DIFICULTADES DEL APRENDIZAJE

Signos neurolgicos blandos: tienen alguna utilidad en la evaluacin y diagnstico del trastorno por dficit de atencin/hiperactividad?
E. Cardo a, S. Casanovas a, G. de la Banda b, M. Servera b
SIGNOS NEUROLGICOS BLANDOS: TIENEN ALGUNA UTILIDAD EN LA EVALUACIN Y DIAGNSTICO DEL TRASTORNO POR DFICIT DE ATENCIN/HIPERACTIVIDAD? Resumen. Introduccin. La asociacin entre dificultades en las habilidades motoras, la coordinacin visuomanual y el comportamiento sobreactivo fue descrita mucho antes de que se estableciera como categora diagnstica el trastorno por dficit de atencin/hiperactividad (TDAH). Estas alteraciones se han intentado agrupar bajo diferentes terminologas, siendo una de ellas los signos neurolgicos blandos (SNB). Tradicionalmente se ha prestado ms atencin a los llamados SNB entre la comunidad cientfica europea que en la americana. En la actualidad, muchos neuropediatras y pediatras del desarrollo continan considerando que estos dficit, junto con la inatencin y la hiperactividad, forman parte de un mismo trastorno. Desarrollo. En este artculo se intenta realizar una revisin neurobiolgica del movimiento, de la posible relacin entre las alteraciones motoras y los procesos cognitivos desde diferentes perspectivas: neuroanatmica, hallazgos en diferentes test de exploracin clnica y modelos experimentales neuropsicolgicos. Conclusin. La mayora de los artculos revisados concluyen que la prevalencia de los SNB es muy superior en los nios con TDAH respecto a los controles, por lo que se recomienda su inclusin en los protocolos de evaluacin y diagnstico de estos trastornos, no slo para mejorar la sensibilidad y especificidad en el diagnstico, sino tambin para poder evaluar cules son las necesidades reales de los pacientes con TDAH. [REV NEUROL 2008; 46 (Supl 1): S51-4] Palabras clave. Dficit de atencin. Hiperactividad. Motricidad. Percepcin. Signos neurolgicos blandos.

INTRODUCCIN Tras ms de cien aos desde la primera descripcin del sndrome hipercintico por parte de Sir George Still, nos encontramos con infinidad de trabajos sobre el tema, desde todas las pticas posibles, sin embargo todava persisten dificultades, lagunas y polmicas. Hay mltiples definiciones del trastorno, pero quiz en la propuesta de Barkley [1] se intuye la discrepancia entre el fenmeno y su comprensin: El TDAH es un trastorno del desarrollo caracterizado por unos niveles evolutivamente inapropiados de problemas atencionales, sobreactividad e impulsividad. Normalmente surgen ya en la primera infancia, son de naturaleza relativamente crnica y no pueden explicarse por ningn dficit neurolgico importante ni por otros de tipo sensorial, motor o del habla, sin que tampoco se detecte retraso mental o trastornos emocionales graves. Estas dificultades guardan una gran relacin con una dificultad para seguir las conductas gobernadas por reglas y con problemas para mantener una forma de trabajo consistente a lo largo de perodos de tiempo ms o menos largos. En ninguna de las definiciones del trastorno ni en los propios criterios diagnsticos de la cuarta edicin del Manual diagnstico y estadstico de los trastornos mentales (DSM-IV) [2] se mencionan las dificultades motoras. La definicin del DSM-IV no aporta ningn dato sobre la evidencia de muchos trabajos europeos en los que se demuestra una mayor frecuencia de trastornos motores o alteAceptado: 16.01.08.
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raciones en el desarrollo de la coordinacin en nios con trastornos hipercinticos. Slo en el apartado de diagnstico diferencial, el DSM-IV refiere que la presencia de las dificultades en la realizacin de movimientos hbiles en los nios con trastorno por dficit de atencin/hiperactividad (TDAH) se atribuye a los sntomas de inatencin e impulsividad ms que a una alteracin motora, y permite la realizacin de ambos diagnsticos. Sin embargo, los datos ms recientes demuestran que alteraciones en los movimientos hbiles o motrices finos detectados en nios con TDAH se asocian a un dficit motor especfico y no se pueden atribuir de forma exclusiva a los sntomas de inatencin o hiperactividad [3]. En la actualidad, muchos neuropediatras y pediatras del desarrollo continan considerando que estos dficit, junto con la inatencin y la hiperactividad, forman parte de un mismo trastorno. En este artculo se intenta realizar una revisin neurobiolgica del movimiento, de la posible relacin entre las alteraciones motoras y los procesos cognitivos desde diferentes perspectivas: neuroanatmica, hallazgo en los modelos clnicos y en los modelos experimentales neuropsicolgicos. BASES NEUROBIOLGICAS DEL MOVIMIENTO Para poder entender de forma adecuada el papel de los trastornos motores en el espectro de manifestaciones del TDAH, es preciso realizar una evaluacin de la anatoma cerebral y de las reas especficas del sistema nervioso que se ven involucradas en la produccin del movimiento. El lbulo frontal representa una tercera parte de la corteza cerebral humana. Es la estructura cerebral que ms se ha desarrollado filogenticamente con respecto al resto de los mamferos. Podramos resumir de una forma simplista las funciones fundamentales del lbulo frontal en tres grandes bloques: funcin ejecutiva superior, regulacin emocional y control del mo-

Laboratorio de Neurociencias IUNICS. Hospital Son Lltzer. b Departamento de Psicologa. Facultad de Psicologa. Universitat de les Illes Balears. Palma de Mallorca, Baleares, Espaa. Correspondencia: Dra. Esther Cardo. Laboratorio de Neurociencias IUNICS. Hospital Son Lltzer. Ctra. Manacor, km 4. E-07171 Palma de Mallorca. Fax: +34 871 202 290. E-mail: ecardojalon@gmail.com 2008, REVISTA DE NEUROLOGA

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vimiento. Las funciones ejecutivas se pueden definir como las habilidades necesarias para realizar una actividad propositiva, dirigida a una meta. Son los procesos cognitivos involucrados en la planificacin, en el mantenimiento de una meta determinada, en el control de los impulsos, en la memoria de trabajo y en el control de la atencin [1]. La regulacin emocional se puede definir como la capacidad de un sujeto de manifestar emociones en un contexto e intensidad adecuados para responder a seales sociales de forma competente [4]. El control del movimiento es el proceso encargado de la secuenciacin y planificacin motora, integrando la informacin del lbulo frontal, parietal, temporal, ganglios de la base y cerebelo para realizar movimientos precisos, eficaces y efectivos. El movimiento tiene un control jerrquico que fue descrito por primera vez por John Hughlings-Jackson [5]. La conducta de coger una taza implica que el sistema visual inspecciona qu parte debe agarrar. La informacin pasa de la corteza visual a las zonas motoras corticales, que planifican e inician el movimiento enviando instrucciones a la mdula espinal, que controla los msculos del brazo y de la mano. Cuando agarramos la taza, la informacin de los receptores sensoriales viaja hasta la mdula espinal y a las regiones sensoriales corticales que controlan el tacto. La corteza sensorial informa a la corteza motora que sostiene la taza. En el control de este movimiento intervienen los ganglios de la base, que regulan la cantidad de fuerza requerida para cada movimiento particular, y el cerebelo, que colabora regulando la secuencia temporal (sincronizacin) y corrige errores de movimiento (precisin). Estos niveles actan como un todo en el control del movimiento. El lbulo frontal es responsable de planificar e iniciar secuencias de conductas para la ejecucin del movimiento. Se divide en tres reas: corteza prefrontal (CPF), corteza premotora (CPM) y corteza motora primaria (CMP). La CPF planifica conductas complejas, especifica el objetivo hacia el que deben dirigirse los movimientos. No especifica los movimientos precisos que deben realizarse. La CPM produce las secuencias complejas de movimiento apropiadas para la tarea, y la CMP especifica los detalles de cmo debe realizarse el movimiento. Es la responsable de ejecutar los movimientos hbiles. A su vez, la CPF se divide en diversas regiones: dorsolateral, orbitofrontal y medial o cngulo anterior. Estas regiones estn conectadas con diversas estructuras subcorticales ncleo estriado (caudado y putamen, plido y tlamo), formando circuitos subcorticales. Hay cinco circuitos subcorticales reconocidos: uno motor, que se origina en el rea suplementaria motora; un circuito oculomotor, que parte del rea 8, y tres ms que parten de las distintas regiones de la CPF (dorsolateral, orbitofrontal y medial o cngulo anterior). Distintos perfiles cognitivos, conductuales y emocionales estn asociados a estos circuitos. Por ejemplo, una lesin unilateral de la CPM deteriora la ejecucin de una tarea que requiere ambas manos. En la lesin de la CMP, los pacientes tienen dificultades para dar a sus dedos la forma adecuada para ejecutar la pinza y, por lo tanto, emplean en su lugar la presin de potencia [6]. La funcin del lbulo frontal implica, por consiguiente, la ejecucin de movimientos precisos, la planificacin de los movimientos y la coordinacin de diferentes partes del cuerpo para llevarlos a cabo. Estas regiones del lbulo frontal estn relacionadas jerrquicamente. La CPF formula un plan de accin e instruye a la corteza motora para que organice la secuencia apropiada de la conducta. Parte de esta evidencia se deriva de los

trabajos realizados sobre la distribucin del flujo sanguneo cerebral durante la realizacin de tareas motoras [6]. Dicho estudio demostr que el aumento del flujo sanguneo en la corteza cerebral depende de la complejidad de la tarea motora. Los movimientos sencillos (golpear con un dedo) slo activaban la CMP; la secuencia de movimientos (alternancia digital), la CMP y la CPM, y los movimientos que requieren planificacin (trazar con el dedo un trayecto en un laberinto) requieren la coordinacin de movimientos en relacin con un objetivo y activan la CMP, la CPM y la CPF, y tambin se activaban reas de la corteza parietal y temporal. ALTERACIONES NEUROANATMICAS EN PACIENTES CON TDAH Estudios estructurales de resonancia magntica craneal en pacientes con TDAH muestran una disminucin global del volumen cerebral, que parece ser un dficit no progresivo, presumiblemente originado en factores genticos tempranos en el desarrollo y factores ambientales [7]. Tambin presentan al menos en un porcentaje significativo de casos una disminucin del volumen estructural de la CPF derecha, el ncleo estriado, especialmente el ncleo caudado [7], y en las mismas zonas, con cierta asiduidad, se ha detectado una menor actividad elctrica, un menor flujo sanguneo y una alteracin en la disponibilidad de dopamina y noradrenalina. No obstante, en bastantes casos, las tcnicas de exploracin a travs de la neuroimagen no detectan ningn tipo de problema relevante en nios con TDAH, y que gran parte de las evidencias de disfuncin bioqumica se deben a datos indirectos (buena respuesta a psicofrmacos) [8]. Una de las regiones ms prometedoras e inesperadas en el TDAH tiene relacin con el cerebelo y sus conexiones con los circuitos corticoestriado y talamocortical, que elige, inicia y desarrolla complejas respuestas motoras y cognitivas. En este sentido, se han observado alteraciones estructurales en lbulos VIII-X del cerebelo en nios con TDAH [9]. Por otra parte, los estudios neurofisiolgicos han aportado resultados de gran inters, aunque tampoco definitivos, en los que implican una participacin en los circuitos afectados en TDAH que incluye, adems de la CPF, los ganglios basales y el cerebelo [10]. Muchos autores coinciden en destacar que los problemas en la ejecucin motora, el TDAH y otros trastornos del aprendizaje compartiran una misma base gentica [11]. En un estudio para intentar dilucidar el posible origen gentico de estos problemas, se valor la fluidez y adaptabilidad motora tanto en nios con TDAH como en familiares de primer grado sin diagnstico de TDAH mediante dos tareas de control motor con la tarea neuropsicolgica de msterdam [12]. La tarea de fluidez motora consista en completar un recorrido (trayecto) automatizado familiar para el sujeto, mientras que en la tarea de adaptabilidad motora, el sujeto deba realizar adaptaciones y ajustes del movimiento de forma continua para completar una trayectoria impredecible y aleatoria. En los resultados se observ que tanto los nios con TDAH como sus hermanos obtenan peores resultados en las tareas no automatizadas (adaptabilidad motora) con respecto a los controles. Slo los nios con TDAH realizaron significativamente peor la tarea de movimiento automatizada, mostrando una menor fluidez motora. Estos resultados sugieren que los dficit motores controlados por la CPF estaran asociados con una susceptibilidad gentica para presentar TDAH.

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Esta hiptesis tambin se apoya en los estudios de comorbilidad; as, la mayora de los autores encuentran que cerca del 50% de los nios con TDAH experimenta problemas motores [3,10,13]. Estudios de medidas clnicas de disfuncin motora Aunque la conexin entre los TDAH y los trastornos de la coordinacin motora han sido reconocidos y comunicados durante ms de 100 aos, existen muy pocos estudios de investigacin serios que evalen de forma objetiva la relacin de estos dos procesos. Dichas alteraciones se han intentado agrupar bajo diferentes terminologas, una de las cuales es la de signos neurolgicos blandos (SNB). Los signos neurolgicos blandos se definen como anormalidades en la exploracin neurolgica en ausencia de otras caractersticas de trastornos neurolgicos. Estn asociados con el comportamiento, la coordinacin, la velocidad motora y movimientos anormales o asociados [14]. Los SNB medidos con ms frecuencia son la esterognosia, la grafestesia, la disdiadococinesia, los movimientos en espejo, la velocidad motora y los movimientos involuntarios. Tradicionalmente se ha prestado ms atencin a los llamados SNB entre la comunidad cientfica europea que en la americana. El grupo suizo liderado por Gilberg ha ido demostrando en mltiples trabajos la validez predictiva de la evaluacin motora en nios con dificultades de atencin, control motor y percepcin, acuando el trmino DAMP [3]. Una gran variedad de test neurolgicos han demostrado que los nios con TDAH se diferencian de los grupos control. Entre ellos se pueden incluir secuenciacin y repeticin de movimientos [15], alteraciones en la motricidad fina, que se asocia especialmente con el subtipo inatento [3], alteracin en la coordinacin [16], control del movimiento especialmente sin gua visual [17], balanceo pobre [18], ritmo y control de fuerza deficientes en tarea de golpeteo secuencial [19], movimientos excesivos [20], adquisicin de habilidades motoras [21] y enlentecimiento central en el tiempo de conduccin motora [22]. Los autores demuestran que, aumentando el intervalo entre el inicio de la fuerza y el pico, aumentaban los errores y la variabilidad en el movimiento en nios con TDAH [22]. Analizando de forma especfica los subtipos, se observ que los nios con TDAH combinado presentan dificultades en habilidades motoras gruesas, mientras que el subtipo inatento mostraba mayores dificultades en motricidad fina en los test de destreza manual [23]. Sin embargo, Leung [24] no encontr diferencias en una muestra de nios chinos de Hong Kong. La mayora de los estudios clnicos su-

gieren que existe una disfuncin motora asociada en los pacientes con TDAH, pero no especifica si esa dificultad se debe a un problema en la planificacin motora, en la preparacin motora o en el ajuste motor. Estudios experimentales en disfuncin motora En otro estudio, utilizando un equipo que registraba el trazado del movimiento [25], los autores demostraron que los nios con TDAH mostraban una mayor variabilidad en la velocidad del movimiento. Observaron, adems, que los nios con TDAH, en comparacin con los controles, presentaban un mayor nmero de sacudidas en estos movimientos y requeran un tiempo mayor cuando tenan que cambiar la direccin del movimiento. Estos resultados son consistentes con una posible disfuncin cerebelosa en TDAH. No obstante, otros autores muestran una adaptacin motora normal, tras el uso de prismas en nios con TDAH, hecho que sugiere la existencia de una afectacin en el mecanismo inhibitorio del caudado [26]. En otro estudio, en el que se utilizaba una tarea de golpeteo secuencial, se comparaban un grupo de TDAH, TDAH y trastornos del desarrollo de la coordinacin (TDC) con controles [19], y encontraron que ambos grupos realizaban la tarea significativamente ms lenta que los controles. Sin embargo, el grupo que se asociaba a TDC tena peores resultados en el tiempo de reaccin inicial y ejercitaba un mayor pico en la fuerza del golpeteo con respecto a controles y pacientes con TDAH. Las alteraciones en los picos de fuerza en las acciones motoras ya se haban descrito en los nios con TDC, y fue explicada por un dficit en el output de la ejecucin motora [23,27]. CONCLUSIN La mayora de los estudios revisados demuestran una afectacin motora en un gran porcentaje de nios con TDAH respecto a los controles, por lo que se recomienda su inclusin en los protocolos de evaluacin y diagnstico de estos trastornos, no slo para mejorar la sensibilidad y especificidad en el diagnstico, sino tambin para poder evaluar cules son las necesidades reales de los pacientes con TDAH. Los neuropediatras y pediatras deben reconocer y evaluar las dificultades motoras y de coordinacin de estos pacientes y realizar recomendaciones apropiadas. Sin embargo, no todos los nios con TDAH presentan alteracin en estos procesos. En este sentido, futuras investigaciones que utilicen tcnicas ms avanzadas de anlisis podrn ayudar a diferenciar los procesos motores de forma ms especfica.

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SOFT NEUROLOGICAL SIGNS: ARE THEY OF ANY VALUE IN THE ASSESSMENT AND DIAGNOSIS OF ATTENTION DEFICIT HYPERACTIVITY DISORDER? Summary. Introduction. The association between difficulties on motor skills, visual-hand coordination and excess motor activity was described previously of being established the attention-deficit/hyperactivity disorder (ADHD) as a diagnostic category. These disorders have been grouped under different terminologies, being one of them the soft neurological signs (SNS). Traditionally, the European scientific community has put more attention on the SNS than the American one. However, nowadays there are a lot of neuropediatrician and community pediatrician that continue to think that those deficits, together with inattention and hyperactivity, form part of the same disorder. Development. In this article we have tried to do a neurobiological revision of the movement and the possible relationship between motor problems and cognitive processes from different points of view: neuroanatomical, findings on different clinical examination tests and neuropsychological experimental models. Conclusion. Most of the revised articles conclude that the SNS prevalence is greater in ADHD children compared with control. Therefore we recommend to include the SNS in the evaluation and diagnosis protocols of these disorders in order to improve the sensitivity and specificity of the diagnosis and to be able to evaluate the real needs of the ADHD patients. [REV NEUROL 2008; 46 (Supl 1): S51-4] Key words. Attention deficit. Hyperactivity. Motricity. Perception. Soft neurological signs.

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