina amonio liasa (PAL). La actividad PAL fue cuantificada segn el mtodo discontinuo propuesto por Paynet et al. (1971), que utiliza como sustrato la fenilalanina. En este caso la velocidad de la reaccin se calcul a partir de las lecturas de absorbancia a 275 nm, donde se mide el cido cinmico formado. Este mismo reactivo fue utilizado para hacer la curva patrn. El clculo y la expresin de esta actividad fueron iguales que para la quitinasa. La actividad especfica en todos los casos se determin de la siguiente forma: Act. Especfica = Act. enzimtica/ concentracin de protena y se expres como UAE. mg proteina-1, siendo esta la presentada en los resultados. Anlisis estadstico. Los datos del porcentaje de colonizacin micorrzica (%C) fueron transformados por la funcin 2arcsenx. Esta variable, al igual que la densidad visual, los indicadores agronmicos de las plntulas evaluados (altura, masa fresca y seca area, radical y total,) y las actividades especficas

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YAKELIN RODRGUEZ, BLANCA DE LA NOVAL, FLIX FERNNDEZ Y PEDRO RODRGUEZ Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, 162-171 __________________________________________________________________________________________ determinadas fueron sometidas a un anlisis de varianza de clasificacin simple (ANOVA), siendo las medias con diferencias significativas comparadas segn la prueba de rangos mltiples de Duncan para P0.05. Todos los anlisis estadsticos se ejecutaron con el software SPSS para Windows (SPSS 7.5). Resultados y discusin Colonizacin fngica. En la Tabla 3 se muestran los porcentajes de colonizacin micorrzica y de densidad visual de los tratamientos evaluados en el presente estudio. Al analizar el porcentaje de colonizacin micorrzica se observa que el valor ms elevado se obtuvo en las races inoculadas con G. fasciculatum, el que alcanz un 24 %, seguido por los tratamientos con A.. scrobiculata, G. clarum y Glomus sp.1, entre los cuales no hubo diferencias significativas, donde se obtuvo un 18 % en el primer caso y un 15% en los dos ltimos. De las plantas micorrizadas, las colonizadas con G. mosseae y G. intrarradices exhibieron los valores inferiores con un 13 %, aunque las mismas no difirieron de los tratamientos que alcanzaron el 15 % (G. clarum y Glomus sp.1). Tabla 3: Porcentajes de colonizacin micorrzica (%C.) y de densidad visual (%D.V.) en races de tomate control e inoculadas con seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares, a los 32 das despus de la germinacin.
Tratamiento Control G. fasciculatum G. clarum G. mosseae Glomus sp1 G. intrarradices A. scrobiculata Sig. % C. 0d 240.012a 150.006bc 130.012c 150.012bc 130.006c 180.012b * % D.V. 0e 0.800.009b 0.410.006d 0.610.000c 0.370.014e 0.640.012c 0.880.065a *

Los valores de cada indicador seguidos de letras comunes no difieren significativamente segn la prueba de Duncan (P0.05). Respecto al porcentaje de densidad visual se observan diferencias significativas entre los tratamientos. En primer lugar se destacan las plantas inoculadas con A. scrobiculata con un valor de 0.88 % y a continuacin las micorrizadas con G. fasciculatum con un 0.80 %. Seguidamente se encuentran los tratamientos colonizados por G. intrarradices y G. mosseae, los cuales alcanzaron un 0.64 % y 0.61 %, respectivamente, los que no presentaron diferencias significativas entre s. Los valores ms bajos

correspondieron a los tratamientos con G. clarum y Glomus sp.1, entre los que no hubo diferencias desde el punto de vista estadstico y fueron de un 0.41 % y 0.37 %, en cada caso. En las plantas controles no se observ presencia fngica en la raz, como era de esperarse pues no fueron inoculadas con el hongo y el sustrato con el cual se trabaj fue esterilizado previamente por lo que se encontraba libre de posibles propgulos, adems, las semillas se desinfectaron superficialmente antes de la siembra. Las diferencias encontradas entre los tratamientos en estos dos indicadores coinciden con lo reportado por Douds et al. (1998), quienes detectaron que las plantas de alfalfa alcanzan niveles de colonizacin diferentes en dependencia de la especie fngica inoculada. Estudios similares realizados por Noval (2000) y por Rodrguez et al. (2001) en plntulas de tomate inoculadas con las cepas G. fasciculatum y G. clarum, arrojaron valores de los porcentajes de colonizacin micorrzica y densidad visual superiores a los obtenidos aqu, oscilando entre 19- 40 % y 0.45 y 1.5 %, respectivamente. Estas discrepancias pudieran atribuirse a las diferencias en el mtodo de inoculacin y en el sustrato empleados. Estos autores aplicaron el inculo a la hora de la siembra en el nido de la semilla y utilizaron la tecnologa de recubrimiento de las semillas, respectivamente, favoreciendo en ambos casos la colonizacin debido a la proximidad entre el hongo y las raicillas una vez germinadas las semillas, a la conservacin de la micorrizsfera y a la existencia de hifas infectivas y races precolonizadas en el inculo, adems de las esporas (Fernndez et al., 1999; Ortiz & Fernndez, 1998). El comportamiento destacado del tratamiento con G. fasciculatum en los indicadores fngicos evaluados coincide con los resultados obtenidos por Hernndez (2001) y por Rodrguez et al. (2001). Indicadores agronmicos En la Figura 1 se muestra el comportamiento de la altura de las plntulas en los dos periodos de evaluacin estudiados, donde a los 18 das los tratamientos inoculados presentaron valores muy similares (alrededor de los 8 cm) por lo que no se observaron diferencias significativas entre ellos, aunque de forma general superaron al control cuya altura fue significativamente inferior (6.36 cm). En cambio, a los 32 das sobresalieron las plntulas colonizadas con G. intrarradices, G. mosseae, G. fasciculatum y G. clarum, las cuales difirieron significativamente de los controles y cuya altura oscil entre los 18.5 y 20.2 cm. En este perodo las plntulas inoculadas con A. scrobiculata no difirieron del resto de los tratamientos. Respecto a las masas fresca y seca slo se muestran los valores totales que reflejan claramente los comportamientos areo y radical, estando

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COMPARATIVO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRZICOS ARBUSCULARES EN EL TOMATE Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ fundamentalmente determinada la masa total por la area pues la radical hace una contribucin pequea. fueron alcanzados por los tratamientos inoculados con las especies G. mosseae, G. fasciculatum y G intrarradices, entre los que no hubo diferencias significativas y sus respectivos valores fueron 1.54, 1.37 y 1.30 g. Las plntulas colonizadas con A. scrobiculata as como las controles mostraron el valor ms bajo con 0.68 g, las cuales no presentaron diferencias significativas entre ellas pero si del resto de los tratamientos.
15 a a a 12 b b 6 b

25 a bc a abc

20 c 15

ab ab

Altura (cm)

10 b 5

gramos
C G f G c G m G sp G i As c C G f G c G m G sp G i As c

18 Das 32 Das Figura 1. Altura de las plntulas de tomate, var. Amalia, inoculadas con seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares, a los 18 y 32 das de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente segn el test de Duncan (P0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata

3 c 0

a b

f G c G m G sp G i As c

18 Das

En la Figura 2 se observa la masa fresca total, donde a los 18 das sobresalieron por sus valores los tratamientos inoculados con las especies G. fasciculatum, G. intrarradices, G. mosseae, A. scrobiculata y G. clarum, entre los que no hubo diferencias significativas. Le siguieron las plntulas colonizadas con Glomus sp.1 y finalmente las controles, con valores de 1.31 y 0.41 g, respectivamente, las cuales difirieron estadsticamente entre ellas y del resto de los tratamientos. A los 32 das se distinguieron dos grupos estadsticamente diferentes, el ms destacado abarc los tratamientos inoculados con G. fasciculatum, G. mosseae, G. intrarradices y G. clarum, cuyos valores estuvieron entre los 13.75 y 12.22 g, mientras que el segundo agrup los tratamientos con Glomus sp.1, A. scrobiculata y el control, con valores entre 6.69 - 8.32 g. La Figura 3 muestra el comportamiento de la masa seca total en los dos perodos evaluados, donde a los 18 das se destac el tratamiento inoculado con la especie G. intrarradices con un valor igual a 0.38 g, mientras que el resto de los tratamientos no mostraron diferencias significativas entre ellos. Cabe resaltar que los tratamientos inoculados con G. mosseae, G. clarum, G. fasciculatum y A. scrobiculata, a pesar de tener valores inferiores, no difirieron estadsticamente del tratamiento inoculado con G intrarradices. Sin embargo, a los 32 das los valores ms elevados

Figura 2. Masa fresca total de las plntulas de tomate, var. Amalia, inoculadas con seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares, a los 18 y 32 das de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente segn el test de Duncan (P0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

1.75 1.50 1.25 ab

gramos

1.00 de 0.75 0.50 0.25 b 0.00 ab ab ab b a ab e

18 Das 32 Das Figura 3: Masa seca total de las plntulas de tomate, var. Amalia, inoculadas con seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares, a los 18 y 32 das de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente segn el test de Duncan (P0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

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C G f G c G m G sp G i As c

C G f G c G m G sp G i As c

f G c G m G sp G i As c

32 Das

a ab bc cd

YAKELIN RODRGUEZ, BLANCA DE LA NOVAL, FLIX FERNNDEZ Y PEDRO RODRGUEZ Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, 162-171 __________________________________________________________________________________________

-3 (x10 )
8 7

Quitinasa
a a b a ab bc bc bc bc c c c b

0.6 0.5

-1,3-glucanasa
a a

UAE mg prot-1

6 5 4 3 2 1 0

b 0.4
c

bc cd cd d

a ab b b b b b

0.3 0.2 0.1 0.0

C G f G c G m G sp G i As c

C G f G c G m G sp G i As c

C G f G c G m G sp G i As c

18 Das

32 Das

18 Das

Figura 4: Actividad especfica radical de las plntulas de tomate, var. Amalia, inoculadas con seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares, a los 18 y 32 das de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente segn el test de Duncan (P0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata.

En resumen, los tratamientos que ms se destacaron en los indicadores agronmicos de forma general fueron los inoculados con G. mosseae, G intrarradices y G. fasciculatum. Las plntulas colonizadas con G. clarum tambin tuvieron un buen comportamiento en la mayora de los indicadores evaluados, sin embargo, los valores de masa seca fueron bajos, y debemos considerar la extraordinaria importancia de este indicador en este anlisis. Existen numerosas evidencias del efecto positivo de los HMA en el crecimiento y desarrollo de cultivos de importancia econmica, as como en su rendimiento (Fernndez et al., 1997; Llonn & Medina, 2002; Terry et al., 1998). En algunos de estos trabajos se evidencia la necesidad de seleccionar correctamente el tipo de hongo a emplear, segn el suelo utilizado, para evitar problemas de parasitismo durante el desarrollo de la simbiosis, observndose el comportamiento sobresaliente del tratamiento con G. fasciculatum. Coincidentemente, los resultados de este trabajo corroboran lo anterior, manifestando las plntulas inoculadas con G. fasciculatum un comportamiento destacado, de forma integral, en los indicadores fngicos y agronmicos analizados a los 32 das. Actividades enzimticas en raz Quitinasa y -1,3 glucanasa La Figura 4A muestra los resultados de la actividad especfica quitinasa radical en las plntulas de tomate inoculadas con seis cepas de HMA, donde a los 18 das slo el tratamiento con G. fasciculatum super al

control alcanzado 4.74x10-3 UAE. mg prot-1, el resto de los tratamientos micorrizados no present diferencias significativas respecto al control. Mientras que a los 32 das, adems de este tratamiento, se destac tambin el inoculado con Glomus sp.1, al mostrar los valores superiores, seguidos por G. clarum y G. intrarradices, los que difirieron estadsticamente del control. Respecto a la actividad -1,3 glucanasa en raz (Figura 4B) se observ que a los 18 das los tratamientos con G. fasciculatum y Glomus sp.1 alcanzaron los valores ms elevados, seguidos por el inoculado G. mosseae, los cuales presentaron diferencias significativas entre ellos y respecto al control. El resto de los tratamientos micorrizados no mostr diferencias estadsticas con el control. En cambio, en el segundo perodo de evaluacin se produjo una represin de la actividad en los tratamientos inoculados presentando valores inferiores al control. Slo el tratamiento con G. fasciculatum no mostr diferencias significativas respecto a ste. Respecto a los cambios observados en la expresin de enzimas de defensa en las plantas micorrizadas, de forma general, se han detectado incrementos localizados en los estadios iniciales, incluso cuando apenas comenzaba a producirse el contacto y la penetracin intrarradical, seguidos por una supresin al establecerse completamente la simbiosis (Dumas Gaudot et al., 2000; Noval, 2000; Volpin et al., 1994). No obstante, se ha encontrado reduccin de una quitinasa bsica, en raz, durante la etapa inicial de la

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C G f G c G m G sp G As i c

32 Das

COMPARATIVO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRZICOS ARBUSCULARES EN EL TOMATE Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ simbiosis (David et al., 1998), as como la acumulacin de ARNm y la expresin de quitinasa cida clase III, y -1,3-glucanasa en estadios tardos de la micorrizacin (Dumas-Gaudot et al., 1992; Garca-Garrido et al., 1992; Salzer & Boller, 2000). Como se aprecia existen criterios divergentes en cuanto a la induccin de estas dos enzimas hidrolticas en esta interaccin simbitica, por lo que no resulta sorprendente las diferencias observadas en el comportamiento de las distintas especies en el presente estudio, donde se destac de manera integral el tratamiento con G. fasciculatum. Estos resultados corroboran los trabajos realizados por Dumas-Gaudot et al. (1992) y por Pozo (1999), quienes encontraron que existe una respuesta diferente en dependencia de la especie fngica inoculada, siendo el hongo el responsable de la especificidad. Para comprender mejor la relacin de estas enzimas con la simbiosis MA, debemos considerar que sus sustratos, quitina y -1,3 glucanos, estn presentes en la pared celular de las distintas estructuras de estos hongos, aunque difieren en cuanto a cantidad y/o forma. Al respecto, Gianinazzi-Pearson et al. (1994) encontraron que en las familias Glomaceae y Acaulosporaceae, la pared de la hifa extrarradical contena una gran cantidad de -1,3 glucanos, pero que eran menos abundantes en la hifa intercelular e indetectables en los arbsculos (Gollotte et al., 1997). De forma similar, Bonfante-Fasolo (1988) encontr que la organizacin macromolecular de la quitina en la pared de las diferentes estructuras fngicas se va modificando a medida que avanza el establecimiento de la simbiosis. Estos hallazgos sugieren el papel de estas enzimas en el desarrollo de la simbiosis, ya que la accin ltica de ambas favorece la diseminacin intrarradical del hongo al irse simplificando la pared, con la formacin de las distintas estructuras fngicas, hasta llegar a los arbsculos donde es muy fina para facilitar el intercambio de nutrientes y metabolitos entre los simbiontes. Tambin se sugiere que podran participar en la degradacin parcial de la pared vegetal facilitando la penetracin (Lambais, 2000). Por otro lado, las quitinasas inducidas por los HMA pueden hidrolizar los elicitores fngicos, producidos por la planta ante la llegada de estos hongos, y por tanto atenuar los sistemas de defensa. Salzer & Boller (2000) plantean que en estadios tardos, se produce la acumulacin de quitinasas especficas inducidas exclusivamente por la micorrizacin, las cuales inactivan completamente a los oligosacridos al hidrolizarlos hasta monmeros de N-acetil glucosamina y de esta forma se eliminan las respuestas defensivas rpidas que dan lugar a la sntesis de protenas PR. De forma similar, Lambais & Mehdy (1993) han sugerido el papel de las quitinasas vegetales en la degradacin de las estructuras fngicas colapsadas. Debemos resaltar que en los arbsculos la quitina no se mantiene en estado cristalino, siendo sensible a la accin de las quitinasas (Dumas-Gaudot et al., 2000). En apoyo a esta teora, se han localizado quitinasas y -1,3-glucanasas slo en clulas que contienen arbsculos (Blee & Anderson, 2000; Harrison & Dixon, 1994) y se ha planteado una posible correlacin entre la intensidad de la acumulacin de ARNm de glucanasas y quitinasas con la presencia de arbsculos jvenes (Blee & Anderson, 1996). Todo lo expuesto anteriormente justifica los incrementos en la actividad de ambas enzimas encontrados en el presente estudio. As a los 18 das la induccin de las quitinasas y -1,3-glucanasas podra estar asociada al desarrollo del hongo dentro de la raz y a su morfognesis, a la emisin de seales como parte del reconocimiento entre los simbiontes y a la degradacin de compuestos que normalmente se acumulan en las interacciones patognicas, en caso de formarse. Mientras que a los 32 das el aumento en la actividad quitinasa pudiera deberse a la degradacin de elicitores fngicos atenuando las respuestas de defensa y a la formacin y degradacin de arbsculos, que constituyen procesos activos en esta fase donde la simbiosis se estableci y es funcional. De forma general, el tratamiento con G. fasciculatum exhibi el mejor comportamiento en ambas actividades con valores superiores al resto de los tratamientos, lo cual sugiere que la interaccin de esta especie con las plntulas de tomate est ms favorecida para las condiciones estudiadas. Estos resultados confirman los obtenidos por Hernndez (2001) y por Solrzano et al. (2001), en estudios similares, as como por Llonn & Medina (2002) en etapa de campo. Fenilalanina amonio liasa En la Figura 5 se muestran los resultados de la actividad fenilalanina amonio liasa (PAL) en raz, donde a los 18 das se observ un comportamiento similar en todos los tratamientos, siendo G. fasciculatum el nico que alcanz valores superiores al control con 14.37 x10-2 UAE. mg prot-1. A los 32 das se destac este mismo tratamiento con 19.12 x10-2 UAE. mg prot-1, mientras que el resto present valores similares o inferiores al control. Autores como Volpin et al. (1994) encontraron incrementos en la actividad de esta enzima en races de alfalfa inoculadas con G. intrarradices, a los 17 das, el que a las 24 horas posteriores decreci a valores inferiores a los del control. Adems, estos autores observaron que dicha induccin ocurri despus que la manifestada por las enzimas quitinasas y CHI, por lo que asociaron su actividad a la penetracin del hongo en la raz y no a las seales previas. Blee & Anderson (1996) al estudiar la acumulacin de transcritos de ARNm de esta enzima en races de frijol inoculadas con G. intrarradices, no detectaron diferencias apreciables y observaron su

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YAKELIN RODRGUEZ, BLANCA DE LA NOVAL, FLIX FERNNDEZ Y PEDRO RODRGUEZ Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, 162-171 __________________________________________________________________________________________ acumulacin slo en las clulas que contenan arbsculos. Resultados similares fueron encontrados por Harrison & Dixon (1994) en races de alfalfa colonizadas por Glomus versiforme. Fenilalanina amonio liasa
(x10-2)
20 a ab b 10 b ab ab b ab bc bc c a ab b

mecanismos de intercambio de seales entre la planta y el hongo, las cuales son especficas de la interaccin simbitica y presentan particularidades en dependencia de la cepa de HMA involucrada. Literatura citada lvarez M., Armas de G. & Martnez B. 1997. Amalia y Mariela, dos nuevas variedades de tomate para consumo fresco. Cultivos Tropicales. 18 (1): 83. Blee K.A. & Anderson A.J. 2000. Defense responses in plants to arbuscular mycorrhizal fungi. En: Current Advances in Mycorrhizae Research. Section II: Mycorrhizal fungi and plant defense. (G.K. Podila & D.D. Douds Jr. eds.). APS Press, USA. : 27-44. Blee K.A. & Anderson A.J. 1996. Defense-related transcript accumulation in Phaseolus vulgaris L. colonized by the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices. Schenk and Smith. Plant Physiol. 110: 675-688. Boller T. 1995. Chemoperception of microbial signals in plant cells. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 46: 189-214. Boller T., Geheri A., Mauch F. & Vogeli U. 1983. Chitinase in bean leaves: induction by ethylene, purification, properties and possible function. Planta. 157: 22-31. Bonfante-Fasolo P. 1988. The role of the cell wall as a signal in mycorrhizal associations. En: Cell to cell signals in plant, animal and microbial symbiosis. (S. Scannerini /et al./ eds.). Springer-Verlag. Berlin. Heidelberg. : 219-235. Bradford M.M. 1976. A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein dye binding. Anal. Biochem. 73: 248-250. David R., Itzhaki H., Ginzberg I., Galili G. & Kapulnik Y. 1998. Suppression of tobacco basic chitinasse gene expression in response to colonization by the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices. Mol. Plant Microbe Interact. 11 (6): 489-497. Douds D.D.Jr., Galvez L., Bcard G. & Kapulnik Y. 1998. Regulation of arbuscular mycorrhizal development by plant host and fungus species in alfalfa. New Phytol. 138: 27-35. Dumas-Gaudot E., Gollotte A., Cordier C., Gianinazzi S. & Gianinazzi-Pearson V. 2000. Modulation of host defence systems. En. Arbuscular Mycorrhizas: Physiology and Function. (Y. Kapulnik & D.D. Douds Jr. eds.). Kluwer Academic Publishers. : 173-200. Dumas-Gaudot E., Grenler J., Furlan V. & Asselin A. 1992. Chitinase, chitosanase and -1,3 glucanase activities in Allium and Pisum roots colonized by Glomus species. Plant Sci. 84: 17-24. Espinosa-Victoria D. 2000. Dilogo molecular: hongo micorrzico arbuscular-raz. En: Ecologa,

UAE mg prot-1

15

C G f G c G m

18 Das

Figura 5. Actividad especfica radical de las plntulas de tomate, var. Amalia, inoculadas con seis cepas de hongos micorrzicos arbusculares, a los 18 y 32 das de germinadas. Barras con letras comunes en cada grupo no difieren significativamente segn el test de Duncan (P0.05). Leyenda: C- control, Gf- Glomus fasciculatum, Gc- G. clarum, Gm- G. mosseae, Gsp- Glomus sp.1, Gi- G. intrarradices, Asc- Acaulospora scrobiculata. En general, los niveles de expresin de transcritos y/o actividad enzimtica de la va de los fenilpropanoides, en la simbiosis MA, difieren en el tiempo y en dependencia de las combinaciones planta - HMA (Dumas-Gaudot et al., 2000). Las evidencias expuestas se confirma con los resultados de este estudio, donde slo se observ aumento de la actividad PAL en el tratamiento con G. fasciculatum, lo cual reafirma el comportamiento destacado de esta especie en las evaluaciones agronmicas, en los indicadores fngicos y en el resto de los sistemas enzimticos analizados. Otros trabajos tambin apuntan hacia esta especie como la ms efectiva para esta interaccin en las condiciones estudiadas (Hernndez, 2001; Llonn & Medina, 2002; Solrzano et al., 2001). Conclusiones Los resultados demuestran que existen diferencias en el proceso de colonizacin de las distintas cepas de HMA, los cuales se evidencian en el comportamiento fngico, agronmico y bioqumico de los tratamientos analizados, donde se destaca la cepa G. fasciculatum como la ms efectiva para la interaccin con el tomate, variedad Amalia, en las condiciones estudiadas, en la etapa que abarc este estudio. Adems, las diferencias en las actividades enzimticas radicales detectadas indican la existencia de mltiples

C G f G c G m G sp G i As c

G i As c

G sp

32 Das

169

COMPARATIVO DE SEIS CEPAS DE HONGOS MICORRZICOS ARBUSCULARES EN EL TOMATE Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________ Fisiologa y Biotecnologa de la Micorriza Arbuscular. Alarcn, A. & Ferrera-Cerrato, R. (eds.). IRENAT-Colegio de Postgraduados. Montecillo. Mundi Prensa. Mxico. : 93-116. Fernndez F., Ortiz O., Martnez A., Costales A. & Llonn D. 1997. The effect of commercial arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) inoculants on rice (Oryza sativa) in different types of soils. Cultivos Tropicales. 18 (1): 5-9. Fernndez F., Rodrguez E.L. & Gmez R. 1999. Caracterizacin de la efectividad de un nuevo inoculante micorrizgeno en Poaceas. Cultivos Tropicales. 20 (2): 9-14. Garca-Garrido J.M., Cabello M.N., Garca-Romera I. & Ocampo J.A. 1992. Endoglucanase activity in lettuce plants colonized with the vesiculararbuscular mycorrhizal fungus Glomus fasciculatum. Soil Biol. Biochem. 24 (10): 955959. Gerdemann J.W. & Nicholson T. H. 1963. 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YAKELIN RODRGUEZ, BLANCA DE LA NOVAL, FLIX FERNNDEZ Y PEDRO RODRGUEZ Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, 162-171 __________________________________________________________________________________________ respuesta a la formacin de MA y su implicacin en el control biolgico de Phythophtora parastica. Tesis de doctorado. Facultad de Ciencias, Universidad de Granada, Espaa. Rodrguez Y., Prez E., Solrzano E., Meneses A. & Fernndez F. 2001. Peroxidase and polyphenoloxidase activities in tomato roots inoculated with Glomus clarum or Glomus fasciculatum. Cultivos Tropicales. 22 (1): 11-16. Salzer P. & Boller T. 2000. Elicitor induced reactions in mycorrhizae and their supresin. En. Arbuscular Mycorrhizas: Physiology and Function. (Y. Kapulnik & D.D. Douds Jr. eds.). Kluwer Academic Publishers. : 1-10. Simon L., Bousquet J., Lvesque R.C. & Lalonde M. 1993. Origin and diversification of endomycorrhizal fungi and coincidence with vascular land plants. Nature. 363: 67-68. Solrzano E. 1997. Induccin y caracterizacin parcial de protenas asociadas con la patognesis en la interaccin tomate-Alternaria solani. Tesis para optar por el grado de Maestro en Ciencias en Bioqumica de las Protenas. Facultad de Biologa, Universidad de la Habana. CENSA. Dpto. Fisiopatologa. Solrzano E., Meneses A., Rodrguez Y., Prez E., Fernndez A., Peteira B. & Len O. 2001. Induccin de cinco sistemas enzimticos en la simbiosis tomate-micorriza arbuscular. Revista de Proteccin Vegetal. 16 (1): 30-39, Somogyi M. 1952. Notes on sugar determinations. J. Biol. Chem. 195: 19-23. Terry E., Pino M.A. & Medina N. 1998. Efectividad agronmica de Azofert y Ecomic en el cultivo del tomate (Lycopersicon esculentum Mill). Cultivos Tropicales. 19 (3): 33-37. Trouvelot A., Kough J. & Gianinazzi-Pearson V. 1986. Mesure du Taux de Mycorhization VA d'un Systeme Radiculaire. Recherche de Methodes d'Estimation ayantune Signification Fonctionnelle. Proceedings of the 1st European Symposium on Mycorrhizae: Physiological and Genetical Aspects of Mycorrhizae, Dijn, 1-5 July, 1985. (V. Gianinazzi-Pearson & S. Gianinazzi, eds.). INRA, Paris. : 217-222. Vzquez-Garcidueas S., Leal-Morales C. & HerreraEstrella A. 1998. Analysis of -1,3-glucanolytic system of biocontrol agent Trichoderma harzianum. Appl. Environ. Microbiol. 64 (4): 1442-1446. Volpin H., Elkind Y., Okon Y. & Kapulnik Y. 1994. A vesicular-arbuscular mycorrhizal fungus (Glomus intraradix) induces a defense response in alfalfa roots. Plant Physiol. 104: 683-689.

M. Sc. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutricin de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrcolas, carretera de Tapaste km 3 Gaveta Postal 1, cp. 32700, San Jos de Lajas, La Habana, Cuba, Correo electrnico yakelin@inca.edu.cu 2 M. Sc. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutricin de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrcolas, carretera de Tapaste km 3 Gaveta Postal 1, cp. 32700, San Jos de Lajas, La Habana, Cuba. 3 Dr. C. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutricin de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrcolas, carretera de Tapaste km 3 Gaveta Postal 1, cp. 32700, San Jos de Lajas, La Habana, Cuba. 4 Dr. C. Laboratorio de Micorrizas. Departamento de Biofertilizantes y Nutricin de las Plantas. Instituto Nacional de Ciencias Agrcolas, carretera de Tapaste km 3 Gaveta Postal 1, cp. 32700, San Jos de Lajas, La Habana, Cuba.

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

Presentado: 19/01/2004 Aceptado: 23/06/2004

USO DE ALGUNOS PARMETROS INDICADORES MICROBIOLGICOS Y BIOQUMICOS PARA LA EVALUACIN DE LA CONTAMINACIN POR HIDROCARBUROS Y LA BIODEGRADACIN DE LOS MISMOS, EN LA ZONA DEL LAGO TITIKAKA (SAN PEDRO DE TIQUINA, BOLIVIA) SOME BIOLOGICAL AND BIOCHEMICAL INDICATOR PARAMETERS TO EVALUATE HYDROCARBON CONTAMINATION AND BIODEGRADATION AT TITIKAKA'S LAKE ZONE (SAN PEDRO DE TIQUINA, BOLIVIA) Francisco Fontrbel Rada1 Resumen Se estudi la variacin en el tiempo de la biomasa microbiana, el pH y la actividad enzimtica (para proteasas, ureasas y sacarasas), en suelos del municipio de San Pedro de Tiquina, expuestos naturalmente a pequeas vertientes de hidrocarburos. Se estudiaron muestras de poca seca y de poca de lluvias. La biomasa present un descenso hasta llegar a 0 meqC/kg en poca seca en la muestra tratada con hidrocarburos, las muestras de poca de lluvias mostraron un comportamiento exponencial, en ambos casos. El anlisis de pH mostr una tendencia a regularse en un rango de 5.50-5.60 a las dos semanas de exposicin, para ambas pocas. Los anlisis de actividad enzimtica mostraron un comportamiento de tipo recproco y polinomial de 2 grado para proteasas, sacarasas y ureasas, aunque se vio que las sacarasas no tienen sensibilidad a este tipo de contaminacin. Los anlisis de varianza efectuados mostraron diferencia significativa entre los tratamientos con hidrocarburos y los testigos. Los anlisis de correlacin de Pearson mostraron una correlacin regular entre pH-biomasa y biomasa-proteasas, y una alta correlacin entre proteasas-ureasas. Se analizaron los datos y se determin que la conjuncin de estos parmetros puede ser utilizada como un indicador para evaluar la contaminacin y la potencialidad de biodegradacin natural e in-situ de hidrocarburos en suelos de la zona del lago Titikaka. Palabras clave: Hidrocarburos, ecosistema edfico, biodegradacin, biomasa microbiana, actividad enzimtica. Abstract Microbial biomass, pH and enzymatic activity (for proteases, sacharases and ureases) time variation were studied in naturally hydrocarbon exposed soils at the municipality of San Pedro de Tiquina. Dry and wet season samples were analyzed. For dry season samples, the microbial biomass on hydrocarbon treated soil reach a 0 meqC/kg value, whereas wet season samples show an exponential behavior for control and treated samples. In both seasons, pH analysis shows a regulation tendency to values of a 5.50-5.60 range at two weeks of exposure. Enzymatic activity analysis shows a reciprocal and 2nd grade polynomial behavior for proteases, sacharases and ureases. Also sacharases activity was observed that is not sensitive for this kind of contamination. Variance analysis performed shows significant differences between control and hydrocarbontreated samples. Pearson correlation analysis shows a medium relationship between biomass-pH and biomass-proteases, and a high correlation between proteases-ureases. Results suggest that a conjunction of these parameters could be used as an indicator to evaluate hydrocarbon contamination and in-situ natural biodegradation potentialities in Titikakas lake zone soils. Keywords: Hydrocarbons, edaphic ecosystem, biodegradation, microbial biomass, enzymatic activity.

Introduccin En la actualidad, la contaminacin por hidrocarburos es una de las principales causas de destruccin de los ecosistemas edficos (Fontrbel & Ach, 2003), ya que el uso masivo y el transporte transfronterizo tanto de petrleo crudo como de sus derivados, hace que los derrames de hidrocarburos sean cada vez ms frecuentes. La composicin qumica de los hidrocarburos es muy variable: en la

naturaleza normalmente se encuentran como mezclas de diferentes especies moleculares, que en mayor o menor grado afectan a la flora, a la fauna y a los microorganismos del suelo (Madigan et al., 1999). La fertilidad de los suelos es un factor muy importante para el crecimiento de las plantas, y por lo tanto para la existencia y sobrevivencia de los animales, que se alimentan de stas (Krebs, 1985). Los microorganismos del suelo (tanto hongos como

FRANCISCO FONTRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.172-179 __________________________________________________________________________________________ bacterias) determinan en gran parte la fertilidad del suelo por la mediacin de los procesos de descomposicin de la materia orgnica, la movilizacin de nutrientes y la capacidad de intercambio catinico (Smith & Smith, 2001). Es por esta razn que el estudio de los microorganismos del suelo es fundamental para su conservacin y manejo adecuado. Varios procesos bioqumicos y ecolgicos propios del suelo se desestabilizan por la accin de los hidrocarburos, ya que sus efectos txicos afectan a casi todas las especies del ecosistema edfico en mayor o menor grado, de forma directa o indirecta (Madigan et al., 1999). A pesar que existen muy pocos estudios sobre el tema contextualizados a la propia realidad, los suelos bolivianos no son la excepcin a la regla. De acuerdo con Varnam & Evans (2000) prcticamente todos los ecosistemas edficos y acuticos del planeta poseen en mayor o menor proporcin cepas de microorganismos capaces de responder naturalmente a los problemas de contaminacin por medio de la biodegradacin de los contaminantes, incluyendo a los hidrocarburos. Si bien estos procesos se dan de forma natural, la reducida cantidad de microorganismos hace que los tiempos de degradacin sean demasiado largos como para observar un resultado que pueda ser considerado como positivo. Sin embargo, existen tcnicas de estimulacin denominadas en su conjunto bioremediacin capaces de reducir significativamente el tiempo de degradacin del contaminante estimulando el crecimiento de la comunidad de microorganismos degradadores (sensu SolanoSerena et al., 2000). A raz del derrame de petrleo del ao 2000 en los departamentos de La Paz y Oruro, ocasionado por el deficiente estado de los oleoductos de la empresa Transredes, Bolivia percibi que no se cuenta con informacin bsica sobre el tema de contaminacin por hidrocarburos e indicadores que permitan hacer una evaluacin de los daos producidos por este tipo de desastres ecolgicos y dar una perspectiva de solucin por medio de tcnicas de biodegradacin natural in-situ. Por estas razones se decidi estudiar la problemtica de la contaminacin por hidrocarburos en suelos afectados de la zona del lago Titikaka, correspondientes al municipio de San Pedro de Tiquina (Fontrbel & Ach, 2003). En el presente trabajo se describen y analizan algunos de los parmetros microbiolgicos y bioqumicos, susceptibles de ser usados como indicadores para evaluar el impacto de la contaminacin por hidrocarburos y la potencialidad de degradacin natural in-situ de los mismos en esta zona, y por extrapolacin, en el altiplano boliviano. Materiales y mtodos rea de estudio El sitio de estudio se encuentra en el municipio de San Pedro de Tiquina (Departamento de La Paz, Bolivia), a menos de 2 km del estrecho de Tiquina, y a 180 m de la orilla del lago. Las coordenadas geogrficas del sitio en UTM son 0525972 / 8210582 (16 10 53.10S, 68 45 19.12W), y la altitud del sitio es de 3845 m. Este sitio fue escogido por la presencia natural de pequeas vertientes de hidrocarburos, ya que segn Parrish et al. (1999), una exposicin constante a los hidrocarburos favorece la presencia y abundancia de los microorganismos resistentes y/o degradadores de hidrocarburos. Muestreo Se emple el protocolo de muestreo de suelos en capa arable propuesto por Totsche (1995), tomando muestras aleatorias a 30 cm de profundidad, y realizando una muestra mixta por cuarteo. En el laboratorio las muestras de suelo fueron tamizadas con una malla de 2 mm. Se tomaron muestras en poca seca (Octubre de 2000) y en poca de lluvias (Febrero de 2001). El suelo no se esteriliz ni recibi otro tipo de tratamiento postmuestro para mantener sus condiciones naturales (Duarte & Ferreira, 2000). Determinacin de parmetros fisicoqumicos iniciales de referencia El pH inicial de la muestra fue determinado in-situ mediante el mtodo descrito por Morales et al. (1997). En laboratorio se determin la materia orgnica segn el mtodo descrito por Forster (1995) y la textura fue determinada por el mtodo de tamices descrito por Chiln (1996). Diseo de los tratamientos Con el suelo tamizado, se elaboraron tratamientos para el suelo correspondiente a la poca seca y a la poca de lluvias, por medio de la adicin de diferentes concentraciones de aceite de motor sin quemar. Los intervalos de tiempo usados para las mediciones se indican en las respectivas grficas, puesto que se emplearon diferentes escalas de tiempo, segn el tipo de anlisis. Para todas las pruebas se utiliz un factor de correccin de humedad relativa Determinacin de la biomasa microbiana y pH Se emple el mtodo de fumigacin-extraccin por cloroformo aplicado a suelos contaminados con petrleo (Fontrbel & Ach, 2002), basado en los protocolos de Jenkinson & Powlson (1976) y Tate et al. (1988). Se aplic el mtodo para determinacin de miliequivalentes de carbono por kg de suelo. El pH en laboratorio se determin de acuerdo al mtodo descrito por Morales et al. (1997). Determinacin de la actividad enzimtica Para estudiar la actividad enzimtica de tres enzimas: proteasas, sacarasas y ureasas, se emplearon metodologas simplificadas aplicadas a suelos

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INDICADORES DE CONTAMINACIN Y BIODEGRADACIN DE HIDROCARBUROS EN SUELOS DEL LAGO TITIKAKA Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________ contaminados por hidrocarburos, segn Fontrbel (2002). Anlisis estadsticos Se realizaron anlisis de regresin lineal mediante el software Regression Analyzer 3.2, de anlisis de varianza (ANOVA) mediante el software ESBStats Standard 1.2. Los valores F tabulados fueron obtenidos de Daniel (1996). Los anlisis de correlacin se elaboraron mediante el software ESBStats Standard 1.2. Todas las muestras se trabajaron por triplicado. Resultados Parmetros iniciales del suelo En las muestras de poca seca, se determin que el pH del suelo era de 4.79, la humedad relativa del 14.44%, la textura era arcillosa, la materia orgnica de 3945 meqC/g y el valor inicial de biomasa microbiana era de 57.81 mEqC/kg. Para la poca de lluvias, el pH medido fue de 6.11, la humedad relativa de 15.34%, la textura arcillosa, la materia orgnica 11500 meqC/g y la biomasa microbiana inicial de 168.53 meqC/kg. Biomasa microbiana Los resultados de biomasa microbiana en de poca seca se muestran en la Figura 1, en la que se incluyen adems curvas de tendencia (por regresin lineal) con los coeficientes R2 respectivos. En esta grfica se puede apreciar que el descenso de la biomasa microbiana es paulatino tanto para el control como para la muestra contaminada, pero a partir de los 15 das de exposicin, el descenso de la biomasa en la muestra contaminada es mucho ms pronunciado hasta llegar a cero a los 30 das. En la Figura 2 se muestran los resultados de biomasa microbiana correspondientes a la poca de lluvias, observndose en esta grfica que los diferentes tratamientos no responden a funcin de carcter lineal como en el caso anterior, sino que se observa un decremento inicial, seguido de un incremento a las 24 das, y un nuevo descenso a partir de los 40 das de medicin. Variacin del pH La figura 3 muestra el cambio de los valores de pH para la poca seca y la figura 4 para la poca de lluvias. Como se puede observar en la Figura 3, a los 15 das de tratamiento se observa un notable incremento de los valores de pH hasta valores cercanos a 5.50, para posteriormente descender nuevamente. En el caso de las muestras de poca de lluvias se observa un comportamiento inverso, donde a los 40 das de observacin se da un fuerte descenso, seguido de un incremento a los 50 das. Ntese que en ambos casos, a los 15 das de tratamiento, los valores de pH se manejan en el rango de 5.50 a 5.60.
70.00

Biomasa [meq C/Kg]

60.00 50.00 40.00 30.00 20.00 10.00 0.00 0 5 10 15 20 25 30 35 R 2 = 0.964 R 2 = 0.9623 Testigo Petrleo Lineal (Testigo) Lineal (Petrleo)

Tiempo [das]

Fig. 1. Variacin de la biomasa microbiana en funcin al tiempo para la muestra testigo y la muestra tratada con petrleo (con concentracin de 25ml/100g). Datos para poca seca. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales.
200.000 150.000 100.000 50.000 0.000 -50.000 0 20 40 60 0ml/100g 5ml/100g 10ml/100g

Biomasa [meqC/1Kg suelo]

Tiempo [das]

Fig. 2. Variacin de la biomasa microbiana en funcin al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas para las concentraciones de 0.5 y 10 ml/100g de suelo. Datos para poca de lluvias. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales.
5.70 5.60 5.50 5.40 5.30 5.20 5.10 5.00 4.90 4.80 4.70 4.60 0 5 10 15 20 25 30 35

Testigo 5ml/100g 15ml/100g 25ml/100g

pH

Tiempo [das]

Fig. 3: Variacin del pH en funcin al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para poca seca. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales. Actividad enzimtica: proteasas, sacarasas y ureasas Empleando las metodologas simplificadas y los criterios expuestos en Fontrbel (2002) se obtuvieron datos de variacin de actividad enzimtica en funcin al tiempo, para proteasas, sacarasas y ureasas. La curva obtenida para proteasas (Figura 5) muestra un notable incremento inicial de la actividad enzimtica, seguida de un descenso pasados 20 das de

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FRANCISCO FONTRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.172-179 __________________________________________________________________________________________ exposicin (pico mximo registrado de actividad enzimtica), mantenindose la actividad enzimtica a un nivel superior al inicial hasta el final de la observacin. En cuanto a las sacarasas (Figura 6) se observa un comportamiento marcadamente diferente para los 3 tratamientos a los 20 das seguido de una cada brusca. Para las sacarasas (Figura 7) se observa un incremento inicial seguido de un descenso para la muestra testigo y un descenso inicial seguido de un incremento despus de los 30 das para las muestras tratadas con diferentes concentraciones de hidrocarburos. lluvias. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales.
Actividad enzimtica [N de NH3/g suelo*h]
0.0250 0.0200 0.0150 0.0100 0.0050 0.0000 -0.0050 0 20 40 Tiempo [das] 60 80 0ml/100g 5ml/100g 10ml/100g

6.500 6.000 0ml/100g 5ml/100g 10ml/100g

5.500 5.000 4.500 0 10 20 30 40 50 60

Fig. 7. Variacin de la actividad enzimtica de las ureasas en funcin al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para poca de lluvias. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales. Anlisis estadsticos de los resultados Para las muestras de biomasa correspondientes a la poca seca, el anlisis de regresin mostr un comportamiento lineal, con mayor bondad de ajuste para la muestra testigo. El ANOVA realizado entre los datos del testigo y la muestra tratada mostraron que existe una diferencia significativa en la cantidad de carbono a partir del da 30. Para las muestras de poca de lluvias, el anlisis de regresin dio un coeficiente de 0.86 y 0.88 para el testigo y la muestra 10ml/100 g respectivamente, bajo el modelo exponencial, la muestra de 5ml/100g dio un coeficiente de 0.70 para el modelo lineal. El ANOVA mostr que existe una diferencia significativa entre los resultados, en todos los tiempos. Para las muestras de pH correspondientes a la poca seca, el anlisis de regresin dio un coeficiente de 0.92 para el testigo bajo el modelo lineal, los dems tratamientos no se ajustaron a ningn modelo de regresin. El ANOVA mostr que existe una diferencia significativa entre los resultados en todos los tiempos. Para la poca de lluvias, el anlisis de regresin dio un coeficiente de 0.93 para el testigo, de 0.77 para el tratamiento 5ml/100g y de 0.50 para 10ml/100g, todos bajo el modelo lineal. El ANOVA mostr que existe diferencia significativa en todos los tiempos. Las curvas de actividad enzimtica de proteasas ajustaron medianamente al modelo recproco, y las de sacarasas y ureasas al modelo polinomial de 2 grado y recproco. Los ANOVA realizados mostraron que para proteasas y sacarasas existe una diferencia significativa durante todo el tiempo de observacin, mientras que para las sacarasas existe diferencia significativa solamente entre los das 12 y 29 del tratamiento, ya que luego de la cada brusca de los valores de actividad enzimtica todas las muestras reportaron valores muy prximos a cero.

pH

Tiempo [das]

Fig. 4. Variacin del pH en funcin al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para poca de lluvias. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales.
Actividad enzimtica [mg protena por ml(g suelo*h]
2.700 2.500 2.300 2.100 1.900 1.700 1.500 1.300 0 20 40 60 80 0ml/100g 5ml/100g 10ml/100g

Tiempo [das]

Fig. 5. Variacin de la actividad enzimtica de las proteasas en funcin al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para poca de lluvias. La desviacin estndar sobre el promedio se indica con las barras verticales.
Actividad enzimtica [ppm azcares/g suelo*h]

3.900 3.400 2.900 2.400 1.900 1.400 0.900 0.400 -0.100 0 20 40 T iempo [das] 60 80 0ml/100g 5ml/100g 10ml/100g

Fig. 6: Variacin de la actividad enzimtica de las sacarasas en funcin al tiempo para la muestra testigo y las muestras tratadas con hidrocarburos para las concentraciones que se indican. Datos para poca de

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INDICADORES DE CONTAMINACIN Y BIODEGRADACIN DE HIDROCARBUROS EN SUELOS DEL LAGO TITIKAKA Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________ Los anlisis de correlacin de Pearson elaborados para los datos de la poca de lluvias se muestran en la Tabla 1. No se realiz esta correlacin con los datos de la poca seca por no contar con informacin de actividad enzimtica. Tabla 1. Anlisis de correlacin de Pearson para los datos obtenidos en poca de lluvias. El criterio de calificacin de coeficientes corresponde a Daniel (1996).
Factores de relacin pH-biomasa pH-proteasas pH-sacarasas pH-ureasas biomasa-proteasas biomasa-sacarasas biomasa-ureasas proteasas-sacarasas proteasas-ureasas sacarasas-ureasas Coeficiente de Pearson 0.555947418 0.050531245 0.316997642 0.012458038 0.571478181 0.136409331 0.319641992 0.440734930 0.688099565 0.154676544 Calificacin Regular correlacin No existe correlacin Baja correlacin No existe correlacin Regular correlacin Baja correlacin Baja correlacin Regular correlacin Alta correlacin Baja correlacin

Discusin Los parmetros del suelo biomasa microbiana total, pH, actividad enzimtica de proteasas y actividad enzimtica de ureasas son sensibles a la contaminacin por hidrocarburos, y pueden proveer de informacin valiosa al momento de realizar una evaluacin. Los resultados de variacin de biomasa obtenidos para la poca seca muestran un constante descenso en la cantidad de carbono microbiano disponible. Comparando este comportamiento con los resultados obtenidos para la poca de lluvias y con los resultados de Fontrbel & Ach (2002) (obtenidos con muestras del mismo sitio, pero en poca de transicin), lo ms probable es que este comportamiento se deba a la desecacin del suelo en el laboratorio tanto de las muestras testigo como de las muestras tratadas. Sin embargo, en la muestra con hidrocarburos se observa un descenso mucho ms rpido, posiblemente debido a la toxicidad de la elevada dosis (puesto que 25ml/100g es la dosis ms elevada aplicada en todos los estudios, comparando con las dems dosis aplicadas de 5, 10 y 15 ml/100g). Tanto los resultados de biomasa correspondientes a la poca de lluvias como los resultados de Fontrbel & Ach (2002) muestran que a menores concentraciones de contaminante (5, 10 y 15ml/100g) se observa un descenso inicial, seguido de un incremento temporal. Estos resultados, cotejados con los estudios de diversidad y abundancia realizados paralelamente con las mismas muestras (publicaciones en preparacin) se explican en trminos de microorganismos biodegradadores de hidrocarburos (entre los que se

incluyen 8 especies aisladas de hongos degradadorpositivo), ya que el descenso inicial de la biomasa representa la muerte de los microorganismos que no son resistentes y/o degradadores de hidrocarburos, y el incremento posterior el crecimiento y desarrollo de la porcin de la comunidad que es resistente y/o capaz de degradar los contaminantes. Estudios de Mishra et al. (2001) y Margesin & Schinner (2001) muestran que existe un potencial de biodegradacin nativo en los suelos, que puede ser incrementado por medio de bioestimulacin. Mishra et al. (2001) determinaron que la cantidad de microorganismos capaces de degradar hidrocarburos encontrada naturalmente en el suelo es muy baja (103 a 104 UFC/g de suelo) y que demora ms tiempo en degradar una misma cantidad de hidrocarburos respecto a una muestra tratada con nutrientes de bioestimulacin. Las variaciones en la comunidad microbiana fueron constatadas por medio de un PCR de DNA genmico ( Mishra et al., 2001). Margesin & Schinner (2001) realizaron estudios comparativos de bioremediacin de petrleo con y sin bioestimulacin en suelos de altura (a 2875m de altitud) obteniendo valores de eficiencia del 504% y 702% en suelos no tratados y tratados respectivamente. Koren et al. (2003) plantean adems que la fuente de nitrgeno es uno de los principales factores limitantes del proceso de biodegradacin en sistemas abiertos, especialmente del nitrgeno en forma de cido rico. Por lo tanto, los resultados sugieren que este suelo tiene capacidades naturales mesurables de degradacin de hidrocarburos, de acuerdo a los criterios que plantean SolanoSerena et al. (2000), Mishra et al. (2001), Margesin & Schinner (2001) y Koren et al. (2003). Esta capacidad natural de degradacin viene regida por el principio de la infalibilidad microbiana (de acuerdo con Varnam & Evans, 2000), que plantea que tarde o temprano, los compuestos xenobiticos del suelo sern degradados por un amplio rango de microorganismos heterotrficos (bacterias, hongos, levaduras), aunque la mayora de las veces no se degrade el 100% del contaminante (Solano-Serena et al., 2000), puesto que la transformacin de compuestos txicos en la naturaleza es compleja y no est regida por una sola va bioqumica y depende de la biodisponibilidad del xenobitico (Pieper & Reineke, 2000). En estos casos, las bacterias juegan un papel protagnico (Varnam & Evans, 2000), en tanto que los hongos (especialmente los filamentosos) juegan un papel integral muy importante en la bioremediacin (April et al., 2000). En cuanto a los resultados obtenidos para la variacin del pH en el tiempo, es importante volver a ver las Figuras 3 y 4, en las que claramente se puede ver cmo el pH se regula desde una condicin inicial (significativamente diferente en poca seca que en

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FRANCISCO FONTRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp.172-179 __________________________________________________________________________________________ poca hmeda) hacia un rango estable de pH entre 5.50 y 5.60. Segn Madigan et al. (1999), muchos de los microorganismos bioremediadores de hidrocarburos nativos del suelo, funcionan ptimamente a un pH cido cercano a 5. Cotejando la Figuras 2, 3 y 4, se puede observar que existe una tendencia que sugiere la regulacin del pH dentro del rango mencionado, corresponde con el crecimiento de la porcin resistente y/o degradadora de la comunidad microbiana, incrementando las potencialidades de bioremediacin natural de estos suelos. As mismo, los investigadores Stapleton et al. (1998) que estudiaron la biodegradacin de PAHs (hidrocarburos aromticos policclicos) en ambientes extremfilos con un pH entre 2 y 3, tambin observaron que la mayora de las especies capaces de degradar hidrocarburos no se desarrollan en condiciones de pH superiores a 6, por lo que se sugiere que estos grupos son predominantemente acidfilos. Las tres enzimas estudiadas en esta investigacin se escogieron teniendo en cuenta los principales procesos metablicos del suelo, pero tambin en funcin a la disponibilidad de materiales y reactivos en la unidad de investigacin (factor tcnico limitante). En estudios posteriores sera recomendable considerar el estudio profundo de la actividad de las enzimas dioxigenasas, ya que son esenciales en la degradacin de los hidrocarburos acclicos (Gibson & Parales, 2000) y tienen gran importancia en la degradacin de los hidrocarburos aromticos (Stapleton et al., 1998). Los resultados obtenidos para la actividad enzimtica de proteasas y ureasas (parmetros entre los cuales existe una alta correlacin) mostraron un comportamiento muy particular: de manera coincidente con el incremento de la biomasa microbiana (aumento de la poblacin de microorganismos degradadores) y la regulacin del pH, se observa un incremento marcado en la lisis proteica y un descenso en la actividad ureoltica. De principio, los hidrocarburos son sustancias poco solubles en agua y su estructura molecular dificulta el ataque enzimtico inicial (Rittman & McCarty, 2001), por lo que la actividad enzimtica vara poco la primera semana y media, respecto al valor inicial. El incremento en la actividad de lisis proteica puede deberse fundamentalmente a la movilizacin y aprovechamiento de la protena dejada por los microorganismos muertos a causa de la toxicidad de los hidrocarburos, pero tambin puede jugar un papel importante en la cintica molecular de los procesos de degradacin (segunda y tercera semana de observacin), posteriormente, cuando la protena disponible ha sido aprovechada y ha pasado la fase ms eficaz del proceso de degradacin, la actividad enzimtica se reduce nuevamente a niveles basales. La actividad enzimtica de las ureasas experimenta un descenso poco pronunciado durante la poca crtica de la biodegradacin (comparar con las Figuras 2, 3, 4 y 5), excepto por la muestra control, donde la actividad enzimtica no se ve prcticamente afectada. De acuerdo a Madigan et al. (1999) y Parrish et al. (1999), uno de los factores negativos de la bioremediacin y el uso de microorganismos biodegradadores es el incremento de urea en el medio. La medicin de la actividad enzimtica de las sacarasas no result sensible a este tipo de contaminacin, y por lo tanto no sera un buen indicador para este caso. La similitud entre las curvas de las muestras testigo y tratadas puede deberse a que los parmetros medidos en los suelos de estudio no se ven fuertemente afectados por los hidrocarburos a concentraciones relativamente bajas. De los resultados obtenidos y por las razones anteriormente expuestas, se plantean preliminarmente como los indicadores ms apropiados para realizar una evaluacin de la contaminacin por hidrocarburos, la variacin de biomasa, la variacin del pH y la variacin en la actividad enzimtica de las proteasas, en funcin al tiempo. Un descenso en la biomasa (que debe ser complementado con un estudio de la diversidad de la comunidad microbiana), la regulacin del pH en un rango de 5.00 a 5.60 (de acuerdo a referencias tericas y experimentales), y el incremento significativo de la actividad enzimtica de las proteasas, as como la magnitud de estos parmetros, son un claro indicador de los efectos txicos producidos por la contaminacin por hidrocarburos. Adicionalmente, estos parmetros pueden ser cotejados con otros indicadores macroscpicos como la muerte y degradacin de la flora, la muerte masiva de la fauna asociada (Runnalls & Mackay, 1999) y la contaminacin de cuerpos de agua relacionados directa o indirectamente con los suelos en estudio. Las evidencias experimentales obtenidas en la presente investigacin, conjuntamente con los resultados citados en Fontrbel & Ach (2002, 2003) muestran que los suelos estudiados tienen un gran potencial tanto de bioremediacin natural in-situ como de obtencin y aislamiento de microorganismos degradadores-positivo que puedan ser inoculados en otros ambientes de similares caractersticas, que pueden resultar afectados por el derrame de hidrocarburos voltiles y no voltiles, como consecuencia del transporte de hidrocarburos (Moroz, 1999; Fontrbel & Ach, 2000). Si bien la degradacin de hidrocarburos poca veces es del 100% (Solano-Serena et al., 2000), la conjuncin natural de diferentes especies de bacterias y hongos, con diferentes vas metablicas (April et al., 1999; Varnam & Evans, 2000) puede conseguir una eficiencia de ms del 90%, puesto que la bioremediacin es un proceso propio de la naturaleza (Pieper & Reineke, 2000). Si bien la mayor parte de los procesos de biodegradacin de hidrocarburos son aerbicos estrictos y dependen de la cantidad de oxgeno disponible en el suelo, tambin se han

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INDICADORES DE CONTAMINACIN Y BIODEGRADACIN DE HIDROCARBUROS EN SUELOS DEL LAGO TITIKAKA Diciembre 2004 ___________________________________________________________________________________________ descrito algunas vas metablicas anaerbicas complejas (Pars & Jurez, 1997), que se recomienda sean estudiadas en el futuro. Conclusiones Los resultados obtenidos muestran que los parmetros biomasa microbiana (en trminos de carbono), pH la actividad enzimtica de proteasas y ureasas, se manifiestan como buenos indicadores para la evaluacin de la contaminacin por hidrocarburos en suelos, y podran ser empleados sin necesidad de realizar estudios costosos o contar con mucho equipamiento de laboratorio. Se constat tambin que la actividad enzimtica de las sacarasas no sera un indicador sensible para este tipo de contaminacin, y por lo tanto no debera usarse en este tipo de estudios. Los parmetros biomasa, pH y actividad enzimtica seran tambin buenos indicadores de biodegradacin y descontaminacin de hidrocarburos en suelos, siempre y cuando sean utilizados juntos y se haga la correlacin correspondiente, ya que la variacin de uno solo de estos parmetros puede o no deberse a los efectos de los hidrocarburos o a alguna externalidad en el proceso, en cambio el uso combinado de estos indicadores proporciona un mejor panorama de la situacin. En base a estos estudios, se constat que los suelos de la zona del lago Titikaka con los que se trabaj tienen un cierto potencial bioremediador, puesto que poseen especies de bacterias y hongos biodegradadoras de hidrocarburos. Por esta razn estos suelos tienen un alto valor cientfico para el estudio y desarrollo de tecnologas econmicas de bioremediacin, y tambin tienen una relevancia significativa en el contexto socio-econmico de las comunidades del lugar. Finalmente, se constat que tanto la actividad biodegradadora como la respuesta a la contaminacin son mayores en la poca de lluvias que en la poca seca, puesto que en la poca de lluvias la humedad del ambiente favorece al crecimiento de los microorganismos en general. Agradecimientos A la Unidad de Suelos del Instituto de Ecologa, y en especial a la Lic. Isabel Morales y a la Lic. Cristina Ruiz por apoyar esta investigacin. A Sergio Coloque por el apoyo en laboratorio. A Daro Ach por su apoyo, colaboracin y sus valiosos comentarios al manuscrito. Al Dr. Enrique Richard por sus valiosos comentarios al manuscrito. Al Sr. Ral Mamani por permitirme trabajar en su propiedad para la toma de muestras. Literatura citada Chiln E. 1996. Manual de Edafologa. Ediciones CIDAT, La Paz. : 69-83, 161-164. Daniel W. 1996. Bioestadstica: Base para el anlisis de las ciencias de la salud. Editorial Limusa, Mxico. : 832. Duarte C. & Ferreira S. 2000. Gasoline biodegradation in different soil microcosms. 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Institucin donde se realiz el trabajo: Unidad de Suelos del Instituto de Ecologa de la Universidad Mayor de San Andrs C/ 27 de Cota Cota s/n, La Paz, Bolivia. Institucin actual: Unidad de PostGrado Universidad Loyola Maestra en Ingeniera de Medio Ambiente y Recursos Naturales Av. Busch # 1191, La Paz, Bolivia Direccin de contacto del autor: Casilla postal # 180, La Paz, Bolivia Av. 20 de Octubre # 2005, Dep. 301, La Paz, Bolivia; Tel. +59122113942 Correo electrnico: fonturbel@mbotanica.zzn.com / fonturbel@yahoo.es

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

ARTICULO DE REVISION Presentado: 14/12/2004 Aceptado: 15/12/2004

AMAZONIAN VRZEA FORESTS: ADAPTIVE STRATEGIES OF TREES AS TOOLS FOR FOREST MANAGEMENT FLORESTAS INUNDABLES AMAZNICAS: ESTRATEGIAS ADAPTATIVAS DE LOS RBOLES Y MANEJO Pia Parolin1, Florian Wittmann1, Jochen Schngart1 and Maria Teresa F. Piedade2 Abstract Amazonian vrzea forests are characterized by a high diversity of species and adaptations against extended flooding. Waterlogging and submergence can last up to 210 days per year, with a water column of up to 6-7 m. The present paper gives an insight into the current knowledge of morpho-anatomical, phenological and physiological responses to flooding in vrzea trees, into patterns of regeneration and seedling recruitment, and into differences found along the flooding gradient, and between populations of selected species. This knowledge may serve as a basic tool for forest management. The high selective logging already caused a substitution of timber species, with high damages in the remaining stands, calling for rigorous management plans. Since the regular inundation induces the formation of annual rings, and tree growth responds to the prolonged vegetation period with significantly wider ring widths in El Nio years as compared to neutral years, tree ring analysis can be used also for the development of models to predict tree growth and to determine minimum logging diameters and cutting cycles for timber species. Keywords: Amazonia, tree ecophysiology, establishment, environmental gradients, productivity, speciation, tree-ring analysis, El Nio. Resumen Los bosques de vrzea Amaznica se caracterizan por una alta diversidad de especies y adaptaciones a largos periodos de inundacin que pueden durar hasta 210 das del ao, con una columna de agua excediendo los 6-7 m. La presente publicacin presenta una revisin del conocimiento actual sobre las respuestas morfo-anatmicas, fenolgicas, y fisiolgicas a las inundaciones, y los patrones de regeneracin, no slo a lo largo de la gradiente de inundacin, sino adems entre poblaciones de las especies. Este conocimiento puede servir de base para instrumentos de manejo forestal sostenible. La alta seleccin de rboles de corte ya est causando una sustitucin de las especies de madera, con alto dao al resto de rboles en pie, lo cual requiere un riguroso plan de manejo. Puesto que las inundaciones regulares inducen a la formacin de anillos/aros anuales en los rboles de la zona de inundacin, y el ancho de los anillos/aros est correlacionado con el pulso de inundacin y con las variables climticas, y en los aos de El Nio el nivel mximo de inundacin es significativamente ms bajo, el anlisis del aro de los rboles puede ser usado tambin para el desarrollo de modelos para predecir el crecimiento de los rboles y determinar los dimetros mnimos para el corte de los rboles y los ciclos de corte para las especies de madera. Palabras clave: Amazona, ecofisiologa del rbol, establecimiento, gradiente ambiental, productividad, especiacin, anlisis de anillos del rbol, El Nio.

Introduction Amazonian vrzea forests are seasonal floodplains with a monomodal, predictable flood-pulse (Junk et al. 1989) and cover approximately 300.000 km2 along the main rivers in the Amazon basin (Figure 1A). Seasonal precipitation causes periodical inundations of the floodplains along the Amazon River. These periods of extended flooding can last as much as 210 days per year, with a water column of up to 6-7 m. New sediment deposit can reach 0.3-1 m every year (Junk, 1989; Campbell et al. 1992) so that there is a high nutrient input into the ecosystem which consequently is highly productive (Figure 1B) and extremely dynamic, with strong erosion and new land

formations (Figure 1C). Fine-coarse sediments, which are deposited primarily in oxbows with reduced water velocity, worsen the physical soil properties because of the increasing lack of oxygen at the root level (Wittmann, 2002). The monomodal flood pulse of the rivers causes drastic changes in the bioavailability of nutrients, oxygen levels, and concentrations of phytotoxins (Parolin et al. 2004). Despite these adverse growth conditions for trees caused by prolonged flooding, Amazonian floodplain forests are highly diverse, with several hundred tree species occurring there (Wittmann et al., 2002). Trees are extremely adapted to the periodical floodings: for example, seed maturity and dispersal

PIA PAROLIN, FLORIAN WITTMAN, JOCHEN SCHNGART AND MARIA TERESA F. PIEDADE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 180-184 __________________________________________________________________________________________ are closely linked to the high water period (Figure 2A), water and fish being the main agents of dispersal (Goulding, 1983). Despite their size and importance for the human population of the Amazon basin, the ecology of the floodplain forests is still poorly understood. Present investigations aim at understanding the following questions: How do the trees survive in the floodplains, which adaptations do they have against flooding and submergence? How do they regenerate, which patterns can be found concerning seedling recruitment and regeneration along the flooding gradient? How diverse are the forests? How does vegetation composition and structure change along environmental gradients? How does population differentiation and speciation work in the floodplains? And finally: how can the forests be preserved, which options are there for sustainable management? Adaptations In a recent review, Parolin et al. (2004) describe the adaptations found in trees of Amazonian floodplains. Among these are adaptations such as the formation of adventitious roots (Figure 2B), suberinization of the roots which helps against radial oxygen loss (Figure 3, De Simone et al., 2002, 2003), and the postulation of photosynthetic activity under water (Schlter et al., 1993). Root system and sediment deposition showed a close relationship, plank buttressing being more common on sites subjected to lower sediment rates (Wittmann & Parolin, in press). Depending on their respective sets of adaptations and growth strategies (Parolin et al., 2004), most species are restricted to specific areas with a determined pattern of flooding, sedimentation and soil texture, leading to a clear vegetation zonations along the flooding gradient (Figure 4). Seedling recruitment and regeneration In Amazonian floodplains, it is almost unavoidable that seedlings are submerged for a certain period, except if they establish in the upper parts of the inundation gradient and grow so fast to be able to maintain some leaves above the water surface. Two extreme strategies for seedling establishment were described for Amazonian floodplains (Figure 5, Parolin, 2002a): tolerance of prolonged submergence vs. escape from submergence. Measurements of height increase in relation to floodplain system and nutrient availability, height in the inundation gradient, and seed mass of common species indicated that the two hypothesized strategies enable efficient seedling establishment on different levels in the flooding gradient. Where submergence is unavoidable, on the lower sites in the flooding gradient, seedlings had significantly lower shoot extension than on the higher sites. Large and small seeds produced seedlings with high shoot elongation, enhancing the chances of nonsubmergence for the seedlings at high elevations. This pattern was evident also within the family of Fabaceae, taking into account the effect of relatedness among species. It is assumed that the zonation observed in Amazonian floodplains is closely linked to the flooding tolerance and establishment strategy of the seedlings. Diversity Despite the unfavourable conditions in these floodplains, the species number of angiosperm trees is very high. With With 30-150 species (Pires & Koury, 1959; Balslev et al., 1987; Ayres, 1993; Worbes, 1997; Wittmann et al., 2002) species richness is clearly lower than in the adjacent Terra Firme, where 180-300 species ha-1 occur (Klinge & Rodrigues, 1968; Prance et al., 1976; Gentry, 1986, 1992). Still, species richness is high when compared to other forests on earth. All species from Amazonian floodplains originate from the adjacent Terra Firme forests or savannas (Kubitzki, 1989). They probably occupied the little flooded periphery of the floodplain before differentiating to adapted species. Within the floodplain forests, these species did not radiate species richness of the floodplains results exclusively from parallel immigration of pre-adapted species and subsequent specialization and differentiation. Population differentiation Different adaptations and survival strategies related to morpho-anatomical, phenological and physiological responses to flooding were not only found between species along the flooding gradient, but also between different populations within a species. Intraspecific comparisons of populations growing in floodplains and in non-flooded Terra Firme forests showed clear differences, although it has yet to be analysed whether these are of phenotypic or genotypic nature. One typical species occurring both, in flooded vrzea and non-flooded Terra Firme, is the Apocynaceae Himatanthus sucuuba. Clear differences were found in seedlings resulting from populatins of the vrzea and the Terra Firme concerning seed germination and seedling survival to submergence (Ferreira, 2002; Ferreira et al., in press). Morphological and physiological differences were also found, e.g. in the amount and pathway of aerenchyma formation in the different populations (Ferreira, 2002). In waterlogged seedlings from Vrzea aerenchyma was formed by a schizogen pattern, in those from Terra Firme by a lysogen pattern.

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ADAPTIVE STRATEGIES AND FOREST MANAGEMENT OF AMAZONIAN VRZEA TREES Diciembre 2003 __________________________________________________________________________________________

Figure 3. Root suberinization (arrow) against radial oxygen loss.

Figure 4. Vegetation zonation along the flooding gradient: scheme and photograph from the vrzea near Manaus.

Figure 1. Amazonian vrzea: A Forest at high water, B vrzea with high productivity as shown by macrophyte growth, C erosion and land slides.

Figure 5. Scheme showing the flooding gradient and conditions for seedling establishment.

Figure 2. Adaptations to the periodical floodings: A Crateva benthami with mature fruits at high water, B adventitious roots in Calophyllum brasiliense in igap.

Figure 6. Logs are transported by river raft.

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10-15 m

PIA PAROLIN, FLORIAN WITTMAN, JOCHEN SCHNGART AND MARIA TERESA F. PIEDADE Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 180-184 __________________________________________________________________________________________ Tree ring analysis The regular inundation induces the formation of annual rings in trees of the flooded forests giving us the possibility to analyse annual growth increments and the relation of productivity and environmental factors (Schngart et al., 2002; Schngart et al., 2004). Tree ring widths correlate with the flood-pulse and related climate variables e.g. El Nio events can be detected in tree-ring series and the variability and strength of the El Nio phenomenon can be reconstructed by dendrochronological techniques to pre-instrumental time periods (Schngart, 2003a, b; Schngart et al., 2004). In fact, there are weak but significant negative correlations between the ring widths and the amount of precipitation during the vegetation period (September-March), and a much stronger relation between tree growth and the floodpulse (Schngart et al. 2004). Ring width correlates negatively with the length of the aquatic phase, the mean and maximum flood-level. The strongest climate-growth relationship can be detected between the ring width and the duration of the non-flooded period. In El Nio years, the maximum flood-level is significantly lower. Consequently the vegetation period in the floodplain forests is extended followed by a shortened aquatic phase. Tree growth responds to the prolonged vegetation period, with significantly wider ring widths in El Nio years as compared to neutral years. Tree ring analysis is being used also for the development of models to predict tree growth and to determine minimum logging diameters and cutting cycles for timber species as an instrument for a forest management based on sustainability. The modelling of growth parameters permits the definition of specific management options for different timber species (Schngart, 2003 a b). Sustainable management Understanding the adaptive strategies of the trees is the basis for understanding their distribution, their ecological needs for survival and regeneration, and together with models of growth parameters we have a basis for management options and the conservation of commercially exploited tree species. Within the Amazon basin, 60-90% of wood extraction occurs in the floodplains which is favoured by the low costs for logging, skidding and transport (Figure 6, Parolin, 2000). More than 50 tree species are used by locals, but only a few are commercially interesting. The easy accessibility and the high number of individuals of a species per area are advantageous. Natural resources like the production of oil, soap, resines, textile fibres, tannins, colours and medicines, aromas, latex, and fruits are of local and commercial importance (Parolin, 2002b). Timber is a very important good since 1900, where it was used for energy production in steamboats, and for civil and naval construction. Logging is done by hand or chainsaw, and the wood is transported by raft to Manaus where sawmills and timber industry are concentrated. Many commercially used tree species are threatened, especially in the vicinity of big cities. The high selective logging already caused a substitution of timber species, with high damages in the remaining stands, calling for rigorous management plans. Acknowledgments These studies were supported by the SHIFT program (BMBF/CNPq/IBAMA), project 14, 29-1, 29-2; BMBF: 0339685/LT0008; CNPq 690048/96-3; duration: 1991 2001, project leader: Prof. Dr. W. J. Junk, MPIL Pln. References Ayres J.M.C. 1993. As matas de vrzea do Mamirau. In: Estudos de Mamirau. Sociedade Civil Mamirau (ed.). Vol. I pp. 1-123. Braslia, DF. Balslev H., Luteyn J., Oellgaard B. & Holm-Nielsen L.B. 1987. Composition and structure of adjacent unflooded and floodplain forest in Amazonian Ecuador. Opera Bot. 92: 37-57. Campbell D.G., Stone J.L. & Rosas A. 1992. A comparison of the phytosociology and dynamics of three floodplain (Vrzea) forests of known ages, Rio Juru, Western Brazilian Amazon. Bot. J. Linnean Soc. 108: 213-237. De Simone O., Haase K., Mller E., Junk W.J. & Schmidt W. 2002. Adaptations of Central Amazon tree species to prolonged flooding: root morphology and leaf longevity. Plant Biol. 2: 515522. 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Max-Planck-Institute for Limnology, Tropical Ecology Working Group, 24302 Pln, Germany; pparolin@mpil-ploen.mpg.de 2 INPA/Max Planck, C.P. 478, 69011 Manaus, Am, Brasil.

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NOTA CIENTFICA Presentado: 16/02/2004 Aceptado: 29/10/2004

LISTADO SISTEMTICO DE LAS AVES DEL ESTERO BOCA NEGRA, MXICO, REGISTRADO EN ABRIL DE 2004. SYSTEMATIC LIST OF THE BIRDS FROM BOCA NEGRA ESTUARY, MEXICO, REGISTERED IN APRIL 2004. Fabio Germn Cupul-Magaa1 Resumen Se presenta una lista sistemtica de aves en el estero Boca Negra, Jalisco, Mxico. Se visit la zona del 3 al 9 de Abril de 2004. Se determinaron 35 especies pertenecientes a nueve rdenes y 19 familias. Del total, 19 fueron acuticas y 16 terrestres. El estero soporta parte de la actividad reproductiva regional de las aves; por lo que requiere de proteccin, en vista de las presiones derivadas del desarrollo urbano. Palabras clave: estero, Boca Negra, aves, Mxico. Abstract The systematic list of birds observed at Boca Negra estuary, Jalisco, Mexico, is presented. The area was visited from April 3 to 9, 2004. Thirty five species, belonging to nine orders and 19 families were observed. Of these, 19 were water birds and 16 were land birds. The estuary is the most important place in this region that supports bird reproductive activity. For this reason it should be protected considering urban development derived pressures. Key words: estuary, Boca Negra, birds, Mexico.

Introduccin El estero Boca Negra posee una superficie de 0.15 km2 y se encuentra al norte de la ciudad de Puerto Vallarta, Jalisco, Mxico, entre los 20 39-20 42 N y los 105 15-105 17 W (Figura 1). Es un pequeo humedal costero rodeado de vegetacin de manglar, con dominancia del mangle blanco Laguncularia racemosa (L.) Gaertner F., y cuyo volumen de agua se incrementa por las precipitaciones pluviales y escurrimientos durante la temporada de lluvias: JunioOctubre (Cupul-Magaa et al., 2002). Est ubicado dentro de una zona climtica semiclida subhmeda fresca, donde la temperatura y la precipitacin pluvial promedio anual oscila entre los 26oC a 28oC y los 930.8 mm a 1 668.0 mm, respectivamente (Garca, 1981).

Hasta hace poco tiempo, la importancia ecolgica del estero Boca Negra como rea de reproduccin de cocodrilo de ro (Crocodylus acutus Cuvier, 1807) y de aves acuticas fue puesta en evidencia (CupulMagaa, 2000; Cupul-Magaa et al., 2002). Actualmente la zona experimenta reducciones en sus reas naturales costeras por el uso del suelo para el desarrollo y crecimiento de la industria turstica de playa y de bienes races, con lo que la permanencia de estos hbitats representativos se ve comprometida (Cupul-Magaa, 2000). El objetivo es presentar un listado sistemtico de las aves presentes en el estero Boca Negra a lo largo de una semana y durante el inicio de la temporada reproductiva, el mismo que se espera sea de utilidad para elaborar y reforzar la propuesta de proteccin legal del rea. Materiales y Mtodos El estudio se realiz del 3 al 9 de Abril de 2004. El estero se recorri en una embarcacin de aluminio a lo largo de sus canales (800 m). Los recorridos se realizaron entre las 08:00 y las 10:00 h y se acumul un total de 14 h de observacin. Las observaciones, tanto dentro del manglar como en el espejo de agua, se realizaron con la ayuda de binoculares 8x. La identificacin de las aves fue en base a las guas de Peterson & Chalif (1989) y Howell & Webb (1995). El arreglo taxonmico presentado para las especies fue el propuesto por la American Ornithologists Union (1998). Adems, se presenta su tipo de

Figura 1.- Localizacin geogrfica del estero Boca Negra, Jalisco, Mxico.

AVES DEL ESTERO BOCA NEGRA, MXICO, ABRIL DE 2004 Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ presencia en la regin (visitante o residente) basada en el trabajo de Howell & Webb (1995). Resultados y Discusin Se determinaron 35 especies pertenecientes a nueve rdenes y 19 familias. Del total, 19 fueron acuticas (54.28%) y 16 terrestres (45.72%). Asimismo, 27 especies se consideran residentes y ocho como visitantes (Tabla 1). A excepcin de Larus atricilla (Linnaeus), Chlidonias niger (Linnaeus) y Stelgidopteryx serripennis (Audubon) que sobrevolaban a baja altura sobre el espejo de agua, el resto de las especies fueron observadas entre o sobre el manglar y en el espejo de agua. Adems, dos especies se reportan como endmicas (Tabla 1) para el Occidente de Mxico (Howell & Webb, 1995). Un resultado interesante fue la observacin de 13 especies (11 acuticas y dos terrestres) de aves anidando sobre la vegetacin de manglar (Tabla 1). Por lo que, independientemente de que Boca Negra sea mucho ms pequeo en extensin y en diversidad avifaunstica que esteros vecinos como El Salado (1.4 km2) o El Quelele (1 km2), su valor como rea de anidacin es destacable, ya que en los dos cuerpos costeros mencionados con anterioridad, slo se ha observado y documentado al menos a una especie de ave acutica en reproduccin (Cupul-Magaa, 1999, 2003). La significancia del estero Boca Negra como hbitat importante para las aves residentes, visitantes y anidantes, radica probablemente en que ste representa un sitio favorable para que permanezcan al contar con recursos alimenticios para explotar eficientemente, as como de proteccin en contra de la depredacin (Custer et al., 1996; Carmona et al., 2003). Recomendaciones La presencia de un nmero importante de especies anidantes en un espacio tan reducido y con presiones por parte del desarrollo humano (Cupul-Magaa, 2004), ponen de manifiesto al estero Boca Negra como un sitio prioritario para la conservacin dentro de la regin costera de Puerto Vallarta, Mxico. Literatura citada American Ornithologists Union. 1998. Check-list of North American birds. Allen Press. Lawrence, Kansas, U. S. A. Carmona R., Brabata G., Cullar-Brito A. & Gonzlez-Peralta A. 2003. Observaciones recientes de aves en el oasis de La Pursima, Baja California Sur, Mxico. Anales del Instituto de Biologa, Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Serie Zoologa. 74(1): 43-52. Cupul-Magaa F.G. 1999. La laguna El Quelele, Nayarit, Mxico, como hbitat de aves acuticas. Ciencia y Mar (Mxico). 3(8): 21-28. Tabla 1.- Listado sistemtico de las especies de aves registradas en el estero Boca Negra, Mxico, en abril de 2004. A = acutico, T = terrestre, R = residente, V = visitante, An = anidando, E = endmica de Mxico. Lista Sistemtica Podilymbus podiceps (Linnaeus) Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) Anhinga anhinga (Linnaeus) Ardea herodias (Linnaeus) Ardea alba (Linnaeus) Egretta thula (Molina) Egretta caerulea (Linnaeus) Egretta tricolor (Mller) Bubulcus ibis (Linnaeus) Butorides virescens (Linnaeus) Nyctanassa violacea (Linnaeus) Cochlearius cochlearius (Linnaeus) Eudocimus albus (Linnaeus) Ajaia ajaja (Linnaeus) Coragyps atratus (Bechstein) Gallinula chloropus (Linnaeus) Actitis macularia (Linnaeus) Larus atricilla (Linnaeus) Chlidonias niger (Linnaeus) Geotrygon montana (Linnaeus) Chloroceryle americana (Gmelin) Melanerpes chrysogenys (Vigors) Pitangus sulphuratus (Linnaeus) Myiozetetes similis (Spix) Tyrannus melancholicus (Vieillot) Cyanocorax sanblasianus (Lafresnaye) Stelgidopteryx serripennis (Audubon) Polioptila caerulea (Linnaeus) Dendroica petechia (Linnaeus) Setophaga ruticilla (Linnaeus) Seiurus noveboracensis (Gmelin) Saltator coerulescens (Vieillot) Quiscalus mexicanus (Gmelin) Icterus pustulatus (Wagler) Cacicus melanicterus (Bonaparte)
Observaciones An An An An An An An An An An An An An Ambiente A A A A A A A A A A A A A A T A A A A T A T T T T T T T T T T T T T T Presencia R R R V R R R R R R R R R V R R V V V R R R (E) R R R R (E) R V R V V R R R R

_________________. 2000. Aves acuticas del estero El Salado, Puerto Vallarta, Jalisco. Huitzil (Mxico). 1: 3-7. __________________. 2003. Reproduccin avanzada de Nyctanassa violacea (Ardeidae) en el estero El Salado, Jalisco, Mxico (junio a julio de 2001). Ciencia y Mar (Mxico). 8(21): 43-49. __________________. 2004. Observaciones sobre la reproduccin de tres especies de ardeidos en el estero Boca Negra, Jalisco, Mxico. Huitzil (Mxico). 5(1): 7-11.

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FABIO GERMN CUPUL-MAGAA Ecol. apl. Vol. 3 N 1 y 2, pp. 185-187 __________________________________________________________________________________________ __________________. Rubio-Delgado A., ReyesJurez A. & Hernndez-Hurtado H. 2002. Sondeo poblacional de Crocodylus acutus en el estero Boca Negra, Jalisco. Ciencia y Mar (Mxico). 6(16): 45-49. Custer T.W., Hines R.K. & Custer C.M. 1996. Nest initiation and clutch size of great blue herons on the Mississippi River in relation to the 1993 flood. Condor. 98: 181-188. Garca E. 1981. Modificaciones al sistema de clasificacin climtica de Kppen (para adaptarlo a las condiciones de la Repblica Mexicana). UNAM. Instituto de Geografa. Mxico. Howell S.N.G. & Webb S. 1995. A guide to the birds of Mexico and Nothern Central America. Oxford University Press. Oxford. Peterson R.T. & Chalif E.L. 1989. Aves de Mxico: gua de campo. Editorial Diana. Mxico.

Departamento de Ciencias, Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara. Av. Universidad de Guadalajara #203, Delegacin Ixtapa, C.P. 48280, Puerto Vallarta, Jalisco, Mxico. E-mail: fcupul@hotmail.com

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Ecologa Aplicada, 3(1,2), 2004 ISSN 1726-2216 Depsito legal 2002-5474

NOTA CIENTFICA Presentado: 23/11/2004 Aceptado: 20/12/2004

PRELIMINARY EVIDENCE OF LANDSCAPE-LEVEL STRUCTURE IN A POPULATION OF A PERENNIAL HERB, Cypella herbertii (IRIDACEAE) EVIDENCIA PRELIMINAR DE LA EXISTENCIA DE ESTRUCTURACIN EN EL NIVEL DE PAISAJE EN UNA POBLACIN DE UNA HIERBA PERENNE, Cypella herbertii (IRIDACEAE) Mariano Devoto1 y Diego Medan1 Abstract We present preliminary evidence for the existence of a genetic landscape-level structuring that might be a consequence of depressed pollen flow across heavily grazed populations of Cypella herbertii. Key words: Cypella herbertii, Iridaceae, grazing, disturbance, genetic structure. Resumen Presentamos evidencia preliminar de la existencia de una estructura gentica en el nivel de paisaje en una poblacin de Cypella herbertii. Esto podra ser consecuencia de la reduccin en el flujo de polen que ocurre en las poblaciones intensamente pastoreadas de esta especie. Palabras clave: Cypella herbertii, Iridaceae, pastoreo, disturbio, estructuracin gentica.

Introduction The effects that ecological disturbances can have on key aspects of plant reproduction such as pollination, selfing rates, inbreeding depression and the evolution of mating systems have been the focus of much research (e.g. Cruden, 1977; Feinsinger et al., 1987; Arroyo & Squeo, 1990; Lloyd, 1992; Totland 1993; Potts et al., 2001). This issue which is starting to be addressed world-wide is of major importance to ecosystems function and conservation (Brazilian Ministry of the Environment, 1999). However, there is still a lack of concrete data regarding the impact of cattle grazing on pollinator communities and its detrimental effect on plant reproduction. In the Flooding Pampa grasslands (Buenos Aires Province, Argentina) Roitman (1995) found that the disturbance produced by grazing strongly reduced the quantity and quality of pollinators available for a population of Cypella herbertii (Herb.) Herbert (Iridaceae). Comparing cattle-free enclosures against the heavily grazed surroundings, Roitman (1995) reported (a) a highly significant 2.4 fold increase in the abundance of available pollinators inside the enclosures, and (b) the presence of a specialist pollinator to C. herbertii (an oil-collecting apid bee from the genus Chalepogenus) exclusively inside the enclosures. In entomophilous species, shortage of pollinators can isolate at the landscape level portions of a population that would otherwise be linked through pollen flow. One such population would gradually become genetically and spatially structured (Hauser & Loeschcke, 1994) due to an increase in genetic similarity between close neighbors together with growing dissimilarity between groups of plants farther apart. The consequence of a phenomenon of this nature would be inbreeding depression in matings between close neighbours (Figure 1a) together with

outbreeding depression with increasing distance from the pollen source (Figure 1b). If both inbreeding and outbreeding depression occur within a population, there should be an intermediate degree of outbreeding at which its overall deleterious effect is minimized leading to an optimal outcrossing distance (Figure 1c; Waser & Price, 1983, 1989). These phenomena have been reported occurring on spatial scales that range from meters to tens of kilometers (Waser & Price, 1983; Willson, 1984; Sobrevila, 1988).

(a) r r

(b)

(c) Optimal outcrossing distance

Figure 1. Effect of crossing distance on maternal reproductive success in the occurrence of (a) inbreeding depression, (b) outbreeding depression, and (c) inbreeding and outbreeding depression simultaneously, leading to an optimal outcrossing distance (Waser & Price, 1983, 1989). r, maternal

MARIANO DEVOTO Y DIEGO MEDAN Ecol. apl. N 1 y 2, pp. 188-191 __________________________________________________________________________________________ reproductive success; d, distance to the source of pollen. In this paper, we test the hypothesis that in a population of Cypella herbertii under a long-dating grazing history, the reduction in pollen flow associated to the reported decrease in pollinators causes a landscape-level structuring (following the process described above and in Figure 1). Methods Study site and focal species The Salado River basin (36 30 S, 58 30 W) constitutes the main portion of the Flooding Pampa, which extend over 58 000 km2 in Buenos Aires Province, Argentina. In this region, temperate weather with a mean annual rainfall of 900 mm together with halomorphic, poorly drained soils and summer droughts determine natural grasslands to be the dominant vegetation type (Len, 1975; Cabrera, 1976; Len et al., 1979). However, for the past century, these grasslands have been uninterruptedly cattlegrazed and the actual flora includes many adventitious species associated with grazing conditions (Sala et al., 1986). In a floodplain rangeland located at the "Las Chilcas" ranch two permanent enclosures precluding cattle grazing were established 4 (Exc 4) and 19 (Exc 19) years prior to the beginning of the essay. These two enclosures are ca. 2 ha each and are ca. 4 km. apart. From each a sample of 15 plants of C. herbertii was collected. The area surrounding both enclosures was year-long grazed by a cattle stocking rate of 0.5 animal/ha. No plants or pollen from outside the enclosures (grazed area) were used in the experiments described below (however, see Medan & Devoto (2002) for an essay where they were used). Native tall grasses dominated the community inside the enclosures while the grazed site was dominated by forbs, mainly exotic (Chaneton et al., 1988). In May 1997 all plants were collected, transplanted to plastic boxes (80x40x25 cm) and placed in a glasshouse at the Lucien Hauman Botanical Garden (Faculty of Agronomy, University of Buenos Aires) (34o 35 27 S 58o 28 49 W) where the essay described here was carried out. Focal species. C. herbertii is one of several Iridaceae known to produce lipidic oils by special floral glands, called elaiophores, as a floral reward to their highly specific bee pollinators (Buchmann, 1987; Vogel, 1988). C. herbertii is a perennial bulbiferous herb that ranges from south Brasil to north- eastern Argentina. Its actinomorphic flowers have six orange-yellow tepals; the outer three being much bigger (3-4.5 cm long) than the inner ones (0.9-1.4 cm long). C. herbertii produces multiseeded capsules. Previous work on the species revealed C. herbertii has a remarkably low automatic fruit formation although it is almost completely self-compatible (Devoto & Medan, 2002). An experiment was conducted in 1999 in order to test in a preliminary way the existence of genetic structuring in terms of an optimal outcrossing distance and the resulting optimal outcrossing distance in a population of C. herbertii. If such a structuring was present, reproductive output (i.e. fruit and/or seed set) would gradually increase to a certain mating distance reaching a maximum value beyond which it would decrease (Waser & Price, 1983, 1989). In the experiment five plants from each enclosure worked as pollen receptors, on whose flowers matings were performed (i.e. they were maternal plants) and all worked as possible pollen donors. In each plant, pollination of each flower was performed with pollen from one of three sources as follows: (i) the same flower, (ii) another individual in the same enclosure less than 100 m away (Short Distance Crossing SDC), (iii) an individual in the other enclosure (Long Distance Crossing - LDC). For matings (ii) and (iii), where external (i.e. not from the same flower) pollen was needed, pollen-donor flowers were randomly chosen among open flowers from the corresponding source groups. Flowers used as pollen donors were only used once and then removed from the plants. Only one kind of pollen was placed on each individual flower. All flowers from the maternal plants were pollinated during the 1999 flowering season, totaling n=42 pollinations, all treatments considered (see Table 1 for details on total number of flowers used in each treatment). Following matings, fruit set and seed number per fruit were calculated. The square-root transformation for seed set and the arcsine square-root transformation for percentage of fruit set were used for analysis (Sokal & Rohlf, 1994). All data were analyzed using ANOVA tools of Statistica (StatSoft, Inc., 1999). For all analysis, when the F test for treatments was significant (P < 0.05), Tukeys honest significant difference (HSD) multiple pair-wise comparisons between means were performed. Deviations are standard errors (SE) unless otherwise noted. Results and discussion Crossing distance had no effect on fruit set (data not shown). However, it had a highly significant effect (F=8.54, P<0.0001) on seed set. Seed set significantly differed among crossing distances (Table 1). SDC yielded 192.6% and 53.1 % more seeds per capsule than self-pollinations and LDC, respectively. Likewise, LDC produced 91.1% more seeds per capsule than self-pollinations. Independent tests within each enclosure were still significant for the difference between self-pollination and SDC, but LDC was not significantly different from either one (Table 1).

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EVIDENCE OF POPULATION STRUCTURE IN Cypella Diciembre 2004 __________________________________________________________________________________________ evolutionary trends in plants. Academic Press, New York, pp. 205- 227. Bazzaz F.A. 1979. Physiological ecology of plant succession. Annu. Rev. Ecol. Syst. 10: Table 1. Effect of crossing distance on seed set in two populations of 351-371. C. herbertii. Means followed by the same letter in a column are not Brazilian Ministry of the Environment. significantly different (P>0.05, Tukeys HSD) 1999. International Pollinators Pollen source (distance Exc 19 (n flowers) Exc 4 (n flowers) Both enclosures Initiative: The So Paulo declaration on to maternal plant) pooled pollinators. Brasilia. Self-pollination 39.5 4.3 (5) a 48.3 9.6 (7) a 45.1 6.2 (12) a Buchmann S.L. 1987. The ecology of Short-distance crossing 144.9 31.4 (6) b 120.8 18.8 (8) b 132.0 17.4 (14) b oil flowers and their bees. Annu. Rev. (< 100 m) Ecol. Syst. 18: 343-369. 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This evidence linked to the previously reported pollination success among Costa Rican cloud fact that the reproductive output of C. herbertii is forest plants. Ecology. 68: 1294-1305. extremely sensitive to lack of pollinators (un- Hauser T.P. & Loeschcke V. 1994. Inbreeding manipulated flowers yield an average 3.7 % fruit set, depression and mating-distance dependent Devoto & Medan, 2002) strongly draws the attention offspring fitness in large and small populations of upon the likely negative consequences that a sustained Lychnis flos-cuculi (Caryophyllaceae). J. Evol. grazing pressure could have on this species. Finally, Biol. 7: 609-622. the evidence presented here advocates for further Karron J.D. 1989. Breeding systems and levels of observations on this and other species on comparable inbreeding depression in geographically restricted heavily grazed systems. and widespread species of Astragalus (Fabaceae). Am. J. Bot. 76: 331-340. 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Ctedra de Botnica, Facultad de Agronoma de la Universidad de Buenos Aires. Av. San Martn 443 (C1417 DSE) Buenos Aires, Argentina. Correo elctronico: mdevoto@agro.uba.ar

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