You are on page 1of 413

Acta

Zoológica
Mexicana
Uso de las lombrices de tierra como bioindicadoras ambientales:
principios y prácticas

Editores:
Revista científica G. G. Brown
publicada y J. Dde
por el Instituto Ecología A.C.,
omínguez
Scientific journal published by the Instituto de Ecologia A.C.
Revista científica publicada por el Instituto de Ecología A.C.,
Scientific journal published by the Instituto de Ecologia A.C.

AZM es una publicación reconocida en el Índice de Revistas Científicas Mexicanas de


Excelencia del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, MÉXICO).

AZM is a journal accepted in the Mexican Index of Scientific Journals of Excelence by the National Council of Science
and Technology (CONACYT, MEXICO).

AZM se distribuye regularmente mediante suscripciones e intercambios con instituciones de


México, así como en 35 países de todo el mundo: Alemania, Argentina, Austria, Bélgica,
Bolivia, Brasil, Canadá, Chile, China, Colombia, Costa Rica, Cuba, Dinamarca, Ecuador,
Estados Unidos de América, España, Eslovakia, Guatemala, Holanda, Honduras, Hungría,
Inglaterra, Italia, Japón, Nicaragua, Nueva Zelandia, Panamá, Polonia, Portugal, Rep.
Dominicana, Rumania, Rusia, Suiza, Uruguay, Venezuela.

AZM is mailed to our subscriptors and exchanges with libraries in Mexico, as well as to other 35 countries around the
world.
ACTA ZOOLOGICA MEXICANA (n.s.)
ISSN-0065-1737
Esta nueva serie se inició en 1984

Impreso en México
Printed in Mexico

Abreviatura Internacional: Acta Zool. Mex. (n.s.)


ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
Mexicana
Mexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
Especial
Especial
2: 1-182 (2010)

USO DAS MINHOCAS COMO BIOINDICADORAS


AMBIENTAIS: PRINCÍPIOS E PRÁTICAS – O 3º ENCONTRO
LATINO AMERICANO DE ECOLOGIA E TAXONOMIA DE
OLIGOQUETAS (ELAETAO3)

George G. Brown1 & Jorge Domínguez2


1Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira km. 111, C.P. 319, Colombo, PR, 83411-000, Brasil.
e-mail: browng@cnpf.embrapa.br
2Departamento de Ecoloxía e Bioloxía Animal, Universidade de Vigo, Vigo E-36310, España.

e-mail: jdguez@uvigo.es

Brown, G. G. & Domínguez, J. 2010. Uso das minhocas como bioindicadoras ambientais: princípios e
práticas – o 3º Encontro Latino Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO3).
Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 1-18.
RESUMO. Dentre os animais que vivem no solo, as minhocas figuram como um dos mais importantes,
por serem engenheiras do ecossistema e realizarem vários serviços ambientais, incluindo o controle
biológico, a decomposição da matéria orgânica, a ciclagem de nutrientes, a formação e a agregação do
solo, fatores estes que afetam geralmente de forma positiva o crescimento das plantas. Além disso, as
minhocas também são muito úteis como bioindicadores da qualidade ambiental, estando relacionadas às
condições ambientais como a fertilidade do solo e sendo susceptíveis à perturbação e contaminação do
hábitat. No entanto, seu uso como indicadoras ambientais tem sido reduzido, e a pesquisa sobre a ecolo-
gia desses animais e sua importância para os ecossistemas latino-americanos ainda é incipiente. Apesar
de já existir um conhecimento razoável sobre algumas das espécies mais comuns, o conhecimento da
biologia básica e ecologia geral da maioria das mais de 960 espécies de minhocas latino-americanas, a
maioria delas nativas e endêmicas, continua ínfimo. No 3º Encontro Latino Americano de Ecologia e
Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO3), realizado em Curitiba, em dezembro de 2007, discutiram-se
diversos temas relacionados aos princípios e práticas e limitações do uso das minhocas como bioindica-
doras ambientais. Os trabalhos publicados nesse número especial abordam diversos temas relacionados
ao uso das minhocas como bioindicadoras de perturbação ou de condições ambientais em ecossistemas
naturais; da fertilidade e potencial produtivo do solo; da contaminação do solo; do manejo de ecossis-
temas; e métodos de coleta e estudos quantitativos (incluindo a genética molecular) para avaliação do
potencial como indicadoras. Outros trabalhos abordaram temas mais gerais, como a biodiversidade de
oligoquetas na América do Sul, o conhecimento tradicional sobre minhocas e sua importância na com-
postagem de resíduos orgânicos, incluindo a biologia das espécies envolvidas e o uso do húmus como
biofertilizante. Esperamos, portanto, que esse número especial contribua, para o melhor conhecimento
do potencial das minhocas como indicadoras ambientais na América Latina.
Palavras-chave: Qualidade do solo, Oligochaeta, manejo sustentável, biodiversidade, perturbação, pro-
dutividade.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.


Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

Brown, G. G. & Domínguez, J. 2010. Uso de las lombrices de tierra como bioindicadoras ambientales:
principios y prácticas – el 3º Encuentro Latino Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetos
(ELAETAO3). Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 1-18.
RESUMEN. Entre los animales que viven en el suelo, las lombrices de tierra figuran como uno de los
más importantes, pues son ingenieras del ecosistema y realizan varios servicios ambientales, incluyendo
el control biológico, la descomposición de la materia orgánica, el ciclado de nutrientes, la formación
y la agregación del suelo, factores éstos que afectan generalmente de forma positiva el crecimiento de
las plantas. Las lombrices también son muy útiles como bioindicadoras de la calidad ambiental, estan-
do relacionadas con las condiciones ambientales como la fertilidad del suelo y son susceptibles a la
perturbación y contaminación del hábitat. Sin embargo, su uso como indicadoras ambientales ha sido
reducido y la investigación sobre la ecología de estos animales y su importancia para los ecosistemas
latino-americanos aún es incipiente. A pesar del conocimiento razonable sobre algunas de las especies
más comunes, se sabe muy poco sobre la biología básica y ecología general de la mayor parte de las
más de 960 especies de lombrices latino-americanas, la mayoría de ellas nativas y endémicas. En el 3er
Encuentro Latino Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetas (ELAETAO3), realizado en Cu-
ritiba, en diciembre del 2007, se discutieron diversos temas relacionados con los principios y prácticas
y limitaciones del uso de las lombrices como bioindicadoras ambientales. Los trabajos publicados en
este número especial abordan diversos temas relacionados con el uso de las lombrices como bioindica-
doras de perturbación o de condiciones ambientales en ecosistemas naturales; de la fertilidad y potencial
productivo del suelo; de la contaminación del suelo; del manejo de ecosistemas; y métodos de colecta
y estudios cuantitativos (incluyendo la genética molecular) para evaluar el potencial como indicadoras.
Otros trabajos abordaron temas más generales, como la biodiversidad de lombrices en América Latina,
el conocimiento tradicional sobre lombrices y su importancia en el compostaje de residuos orgánicos,
incluyendo la biología de las especies involucradas y el uso de los excrementos como biofertilizantes.
Esperamos, por lo tanto, que este número especial contribuya para el mejor conocimiento del potencial
de las lombrices como indicadoras ambientales en Latinoamérica.
Palabras clave: Calidad del suelo, Oligochaeta, manejo sostenible, biodiversidad, perturbación, pro-
ductividad.

INTRODUÇÃO
A fertilidade do solo é a base da produtividade e da viabilidade dos ecossistemas
terrestres. Essa fertilidade só pode ser mantida ou melhorada se a qualidade do solo
for garantida (Doran & Zeiss 2000). A qualidade do solo é um conceito abrangente,
envolvendo todos os seus componentes físicos, químicos e biológicos, e pode ser
definida como a capacidade do solo de funcionar, dentro de seus limites ambientais,
como sustento para a produtividade biológica, para a manutenção da qualidade am-
biental e promoção da saúde animal e vegetal (Doran & Parkin 1994).
Como raramente é possível analisar todas as características e os processos físicos,
químicos e biológicos do solo para avaliar sua qualidade, principalmente devido a
limitações de tempo e custo, tem-se buscado encontrar parâmetros que possam ser
avaliados como indicadores da qualidade geral do solo e do ambiente, reduzindo,
assim, a lista de parâmetros a ser avaliados. Os parâmetros biológicos tendem a ser
mais sensíveis e reacionar mais rapidamente que os parâmetros físicos e químicos, e
por isso tem sido usados frequentemente para indicar a qualidade do solo (Brussaard


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

et al. 2007). Entre esses parâmetros está a população de minhocas, organismos que
possuem um apelo especial aos agricultores, por serem fáceis de visualizar e coletar.

MINHOCAS COMO AGENTES E REAGENTES DE TRANSFORMAÇÃO


AMBIENTAL
A diversidade e abundância das populações de minhocas presentes em um local parti-
cular são determinadas e controladas por uma série de fatores (determinantes) hierár-
quicos, operando em diferentes escalas do tempo e do espaço (Lavelle 1996, Brown
et al. 2006b; Fig. 1). No topo da hierarquia, o clima determina os regimes hídricos
e de temperatura que, por sua vez, moldam o tipo da vegetação e solos na região,
que determinam a natureza e abundância de minerais de argila e a fertilidade do solo
(também determinada pelo tipo de rocha mãe). Nesse nível, a variabilidade da pai-
sagem, topografia, e o “pool” (a diversidade) de espécies na vegetação também são
importantes. Super-imposto sobre esse “background” estão as escolhas realizadas pe-
las comunidades locais, que determinam o tipo de uso do solo e as práticas de manejo
associadas (Fig. 1 e 2).

Figura 1. Determinantes hierárquicos da diversidade e abundância das populações de minhocas de um


determinado ecossistema na região tropical (modificado de Lavelle 1996 e Brown et al. 2006b).


Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

Figura 2. Efeito de diversas práticas de manejo adotadas em agroecossistemas na população e


diversidade de minhocas (modificado de Hendrix et al. 1990 e Brown et al. 2006b). A posição das
práticas no eixo y representa sua contribuição relativa (importância hipotética) ao aumento ou à
diminuição das populações e diversidade de minhocas.

Portanto, pode-se dizer que a comunidade de minhocas presente em um dado


lugar é uma função das condições edáficas (tipo de solo, minerais predominantes,
temperatura, pH, conteúdo de matéria orgânica (MO), umidade, textura e estrutura),
vegetais (tipo de vegetação e cobertura), históricas (especialmente humana, mas tam-
bém geológica), topográficas (posição fisiográfica, inclinação) e climáticas (precipi-
tação, temperatura, vento, umidade relativa do ar) do local (Reynolds & Jordan 1975,
Lavelle 1996) do local (Fig. 1).
Essas condições, além de diversas barreiras geográficas (cursos de água doce e
salgada, montanhas, desertos, geleiras ou regiões geladas/pedregosas) e climáticas
presentes e passadas (Reynolds 1994), podem gerar uma forte pressão de especiação


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

e endemismo nas minhocas. Portanto, as populações de minhocas podem servir como


indicadores da cobertura vegetal, do uso, do manejo e da qualidade do solo e seu
potencial produtivo (Paoletti 1999, Doube & Schmidt 1997), algo que os agricultores
normalmente reconhecem (Lima & Brussaard, este número).
As minhocas são sensíveis e reagem a mudanças induzidas por atividades antró-
picas e naturais ao solo e sua cobertura vegetal (Fig. 2). Portanto, elas podem dar
noções do estado atual dos ecossistemas e de mudanças induzidas aos mesmos, por
forças internas e externas (bióticas e abióticas) através do tempo. Essas característi-
cas são úteis para programas de avaliação e monitoramento da qualidade ambiental.
Na Holanda, por exemplo, as minhocas fazem parte de um programa nacional de
avaliação e monitoramento da qualidade do solo e da sustentabilidade de agroe-
cossistemas (com amostragem em dezenas de fazendas em nível nacional, a cada 4
anos), junto com diversos outros parâmetros físicos, químicos e biológicos (Rutgers
et al. 2009).
Porém, além de reagentes a mudanças, as minhocas também são agentes transfor-
madores do solo mudando suas características físicas, químicas e biológicas através
da construção de galerias (túneis) no solo e a deposição de coprólitos na superfície
e na matriz edáfica (Lavelle 1988). A drilosfera, resultado da ação das minhocas no
solo pode ocupar uma proporção importante do volume do solo (Brown et al. 2000),
e resultar numa transformação profunda de seu funcionamento. Lavelle et al. (1997)
chamam esse processo de “engenharia do ecossistema”.
Portanto, considerando que as minhocas não somente agem sobre seu ambiente,
mas também reagem a, ou são sensíveis às suas características, e às transformações
nas mesmas, elas podem ser úteis para indicar tanto o “status-quo”, quanto as ten-
dências de mudanças no seu ambiente. A aplicação desses conceitos inclui o uso das
minhocas como indicadoras de perturbação ambiental, da qualidade, contaminação,
e potencial produtivo do solo, da biodiversidade de outros grupos de animais e mi-
croorganismos edáficos, e da sustentabilidade de diferentes práticas de manejo em
ecossistemas agrícolas e florestais. A seguir, providenciamos alguns detalhes sobre
cada um desses temas.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DA QUALIDADE E POTENCIAL


PRODUTIVO DO SOLO
As minhocas estão entre os organismos edáficos mais importantes para vários proces-
sos considerados críticos para a manutenção da fertilidade e qualidade dos solos de
agroecossistemas e ecossistemas naturais (Lavelle et al. 2001). Dentre esses proces-
sos estão a agregação do solo e a decomposição da MO do solo e resíduos vegetais,
incluindo a liteira superficial (Lavelle 1988). As minhocas formam estruturas bio-
gênicas (coprólitos) constituídas de agregados altamente estáveis que garantem boa
porosidade ao solo e, geralmente, resistência à degradação, seja erosão hídrica, eólica


Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

ou mecânica (Blanchart et al. 2004). Por consumirem MO em diferentes estágios de


decomposição, as minhocas também alteram de forma importante sua dinâmica de
decomposição e mineralização (Lavelle 1997, Hernández et al. e Bartz et al., este
número).
No curto prazo, as minhocas epígeas (que vivem na liteira e consomem MO mais
fresca) e anécicas (que vivem no solo, mas consomem uma mistura de serapilheira e
MO do solo) facilitam a decomposição da MO por fragmentar as partículas maiores
e aumentar seu contato com o solo e a atividade de outros organismos (especialmen-
te microorganismos) (Brown 1995). A ação das espécies epígeas Eudrilus eugeniae
(Kinberg, 1867), Eisenia andrei Bouché, 1972 e Eisenia fetida (Savigny, 1926) so-
bre a decomposição de resíduos orgânicos (de origem animal e vegetal) se conhece
razoavelmente bem (Domínguez & Gómez-Brandón, este número), e essas espécies
são usadas amplamente para a minhocultura na América Latina. Os coprólitos des-
sas espécies (vulgarmente chamado de “húmus de minhoca”) têm sido amplamente
usados em jardins e hortas, e também podem ser usadas como adubo orgânico bio-
estimulante em culturas agrícolas ou ornamentais de alto valor (Domínguez et al. e
Steffen et al., este número).
O efeito das espécies endógeas (que vivem no solo e consomem MO do solo) na
dinâmica da Mo continua sendo debatido, pois parece depender do tipo e da dinâmica
dos coprólitos (agregados) produzidos (Six et al. 2004). Nos coprólitos, a ação mine-
ralizadora iniciada no intestino pode continuar por um curto período, mas com a esta-
bilização e secagem, a atividade química e biológica tende a diminuir (Lavelle 1997).
Em longo prazo, a ação das minhocas (especialmente endógeas) pode até contribuir
para a conservação da MO em coprólitos compactados, onde a atividade microbiana
é restrita (Martin 1991).
U das poucas espécies endógeas latino-americanas para a qual se conhecem razo-
avelmente bem os efeitos em diversos parâmetros e processos edáficos, é a espécie
nativa Pontoscolex corethrurus (Müller, 1857) (Lavelle et al. 1987, Brown & James
2007, Hernández et al. e Bartz et al., este número). Para prever adequadamente o
efeito e a importância relativa de diversas espécies de minhocas (nativas e/ou intro-
duzidas) na decomposição e/ou estabilização da MO, é necessário estudar as comu-
nidades e atividade das minhocas no campo, em diferentes ecossistemas agrícolas,
florestais e naturais, e cultivar essas espécies em condições controladas, analisando
os coprólitos produzidos. Para tal finalidade diversas técnicas espectroscópicas e
morfológicas parecem ser especialmente úteis (Velázquez et al. 2007, Millori et al.
2006).
De modo geral, os agricultores consideram as minhocas (mesmo espécies exóticas
ou peregrinas) como organismos benéficos e importantes para a manutenção da ferti-
lidade do solo (Lima & Brussaard, este número). Muitos relacionam altas populações
de minhocas com “terra boa”. Até o nome do “Clube da Minhoca,” (usado pela asso-


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ciação de produtores de Plantio Direto-PD) na região dos Campos Gerais do Paraná,


foi inspirado neste fato (Brown et al. 2003). O aumento nas populações e atividade
das minhocas é geralmente associado a melhoras na fertilidade do solo, na produção
de grãos e na sustentabilidade agrícola (Peixoto & Marochi 1996), a pesar de existi-
rem poucos dados que comprovem este fenômeno em nível de campo.
A atividade das minhocas afeta direta ou indiretamente o crescimento vegetal
(Brown et al. 2004), mas apenas algumas espécies de minhocas e plantas têm sido
avaliadas até o momento, e pouquíssimos estudos foram realizados na América La-
tina (Brown et al. 1999, Scheu 2003, Huerta et al., Brown et al. e Avila et al., este
número). Geralmente, o efeito das minhocas é positivo, aumentando a produtividade
das plantas (Brown et al. 1999, Scheu 2003), via alterações nas propriedades físico-
químicas do solo, no crescimento das raízes (Brown et al., este número), na atividade
e populações de fito-parasitas, microorganismos patogênicos e benéficos, na produ-
ção de fito-hormônios, e na germinação e distribuição de sementes (Brown et al.
2004, Domínguez et al., este número).
Portanto, na maioria dos casos, pode ser interessante buscar aumentar suas popu-
lações, em prol da fertilidade do solo e sustentabilidade agrícola e ambiental. Porém,
ainda são necessários mais dados de coleta e correlações das propriedades biológicas
com os demais parâmetros físico-químicos importantes na descrição e identificação
de solos férteis e altamente produtivos. Para melhor aproveitar os benefícios gerados
pelas minhocas à produtividade agrícola e florestal, é preciso também conhecer os
fatores (e combinações dos mesmos) que promovem suas populações, atividade e
efeitos positivos ao solo. Porém, apenas alguns trabalhos científicos nesse sentido
foram realizados, até o momento, na América Latina (Brown & Fragoso 2007).
Apesar dos efeitos benéficos das minhocas sobre as plantas serem predominantes
(Brown et al. 1999), há casos em que as minhocas podem se comportar como pragas,
causando danos às lavouras. Esse fenômeno tem sido observado especialmente em
cultivos de arroz nas Filipinas, na Austrália (Barrion & Litsinger 1997, Kale et al.
1989, Stevens & Warren 2000, Simpson et al. 1993ab) e, empiricamente, no Brasil
(Barrigossi et al. 2009). O dano está normalmente associado a altas populações de
minhocas em arroz irrigado, cuja atividade de bioturbação do solo enfraquece o sis-
tema radicular, causando tombamento das plantas e dificultando a colheita. Diversos
relatos de agricultores e técnicos confirmaram que esse fenômeno vem ocorrendo
em alguns locais no Mato Grosso, Mato Grosso do Sul e no Rio Grande do Sul, onde
pesticidas (carbamatos) estão sendo usados para eliminá-las das lavouras (Bartz et al.
2009). Segundo os produtores, a redução da produção de grãos em campos com altas
populações de minhocas pode chegar a 15%, comparada a de campos com baixas
populações (J.A. Barrigossi, comunicação pessoal). Suspeita-se que as práticas de
manejo estejam causando uma explosão demográfica das minhocas e, consequente-
mente, esses efeitos negativos, mas o fenômeno ainda não foi bem estudado e existe


Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

controvérsia na literatura sobre o assunto em nível internacional. Alguns autores afir-


mam que as minhocas não causam danos, enquanto outros afirmam que sim. Clara-
mente, estes fenômenos devem ser mais bem pesquisados para comprovar as espécies
envolvidas, suas populações, os danos causados e os possíveis métodos de controle a
ser em efetuados (com o mínimo de impacto ambiental negativo).

MINHOCAS COMO INDICADORAS DE CONTAMINAÇÃO AMBIENTAL


O uso de insumos externos é essencial para manter a alta produtividade e fertilidade
dos solos cultivados intensamente. Contudo, o uso indiscriminado desses insumos
(especialmente pesticidas) pode afetar negativamente a biota do solo, incluindo as
minhocas (Edwards & Bohlen 1996). Alguns produtos possuem efeitos diretos, en-
quanto outros causam alterações mais sutis, indiretas, nas populações de minhocas.
Algumas minhocas podem evitar áreas contaminadas por substâncias xenobióticas
tais como pesticidas, metais pesados e hidrocarbonetos de petróleo (Loureiro et al.
2005, Römbke 1996), o que, evidentemente, impede sua ação benéfica no solo, refle-
tindo no funcionamento de todo o ecossistema.
Atualmente, a avaliação do potencial toxicológico de substâncias químicas para
o solo tem sido feita usando testes de toxicidade aguda e de reprodução (efeito crô-
nico) (OECD 1984, ISO 11268-1 1993, ISO 11268-2 1998). Testes de repelência ou
fuga, baseados na resposta comportamental das minhocas, têm sido propostos como
uma alternativa para a rápida avaliação de solos contaminados, inclusive em baixas
concentrações do produto (Yeardley et al. 1996, Slimak 1997, Hund-Rinke & Wie-
chering 2001). Ambos os testes são úteis para avaliar os efeitos e possíveis riscos
da contaminação de solos, mas normalmente envolvem solo artificial e condições
que não refletem adequadamente a realidade do produto quando aplicado no campo.
Além disso, foram desenvolvidos para a espécie-teste padrão E. fetida, que vive em
hábitats ricos em MO como resíduos orgânicos de origem animal ou vegetal, e não
sobrevive em solos tropicais, como as espécies endógeas nativas. Contudo, muitos
estudos latino-americanos foram realizados com outra espécie, E. andrei, e erronea-
mente atribuídos à espécie E. fetida, por serem espécies bastante similares externa-
mente (Andrea e Domínguez et al., este número).
Embora E. fetida e E. andrei possam ser consideradas menos relevantes para es-
tudos toxicológicos, por não representarem a fauna de minhocas de solos tropicais,
estas têm sido amplamente utilizadas, já que ainda não foi encontrada uma espécie
tropical adequada para testes toxicológicos em laboratório (Andréa, este número).
Para tal finalidade, é necessário encontrar e criar em cativeiro espécies nativas (por
exemplo, P. corethrurus) ou exóticas (por exemplo, Dichogaster ou Amynthas spp.)
comumente encontradas em solos manejados (agrícolas e florestais), e reproduzir
condições de solo mais semelhantes à realidade do campo nas regiões neotropicais.
Avaliações preliminares usando a espécie nativa P. corethrurus e solos tropicais têm


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

sido realizadas com êxito, e demonstram potencial para aplicação mais ampla (Garcia
2004). Esses testes precisam ser mais bem desenvolvidos e padronizados para garan-
tir uma maior relevância ecológica e agronômica dos estudos ecotoxicológicos.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DA BIODIVERSIDADE DO SOLO


Sendo engenheiras do ecossistema, as minhocas alteram o solo como um hábitat físi-
co para os demais organismos edáficos (Lavelle et al. 1997). Sua atividade pode levar
ao aumento ou diminuição na população de diversos organismos no solo, incluindo
representantes da macro, meso e micro-fauna. Especificamente, têm-se observados
efeitos da atividade das minhocas na diversidade, abundância e atividade de diversos
fungos (incluindo micorrizas), bactérias, protozoários, nematóides (de vida livre e
fitoparasíticos), enquitreídeos, colêmbolos, ácaros, milipéias, tatuzinhos e outros ani-
mais (Brown 1995, Brown & Doube 2004, Edwards & Arancón 2005). Mas o efeito
final das minhocas sobre a comunidade edáfica e sua biodiversidade varia conforme
a composição específica da comunidade de minhocas, sua abundância num determi-
nado solo, a composição do ambiente (tipo de solo e vegetação) e as interações com
outros organismos habitando o solo no local (Brown et al. 2000). Os organismos
mais susceptíveis à competição por recursos ou àqueles incapazes de se adaptar à
drilosfera criada pelas minhocas podem sofrer uma diminuição de suas populações
e/ou atividade. Já aqueles capazes de competir ou de utilizar as estruturas e recursos
disponibilizados ou alterados pelas minhocas, podem se manter ou até aumentar em
abundância.
Contudo, existem pouquíssimos dados sobre as características da drilosfera pro-
duzidas pelas espécies mais comuns em agroecossistemas (Fragoso et al. 1999a), e
pelas centenas de espécies presentes na vegetação nativa nos diversos biomas latino-
americanos (Fragoso & Brown 2007). Além disso, a comunidade edáfica tem sido
avaliada geralmente de forma restrita (Moreira et al., 2006, Aquino et al. 2008), e
maiores estudos são necessários sobre a biodiversidade do solo em geral e sobre os
possíveis impactos da engenharia do ecossistema induzida por comunidades de mi-
nhocas (especialmente espécies nativas) sobre o solo e sua comunidade/diversidade.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DE PERTURBAÇÃO AMBIENTAL


Devido à alta correlação de algumas espécies de minhocas com certas propriedades
ambientais (tipo de solo, vegetação, etc.), sua baixa capacidade de dispersão e grande
susceptibilidade a mudanças no tipo de vegetação, à contaminação, à perturbação do
solo, e a outras mudanças físicas, químicas ou biológicas nos ecossistemas, as mi-
nhocas podem ser usadas como indicadores de perturbações ambientais antrópicas e
naturais (Paoletti 1999). Por exemplo, no Brasil, das 260 espécies nativas conhecidas,
80% estão associadas à hábitats particulares, têm distribuição restrita (encontrada em


Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

apenas um ou dois locais) e poderiam ser consideradas endêmicas (Brown & James
2007). Várias dessas espécies poderiam servir como indicadores de paleo-ambientes
e de vegetação primária ou em bom estado de preservação.
Porém, até o momento, as minhocas não têm sido usadas para esse fim, principal-
mente pela falta de conhecimento das espécies nativas e sua distribuição nos países
Latino-Americanos, pela falta de pessoal qualificado para realizar tais estudos (exis-
tem poucos pesquisadores e taxonomistas de minhocas na América Latina), e pela
pouca interação entre pesquisadores de minhocas e biólogos da conservação.
Uma exceção fortuita ocorreu numa viagem realizada em fevereiro de 2006, quan-
do os pesquisadores James & Brown (este número) encontraram, em um fragmento
de Mata Atlântica do Parque Estadual do Itacolomi (Ouro Preto, Brasil), uma espécie
de minhoca (Fimoscolex sporadochaetus Michaelsen, 1918) que havia sido declarada
extinta (Machado et al. 2005). Felizmente, os pesquisadores também conheceram
nessa viagem, uma pesquisadora envolvida na elaboração do plano de manejo do
parque. Assim, o local onde essa minhoca foi encontrada, e seu entorno, foi usado no
plano de manejo, visando melhor preservação da espécie e seu hábitat e, conseqüen-
temente, de outros animais, plantas e microorganismos que habitam o local. Esse tipo
de informação é importante e deveria ser gerado e utilizado em outros casos onde
ocorrem alto endemismo e espécies que poderiam estar ameaçadas.
Muitas espécies exóticas (oriundas de outros países e não nativas ao país) de mi-
nhocas são amplamente distribuídas no Brasil (Brown et al. 2006a) e na América
Latina (Fragoso & Brown 2007), e estas quase sempre estão associadas a ambientes
antropogênicos, e a atividades humanas de dispersão (Righi 1997). Por serem espécies
adaptadas a essas áreas, elas são úteis indicadoras de ecossistemas perturbados. Algu-
mas espécies exóticas são fáceis de coletar e identificar sendo, portanto, úteis para ava-
liar a integridade de ecossistemas e o histórico de perturbação (Fernandes et al., este
número), dados essenciais para conhecer a biodiversidade de um ecossistema, deter-
minar a necessidade de sua preservação, e elaborar um plano de manejo. Esses dados
seriam também úteis na escolha de novas áreas para unidades de conservação, e para
determinar áreas melhor preservadas que precisam maiores esforços de conservação.
Além disso, a atividade de espécies exóticas pode ter conseqüências tanto posi-
tivas como negativas para o solo, as plantas e as populações de espécies nativas do
local invadido (Righi 1967, Hendrix & Bohlen 2002). Porém, sabe-se muito pouco
do efeito da presença e da invasão de novas áreas por estas espécies nas propriedades
e processos edáficos, e sobre as populações (diversidade, abundância, biomassa) de
espécies de minhocas nativas e outros organismos edáficos (González et al. 2006,
Brown et al. 2006a). Considerando a crescente pressão antrópica sobre os ecossiste-
mas naturais latino-americanos, a fragilidade de muitos destes, e o poder invasor de
certas espécies exóticas, a integridade da flora e fauna desses ambientes pode estar
comprometida.

10
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Esses fenômenos e o potencial uso das espécies nativas e exóticas (e a proporção


de ambas; Fragoso et al. 1997, Brown & James 2007) como indicadores do estado de
preservação precisam ser mais bem investigados. Além disso, as coletas realizadas
até o momento ainda são insuficientes para determinar com precisão o endemismo de
muitas espécies nativas latino-americanas (Fragoso & Brown 2007). Um maior es-
forço de coleta deve ser feito, não só para determinar a diversidade total de minhocas
latino-americanas, mas também para verificar aquelas que têm distribuição restrita
e/ou estão ameaçadas, devido a necessidades ambientais específicas, comportamento,
e/ou pressão antrópica sobre suas populações.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DO MANEJO DE ECOSSISTEMAS


As decisões humanas sobre o manejo do solo e dos ecossistemas jogam um papel
crucial na determinação de diversos fatores importantes para a manutenção das popu-
lações e diversidade de minhocas. A ausência de preparo do solo, o uso (ou não) de
insumos agroquímicos (calcário, fertilizantes, herbicidas, pesticidas, fungicidas) ou
orgânicos (esterco/adubos orgânicos), cultivos de cobertura/adubos verdes, rotações,
irrigação, fogo e máquinas pesadas são fatores importantes (Fig. 2). O efeito dessas
práticas é variável e pode aumentar ou diminuir a diversidade, abundância e atividade
da população de minhocas de um determinado local (Hendrix et al. 1990). As espé-
cies anécicas e epígeas são especialmente afetadas por práticas que alteram a quanti-
dade e qualidade da liteira, como queimadas, compactação, preparo do solo (efeitos
negativos), ou o uso de coberturas vegetais, adubo orgânico e plantio direto (efeitos
positivos). Já as espécies endógeas parecem ser menos afetadas e mais resistentes a
muitas práticas agrícolas, e tendem a ser mais abundantes em solos de agroecossiste-
mas (Fragoso et al. 1999b).
A qualidade e quantidade de MO produzida e depositada dentro do solo e na sua
superfície, e o tipo e combinação de plantas usadas ou presentes no ecossistema,
são importantes determinantes das populações e diversidade de minhocas em um
determinado local (Fig. 1). Ecossistemas com proteção da superfície do solo e maior
aporte de recursos orgânicos tendem a ter maiores populações de minhocas (Lavelle
et al. 2001). A presença de árvores (Lavelle & Spain 2001) e de gramíneas (Decaëns
et al. 2004) também é importante, pois altera o microclima local e as propriedades do
solo e, portanto, suas condições como hábitat para as minhocas.
Na América Latina em geral, e no Brasil, em particular, diversos estudos têm
avaliado populações de minhocas em diferentes ecossistemas, vegetação e práticas
de manejo do solo, mas apenas alguns estudos foram realizados em sistemas agroflo-
restais e agrosilvopastoris, e plantações florestais (Lavelle et al. 1994, Fragoso et al.
1999b, James & Brown 2006, Bautista & Delgado 2003, Baretta et al. 2007, Baretta et
al., Rousseau et al., Falco & Momo, Momo & Falco e Zerbino, este número). Sabe-se

11
Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

que algumas técnicas como o plantio direto ou coberturas verdes perenes como planta-
ções de árvores e pastagens, aumentam suas populações (Brown et al. 2003, Decaëns
et al. 2004, Barros et al. 2003). Porém, sabe-se muito pouco do efeito de sistemas
mais integrados e menos intensivos de manejo (produção orgânica, sistemas flores-
tais ou agroflorestais) sobre as populações de minhocas nativas latino-americanas.
Portanto, para melhor entender e aproveitar o potencial das minhocas como in-
dicadoras do manejo e da sustentabilidade das técnicas adotadas, especialmente em
agroecossistemas, é ainda necessário aumentar o conhecimento das populações de
minhocas em diferentes condições de solo, clima, vegetação e em diferentes tipos de
agroecossistemas. Como há várias metodologias para coletar minhocas, e suas popu-
lações são afetadas pelas condições climáticas, é necessário possuir dados de coletas
em diferentes épocas e anos e padronizar os métodos e épocas de coleta (Baretta et
al. 2007, Martins et al., este número). Esses dados podem ser usados tanto para fazer
uma avaliação do estado atual, quanto para conhecer e prever as tendências positivas
ou negativas do manejo adotado nos ecossistemas sobre as populações de minhocas.
Uma base de dados como essa poderia ser usada para comparar e prever mudanças in-
duzidas por práticas de manejo, e para escolher as técnicas que promovem as espécies
desejadas, visando estimular seus efeitos benéficos ao solo e seu funcionamento.

O 3º ENCONTRO LATINO AMERICANO DE ECOLOGIA


E TAXONOMIA DE OLIGOQUETAS (ELAETAO3)
Seguindo a tradição iniciada com o 1º Encontro Latino Americano de Ecologia e
Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO 1) realizado em Londrina, Brasil (2003)
(Brown & Fragoso 2007), e continuada pelo ELAETAO2 em San Juan, Puerto Rico
(2005) (Sastre-de-Jesús & González 2006), realizou-se, em Curitiba, Brazil, o ELA-
ETAO3, de 3-6 de dezembro de 2007. O tema do encontro foi “Minhocas como bio-
indicadoras ambientais: Princípios e práticas.” Participaram 49 pessoas de 10 países
(Fig. 3), e se apresentaram 30 palestras e mais de 30 pôsteres, em quatro sessões: 1)
Importância ecológica das minhocas; 2) Princípios e práticas do uso de minhocas co-
mo bioindicadoras de perturbação em ecossistemas naturais; 3) Princípios e práticas
metodológicas do uso de minhocas como bioindicadoras ambientais; 4) Princípios e
práticas do uso de minhocas como bioindicadoras de perturbação em ecossistemas
produtivos.
Os trabalhos escolhidos para publicação nesse número especial abordam diversos
temas relacionados ao uso das minhocas como bioindicadoras: a) de perturbação ou
de condições ambientais em ecossistemas naturais (Fernandes et al., James & Bro-

O evento foi organizado pela Universidade Positivo e a Embrapa Florestas e recebeu financiamento do CNPq, Em-
brapa (Agrofuturo), Iguaçu Celulose S.A., Fundação Agrisus e Universidade Positivo.

12
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 3. Participantes do 3º Encontro Latino Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas


(ELAETAO 3) realizado na Universidade Positivo em Curitiba, Brazil, de 3-6 de dezembro de 2007
(Foto Klaus D. Sautter).

wn, Momo & Falco); b) da fertilidade e do potencial produtivo do solo (Bartz et al.,
Brown et al., Avila et al., Huerta et al., Hernández et al.); c) da contaminação do solo
(Andréa); d) do manejo de ecossistemas (Lima & Brussaard, Ruiz et al., Falco &
Momo, Baretta et al., Zerbino, Feijoo et al., Rousseau et al.); e e) métodos de coleta
e estudos quantitativos (incluindo a genética molecular) para avaliação do potencial
como indicadoras (Martins et al., Baretta et al., Siqueira et al., Rousseau et al.). Ou-
tros trabalhos abordaram temas mais gerais, como a biodiversidade de oligoquetas
na América do Sul (Christoffersen) e o conhecimento tradicional sobre minhocas
(Schiedeck et al.). Finalmente, uma série de trabalhos também enfocou a importância
de processos ecológicos que ocorrem durante a minhocultura (Brandón et al., Do-
mínguez et al., Aira & Domínguez, Steffen et al.), a biologia das espécies envolvidas
(Domínguez & Gómez-Brandón, Domínguez et al.), e o uso do húmus como biofer-
tilizante (Domínguez et al., Steffen et al.).
Um tema amplamente comentado durante o evento foi a necessidade urgente de
treinamento em taxonomia de minhocas, um processo complexo e de longa duração.

13
Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

Com a morte do Prof. Gilberto Righi e a aposentadoria iminente de outros taxono-


mistas Latino Americanos, restam poucos pesquisadores que podem identificar as
espécies de minhocas nativas da América Latina (Christoffersen, este número). Esse
problema é ainda exacerbado pela existência provável de (no mínimo) outras 1000
espécies de minhocas a serem encontradas e descritas na América Latina. Usando a
taxa anual de descrição de espécies de minhocas do Dr. Righi (6,4 espécies por ano;
Fragoso et al. 2003), seriam necessários 5 taxônomos trabalhando durante 43 anos,
para descrever essas espécies.
Porém, esses recursos humanos não estão disponíveis/existentes e deve-se, por-
tanto, buscar capacitar urgentemente novos taxonomistas para apoiar os esforços de
reconhecimento, conservação e manejo da mega-diversa fauna latino-americana.
Além disso, deve-se buscar digitalizar e disponibilizar as informações taxonômicas
(fotos, diagramas, descrições) existentes das espécies conhecidas e produzir chaves
de identificação para as espécies mais comuns, tanto nativas como exóticas na Amé-
rica Latina. Essas atividades estão sendo realizadas pelos membros do ELAETAO
e em breve as informações serão disponibilizadas na internet, visando facilitar os
trabalhos de pesquisa com minhocas no continente Americano.
Em conclusão a presença, abundância e diversidade de minhocas podem indicar
o impacto causado por diversas atividades antrópicas em ecossistemas agrícolas e
naturais, incluindo seu manejo, nível de perturbação, conservação, contaminação e
produtividade potencial. Contudo, o uso das minhocas como indicadores ambientais,
continua sendo restrito na América Latina, principalmente devido às limitações no
conhecimento da biologia básica, da taxonomia e da ecologia da maioria das espécies
presentes nos ecossistemas latino-americanos. Alternativas para contornar essas di-
ficuldades estão sendo desenvolvidas e espera-se que futuras pesquisas e cooperação
na área, assim como realizado nos ELAETAO tragam grandes avanços no conheci-
mento e no uso das minhocas como indicadoras ambientais.

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem o apoio recebido durante o evento pelos colegas K.D. Sautter,
Cláudia Garbuio e Décio Adams Júnior, e as organizações que financiaram o evento:
Agrisus, Iguaçu Celulose e o CNPq.

LITERATURA CITADA
Aquino, A. M., M. E. F. Correia & M. V. Alves. 2008. Diversidade da macrofauna edáfica no Brasil.
Pp. 143-170. In: F.M.S. Moreira, J.O. Siqueira and L. Brussaard (Eds). Biodiversidade do solo em
ecossistemas brasileiros. UFLA, Lavras.
Baretta, D., G. G. Brown, S. W. James & E. J. B. N. Cardoso. 2007. Earthworm populations sam-
pled using collection methods in Atlantic forests with Araucaria angustifolia. Scientia Agricola.
64: 384-392.

14
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Barrigossi, J. A. F., G. G. Brown & C. Pedretti Jr. 2009. Minhocas em arroz irrigado: pragas ou bené-
ficas? In: Anais do VI Congresso Brasileiro de Arroz Irrigado. IRGA, Porto Alegre. p. 1-4.
Barrion, A. T. & J. A. Litsinger. 1997. Dichogaster nr. curgensis Michaelsen (Annelida: Octo-
chaetidae): an earthworm pest of terraced rice in the Philippine Cordilleras. Crop Protection.
16: 89-93.
Barros, E., A. Neves, E. Blanchart, E. C. M. Fernandes, E. Wandelli & P. Lavelle. 2003. Develop-
ment of the soil macrofauna community under silvopastoral and agrosilvicultural systems in Ama-
zonia. Pedobiologia. 47: 273-280.
Bartz, M. L. C., G. G. Brown, A. Pasini, A. C. R. Lima & D. N. Gassen. 2009. As minhocas e o mane-
jo do solo: o caso do plantio direto e do arroz irrigado. Revista Plantio Direto. 01 jul. 2009: 4-8.
Bautista, F. & C. Delgado. 2003. Abundancia de oligoquetos y gasterópodos con el uso de leguminosas
como mantillo y cultivo de cobertera. Pp. 125-143. In: G. G. Brown, C. Fragoso and L. J. Oliveira
(Eds). O uso da macrofauna edáfica na agricultura do século XXI: a importância dos engenheiros
do solo. Embrapa Soja, Londrina.
Blanchart, E., A. Albrecht, G. G. Brown, T. Decäens, A. Duboisset, P. Lavelle, L. Mariani & E.
Roose. 2004. Effects of tropical endogeic earthworms on soil erosion: a review. Agriculture, Eco-
systems & Environment. 104: 303-315.
Brown, G. G. 1995. How do earthworms affect microfloral and faunal community diversity? Plant &
Soil. 170: 209-231.
Brown, G. G. & B. M. Doube. 2004. Functional interactions between earthworms, microorganisms,
organic matter, and plants. Pp. 213-239. In: C. A. Edwards (Ed). Earthworm ecology, 2nd Edn. CRC
Press, Boca Raton.
Brown, G. G. & C. Fragoso. (Eds) 2007. Minhocas na América Latina: biodiversidade e ecologia.
Embrapa Soja, Londrina.
Brown, G. G. & S. W. James. 2007. Biodiversidade, biogeografia e ecologia das minhocas no Brasil.
Pp. 297-381. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina: biodiversidade
e ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
Brown, G. G., B. Pashanasi, C. Villenave, J. C. Patrón, B.K. Senapati, S. Giri, I. Barois, P. Lavelle,
E. Blanchart, R. J. Blakemore, A. V. Spain & J. Boyer. 1999. Effects of earthworms on plant pro-
duction in the tropics. Pp. 87-147. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds). Earthworm
management in tropical agroecosystems. CAB International, Wallingford.
Brown, G. G., I. Barois & P. Lavelle. 2000. Regulation of soil organic matter dynamics and microbial
activity in the drilosphere and the role of interactions with other edaphic functional domains. Euro-
pean Journal of Soil Biology. 36: 177-198.
Brown, G. G., N. P. Benito, A. Pasini, K. D. Sautter, M. F. Guimarães & E. Torres. 2003. No-tillage
greatly increases earthworm populations in Paraná state, Brazil. Pedobiologia. 47: 764-771.
Brown, G. G., C. A. Edwards & L. Brussaard. 2004. How earthworms affect plant growth: burrowing
into the mechanisms. Pp. 13-49. In: C. A. Edwards (Ed). Earthworm ecology, 2nd Edn. CRC Press,
Boca Raton.
Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.
2006a. Exotic, peregrine and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribbean Journal of Science. 42: 339-358.
Brown, G. G., J. Römbke, H. Hofer, M. Verhaag, K. D. Sautter & D. L. Q. Santana. 2006b. Bio-
diversity and function of soil animals in Brazilian agroforestry systems. Pp. 217-242. In: A. C.
Gama-Rodrigues, N. F. Barros, E. F. Gama-Rodrigues, M. S. Freitas, A. P. Viana, J. M. Jasmin, C.
R. Marciano and J. G. A. Carneiro (Eds). Sistemas agroflorestais: bases cientícias para o desen-
volvimento sustentado. UENF, Campos dos Goytacazes.

15
Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

Brussaard, L., P. C. de Ruiter & G. G. Brown. 2007. Soil biodiversity for agricultural sustainability.
Agriculture, Ecosystems & Environment. 121: 233-244.
Doran, J. W. & T. B. Parker. 1994. Defining and assessing soil quality. Pp. 3-21. In: J. W. Doran, D.
C. Coleman, D. F. Bezdicek and B. A. Stewart (Eds). Defining soil quality for sustainable environ-
ment. SSSA Special Publication No. 35, Madison.
Doran, J. W. & M. R. Zeiss. 2000. Soil health and sustainability: managing the biotic component of soil
quality. Applied Soil Ecology. 15: 3-11.
Doube, B. M. & O. Schmidt. 1997. Can the abundance or activity of soil macrofauna be used to indicate
the biological health of soils? Pp. 265-295. In: C. E. Pankurst, B. M. Doube and V. V. S. R. Gupta
(Eds). Biological indicators of soil health. CAB International, Wallingford.
Edwards, C. A. & N. Q. Arancon. 2005. Interactions among organic matter, earthworms and microor-
ganisms in promoting plant growth. Pp. 327-376. In: F. Magdoff and R. Weil (Eds). Functions and
management of organic matter in agroecosystems. CRC Press, Boca Raton.
Edwards, C. A. & P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms, 3rd Edn. Chapman and Hall,
London.
Fragoso, C. & G. G. Brown. 2007. Ecología y taxonomía de las lombrices de tierra en Latino-América:
el primer Encuentro Latino-Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetas (ELAETAO1).
Pp. 33-75. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina: biodiversidade e
ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
Fragoso, C., G. G. Brown, J. C. Patrón, E. Blanchart, P. Lavelle, B. Pashanasi, B. K. Senapati &
T. Kumar. 1997. Agricultural intensification, soil biodiversity and agroecosystem function in the
tropics: the role of earthworms. Applied Soil Ecology. 6: 17-35.
Fragoso, C., J. Kanyonyo, A. Moreno, B. K. Senapati, E. Blanchart & C. Rodríguez. 1999a. A sur-
vey of tropical earthworms: taxonomy, biogeography and environmental plasticity. Pp. 1-26. In: P.
Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds). Earthworm management in tropical agroecosystems.
CABI, Wallingford.
Fragoso, C., P. Lavelle, E. Blanchart, B. K. Senapati, J. J. Jiménez, M. A. Martínez, T. Decaëns
& J. Tondoh. 1999b. Earthworm communities of tropical agroeocystems: origin, structure and
influence of management practices. Pp. 27-55. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds).
Earthworm management in tropical agroecosystems. CABI, Wallingford.
Fragoso, C., G. G. Brown & A. Feijoo. 2003. The influence of Gilberto Righi on tropical earthworm
taxonomy: the value of a full-time taxonomist. Pedobiologia. 47: 400-404.
Garcia, M. 2004. Effects of pesticides on soil fauna: development of ecotoxicological test methods for
tropical regions. Cuvillier Verlag, Goettingen. Tese de doutorado. 281p.
González, G., C.-Y. Huang, X. Zou & C. Rodríguez. 2006. Earthworm invasions in the tropics. Bio-
logical Invasions. 8:1247-1256.
Hendrix, P. F., D. A. Crossley Jr., J. M. Blair, D. C. Coleman. 1990. Soil biota as components of
sustainable agroecosystems. Pp. 637-654. In: C.A. Edwards, R. Lal, P. Madden, R.H. Miller and G.
House (Eds). Sustainable agricultural systems. SWCS, Ankeny.
Hendrix, P. F. & P. J. Bohlen. 2002. Exotic earthworm invasions in North America: ecological and
policy implications. Bioscience. 52: 801-811.
Hund-Rinke, K. & H. Wiechering. 2001. Earthworm avoidance test for soil assessments - an alterna-
tive for acute and reproduction tests. Journal of Soils & Sediments. 1: 15-20.
ISO-11268-1. 1993. International organization for standardization. Soil-quality – Effects of pollutants
on earthworms (Eisenia fetida) – Part 1: Determination of acute toxicity using artificial soil sub-
strate. Geneve.
ISO-11268-2. 1998. International organization for standardization. Soil-quality – Effects of pollutants
on earthworms (Eisenia fetida) – Part 2: Method for the determination of effects on reproduction.
Geneve.

16
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ISO-23611-1. 2006. International organization for standardization. Soil-quality – Sampling of soil in-
vertebrates - Part 1: Hand-sorting and formalin extraction of earthworms. Geneve.
James, S. W. & G. G. Brown. 2006. Earthworm ecology and diversity in Brazil. Pp. 56-116. In: F. M.
S. Moreira, J. O. Siqueira and L. Brussaard (Eds). Soil biodiversity in Amazonian and other Brazil-
ian ecosystems. CABI, Wallingford.
Kale, R. D., K. Bano, J. Secilia & D. J. Bagyaraj. 1989. Do earthworms cause damage to paddy crop?
Mysore Journal of Agricultural Science. 23: 370-373.
Lavelle, P. 1988. Earthworms and the soil system. Biology & Fertility of Soils. 6: 237-251.
Lavelle, P. 1996. Diversity of soil fauna and ecosystem function. Biology International. 9: 3-16.
Lavelle, P. 1997. Faunal activities and soil processes: adaptive strategies that determine ecosystem
function. Advances in Ecological Research. 24: 93-132.
Lavelle, P. & A. V. Spain. 2001. Soil ecology. Kluwer, Norwell.
Lavelle, P., I. Barois, C. Cruz, A. Hernández, A. Pineda, P. Rangel. 1987. Adaptative strategies of
Pontoscolex corethrurus (Glossoscolecidæ, Oligochaeta), a peregrine geophagous earthworm of the
humid tropics. Biology & Fertility of Soils. 5: 188-194.
Lavelle, P., M. Dangerfield, C. Fragoso, V. Eschenbrenner, D. López-Hernández, B. Pashanasi &
L. Brussaard. 1994. The relationship between soil macrofauna and tropical soil fertility. Pp. 137-
169. In: P. L. Woomer and M. J. Swift (Eds). The biological management of tropical soil fertility.
John Wiley & Sons, Chichester.
Lavelle, P., D. Bignell, M. Lepage, V. Wolters, P. Roger, P. Ineson, O. W. Heal & S. Ghillion. 1997.
Soil function in a changing world: the role of invertebrate ecosystem engineers. European Journal
of Soil Biology. 33: 159-193.
Lavelle, P., E. Barros, E. Blanchart, G. G. Brown, T. Desjardins, L. Mariani & J-P. Rossi. 2001.
SOM management in the tropics: why feeding the soil macrofauna? Nutrient Cycling in Agroeco-
systems. 61: 53-61.
Loureiro, S., A. M. V. M. Soares & A. J. A. Nogueira. 2005. Terrestrial avoidance behavior tests as
screening tool to assess soil contamination. Environmental Pollution. 138: 121-131.
Machado, A. B. M., C. S. Martins & G. M. Drummond. 2005. Lista da fauna brasileira ameaçada
de extinção, incluindo as listas das espécies quase ameaçadas e deficientes em dados. Fundação
Biodiversitas, Belo Horizonte.
Martin, A. 1991. Short-and long-term effects of the endogeic earthworm Millsonia anomala (Omodeo)
(Megascolecidae, Oligochaeta) of tropical savannas, on soil organic matter. Biology & Fertility of
Soils. 11: 234-238.
Milori, D. M. B. P., H. V. A. Galeti, L. Martin Neto, J. Dieckow, M. G. Pérez, C. Bayer & J. C.
Salton. 2006. Organic matter study of whole soil samples using laser-induced fluroescence spec-
troscopy. Soil Science Society of America Journal. 70: 57-63.
Moreira, F. M., J. O. Siqueira & L. Brussaard. 2006. Soil organisms in tropical ecosystems: a key
role for Brazil in the glocal quest for the conservation and sustainable use of biodiversity. Pp. 1-12.
In: F. M. S. Moreira, J. O. Siqueira and L. Brussaard (Eds). Soil biodiversity in Amazonian and other
Brazilian ecosystems. CABI, Wallingford.
OECD. 1984. Guideline for testing of chemicals no. 207. Earthworm acute toxicity test. OECD, Paris,
France.
Paoletti, M. G. 1999. The role of earthworms for assessment of sustainability and as bioindicators.
Agriculture, Ecosystems & Environment. 74: 137-155.
Peixoto, R. T. G. & A. I. Marochi. 1996. A influência da minhoca Pheretima sp. nas propriedades de
um latossolo vermelho escuro álico e no desenvolvimento de culturas em sistema de plantio direto,
em Arapoti-PR. Revista Plantio Direto. 35: 23-25.

17
Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

Reynolds, J. W. 1994. Earthworms of the world. Global Biodiversity. 4: 11-16.


Reynolds, J. W. & G. A. Jordan. 1975. A preliminary conceptual model of megadrile activity and
abundance in the Haliburton Highlands. Megadrilogica. 2: 1-9.
Righi, G. 1967. O gênero Pheretima Kinberg (Oligochaeta) no Brasil. Ciência & Cultura. 19: 342-343.
Righi, G. 1997. Minhocas da América Latina: diversidade, função e valor. In: Anais do XXVI Congresso
Brasileiro de Ciência do Solo. SBCS, Rio de Janeiro. CD-Rom.
Römbke, J. 2006. Tools and techniques for the assessment of ecotoxicological impacts of contaminants
in the terrestrial environment. Human and Ecological Risk Assessment. 12: 84-101.
Römbke, J. & J. Moltmann. 1996. Applied Ecotoxicology. CRC Press, Boca Raton.
Rutgers, M., A. J. Schouten, J. Bloem, N., Van Eekeren, R. G. M. de Goede, G. A. J. M., Jagersop
Akkerhius, A. Van der Wal, C. Mulder, L. Brussaard & A.M. Breure. 2009. Biological mea-
surements in a nationwide soil monitoring network. European Journal of Soil Science. 60: 820-832.
Sastre-De-Jesús, I. & G. González. (Ed.) 2006. Second Latin-American Meeting on Oligochaeta Ecol-
ogy and Taxonomy: earthworms as invasive species. Caribbean Journal of Science. 42: 281-427.
Scheu, S. 2003. Effects of earthworms on plant growth: patterns and perspectives. Pedobiologia.
47: 846-856.
Simpson, I. C., P. A. Roger, R. Oficial & I. F. Grant. 1993a. Density and composition of aquatic Oli-
gochaete populations in different farmers’ rice fields. Biology & Fertility of Soils. 16: 34-40.
Simpson, I. C., P. A. Roger, R. Oficial & I. F. Grant. 1993b. Impacts of agricultural practices on
aquatic Oligochaete populations in rice fields. Biology & Fertility of Soils. 16: 27-33.
Six, J., H. Bossuyt, S. Degryze & K. Denef. 2004. A history of research on the link between
(micro)aggregates, soil biota, and soil organic matter dynamics. Soil Tillage Research. 79: 7-31.
Slimak, K. M. 1997. Avoidance response as a sublethal effect of pesticides on Lumbricus terrestris
(Oligochaeta). Soil Biology & Biochemistry. 29: 713-715.
Stevens, M. M. & G. N. Warren. 2000. Laboratory studies on the influence of the earthworms Eukerria
saltensis (Beddard) (Oligochaeta: Ocnerodrilidae) on overlying water quality and rice plant estab-
lishment. International Journal of Pest Management. 46: 303-310.
Velásquez, E., C. Pelosi, D. Brunet, M. Grimaldi, M. Martins, A. C. Rendeiro, E. Barrios & P.
Lavelle. 2007. This ped is my ped: visual separation and NIRS spectra allow determination of the
origins of soil macro-aggregates. Pedobiologia. 51: 75-87.
Yeardley, R. B., J. M. Lazorchak & L. C. Gast. 1996. The potential of an earthworm avoidance test
for evaluation of hazardous waste sites. Environmental Toxicology & Chemistry. 15: 1532-1537.

18
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
Mexicana
Mexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
Especial
Especial
2: 19-332 (2010)

ASPECTOS CULTURAIS ASSOCIADOS ÀS MINHOCAS


NO BRASIL

Gustavo Schiedeck,1 José Ernani Schwengber,1 Joel Henrique Cardoso,1


Márcio de Medeiros Gonçalves2 & Greice de Almeida Schiavon3
1Estação Experimental Cascata, Embrapa Clima Temperado, BR 392, km 78, 96001-970, CP 403,
Pelotas, Rio Grande do Sul, Brasil. e-mail: gustavo.schiedeck@cpact.embrapa.br
2 Programa de Pós-graduação em Sistemas de Produção Agrícola Familiar, Universidade Federal de

Pelotas, Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. e-mail: marciogoncalves@epagri.sc.gov.br


3 Curso de Bacharelado em Ecologia, Universidade Católica de Pelotas, Pelotas, Rio Grande do Sul,

Brasil. e-mail: greice_grapes@yahoo.com.br

Schiedeck, G., J. E. Schwengber, J. H. Cardoso, M. de M. Gonçalves, G. de A. Schiavon. 2010.


Aspectos culturais associados às minhocas no Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 19-33.
RESUMO. Os oligoquetas fascinam os pesquisadores há muito tempo, porém, no Brasil, poucos sabem
a origem do nome comum dado ao animal com que trabalham diariamente: ‘minhoca’. Da mesma forma,
o ‘mito do minhocão’ surge no imaginário popular do brasileiro do interior como um personagem da
natureza capaz de provocar medo, respeito e admiração. O trabalho procurou resgatar estes elementos
por meio de consultas bibliográficas e pela rede mundial de computadores com o objetivo de preservar o
legado cultural que índios, africanos e europeus construíram sobre a figura da minhoca. Sobre a etimo-
logia do vocábulo ‘minhoca’, duas hipóteses apresentam bons elementos para discussão: a africana e a
sul-americana ou brasileira. Contudo, os textos recentes preferem informar sua origem como obscura ou
incerta. O ‘mito do minhocão’ é encontrado em diversas regiões do país, em especial onde rios, lagoas
e áreas alagadas são fatores de destaque. Em cada relato assume distintas formas e comportamentos,
mas com maior freqüência é descrito como uma minhoca ou cobra de tamanho descomunal que costuma
desbarrancar as margens dos rios e virar os barcos dos pescadores. O ‘minhocão’ também é visto por
muitos como um defensor da natureza contra aqueles que agridem o ambiente.
Palavras chave: Etimologia, cultura, mitos, Oligochaeta.

Schiedeck, G., J. E. Schwengber, J. H. Cardoso, M. de M. Gonçalves, G. de A. Schiavon. 2010.


Aspectos culturales asociados a las lombrices de tierra en Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.),
Número Especial 2: 19-33.
RESUMEN. Los oligoquetos fascinan a los investigadores hace mucho tiempo, pero en Brasil poco
se sabe sobre el origen de su nombre común, ‘minhoca’. Igualmente, el mito del ‘minhocão’ surge en
el imaginario popular del brasileño del interior como un personaje de la naturaleza capaz de provocar
miedo, respeto y admiración. El estudio buscó rescatar estos elementos a través de una revisión de la
bibliografía y usando la red mundial de computadores, con el objetivo de preservar el legado cultural

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

19
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

que indígenas, africanos y europeos construyeran sobre la imagen de la lombriz. Sobre la etimología del
vocablo adoptado en Brasil (minhoca) para designar las lombrices, dos hipótesis presentan elementos
interesantes para la discusión: una de origen africana y otra de origen americana o brasileña. A pesar de
todo, los trabajos recientes prefieren informar el origen etimológico del nombre común como obscura
e incierta. El mito de la lombriz gigante, el ‘minhocão’, es encontrado en distintas regiones del país, en
especial donde hay ríos, lagunas y humedales. En cada relato la lombriz gigante asume distintas formas
y comportamientos, pero con mayor frecuencia es descrita como una gran lombriz o víbora de propor-
ciones descomunales, que derrumba las márgenes de los ríos y tumba las embarcaciones de pescadores.
La lombriz gigante también es vista por muchos como un defensor de la naturaleza contra aquellos que
contaminan las aguas y destruyen al medio ambiente.
Palabras clave: Etimología, cultura, mitos, Oligochaeta.

INTRODUÇÃO
As minhocas fascinam os homens há muito tempo, tanto por suas peculiaridades mor-
fológicas e anatômicas quanto pelo papel que desempenham na natureza. Desde a
antigüidade, a importância das minhocas já era reconhecida por gregos e egípcios
(Minnich 1977, Righi 1997). Porém, coube a Charles Darwin, em seu trabalho “The
formation of vegetable mould through the action of worms with observations on their
habits”, de 1881, dar às minhocas um lugar de destaque no processo de pedoturbação
e ciclagem da matéria orgânica do solo (Feller et al. 2003).
Atualmente, cientistas do mundo todo pesquisam as minhocas com os mais dife-
rentes objetivos: do seu uso como bioindicador da qualidade ambiental ao aprovei-
tamento na transformação de resíduos orgânicos agrícolas e urbanos para geração de
adubo, passando pelo seu uso na alimentação animal e humana até o desenvolvimento
de cosméticos e fármacos para o tratamento de doenças.
Neste universo de ciência e tecnologia, muitas vezes perdem-se de vista outros
aspectos importantes e que, por sua vez, estão estreitamente ligadas à forma como o
ser humano compreende o mundo que o cerca e às estratégias pela busca em perpe-
tuar esse conhecimento. Os saberes populares são transmitidos de geração à geração
por meio de processos de memória coletiva, constituindo um corpo de conhecimento
que, aliado à criatividade e experiências dos indivíduos, orientam sua “práxis” frente
ao ambiente (Barahona 1987, Toledo 1991).
No Brasil, a origem da palavra ‘minhoca’ é desconhecida pela maioria das pesso-
as, inclusive pesquisadores dedicados à sua preservação ou aproveitamento. Da mes-
ma forma, a minhoca é apropriada pela cultura popular do brasileiro do interior sob
o ‘mito do minhocão’, também pouco conhecido do público em geral. Esse texto não
tem a pretensão de fazer uma análise profunda sobre o assunto. É apenas uma tentati-
va de resgatar uma das múltiplas facetas em que a sociedade brasileira, caracterizada
pelo pluralismo de etnias, se apropria de uma idéia ou de uma imagem simples como
a ‘minhoca’ para construir um pouco de sua própria identidade cultural.

20
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ETIMOLOGIA DA PALAVRA
Os cientistas acreditam que possam existir cerca de 8000 espécies de minhocas no
mundo (Fragoso et al. 1997) e toda essa diversidade exige um grande esforço dos
especialistas em classificá-las de forma inequívoca. Entretanto, o conhecimento po-
pular é bem menos exigente nesse sentido e as minhocas são adjetivadas e agrupadas
de acordo com suas características externas, comportamento, origem ou local onde
são encontradas. Dessa forma, são identificadas a vermelha-da-Califórnia (Eisenia
fetida (Savigny 1826) ou E. andrei Bouché 1972), a minhoca mansa ou rabo de es-
cova (Pontoscolex corethrurus (Müller 1857)), a gigante africana (Eudrilus eugeniae
(Kinberg 1867)), minhoca-louca ou puladeira (Amynthas gracilis (Kinberg 1867) ou
A. corticis (Kinberg 1867)), dentre outras. No entanto, poucas são as pessoas que
questionam a origem da própria palavra ‘minhoca’.
Em muitos idiomas, a palavra que designa minhoca está relacionada, de forma
geral, ao seu habitat e à sua semelhança com os vermes. Em inglês, minhoca é ‘ear-
thworm’ (verme da terra), em francês é ‘ver de terre’ (verme da terra), em espanhol
‘lombriz de tierra’ (lombriga da terra), em italiano é ‘lombrico’ (lombriga) e em ale-
mão é ‘regenwurm’ (verme das chuvas). O termo ‘verme’, foi utilizado por Carl von
Linné no século XVIII para classificar todo animal invertebrado não-artrópode, com
simetria bilateral, entre os quais eram enquadradas as minhocas, as sanguessugas,
a lombriga (Ascaris lumbricoides), a solitária (Taenia solium), além dos moluscos
sem conchas e até mesmo as águas-vivas. Verme é uma palavra originária do Latim
(vermis), que por sua vez era empregada para designar, de forma genérica, certos in-
vertebrados como lombrigas, minhocas, larvas de alguns insetos e parasitas do corpo
animal (Koehler 1959, Bueno 1974, Ferreira 2004).
Com o avanço da ciência e dos sistemas taxonômicos, a classificação proposta por
Linné tornou-se obsoleta por sua imprecisão, ao ponto de, nos dias de hoje, ‘verme’
não ser considerado sequer um táxon. Não obstante, a palavra ainda é ampla e cor-
rentemente utilizada pela população para designar os animais de corpo alongado ou
achatado, mole e glabro, sem apêndices articulados e patas.
Por sua vez, o termo ‘lombriga’, também originário do Latim (lumbricus), era
mais específico em seu significado, sendo usado por seus falantes para designar ape-
nas o parasito intestinal que leva seu nome ou também minhoca (Koehler 1959, Tor-
rinha 1986, Houaiss et al. 2007).
A língua portuguesa, com mais de 215 milhões de falantes no mundo, é o quinto
idioma mais falado no mundo e o terceiro no ocidente. Ao contrário das principais
línguas ocidentais contemporâneas e apesar de ter suas raízes alicerçadas no Latim,
é a única que, aparentemente, não vincula o nome genérico dos representantes da
Classe Oligochaeta à morfologia vermiforme ou ao local em que é mais comumente
encontrado.

21
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

A busca da etimologia da palavra minhoca na língua portuguesa é mais compli-


cada do que se pressupõe. Sua real origem é considerada controversa e obscura pelos
autores mais recentes (Cunha 1986, Ferreira 2004, Houaiss et al. 2007).

Origem africana
As primeiras datações do vocábulo minhoca na língua portuguesa surgiram a partir
do século XVI, ao redor de 1560, em um romance de Jorge Ferreira de Vasconcellos
intitulado Ulíssipo (Cunha 1986, Houaiss et al. 2007). Logo, as minhocas deveriam
ser designadas por outra palavra anteriormente a esse período. Entre o século XII e o
século XVI, num período lingüístico conhecido como “português arcaico”, as minho-
cas eram conhecidas pelos lusos pelo vocábulo ‘lombriz’ (Righi 1997), assim como
é na Espanha nos dias de hoje.
O momento histórico indicado para o surgimento do vocábulo ‘minhoca’ e a subs-
tituição do termo ‘lombriz’ coincide com uma época em que os portugueses, de forma
pioneira, iniciaram as grandes navegações. A expansão portuguesa começou a partir
de 1415 com a tomada de Ceuta, no norte da África, e em 1487 toda a costa oeste
do continente já havia sido navegada. Em 1483, o navegador português Diogo Cão
tornou-se o primeiro europeu a chegar à foz do Rio Congo, ponto que estabelece
a fronteira entre a República do Congo e Angola (Bueno 2006). Nesse contexto, a
interação entre portugueses e angolanos pode ter sido a ponte para incorporação da
palavra ‘minhoca’ ao vocabulário português.
Alguns indícios apontam que o termo ‘minhoca’ vem do Mbundu (Quimbundo ou
Kibundu em português), uma língua da família Bantu, mais precisamente de Angola
(Victoria 1958). O Quimbundo é uma língua de grande relevância social por ser a lín-
gua tradicional da capital do País, Luanda, e do antigo reino dos N’gola. É um idioma
falado por cerca de 3 milhões de pessoas, sendo a segunda língua da Angola em ter-
mos de número de falantes e, ao mesmo tempo em que emprestou muitas palavras à
língua portuguesa, também incorporou desta muitos vocábulos. Foi a primeira língua
africana a ser estudada e traduzida na Europa e uma das que mais conviveu com o
idioma português desde o século XVI (Ramos 1997).
Para alguns, ‘minhoca’ é um neologismo do Quimbundo para ‘nioka’ (ou ainda
‘nhoka’, ‘nhoca’ ou ‘nkoka’) em Angola, ou ‘nyoka’ em Moçambique, que significa
em ambos os países cobra ou víbora (Alpers 2005, Ramos 1997, Katulembe 2008).
Mesmo apresentando um vocabulário incompleto e precisando recorrer ao português
em muitos casos, o Quimbundo, por outro lado, possui um vocábulo específico para
designar ‘verme’ ou ‘lombriga’ que é a palavra ‘ribuka’.
Em alguns endereços disponíveis na rede mundial de computadores destinados à
língua Quimbundo, é possível encontrar variações e discrepâncias: enquanto em al-
guns a origem da palavra minhoca está no vocábulo ‘kinhoka’ (com K), que significa

22
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

cobra comprida (Pinto 2008) ou simplesmente cobra ou serpente (Chaia 2006), em


outros ‘kinhoca (com C) é traduzido como ‘fome’ (Katulembe 2008). Não obstante,
publicações de referência na língua portuguesa apresentam ainda outra etimologia, de
origem quimbunda, para minhoca: ‘munhoca’ (Larousse 1999).
Toda essa complexidade pode estar relacionada à variedade lingüística original
existente na África. Apenas em Angola há onze grupos lingüísticos, subdivididos em
cerca de noventa dialetos, sendo as principais línguas: o umbundu, falado na parte
central do país; o kikongo, falado ao norte; o chokwe-lunda e o kioko-lunda, no nor-
deste, além do próprio kimbundu, falado por grupos aparentados do litoral, incluin-
do a capital Luanda. Desta forma, para facilitar a comunicação entre as diferentes
línguas nativas, o português tornou-se uma espécie de língua franca, promovendo e
sofrendo modificações (Medeiros 2008).
Deve-se levar em conta também que, pouco após os contatos lingüísticos iniciais
entre portugueses e africanos, os primeiros escravos negros foram levados para a Eu-
ropa. Nesse contexto, a luta para aprender o idioma português sob condições desfavo-
ráveis ocasionava distorções, que por sua vez ficou conhecida como “língua de preto”
ou “fala da guiné”. Nos agrupamentos de escravos não predominava uma língua em
particular, sendo, por isso, difícil aferir a influência direta de uma língua em particu-
lar sobre o português. Assim, os primeiros vocábulos afro-portugueses apresentaram
diferenças naturais decorrentes da sua origem, como por exemplo, o português gera-
do em Moçambique e o gerado em Angola (Lipski 2008a)

Origem Sul-Americana ou Brasileira


Embora a influência africana na língua portuguesa do Brasil seja incontestável, so-
bretudo na dimensão lexical (Lipski 2008b), a teoria da origem sul-americana da
palavra minhoca também apresenta seus defensores.
A minhoca é um ser conhecido por diversos povos indígenas sul-americanos. De
fato, alguns grupos indígenas até consomem, ou consumiam historicamente, minho-
cas como alimento (Paoletti & Dufour 2005). Portanto, existem diversas palavras nas
diferentes línguas nativas da América do Sul para designá-la (Tabela I).
Essas demonstram uma imensa variação morfológica e, conseqüentemente, foné-
tica. De fato, uma só tribo da Amazônia Venezuelana (Ye’kuana), próxima à divisa
com o Brasil, possui 16 etno-nomes para as minhocas (Paoletti & Dufour 2005).
Não obstante, por volta de 1500, quando desembarcaram os primeiros colonizadores
portugueses, o dialeto mais falado da “Língua Brasílica” no litoral era o Tupi (Tunes
2008).
Para os falantes do Tupi na época, a palavra usada para designar ‘minhoca’ era
‘aboy’. De forma semelhante ao que ocorre no Quimbundo, ‘aboy’ (ou ‘abói’) deriva
de ‘mboy’ (ou ‘mboîa’, ‘mbói’ ou ‘moy’) que por sua vez significa ‘cobra’ (Furtado
1969, Bueno 1987, Navarro 2008, Nicolai 2008, ilva 2008).

23
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

Tabela I. Transcrição ortográfica para o vocábulo ‘minhoca’ em diferentes línguas indígenas de


diversas regiões do Brasil e da tribo Ye’kuana do Sul da Venezuela.
Língua Estado Transcrição ortográfica Referência

kuikuro Mato Grosso Oto Museu do Índio (2008);


Instituto Socioambiental
Kayabí Mato Grosso e Pará Ewa’it (2008)
Krahô Tocantins Kutõn

Yawalapíti Mato Grosso Uxinha

Munduruku Pará, Mato Grosso e Nasen´pu


Amazonas

Karitiana Rondônia Gyryj

Umutina Mato Grosso Halomoty

Kamayurá Mato Grosso Wewa’it

Tukano Noroeste da Amazônia AhũẼ

? Acre Chibui Righi & Guerra (1985)

Caigange Paraná, São Paulo Panxin Righi (1971)

Maiongong Roraima Motu Righi (1998)

Pacaas-Novos Rondônia Emete Righi & Guerra (1985)

Ye’kuana Amazonas (Venezuela) Motto, kuru, saridi, sciciu, Righi & Araújo (1999)
mawada, takasu, tanaje, Moreno & Paoletti (2004)
daicik, vejaj, toccamo, Paoletti & Dufour (2005)
taegic, modoiddi, mouato,
araito, cetoka, kurujicette,

Surpreende o fato de haver, segundo alguns autores, uma palavra ‘minhoca’ na


língua Tupi. Conforme Teodoro Sampaio, importante geógrafo e historiador brasi-
leiro do final do século XIX e início do século XX, o termo ‘minhoca’ derivava de
‘mi-nhoca’ ou ‘mi-nhogá’ (Victoria 1958), significando não o anelídeo em si, mas
o verme que é extraído, arrancado ou tirado da terra (Bueno 1987). Contudo, estes
vocábulos originais não foram localizados em nenhuma das outras obras consultadas
ou endereços eletrônicos.
Apesar das dúvidas que existem sobre a raiz da palavra ‘minhoca’, as populações
indígenas apresentaram uma contribuição, essa sim, inquestionável. Tal contribuição
se deu na adjetivação das minhocas com o uso do elemento de composição ‘-uçu’
ou ‘-açu’ (‘gwa’su’ em Tupi ou sob as formas ‘wa’su’, ‘a’su’ e ‘-u’su’), que designa

24
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

grande, vasto, considerável, formando o vocábulo ‘minhocuçu’ ou ainda ‘minhocaçu’


(Ferreira 2004, Houaiss et al. 2007), ou seja, “grande verme que é retirado ou extraído
de terra”. Outros textos utilizam a grafia ‘minhocossu’ ou ‘minhocussu’, fazendo re-
ferência ao fato do Tupi não possuir o sinal gráfico ‘ç’ (Bueno 1974). Desta forma, o
substantivo masculino minhocuçu, como é mais utilizado, é um vocábulo tipicamente
brasileiro e, de forma genérica, refere-se àqueles espécimes que apresentam diâmetro
e comprimento muito superiores aos verificados nos espécimes mais comuns.
Há mais de 52 espécies de minhocuçus no Brasil; desse total apenas duas são da
família Ocnerodrilidae enquanto o resto pertence à família Glossoscolecidae, prin-
cipalmente aos gêneros Glossoscolex e Rhinodrilus (Brown & James 2007). Destas,
apenas 5 espécies possuem comprimento maior do que um metro, enquanto espécies
com 30 a 50 centímetros são relativamente comuns. Embora minhocas com gran-
des dimensões sejam encontradas em todos os continentes, estas são, aparentemente,
mais numerosas no Brasil (James & Brown 2006).
A ocorrência de minhocas de grande tamanho em terras brasileiras nos primeiros
séculos da ocupação, em oposição à verificada nos dias atuais em virtude da degra-
dação ambiental, além de justificar o uso do adjetivo ‘-uçu’ pelos falantes do Tupi,
poderia também explicar a preexistência de um termo ‘minhoca’ no vocabulário in-
dígena. Essa idéia ganha força a partir da análise da língua Guarani, que também era
falada na costa litorânea brasileira e apresenta alguma semelhança com o Tupi, por
pertencer à mesma família lingüística.
No idioma Guarani, dialeto Mbyá, ‘minhoca’ é designada por ‘evo’i’ (‘aboy’ em
Tupi) e ‘evo’i guaxu’ é a expressão usada para minhocuçu ou minhocão; ‘guaxu’
(‘gwa’su’ em Tupi) representa a idéia de grande, sendo por isso um elemento gra-
matical usado apenas como determinante e não como predicado (Dooley 2006). Com
isso, a tradução correta seria ‘minhocão’ ou ‘minhocuçu’ e não ‘minhoca grande’.
Evidentemente, sem o estudo da datação do vocábulo, a possibilidade de existir a
palavra ‘minhoca’ em Tupi fica apenas no terreno da especulação, já que o termo po-
deria ter sido gerado a partir do convívio entre índios e portugueses à partir do século
XVI e daí se espalhado para a Europa.

Outras hipóteses
Um dos principais lingüistas e lexicógrafos portugueses, Aniceto dos Reis Gonçal-
ves Viana, que viveu entre 1840 e 1914, defendia a hipótese da origem africana do
vocábulo ‘minhoca’ (Bueno 1974). Contudo, o filólogo, historiador e bibliógrafo
português José Pedro Machado discordava tanto da hipótese africana quanto da sul-
americana, uma vez que a palavra ‘minhoca’ em meados do século XVI já era bem
conhecida e documentada, inclusive em comédias escritas (Houaiss et al. 2007): seria
pouco provável que, num prazo relativamente curto de tempo, o vocábulo pudesse
ser internalizado e difundido pelo idioma Português naquela época. Desta forma, em

25
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

algumas obras de referência, a etimologia da palavra ‘minhoca’ é citada apenas como


controversa ou obscura (Ferreira 2004, Houaiss et al. 2007).
Apesar das hipóteses africanas e sul-americanas apresentarem argumentos inte-
ressantes para o debate, uma terceira possibilidade ainda é levantada: ‘minhoca’ seria
formada pela conjunção de ‘mina’ e ‘oca’ (‘min-oca’), com ressôo nasal na vogal ‘i’
(‘mĩ-oca’) e conseqüente palatização ‘nh’ e formação da palavra. O vocábulo ‘mina’
é originário do celta e denota o lugar onde são encontrados metais preciosos como
ouro e prata, geralmente em depressões e a certa profundidade na terra. Por sua vez,
‘oka’ tem origem no Tupi e seu significado é a casa ou moradia usada pelos índios
brasileiros. Por essa hipótese, a mais clara acepção do termo ‘minhoca’ seria: o verme
que vive na terra (‘oka’) e em cujo interior abre galerias (‘mina) (Bueno 1974). Neste
contexto, a palavra ‘minhoca’ apenas poderia ter se originado no Brasil e a partir da
convivência de portugueses e nativos falantes do tupi, ou seja, um vocábulo euro-bra-
sileiro, da mesma forma que a sua variante ‘minhocuçu’.

O MITO DO MINHOCÃO
O Brasil é um país continental e do qual muitas vezes se afirma comportar o mundo
todo dentro de si, em alusão às diversas etnias que compõe sua população e, conse-
qüentemente, forjam sua própria identidade como nação. Num mosaico cultural for-
mado por índios, negros, europeus, asiáticos e todas suas possíveis combinações, os
mitos e lendas são incorporados ao imaginário popular de forma natural. Estes mitos
e lendas, ao contrário do que muitos pensam, servem para que um povo possa dar
significado às coisas que o rodeia, representar suas idéias e ser usado nos mais diver-
sos contextos (Rocha 1996). O mito é um relato fantástico, em geral veiculado pela
tradição oral e protagonizado por seres que, simbolicamente, representam as forças
da natureza e os aspectos gerais da condição humana (Houaiss et al. 2007).
O mito do minhocão, embora pouco conhecido nas cidades, apresenta grande di-
fusão no meio rural, em especial nas regiões onde a água de rios ou lagos tem desta-
que no contexto sócio-cultural de uma comunidade. Em diversas obras de referência,
a consulta ao verbete ‘minhocão’ remete à descrição quase unânime de um ser fantás-
tico, muito grande, que habita os lagos, açudes, banhados e rios, ora capaz de realizar
milagres, outra de assustar viajantes, índios e pescadores, virando seus barcos ou
provocando o desmoronamento dos barrancos dos rios (Bueno 1974, Cascudo 1984,
Houaiss et al. 2007). Às vezes, o vocábulo também é identificado como sendo sinô-
nimo de minhocuçu (Bueno 1987) ou cobra-cega (Ferreira 2004).
O botânico e naturalista francês, Auguste de Saint-Hilaire, que ao viajou pelo
Brasil entre 1816 e 1822, ao passar por Minas Gerais e Goiás, entrevistou diversas
pessoas, algumas muito respeitáveis segundo ele próprio, que confirmaram a existên-
cia do minhocão nos rios e lagoas da região (Cascudo 1984). O minhocão era descrito
como um monstro de boca visível, negro, curto e de grande espessura, que vivia ex-

26
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

clusivamente na água, nunca vinha à superfície e que desaparecia com bois e cavalos
enlaçando-os por baixo do ventre. Inicialmente, Saint-Hilaire acreditou tratar-se de
uma enguia elétrica do gênero Gymnotus, mas após algumas consultas relacionou o
minhocão ao gênero Lepidorisen (Cascudo 2001), um peixe pulmonado conhecido no
Brasil como pirambóia (do Tupi, ‘pira’mboya’) (Houaiss et al. 2007), com até 1,25
m de comprimento e capaz de sobreviver enterrado na lama durante as estações secas
(Elliott & Wehrly 2005).
Mais de 50 anos depois de Saint-Hilaire, o biólogo e naturalista alemão Fritz
Müller, que viveu grande parte de sua vida em Blumenau, Santa Catarina, publicou
em 1877, na Alemanha, o artigo intitulado “Der Minhocão”. Nesse artigo, Müller
descreve, também a partir dos relatos de testemunhas, os feitos de minhocas gigan-
tescas, com 2 a 3 metros de diâmetro e 25 metros de comprimento. Estes animais
apareciam após longos períodos chuvosos e cavavam trincheiras e buracos no solo,
formando grandes canais que desviavam o curso de riachos, provocavam a queda de
árvores, o secamento de banhados e turvamento de rios. Mesmo considerando pouco
confiáveis as informações sobre o minhocão, o naturalista fez uma ilação análoga a
de seu antecessor, ao supor tratar-se de um gigantesco peixe pulmonado à semelhança
do Lepidosiren e Ceratodus (Zillig 1997).
Apesar de essas histórias serem contadas em muitos locais distintos do território
brasileiro, a água parece ser o elemento mais recorrente em todas elas. De forma ge-
ral, o minhocão do Rio São Francisco é o personagem símbolo de todas as sociedades
lacustres brasileiras (Lins 1983). Entretanto, embora haja semelhanças também em
alguns aspectos comportamentais do animal, sua descrição muda drasticamente em
cada lugar, assumindo, muitas vezes, características prodigiosas e extravagantes.
No próprio Rio São Francisco o minhocão é por vezes descrito pelos barqueiros
como uma serpente gigantesca, fluvial e subterrânea, cujo movimento sob o solo aba-
la a estrutura das cidades e provoca o desmoronamento de roças e casas próximas às
margens. O animal também poderia assumir a forma de um peixe surubim (ou suru-
bim-rei) de tamanho descomunal (Pardal 1979) ou ainda de um grande pássaro bran-
co, mas com o pescoço fino e comprido, lembrando uma minhoca (Cascudo 1984).
De fato, sabe-se que alguns minhocuçus podem causar desmoronamentos de terra
em áreas de solos humíferos rasos sobre rochas, como foi reportado, por exemplo,
para a espécie Fimoscolex sacii (Righi 1971) na serra do mar em São Paulo (Righi
1997). Também se suspeita que elas possam causar o vazamento de represas, como
foi reportado para a espécie Andiorrhinus samuelensis (Righi 1986) na represa de
Samuel, RO (Righi 1990), ou ainda o escoamento de água de valas de drenagem
(Righi 1997).

Fritz Müller foi o primeiro a descrever a espécie de minhoca Pontoscolex corethrurus no Brasil, hoje tida como uma
das de maior dispersão no território nacional (Brown et al. 2006).

27
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

No período colonial, o Rio São Francisco foi um fator decisivo da unidade ter-
ritorial do país que se construía, exercendo da mesma forma uma grande influência
na unidade de suas lendas, mitos e crenças populares. As lendas européias sobre
monstros e outros seres marinhos vindas com os colonizadores, assim como os seres
e animais noturnos de várias áreas do sertão e do interior do Brasil, aos poucos foram
sendo incorporadas ao patrimônio cultural do rio, dando origem a uma mitologia co-
lorida, tal como a que se conhece hoje (Lins 1983).
A superstição encontra campo fértil no São Francisco, onde as condições de vida
ainda são penosas. A ingenuidade de seus moradores busca explicações sobrenaturais
para as coisas que os aterrorizam, em especial os perigos do rio, como os encalhes,
naufrágios e afogamentos (Pardal 1979).
No outro extremo do Brasil, no Rio Grande do Sul, o ‘mito do minhocão’ também
aparece e exibe formas extraordinárias. Na Lagoa do Armazém, em Tramandaí, o
minhocão é descrito como uma espécie de serpente monstruosa de origem marinha,
muito grande, com olhos e língua de fogo verde e pêlos na cabeça, que vira embarca-
ções e come porcos e galinhas nas margens (Radar-RS 2008). Já em Salto do Jacuí,
o minhocão possui 12 metros de comprimento, 1,20 metros de largura, nunca sai da
água e, inclusive, tem filhotes (Rota das Terras 2008).
Porém, é no Estado de Mato Grosso que o ‘mito do minhocão’ parece, ainda ho-
je, estar presente no cotidiano das pessoas, não apenas no imaginário popular, mas
também como um forte elemento de identidade cultural de seu povo. Esse fato se
revela nas manifestações de orgulho que têm composto a cena cultural do estado nos
últimos anos, com a publicação de livros (Rodrigues 1985, Sigrist 2000), encenações
de teatro (Confraria dos Atores 2008), produção de material para trabalhos em edu-
cação ambiental e inclusive desenho animado, nos quais o mito é recontado para as
gerações mais jovens.
Assim como em outros lugares, o ‘mito do minhocão’ no Mato Grosso também
apresenta variações, estando mais presente no imaginário dos habitantes do panta-
nal e das margens do Rio Cuiabá. Em alguns casos é relatado como uma serpente
monstruosa, que perambula pelos rios e águas do Pantanal virando canoas, devorando
pescadores, levantando grandes ondas e desmoronando barrancos dos rios. Na cidade
de Cáceres, a história assume ainda contornos religiosos. A construção da Catedral
de São Luis foi iniciada em outubro de 1919, porém, em fevereiro de 1949, toda
a estrutura interna do prédio desabou, comprometendo o projeto e retardando sua
inauguração, que só veio a acontecer em agosto de 1965 (Cáceres 2008). Segundo o
imaginário popular, o desabamento se deu por conta dos movimentos do ‘minhocão’,
que atualmente está preso por fios de cabelo de Nossa Senhora sob a catedral. Para

 Uma adaptação da lenda original do minhocão no estado do Mato Grosso, do diretor Marcelo Okamura, pode ser
visualizada em animação no endereço <http://www.mto2.com.br/minhoca/index.htm>. Acesso em: 18 janeiro 2008.

28
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

evitar que esses fios se rompam e libertem novamente o minhocão, a catedral não
pode ser reformada ou restaurada (Veredas Brasil 2008).
Um trabalho realizado em duas pequenas comunidades no Pantanal Matogros-
sense investigou a percepção fenomenológica das pessoas, do meio rural e urbano,
sobre o ‘mito do minhocão’ (Garcia & Sato 2006). Durante as entrevistas qualitativas
eram mostradas às pessoas seis iconografias com diversas percepções a respeito do
minhocão, variando desde uma minhoca gigantesca (porém morfologicamente real)
abrindo sulcos na terra até uma serpente monstruosa dentro do rio ao lado de uma
embarcação. Dos dezesseis entrevistados, 37,5% identificaram a figura da grande
minhoca como sendo o minhocão, outros 18,8% como sendo o monstro em forma de
serpente, 12,5% como uma sucuri e os demais se distribuíram entre as outras imagens
ou não identificaram nenhuma das representações como sendo o ‘minhocão’.
Não há como negar a existência de minhocas gigantes, com dimensões muito
superiores às que são costumeiramente observadas na natureza. A primeira minhoca
a ser descrita no Brasil foi um exemplar com mais de um metro de comprimento, da
espécie Glossoscolex giganteus, por Leuckart em 1836, no Rio de Janeiro (James
& Brown 2006). Já a maior minhoca coletada no país foi um exemplar da espécie
Rhinodrilus fafner, com 2,1 metros de comprimento, capturada próxima à cidade de
Belo Horizonte, Minas Gerais (Michaelsen 1918). Contudo, nunca houve o registro
científico de uma espécie de minhoca como aquelas descritas em “Der Minhocão” de
Fritz Müller ou em qualquer outro relato (James & Brown 2006).
No espaço do real surgem, porém, algumas explicações para a existência do mito.
O forte estrondo de um barranco desmoronando na água, carregando consigo gran-
des árvores, parte das roças, casas próximas e animais desavisados, num local onde
momentos antes prevaleciam os suaves sons da natureza, pode ser, de fato, uma visão
impressionante. Para os ribeirinhos isso só pode ser obra de um ser fantástico como o
‘minhocão’, mas numa percepção menos mítica, nada mais é do que a ação da erosão
provocada pelas ondas dos barcos dos pescadores (Bomediano 2008). O desmata-
mento provocado nas margens dos rios, com intuito de ampliar áreas agricultáveis ou
de pastagens, também pode ser outra explicação bastante razoável para o desmorona-
mento dos barrancos.
Na cidade de Espumoso, no Rio Grande do Sul, um minhocão que habita as pro-
ximidades da Ilha do Pançudo no Rio Jacuí seria, segundo a explicação de alguns
moradores, apenas uma história inventada pelos pais para assustar os filhos que, nos
dias quentes, iam se banhar no rio, e assim mantê-los afastados dos locais perigosos
para evitar afogamentos. Isso explicaria, inclusive, a maior freqüência de aparições
do “minhocão do Pançudo” justamente nos meses de verão (Heuser 2006).
Em muitas das narrativas, as ações provocadas pelo minhocão são contraditórias
quanto ao seu objetivo. Às vezes, a criatura é retratada como violenta e assassina
(Cascudo 1984, Tom do Pantanal 2008), em outras como um ser vingativo (Rota das

29
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

Terras 2008) ou ainda apenas como um ser que disputa espaço ecológico com os outros
animais, que não tem maldade e nem deseja prejudicar o homem (Bomediano 2008).
Independentemente de sua representação, como monstro, cobra ou minhoca, ou-
tro tema que também é muito recorrente nas justificativas de suas ações é a questão
ambiental. No pantanal, por exemplo, os participantes da pesquisa afirmaram que o
‘minhocão’ apenas ataca aqueles que agridem a natureza, os que poluem as águas e
os pescadores que pescam com rede (Garcia & Sato 2006). É essa, também, a visão
que tem sido reforçada no resgate do mito do ‘minhocão’ nos trabalhos de educação
ambiental desenvolvidos no Mato Grosso.

CONCLUSÕES
É pouco provável que um dia se saiba, com certeza, a real origem da palavra ‘mi-
nhoca’, até porque muitos dos textos de referência mais recentes parecem ter optado
por classificá-la como obscura ou controversa. São apresentadas, aqui, algumas das
possibilidades encontradas, cabendo a cada um a escolha que julgar mais científica,
plausível ou romântica, ou até mesmo nenhuma.
Um aspecto que se revela interessante no ‘mito do minhocão’ é o vínculo formado
entre o nome que é dado à criatura e a sua forma mais tradicional, de cobra ou serpen-
te. Uma análise antropológica ou sociológica mais profunda poderia buscar seus reais
significados, mas não se pode deixar de observar as próprias teorias a respeito da ori-
gem da palavra ‘minhoca’. Seja a partir de ‘nyoka’ ou ‘aboy’ (derivado de ‘mboy’), a
‘cobra’ sempre foi um elemento presente na representação da minhoca pelas culturas
africanas e indígenas. E da mesma forma, o paradoxo entre o ser perverso e o ser
defensor da natureza, pode, sob certo ponto, estar embutido nessa dicotomia compor-
tamental, que por vezes reflete o próprio ser humano: às vezes Dr. Jekyll, outras Mr.
Hyde, do famoso livro de Robert Louis Stevenson.
Seja como for, o que não se pode ignorar é o legado cultural que povos inteiros
deixaram registrados, oral e graficamente, a respeito de um ser tão comum e, ao
mesmo tempo, tão fascinante para a ciência. Cabe também à ciência garantir a perpe-
tuação desse legado.

AGRADECIMENTO
Ao Conselho Nacional de Apoio à Pesquisa – CNPq

LITERATURA CITADA
Alpers, E. A. 2005 ‘Mozambiques’ in Brazil: another dimension of the African diaspora in the Atlantic
world. Pp. 43-68. In: J.C. Curto and R. Soulodre-LaFrance (Eds). Africa and the Americas: inter-
connections during the slave trading. Africa World Press, Ontário.

 “Dr. Jekyll and Mr. Hyde”, no Brasil traduzido como “O médico e o monstro”.

30
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Barahona, R. 1987. Conocimiento campesino y sujeto social campesino. Revista Mexicana de Socio-
logía. 49: 167-190.
Bomediano, D. F. 2008. Rio Cuiabá. Fishpoint. http://www.fishpoint.com.br/novo/dfb1.htm.
Brown, G. G. & S. W. James. 2007. Ecologia, biodiversidade e biogeografia das minhocas no Brasil.
Pp. 297-381. In: G. G. Brown and C. Fragoso C (Eds.) Minhocas na América Latina: biodiversidade
e ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.
2006. Exotic, peregrine and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribbean Journal of Science. 42: 339-358.
Bueno, E. 2006. A viagem do descobrimento v.1. Editora Objetiva, Rio de Janeiro.
Bueno, F. da S. 1974. Grande dicionário etimológico-prosódico da Língua Portuguesa. 5.v. Editora
Brasília Limitada, Santos.
Bueno, S. 1987. Vocabulário tupi-guarani – português. 5.ed. Brasileiros Editora, São Paulo.
Cascudo, L. da C. 1984. Dicionário do folclore brasileiro. 5.ed. Editora Itatiaia Ltda, Belo Horizonte.
Cascudo, L. da C. 2001. Antologia do folclore brasileiro. 5.ed. Global, São Paulo.
Cáceres. 2008. A cidade: atrativos naturais e turísticos – Catedral de São Luis. http://www.caceres.
mt.gov.br.
Chaia, N. P. 2006. Cultura Bantu. Línguas minoritárias. http://www.uaisites.adm.br.
Confraria dos atores. 2008. Confraria dos atores. http://confrariadosatores.blogspot.com.
Cunha, A. G. da. 1986. Dicionário etimológico Nova Fronteira de língua portuguesa. 2 ed. Nova
Fronteira, Rio de Janeiro.
Dooley, R. A. 2006. Léxico guarani, dialeto mbyá. Sociedade Internacional de Lingüística. www.sil.
org/americas/BRASIL/PUBLCNS/DICTGRAM/GNDicLex.pdf.
Elliott, S. & K. Wehrly. 2005. Lepidosiren paradoxa: South American lungfish. University of Michi-
gan Museum of Zoology. http://animaldiversity.ummz.umich.edu.
Feller, C., G. G. Brown, E. Blanchart, P. Deleporte & I. S. Chernyanski. 2003. Charles Darwin,
earthworms and the natural sciences: various lessons from past to future. Agriculture Ecosystems &
Environment. 90: 29-49.
Ferreira, A. B. de H. 2004. Novo dicionário eletrônico Aurélio versão 5.0. Editora Positivo. Curitiba.
CD-ROM.
Fragoso, C., G. G. Brown, J. C. Patrón, E. Blanchart, P. Lavelle, B. Pashanasi, B. Senapati & T.
Kumar. 1997. Agricultural intensification, soil biodiversity and agroecosystem function in the tro-
pics: the role of earthworms. Applied Soil Ecology. 6: 17-35.
Furtado, N. F. 1969. Vocábulos indígenas na geografia do Rio Grande do Sul. PUC, Porto Alegre.
Garcia, D. A. & M. Sato. 2006. Mitos e lendas na identidade cultural pantaneira: subsídios à educação
ambiental. Revista da Educação Pública. 29:41-57.
Heuser, P. R. 2006. Minhocão do pançudo. Crônicas do Heuser. http://pauloheuser.blogspot.
com/2006/05/minhoco-do-panudo.html.
Houaiss, A., M. de S. Villar & F. M. de M. Franco (Eds.). 2007. Dicionário eletrônico Houaiss da
língua portuguesa versão 2.0. Editora Objetiva, Rio de Janeiro. CD-ROM.
Instituto Socioambiental. 2008. Povos indígenas no Brasil. Instituto Socioambiental. http://www.so-
cioambiental.org/pib/index.html
James, S. W. & G. G. Brown. 2006. Earthworm ecology and biodiversity in Brazil. Pp. 56-116. In:
F. M. S. Moreira, J. O. Siqueira and L. Brussaard. (Eds.) Soil biodiversity in Amazonian and other
Brazilian ecosystem. CAB International, Wallingford.
Katulembe, F. 2008. Palavras de origem bantu inseridas no português. Kimbundu HP. http://www.
linguakimbundu.com.

31
Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

Koehler, H. 1959. Dicionário escolar latino-português. Editora Globo, Porto Alegre.


Larousse cultural. 1999. Grande dicionário da língua portuguesa. Nova Cultural, São Paulo.
Lins, W. 1983. O médio São Francisco: uma sociedade de pastores e guerreiros. 3 ed. Companhia Edi-
tora Nacional/Instituo Nacional do Livro, São Paulo.
Lipski, J. M. 2008a. Angola e Brasil: vínculos linguísticos afro-lusitanos. The Pennsylvania State Uni-
versity. http://www.personal.psu.edu/jml34/ang-bras.pdf
Lipski, J. M. 2008b. Os primeiros contatos afro-portugueses: implicações para a expansão da língua.
The Pennsylvania State University. http://www.personal.psu.edu/jml34/contatos.pdf
Medeiros, A. A. D. de. 2008. A língua portuguesa. Universidade federal do Rio Grande do Norte. ht-
tp://www.linguaportuguesa.ufrn.br.
Michaelsen, W. 1918. Die Lumbriciden. Zoologische Jahrbucher Abteilung für Systematik. 41: 1-398.
Minnich, J. 1977. The earthworm book: how to raise and use earthworms for your farm and garden.
Rodale Press, Bethlehem.
Moreno, A. G. & M. G. Paoletti. 2004. Andiorrhinus (Andiorrhinus) kuru sp. nov. (Oligochaeta: Glos-
soscolecidae), a giant earthworm as food resource for Makiritare Indians of the Alto Rio Padamo,
Amazonas, Venezuela. Canadian Journal of Zoology. 82: 1000-1004.
Museu do Índio. 2008. Dicionário básico. Funai. http://base.museudoindio.org.br.
Navarro, E. 2008. Vocabulário tupi-português das lições. Curso de tupi antigo. Universidade de São
Paulo. http://www.fflch.usp.br/dlcv/tupi/vocabulario.htm.
Nicolai, R. 2008. Vocabulário/Dicionário de tupinambá, tupi antigo, língua brasílica e abañeenga do
Norte. Línguas indígenas brasileiras. http://www.indios.info.
Paoletti, M. G. & D. L. Dufour. 2005. Edible invertebrates among Amazonian Indians: A critical re-
view of disappearing knowledge. Pp. 289-338. In: M.G. Paoletti. (Ed.). Ecological implications of
minilivestock: potential of insects, rodents, frogs and snails. Science Publishers, Enfield.
Pardal, P. 1979. Carrancas do São Francisco. Funarte, Rio de Janeiro.
Pinto, A. O. 2008. Vocabulário kimbundu-português. Centro de Estudos Multiculturas – Estudos Ango-
lanos. http://multiculturas.com/angolanos/alberto_pinto_kimb_port_ vocab.htm.
Radar-RS. 2008. Lendas gaúchas: a lenda do minhocão. http://www.lendas-gauchas.radar-rs.com.br/
a_lenda_do_minhocao.htm.
Ramos, R. 1997. A língua kimbundu. Ciberdúvidas da Língua Portuguesa. http://ciberduvidas.sapo.
pt/diversidades.php?rid=351
Righi, G. 1971. Sôbre a Família Glossoscolecidae (Oligochaeta) no Brasil. Arquivos de Zoologia, São
Paulo. 20: 1-96.
Righi, G. 1990. Minhocas de Mato Grosso e de Rondônia. Programa Polonoroeste, Relatório de Pesqui-
sa nº 12. SCT/PR–CNPq, Programa do Trópico Úmido, Brasília.
Righi, G. 1997. Minhocas da América Latina: diversidade, função e valor. In: Anais do XXVI Congresso
Brasileiro de Ciência do Solo. Rio de Janeiro. SBCS, Rio de Janeiro. CD-Rom.
Righi, G. 1998. Earthworms of the Ilha de Maracá. Pp. 391-397. In: W. Milliken and J. Ratter. (Eds).
Maracá: the biodiversity and environment of an Amazonian rainforest. John Wiley & Sons. Chi-
chester.
Righi, G. & Y. Araújo. 1999. Andiorrhinus (Amazonidrilus) motto n. sp. and Rhinodrilus appuni pa-
voni n. subsp. (Oligochaeta, Glossoscolecidae) from the Venezuelan Amazonia. Miscelanea Zoolo-
gica. 22: 93-100.
Righi, G. & A. T. Guerra. 1985. Alguns Oligochaeta do norte e noroeste do Brasil. Boletim de Zoolo-
gia. 9: 145-157.
Rocha, E. 1996. O que é mito. 7ª ed. Brasiliense, São Paulo.
Rodrigues, D. 1985. Roteiro das lendas.UFMT, Cuiabá.

32
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Rota das terras. 2008. Salto do Jacuí: cultura – o minhocão. http://www.rotadasterras.com.br.


Sigrist, M. 2000. Chão batido: a cultura popular do Mato Grosso do Sul. Editora da UFMS, Campo
Grande.
Silva, E. L. da. 2008. Pequeno dicionário tupi-guarani de um manezinho. Universidade Federal de
Santa Catarina. www.ufsc.br/~esilva/Dicionario.html.
Toledo, V. M. 1991. El juego de la supervivencia: un manual para la investigación etnoecológica en
Latinoamerica. CLADES, Santiago.
Torrinha, F. 1986. Dicionário latino português. 3 ed. Gráficos Reunidos, Porto.
Tunes, S. 2008. O tupi ressurge em páginas de livros, telas de cinema e pode chegar às salas de aula.
Curso de Tupi antigo. Universidade Federal de São Paulo. http://www.fflch.usp.br.
Veredas Brasil. 2008. Pantanal: histórias-lendas. http://www.veredasbrasil.com.br.
Victoria, L. A. P. 1958. Dicionário da origem e da evolução das palavras. Editora Científica, Rio de
Janeiro.
Zillig, C. 1997. Dear Mr. Darwin: a intimidade da correspondência entre Fritz Muller e Charles Da-
rwin. Sky/Anima Comunicação e Design, São Paulo.

33
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
Mexicana
Mexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
Especial
Especial
2: 35-462 (2010)

CONTINENTAL BIODIVERSITY OF SOUTH AMERICAN


OLIGOCHAETES: THE IMPORTANCE OF INVENTORIES

Martin Lindsey Christoffersen


Universidade Federal da Paraíba, Departamento de Sistemática e Ecologia, 58.059-900, João Pessoa,
Paraíba, Brasil. E-mail: mlchrist@dse.ufpb.br

Christoffersen, M. L. 2010. Continental biodiversity of South American oligochaetes: The importance


of inventories. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 35-46.
ABSTRACT. A reevaluation of South American oligochaetes produced 871 known species. Megadrile
earthworms have rates of endemism around 90% in South America, while Enchytraeidae have less
than 75% endemism, and aquatic oligochaetes have less than 40% endemic taxa in South America.
Glossoscolecid species number 429 species in South America alone, a full two-thirds of the known
megadrile earthworms. More than half of the South American taxa of Oligochaeta (424) occur in Brazil,
being followed by Argentina (208 taxa), Ecuador (163 taxa), and Colombia (142 taxa). Present diversity
counts of Oligochaeta are still substantially underscored. Surveys of Enchytraeidae in native forests in
São Paulo 30 years ago produced a 100% yield of new species, while this group is still unregistered in
the whole northeast region of Brazil. There is clearly much basic research to be done on oligochaetes in
South America.
Key words: Faunistics, inventory, megadriles, microdriles, neotropics.

Christoffersen, M. L. 2010. La biodiversidad continental de los oligoquetos en Sudamérica: la


importancia de los inventarios. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 35-46.
RESUMEN. Una nueva evaluación de los oligoquetos sudamericanos tuvo como resultado 871 espe-
cies. Lombrices megadriles tienen un endemismo de alrededor de 90%, en cuanto Enchytraeidae tiene
menos de 75% de endemismo, y los microdilos acuáticos tienen menos de 40% de los taxa endémicos en
América del Sur. Los Glossoscolecídeos representan 429 especies solamente en América del Sul, cons-
tituyendo dos tercios de los megadriles conocidos en este continente. Más de la mitad de los taxa sud-
americanos de Oligochaeta (424) se encuentran en el Brasil, seguido de la Argentina (292 taxa), Ecuador
(163 taxa), y Colombia (142 taxa). Cómputos actuales de los oligoquetos son todavía significativamente
subestimados. Los muestreos de Enchytraeidae en los bosques nativos de San Pablo realizados hace 30
años resultaron en 100% de especies endémicas. En cuanto este grupo todavía no fue muestreado en toda
la región Nordeste del Brasil. Es claro que falta mucha investigación básica por hacer en lo que se refiere
a los Oligoquetos de América del Sur.
Palabras clave: Fauna, inventario, megadrilos, microdrilos, región Neotropical.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

35
Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

INTRODUCTION
Species richness is a fundamental component of biodiversity. Most of the biodiver-
sity on earth, estimated to be anywhere from 3.5 to 10.5 million species (Alroy 2002),
is due to invertebrates, many of them soil-inhabiting (Decaëns et al. 2006).
South American invertebrates receive much less attention in faunistic inventories
than vertebrates, plants and human-associated insects. Furthermore, aquatic and ter-
restrial oligochaetes, that represent over 10,000 species worldwide, are poorly rep-
resented in South America in available internet initiatives (ITIS, Diversity of Life,
Global Biodiversity Information Facility, etc.).
In recent years, the importance of oligochaetes for ecology, applications in ag-
riculture, usefulness to humans, and awareness of species numbers, is increasing
worldwide, but their true diversity in the megadiverse South American continent is
sorely underscored.
Fragoso & Brown (2007) compiled all terrestrial megadriles recorded for Latin
America for the first time, 93% of which were native. Previous faunal lists existed
only for Argentina, Chile, Brazil, Ecuador, Colombia, the Caribbean Islands, Central
America, and Mexico.
There is now strong morphological evidence that Enchytraeidae represent the sis-
ter group of the megadrile earthworms (Christoffersen 2009). I thus place this fam-
ily alongside the megadrile earthworms, rather than within the aquatic oligochaetes,
referring to them as microdrile earthworms. Unfortunately, molecular data still place
enchytraeids together with aquatic worms (Jamieson et al. 2002).
Christoffersen (2007c) has now produced the first update of aquatic microdrile oli-
gochaetes of South America since the works of Gavrilov (1979, 1981) and Brinkhurst
& Marchese (1989).

History of oligochaete studies in South America


The first species of earthworms from Tropical America were discovered during the
expeditions of naturalists to the new world. The first descriptions of this material
were by Leuckart (1835, 1836). Fritz Müller (1857) described Pontoscolex corethru-
rus from Santa Catarina, Brazil, and Kinberg (1867) described Amynthas gracilis
from the Botanical Garden of Rio de Janeiro, Brazil.
Towards the end of the nineteenth and beginning of the twentieth century, several
researchers described species from South America: Franz Vejdovský, Hermann Ude,
Wilhelm Michaelsen, Daniele Rosa, Gustav Eisén, Luigi Cognetti, Leo Černosvitov,
Frank Evers Beddard, and William Blaxland Benham.
During the second phase of annelid studies, towards the middle of the century, the
Uruguayan Ergasto Cordero, and the Germans living in Brazil Ernst Marcus and Eve-
line Du-Bois Reymond Marcus, became the first specialists to study South American
oligochaetes.

36
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

In the second half of the twentieth century, Per-Olof Ljungström and Catalina
C. Mischis in Argentina, Gilberto Righi in Brazil, and András Zicsi, from Hungary,
conducted intensive collecting expeditions in other South American countries, being
responsible for the main descriptive works now available on oligochaetes from South
America.

MATERIAL AND METHODS


The present review synthesizes oligochaete diversity from the literature at the region-
al and continental scale, focusing on the aquatic microdriles (Christoffersen 2007c),
terrestrial microdriles (Enchytraeidae) (Christoffersen 2009), and megadrile earth-
worms (Fragoso & Brown 2007, Christoffersen 2007a, b, 2008a, b, c, d).

RESULTS
On the basis of the most recent information available, there are now 871 known spe-
cies and subspecies of Oligochaeta from South America. Two-thirds of the megadrile
earthworms occurring in South America correspond to glossoscolecids (429 taxa)
(Table I).
More than half of the South American taxa of Oligochaeta (424) occur in Brazil,
being followed by Argentina (208 taxa), Ecuador (163 taxa), and Colombia (142
taxa) (Table II).

DISCUSSION
While values of 93% and 85% native species were registered for megadrile earth-
worms in Latin America and Brazil, respectively (Fragoso & Brown 2007, Brown
& James 2007), these values are reduced to 74% and 38.5%, for Enchytraeidae and
aquatic microdriles of South America, respectively (Christoffersen 2007c, 2009).
In environments influenced by man, exotic species of oligochaetes, such as the
earthworms P. corethrurus and A. gracilis usually predominate (Brown et al. 2006).
Native species tend to be found preferably in well-preserved native vegetation. For
instance, Christoffersen (1977, 1979a,b) explored native Atlantic forests in the State
of São Paulo, finding new species only in environments not affected by human pres-
ence.
In Brazil there are approximately 750 collection sites for megadriles, but only 18
of these are from the northeast region of Brazil, with only 30 species of earthworms
(James & Brown 2006). Northeastern Brazil is particularly under-represented, even
in basic inventories. Only three species of Rhinodrilus were registered in all the Caat-
inga Formation (Brown & James 2007), and Enchytraeidae have still not been offi-
cially recorded from the NE of Brazil. The apparent absence of terrestrial and aquatic
records within the arid region may be real in the interior arid region due to the inhos-

37
Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

Table 1. Number of species of aquatic, microdrile and megadrile oligochaetes in


South America, and their respective published inventories.
Oligochaete group Number of species Reference

Aquatic oligochaetes (Total) 171

   Alluroidea 114 (Christoffersen 2007c)

   Capilloventridae 111 (Christoffersen 2007c)

   Haplotaxidae 115 (Christoffersen 2007c)

   Naididae 152 (Christoffersen 2007c)

   Narapidae 111 (Christoffersen 2007c)

   Opistocystidae 113 (Christoffersen 2007c)

   Phreodrilidae 114 (Christoffersen 2007c)

   Tiguassuidae 111 (Christoffersen 2007c)

Microdrile earthworms (Total) 162 (Christoffersen 2007c)

   Enchytraeidae 162 (Christoffersen 2009)

Megadrile earthworms (Total) 638 (Christoffersen 2007c)

   Acanthodrilidae 166 (Fragoso & Brown 2007)

   Almidae 116 (Christoffersen 2008b)

   Criodrilidae 111 (Christoffersen 2008b)

   Eudrilidae 112 (Fragoso & Brown 2007)

   Glossoscolecidae 429 (Fragoso & Brown 2007)

   Lumbricidae 126 (Fragoso & Brown 2007)

   Megascolecidae 116 (Fragoso & Brown 2007)

   Ocnerodrilidae 170 (Christoffersen 2008a)

   Octochaetidae 121 (Fragoso & Brown 2007)

   Tumakidae 111 (Christoffersen 2008b)

TOTAL 871

pitable conditions and to the temporary nature of most water courses during most of
the year, unfavorable for the establishment of permanent populations of oligochaetes.
Nevertheless, earthworms may occur at locations with <100 mm annual rainfall (in

38
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

India and the Negev desert, for example). As the driest sites in the NE of Brazil only
rarely or very locally are below 400 mm, native oligochaetes may still be discovered
here, particularly if earthworms have had enough time to adapt to droughts that oc-
curred in the climate of that region since the last ice-age, over the last 12,000 years.
There are other extensive regions of Brazil with almost no collections of earth-
worms, such as the region from south of Pará to the north of Mato Grosso (James &
Brown, this issue). The Pantanal region of central Brazil represents another under-
explored area, with a total of only 11 species of earthworms (Brown & James 2007).
In fact, there are few regional inventories of earthworms in Brazil: 18 species
were reported for the state of Rio Grande do Sul (Knäpper 1972, 1977); Mato Grosso
and Rondônia have 45 species (Righi 1990); the Manaus region, 40 species (Ayres &
Guerra 1981); Paraná, 55 species (Brown et al. 2004); and São Paulo State, 77 spe-
cies (Brown & James 2007).
Megadrile earthworm species biodiversity estimates have been made for all Latin
American countries (Fragoso & Brown 2007), ranging from 305 species in Brazil to
4 species in Nicaragua. However, vast areas of many countries remain unexplored.
Peru, for instance, has a relatively large area, most of which still remains unknown in
terms of earthworms.
The concept of Von Humboldt that species diversity declines with increasing
latitude, is considered to be one of the oldest concepts in ecology (Hawkins 2001,
De Deyn & Van der Putten 2005). The geographic hypothesis assumes that tropical
zones support most species because they comprise large contiguous areas, whereas
extra-tropical zones are disjunct (Willig & Bloch 2006). Diversity patterns of below-
ground animals have been poorly studied (Maraun et al. 2007). Yet, there are several
indications that species richness is not highest in tropical regions for soil animal taxa,
such as nematodes (Procter 1984), earthworms (Judas 1988, Lavelle et al. 1995) and
oribatid mites (Maraun et al. 2007). However, observed richness and survey effort are
highly correlated (Hortal et al. 2007).
Most biodiversity databases, including the present oligochaete compilations, lack
exhaustiveness and proper geographical (environmental) coverage. Thus, the rela-
tive importance of two alternative explanatory aspects of species richness – intensity
of study and elevated relative species richness in the tropics – is difficult to assess.
Biological exploration still has incomparable intellectual and scientific rewards, as
well as the potential to identify new biological resources and to improve our ability to
manage the Earth’s resources (Wheeler 1995).
Although the biggest country (Brazil) has the largest biodiversity, the correlation
between area and biodiversity was not significant for the remaining countries in Latin
America, when Brazil was removed (Fragoso & Brown 2007). This puts into question
whether the significantly larger number of Brazilian species is not a mere byproduct
of the larger taxonomic effort of the specialist Gilberto Righi, who described more

39
Table 2. Number of described oligochaete species per family in each South American country (from Fragoso & Brown 2007, Christoffersen

40
2007c, 2008a,b, 2009) (ARG, Argentina; BOL, Bolivia; BRA, Brazil; CHI, Chile; COL, Colombia; ECU, Ecuador; FRG, French Guyana;
GUY, Guyana; PAR, Paraguay; PER, Peru; SUR, Surinam; URU, Uruguay; VEN, Venezuela).

Family CHI ARG URU PAR BOL BRA PER ECU COL VEN GUY SUR FRG

Alluroidea — 111 — — — 111 — — — — 4 — —

Capilloventridae — — — — — 111 — — — — — — —

Haplotaxidae — 112 — — — 112 11 — — 111 — — —

Naididae 19 184 20 13 19 178 50 113 132 126 22 32 —

Narapidae — 111 — — — 111 — — — — — — —

Opistocystidae — 113 11 11 — 112 — — 111 — 1 — —

Phreodrilidae 11 113 — — — — — — — — — — —

Tiguassuidae — — — — — 111 — — — — — — —

Enchytraeidae 12 116 13 11 14 135 13 117 — 113 — — 11


Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

Acanthodrilidae 56 116 12 13 14 114 11 111 111 — — — —

Almidae — 111 — 11 — 113 — 111 112 — — — —

Criodrilidae — — — — — 111 — — — — — — —

Eudrilidae — — — — — 112 — — 111 111 1 11 11

Glossoscolecidae 11 114 14 14 16 166 16 112 182 154 5 18 18

Lumbricidae 17 118 10 14 19 113 17 119 118 114 — — 12

Megascolecidae 13 117 11 — 11 112 14 113 115 117 2 12 12

Ocnerodrilidae 13 120 11 11 11 140 11 114 112 113 1 — —


Table 2 (Continue). Number of described oligochaete species per family in each South American country (from Fragoso & Brown 2007,
Christoffersen 2007c, 2008a,b, 2009) (ARG, Argentina; BOL, Bolivia; BRA, Brazil; CHI, Chile; COL, Colombia; ECU, Ecuador; FRG,
French Guyana; GUY, Guyana; PAR, Paraguay; PER, Peru; SUR, Surinam; URU, Uruguay; VEN, Venezuela).

Family CHI ARG URU PAR BOL BRA PER ECU COL VEN GUY SUR FRG

Octochaetidae 14 122 11 13 14 158 14 113 117 115 1 12 13

Tumakidae — — — — — — — — 111 — — — —

TOTAL 96 208 43 61 68 424 87 163 142 104 7 45 17

41
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)
Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

than 220 new species along more than 30 years, or about 6.4 species per year, on
average (Fragoso et al. 2003).
The catalogued oligochaetes represent only a fraction of their true diversity in
South America and Latin America. Therefore, our knowledge regarding oligochaetes
is still in a pioneer phase. Nevertheless, the information for tropical South America
appears to be better than for other tropical regions in the world. For many tropical
regions, there are simply no lists of known species. For many countries, myriads of
scattered records have accumulated over the centuries, with extensive synonymies
(Blakemore 2002), making taxonomic research extremely time consuming.
The elaboration and publication of checklists and catalogues requires considerable
effort and courage, because these works are never complete and generally include
many errors. Yet, together with monographs, checklists and catalogues represent cru-
cial databases to facilitate efficient future research.
Presently, the available catalogues for South American oligochaetes and of the
adjacent northern Neotropical region are preliminary in several aspects. First of all,
many more records will inevitably be added to these inventories. Next, misidentifica-
tions, synonyms and incorrect generic designations must be corrected according to
the latest available taxonomic revisions. Finally, several identifications, especially in
works of an ecological nature, will never be checked for lack of reference specimens
deposited in biological collections. Thus, intensive field work in the tropics, orga-
nization of representative collections, good descriptions of new material, and more
informative illustrations should be implemented to complete the data available from
the past.
Our knowledge on the diversity of oligochaetes in South America can only be
understood in a historical context. The fragmentary knowledge on oligochaetes and
the lack of knowledge regarding the existing data are mainly due to the fact that spe-
cialists from European countries worked in South America for short periods of time
and travelled to easily accessible areas. They took specimens to their home countries
and published the results in foreign languages in periodicals generally inaccessible to
South Americans. An exception was the Brazilian Gilberto Righi, who preferred to
publish in Portuguese and in local journals.
New records are usually only published in considerable numbers by specialists
of certain groups. During faunistic surveys, some groups are overly represented and
others are under-represented or neglected. Gilberto Righi concentrated efforts on the
Brazilian megadriles, and András Zicsi emphasized Andean megadriles from Chile
and Ecuador. Microdrile earthworms (except for the punctual efforts by Righi 1973,
1974a,b, 1975, 1978, 1981a, b, 1988, Bittencourt 1974, Christoffersen 1976, 1977,
1979a, b, Dozsa-Farkas 1989, Römbke & Hanagarth 1994, Römbke et al. 1999,
Schmelz & Collado 2005, Schmelz & Römbke 2005) have not been subjected to
systematic sampling.

42
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

FUTURE PERSPECTIVES
Hopefully, the present catalogues will inspire colleagues and students to deepen our
understanding of South American oligochaetes. It is also hoped that pioneering ef-
forts will be attempted for other great and little known tropical regions (e.g., Africa
and Asia).
Catalogues are useful for a wide range of activities (Stork & Samways 1995).
The data summarized in the present paper provides the first overview of the known
diversity of South American enchytraeids and megadrile earthworms, and the most
recent overview in the case of the aquatic oligochaetes. These recent inventories fa-
cilitate access to data scattered in numerous small publications and books, providing
a starting point for future taxonomic research on oligochaetes of South America. This
includes references to literature containing tools for identification and methods on
faunistic sampling.
A more complete checklist should strive to include more information necessary
for the sustainable management of natural resources: relative data on endemism, lo-
cal diversity hotspots, biological invasions, and other patterns of biodiversity. Such
enhanced knowledge can allow observations of changes of biodiversity over time, the
identification of recently introduced oligochaetes, and the loss of endemic diversity.
Progress in oligochaete studies in South America should include not only new re-
cords and new species, but also ecological data based on long-term observations, dis-
covery of interactions and associations of oligochaetes with other organisms. There is
also need for phylogenetic studies based on morphology and molecules (see Siqueira
et al., this issue), and for the construction of a phylogenetic system for clitellates.
Their origin and relationships to other marine annelid groups are still far from be-
ing resolved with molecular methods and need broad, insightful, intergroup research
above the normal domains of systematic specialists. These efforts will contribute to
a better understanding of the ecology and history of oligochaetes in tropical ecosys-
tems, to a higher esteem for the large diversity of these organisms, and to a systematic
reorganization of the known diversity according to the very evolutionary processes
that produced this diversity. This knowledge should promote efforts to protect habi-
tats and should provide a more informative synthesis of our present knowledge of
global biodiversity.

ACKNOWLEDGEMENTS
The continuing productivity scholarship from CNPq made it possible to concentrate
efforts for gathering all the information available in the literature on oligochaete sys-
tematics. Jörg Römbke provided general key references during this research. Mark
Wetzel exchanged experiences and provided suggestions on inventorying South
American oligochaetes. Claudia Bérrio-Cárdenas provided references on Colombian
oligochaetes. Luiz Ricardo Lopes de Simone provided access to the Gilberto Righi

43
Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

reference collection at Museu de Zoologia de São Paulo. George Gardner Brown


invited me to give this talk at the Terceiro Encontro Latino-Americano de Ecologia e
Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO3) in Curitiba, Brazil, December 3-6, 2007. I
thank Carmen Alonso for providing the Spanish abstract of this paper.

LITERATURE CITED
Alroy, J. 2002. How many named species are valid? Proceedings of the National Academy of Sciences
of the United States of America. 99(6):3706-3711.
Ayres, I. & R. T. Guerra. 1981. Água como fator limitante na distribuição de minhocas (Annelida,
Oligochaeta) da Amazonia central. Acta Amazonica. 11: 77-86.
Bittencourt, E. C. R. 1974. Algumas Enchytraeidae (Oligochaeta) de São Paulo. Revista Brasileira de
Biologia. 34(3): 369-378.
Blakemore, R. J. 2002. Cosmopolitan earthworms – an eco-taxonomic guide to the peregrine species
of the world. VermEcology, Kippax, Australia. [CD-ROM]
Brinkhurst, R. O. & M. R. Marchese. 1989. Guide to the freshwater aquatic microdrile oligochaetes
of South and Central America. Colección Clímax, Asociación de Ciencias Naturales de Litoral.
6: 1-179.
Brown, G. G. & S. W. James. 2007. Ecologia, biodiversidade e biogeografia das minhocas no Brasil.
Pp. 297-382. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina: biodiversidade
e ecologia. Embrapa Soja, Londrina, Paraná.
Brown, G. G., S. W. James, K. D. Sautter, A. Pasini, N. P. Benito, D. H. Nunes, E. F. Korasaki, C.
Y. Santos, C. Y. Matsumura, P. T. Martins, A. Pavão, S. H. Silva, G. Garbelini & E. Torres.
2004. Avaliação das populações de minhocas como bioindicadores ambientais no norte e leste do
Estado do Paraná. Pp. 33-46. In: O. F. Saraiva (Ed.). Resultados de pesquisa da Embrapa soja 2003:
Manejo de solos, plantas daninhas e agricultura de precisăo. Série Documentos, n. 253. Embrapa
Soja, Londrina, Paraná.
Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.
2006. Exotic, peregrine and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribbean Journal of Science. 42: 339-358.
Christoffersen, M. L. 1976. Two species of Fridericia Mich., 1889 (Oligochaeta, Enchytraeidae) from
Brazil. Boletim de Zoologia São Paulo. 1: 239-256.
Christoffersen, M. L. 1977. New species of Guaranidrilus Cernosv. (Enchytraeidae, Oligochaeta) from
Serra do Mar, São Paulo, Brasil. Studies on Neotropical Fauna and Environment. 12: 187-206.
Christoffersen, M. L. 1979a. Some Enchytraeidae (Oligochaeta) from Serra do Mar, São Paulo, Brasil.
Boletim de Zoologia São Paulo. 4: 39-52.
Christoffersen, M. L. 1979b. Achaeta neotropica Cernosvitov and A. iridescens sp. n. (Oligochaeta,
Enchytraeidae) from Serra do Mar, São Paulo, Brasil. Zoologica Scripta. 8: 153-158.
Christoffersen, M. L. 2007a. Distribution and species diversity of Rhinodrilus Perrier, 1872 (Annelida,
Clitellata, Lumbricina, Glossoscolecidae) in South America. Neodiversity. 2: 1-6.
Christoffersen, M. L. 2007b. Biodiversity and distribution of the Glossoscolex genus-group (Annelida,
Clitellata, Lumbricina, Glossoscolecidae) in South America. Neotropical Biology and Conserva-
tion. 2: 155-160.
Christoffersen, M. L. 2007c. A catalogue of aquatic microdrile oligochaetes (Annelida: Clitellata) from
South America. Acta Hydrobiologica Sinica. 31: 59-86.
Christoffersen, M. L. 2008a. A catalogue of the Ocnerodrilidae (Annelida, Oligochaeta) from South
America. Italian Journal of Zoology. 75: 97-107.

44
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Christoffersen, M. L. 2008b. Species catalogue and phylogenetic relations of criodriloids and bas-
al glossoscolecoids (Annelida Clitellata Lumbricina) from South America. Tropical Zoology.
21: 209-226.
Christoffersen, M. L. 2008c. A catalogue of the Pontoscolex genus-group other than Rhinodrilus from
South America (Annelida, Clitellata, Lumbricina, Glossoscolecidae). Senckenbergiana Biologica.
88: 1-19.
Christoffersen, M. L. 2008d. Diversity and distribution of Aptodrilus, Glossodrilus, Onoreodrilus and
Righiodrilus (Annelida, Clitellata, Lumbricina, Glossoscolecidae) in South America. Gaia Scientia.
2(2): 21-30.
Christoffersen, M. L. 2009. Species diversity and distributions of microdrile earthworms (Annelida,
Clitellata, Enchytraeidae) from South America. Zootaxa. 2065: 51-68.
Decaens, T., J. J. Jiménez, C. Gioia, G. J. Measey & P. Lavelle. 2006. The values of soil animals for
conservation biology. European Journal of Soil Biology. 42: S23-S38.
De Deyn, G. B. & W. H. Van Der Putten. 2005. Linking aboveground and belowground diversity.
Trends in Ecology and Evolution. 20: 625-633.
Dozsa-Farkás, K. 1989. Neue Enchytraeiden-Arten (Oligochaeta) aus Ekuador. Acta Zoologica Hun-
garica. 35(3/4): 191-204.
Fragoso, C. & G. G. Brown. 2007. Ecología y taxonomía de las lombrices de tierra en Latinoamérica:
el primer Encuentro Latino-Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetas (ELATAO1). Pp.
31-76. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina: biodiversidade e eco-
logia. Embrapa Soja, Londrina, Paraná.
Fragoso, C., G. G. Brown & A. Feijoo. 2003. The influence of Gilberto Righi on tropical earthworm
taxonomy: the value of a full-time taxonomist. Pedobiologia. 47: 400-404.
Gavrilov, K. 1979. Oligochaeta. Pp. 99-121. In: S. H. Hurlbert (Ed). Biota Acuatica de Sudamerica
Austral. San Diego State University, San Diego, California.
Gavrilov, K. 1981. Oligochaeta. Pp. 170-190. In: S. H. Hurlbert, G. Rodriguez and N. D. Dos Santos
(Eds). Aquatic biota of tropical South America. Being a compilation of taxonomic bibliographies
for the fauna and flora of inland waters of the tropical portion of South America). Part 2. Anar-
thropoda. San Diego University, San Diego, California.
Hawkins, B. A. 2001. Ecology’s oldest pattern? Trends in Ecology and Evolution. 16: 470.
Hortal, J., J. M. Lobo & A. Jiménez-Valverde. 2007. Limitations of biodiversity databases: Case
study on seed-plant diversity in Tenerife, Canary Islands. Conservation Biology. 21: 853-863.
James, S. W. & G. G. Brown. 2006. Earthworm ecology and biodiversity. Pp. 56-116. In: F. M. S.
Moreira, J. O. Siqueira and L. Brussaard (Eds). Soil biodiversity in Amazonian and other Brazilian
ecosystems. Série Documentos, n. 253. CABI, Wellington, New Zealand.
Jamieson, B. G. M., S. Tillier, A. Tillier, J. L. Justine, E. Ling, S. James, K. McDonald & A. F.
Hugall. 2002. Phylogeny of the Megascolecidae and Crassiclitellata (Annelida, Oligochaeta): com-
bined versus partitioned analysis using nuclear (28S) and mitochondrial (12S, 16S) rDNA. Zoosys-
tema. 24(4): 707-734.
Judas, M. 1988. The species-area relationship of European Lumbricidae (Annelida, Oligochaeta).
Oecologia. 76:579-587.
Kinberg, J. G. H. 1867. Annulata nova. Öfversigt af Kongliga Vetenskaps Academiens Förhandlingar.
23: 97-103.
Knäpper, C. F. U. 1972. Oligoquetas terrestres - uma moderna avaliação. Publicação do Instituto An-
dré Voisin Porto Alegre. 1: 11-19.
Knäpper, C. F. U. 1977. Ecological niches of P. diffringens (Baird, 1869) and E. lucens (Waga, 1857)
at São Francisco de Paula. Estudos Leopensis. 42: 194-196.

45
Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

Lavelle, P., C. Lattaud, D. Trigo & I. Barrois. 1995. Mutualism and biodiversity in soils. Plant and
Soil. 170: 23-33.
Leuckart, F. S. 1835. Abbildung einer neuer gattung ringelwurm. Notizen Froriep. 46: 88.
Leuckart, F. S. 1836. Abbildung neuer Genus Ringelwurm. Isis (Oken):764.
Maraun, M., H. Schatz & S. Scheu. 2007. Awesome or ordinary? Global diversity patterns of oribatid
mites. Ecography. 30: 209-216.
Müller, F. 1857. Lumbricus corethrurus, Bürstenschwanz. Archiv für Naturgeschicht. 23: 113-116.
Procter, D. L. C. 1984. Towards a biogeography of free-living soil nematodes .1. Changing species
richness, diversity and densities with changing latitude. Journal of Biogeography. 11: 103-117.
Righi, G. 1973. Sobre três espécies brasileiras de Enchytraeidae (Oligochaeta). Boletim de Zoologia e
Biologia Marinha Nova Série. 30:469-482.
Righi, G. 1974a. Marionina pituca, sp.n. (Oligochaeta, Enchytraeidae) from Brazilian soil and its
interstitial parasite Buetschliella marioninae, sp.n. (Ciliata, Astomata). Zoologischer Anzeiger.
192(5/6): 414-419.
Righi, G. 1974b. Notas sobre os Oligochaeta, Enchytraeidae do Brazil. Papéis Avulsos de Zoologia São
Paulo. 28: 127-145.
Righi, G. 1975. Algumas Enchytraeidae (Oligochaeta) brasileiras. Ciência e Cultura. 27(2): 143-150.
Righi, G. 1978. Notas sobre os Oligochaeta da Amazônia. Acta Amazônica, 8(3): 485-488.
Righi, G. 1981a. Algumas Oligochaeta cavernicolas do Equador. Papéis Avulsos de Zoologia São Pau-
lo. 34(22): 235-249.
Righi, G. 1981b. Notas sobre Enchytraeidae (Oligochaeta) brasileiras. Revista Brasileira de Biologia.
41(2): 427-430.
Righi, G. 1988. Dois novos microdrili, Oligochaeta, terrestres da Amazonia. Papéis Avulsos de Zoolo-
gia São Paulo. 36(27): 315-321.
Righi, G. 1990. Minhocas de Mato Grosso e de Rondônia. CNPq, Brasília.
Römbke, J. & W. Hanagarth. 1994. The present faunistic knowledge on terrestrial Oligochaeta from
Bolivia. Andrias. 13: 7-16.
Römbke, J., M. Meller & M. Garcia. 1999. Earthworm densities in central Amazonian primary and
secondary forests and a polyculture forestry plantation. Pedobiologia. 43: 518-522.
Schmelz, R. M. & R. Collado. 2005. Achaeta becki sp. nov. (Oligochaeta: Enchytraeidae) from Ama-
zonian forest soils. Zootaxa. 1084: 49-57.
Schmelz, R. M. & J. Römbke. 2005. Three new species of Hemienchytraeus (Enchytraeidae, Oligo-
chaeta) from Amazonian forest soil. Journal of Natural History. 39: 2967-2986.
Stork, N. E. & M. J. Samways. 1995. Inventoring and monitoring. Pp. 453-544. In: V.H. Heywood and
R.T. Watson (Eds). Global biodiversity assessment. Cambridge University Press, Cambridge.
Wheeler, Q. D. 1995. Systematics, the scientific basis for inventories of biodiversity. Biodiversity and
Conservation Special Issue. 4: 476-489.
Willig, M. R. & C. P. Bloch. 2006. Latitudinal gradients of species richness: a test of the geographic
area hypothesis at two ecological scales. Oikos. 112: 163-173.

46
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
Mexicana
Mexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
Especial
Especial
2: 47-582 (2010)

REDISCOVERY OF FIMOSCOLEX SPORADOCHAETUS


MICHAELSEN 1918 (CLITELLATA: GLOSSOSCOLECIDAE),
AND CONSIDERATIONS ON THE ENDEMISM AND
DIVERSITY OF BRAZILIAN EARTHWORMS

Samuel W. James1 & George G. Brown2


1Universityof Kansas Biodiversity Institute, Dyche Hall, Lawrence, KS, 66045, USA, e-mail:
sjames@ku.edu
2Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira, km. 111, C.P. 319, Colombo, PR, 83411-000, Brazil, e-mail:

browng@cnpf.embrapa.br

James, S. W. & G. G. Brown. 2010. Rediscovery of Fimoscolex Sporadochaetus Michaelsen 1918


(clitellata: glossoscolecidae), and considerations on the endemism and diversity of Brazilian
earthworms. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 47-58.
ABSTRACT. Brazil hosts approximately 305 earthworm species, of which 260 (85%) are native and 46
(15%) exotic. Most of the native species (80%) are known from only one or a few sites, and two species
were considered as extinct by the Ministry of Environment of Brazil in 2003, due to lack of sightings,
habitat destruction and a limited prior known distribution (endemism). One of these, Fimoscolex spora-
dochaetus Michaelsen, 1918 was recently found in a forest reserve (Parque Estadual do Itacolomi), near
the reservoir Bacio do Custódio in Ouro Preto, Minas Gerais. With this finding, and based on earthworm
collection data in Brazil up to now, we believe that the endangered and “extinct” species should have
their status reviewed, and that further collecting efforts are urgently necessary to adequately determine
the extent of earthworm biodiversity in Brazil and the present level of threat to their survival.
Key words: Endangered species, Oligochaeta, biodiversity, native species.

James, S. W. & G. G. Brown. 2010. Redescubrimiento de Fimoscolex Sporadochaetus Michaelsen 1918


(clitellata: glossoscolecidae), y consideraciones sobre el endemismo y la diversidad de lombrices de
tierra brasileñas. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 47-58.
RESUMEN. En Brasil hay aproximadamente 305 especies de lombrices de tierra, de las cuales 260
(85%) son nativas e 46 (15%) exóticas. La mayor parte de las especies nativas (80%) es conocida de ape-
nas una o dos localidades y dos especies fueron consideradas como extintas por el Ministerio del Medio
Ambiente de Brasil en 2003, debido a la falta de registros, destrucción de hábitat y distribución limitada
(endemismo). Una de ellas es Fimoscolex sporadochaetus Michaelsen 1918, que fue recién encontrada
en una reserva de Bosque Atlántico (Parque Estatal de Itacolomi) próximo al Embalse del Custodio, en
el municipio de Ouro Preto, Minas Gerais. Basándonos en los datos de colectas de lombrices de tierra
realizadas en Brasil hasta el momento, creemos que el estado de las especies amenazadas y “extintas”
debe ser revisado y que mayores esfuerzos de colecta son necesarios para determinar la biodiversidad de
lombrices en el país y su estado actual de amenaza.
Palabras clave: especies amenazadas, Oligochaeta, biodiversidad, especies nativas.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

47
James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

INTRODUCTION
The annelids were among the first animals to appear on the face of the earth, probably
originating in the Ediacarian, over 600 million years ago (Bouché 1983). From the
ocean, they colonized the earth’s landmass and adapted to life in the soil around 225
million years ago. Therefore, considering the time they have had to evolve and adapt
to life in soil (a dark, compact medium with low quality and quantity of food), it is
not surprising that the present diversity of oligochaetes in the world surpasses 8000
species (Reynolds & Wetzel 2010), of which approximately 50% are earthworms
(megadriles). It is possible that as many as 8000 species of megadrili may inhabit the
earth, although at present only around 3800 have been described (Reynolds 1994).
The biodiversity and ecology of earthworms in Brazil was recently reviewed by
James & Brown (2006) and Brown & James (2007). The authors reported 305 species
in 64 genera, of which 253 species were native to the country. Of these, more than
40 species were new to science and must still be described. Since these papers were
written, several additional new species have been found, and many more will likely
be encountered as sampling efforts increase, particularly in some parts of the country
(i.e., Northeastern Brazil).
In March 2003, the Ministry of Environment of Brazil published the official list
of endangered species in Brazil (MMA 2003). The information was the result of the
2002 meeting on endangered species in Belo Horizonte, Minas Gerais (MG). A com-
plete list of Brazilian endangered plants and animals was later published as a book
edited by Machado et al. (2005). As usual, the status of the “endangered” species was
evaluated based on expert scientific opinion and data. Nevertheless, no earthworm
expert participated in the 2002 meeting, as the earthworm taxonomist Gilberto Righi
was already deceased.
In previous meetings on endangered species, Righi had participated, providing
data for the evaluation of the status of possibly endangered earthworms. According
to Righi (1998), three earthworm species from Minas Gerais could be considered
endangered: Fimoscolex sporadochaetus Michaelsen 1918, Rhinodrilus alatus Righi
1971 and Rhinodrilus fafner Michaelsen 1918. All species were considered endan-
gered due mainly to habitat alteration and possible restricted home ranges. In addi-
tion, R. alatus was considered endangered due to over-exploitation by collectors to
be sold as fish bait, mainly in the region surrounding Paraopeba, MG. Nevertheless,
despite the absence of an earthworm expert at the 2002 meeting, F. sporadochaetus
and R. fafner were declared extinct.
In the present paper, we report the rediscovery of F. sporadochaetus, based on
material collected in an expedition to Belo Horizonte and Ouro Preto region, MG.
Furthermore, this paper provides some additional considerations on “endangered”
species and their diversity in Brazil, based on the author’s recent collection efforts
and a review of the literature.

48
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

REDISCOVERY OF FIMOSCOLEX SPORADOCHAETUS


MICHAELSEN, 1918
While collecting earthworm specimens for purposes other than new species discovery
or accumulating new records of previously known species, the authors visited several
sites in Minas Gerais (MG) state in February of 2006. In order to obtain members of
the Fimoscolex, an attempt was made to re-locate the previous record of F. spora-
dochaetus published in Righi (1971a). The collection data in the Museu de Zoologia
at the University of São Paulo stated that Righi’s specimens were collected in sec-
ondary forest near the base of a wall surrounding a motel near Conselheiro Lafaiete,
MG, at km 418 on the road from Rio de Janeiro to Belo Horizonte. Unfortunately, the
numbering system on the road did not agree with Righi’s data. Local inquiries failed
to uncover a connection to a previous numbering system, but one informant said a
motel had been demolished some time back. However, we were unable to find enough
information to guide us to a likely location. The next scheduled stop was Lavras No-
vas, MG. Near that town in the forest of the Parque Estadual do Itacolomi, adjacent to
the reservoir Bacio do Custodio (Fig. 1) we collected numerous earthworm species,
among them F. sporadochaetus. The following description is based on the specimens
collected and the data presented in Michaelsen (1918) and Righi (1971a).
Fimoscolex Michaelsen, 1900
Setae eight per segment, in regular longitudinal lines, at least in anterior and/or
middle regions of the body, single midventral intra-clitellar male pore. Calciferous
glands of composite tubular structure, one pair in segment 11 and/or 12. Metandric,
metagynous; seminal vesicles long, passing through several septa, copulatory cham-
ber single, spermathecae absent.
Fimoscolex sporadochaetus (see Fig. 2)
Michaelsen, 1918 Zool. Jb. Syst. 41, p. 299
Righi, 1971 Pap. Avulsos Zool. 25, p. 10
Material examined. Five adults, three juveniles from forest ravine soil near Bacio
do Custódio, Lavras Novas, MG, Brasil. 20º 27.748´ S, 43º 29.516´ W, 1190 masl, 7
February 2006. G. Brown, S. Davidson, N. Pinel, S. James colls.
External characters: Unpigmented, prostomium prolobous, body dimensions 40-
60 mm long, 2.5-3.5 mm diameter, greatest at clitellum; 190-205 segments. Clitellum
xv-xxiii, annular; large conical male porophore with single slit-like male pore mid-
ventral in xvii, occupying most of ventral surface of segments xvi-xviii, female pores
not seen; no other genital pores. Nephropores a single rank at setal line b. Setae 8 per
segment starting in segment vi, in regular lines in preclitellar segments, and there
very closely paired (ab, cd < 0.1mm); setal pairing becomes wider towards segment
xx, and thereafter irregular ab, cd from 0.4-0.7 mm; b setae generally just ventral to
nephropores. Setae of posterior-most 20-25 segments much larger, and more widely
spaced within segments.

49
James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

Figure 1. View of the forest (background) at the Itacolomi State Park (Ouro Preto county, Minas
Gerais) in which F. sporadochaetus was found, with the Bacia do Custodio in the foreground. (Photo
S.K. Davidson)

Internal characters: Anterior septa 6/7-10/11 muscular, following septa very thin
until septa 13/14, 13/14-22/23 with thickened white dorsal sections, septa 13/14-
18/19 fused dorsally. Gizzard in vi, calciferous glands paired in xii, of intertwined
tubular structure. Typhlosole lamellar in sinuous zig-zag folds of large amplitude
from xvii-xxi, smaller amplitude but depth of lamella approximately constant, never
folded over in pockets fused to a central linear part of typhlosole. Hearts vii-ix lateral,
x-xi esophageal, hearts of xi inside testes sacs of segment xi. Seminal vesicles from
large sac at 11/12 as narrow tubes passing through septa posteriorly, reaching as far as
segment lxx; slightly pinnate structure with very small lobes symmetrically branch-
ing from a central canal. Copulatory chamber not coelomic, but embedded within
the body wall enlarged as the conical porophore; vasa deferentia from the testicular
funnels in the testes sacs of segment xi, septum 11/12 directly to body wall and su-
perficial until diving into body wall near 16/17.
Remarks: The specimens examined agreed in all respects with the description
in Michaelsen (1918), based on material from Gorduras, MG. Righi’s material was
slightly divergent but not in any important ways. In our experience, F. sporadochae-

50
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figure 2. Two mature F. sporadochaetus. Note the long white seminal vesicles visible through the
body wall. (Photo S. James)

tus is quite different from other Fimoscolex and the closely related Glossoscolex in
having a copulatory chamber within the body wall rather than clearly distinct within
the body cavity. From the location records now available for the species and genus
(Table I), the potential range of the species may be much larger, considering the
elevations and vegetation types from which it is known to occur. Clearly, the desig-
nation of extinct for F. sporadochaetus was premature, and did not include adequate
fieldwork. The species is modestly sized with unremarkable features, and bears a
superficial resemblance to the extremely common species, Pontoscolex corethrurus
(Müller, 1857). Therefore it will not attract much attention, as would fall on the many
giant earthworms known from southeastern Brazil, or those with bright coloration,
or clearly different from worms commonly seen. Therefore, we expect that further
exploration of the earthworm fauna of Minas Gerais, in the same general area, will
yield more locations for F. sporadochaetus, as well as discovering many species pre-
viously unknown to science.
Fortunately, a chance meeting of the authors with the researchers responsible
for establishing the Parque Estadual de Itacolomi’s management plan at the Federal
University of Minas Gerais in Belo Horizonte, aided in the establishment of high

51
52
Table 1. External characteristics and distribution of the described species of Fimoscolex in Brazil
Species Length Diameter Clitellum Setal distribution Collection sites References
(cm) (mm) Shape Segments (State)

F. angai Righi, 21-22 2-2.5 saddle 15-21 Begin in iii, regular Boracéia Biological Station, Righi (1971b)
1971 longitudinal lines, closely Salesópolis, (SP)
paired
F. inurus 15-22 4-7 saddle 15-21/22 Pre-clitellar closely paired, Cotia, Itatiba, Mogi das Cognetti (1913),Righi
Cognetti, 1913 posterior seta widely Cruzes, Ribeirão Pires, (1971b, 1974), Brown &
separated Boracéia Biological Station, James (2007)
Salesópolis, São Paulo (SP);
Joinville (SC)
F. ohausi 12 5 saddle 14-23 Begin in iii, unpaired, Macaé, Petrópolis (RJ) Michaelsen (1900)
James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

Michaelsen, 1900 almost equally spaced


around body
F. sacii (Righi, 71-90 15-32 saddle 15-23 Begin in xiii, xiv; in regular Ibiuna, Itapecerica, Righi (1971b), Righi &
1971) lines closely paired Jacupiranga, Juquiá, Ayres (1975), Zisci &
Juquitiba, Miracatu, Csuzdi (1999)
Registro, São Bernardo,
Vargem Grande, (SP); Rio
de Janeiro (RJ)
F. sporadochaetus 4-6 2-4 annular 15-23 Begin in vi, irregular in Conselheiro Lafayette, Michaelsen (1918), Righi
Michaelsen, 1918 post-clitellar segments Gorduras, Lavras Novas (1971a), James & Brown
(MG) (this paper)
F. tairim Righi, 13-16 4-6.6 annular 15-21 Begin in vi or vii, regular Itatiaia (RJ) Righi (1974)
1974 longitudinal lines; pre-
clitellar closely paired,
posterior seta widely paired
F. thayeri 25 6-7 annular? 15-23 Posterior seta widely paired Mendes (RJ) Cernosvitov (1934, 1935)
(Cernosvitov,
1934)
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

conservation priority status for the site where the earthworms were collected, thus
guaranteeing their preservation.

CONSIDERATIONS ON ENDANGERED EARTHWORM SPECIES


AND THEIR DIVERSITY IN BRAZIL
The present considerations are based on the author’s collection records up to the pres-
ent date and the known earthworm species diversity and distribution in Brazil (up un-
til May 2006), synthesized in James & Brown (2006) and Brown & James (2007).
The vast majority (>80%) of the more than 260 native earthworm species (includ-
ing new, undescribed species) in Brazil have been collected in only one or two sites,
generally the type locality and another location nearby (James & Brown 2006). In
some cases these records are recent, having been made during the 1966-1997 period
in which the late Gilberto Righi was actively researching earthworms in South Amer-
ica, primarily Brazil. The remainder date as far back as 1835 (Leuckart 1835), with
most occurring before 1937 (James & Brown 2006). Thus a long time has elapsed
between these records and the present, and in the interval few of the species have
been collected. Close to 40 species have not been seen in more than 60 years (Brown
& James 2007). Formerly, IUCN (1994) considered that a species could be listed as
endangered and even extinct under these circumstances, particularly when one con-
siders the extensive habitat modification that has occurred throughout Brazil in the
last 150 years. However, new IUCN criteria state that any species that has not been
collected in a long time cannot be considered “endangered” until extensive collecting
efforts have been made in its predicted home range (IUCN 2005).
But the sampling effort in the country is still grossly inadequate to properly con-
sider the present status of possibly “endangered” species in Brazil. The mapping of
all collection sites in the country up to December 2007 (Fig. 3) shows vast un-sam-
pled regions (blank spaces on the map), containing large tracts of little-altered or
slightly-altered habitat in the six major Brazilian biomes (Pampa, Pantanal, Atlantic
Forest, Cerrado, Amazonia, Caatinga). On a closer geographic scale, say for instance,
the state of São Paulo, with the greatest concentration of earthworm sample sites (120
of slightly over 700 points), the mapping of collection points (Fig. 3) still reveals an
inadequate sampling effort, particularly in the Atlantic Forest and Cerrado biomes.
Several species of animals from the Atlantic Forest have been declared extinct and
later been found, once collecting efforts increased to cover the full range of expected
occurrence in the habitat (Brown & Brown 1992). As seen for F. sporadochaetus, the
designation of extinct was premature and not based on sufficient collection efforts.
For R. alatus, the work of Drumond et al. (2008) vastly extended the range of oc-
currence, as the earthworms were collected more than 100 km from the original type
collection site, and from where they are being sold (Paraopeba, MG). The species
received a new conservation status and was considered near-threatened (NT), rather

53
54
James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

Figure 3. Distribution of earthworm collecting sites in Brazil (up to May, 2006), highlighting the geographical regions that are especially
poorly sampled, and the sample sites in the state of São Paulo (the most intensely collected in the country)
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

than endangered (Drumond et al. 2007). We believe that the other species also con-
sidered extinct (R. fafner) may also still be living in some fragment(s) of the Atlantic
Forest-Cerrado vegetation ecotone in the region surrounding Belo Horizonte. The
finding of this species and the establishment of its conservation requirements are of
utmost priority. The establishment of the actual range of F. sporadochaetus must also
receive priority attention.
Considering the low dispersal abilities of earthworms and the “sensitivity” of
some native species to disturbance, given their specificity for soil types, habitats,
climatic conditions (Reynolds & Jordan 1975), and the extensive alteration mainly in
the Atlantic Forest biome (Brown & Brown 1992), their habitats may require special
protection. This is probably the case for some large minhocuçus in Brazil, as has also
been observed for the giant Gippsland earthworm (Megascolides australis McCoy
1878) in Southern Australia. This “flagship” species has been used as a bargaining
tool for the preservation of its specialized habitat in the region. For Brazilian earth-
worms, such an assessment is still a long ways off, given that much more data are
still needed to properly assess distribution range, density in their habitat, and possibly
specialized habitat preferences. Nonetheless, this should not prevent the competent
authorities from setting aside special habitats or areas if particularly interesting earth-
worms are present, such as happened with F. sporadochaetus in the Parque Estadual
do Itacolomi.
Conversely, considering the authors’ collections up to date, mainly in Southeast-
ern and Southern Brazil, it appears that for earthworms, despite extensive habitat
alteration, especially in the Atlantic Forest biome (and its ecotone with the Cerrado),
where only 7% of the original vegetation remains intact, even the highly fragmented
nature of the preserved forest patches may be sufficient to sustain (at least until now)
native species. Nevertheless, the individual and population-level home range size
requirements of most earthworms species is still not known, and one can hypothesize
that active surface-moving epigeics or large anecics (minhocuçus) may require larger
areas of protected native habitat. Therefore, earthworm habitat conservation issues
are likely to be more pressing for large worms (minhocuçus) and in the interior At-
lantic Forest fragments (not along the coastal mountain range), especially in rare and
highly fragmented ecosystems such as swampland forest, lowland plains forests, and
other habitats that have been widely transformed by humans due to their more “us-
able” features (e.g., for agriculture).
Native earthworms appear to be fairly well preserved in the considerably large
tracts of Atlantic Forest reserves along the Serra do Mar of the states of Paraná, Santa
Catarina and São Paulo, although many of these sites have not yet been sampled. On
the lower flanks of the Serra do Mar however, P. corethrurus appears to be abundant,
and their omnipresence may be an indicator of the disappearance of native species or
past disturbance (e.g., PE Carlos Botelho-SP and PE da Graciosa-PR). Some of the

55
James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

species native to this habitat have not been seen in a long time, although they may
still be present in other patches of forest, outside their presently known collection
sites. Examples of these are several species of Glossoscolex (G. catharinensis, G.
colonorum, G. wiengreeni) that have been collected in selected sites of the Serra do
Mar Atlantic Forest from Rio de Janeiro to Rio Grande do Sul.
Unfortunately, not enough is yet known of the ability of native earthworm spe-
cies to survive over the long-term in slightly altered habitats, typical of the Atlantic
Forest biome. This appears to be an important issue, considering the presence of
many invading species, in particular Amynthas spp. (and other Megascolecids) and
Pontoscolex corethrurus in these forest fragments (Fernandes et al., this issue). These
species have spread extensively throughout Brazil, mainly due to human-facilitated
dispersal (Brown et al. 2006), and may have negative interactions (still not studied)
with the native earthworm species. For instance, when analyzing all the sites where
quantitative sampling has been performed in Brazil, Brown & James (2007) found
that native species tended to dominate in little-disturbed forests, while exotics tended
to be equally important as natives in secondary forests and generally predominated in
agroecosystems (Fig. 4).

Figure 4. Number of cases in which native and/or exotic earthworms were found in various Brazilian
ecosystems. Data from a total of 65 sites where quantitative earthworm sampling (biomass and/or
density measurements) were performed (modified from Brown & James 2007). Native forests with
only exotic species were in secondary vegetation

56
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Studies on the basic biology of most Brazilian species are also still lacking.
Hence, some species could be targeted for more research and a special designation
of “data deficient” (DD; IUCN 2005, Machado et al. 2005) could be granted, so that
they may be subjected to further investigation. At present 29 species, 19 of them
from the Atlantic Forest biome have been suggested for this status (Brown & James
2007). Nevertheless, we believe that many other species probably deserve the same
status.

CONCLUDING REMARKS
Conservation issues concerning native earthworms in Brazil are likely to be related
to both size of the earthworm and size and fragmentation of the original habitat. Not
enough is known of the biology or habitat requirements of most species and much
more work, both on basic biology and intensified sampling efforts are necessary to
properly ascertain the true status of “danger” that some species may be facing. We are
still in the earthworm description phase, and the discovery of many new species, has
highlighted the immense diversity of earthworms that likely live in Brazil. Effective
earthworm conservation depends first on adequate characterization of the sensitivity
of particular earthworm species to habitat disturbance and the present status and cur-
rent trends in the preservation of the integrity of these habitats. Ideally, the descrip-
tion and inventory data should feed into the ecological decisions on the management
and conservation of particular habitats, as occurred with F. sporadochaetus in the PE
do Itacolomi. Some earthworms may be sensitive indicators of disturbance, and these
potentials must be further explored with field research, and developed in partnership
and cooperation with conservation agencies.

ACKNOWLEDGEMENTS
The authors thank IBAMA and the Instituto Florestal (IF) of Minas Gerais for the
sampling and research permits, the USA National Science Foundation award DEB-
0516439 to the first author, and Prodetab, CNPq and Fulbright for scholarships and
financial support.

LITERATURE CITED
Bouché, M. B. 1983. The establishment of earthworm communities. Pp. 431-448. In: J. E. Satchell
(Ed.). Earthworm ecology: From Darwin to vermiculture. Chapman & Hall, London
Brown Jr., K. S. & G. G. Brown. 1992. Habitat alteration and species loss in Brazilian forests. Pp.
119-142. In: T. C. Whitmore and J. A. Sayer (Eds.). Tropical deforestation and species extinction.
Chapman & Hall, London.
Brown, G. G. & S. W. James. 2007. Ecologia, biodiversidade e biogeografia das minhocas no Brasil.
Pp. 297-381. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds.). Minhocas na América Latina: Biodiversidade
e ecologia. Embrapa Soja, Londrina.

57
James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.


2006. Exotic, peregrine and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribbean Journal of Science. 42: 339-358.
Cernosvitov, L. 1934. Les Oligochètes de la Guyane Française et d’autres pays de l’Amérique du Sud.
Bulletin du Museum Nationale d’Histoire Naturelle de Paris. 2 (6): 47-59.
Cernosvitov, L. 1935. Oligochaeten aus dem tropischen Sud Amerika. Capita Zoologica. 6: 1–36.
Cognetti de Martiis, L. 1913. Contributo alla conoscenza del genero Fimoscolex. Zoologische Jahrbu-
cher Abteilung für Systematik. 34: 615-632.
Drumond, M. A., S. H. C. Campos, A. Q. Guimarães, R. P. Martins, L. C. Giovanetti & M. Mat-
teuzo. 2007. Distribuição geográfica do minhocuçu Rhinodrilus alatus, Righi, 1971, e sua contri-
buição para a revisão do status de conservação da espécie. Pp. 1-2. In: Anais do VIII Congresso de
Ecologia do Brasil, 23-28 September 2007, Caxambu, Brazil. CD-ROM.
Drumond, M. A., S. H. C. Campos, A. Q. Guimarães & J. T. Nunes. 2008. Uso e conservação do
minhocuçu Rhinodrilus alatus. MG Biota. 1: 5-23.
IUCN. 1994. IUCN Red list categories. IUCN Species Survival Commission, IUCN, Gland.
IUCN. 2005. Guidelines for using the IUCN red list categories and criteria. IUCN, Gland.
James S. W. & G. G. Brown. 2006. Earthworm ecology and diversity in Brazil. Pp. 56-116. In: F. M. S.
Moreira, J.O. Siqueira and L. Brussaard (Eds.). Soil biodiversity in Amazonian and other Brazilian
ecosystems. CABI, Wallingford.
Leuckart, F. 1835. Abbildung einer neuer Genus Ringelwurm. Notizen Froriep. 46: 88.
Machado, A. B. M., C. S. Martins & G. M. Drummond. 2005. Lista da fauna brasileira ameaçada
de extinção, incluindo as listas das espécies quase ameaçadas e deficientes em dados. Fundação
Biodiversitas, Belo Horizonte.
Michaelsen, W. 1900. Zur Kenntnis der Geoscoleciden Sudamerikas. Zoologischer Anzeiger.
23(606): 53-56.
Michaelsen, W. 1918. Die Lumbriciden. Zoologische Jahrbucher Abteilung für Systematik. 41: 1-398.
MMA. 2003. Lista de espécies da fauna brasileira ameaçada de extinção. Anexo à instrução normativa
Nº 3 de 27 de maio de 2003, do Ministério do Meio Ambiente. MMA, Brasília. (see www.biodiver-
sitas.org.br).
Reynolds, J. W. 1994. Earthworms of the world. Global Biodiversity. 4: 11–16.
Reynolds, J. W. & G. A. Jordan. 1975. A preliminary conceptual model of megadrile activity and
abundance in the Haliburton Highlands. Megadrilogica. 2(2): 1-9.
Reynolds, J. W. & M. J. Wetzel. 2010. Nomenclatura Oligochaetologica, suplementum quartum. Il-
linois Natural History Survey Special Publication, Champaign, USA. In press. (see http://www.inhs.
uiuc.edu/~mjwetzel/Nomen.Oligo.html).
Righi, G. 1971a. Sobre alguns Oligochaeta Brasileiros. Papéis Avulsos de Zoologia. 25(1): 1-14.
Righi, G. 1971b. Sobre a família Glossoscolecidae (Oligochaeta) no Brasil. Arquivos de Zoologia.
20(1): 1-95.
Righi, G. 1974. Notas sobre as Oligochaeta Glossoscolecidae do Brasil. Revista Brasileira de Biologia.
34: 551-564.
Righi, G. 1998. Oligoquetas. Pp. 571-583. In: A. B. M. Machado, G. A. B. da Fonseca, R. B. Machado,
L. M. de S. Aguiar and L.V. Lins (Eds.). Livro vermelho das espécies ameaçadas de extinção da
fauna de Minas Gerais. Fundação Biodiversitas. Belo Horizonte.
Righi, G. & I. Ayres. 1975. Alguns Oligochaeta sul brasileiros. Revista Brasileira de Biologia. 35:309-
316.
Zicsi, A. & C. Csuzdi. 1999. Neue und bekannte regenwürmer aus verschiedenen Teilen Südamerikas.
Regenwürmer aus Südamerika 26. Senckenbergiana Biologica. 78:123-134.

58
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
Mexicana
Mexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
Especial
Especial
2: 59-772 (2010)

ANÁLISE FILOGENÉTICA DO MINHOCUÇU RHINODRILUS


ALATUS, RIGHI 1971 (GLOSSOSCOLECIDAE: ANNELIDA)
BASEADA EM SEQUÊNCIAS DOS GENES DE rDNA 5.8S, DO
ESPAÇO INTERNO TRANSCRITO (ITS1) E DA SUBUNIDADE
I DA CITOCROMO C OXIDASE MITOCONDRIAL

Flávia de Faria Siqueira, Sávio Henrique de Cicco Sandes, Sílvia Helena


Costa Campos, Cleusa Graça da Fonseca, Rogério Parentoni Martins, Maria
Auxiliadora Drumond & Maria Raquel Santos Carvalho
Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Av. Antônio Carlos, nº 6627,
Pampulha, CEP 31.270-901 – Belo Horizonte, MG, Brazil, e-mail: mraquel@icb.ufmg.br

Siqueira, F. de F., S. H. de C. Sandes, S. H. C. Campos, C. G da Fonseca, R. P. Martins, M. A.


Drumond & M. R. S. Carvalho. 2010. Análise filogenética do minhocu­çu Rhinodrilus alatus,
Righi 1971 (glossoscolecidae: annelida) baseada em sequências dos genes de rDNA 5.8S, do espaço
interno transcrito (its1) e da subunidade i da citocromo C oxidase mitocondrial. Acta Zoológica
Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 59-77.
RESUMO. O minhocuçu Rhinodrilus alatus Righi, 1971 é uma espécie endêmica do cerrado de Minas
Gerais e tem sido explorada como isca para pesca por >70 anos. O objetivo do trabalho foi validar mar-
cadores moleculares para estudos genético-populacionais, de filogenia e de filogeografia do minhocuçu.
Os genes rRNA 5.8S, espaço interno transcrito (ITS1) e subunidade I da citocromo oxidase (COI) mi-
tocondrial foram estudados. Foram amostrados indivíduos da espécie R. alatus (n = 53) em diferentes
hábitats de Minas Gerais e da espécie R. motucu Righi, 1971 (n = 3), coletados em brejos de Goiás, no
Brasil. A análise filogenética do gene do rRNA 5.8S mostrou que todas as seqüências de R. alatus, R.
motucu e Eisenia fetida (Savigny, 1826) agruparam-se no mesmo clado (bootstrap = 98), sugerindo que,
nestes organismos, o gene é conservado. Os clados formados a partir de seqüências de rRNA 5.8S de in-
vertebrados disponíveis na base de dados são inconsistentes do ponto de vista evolutivo, sugerindo taxas
evolutivas distintas entre diferentes espécies. Para a região do ITS1, foram obtidos 11 sítios polimór-
ficos, gerando nove haplótipos. Os exemplares de R. motucu apresentaram o haplótipo mais freqüente
dentre os R. alatus de Minas Gerais, não havendo evidências moleculares de que se tratem de espécies
diferentes. Para o gene COI, de um total de 634 pb, obteve-se 185 sítios polimórficos, gerando árvores
filogenéticas com topologia mais adequada, separando R. motucu de R. alatus.
Palavras chave: Filogenia molecular, Rhinodrilus alatus, conservação genética.

Siqueira, F. de F., S. H. de C. Sandes, S. H. C. Campos, C. G da Fonseca, R. P. Martins, M. A.


Drumond & M. R. S. Carvalho. 2010. Análisis filogenético del minhocu­çu Rhinodrilus alatus,
Righi 1971 (glossoscolecidae: annelida), basada en secuencias de los genes de rDNA 5.8S, del

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

59
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

espacio interno transcrito (its1) y de la subunidad I de la citocromo C oxidasa mitocondrial. Acta


Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 59-77.
RESUMEN. La lombriz de tierra gigante (minhocuçu) Rhinodrilus alatus Righi, 1971 es una especie
endémica del cerrado del estado de Minas Gerais y ha sido explorada como sebo para la pesca por más
de 70 años. El objetivo de este trabajo fue el de validar los marcadores moleculares para estudios gené-
tico-poblacionales, de filogenia y filogeografía de este minhocuçu. Los genes rRNA 5.8S, el espaciador
interno trascrito (ITS1) y la subunidad I de la citocromo oxidasa (COI) mitocondrial fueron estudiados.
Se colectaron individuos de R. alatus (n = 53) en diferentes hábitats del estado Minas Gerais e indivi-
duos de R. motucu Righi, 1971 (n = 3) en pantanos del estado de Goiás, Brasil. El análisis filogenético
del gen rRNA 5.8S mostró que todas las secuencias de R. alatus, R. motucu y Eisenia fetida (Savigny,
1826) se unieron en el mismo clado (bootstrap = 98), sugiriendo que, en estos organismos, el gen es
conservado. Los clados formados a partir de las secuencias de rRNA 5.8S de invertebrados disponibles
en la base de datos son inconsistentes de punto de vista evolutivo, sugiriendo tazas de evolución distintas
entre diferentes especies. Para la región del ITS1, se obtuvieron 11 sitios polimórficos, generando nueve
haplotipos. Los ejemplares de R. motucu presentaron el haplotipo más frecuente entre los R. alatus de
Minas Gerais, no habiendo evidencias moleculares de que sean especies diferentes. Para el gen COI, de
un total de 634 pb, se obtuvieron 185 sitios polimórficos, generando árboles filogenéticos con topologia
más adecuada, separando R. motucu de R. alatus.
Palabras clave: Filogenia molecular, Rhinodrilus alatus, conservación genética.

INTRODUÇÃO
O filo Annelida possui cerca de doze mil espécies descritas, com ampla distribuição
nos nichos ecológicos, ocupando ambientes marinhos, de água doce e terrestres (Ru-
ppert et al. 2005). Tradicionalmente, o filo é dividido em dois grandes grupos: os
Clitellata, que compreendem minhocas (Oligochaeta) e sanguessugas (Hirundinea), e
os Polychaeta, representados por vermes marinhos.
As minhocas são membros importantes da comunidade do solo, devido à sua ha-
bilidade de alterar seu habitat e criar novos nichos para outros organismos através de
suas atividades. Estes organismos penetram no solo aumentando sua macroporosi-
dade, contribuem para a transformação da matéria orgânica e a mineralização de nu-
trientes para as plantas. Além de mudar a diversidade e atividade microbiana no solo,
as minhocas também produzem fezes ricas em nutrientes (Römbke et al. 2005).
O minhocuçu Rhinodrilus alatus Righi, 1971, da família Glossoscolecidae, é uma
espécie endêmica dos cerrados da região central de Minas Gerais, Brasil, e, devido
à destruição do seu hábitat e à intensa atividade extrativista foi incluído na lista das
espécies ameaçadas do Estado e do Brasil (Machado et al. 2005), sob a categoria
‘em perigo de extinção’ (Righi 1998). O minhocuçu é extraído para uso como isca
de pesca há cerca de 70 anos na região de Paraopeba (Drumond et al. 2008). Além
da captura indiscriminada, sua pouca capacidade de dispersão e as práticas agrícolas
também contribuem para a escassez do animal. Ainda não foi possível sua criação em
cativeiro e, além disso, estes organismos não são facilmente encontrados como outras
iscas (lambaris, tuviras e minhocas comuns) (Campos 2007).

60
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

O extrativismo é considerado sócio-ambientalmente impactante sob diversos


aspectos, nos quais se incluem o uso excessivo das populações de minhocuçus, o
impacto do processo de extração sobre o solo e sobre várias espécies de plantas do
cerrado, as pressões constantes sobre a Floresta Nacional de Paraopeba e os freqüen-
tes conflitos entre extratores e proprietários de terras (Drumond et al. 2008). Assim,
são necessárias ações de manejo e conservação da espécie, uma vez que o minhocuçu
é um recurso natural ameaçado, de grande importância para a sobrevivência de mi-
lhares de pessoas, cujas populações remanescentes constituem um reservatório de
material genético a ser preservado.
A filogenética molecular é uma das mais ativas áreas de pesquisa em biologia
evolutiva e tem grande ligação à genética da conservação. Esta é uma ciência aplica-
da, que tem, entre outros, o importante objetivo de descrever a composição genética e
genômica de pequenas populações ameaçadas. Usados como indicadores da história
natural de uma população e de seu futuro, a genética de populações, a filogenética e a
filogeografia fornecem informações fundamentais ao desenvolvimento de estratégias
de manejo e conservação de espécies ameaçadas (O’Brien 1994).
Os rápidos avanços da biologia molecular têm resultado na geração de um grande
número de sequências de DNA depositadas em bancos de dados públicos. Isso permi-
te a realização de estudos comparativos de genomas ou sequências gênicas, podendo-
se, assim, inferir dados evolutivos. A maioria dos estudos moleculares desenvolvidos
em Annelida é de filogenia e se baseia no sequenciamento de genes como 5.8S, 18S,
28S, 12S, 16S rRNA (Beauchamp et al. 2001, Jamieson et al. 2002), subunidade I da
citocromo oxidade (COI; Pop et al. 2003), citocromo B (Cyt B; Bleidorn et al. 2006),
genes do desenvolvimento (Hox e ParaHox; Cho et al. 2004, Fröbius & Seaver 2006)
e fator de alongamento 1α (Kojima 1998).
Nenhum estudo com marcadores moleculares de DNA foi desenvolvido até o mo-
mento em R. alatus e não há sequências desta espécie disponíveis em bancos de dados
públicos. A espécie de Oligochaeta mais próxima, para a qual sequências estão sendo
geradas, é a minhoca de climas temperados Lumbricus rubellus Hoffmeister, 1843
com mais de 20.000 sequências produzidas (NCBI 2008). Desse modo, não se sabe
ao certo se quantas espécies existem, quais as suas relações filogenéticas, como são
estruturadas suas populações ou o quanto a diversidade genética já foi impactada pela
extração intensiva.
Para a realização deste estudo com R. alatus, utilizou-se a região codificadora do
gene rRNA 5.8S, o espaço interno transcrito 1 (ITS1) e a subunidade I da citocromo
oxidase mitocondrial (COI). O complexo gênico de RNA ribossomal (rRNA) nuclear
é uma unidade de repetições em tandem, com uma a muitas centenas de cópias (Fig.
1). Este complexo possui muitos domínios, que evoluem a taxas variadas, possuindo,
assim, diferentes utilidades filogenéticas (Jorgenson & Cluster 1988). Por outro lado,
devido a seu grande conteúdo de informações, genomas mitocondriais têm sido útil
em análises filogenéticas (Bleidorn et al. 2006).

61
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

Figura 1. Esquema do complexo gênico nuclear de DNA ribossomal, que contêm os genes das
subunidades do rDNA 18S, 28S e 5.8S, além dos espaços internos transcritos (ITS1 e ITS2). As setas
indicam a posição dos iniciadores (primers) usados nas reações de PCR e a região amplificada.

Este trabalho tem como objetivo validar marcadores moleculares, como o gene
5.8S de rRNA, o ITS1 e o mtDNA COI, que permitam, através de análises filoge-
néticas, acompanhar ao longo do tempo o impacto da atividade extrativista e servir
de ferramenta para monitoração da diversidade genética no âmbito de um projeto de
manejo e uso sustentado do minhocuçu.

MATERIAIS E MÉTODOS

Coleta dos indivíduos


Indivíduos da espécie R. alatus (N = 53) foram coletados em diferentes municípios
e habitats (Tabela I) da região de Paraopeba, com o auxílio de extratores. No campo,
foi feita a morfometria de cada indivíduo e os mesmos foram colocados em álcool
100%. No laboratório, após a dissecação e retirada dos pedaços de músculo para aná-
lise genética, os espécimes foram fixados em formol 10%. Amostras de R. motucu
Righi, 1971 (N = 3), coletados em brejos de Goiás, foram também utilizados nesse
estudo.

Extração do DNA e amplificação de fragmentos por Reação da Cadeia de


Polimerase
Fragmentos de músculo foram dissecados e mantidos em etanol 70% a 4°C até o
momento da extração do DNA. A extração de DNA foi feita seguindo-se o protocolo
de precipitação salina descrito por Miller et al. (1988), adaptado conforme a seguinte
descrição: fragmentos de tecido muscular medindo 0,4 × 0,4 cm foram transferidos
para tubos tipo Eppendorf, de 1,5 µL, ao quais se acrescentou 500µL de SE (75mM
NaCl, 25mM EDTA, pH8,0) e 25µL de duodecilsulfato de sódio a 20%, e 20µL de
proteinase K a 20mg/mL. Após incubar overnight à 56ºC, adicionou-se um décimo
do volume total de NaCl 5M e centrifugou-se durante 10 minutos a uma velocidade
de 13000rpm. Em seguida, o sobrenadante foi transferido para outro tubo, onde se
adicionou o dobro do volume de etanol 100% gelado. Os tubos foram colocados
durante 20 minutos em freezer a -20°C, centrifugados durante 15 minutos a 13000
rpm e o sobrenadante foi desprezado. Lavou-se o pellet duas vezes com etanol 70%

62
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Tabela I. Indivíduos estudados, segundo município e


hábitat, para cada marcador analisado.
Município Habitat 5.8S/ITS COI

Cordisburgo Brejo 15 12

Morro da Garça Cerradão 11 —

Curvelo Campo Sujo 11 11

Papagaio Cerrado 13 11

Paraopeba Braquiária 11 —

Baldim Cerradão 11 —

Cordisburgo Lagoa Drenada 13 11

Pontinha Cerrado 11 —

Paraopeba Cerrado 13 —

Paraopeba Cerradão 13 —

Paraopeba Eucaliptal 12 —

Cordisburgo Cerradão 16 15

Pontinha Eucaliptal 12 —

Cordisburgo Campo Cerrado 12 —

Pompéu Cerrado 13 11

Curvelo Cerradão 12 —

Corinto Veredas 12 —

Corinto Cerrado 12 11

Andrequicé Cerradão 12 —

Três Marias Cerrado — 11

Lassance Cerrado — 11

Sete Lagoas Cerrado — 11

Maravilhas Cerradão — 12

Total 45 17

63
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

gelado a -20°C. Uma vez desprezado o álcool 70%, os tubos permaneceram à tem-
peratura ambiente no intuito de deixar evaporar o etanol restante por 15 minutos, à
temperatura ambiente, e o DNA foi ressuspendido com 300µL de TE (10mM TRIS;
1 mM EDTA, pH7,4).
A região do gene que codifica o rRNA 5.8S, incluindo os espaços internos trans-
critos ITS1 e ITS2, foi amplificada com os iniciadores (primers) descritos na lite-
ratura (Kane & Rollinson 1994; Foward: 5’ TGC TTA AGT TCA GCG GGT 3’;
Reverse: 5’ TAA CAA GGT TTC CGT AGG TGA A 3’). As reações de PCR foram
feitas em um volume final de 50µL, em 10 mM Tris-HCl pH 8,4, 50 mM KCl, 1,5
mM MgCl2, 0,1% Triton X-100, 2,5 mM de cada dNTP, 5% DMSO, 1 U Taq DNA
polimerase e 0,3 µM de cada primer, usando aproximadamente 100ng de DNA genô-
mico como molde. O programa de amplificação foi composto por uma desnaturação
inicial a 95°C por 5 minutos, seguida por 32 ciclos, compostos por desnaturação a
94°C por 45 segundos, anelamento a 60° por 1 minuto e alongamento a 72° por 2
minutos seguidos por um passo de alongamento final a 72°C por 2 minutos.
O gene da COI foi amplificado com os primers HCO2198: 5’ TAA ACT TCA
GGG TGA CCA AAA AAT CA 3’ e LCO1490: 5’ GGT CAA CAA ATC ATA
AAG ATA TTG G 3’ (Folmer et al. 1994), nas seguintes condições: desnaturação
inicial a 94ºC por 4 minutos, 25 ciclos com desnaturação a 94ºC durante 1 minuto,
anelamento a 50ºC por 1 minuto e extensão a 72ºC por 1 minuto e meio. Por fim,
tem-se uma extensão final a 72ºC por 5 minutos. A reação de PCR teve como volume
final 50µL, em 10 mM Tris-HCl pH 8,4, 50 mM KCl, 1,5 mM MgCl2, 0,1% Triton
X-100, 2,5 mM de cada dNTP, 1 U Taq DNA polimerase e 1 µM de cada primer,
usando aproximadamente 100ng de DNA genômico como molde. A qualidade das
amplificações foi avaliada por eletroforese em gel de poliacrilamida 6%, corados
com nitrato de prata (Sambrook & Russel 2001) e documentados através do scanner
HP Scanjet 2200c.

Purificação e sequenciamento
Os produtos amplificados pelas PCR foram purificados com PEG 8000 para a remo-
ção de resíduos de nucleotídeos, primers e enzima, permitindo, assim, uma reação de
sequenciamento de qualidade (Sambrook & Russel 2001).
Para cada indivíduo foram produzidas quatro sequências, sendo duas no sentido
forward e duas no sentido reverse, de acordo com método de Sanger (Sambrook &
Russel 2001), em um seqüenciador MegaBace (GE Healthcare). Os primers utiliza-
dos para o sequenciamento foram os mesmos utilizados na reação PCR. Para fins de
análise, a sequência foi subdividida nas regiões do ITS1 e do 5.8S, com base no ali-
nhamento comparativo com as sequências de Eisenia fetida disponíveis no banco de
dados (NCBI 2007), usando-se o software MEGA versão 4.0 (Tamura et al. 2007).

64
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Análise dos dados


Gene rDNA 5.8S
As sequências obtidas foram analisadas e agrupadas com programa computacional
Phred-Phrap (Gordon et al. 1998), montando-se uma sequência consenso para cada
indivíduo. Em seguida, todas as seqüências consenso de cada indivíduo foram alinha-
das e realizou-se uma conferência visual dos picos obtidos no sequenciamento. Desta
maneira, foram identificados os SNPs (single nucleotide polymorphisms) e polimor-
fismos do tipo inserção/deleção (indels). Foram aceitos como polimórficos apenas
aqueles sítios heterozigotos em mais de uma reação de sequenciamento e localiza-
dos em regiões com qualidade de sequências alta. Os arquivos foram exportados em
formato FASTA, para a análise e construção de árvores filogenéticas no programa
MEGA 4.0 (Tamura et al. 2007). Do banco de dados públicos do NCBI foram obti-
das seqüências de outros invertebrados (Tabela II), como Oligochaetas, Polychaetas,
Hirundinida, Gastropoda e Bivalvia, para o estudo de relações filogenéticas. A árvore
filogenética foi construída pelo algorítimo de Neighbor joining (Saitou & Nei 1987),
utilizando-se o método de distância-p e assumindo-se taxas evolutivas uniformes. A
confiabilidade do resultado dessa topologia foi testada por bootstrap (1000 replica-
ções) (Fig. 2).

Região do ITS1
O mesmo procedimento de análise da qualidade de seqüências adotado para o gene
5.8S rRNA foi realizado para o ITS1 e os polimorfismos encontrados foram anotados
para a construção de rede haplotípica. Esta foi feita utilizando-se o software Network
4.2.0.1, por meio do método de Median-Joining (Bandelt et al. 1999) (Fig. 3).

mtDNA COI
Os dados iniciais foram analisados com os mesmos softwares usados para o gene
rRNA 5.8S. A história evolutiva das sequências produzidas juntamente com as dos
organismos, obtidas em banco de dados do NCBI (Tabela III), foi inferida utilizando
o método de Neighbor Joining (Saitou & Nei 1987) e o teste de bootstrap foi aplicado
sob a condição de 1000 replicações (Fig. 4). A análise filogenética foi conduzida pelo
programa MEGA 4.0 (Tamura et al. 2007).

RESULTADOS

Gene rDNA 5.8S


Obteve-se um total de 157 pares de bases com o sequenciamento dessa região corres-
pondendo a sequência completa deste gene. Na árvore filogenética construída (Fig.
2), formou-se um grupo monofilético com todos os indivíduos de R. alatus (N = 45),

65
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

Tabela II. Relação de espécies para as quais foram obtidas sequências no banco de
dados do NCBI para a construção de árvores filogenéticas para o gene rRNA 5.8S, com
os respectivos números de acesso.
Espécie Filo Classe Acesso no GenBank
Eisenia fetida Annelida Oligochaeta EF534709
Arianta arbustorum AF124053
arbustorum
Oligochaeta minima AY826307
Oligochaeta divaricata AY826306
Tubifex tubifex AF397152
Ilyodrilus templetoni AF360993
Limnodrilus hoffmeisteri AF469007
Ctenodrilus serratus Polychaeta AY100446
Platynereis dumerilii EF117908
Bathykurila guaymasensis DQ074765
Perinereis sp. Chuwei AF332167
Perinereis floridana AF332157
Perinereis aibuhitensis AF332152
Proceraea cornuta AF212165
Haemopis sanguisuga Hirundinida AY425381
Haemadipsa cf. zeylanica AY763165
Hirudo troctina AY763164
Limnatis cf. nilotica AY763161
Hirudo medicinalis AY786451
Trocheta bykowskii AF169372
Dina lineata dinarica AF169369
Isabellaria isabellina isabellina Mollusca Gastropoda AF254618
Albinaria puella puella AY728370
Idyla bicristata AF254616
Stagnicola catascopium AF013143
Perna canaliculus Bivalvia DQ924556
Perna viridis DQ924555
Pinctada fucata AB205102
Pinctada radiata AB205095
Pinctada radiata AB205095
Total 29

66
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 2. Árvore filogenética pelo algoritmo de NJ construída com base nas sequências
de genes de rRNA 5.8S, com todos os indivíduos das espécies R. alatus e R. motucu estudados,
além de sequências obtidas no banco de dados, referidas na Tabela III. Os valores de bootstrap
se encontram próximos aos ramos.

67
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

Figura 3. Rede haplotípica construída com base nas variações de sequência da região ITS1, de todos
os R. alatus e R. motucu estudados. Os números sobre os ramos indicam a posição polimórfica e o
tamanho dos círculos é proporcional à frequência dos haplótipos.

todos R. motucu (N = 3) e com a E. fetida, suportado por um alto valor de bootstrap


(= 98). As sequências de R. alatus e R. motucu foram idênticas, diferindo das de E.
fetida em apenas uma posição. Entretanto, os demais clados obtidos são inconsis-
tentes do ponto de vista evolutivo, uma vez que as classes de Annelida e Mollusca
agruparam-se desordenadamente, discordando muito das relações filogenéticas acei-
tas atualmente.

Região do ITS1
Na região sequenciada para R. alatus e R. motucu, com 482 pares de bases, foram
identificados 11 sítios polimórficos, sendo 4 INDELs, 4 transversões e 3 transições.
Com base nestas variações de sequências foram estabelecidos 9 haplótipos (Tabela
IV).
A rede haplotípica construída (Fig. 3) mostra um suposto ancestral originando três
grupos distintos, sendo o haplótipo mais freqüente (32 indivíduos) separado pelas
posições 236, 245, 246 e 254. Este, por sua vez, se ramifica em dois subgrupos, sendo
um identificado pela posição 307, englobando a população de Cordisburgo/Brejo, e
o outro pela posição 216, agrupando toda população de Pompéu/Cerrado e Curve-
lo/Cerradão. O segundo grupo derivado do ancestral putativo difere-se pelas posi-

68
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Tabela III. Relação de espécies para as quais foram obtidas


sequências no banco de dados do NCBI para a construção de árvores
filogenéticas para o gene mtDNA COI, com os respectivos números de
acesso.
Espécie Classe Acesso no GenBank
Amynthas diffringens Oligochaeta EF077550
Diplocardia invecta DQ257318
Hormogaster pretiosa EF653907
Asetocalamyzas laonicola EF569205
Eisenia fetida EF077596
Lumbricus terrestris DQ092908
Amynthas triastriatus EF077607
Metaphire schmardae EF077536
Bimastus parvus EF077605
Aporrectodea caliginosa EF077606
Drawida japonica japonica EF077600
Aglaophamus malmgreni Polychaeta AY996126
Chaetoparia nilssoni AY996125
Eteone picta AY996124
Eulalia mustela AY996123
Eumida sanguinea AY996121
Lacydonia sp. AY996120
Nereiphylla lutea AY996118
Mystides caeca AY996119
Hirudo orientalis Hirundinida EF405599
Moorebdellina biannulata EF405598
Trachelobdellina glabra EF405597
Oxytonostoma typica EF405596
Notostomum laeve EF405595
Platybdella anarrhichae EF405594
Megaliobdella szidati EF405593
Total 26

69
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

Figura 4. Árvore filogenética pelo algoritmo de NJ construída com base nas sequências de mtDNA
COI, com todos os indivíduos das espécies R. alatus e R. motucu estudados, além de sequências
obtidas no banco de dados. Os valores de bootstrap se encontram próximos aos ramos.

70
Tabela IV. Haplótipos e polimorfismos da região ITS1 de minhocuçu R. alatus de diferentes localidades de
Minas Gerais.
Localidade N 216 221 222 224 236 237 243 245 246 254 307

Demais 32 AA ** GG AA GG CC GG ** ** ** TT

Cordisburgo/Brejo 3 ... ... ... ... ... ... ... ... ... ... TC

Cordisburgo/Brejo 1 ... ... ... ... ... ... ... ... ... ... CC

Papagaio/Cerrado 1 ... ... CC CC TT ... ... +T +C +G ...

Pompéu/Cerrado 3 GG ... ... ... ... ... ... ... ... ... ...

Curvelo/Cerradão 2 GG ... ... ... ... ... ... ... ... ... ...

Andrequicé/Cerradão 2 ... +C ... ... TT ... AA +T +C +G ...

Corinto/Cerrado 2 ... +C ... ... TT CA AA +T +C +G ...

Corinto/Veredas 2 ... +C ... ... TT ... AA +T +C +G ...

Total 48                      

71
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

ções 221 e 243 e contém as populações de Andrequicé/Cerradão, Corinto/Veredas e


Corinto/Cerrado, sendo que essa última localidade forma-se um pequeno subgrupo
identificado pela divergência na posição 237. Por fim, o último grupo difere-se pelas
posições 222 e 224, contendo apenas um indivíduo da população de Papagaio/Cer-
rado.
É importante ressaltar, que os três indivíduos da espécie R. motucu, coletados em
Goiás, apresentam o haplótipo mais freqüente entre os R. alatus de Minas Gerais.
Estes resultados mostram que não há, novamente, evidências moleculares de que se
tratem de espécies diferentes.

mtDNA COI
O sequenciamento obtido gerou um amplicon de 634 pares de bases e um total de 185
sítios variáveis. De modo geral, a topologia da árvore filogenética (Fig. 4) mostrou
se mais adequada do que a obtida em rRNA 5.8S, agrupando em clados distintos as
diferentes classes de Anellida. Todos os indivíduos R. alatus agruparam-se em um
mesmo ramo, e a espécie mais próximas a este ramo foi a R. motucu. É importante
ressaltar que não foi possível gerar árvores com sequências de organismos de outros
filos devido à grande divergência genética. Novamente, R. motucu mostrou-se próxi-
mo evolutivamente dos minhocuçus R. alatus avaliados no presente estudo.

DISCUSSÃO
Estudos recentes de sistemática molecular têm demonstrado que, em função de ta-
xas evolutivas diferentes, certos genes (ou regiões do DNA) são mais apropriados
do que outros para a reconstrução de relações evolucionárias entre táxons, em um
nível particular de divergência (Simon et al.1994). Sequências de DNA não-codifi-
cante são mais variáveis do que regiões codificantes e seu uso têm se mostrado mais
apropriado para discriminação de níveis taxonômicos mais próximos (Smith & Klein
1994, Salvolainen et al. 1997). Através deste trabalho buscou-se esclarecer, baseado
no sequenciamento do gene do rRNA 5.8S, do ITS1 e da mtDNA COI, as relações
filogenéticas de minhocuçus distribuídos em municípios do cerrado central de Minas
Gerais. A primeira etapa foi a avaliação de diferentes genes, uma vez que não há
estudos moleculares sobre minhucuçus publicados ou mesmo seqüências depositadas
em bases de dados.
A região codificadora do rRNA 5.8S é pequena e altamente conservada e po-
de não permitir caracterização de espécie (Jorgenson & Cluster 1988), embora te-
nha demonstrado informações relevantes para análises filogenéticas em escala basal
(Hershkovitz & Lewis 1996). Conforme os resultados obtidos, esse gene demonstrou
um alto grau de conservação entre os indivíduos de R. alatus, R. motucu e E. fetida,
mostrando uma evolução lenta nesse gene, mesmo em espécies de famílias distintas.

72
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Por outro lado, os clados formados a partir de sequências de rDNA 5.8S do banco
de dados não mostraram uma topografia condizente com a taxonomia tradicional.
Tal fato sugere taxas evolutivas diferentes entre diferentes espécies para esse gene,
ou até mesmo artefato, já que não se pode aferir qualidade às sequências depositadas
em bancos de dados públicos. Entretanto, diferentes taxas evolutivas foram descritas
para o gene da subunidade 18S do complexo de rRNA (Martin et al. 2000).
Outros fatores podem contribuir para a construção de árvores filogenéticas incor-
retas utilizando-se dados moleculares. Dentre os problemas encontrados pode-se citar
a retenção de similaridades resultante de polimorfismos conservados de um ancestral
e a perda de informações devido a substituições múltiplas de um único sítio (Simon
et al. 1994). Por outro lado, a análise molecular oferece a vantagem de ser uma inves-
tigação direta da constituição genotípica, permitindo a detecção da variação em nível
de DNA. De acordo com a metodologia adotada, as ferramentas moleculares podem
ser mais sensíveis na detecção da diversidade genética, podendo complementar os
métodos clássicos baseados em caracterização morfológica (Buso 2005).
Foi usado o método de neighbor joining, que segundo Nei (1996), produz a mes-
ma topologia das árvores construidas com o método de minimum evolution, quando
o número de nucleotídeos analisados é grande (>500), ou quando a quantidade de
variação é grande, e se há diferenças, elas são geralmente estatisticamente não-signi-
ficantes. Além disso, o autor destaca que distância p ou medidas de distâncias simples
como Jukes-Cantor tendem produzir topologias adequadas, até mesmo mais que me-
didas de distâncias sofisticadas, quando a quantidade de variações é grande, como no
caso do gene da citocromo oxidase.
Os espaços internos transcritos (ITS1 e ITS2) separam os genes rDNA 18S, 5.8S
e 28S. As regiões do ITS de rDNA têm mostrado evoluir rapidamente, sendo úteis
em inferências filogenéticas em nível de gênero e intragênero em plantas (Baldwin
1992), em nível de espécies em peixes (Stepien et al. 1993) e em nível inter- e intra-
específico para Bivalvia (King et al. 1999). Além disso, Hershkovitz & Lewis (1996)
identificaram na região ITS uma ferramenta evolutiva a ser explorada em organismos
próximos e distantes, fornecendo insights sobre a evolução de sequências de DNA
em geral. A rede haplotípica obtida nesse estudo corrobora a idéia de evolução rápida
dessa região, já que foram encontradas variações abundantes entre os minhocuçus
analisados. O haplótipo mais freqüente está presente em vários municípios. Apenas
alguns dos haplótipos mais raros aparecem em apenas uma localidade. Entretanto, em
função de sua baixa freqüência, seriam necessários estudos adicionais para esclarecer
se estes são realmente haplótipos privados de populações específicas.
O DNA mitocondrial tem sido um marcador molecular escolhido para reconstruir
modelos históricos de demografia populacional, migrações, biogeografia e especia-
ção (Hurst & Jiggins 2005). Sequências nucleotídicas ou de aminoácidos, ordem dos
genes mitocondriais, estrutura secundária de RNA’s transportadores e desvios no

73
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

código genético universal foram anteriormente utilizados em análises filogenéticas.


Além disso, sequências únicas de genes ou a região controle mitocondrial tem com-
provado ser úteis em estudos de genética de populações e de eventos de especiação
(Bleidorn et al. 2006).
Dentre as vantagens do DNA mitocondrial destacam-se a facilidade em ser am-
plificado em diferentes táxons e, por ser haplóide, sua sequência pode ser facilmente
obtida sem clonagem. Devido à sua alta taxa evolutiva o mtDNA permite resgatar o
modelo de eventos históricos recentes, sem grande esforço em sequenciamento. Por
último, sendo uma área com pouca recombinação, a molécula inteira pode ser assu-
mida como tendo a mesma história genealógica (Hurst & Jiggins 2005).
Embora o mtDNA tenha a tendência de acumular mutações mas rapidamente do
que algumas regiões nucleares, o gene codificador de proteínas COI apresenta tipica-
mente variação específicas (Tavares & Baker 2008). King et al. (1999) descreveram
variação intraespecifica limitada em Lasmigona subviridis, mas entre as espécies des-
te gênero há grande diferenciação genética. As sequências produzidas para este gene
entre os minhocuçus, mostraram abundante variação intra e interespecífica.
Outro aspecto questionado por esse estudo é se realmente todos os indivíduos
coletados no cerrado central de Minas Gerais são da espécie R. alatus, já que a litera-
tura descreve uma distribuição mais restrita (Drumond et al. 2007). Nesse contexto, a
análise filogenética pode elucidar o status de um táxon e ajudar a alcançar o objetivo
de proteger entidades distintas geneticamente e evolutivamente, podendo também
mostrar as reais prioridades para alocação de esforços (Andreasen 2005). O manejo
efetivo de espécies em risco pode ser complicado devido à inexistência de infor-
mação taxonômica adequada da espécie (King et al. 1999). Técnicas moleculares
(primariamente, sequenciamento de DNA) têm transformado a habilidade dos cien-
tistas de descrever e definir a diversidade biológica, sendo, aliadas a outros tipos de
dados, ferramentas fundamentais para descrição de espécies crípticas. Espécies críp-
ticas requerem uma atenção especial no planejamento de conservação devido a dois
problemas: espécies já consideradas extintas ou ameaçadas podem ser compostas de
múltiplas espécies, que são até mesmo mais raras do que previamente suposto; e, di-
ferentes espécies podem requerer diferentes estratégias de conservação (Blickford et
al. 2006). No presente estudo, o sequenciamento do gene rDNA 5.8S não auxiliou na
separação das espécies estudadas (R. alatus e R. motucu), pois não mostrou nenhuma
variação. Já o ITS1, em função da abundante variação intraespecífica, mostrou-se útil
na separação de algumas subpopulações. Entretanto, o ITS1 também não foi capaz de
separar as espécies estudadas (R. alatus e R. motucu), uma vez que R. motucu apre-
senta o haplótipo mais comum presente em R. alatus.
Uma profunda compreensão das relações filogenéticas de R. alatus é essencial
para prover informações necessárias para o acesso do status de espécie e para o pla-
nejamento, implantação e monitoramento de programas de manejo e uso sustentável.

74
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

De acordo com os resultados obtidos nessa fase do estudo, faz-se necessário inves-
tigar outros genes, como o ITS2 e os rDNA 18S e rDNA 28S, para melhor esclare-
cimento das relações filogenéticas do minhocuçu, bem como para avaliar o quanto a
espécie foi impactada pela atividade extrativista exacerbada. Estudos futuros também
incluirão a investigação de correlação entre distribuição geográfica vs. haplótipos, e
haplótipos vs. variações morfológicas, que estão sendo coletadas para esses animais
(comprimento, diâmetro do animal, diâmetro da galeria).
Em conclusão, o gene do rDNA 5.8S se mostrou conservado, não tendo sido ob-
servadas variações entre os indivíduos testados de R. alatus e R. motucu. Essa sequ-
ência foi a mesma encontrada nas bases de dados para E. fetida, sugerindo uma forte
conservação entre estas espécies. A região ITS1 mostrou-se polimórfica em R. alatus,
podendo ser utilizada, associada a outros marcadores moleculares, em estudos de
Genética de Populações, aplicando-se a conservação e uso sustentável da espécie. O
gene mtDNA pode conter informações filogenéticas relevantes, sendo também fun-
damental, associado aos outros genes nucleares, para estudos de filogenia e genético-
populacionais.

AGRADECIMENTOS
À Fundação de Amparo à Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG), ao Conselho Na-
cional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à Conservação Inter-
nacional do Brasil, pelo suporte financeiro concedido.

LITERATURA CITADA
Andreasen, K. 2005. Implications of molecular systematic analyses on the convervation of rare and
threatened taxa: contrasting examples from Malvaceae. Conservation Genetics. 6: 399-412.
Baldwin, B. G. 1992. Phylogenetic utility of the internal transcribed spacers of ribosomal DNA in
plants: an example from the Compositae. Molecular Phylogenetics and Evolution. 1: 3-16.
Bandelt, H. J., P. Forster & A. Röhlmo. 1999. Median-joining networks for inferring intraspecific
phylogenies. Molecular Biology and Evolution. 16(1): 37-48.
Beauchamp, K. A., R. D. Kathman, T. S. McDowell & R. P. Hedrick. 2001. Molecular phylogeny of
the tubificid oligochaetes with special emphasis on Tubifex tubifex (Tubificidae). Molecular Phylo-
genetics and Evolution. 19(2): 216-224.
Bleidorn, C., L. Podsiadlowsky & T. Bartolomaeus. 2006. The complete mitochondrial genome of the
orbiniid polychate Orbinia latreillii (Annelida: Orbiniidae) – A novel gene order for Annelida and
implications for annelid phylogeny. Gene. 370: 96-103.
Blickford, D., D. J. Lohman, N. S. Sodhi, P. K. L. Ng, R. Meier, K. Winker, K. K. Ingram & I Das.
2006. Cryptic speciess as a window on diversity and conservation. Trends in Ecology and Evolution.
22(3): 148-155.
Buso, G. S. C. 2005. Marcadores moleculares e análise filogenética. Embrapa Recursos Genéticos e
Biotecnologia, Série Documentos No. 136. CENARGEN, Brasília.
Campos, V. M. C. 2007. Criação de minhocuçu. Fundação Centro Tecnológico de Minas Gerais. CE-
TEC. http://www.sbrt.ibict.br.

75
Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

Cho, P. Y., S. J. Cho, M. S. Lee, J. A. Lee, E. S. Tak, C. Shin, J. K. Choo, S. C. Park, K. S. Lee, H.
Y. Park & C. B. Kim. 2004. A PCR-Based analysis of Hox genes in an earthworm, Eisenia andrei
(Annelida: Oligochaeta). Biochemical Genetics. 42(5/6): 209-216.
Drumond, M. A., S. H. C. Campos, A. Q. Guimarães, R. P. Martins, L. C. Giovanetti & M. Mat-
teuzo. 2007. Distribuição geográfica do minhocuçu Rhinodrilus alatus, Righi 1971 e sua contribui-
ção para a revisão do status de conservação da espécie. In: VIII Congresso de ecologia do Brasil.
São Paulo, 2007, Anais. Caxambu, MG: Sociedade de Ecologia do Brasil.
Drumond, M. A., S. H. C. Campos, A. Q. Guimarães & J. T. Nunes. 2008. Uso e conservação do mi-
nhocuçu Rhinodrilus alatus. MG Biota. 1: 5-23.
Folmer, O., M. Black, W. Hoeh, R. Lutz & R. Vrijenhoek. 1994. DNA primers for amplification
of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Molecular
Marine Biology and Biotechnology. 3: 294-299.
Fröbius, A. C. & E. C. Seaver. 2006. ParaHox gene expression in the polychaete annelid Capitella sp.
I. Development Genes and Evolution. 216: 81-88.
Gordon, D., C. Abajian & P. Green. 1998. Consed: a graphical tool for sequence finishing. Genome
Research. 8 (3): 195-202.
Hershkovitz, M. A. & L. A. Lewis. 1996. Deep-level diagnostic value of the rDNA-ITS region. Mo-
lecular Biology and Evolution. 13(9): 1276-1295.
Hurst, G. D. D. & F. M. Jiggins. 2005. Problems with mitochondrial DNA as a marker in population,
phylogeographic and phylogenetic studies: the effects of inherited symbionts. Proceedings of the
Royal Society B: Biological Scienses. 272(1572): 1525-1534.
Jamieson, B. G. M., S. Tillier, A. Tillier, J. L. Justine, E. Ling, S. James, K. McDonald & A. F.
Hugall. 2002. Phylogeny of the Megascolecidae and Crassiclitellata (Annelida: Oligochaeta): com-
bined versus partitioned analysis using nuclear (28S) and mitochondrial (12S, 16S) rDNA. Zoosys-
tema. 24(4): 707-734.
Jorgensen, R. & P. Cluster. 1988. Modes and tempos in the evolution of nuclear ribosomal DNA: new
characters for evolutionary studies and new markers for genetic and population studies. Annals of
the Missouri Botanical Garden. 75: 1238–1247.
Kane, R. A. & D. Rollinson. 1994. Repetitive sequences in the ribosomal DNA internal transcribed
spacer of Schistosoma haematobium, Schistosoma intercalatum and Schistosoma mattheei. Molecu-
lar and Biochemical Parasitology. 63: 153-156.
King, T. L., M. S. Eackles, B. Gjetvaj & W. R. Hoeh. 1999. Intraspecific phylogeography of Lasmi-
gona subviridis (Bivalvia: Unionidae): conservation implications of range discontinuity. Molecular
Ecology. 8:65-78.
Kojima, S. 1998. Paraphyletic status of Polychaeta suggested by phylogenetic analysis based on the
amino acid sequences of Elongation Factor-1α. Molecular Phylogenetics and Evolution. 9(2): 255-
261.
Machado, A. B., C. S. Martins & G. M. Drummond. 2005. Lista da Fauna Brasileira Ameaçada de
Extinção. Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte.
Martin, P., I. Kaygorodova, D. Y. Sherbakov & E. Verheyen. 2000. Rapidly evolving lineages im-
pede the resolution of phylogenetic relationships among Clitellata (Anellida). Molecular Phyloge-
netics and Evolution. 15(3): 355-368.
Miller, A.S., D. D. Dykes & H. F. Poleski. 1988. A simple salting out procedure for extracting DNA
from human cells. Nucleic Acids Research. 16: 1215.
Nei, M. 1996. Phylogenetic analysis in molecular evolutionary genetics. Annual Reviews in Genetics.
30: 371-403.
NCBI. 2008. National Center for Biotechnology Information. United States of America. www.ncbi.nlm.
nih.gov.

76
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

O’Brien, S. J. 1994. A role for molecular genetics in biological conservation. Proceedings of the Na-
tional Academy of Sciences of the United States of America. 91: 5748-5755.
Pop, A. A., M. Wink & V. V. Pop. 2003. Use of 18S, 16S rDNA and cytochrome c oxidase sequences
in earthworm taxonomy (Oligochaeta, Lumbricidae). Pedobiologia. 47: 1-6.
Righi, G. 1971. Sobre a família Glossoscolecidae (Oligochaeta) no Brasil. Arquivos de Zoologia.
20(1): 1-95.
Righi, G. 1998. Oligoquetas. Pp. 571-583. In: A.B.M. Machado, G.A.B. da Fonseca, R.B. Machado, L.M.
de S. Aguiar and L.V. Lins (Eds.). Livro vermelho das espécies ameaçadas de extinção da fauna de
Minas Gerais. Fundação Biodiversitas. Belo Horizonte.
Römbke, J., S. Jänsch & W. Didden. 2005. The use of earthworms in ecological soil classification and
assessment concepts. Ecotoxicology and Environmental Safety. 62: 249-265.
Rupert, E. E., R. S. Fox & R. D. Barnes. 2005. Zoologia dos Invertebrados. 7ª ed. Roca, São Paulo.
Saitou, N. & M. Nei. 1987. The neighbor joining method: a new method for reconstructing phylogenetic
trees. Molecular Biology and Evolution. 4: 406-25.
Salvolainen, V., R. Spichiger & J. F. Manen. 1997. Polyphyletism of Celestrales deduced from a chlo-
roplast noncoding DNA region. Molecular Phylogenetics and Evolution. 7: 145-157.
Sambrook, J. & D. W. Russel. 2001. Molecular cloning: a laboratory manual. 3ª ed. Cold Spring
Harbor Laboratory, New York.
Simon, C., F. Frati, A. Beckenbach, B. Crespi, H. Liu & P. Flook. 1994. Evolution, weighting, and
phylogentic utility of mitochondrial gene sequences and a compilation of conserved Polymerase
Chain Reaction primers. Annals of the Entomological Society of America. 87(6): 651-700.
Smith, D. & A. S. Klein. 1994. Phylogenetic inferences on the relationships of North American and Eu-
ropean Picea species based on nuclear ribosomal 18S sequences and the internal transcribed spacer
region. Molecular Phylogenetics and Evolution. 3: 17-26.
Stepien, C. A., M. T. Dixon & D. M. Hillis. 1993. Evolutionary relationships of the blennioid fish fami-
lies Clinidae, Labrisomidae, and Chaenopsidae: congruence between DNA sequence and allozyme
data. Bulletin of Marine Science. 52: 496-515.
Tamura, K., J. Dudley, M. Nei & S. Kumar. 2007. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analy-
sis (MEGA) Software Version 4.0. Molecular Biology and Evolution. 24: 1596-1599.
Tavares, E. S. & A. J. Baker. 2008. Single mitochondrial gene barcodes reliably identify sister-species
in diverse clades of birds. BMC Evolutionary Biology. 8: 81-95.

77
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
Mexicana
Mexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
Especial
Especial
2: 79-932 (2010)

POPULAÇÕES DE MINHOCAS AMOSTRADAS POR


DIFERENTES MÉTODOS DE COLETA (ELÉTRICO,
QUÍMICO E MANUAL) EM ECOSSISTEMAS DA REGIÃO DE
LONDRINA, PARANÁ, BRASIL

Priscila T.M. Azevedo,1 George Gardner Brown,2 Dilmar Baretta,1


Amarildo Pasini3 & Daiane Heloisa Nunes4
1Universidade de São Paulo (ESALQ/USP), Departamento de Ciência do Solo, Av. Pádua Dias, 11,
CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil. E-mail: priscilatm@gmail.com, dilmarbaretta@gmail.com
2Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira, Km 111, Caixa Postal 319, CEP 83411-000, Colombo, PR,

Brasil. E-mail: browng@cnpf.embrapa.br


3Universidade Estadual de Londrina, Departamento de Agronomia, CP 6001, CEP 86051-990,

Londrina, PR, Brasil. E-mail: pasini@uel.br


4Universidade de São Paulo (ESALQ/USP), Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia

Agrícola, Av. Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil. E-mail: nunesdaiane@gmail.
com

Azevedo, P. T. M., G. G. Brown, D. Baretta, A. Pasini & D. H. Nunes. 2010. Populações de minhocas
amostradas por diferentes métodos de coleta (elétrico, químico e manual) em ecossistemas da região
de Londrina, Paraná, Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 79-93.
RESUMO. A coleta de minhocas demanda tempo, mão-de-obra e trabalho intenso. Para reduzir o tempo
e esforços necessários na amostragem, pode-se usar solução química irritante ou impulsos elétricos para
extrair minhocas do solo. No presente trabalho comparou-se o uso de dois métodos comportamentais
para coleta de minhocas (formol diluído e eletricidade) e sua eficiência na extração de minhocas do solo
em fragmento de mata secundária, margem de um pântano, área agrícola de cultivo anual e pastagem.
A coleta com eletricidade (método Octeto de Thielemann) foi realizada usando um aparelho elétrico
que extrai minhocas sobre uma área de aproximadamente 0,4 m2. Exatamente abaixo e imediatamente
após o método elétrico, realizou-se a escavação e triagem manual de monólitos de 0,16 m2, até 30 cm de
profundidade. A extração química foi realizada usando uma solução de formol (0,5%) aplicada em área
de 1 m2, distante 5 m das outras amostragens. O método elétrico não apresentou diferença significativa
da extração com solução de formol, enquanto à densidade e biomassa de minhocas coletadas. Amynthas
gracilis e Urobenus brasiliensis predominaram na mata e responderam aos métodos comportamentais.
Pontoscolex corethrurus foi mais encontrada no brejo, onde os métodos manual e químico foram mais
eficientes. Nos sistemas agrícolas, destacou-se a presença de Dichogaster spp. (não responsivos aos
métodos comportamentais), sendo a maioria das minhocas coletada pelo método manual. A utilização do
aparelho elétrico e da solução de formol foi eficiente na coleta de minhocas adultas e de maior biomassa,
enquanto que o método manual extraiu mais indivíduos menores e juvenis.
Palavras chave: Fauna do solo, biodiversidade, métodos de amostragem, Oligochaeta.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

79
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

Azevedo, P. T. M., G. G. Brown, D. Baretta, A. Pasini & D. H. Nunes. 2010. Poblaciones de


lombrices de tierra muestreadas por diferentes métodos de coleta (eléctrico, químico y manual)
en ecosistemas de la región de Londrina, Paraná, Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 79-93.
RESUMEN. La recolección de lombrices exige tiempo, mano de obra y trabajo intenso. Para reducir el
tiempo y los esfuerzos necesarios en el muestreo, se puede usar una solución química irritante o impul-
sos eléctricos para extraer lombrices del suelo. En el presente trabajo se comparó el uso de dos métodos
de comportamiento para recolección de lombrices (formol diluido y electricidad) y su eficiencia en la
extracción de lombrices en un fragmento de bosque secundario, margen de un pantano, área agrícola de
cultivo anual y pastizal. La recolección con electricidad (método Octeto de Thielemann) fue realizada
usando un aparato eléctrico que extrae lombrices sobre un área de aproximadamente 0.4 m2. Exactamen-
te debajo e inmediatamente después del método eléctrico, se realizó la excavación y selección manual
de monolitos de 0.16 m2, hasta una profundidad de 30 cm. La extracción química fue realizada usando
una solución de formol (0.5%) aplicada en área de 1 m2, distante 5 m de los demás muestreos. El método
eléctrico no presentó diferencia significativa de la extracción con solución de formol, con respecto a la
densidad y biomasa de lombrices recolectadas. Amynthas gracilis y Urobenus brasiliensis predominaron
en el bosque y respondieron a los métodos de extracción comportamental. Pontoscolex corethrurus fue
encontrada principalmente en la muestra cerca del pantano, donde el método manual y químico fueron
más eficaces. En los sistemas agrícolas, se destacó la presencia de Dichogaster spp. (no responsivos a
los métodos comportamentales), recolectadas más por el método manual. La utilización del aparato eléc-
trico y de la solución de formol fue eficaz en la recolección de lombrices adultas y de mayor biomasa,
mientras que el método manual extrajo mayor cantidad de individuos menores y juveniles.
Palabras clave: Fauna del suelo, biodiversidad, métodos de muestreo, Oligochaeta.

INTRODUÇÃO
A amostragem de minhocas pode ser realizada por métodos diretos, como a escavação
de monólitos e posterior triagem manual dos organismos ou por métodos comporta-
mentais, nos quais as minhocas respondem a estímulos (soluções irritantes, impul-
sos elétricos, calor, vibrações) e saem para a superfície do solo (Garceau & Coderre
1991). Atualmente, os métodos mais utilizados pelos pesquisadores são a escavação
e triagem manual de monólitos, especialmente o método TSBF (Tropical Soil Biolo-
gy and Fertility; Anderson & Ingram 1993) e a extração de minhocas por solução de
formol (Zaborski 2003), combinados ou não (Römbke et al. 2006).
Em geral, a triagem de monólitos obtém maior densidade (no. indivíduos) e bio-
massa de minhocas na camada amostrada em relação à extração por meios quími-
cos. Dessa forma, constitui o meio de amostragem mais preciso (Bouché & Gardner
1984). Entretanto, as minhocas que habitam camadas inferiores à amostrada podem
escapar rapidamente pelos túneis permanentes em direção a camadas mais profundas
e não são bem coletadas por este método (Baretta et al. 2007). Além disso, a retirada
de monólitos pode causar destruição física do solo, e a presença de barreiras físicas
como um sistema radicular denso pode torná-lo impraticável (Zaborski 2003, Baretta
et al. 2007). O método é trabalhoso, necessitando de maior período de tempo e mão-
de-obra para sua conclusão (Nelson & Satchell 1962, Lee 1985).

80
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

A utilização de solução química extratora, como o formol, visa diminuir os efeitos


negativos do método de escavação, mas também apresenta desvantagens por ser um
produto fitotóxico e carcinogênico (Caballero 1974, Schmidt et al. 2001, Eichinger et
al. 2007, Coja et al. 2008).
A expulsão de minhocas por estímulos elétricos foi descrita pela primeira vez em
1933, por Walton e Johnstone-Wallace (Edwards & Bohlen 1996). Na década de 50
e 60, vários trabalhos foram publicados utilizando eletrodos no solo para estimular a
saída de minhocas. A principal dificuldade encontrada na época era delimitar a área e
volume de solo amostrado (Nelson & Satchell 1962). O problema foi reduzido quan-
do Rushton & Luff (1984) utilizaram vários eletrodos dispostos em um círculo de
área 0,105 m2. Esse método ainda não foi estudado na América Latina e pode ser uma
alternativa aos métodos convencionais. Atualmente, o método utilizado é baseado no
Octeto de Thielemann (Thielemann 1986), no qual oito eletrodos são arranjados na
forma de um octógono, inseridos no solo, e uma corrente elétrica alternada é descar-
regada entre os diferentes pares de eletrodos durante todo tempo de coleta (Rabello
& Brown 2005). Esse método foi eficiente para coleta de minhocas em solos na In-
glaterra, Alemanha e Áustria (Satchell 1955, Thielemann 1986, Coja et al. 2008).
Todavia, o método demanda maior investimento inicial, pela aquisição do aparelho
e gerador, e sua eficiência tem sido questionada (Vetter 1996), pois está diretamente
relacionada com o teor de água no solo, limitando as coletas em diferentes épocas e
regiões amostradas (Rushton & Luff 1984).
Diante da importância de se escolher um método adequado de amostragem de
minhocas para os estudos ecológicos, e da escassez de trabalhos científicos que abor-
dam o assunto na América Latina, o presente estudo teve como objetivo avaliar a
eficiência e as diferenças na abundância (densidade populacional e biomassa) e diver-
sidade obtidas pelos métodos comportamentais de coleta de minhocas em diferentes
ecossistemas.

MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi conduzido no município de Londrina, Paraná, Brasil (23º23’30” S e
51º11’30” W), em quatro ecossistemas distintos, com altitude média de 566 metros
acima do nível do mar. O clima da região é definido como subtropical úmido (Cfb,
segundo a classificação de Köppen). A precipitação média anual é de 1.614 mm e a
temperatura média do mês mais quente superior a 22 °C e a do mês mais frio inferior
a 18 °C (Corrêa et al. 1982). O solo dos locais de amostragem foi classificado como
Latossolo Vermelho eutroférrico, textura muito argilosa (Tabela I).
Os ecossistemas selecionados incluíram: 1) fragmento de mata Atlântica secun-
dária (mata); 2) cultivo de sorgo (Sorghum spp.) e milho (Zea mays L), introduzidos
há 15 anos, semeados com plantio convencional (arado de disco) e sem histórico de
práticas conservacionistas (lavoura); 3) pastagem de Tifton 85 (Cynodon spp.) para

81
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

Tabela I. Características químicas e umidade gravimétrica do solo, em fragmento de mata secundária


(mata), cultivo de sorgo (lavoura), pastagem de Tifton 85 (pastagem) e margem de um pântano (brejo)
em Londrina, Paraná.
Ecossistema pH CaCl2 H+Al Ca2+ Mg2+ K+ CTC P C V U

0,01 mol/L --------------- cmolc/dm³ --------------- mg/dm³ g/dm³ % %

Mata 5,8 3,6 9,7 2,7 0,4 16,5 3,1 33,1 78,0 41,0

Lavoura 5,0 4,6 5,5 1,6 0,7 12,3 5,2 19,0 62,7 31,0

Pastagem 5,3 4,2 6,0 1,9 0,4 12,5 5,5 22,2 65,9 30,0

Brejo 5,5 3,9 6,4 3,3 0,2 13,7 7,9 25,8 70,9 58,0

H+Al (Hidrogênio+Alumínio); Ca2+ (Cálcio), Mg2+ (Magnésio), K+ (Potássio), CTC (Capacidade de troca de
cátions), P (Fósforo), C (Carbono), V (Saturação de bases) e U (Umidade gravimétrica).

eqüinos há 10 anos (pastagem); e 4) margem de um pântano (brejo). As três primeiras


áreas se localizam na Fazenda Escola, no campus da Universidade Estadual de Lon-
drina (UEL), e a última a aproximadamente 5 km da Embrapa Soja.
Para a avaliação das populações de minhocas, foram usados dois métodos com-
portamentais (elétrico e formol) e um método de coleta direta (triagem manual) do
solo. Para cada método, de acordo com o tamanho e a representatividade das áreas,
foram amostrados, ao acaso, oito pontos nas áreas de mata e brejo e cinco pontos
nas áreas de lavoura e pastagem. Os pontos de amostragem apresentavam distância
mínima de 10 metros entre si. As avaliações foram realizadas nos meses de abril e
maio de 2005.
O octeto de Thielemann (Thielemann 1986) foi utilizado no método elétrico. O
aparelho foi disposto sobre o solo e acoplado a uma bateria de 12 amperes (de auto-
móvel). As oito hastes foram inseridas no solo até 30 cm de profundidade, formando
um círculo de 52 cm de diâmetro. Selecionou-se a voltagem e freqüência dos im-
pulsos elétricos, sendo que a cada 4 minutos houve variação de corrente elétrica e
freqüência dos impulsos entre os eletrodos, para que ocorresse mudança do campo
elétrico do solo e afetasse as minhocas em diferentes intensidades e orientações. A
voltagem média foi de 200 V, variando de 100 a 400 V. Delimitou-se área de 0.4 m2
para a coleta das minhocas, por ponto amostrado. O tempo total de coleta foi de 20
minutos para cada ponto de amostragem.
O método manual correspondeu à escavação e triagem manual de monólitos de
40×40 cm, até a profundidade de 30 cm. A escavação dos monólitos foi feita após a
extração elétrica e exatamente abaixo do ponto onde foi realizado o método elétri-
co, para cálculo da eficiência do aparelho elétrico e para se conhecer quais espécies
estavam no local de amostragem e não foram coletadas pelo método elétrico. Uma
sub-amostra de solo (0-10 cm de profundidade) foi retirada de cada monólito para de-

82
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

terminação de algumas variáveis ambientais: umidade gravimétrica, matéria orgânica


(MO), pH CaCl2 (pH) e teores de N, C, P, K, Ca e Mg.
Para o método químico (formol), foram usados 20 litros de solução extratora de
formaldeído na concentração de 0,5% (Raw 1959, Baker 1985). Determinou-se o
ponto de amostragem, distante 5 metros da coleta pelo método elétrico, e foi delimi-
tada área de 1 m2. Os resíduos da superfície do solo foram retirados com uma enxada,
20 minutos antes do início da coleta. A solução extratora foi aplicada lentamente,
para completa absorção pelo solo. O tempo de coleta manual das minhocas que saíam
para a superfície foi de 25 minutos. Todas as espécies de minhocas coletadas foram
mortas em álcool (20%) e fixadas em formol (4%).
As minhocas foram contadas, pesadas e separadas em indivíduos juvenis e adul-
tos. Para obtenção da biomassa fresca total, as minhocas foram lavadas em água
corrente e secadas ao ar livre com papel toalha por três minutos. Os adultos foram
identificados segundo Righi (1990) e Blakemore (2002). Os resultados de densidade
populacional e biomassa foram transformados em indivíduos por metro quadrado
(ind/m2) e peso por metro quadrado (g/m2), respectivamente.
Os dados obtidos não apresentaram distribuição normal, pelo teste de Kolmo-
gorov-Smirnov. Realizou-se, então, análise estatística não-paramétrica usando o
método de Kruskal-Wallis para análise de variância dos dados obtidos. O teste de
Mann-Whitney foi utilizado para comparar os tratamentos (métodos elétrico, manual
e formol) entre si. Análises multivariadas de correlação canônica (ACC) e de compo-
nentes principais (ACP) foram realizadas entre as variáveis de resposta (espécies de
minhocas) e as variáveis ambientais explicativas: biomassa fresca total das minhocas,
abundância total de minhocas, índice de diversidade de Shannon (H), pH CaCl2 e
teores de MO, N, C, P, K, Ca e Mg no solo. As análises multivariadas foram realiza-
das no programa CANOCO versão 4.0 (Ter Braak & Smilauer 1998). As variáveis
ambientais foram utilizadas posteriormente na ACP, como variáveis explicativas das
modificações das populações de minhocas (Baretta et al. 2007).
Para o cálculo da eficiência (%) dos métodos comportamentais empregados (elé-
trico e formol) em cada ponto de amostragem, foi realizada em base à soma dos indi-
víduos obtidos com o método elétrico e o método manual. Para o cálculo, foi utilizada
a seguinte fórmula:

Ef método (%) = (nmétodo/(nele+nman))*100

Onde, nmétodo = densidade (ind/m2) de minhocas coletadas com cada método


comportamental, podendo ser nele (elétrico) ou nfor (formol), sendo que:
nele = densidade (ind/m2) obtida pelo método elétrico
nman = densidade (ind/m2) obtida pelo método manual
nfor = densidade (ind/m2) obtida pelo método formol

83
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

O valor da eficiência média de cada método nas diferentes áreas foi obtido pela
média dos valores das eficiências em cada ponto de amostragem.

RESULTADOS

Densidade, biomassa e diversidade de minhocas


O método manual obteve a maior densidade populacional de minhocas em todos os
ecossistemas avaliados, diferindo estatisticamente dos outros métodos na mata, pas-
tagem e lavoura (Tabela II). Nestes ecossistemas, a maioria das minhocas coletadas
pelo método manual foram indivíduos jovens (Tabela III) e pequenos, com 1 a 3 cm
de comprimento. As minhocas adultas responderam melhor aos métodos comporta-
mentais (elétrico e formol), que o método de catação manual.
Os métodos elétrico e formol extraíram a maior quantidade de minhocas na ma-
ta, onde predominam espécies que responderam bem a estes métodos (Tabela III):
Amynthas gracilis (Kinberg 1867), e a nativa Urobenus brasiliensis (Benham 1887),

Tabela II. Densidade populacional (ind/m²) e biomassa (g/m²) de minhocas (média


± sd: desvio padrão) obtidos pelos métodos de coleta elétrico, manual e formol em
distintos ecossistemas em Londrina, Paraná.
Método Ecossistema

Mata Brejo Pastagem Lavoura

Densidade (ind/m²)

Elétrico 38,4 ± 35,2 b* 4,1 ± 5,6 a 0,0 ± 0,0 b 9,0 ± 17,5 b

Manual 264,1 ± 242,3 a 14,1 ± 14,5 a 46,2 ± 46,5 a 315,0 ± 283,3 a

Formol 26,0 ± 24,6 b 11,4 ± 11,7 a 1,0 ± 2,23 b 1,6 ± 3,6 a

Kruskal-Wallis S N.S S S
(p < 0,001)

Biomassa (g/m²)

Elétrico 23,52 ± 26,1 a 4,94 ± 7,2 a 0,00 ± 0,0 a 0,11 ± 0,2 ab

Manual 5,07 ± 3,1 b 7,50 ± 7,5 a 0,52 ± 0,5 b 2,89 ± 2,9 b

Formol 16,01 ± 18,1 ab 9,46 ± 11,9 a 0,44 ± 0,9 ab 0,07 ± 0,2 a

Kruskal-Wallis S N.S S N.S


(p < 0,001)

*Médias seguidas da mesma letra nas colunas, não diferem entre si, a 5% de probabilidade pelo
teste de Mann-Whitney. S: significativo; NS: não significativo.

84
Tabela III. Densidade populacional (ind/m²) das espécies de minhocas, diversidade total de espécies e índice de diversidade de Shannon
obtidos pelos métodos elétrico (ele), manual (man) e formol (for) em distintos ecossistemas em Londrina, Paraná.
Espécies Brejo Mata Lavoura Pastagem

ele man for ele man for ele man For ele man for

Amynthas gracilis 3,4 0,8 4,0 34,7 4,7 23,8 0 0 0 0 0 0,4

Pontoscolex corethrurus 0,3 10,9 7,4 0,3 10,9 0 0 2,5 0 0 0 0,2

Dichogaster affinis 0 0 0 0 7,0 0 0 15,0 0 0 2,5 0

Dichogaster bolaui 0 0 0 0 0,8 0 0 16,3 0 0 0 0

Dichogaster saliens 0 0 0 0 3,9 0 0 1,3 0 0 0 0,2

Dichogaster spp. 0 0 0 0 39,1 0 3,0 38,8 0 0 5,0 0

Urobenus brasiliensis 0 0 0 3,4 3,9 2,3 0 0 0 0 0 0

Fimoscolex sp. 0 0 0 0 2,3 0 0 0 0 0 0 0

Belladrilus sp. 0 0 0 0 0 0 0 3,8 0,4 0 1,3 0

Glossoscolex sp. 0 0,8 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Ocnerodrilidae spp. 0 0 0 0 3,9 0 0 6,1 0,4 0 0 0

Juvenis 0,3 1,6 0 0 187,5 0 6,0 231,3 1,2 0 37,5 0,2

TOTAL 4,1 14,1 11,4 38,4 264,1 26,0 9,0 315,0 1,6 0 46,3 1,0

No. total de espécies 2 3 2 3 8 2 1 6 1 0 3 3

Diversidade Shannon* 0,13c 0,09c 0,27bc 0,21c 0,76a 0,29bc 0,26bc 0,72a 0,11c 0c 0,62ab 0,31bc

* Letras diferentes indicam diferenças estatisticamente significativas da diversidade Shannon.

85
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

ambas espécies epi-endogêicas. Para as variáveis densidade e biomassa, não houve


diferença significativa entre os métodos elétrico e formol (Tabela II).
A espécie peregrina Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) foi principalmen-
te amostrada pelo método manual (Tabela III). Esta espécie foi mais encontrada
nas áreas de brejo e mata, onde o solo estava muito úmido (Tabela I). No brejo, a
solução de formol expulsou maior número dessa espécie que o aparelho elétrico
(Tabela III).
Considerando todos os métodos de coleta, foram identificadas nove espécies de
minhocas, sendo quatro delas exóticas, Dichogaster affinis (Michaelsen 1890), D.
saliens (Beddard 1892), D. bolaui (Michaelsen 1891) e A. gracilis, uma peregrina (P.
corethrurus) e pelo menos quatro nativas (U. brasiliensis, Belladrilus sp., Fimosco-
lex sp. e Glossoscolex sp.). Coletaram-se, também, vários espécimes da família Oc-
nerodrilidae não identificáveis em nível de espécie. A maior diversidade de minhocas
(oito espécies) foi obtida na mata e pelo método manual em todos os ecossistemas
(Tabela III). Nos outros ecossistemas a diversidade de minhocas foi menor, tanto em
número de espécies como usando o índice de Shannon (Tabela III). As minhocas exó-
ticas do gênero Dichogaster foram as mais abundantes, e ocorreram principalmente
na lavoura (Tabela III).

Eficiência dos métodos


Nas áreas agrícolas, onde predominaram as espécies do gênero Dichogaster e da famí-
lia Ocnerodrilidae (Tabela III), os métodos comportamentais foram pouco eficientes
(Fig. 1). O único lugar onde houve boa eficiência (>75%) de um dos métodos compor-
tamentais foi com o formol no brejo. Na pastagem, nenhuma minhoca saiu à superfície
do solo com a coleta elétrica. Na mata, a eficiência média dos métodos elétrico e for-
mol foi de 20,7 e 13,1%, respectivamente (Fig. 1), mas de todos os indivíduos da es-
pécie A. gracilis coletados na mata, 88% e 60% foram coletados pelo método elétrico
e formol, respectivamente. A espécie U. brasiliensis também respondeu aos métodos
comportamentais, sendo que 46 e 31% dos dados de densidade populacional desta
espécie foram obtidos pelos métodos elétrico e formol, respectivamente (Tabela III).

Análise de componentes principais (ACP)


Evidenciou-se por meio da relação entre as componentes principais 1 (CP 1) e 2 (CP
2) que os métodos de coleta e os ecossistemas ficaram separados uns dos outros; es-
pecialmente o método manual dos métodos comportamentais (elétrico e formol) (Fig.
2). A variabilidade dos dados foi explicada em 35,2% pela CP1 e 14,5% pela CP2,
totalizando 49,7% da variabilidade dos dados referentes às espécies de minhocas (va-
riáveis de resposta). A terceira componente principal (CP 3) explicou menos do que
10% da variabilidade total e foi desconsiderada.

86
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 1. Eficiência (%) dos métodos elétrico e químico (formol) para a extração de minhocas em
fragmento de mata secundária (mata), cultivo de sorgo (lavoura), pastagem de Tifton 85 (pastagem) e
margem de um pântano (brejo). Londrina, Paraná, Brasil. A eficiência foi calculada a partir da soma
dos indivíduos coletados usando o método de extração elétrica e manual (veja o texto).

As espécies do gênero Dichogaster (Dia, Dis, Dib, Di), da família Ocnerodrili-


dae (Osp), os indivíduos jovens (out), o índice de diversidade de Shannon (H) e a
abundância total de minhocas foram às variáveis que mais contribuíram (Fig. 2) na
CP1 para separar o método manual dos métodos comportamentais (elétrico e formol),
especialmente quando o método manual foi usado nas áreas de mata, pastagem e
lavoura. Nesse sentido, quando se adotou o método manual, obteve-se uma maior
abundância e diversidade de minhocas (H) do que nos demais métodos. Já na CP2, as
variáveis biomassa fresca de minhocas (Biom), umidade (Umi), e a espécie A. gra-
cilis (Agr) contribuíram mais para separar os métodos comportamentais do método
manual. As espécies nativas U. brasiliensis e Fimoscolex sp. se associaram fortemen-
te aos teores de carbono (C), nitrogênio (N) e Cálcio (Ca) no solo, especialmente na
área de mata (Fig. 2).

DISCUSSÃO
Alguns fatores ambientais e comportamentais influenciaram a coleta de minhocas
pelos diferentes métodos: a) a composição específica da comunidade de minhocas
presente; b) a reação de indivíduos adultos vs. juvenis; c) o tipo de cobertura vegetal
presente no local; d) as condições edáficas do local, especialmente o teor de umidade;
e) o hábito/categoria ecológica das minhocas presentes no local. Ainda que alguns
desses fatores estejam relacionados entre si (por ex., a cobertura vegetal influencia
a composição específica da comunidade de minhocas), evidencia-se que os métodos
de coleta devem ser escolhidos segundo as condições locais para que haja uma coleta
adequada, tanto da diversidade quanto da abundância das minhocas.

87
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

Figura 2. Relação entre os componentes principais 1 (CP1) e 2 (CP2) da análise de componentes


principais (ACP), discriminando as variáveis ambientais, diversidade, biomassa, abundância, espécies
de minhocas e os métodos de coleta Manual, Elétrico e Formol. Dia: Dichogaster affinis; Dis:
Dichogaster saliens; Dib: Dichogaster bolaui; Di: Dichogaster sp.; Osp: Ocnerodrilidae; out: jovens;
Bsp: Belladrilus sp.; Pco: Pontoscolex corethrurus; Gsp: Glossoscolex sp.; Agr: Amynthas gracilis;
Ubr: Urobenus brasiliensis; Fim: Fimoscolex sp.; C: Carbono no solo; P, K, Ca, Mg, N: teores de
fósforo, potássio, cálcio, magnésio e nitrogênio no solo; Umi: umidade do solo na camada 0-10 cm;
Biom: biomassa de minhocas; H: índice de diversidade de Shannon.

As espécies A. gracilis e U. brasiliensis responderam bem ao método de extra-


ção com formol. Essas minhocas são bem maiores que as do gênero Dichogaster e
da família Ocnerodrilidae, e habitam as camadas mais superficiais do solo, tendo,
portanto, maior facilidade para sair quando estressadas. Baretta et al. (2007) também
demonstraram que o método formol foi mais eficiente e adequado para coleta das
espécies Amynthas corticis (Kinberg 1867) e U. brasiliensis, em relação à triagem
manual do solo.
A espécie P. corethrurus foi principalmente amostrada pelo método manual, sen-
do pouco responsiva aos métodos comportamentais, especialmente o elétrico. No
brejo, onde o solo estava mais úmido, esta espécie foi mais coletada pelo método do
formol que pelo método elétrico, resultado esperado para uma espécie endogêica. A

88
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

maior parte dos indivíduos coletados no brejo eram dessa espécie, sendo que apenas
algumas A. gracilis foram coletadas usando os métodos comportamentais. Nunes et
al. (2006) também verificou que a maioria (95%) das minhocas amostradas em área
de várzea úmida, cultivada com pastagem antiga, pertencia a P. corethrurus.
No presente estudo foram encontradas apenas quatro espécies nativas; a maioria
das espécies coletadas eram exóticas ou peregrinas, de ampla distribuição. Estas es-
pécies são mais adaptadas às mudanças edáficas do que as minhocas nativas devido
a diferenças na ecologia, no hábito de alimentação e nas características fisiológi-
cas (Nahmani et al. 2003). Elas são beneficiadas pela adoção de sistemas agrícolas,
podendo se tornar dominantes nestas áreas, como é o caso de minhocas do gênero
Dichogaster (Fragoso et al. 1999, Brown et al. 2004). Brown et al. (2004, 2008)
relataram indivíduos deste gênero em várias áreas de plantio direto no Paraná. Neste
estudo, a área não tinha histórico de utilização do sistema de plantio direto, mas no
dia da coleta a área continha restos vegetais da colheita anterior, o que indica que não
foi utilizado implemento pesado (grade e/ou escarificador) meses antes da amostra-
gem. Desta forma, os dados confirmam a capacidade destas espécies de se manterem
mesmo em áreas degradadas pelo manejo intensivo, como os sistemas agrícolas con-
vencionais.
As minhocas adultas responderam melhor aos métodos comportamentais (elétri-
co e formol), pois seus corpos são maiores e, de alguma forma, possuem força para
saírem para a superfície do solo em resposta ao extrator, enquanto que minhocas
juvenis, principalmente as pequenas, não conseguem sair e morrem (Dash & Patra
1972). Essas últimas predominaram nas áreas agrícolas, (principalmente as Dicho-
gaster spp. e indivíduos da família Ocnerodrilidae), e não responderam aos métodos
comportamentais, sendo mais bem coletadas usando o método manual. A menor efi-
ciência da coleta com os métodos comportamentais poderia também estar relaciona-
da à menor umidade (Tabela I) e maior compactação (não medida, mas verificada
empiricamente ao cavar) do solo nessas áreas. Esses fatores afetam a condutividade
elétrica e, conseqüentemente, a eficiência do aparelho elétrico. Portanto, quando há
baixa umidade no solo, ou o mesmo se encontra compactado, não é recomendável o
uso dos métodos comportamentais (elétrico, formol), devendo-se priorizar o método
manual de coleta.
A eficiência do método elétrico foi baixa (< 25%) e a amostragen química foi
eficiente somente no brejo. Sabe-se que a eficiência do método elétrico depende de
vários fatores edafoclimáticos e das espécies presentes (Coja et al. 2008). Por exem-
plo, Vetter (1996) e Rushton & Luff (1984), trabalhando em solo de clima temperado,
obtiveram eficiência média do método elétrico de aproximadamente 53% e 49%,
respectivamente, para as espécies da família Lumbricidae encontradas nas suas áreas
de estudo. Vetter (1996) também comparou a eficiência do método formol e demons-

89
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

trou que este foi mais eficiente que o método elétrico, ao expulsar 70% do total de
minhocas. Já Coja et al. (2008) obteve melhores resultados com o método elétrico do
que com formol em diferentes concentrações; contudo, o aparelho elétrico expeliu
menor número de adultos e maior número de juvenis. Nos estudos de Rushton & Luff
(1984), o aparelho elétrico expulsou 80,5% da espécie Lumbricus castaneus (Savigny
1826), enquanto que para Aporrectodea longa longa (Ude 1895), a eficiência do apa-
relho elétrico foi de apenas 22,8%, assemelhando-se mais aos resultados obtidos no
presente estudo. Finalmente, Thielemann (1986), autor do método do Octeto obteve
88,1% de eficiência média com o método elétrico.
O conhecimento sobre o hábito das espécies é fator determinante para explicar as
respostas das minhocas aos métodos comportamentais. De acordo com a classificação
em grupos ecológicos de Bouché (1971, 1977), as espécies epi-endogêicas habitam
a camada superficial do solo e as anécicas os horizontes mais profundos, formando
galerias verticais permanentes ou semi-permanentes no solo. Estas espécies são as
que melhor respondem aos métodos comportamentais, pois ao serem estimuladas, sa-
em para a superfície do solo por meio de galerias. Embora Fragoso & Lavelle (1992)
mostraram que espécies epigêicas ou anécicas predominam em algumas comunidades
de minhocas nas florestas úmidas tropicais, na região dos trópicos, a maior veloci-
dade de decomposição da matéria orgânica pelos microorganismos tende a favorecer
as espécies endogêicas (Lavelle 1983, Grisi et al. 1998). Estas espécies normalmente
têm maior dificuldade em sair do solo e dificilmente são coletadas pelos métodos
formol e elétrico, justificando a baixa eficiência destes métodos no Brasil em relação
aos trabalhos na Europa, onde a ocorrência das espécies endogêicas é menor (Lavel-
le 1983). É importante ressaltar que no Brasil existem regiões onde a presença de
certas espécies anécicas ou endoanécicas é conhecida, como alguns minhocuçus no
Centro-Oeste e Norte do país (Brown & James 2007). Para essas situações e espécies
a utilização de formol como solução extratora é recomendada (ISO/DIS 23611-1,
2004), pois são minhocas maiores que escapam facilmente na retirada dos monólitos
(Römbke 2007).
Nas condições de solo, clima e vegetação do estudo, o aparelho elétrico pode ser
uma alternativa a solução de formol, mas devem-se tomar os devidos cuidados em re-
lação à umidade do solo e a diversidade de espécies presentes no local. As espécies A.
gracilis e U. brasiliensis responderam aos métodos comportamentais enquanto que
as espécies do gênero Dichogaster spp., da família Ocnerodrilidae e os indivíduos
jovens foram melhor amostrados pelo método manual. De maneira geral, pode-se in-
ferir que a combinação do método manual com um método comportamental é a meto-
dologia ideal para uma adequada amostragem de minhocas, conforme recomendado
pela ISO (2004). Caso a combinação dos métodos não seja possível, recomenda-se
utilizar o método manual (escavação e triagem manual de monólitos).

90
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem o apoio financeiro da Embrapa e do CNPq (Bolsa de pesquisa e
Profix ao George Brown, IC à Priscila T. M. Azevedo e doutorado ao Dilmar Baretta),
a ajuda do taxonomista Samuel James nas identificações e dos técnicos da Embrapa
Soja (Sérgio Henrique da Silva, Gustavo Garbelini e Antônio Pavão) e demais cole-
gas (Antonio Alberto dos Santos, Bruce Motte, Vanesca Korasaki e Mateus Azevedo)
no trabalho de campo. Finalmente, agradecemos a Hubert Höfer e Jörg Römbke pelo
empréstimo do aparelho elétrico de Thielemann usado nesse trabalho.

LITERATURA CITADA
Anderson, J. M. & J. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility, a handbook of methods. 2ed.
CAB International, Wallingford.
Baker, G. H. 1985. Formalin-expulsion of earthworms (Lumbricidae) from Irish peat soils. Soil Biology
and Biochemistry. 17: 113-114.
Baretta, D., G. G. Brown, S. W. James & E. J. B. N. Cardoso. 2007. Earthworm populations sam-
pled using collection methods in atlantic forests with Araucaria angustifolia. Scentia Agricola.
64: 384-392.
Blakemore, R. J. 2002. Cosmopolitan earthworms – an eco-taxonomic guide to the peregrine species
of the world. VermEcology, Kippax. CD-Rom.
Bouché, M. B. 1971. Relations entre les structures spatiales et fonctionelles des écossystemes, ilustrées
par le role pédobiologique des vers de terre. Pp. 189-209. In: P. Pesson (Ed.). La vie dans les sols.
Aspects noveaux, etudes expérimentales. Gauthier-Villars, Paris.
Bouché, M. B. 1977. Stratégies lombriciennes. In: T. Persson and U. Lohm. Soil organisms as compo-
nents of ecosystems. Ecological Bulletins. 25: 122-132.
Bouché, M. B. & R. H. Gardner. 1984. Earthworms functions. VIII – Population estimation tech-
niques. Revue d’Ecologie et de Biologie du Sol. 21: 37-63.
Brown, G. G., N. P. Benito, A. Pasini, K. D. Sautter, M. de F. Guimarães & E. Torres. 2003. No-till-
age greatly increases earthworm populations in Paraná State, Brazil. Pedobiologia. 47: 764-771.
Brown, G. G., S. W. James, K. D. Sautter, A. Pasini, N. P. Benito, D. H. Nunes, V. Korasaki, E.
F. Santos, C. Matsumura, P. T. Martins, A. Pavão, S. H. Silva, G. Garbelini & E. Torres.
2004. Avaliação das populações de minhocas como bioindicadores ambientais no Norte e Leste
do Estado do Paraná. Pp. 33-46. In: O. F. Saraiva (Ed.). Resultados de pesquisa da Embrapa Soja
2003. Manejo de solos, plantas daninhas e agricultura de precisão. Embrapa Soja, Londrina, Série
Documentos, Nº 253.
Brown, G. G., S. W. James, K. D. Sautter, A. Pasini, N. P. Benito, D. H. Nunes, V. Korasaki, E. F.
Santos, C. Matsumura, P. T. Martins, A. Pavão, S. H. Silva, G. Garbelini & E. Torres. Avalia-
ção de populações de minhocas (Annelida: Oligochaeta) em sistemas agrícolas e naturais, e seu po-
tencial como bioindicadores ambientais. Pp. 17-29. In: O. F. Saraiva (Ed.). Resultados de pesquisa
da Embrapa Soja 2008. Manejo do solo. Embrapa Soja, Londrina, Série Documentos Nº 296.
Brown, G. G. & S. James. 2007. Ecologia, biodiversidade e biogeografia das minhocas no Brasil. Pp.
291-375. In: G. G. Brown and C. Fragoso. (Eds.). Minhocas na América Latina: biodiversidade e
ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
Caballero, M. E. S. 1974. Bionomia dos Oligochaeta terrestres da região norte ocidental do Estado de
São Paulo. PhD Thesis, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, São José do Rio
Preto.

91
Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

Coja, T., K. Zehetner, A. Bruckner, A. Watzinger & E. Meyer. 2008. Efficacy and side effects of
five sampling methods for soil earthworms (Annelida, Lumbricidae). Ecotoxicology and Environ-
mental Safety. 71:552-565.
Corrêa, A. R., H. Godoy & R. L. M. Bernardes. 1982. Características climáticas de Londrina. Cir-
cular Técnica IAPAR, No. 5, 2ª ed.
Dash, M. C. & U. C. Patra. 1972. A comparision of extraction methods for Megascolecidae and Oc-
nerodrilidae from agricultural soils of Berhampur, Orissa. Current Science. 41: 254-255.
Edwards, C. A. & P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms. Chapman & Hall,
London.
Eichinger, E., A. Bruckner & M. Stemmer. 2007. Earthworm expulsion by formalin has severe and
lasting side effects on soil biota and plants. Ecotoxicology and Environmental Safety. 67: 260-266.
Fragoso, C. & P. Lavelle. 1992. Earthworm communities of tropical rain forests. Soil Biology and
Biochemistry. 21: 1397-1408.
Fragoso, C., J. Kanyonyo, A. Moreno, B. K. Senapati, E. Blanchart & C. Rodriguez. 1999. A sur-
vey of tropical earthworms: taxonomy, biogeography and environmental plasticity. Pp. 1-26. In: P.
Lavelle, L. Brussaard and P. Hendrix (Eds.). Earthworm management in tropical agroecosystems.
CABI, Wallingford.
Garceau, C. & D. Coderre. 1991. Efficacité d’une méthode d’extration éthologique des lombriciens
d’une plantation recente de feuillus. Pedobiologia. 35: 27-34.
Grisi, B., C. Grace, P. C. Brookes, A. Benedetti & M.T Dell’abate. 1998. Temperature effects on
organic matter and microbial biomass dynamics in temperate and tropical soils. Soil Biology and
Biochemistry. 30: 1309-1315.
ISO/DIS 23611-1-International Organization for Standardization. 2004. Soil Quality – sampling of
soil invertebrates. Part 1: hand-sorting and formalin extraction of earthworms. International Orga-
nization for Standardization, Geneva.
James, S. W. & G. G. Brown. 2006. Earthworm ecology and biodiversity in Brazil. Pp. 56-116. In:
F. M. S. Moreira, J. O. Siqueira and L. Brussaard (Eds.). Soil biodiversity in Amazonian and other
Brazilian ecosystems. CAB International, Wallingford.
Lavelle, P. 1983. The structure of earthworm communities. Pp. 449-466. In: J. E. Satchell (Ed.). Earth-
worm Ecology: from Darwin to Vermiculture. Chapman and Hall, London.
Lee, K. E. 1985. Earthworms: their ecology and relationships with soils and land use. Academcic Press,
New York.
Nahmani, J., P. Lavelle, E. Lapied & F. Van Oort. 2003. Effects of heavy metal soil pollution on
earthworm communities in the north of France. Pedobiologia. 47: 663-669.
Nelson, J. M. & J. E. Satchell. 1962. The extraction of Lumbicidae from soil with special reference
to the hand-sorting method. Pp. 294-299. In: P. W. Murphy (Ed.). Progress in soil zoology. But-
terworths, London.
Nunes, D. H., A. Pasini, N. P.Benito & G. G. Brown. 2006. Earthworm diversity in four land use sys-
tems in the region of Jaguapitã, Paraná State, Brazil. Caribbean Journal of Science. 42: 331-338.
Rabello, L. M. & G. G. Brown. 2005. Sistema eletrônico para extração de minhocas através de cor-
rente elétrica. Embrapa Instrumentação Agropecuária, Circular Técnica No. 31, São Carlos.
Raw, F. 1959. Estimating earthworm populations by using formalin. Nature. 21:1661-1662.
Righi, G. 1990. Minhocas de Mato Grosso e de Rondônia. Programa Pólo Noroeste. Relatório de pes-
quisa No. 12. SCT/PR-CNPq. Programa do Trópico Úmido. CNPq/AED, Brasília.
Römbke, J. 2007. Searching for a standardization of quantitative terrestrial oligochaete sampling meth-
ods: The ISO methodology. Pp. 497-505. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds.). Minhocas na
América Latina: biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja, Londrina.

92
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Römbke, J., J. P. Sousa, T. Schoueten & F. Riepert. 2006. Monitoring of soil organisms: a set of
standardized field methods proposed by ISO. European Journal of Soil Biology. 42(1): S61-S64.
Rushton, S. P. & M. L. Luff. 1984. A new electrical method for sampling earthworm populations.
Pedobiologia. 26: 15-19.
Satchell, J. E. 1955. An electrical method of sampling earthworm populations. Pp. 356-364. In: D. K.
Kevan (Ed.). Soil Zoology. Butterworth, London.
Schimdt, O., J. P. Curry, R. A. Hackett, G. Purvis & R. O. Clements. 2001. Earthworm communi-
ties in conventional wheat-clover monocropping and low-input wheat-clover intercropping systems.
Annals of Applied Biology. 138: 377-388.
ter Braak, C. J. F. & P. Smilauer 1998. CANOCO reference manual and user’s guide to Canoco for
Windows: software for canonical community ordination (version 4). Microcomputer Power, New
York.
Thielemann, U. 1986. Elektrischer regenwurmfang mit der oktett-methode. Pedobiologia. 29: 296-
302.
Vetter, F. 1996. Methoden zur Regenwurm-Extraktion: Vergleich der Formalin-, Senf- und Elektro-
methode. Bundesamt für Umwelt, Wald and Landschaft (BUWAL), Bern. Umweltmaterialien n.
62. 45 pp.
Zaborski, E. R. 2003. Allyl isothocyanate: an alternative chemical expellant for sampling earthworms.
Applied Soil Ecology. 22: 87-95.

93
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.) Número
EspecialEspecial
2: 95-1072 (2010)

O USO DE MINHOCAS COMO BIOINDICADORES DE


CONTAMINAÇÃO DE SOLOS

Mara Mercedes de Andréa


Instituto Biológico, CPDPA, Laboratório de Ecologia de Agroquímicos. Av. Conselheiro Rodrigues
Alves 1252, São Paulo-SP, 04014-002, Brasil. andrea@biologico.sp.gov.br.

Andréa, M. M. de. 2010. O uso de minhocas como bioindicadores de contaminaçao de solos. Acta
Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 95-107.
RESUMO. O nicho ecológico das minhocas as caracteriza como organismos muito importantes no
solo e como bioindicadores ambientais. Suas características, especialmente das espécies Eisenia fetida
(Savigny, 1826) e E. andrei Bouché, 1972, as qualificaram para testes de toxicidade para fins de registro
de agrotóxicos, junto aos órgãos regulamentadores de diversos países. Além da relativa facilidade de
criação de E. fetida e E. andrei, as condições desses testes são internacionalmente aceitas e permitem
padronização de estudos e comparações internacionais; informam sobre toxicidade relativa às espécies
endêmicas; permitem avaliações preliminares em relação a intervalos de doses do poluente para os tes-
tes; fornecem estimativas sobre o CENO (concentração sem efeito observável) para exposição contínua,
e ajudam no estabelecimento de condições para testes de efeitos subletais e sub-crônicos. Este artigo
apresenta resultados e questionamentos de vários estudos ecotoxicológicos com minhocas como bioin-
dicadores de contaminação ambiental. As pesquisas mostraram que a bioacumulação de agrotóxicos,
metais, derivados do petróleo, antibióticos e compostos de uso veterinário em minhocas varia conforme
a espécie, o composto, concentração, tempo de contato e características do solo. Outras respostas das
minhocas em reação a poluentes foram observadas, tais como: variações na produção e peso de casulos;
efeitos fisiológicos e deformações, e reações comportamentais de espiralamento, mudanças na capaci-
dade de escavação, agitação e rejeição ao solo contaminado. Verifica-se que o potencial de informações
bioindicadoras de poluição provenientes de estudos com minhocas é bastante grande, mas as análises
devem levar em conta as espécies, categorias ecológicas, as condições ambientais e as analogias com
outros organismos, usos, abusos e misturas de agrotóxicos e outros poluentes.
Palavras chave: Agrotóxicos, metais pesados, outros poluentes, bioindicadores, ecotoxicologia.

Andréa, M. M. de. 2010. El uso de las lombrices de tierra como bioindicadoras de la contaminación de
los suelos. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 97-107.
RESUMEN. El nicho ecológico de las lombrices de tierra las caracteriza como organismos del suelo
muy importantes que se pueden utilizar como bioindicadores ambientales. Las características de las
lombrices de tierra, principalmente de Eisenia fetida (Savigny, 1826) y E. andrei Bouché, 1972 las
califica para realizar las pruebas de toxicidad requeridas para el registro de plaguicidas en muchos
países. Además de la facilidad de cría de E. fetida y E. andrei, las condiciones de estas pruebas son
aceptadas internacionalmente, permitiendo la estandarización de los estudios y comparaciones en el
ámbito internacional. Los resultados de estas pruebas dan información sobre la relativa toxicidad de una

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

95
Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

sustancia para especies endémicas, permitiendo evaluaciones preliminares de los intervalos de dosis de
la sustancia en cuestión, estimaciones de los NOEC (concentraciones de efecto no observado) en caso
de una exposición continua, y permiten establecer las condiciones de las pruebas para evaluar los efectos
subletales y subcrónicos. En este artículo se presentan y discuten algunos resultados de varios estudios
ecotoxicológicos en los que lombrices de tierra fueron utilizadas como bioindicadores de contamina-
ción ambiental. Los investigadores mostraron que la bioacumulación de plaguicidas, metales, derivados
de aceites, antibióticos y otras drogas de uso veterinario varían de acuerdo a la especie de lombriz de
tierra, compuesto, concentración, tiempo de exposición y las características del suelo. Otras respuestas
de las lombrices de tierra a los contaminantes fueron observadas, incluyendo variaciones en el peso y
formación de los capullos, anormalidades y efectos fisiológicos, así como reacciones en el comporta-
miento como enroscamiento, cambios en la capacidad de formación de galerías, agitación y alejamiento
del contaminante. La información que se puede obtener en los estudios con lombrices de tierra como
bioindicadores es muy amplia, pero se deben de considerar las especies, las categorías ecológicas, las
condiciones ambientales y las analogías con otros organismos, los usos de los plaguicidas y otras mez-
clas de contaminantes.
Palabras clave: Plaguicidas, metales pesados, otros contaminantes, ecotoxicologia.

INTRODUÇÃO: FUNDAMENTAÇÃO CIENTÍFICA


A atividade antrópica introduz diversos compostos xenobióticos no ambiente, sejam
eles agrotóxicos e fertilizantes de uso agrícola, ou metais, derivados de petróleo, e ou-
tros subprodutos e resíduos provenientes de atividade industrial. Grande parte desses
compostos atinge o ambiente por aplicação ou descarga direta, ou de forma indireta,
por volatilização, percolação e dispersão, expondo e comprometendo a saúde dos
organismos ali presentes assim como do próprio ambiente.
O conhecimento do grau e das formas de poluição por meio de monitoramento
ambiental é fundamental, tendo em vista o potencial de persistência, ou o de trans-
formação em outros compostos e de complexação dos xenobióticos com moléculas
naturais. Entretanto, o monitoramento é feito por meio de análises dispendiosas que
dependem de conhecimento específico de métodos, de aparelhos e materiais caros e
de pessoal especializado para condução dessas análises. O monitoramento também
depende da constância na coleta e na análise de grandes quantidades das matrizes
ambientais, pois o grau de contaminação pode ser pequeno, mas com potencial sig-
nificativo de perturbação tanto do ambiente, quanto de interação com os organismos
ali presentes, com conseqüências ecológicas em todas as teias alimentares envolvidas
com aquele ambiente.
Dada a importância do solo como fonte de água e nutrientes para plantas e outros
organismos, como agente tamponador de mudanças de temperatura e do fluxo de
água entre a atmosfera e as águas subterrâneas, atuando como reservatório de nutrien-
tes e como habitat para organismos decompositores na ciclagem e disponibilização
de nutrientes, a poluição do ecossistema edáfico pode ter conseqüências importantes
para todas as formas de vida e na qualidade de alimentos, da água e da atmosfera
(Wild 1993).

96
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Neste ecossistema o componente vivo, isto é, a teia alimentar é complexa e pode


ser afetada pela atividade antrópica (Ingham 2006). Dentre os organismos de solo, as
minhocas compreendem de 40% a 90% da biomassa de macrofauna da maioria dos
ecossistemas tropicais (Fragoso et al. 1999). Sua importância é imensa visto que têm
papel destacado na formação do solo (Righi 1997); na decomposição de resíduos de
plantas e ciclagem de nutrientes da matéria orgânica; na formação do húmus e de
agregados de solo, onde a atividade biológica é mais intensa; no melhoramento da
estrutura, fertilidade, porosidade e capacidade de infiltração, drenagem e retenção
de água, ar e também no transporte de microrganismos e nutrientes do solo por meio
dos canais formados por sua escavação e seus deslocamentos no solo (Ingham 2006).
Nos processos de digestão das minhocas o solo é misturado com muco, que ajuda na
agregação de partículas, e a deposição de bolotas fecais, que contém grandes concen-
trações de nutrientes, ajuda na formação do húmus e na fertilidade do solo (Shipitalo
& Bayon 2004). Também atuam no controle de patógenos que podem ser inibidos por
produtos de seu metabolismo ou servir de alimentos, e ainda, na degradação de po-
luentes (Ingham 2006). Conforme resumiram Shuster et al. (2002), as minhocas são
ímpares por sua habilidade em integrar os processos físicos, químicos e biológicos do
ecossistema edáfico.
Por meio de seus deslocamentos e de ingestão de solo ou serapilheira contamina-
dos, as minhocas entram em contato com poluentes que atingem ou são aplicados no
solo e nele podem permanecer adsorvidos nas partículas minerais, na matéria orgâni-
ca e na solução do solo (Spadotto et al. 2004). Elas podem ainda se expor e absorver
os contaminantes da solução do solo por meio de contato direto e passagem pela
cutícula (Vijver et al. 2003; Castellanos & Hernandez 2007). A partir desse contato,
as minhocas podem se intoxicar, morrer, ou sobreviver, incorporar e até bioacumular
esses poluentes em seus tecidos (Curry 2004).
A determinação das concentrações de poluentes em organismos como bioindi-
cadores-sentinelas é útil porque fornece informações sobre a biodisponibilidade dos
poluentes e o padrão de contaminação (Beeby 2001, Nicholson & Lam 2005). O po-
tencial bioindicativo de organismos dos níveis tróficos mais baixos tem sido crescen-
temente estudado para avaliações dos possíveis perigos ambientais associados com a
transferência e biomagnificação dos poluentes ao longo das diferentes teias alimen-
tares (Vasseur & Cossu-Leguille 2006). Portanto, o nicho ecológico e a importante
posição trófica das minhocas, que se situam nos níveis mais baixos das teias alimen-
tares terrestres, servindo de alimento para vários animais e como rota de transferência
e biomagnificação de contaminantes ao longo dessas teias, além do conhecimento já
acumulado sobre seus hábitos alimentares e habitats, fazem das minhocas excelentes
bioindicadores de ecotoxicidade de substâncias químicas no solo, pois elas indicam a
bioacumulação potencial ao longo dessas teias (Paoletti 1999, Nahmani et al. 2007,
Castellanos & Hernandez 2007).

97
Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

TESTES DE TOXICIDADE
Conforme Linfhurst et al. (1995), os testes de toxicidade fornecem medidas diretas
da biodisponibilidade dos poluentes ou agentes tóxicos e podem ajudar a estabelecer
as ligações entre a contaminação local e os efeitos ecológicos adversos. Avaliam
exposições agudas, sub-crônicas e crônicas e medem os efeitos biológicos resultantes
dessas exposições, tais como, mortalidade, desempenho reprodutivo, crescimento e
mudanças comportamentais. Por sua grande importância no solo, sua ampla distribui-
ção e por todas as razões previamente citadas, as minhocas, principalmente as espé-
cies Eisenia fetida (Savigny, 1826) e E. andrei Bouché, 1972, foram escolhidas para
diversos testes de toxicidade para fins de registro de agrotóxicos junto aos órgãos
regulamentadores de diversos países, inclusive do Brasil.
Assim, os testes da OECD (Organização Européia de Cooperação e Desenvolvi-
mento Econômico), da EPA (Agência Americana de Proteção do Ambiente) e da ISO
(Organização Internacional para Padronização) entre outros, adotaram a espécie E.
fetida para os testes de toxicidade aguda desde, respectivamente 1984, 1991 e 1993, e
posteriormente para os testes de reprodução e rejeição ou evitamento de agrotóxicos.
No Brasil, o IBAMA (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Desenvolvimento dos
Recursos Naturais Renováveis) solicita apenas o teste de toxicidade aguda (ABNT,
2007) e aceita resultados obtidos por meio das metodologias dos testes das organiza-
ções internacionais.
Entretanto, com o decorrer do tempo desde a proposição e adoção desses testes,
muitas críticas foram elaboradas a partir de resultados de vários estudos. O teste de
toxicidade aguda, por exemplo, é criticado principalmente porque se baseia em dados
de mortalidade após apenas 14 dias de contato de apenas uma espécie de minhoca
(geralmente E. fetida) com um substrato totalmente artificial (mistura de proporções
fixas de turfa de esfagno, caulim e areia industrial, com pH ajustado em 6 por adição
de carbonato de cálcio) tratado com o poluente. Além da turfa de esfagno ser pouco
freqüente no Brasil, a composição desse substrato e o pH não representam, por exem-
plo, as condições naturais de solos brasileiros. Também esta espécie de minhoca não
ocorre naturalmente na América Latina. Em relação à composição do substrato, Gar-
cia et al. (2004) já apresentaram novas opções de solo artificial tropical.
Os resultados obtidos por este teste só informam sobre doses que causam mor-
talidade, que são úteis para as propostas de registro de moléculas agrotóxicas, mas
nada informam sobre efeito de doses pequenas e exposições por tempo mais longo.
Também não resultam em definição de níveis tóxicos para o ambiente, nem em dados
para previsão do efeito da substância tóxica nas situações de campo e não indicam se
pode ocorrer indução de resistência das minhocas a partir de exposições de longo pra-
zo (Linfhurst et al. 1995, Reinecke & Reinecke 2004). Lowe & Butt (2007) afirmam
que somente os testes que medem efeitos subletais fornecem dados mais sensíveis e
ecologicamente relevantes.

98
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

A escolha da E. fetida como única espécie também tem sido criticada pelo seu
habitat, por ser comprovadamente menos sensível que outras espécies e não ser re-
presentativa de ambientes rurais (Paoletti 1999, Eijsachers 1998, 2004, Ribera et al.
2001, Reinecke & Reinecke 2004). As críticas se baseiam principalmente no fato
das espécies Eisenia fetida e E. andrei serem tipicamente epigêicas que vivem na
serapilheira e em esterco, com pouca atuação direta na estrutura e características de
solos minerais (Shipitalo & Bayon 2004, Castellanos & Hernandez 2007). Além dis-
so, os resultados obtidos com E. fetida não permitem extrapolação direta para outras
espécies e ela não pode servir como única espécie representativa do ambiente edáfico
(Lowe & Butt 2007).
Por outro lado, estes testes fornecem outras vantagens, tais como: a relativa fa-
cilidade de criação das Eisenias; as condições desses testes são internacionalmente
aceitas; permitem padronização de estudos e comparações internacionais; fornecem
estimativas sobre toxicidade relativa às espécies endêmicas; permitem avaliações
preliminares em relação a intervalos de doses do poluente sob estudo, e fornecem
estimativas iniciais sobre o CENO (concentração sem efeito observável) para expo-
sição contínua. Assim, conforme ressaltam Reinecke & Reinecke (2004), embora es-
tejam surgindo novas tendências nos testes de ecotoxicologia, os testes de toxicidade
com minhocas ainda são recomendados e solicitados.

ESTUDOS ECOTOXICOLÓGICOS DE MINHOCAS COMO


BIOINDICADORES DE CONTAMINAÇÃO
Independentemente dos testes de toxicidade, a grande maioria dos autores concor-
da que as minhocas E. fetida e E. andrei, assim como outras minhocas, fazem bem
o papel de bioindicadores sensíveis e oferecem inúmeras possibilidades de estudos
de contaminação ambiental tanto por agrotóxicos, como por metais, derivados do
petróleo, antibióticos, produtos veterinários, e outros poluentes (Sisinno et al. 2005,
Loureiro et al. 2005, entre outros).
Eijsachers (2004) e Lowe & Butt (2007) destacam a importância da avaliação
da toxicidade de poluentes em minhocas de diferentes ecótipos para uma avaliação
das possibilidades ecotoxicológicas, visto que cada ecótipo tem diferentes efeitos no
solo. Resultados de estudos com espécies endogêicas se relacionam melhor com as
possíveis alterações no ambiente edáfico.
Além disso, vários trabalhos relatam resultados sobre a influência das característi-
cas dos solos sobre a absorção e a toxicidade de agrotóxicos e metais para minhocas,
pois se sabe que as características físico-químicas dos solos influenciam diretamente
o comportamento de diferentes poluentes e têm grande influência na biodisponibi-
lidade de poluentes para os organismos edáficos (van Gestel 1992, Spadotto et al.
2004). Ellis et al. (2007), por exemplo, verificaram que quanto maior a adsorção

99
Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

do composto ao substrato, menor é a mortalidade das minhocas. Por outro lado, as


minhocas também influenciam os processos de dissipação de vários poluentes no
solo (Farenhorst et al. 2000, Singer et al. 2001, entre outros). Por isso e conforme
as recomendações internacionais (van Gestel & Weeks 2004), considera-se que a
biodisponibilidade é um aspecto fundamental no controle da assimilação não só de
compostos nutrientes, mas também de contaminantes por minhocas em estudos eco-
toxicológicos, e deve ser sempre medida por meio de determinações da concentração
do poluente no solo e nas minhocas, tanto no início, como no final dos testes.
As pesquisas têm demonstrado há tempos que tratamentos de solos com doses
subletais dos poluentes e os estudos de longo prazo com minhocas fornecem respos-
tas de bioindicação de diferentes compostos. Esses estudos avaliam principalmente a
bioacumulação dos poluentes nas minhocas a partir de condições controladas (subs-
trato, período de tempo, espécies, etc.) e podem indicar o perigo de contaminação e
biomagnificação nas diferentes teias alimentares (Reinecke & Reinecke 2004).
As minhocas têm sido estudadas como bioindicadores de agrotóxicos há tempos
e muitas respostas relevantes para o meio ambiente foram alcançadas a partir desses
estudos (Paoletti 1999). Por exemplo, já em 1992 Springett & Gray (1992) mostra-
ram que repetidas aplicações de diferentes agrotóxicos, mesmo em baixos níveis,
exerceram efeito sobre as taxas de crescimento da minhoca Aporrectodea caliginosa.
Brunninger et al. (1994, 1995) e Viswanathan (1997) verificaram que tratamento de
solo artificial com doses subletais do herbicida terbutilazina e do inseticida carbofu-
ran produziram diferentes efeitos fisiológicos e reprodutivos nas minhocas E. andrei.
O herbicida estimulou, mas o inseticida inibiu o crescimento e a produção de casulos.
A respiração de várias espécies de minhocas foi estimulada por baixas concentrações
de carbofuran, mas inibida por altas doses após três ou quatro semanas de exposição,
dependendo da espécie. Já altas concentrações de terbutilazina estimularam a respi-
ração.
Dalby et al. (1995) mostraram a mudança no peso de Aporrectodea trapezoides,
A. rosea, A. caliginosa e A. longa por influência do inseticida dimetoato e dos herbi-
cidas glifosato e 2,4-DB. Por outro lado, Farenhorst et al. (2003) verificaram que o
herbicida atrazina não afetou o peso de minhocas Lumbricus terrestris. Outros traba-
lhos verificaram que o fator de bioacumulação do inseticida lindano foi praticamente
o mesmo independentemente do tempo de contato das minhocas com o solo tratado
(Viswanathan et al. 1988); mas, do glifosato, foi maior quanto maior o tempo de
contato (Papini & Andréa 2002).
A influência da solubilidade em água sobre a toxicidade de dois diferentes pes-
ticidas, assim como suas influências em enzimas e na deformidade de espermato-
zóides de E. fetida foram demonstradas por Luo et al. (1999). Hodge et al. (2000)
verificaram que não ocorre rejeição de A. caliginosa a solo tratado com os inseticidas
clorpirifós e diazinon e que mesmo taxas de aplicações sete vezes maiores do que

100
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

as recomendadas para clorpirifós não produziram efeito na densidade de minhocas


juvenis. Farenhorst et al. (2000) mostraram que minhocas L. terrestris adicionadas
a solos agrícolas após o tratamento com atrazina diminuíram significantemente a
meia-vida do herbicida e que sua atividade de alimentação influenciou os processos
de dissipação do herbicida nos solos.
Os herbicidas simazina (Papini & Andréa 2001) e glifosato (Papini & Andréa
2002) tiveram a mesma magnitude de bioacumulação independentemente da quan-
tidade presente. Mas, o herbicida paraquat (Papini et al. 2006) foi crescentemente
bioacumulado por E. fetida de acordo com o aumento da concentração no solo. Sima-
zina e paraquat foram mais bioacumulados a partir de substrato com menos matéria
orgânica e mais argila (Andréa & Papini 2005, Papini et al. 2006). Em condições de
solo agrícola brasileiro, Andréa et al. (2004) demonstraram que minhocas E. fetida
bioacumularam, mas não alteraram a dissipação do herbicida glifosato. Valores de
bioacumulação do inseticida e vermífugo avermectin se estabilizaram entre 9 e 18
dias de exposição e foram maiores quanto maior a dose de tratamento do solo; mas,
pelo menos 80% da quantidade bioacumulada foram liberados em apenas um dia
(Sun et al. 2005). Xiao et al. (2006) verificaram, entre outras coisas, que crescimen-
to, número de minhocas juvenis por casulo e a atividade da celulase de minhocas E.
fetida podem servir de parâmetros sensíveis de toxicidade do herbicida acetoclor.
As minhocas também respondem ao contato com outros poluentes. A biomassa e
o número de novos espécimes de E. fetida aumentaram durante 18 semanas em subs-
trato composto de lama de esgoto de estação de tratamento de água de fábrica de pa-
pel (Benitez et al. 1999a). Mas, elas perderam a capacidade de reprodução após nove
semanas de contato com essa lama de esgoto (Benitez et al. 1999b). Lock & Janssen
(2002) verificaram que a sensibilidade de E. fetida e Eisenia veneta são semelhantes
para toxicidade crônica ao níquel. Langdon et al. (1999) sugerem que minhocas Lum-
bricus rubellus podem desenvolver resistência ao arsênico, e que isto é notável até
por reações comportamentais como: enrolamento, rejeição, fuga para a superfície ou
suspensão de alimentação.
Estudos de Eijsackers et al. (2001) concluíram que a biodegradação de HPA (hi-
drocarbonetos policíclicos aromáticos) é aumentada pela colonização e atividade das
minhocas em solo que recebeu despejo de sedimentos contaminados. Singer et al.
(2001) demonstraram que minhocas Amynthas gracilis contribuíram para biorreme-
diação de solos contaminados com PCB (bifenilas poli cloradas). O metil terc-butil
éter (MTBE; um poluente do petróleo) foi mais tóxico à Perionyx excavatus do que
à E. andrei, mas produziu várias deformações nesta última (An 2005). Alguns metais
insolúveis como Cd, Pb e Zn (Becquer et al. 2005) e o vermífugo avermectin (Sun
et al. 2005) também foram crescentemente bioacumulados por diferentes espécies de
minhocas de acordo com o aumento da concentração no solo. Gao et al. (2007a,b)
verificaram que dois produtos de uso veterinário, um anti-helmíntico e um antibió-

101
Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

tico, produziram diferentes respostas enzimáticas e morfológicas nas minhocas, que


representariam avisos precoces para contaminação do solo. A toxicidade do cobre
diminuiu após adição de EDTA no meio (Arnold et al. 2007), mas a absorção de
chumbo e a mortalidade das minhocas foram maiores após aplicação do EDTA (Jo-
nes et al. 2007). A reprodução de minhocas foi mais sensível à exposição a substratos
com mercúrio do que a sobrevivência (Gudbrandsen et al. 2007). A minhoca anécica
L. terrestris acumulou mais Mn do que a endogêica A. caliginosa. Por outro lado,
Arnaud et al. (2000) alertam sobre mudanças bioquímicas em minhocas induzidas
por diferentes substratos, independentemente da contaminação.
Mais recentemente, vários trabalhos apontam a necessidade ou a possibilidade
do uso de biomarcadores de minhoca nos estudos ecotoxicológicos. Biomarcadores
são definidos como mudanças biológicas mensuráveis, desde os níveis bioquímicos
e moleculares até os comportamentais, em resposta a contaminantes (Castellanos &
Hernandez 2007). Os biomarcadores informam sobre as mudanças que ocorrem nos
níveis mais baixos de organização biológica e podem fornecer previsões sobre as
conseqüências ecológicas desde o início da poluição e por concentrações subletais
(Asensio et al. 2007). Desta forma, verifica-se que muitos dos trabalhos já citados,
que relatam resultados sobre efeitos fisiológicos, deformações e reações comporta-
mentais já estudavam biomarcadores. Muitos outros ainda podem ser citados, como
por exemplo, por terem estudado enzimas das minhocas como biomarcadores para
elucidar os mecanismos de ação do poluente (Ribera et al. 2001).
O estudo de Zang et al. (2000) indica o ensaio cometa de células como método
sensível para triagem de danos de substâncias químicas sobre o DNA das minhocas.
Xiao et al. (2006) apontam o crescimento, o número de minhocas juvenis por casulo e
a atividade da enzima celulase como parâmetros para avaliação de acetocloro em mi-
nhocas E. fetida. Resumindo, conforme afirmam Castellanos & Hernandez (2007) em
recente revisão sobre esse assunto em contaminação por agrotóxicos, a inclusão de
abordagens com biomarcadores nos testes ecotoxicológicos aumentaria o significado
dos resultados em termos de biodisponibilidade, efeitos subletais e previsão sobre os
efeitos indiretos de agrotóxicos e os efeitos em outras populações a longo-prazo.
Heimbach (1997), Reinecke & Reinecke (2004) e Lowe & Butt (2007) apontaram
várias recomendações e novas abordagens para os estudos ecotoxicológicos com mi-
nhocas, envolvendo testes de campo, solos agrícolas e o uso de biomarcadores. Ainda
há estudos que utilizam minhocas em microcosmos (Forster et al. 1996) e mesocos-
mos (Svendsen & Weeks 1997, Römbke et al. 2004) que são sistemas que utilizam
pequenas amostras de um ecossistema, conservando e controlando muitas de suas
características físico-químicas e a biota, para simular os processos e as interações dos
diferentes componentes. Microcosmos e mesocosmos são úteis como intermediários
entre experimentos com bioensaios e no ecossistema (Linfhurst et al. 1995).

102
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

CONCLUSÕES
As pesquisas com minhocas como bioindicadores de contaminação têm se aprofunda-
do, mas respostas mais abrangentes podem ser obtidas. Conforme Eijsachers (1998) e
Reinecke & Reinecke (2007) afirmam, o risco ecológico requer uma abordagem in-
terdisciplinar e a incorporação de biomarcadores sensíveis das minhocas em estudos
de ecotoxicidade pode resultar em respostas promissoras para previsão de riscos tóxi-
cos em níveis tróficos mais elevados. Para isso, vários cuidados devem ser tomados
com o planejamento dos estudos e com a interpretação dos resultados, de tal forma
que se saiba se o efeito foi, de fato, do poluente, ou apenas do intervalo de tempo, da
concentração usada, do modo de aplicação, das características do solo ou do substra-
to utilizado. Por isso deve-se estudar mais de um parâmetro para que a resposta não
deixe em dúvida que o efeito foi produzido pelo poluente. Deve-se ainda verificar se
o efeito é de curto ou longo prazo, pois isto tem conseqüências na avaliação de possí-
vel biomagnificação ao longo das teias alimentares. O planejamento do estudo deve
ainda considerar as respostas às variáveis puramente ambientais e sazonais.
Finalmente, Eijsackers (2004) e Van Gestel & Weeks (2004) apresentaram análi-
ses críticas e ainda atuais, abrangendo o seguinte questionamento: os biomarcadores
de minhoca seriam aplicáveis a outros organismos? Os compostos têm efeitos simila-
res nas diferentes espécies ou em diferentes idades das minhocas? A mistura de com-
postos produz efeitos diferentes dos produzidos por compostos isolados? Ocorrem
interações sinergísticas ou antagonísticas entre os diferentes poluentes possivelmente
presentes no ambiente? Sempre que possível esses estudos devem levar em conta es-
ses fatores, assim como se devem utilizar condições que se aproximem de situações de
atividades agrícolas no planejamento de estudos e nas análises, de tal forma que os re-
sultados obtidos possam progredir e fornecer previsões de efeitos ecotoxicológicos.

LITERATURA CITADA
An, Y. J. 2005. Assessing soil ecotoxicity of methyl tert-butyl ether using earthworm bioassay; closed
soil microcosm test for volatile organic compounds. Environmental Pollution. 134: 181-186.
Andréa, M. M., S. Papini, T. B. Peres, S. Bazarin, V. L. T. Savoy & M. B. Matallo. 2004. Glypho-
sate: Influência na bioatividade do solo e ação de minhocas sobre sua dissipação em terra agrícola.
Planta Daninha. 22: 95-100.
Andréa, M. M. & S. Papini. 2005. Influence of soil properties on bioaccumulation of 14C-simazine in
earthworms Eisenia fetida. Journal of Environmental Science and Health, Part B. 40: 55-58.
Arnaud. C., M. Saint-Denis, J. F. Narbonne, P. Soler & D. Ribera. 2000. Influences of different
standardised test methods on biochemical responses in the earthworm Eisenia fetida andrei. Soil
Biology and Biochemistry. 32: 67-73.
Arnold, R. E., M. E. Hodson & S. Comber. 2007. Does speciation impact on Cu uptake by, and toxi-
city to, the earthworm Eisenia fetida? European Journal of Soil Biology. 43: S230-S232.
Asensio, V., P. Kille, A. J. Morgan, M. Soto & I. Marigomez. 2007. Metallothionein expression and
Neutral Red uptake as biomarkers of metal exposure and effect in Eisenia fetida and Lumbricus
terrestris exposed to Cd. European Journal of Soil Biology. 43: S233-S238.

103
Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

ABNT (Associação Brasileira de Normas Técnicas). 2007. NBR15537 - Ecotoxicologia terrestre -


Ecotoxicidade aguda - Método de ensaio com minhocas. 19/11/2007.
Becquer, T., J. Dai, C. Quantin & P. Lavelle. 2005. Sources of bioavailable trace metals for earthwor-
ms from a Zn-, Pb- and Cd-contaminated soil. Soil Biology and Biochemistry 37: 1564-1568.
Beeby, A. 2001. What do sentinels stand for? Environmental Pollution. 112: 285-298.
Benitez, E., R. Nogales, C. Elvira, G. Masciandaro & B. Ceccanti. 1999a. Enzyme and earthworm
activities during vermicomposting of carbaryl-treated sewage sludge. Journal of Environmental
Quality. 28: 1099-1104.
Benitez, E., R. Nogales, C. Elvira, G. Masciandaro & B. Ceccanti. 1999b. Enzyme activities as
indicators of the stabilization of sewage sludges composting with Eisenia fetida. Bioresource Tech-
nology. 67: 287-303.
Brunninger, B., R. Viswanathan & F. Beese. 1994. Terbuthylazine and carbofuran effects on growth
and reproduction within three generations of Eisenia andrei (Oligochaeta). Biology and Fertility of
Soils. 18: 83-88.
Brunninger, B., R. Viswanathan & F. Beese. 1995. CO2 production in three earthworm species expo-
sed to terbuthylazine and carbofuran in food. Ecotoxicology and Environmental Safety. 32:68-72.
Castellanos, L. R. & J. C. A. Hernandez. 2007. Earthworm biomarkers of pesticide contamination:
Current status and perspectives. Journal of Pesticide Science. 32: 360-371.
Curry, J. P. 2004. Factors affecting the abundance of earthworms in soils. Pp. 91-113. In: C. A. Ed-
wards (Ed.). Earthworm ecology. 2nd Ed. CRC Press, Boca Raton.
Dalby, P. R., G. H. Baker & S. E. Smith. 1995. Glyphosate, 2,4-DB and dimethoate: effects on ear-
thworm survival and growth. Soil Biology and Biochemistry. 27: 1661-1662.
Eijsachers, H. 1998. Earthworms in environmental research: still a promising tool. Pp. 295-323. In: C.
A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology. CRC Press, Boca Raton.
Eijsachers, H. 2004. Earthworms in environmental research. Pp. 321-342. In: C.A. Edwards (Ed.).
Earthworm ecology. 2nd Ed. CRC Press, Boca Raton.
Eijsackers, H., C. A. M. Van Gestel, S. De Jonge & D. Slijkerman. 2001. Polycyclic aromatic hydro-
carbon-polluted dredged peat sediments and earthworms: a mutual interference. Ecotoxicology. 10:
35-50.
Ellis, S. R., M. E. Hodson & P. Wege. 2007. The influence of different artificial soil types on the acute
toxicity of carbendazim to the earthworm Eisenia fetida in laboratory toxicity tests. European Jour-
nal of Soil Biology. 43: S239-S245.
EPA (United States Environmental Protection Agency). 1996. Ecological Effects Test Guidelines
OPPTS 850.6200. Earthworm Subchronic Toxicity Test. EPA, Wahsington D.C.
Farenhorst, A., E. Topp, B. T. Bowman & A. D. Tomlin. 2000. Earthworms and the dissipation and
distribution of atrazine in the soil profile. Soil Biology and Biochemistry. 32: 23-33.
Farenhorst, A., E. Topp & B. T. Bowman. 2003. Impact of herbicide application rates and crop re-
sidue yype on earthworm weights. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology. 70:
477-484.
Forster, B., M. Eder, E. Morgan & T. Knacker. 1996. A microcosm study of the effects of chemical
stress, earthworms and microorganisms and their interactions upon litter decomposition. European
Journal Soil Biology. 32: 25-33.
Fragoso, C., P. Lavelle, E. Blanchart, B. K. Senapati, J. J. Jiménez, M. A. Martínez, T. Decaëns
& J. Tondoh. 1999b. Earthworm communities of tropical agroecosystems: origin, structure and
influence of management practices. Pp. 27-55. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P.F. Hendrix (Eds).
Earthworm management in tropical agroecosystems. CABI, Wallingford.

104
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Gao, Y., Z. Sun, Z. Liu, X. Sun, Y. Li, Y. Bao & G. Wang. 2007a. Effect of albendazole anthelmin-
tics on the enzyme activities of different tissue regions in Eisenia fetida. European Journal of Soil
Biology. 43:S246-S251.
Gao, Y., Z. Sun, Z. Liu, X. Sun, Y. Li & Y. Bao. 2007b. Toxic effect of olaquindox antibiotic on Eise-
nia fetida. European Journal of Soil Biology. 43: S252-S255.
Garcia, M. V. B., J. Römke & C. Martius. 2004. Proposal for an artificial soil substrate for toxicity
tests in tropical regions. In: 25th Annual Meeting of Society of Environmental Toxicology and
Chemistry (SETAC), Portland.
Gudbrandsen, M., L. E. Sverdrup, S. Aamodt & J. Stenersen. 2007. Short-term pre-exposure incre-
ases earthworm tolerance to mercury. European Journal of Soil Biology. 43: S261-S267.
Heimbach, F. 1997. Field tests on the side effects of pesticides on earthworms: influence of plot size
and cultivation practices. Soil Biology and Biochemistry. 29: 671-676.
Hodge, S., K. M. Webster, L. Booth, V. Hepplethwaite & K. O’Halloran. 2000. Non-avoidance of
organophosphate insecticides by the earthworm Aporrectodea caliginosa (Lumbricidae). Soil Biol-
ogy and Biochemistry. 32: 425-428.
Ingham, E. R. 2006. The soil biology primer. Disponível em: <http://soils.usda.gov/sqi/concepts/soil_
biology/fw&soilhealth.html> Acesso em: 4 Setembro 2006.
ISO (International Organization for Standardization). 1993. ISO 11268-1 Soil quality – Effects of
polutants on earthworms (Eisenia fetida) – Part 1: Determination of acute toxicity using artificial
soil substrate. 13p.
Jones, L., M. O’Reilly & A. J. Morgan. 2007. Responses of a non-target organism to metalliferous
field soils amended by a phytoremediation-promoting chelator (EDTA): The earthworm, Eisenia
fetida. European Journal of Soil Biology. 43: S289-S296.
Langdon, C. J., T. G. Piearce, S. Black & K. T. Semple. 1999. Resistance to arsenic-toxicity in a
population of the earthworm Lumbricus rubellus. Soil Biology and Biochemistry. 31: 1963-1967.
Linfhurst, R. A., P. Bourdeau & R. C. Tardiff. 1995. Methods to assess the effects of chemicals on
ecosystems In: SCOPE 53. Methods to study chemical effects. Scientific Committee on Problems of
the Environment Report #53. M.S. Swaminathan Research Foundation, Chennai, India. Disponível
em: <http://www.icsu-scope.org/downloadpubs/scope53/chapter03.html> Acesso em: 4 Outubro
2007.
Lock, K. & C. R. Janssen. 2002. Ecotoxicity of nickel to Eisenia foetida, Enchytraeus albidus and
Folsomia candida. Chemosphere. 46: 197-200.
Loureiro, S., A. M. V. M. Soares & A. J. A. Nogueira. 2005. Terrestrial avoidance behaviour tests as
screening tool to assess soil contamination. Environmental Pollution. 138: 121-131.
Lowe, C. N. & K. R. Butt. 2007. Earthworm culture, maintenance and species selection in chronic eco-
toxicological studies: A critical review. European Journal of Soil Biology. 43: S281-S288.
Luo, Y. L., Y. Zang, Y. Zhong & Z. Kong. 1999. Toxicological study of two novel pesticides on ear-
thworm Eisenia foetida. Chemosphere. 39: 2347-2356.
Nahmani, J., M. E. Hodson & S. Black. 2007. A review of studies performed to assess metal uptake
by earthworms. Environmental Pollution. 145: 402-424.
Nicholson, S. & P. K. S. Lam. 2005. Pollution monitoring in Southeast Asia using biomarkers in the
mytilid mussel Perna viridis (Mytilidae: Bivalvia). Environment International. 31: 212-132.
OECD (Organisation for Economic Co-operation and Development). 1984. OECD Guideline for
Testing of Chemicals. Earthworm, Acute Toxicity Tests. 9p.
Paoletti, M. G. 1999. The role of earthworms for assessment of sustainability and as bioindicators.
Agriculture, Ecosystems and Environment. 74: 137-155.

105
Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

Papini, S. & M. M. Andréa. 2001. Bioacumulação de herbicidas em minhocas. In: IV Jornada Cientí-
fica da AUGM sobre Meio Ambiente. Campinas, SP. p.124.
Papini, S. & M. M. Andréa. 2001. Dissipação de simazina em solo por ação de minhocas (Eisenia
fetida). Revista Brasileira de Ciência do Solo. 25: 593-599.
Papini, S. & M. M. Andréa. 2002. Dissipação do glifosato em solo e bioacumulação em minhocas. In:
Resumos da Fertbio 2002. SBCS, Rio de Janeiro. CD-Rom.
Papini, S., T. Langenbach, L. C. Luchini & M. M. Andréa. 2006. Influence of substrate on bioaccu-
mulation of 14C-paraquat in compost worms Eisenia fetida. Journal of Environmental Science and
Health, Part B. 41: 523-530.
Reinecke, A. J. & S. A. Reinecke. 2004. Earthworms as test organisms in ecotoxicological assessment
of toxicant impacts on ecosystems. Pp. 299-320. In: C.A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology. 2nd
Ed. CRC Press, Boca Raton.
Ribera, D., J. F. Narbonne, C. Arnaud & M. Saint-Denis. 2001. Biochemical responses of the earth-
worm Eisenia fetida andrei exposed to contaminated artificial soil, effects of carbaryl. Soil Biology
and Biochemistry. 33: 1123-1130.
Righi, G. 1997. Minhocas da América Latina: diversidade, função e valor. In: XXVI Congresso Brasi-
leiro de Ciência do Solo. SBCS, Rio de Janeiro. CD-ROM. 28 pp.
Römke, J., C. A. M. van Gestel, S. E. Jones, J. E. Koolhaas, J. M. L. Rodrigues & T. Moser. 2004.
Ring-testing and field-validation of a terrestrial model ecosystem (TME) – An instrument for testing
potentially harmful substances: effects of carbendazim on earthworms. Ecotoxicology 13: 105-118.
Shipitalo, M. J. & R.-C. Bayon. 2004. Quantifying the effects of earthworms on soil aggregation
and porosity. Pp. 183-200. In: C.A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology. 2nd Ed. CRC Press, Boca
Raton.
Shuster, W. D., S. Subler & E. L. McCoy. 2002. The influence of earthworm community structure on
the distribution and movement of solutes in a chisel-tilled soil. Applied Soil Ecology. 21: 159-167.
Singer, A. C., W. Jury, E. Luepromchai, C.-C. Yahng & D. E. Crowley. 2001. Contribution of earth-
worms to PCB bioremediation. Soil Biology and Biochemistry. 33: 765-776.
Sisinno, C., M. Bulus, A. C. I. Rizzo & J. Moreira. 2005. Avoidance test using earthworms as a
complement for metal contaminated site evaluation: preliminary results. In: XIII International Con-
ference on Heavy Metals in the Environment – ICHMET. Comunicação Técnica CT2005-038-00.
Rio de Janeiro, RJ.
Spadotto, C. A., M. A. F. Gomes, L. C. Luchini & M. M. Andréa. 2004. Monitoramento do risco
ambiental de agrotóxicos: princípios e recomendações. Embrapa Meio Ambiente, Documentos No.
42. Embrapa Meio Ambiente, Jaguariúna.
Springett, J. A. & R. A. J. Gray. 1992. Effect of repeated low doses of biocides on the earthworm
Aporrectodea caliginosa in laboratory culture. Soil Biology and Biochemistry. 24: 1739-1744.
Sun, Y., X. Diao, Q. Zhang & J. Shen. 2005. Bioaccumulation and elimination of avermectin B1a in
the earthworms (Eisenia fetida). Chemosphere. 60: 699-704.
Svendsen. C. & J. M. Weeks. 1997. A simple low-cost field mesocosm for ecotoxicological studies on
earthworms. Comparative Biochemistry and Physiology. 117C: 31-40.
van Gestel, C. A. M. 1992. The influence of soil characteristics on the toxicity of chemicals for earth-
worms: a review. Pp. 44-54. In: P. W. Greig-Smith, H. Becker, P. J. Edwards and F. Heimbach
(Eds.). Ecotoxicology of earthworms. Intercept Press, Andover.
van Gestel, C. A. M. & J. M. Weeks. 2004. Recommendations of the 3rd International Workshop on
Earthworm Ecotoxicology, Aarhus, Denmark, August 2001. Ecotoxicology and Environmental Sa-
fety. 57: 100-105.

106
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Vasseur, P. & C. Cossu-Leguille. 2006. Linking molecular interactions to consequent effects of persis-
tent organic pollutants (POPs) upon populations. Chemosphere. 62: 1033-1042
Vijver, M. G., J. P. M. Vink, C. J. H. Miermans & C. A. M. van Gestel. 2003. Oral sealing using
glue: a new method to distinguish between intestinal and dermal uptake of metals in earthworms.
Soil Biology and Biochemistry. 35: 125-132.
Viswanathan, R. 1997. Physiological basis in the assessment of ecotoxicity of pesticides to soil orga-
nisms. Chemosphere. 35:323-334.
Viswanathan, R., S. Ray, I. Scheunert & F. Korte. 1988. Investigations on accumulation and biotrans-
formation by earthworms of lindane occurring as soil contaminant. Pp.759-765. In: R. Abbou (Ed.).
Hazardous waste: detection, control, treatment. Elsevier Science Publishers, Amsterdam.
Wild, A. 1993. Soils and the environment: an introduction. Cambridge University Press. Cambridge.
Xiao, N., B. Jing, F. Ge & X. Liu. 2006. The fate of herbicide acetochlor and its toxicity to Eisenia
fetida under laboratory conditions. Chemosphere. 62: 1366-1373.
Zang, Y., Y. Zhong, Y. Luo & Z. M. Kong. 2000. Genotoxicity of two novel pesticides for the ear-
thworm Eisenia fetida. Environmental Pollution. 108: 271-278.

107
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
109-1162 (2010)

EARTHWORMS AS SOIL QUALITY INDICATORS: LOCAL


AND SCIENTIFIC KNOWLEDGE IN RICE MANAGEMENT
SYSTEMS

Ana Cláudia Rodrigues de Lima1* & Lijbert Brussaard2


1Federal
University of Pelotas, Campus Universitário s/n, Caixa Postal 354, 96010-900, Pelotas, RS,
Brazil. E-mail: anacrlima@hotmail.com. *Corresponding author.
2Wageningen University, P.O. Box 47, 6700 AA, Wageningen, The Netherlands. E-mail: lijbert.

brussaard@wur.nl.

Lima, A. C. R. & L. Brussaard. 2010. Earthworms as soil quality indicators: local and scientific know­
ledge in rice management systems. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 109-116.
ABSTRACT. Farmers from Camaquã, Rio Grande do Sul, Brazil, were shown to have a holistic view
of the quality of the soil they are cultivating. Progress towards sustainable land management will come
from the synergy of both local and formal scientific knowledge. However, the literature on soil quality
largely fails to address such integration. The objective of the present work was to highlight the poten-
tial use of earthworms in indicating soil quality from a rice farmers’ perspective and using a formal
scientific assessment in Camaquã. From a study of local knowledge of farmers and soil analysis it was
shown that earthworms are an important component of soil quality. Although the farmers considered that
earthworms indicated the quality of their soils, they hardly used them as indicators, due to their limited
observation of these animals. A decision-support system to evaluate the options for using earthworms in
sustainable management is needed in rice production systems.
Keywords: Soil biota, indigenous knowledge, bioindicators, Brazil, rice production systems.

Rodrigues Lima, A. C. R. & L. Brussaard. 2010. Lombrices de tierra como bioindicadoras de la calidad
de los suelos: conocimiento local y científico en sistemas de manejo del arroz. Acta Zoológica
Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 109-116.
RESUMEN. Se demostró que los agricultores de Camaquã, Rio Grande do Sul, Brasil, tienen una visión
holística de la calidad del suelo que están cultivando. El progreso hacia el manejo sostenible debe estar
acompañado de una sinergia entre el conocimiento local y científico. Sin embargo, la literatura sobre la
calidad del suelo generalmente ignora ésta integración. El objetivo de este trabajo fue de resaltar el uso
potencial de las lombrices de tierra como indicadoras de la calidad del suelo en cultivos de arroz irrigado
desde la perspectiva del agricultor y usando una evaluación científica de la calidad del suelo en Cama-
quã. A partir del conocimiento local y usando los resultados del análisis del suelo, se mostró que las
lombrices son un importante componente de la calidad del suelo. Aunque los agricultores consideraron
que las lombrices podrían indicar la calidad de sus suelos, difícilmente las usaron para este propósito,
debido a su limitada observación de éstos animales. Por lo tanto, se precisa de un sistema de apoyo para
facilitar las decisiones de uso de las lombrices de tierra en el manejo sostenible del suelo en sistemas de
producción de arroz.
Palabras clave: Biota del suelo, conocimiento tradicional, bioindicadores, Brasil, arrozales.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

109
Lima & Brussaard: Earthworms as soil quality indicators

INTRODUCTION
The sustainability of agricultural practices can be evaluated using soil quality indica-
tors (Doran & Zeiss 2000). Recent studies have suggested that soil biological indica-
tors can serve as early and sensitive indicators of effects of soil management (Bloem
& Breure 2003, Brussaard et al. 2004, Govaerts et al. 2006). Due to their important
functional role in soil ecosystems and their sensitivity to soil properties and plants,
earthworms have been used for the assessment of contaminated soils (Römbke et al.
2007), of soil quality in different agroecosystems (Nunes et al. 2007) as well as to
assess their responses to changes in some biochemical, biological and physical soil
properties (Paoletti et al. 1991).
There has been an increasing recognition of the notion that, next to formal scien-
tific knowledge, local knowledge of farmers can yield insight into soil quality, based
on their ability to perceive differences between and within fields (Roming et al. 1996,
Lefroy et al. 2000, Ali 2003, Ericksen & Ardón 2003). However, although benefits
of local knowledge include high local relevance to complex environmental interac-
tions, local definitions and observations can be inaccurate and unsuitable to address
environmental change without scientific input (Barrios & Trejo 2003).
One approach to more objectively assess soil quality is the evaluation of several
soil properties simultaneously using statistical procedures that account for correla-
tions. Multivariate statistical methods are used to select a minimum data set (MDS)
from large data sets. Various such MDSs have been proposed at plot, field scale
(Doran & Parkin 1996), regional scale (Brejda et al. 2000a,b) and national scales
(Sparling & Schipper 2002). As a result, the concept of a MDS of soil quality indica-
tors has become widely accepted as the minimum needed to effectively monitor soil
quality and to simplify interpretation in terms of sustainable land use, while reducing
costs.
Rice farmers’ perspectives assessed using semi-structured interviews alternated
with discussion groups, and formal scientific assessment of soil quality in order to de-
velop a MDS using multivariate statistical analysis of 29 soil properties (Lima et al.
2008) have contributed to an understanding of soil quality in rice production systems
in Southern Brazil. However, there has been little investigation on the possibilities
and constraints of using earthworms as a soil quality indicator. Therefore, the present
work was developed to assess whether earthworms are meaningful to farmers and if
they can be used as indicators of soil quality.

MATERIAL AND METHODS


The area of our study was the “Banhado do Colégio”, located in Camaquã county,
between latitude 30º48’ and 31º32’ S, and longitude 51º47’ and 52º19’W at 39 m el-
evation, in the coastal plains area of the state of Rio Grande do Sul, Southern Brazil.

110
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

The predominant soil types are Albaqualfs and Humaquepts (Soil Survey Staff 2006).
The main difference between these soils is the clay content in the topsoil (Cunha et al.
2001). The rice management systems generally used in the state are different with re-
spect to intensity of soil tillage and water use: conventional (dry seedbed preparation
and sowing, high tillage intensity), pre-germinated (seedbed preparation and sowing
on inundated fields, high tillage intensity) and semi-direct (dry seedbed preparation
and sowing, low tillage intensity).
Local soil knowledge was explored by semi-structured interviews and discussion
groups with 32 farmers. These interviews took place at the farmer’s house or in his/
her field. Subsequently, 21 fields ranging from 2 to 500 ha in size were selected for
soil sampling from the 32 farmers interviewed. These fields were selected to repre-
sent the two soil great groups and the three main regional rice management systems.
In each field, five replicate plots, 2 × 2 m each, were randomly laid out within an
area of 3 ha. In total 105 representative plots were sampled from March to June 2004
(immediately after harvest). In each plot, 20 sub-samples were taken from 0-10 cm
depth across the sampling plot area, bulked and mixed for chemical, microbiologi-
cal, and physical soil analyses. For some (e.g., bulk density) physical analyses, three
undisturbed soil cores (5 cm diameter × 3 cm) were also obtained from each plot.
Earthworms were hand-sorted from a 30 × 30 × 30 cm monolith located in the central
area of each plot from the 21 rice fields and 8 adjacent areas (not disturbed in the last
20 years).
After sub-dividing the soil samples into 4 soil textural classes according to clay
content (<20%, 20 - 40%, 40 - 60%, >60%) and 3 rice management systems, a multi-
variate statistical analysis (factor analysis and discriminant analysis) of 29 soil physi-
cal, chemical and biological indicators was performed. Following the factor analysis
a stepwise discriminant analysis on all the properties comprising the significant com-
ponents was carried out. Detailed methods of analysis of the physical, chemical and
biological properties studied are given in Lima et al. (2008).

RESULTS
From the local soil knowledge study, it was found that the majority of regional farm-
ers (97%) identified earthworms as a good soil quality indicator (Table I).
The statistical approach selected five different soil properties as the most power-
ful discriminators among soil textural classes and again five as the most powerful dis-
criminators (determined by the value of discriminant coefficient; p < 0.001) among
management systems (Table II). Earthworms were one of the soil quality indicators
that discriminated management systems. From these analyses we arrived at a MDS
consisting of eight significant soil quality indicators, one of which was earthworms,
the other ones being available water, bulk density, mean weight diameter, organic
matter, Zn, Cu and Mn (Lima et al. 2008).

111
Lima & Brussaard: Earthworms as soil quality indicators

Table I. List and classification of the farmers’ soil quality indicators.


Indicator % of farmers who mentioned the indicator
Biological
  Earthworms 97
Physical
  Friability 43
Chemical
  Organic matter 57
Plant performance
  Yield 67
  Spontaneous vegetation (weeds) 63
  Root development 53
  Rice plant development 43
  Rice plant color 16
  Number of rice tillers 16
Intrinsic soil characteristics
  Soil color 87
Other
  Healthy and good-looking cattle 10

DISCUSSION
The local soil knowledge results appear to be the case for many farmers in South-
ern Brazil, particularly those who adopted no-tillage, beginning in the late 1970’s in
Paraná State (Brown et al. 2003). In fact, the name “Clube da Minhoca” (“Earthworm
club”) was given to the first no-till farmer organization in the Campos Gerais Region
of that state. However, for the rice farmers the presence or absence of earthworms in
the soil was not an important factor in their actual decision making, because their per-
ceptions generally rely on soil indicators that they can easily see and/or experience.
Furthermore, most farmers did not know about the presence of significant earthworm
populations in their own fields, and assumed that their populations were very low
because of the presumed deleterious effects of the irrigated management practices,
particularly soil tillage, intensity of water use and, in some cases, herbicide use (by
the farmers who apply the semi-direct management system). As two farmers stated:
“… earthworms cannot survive in the inundated soil” (Orzeli Reinard), or “… be-
cause of the herbicides the soil is dead!” (Antônio Kila Neto).
In contrast, Birang et al. (2003) found that farmers in southern Cameroon used
this indicator in their decision-making processes: signs of presence or activity of soil
macrofauna (notably earthworms) were used by 42% of the farmers as an indicator

112
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Table II. Summary of stepwise discriminant analysis among soil textural classes and
management systems (from Lima et al. 2008).
Soil Textural Classes Management Systems
Discriminant Function
1 2 3 1 2
Significance <0.001 <0.001 0.073 <0.001 <0.001
Eigenvalue 6.943 0.352 0.073 2.373 1.493
% of variance explained 94.222 4.822 1.022 61.422 38.622
Canonical correlation coefficient 0.935 0.510 0.260 0.839 0.774
Selected Indicators* Discriminant coefficient Selected Discriminant
Indicators* coefficient
Cu -0.553 0.943 -1.068 EN 0.071 -0.476
Zn 0.075 -0.354 1.391 OM 1.359 -0.494
Mn -0.532 -0.572 -0.207 Cu 0.455 0.729
BD 1.201 -0.518 0.357 Mn -1.368 -0.612
AW 0.276 0.901 -0.007 MWD -0.462 0.862
*AW: Available Water, BD: Bulk Density, EN: Earthworm Number, OM: Organic Matter, MWD, Mean
Weight Diameter

of the level of soil fertility and in deciding whether the soils under fallow were ready
for subsequent cropping. They believed that the yield would be higher in the presence
of earthworms.
Although the farmers in our study recognized the potential use of earthworms,
in practice they only use soil quality indicators that they could easily observe (e.g.
rice plant development, soil colour). Regional farmers only took the topsoil or the
tilled layer into account when evaluating the quality of their rice fields. Earthworm
species occurring in deeper layers or semi-aquatic earthworms were not considered
by farmers because they did not know of their existence. Nonetheless, a sampling of
the earthworms in their rice fields and adjacent areas revealed nine species, all new
records for the region (Lima & Rodríguez 2007). Two species were reported for the
first time from Rio Grande do Sul and a new native genus and species of Criodrilidae
(Guarani camaqua Rodríguez and Lima 2007) was described.
The selected MDS showed that from an analytical perspective the rice farmers in
the region are right in choosing earthworms as an indicator to characterize the quality
of their soils; even though they had little practical knowledge as to their populations
and how to use them as indicators. When this MDS was used to generate a soil quality
index (including earthworm abundance), it significantly distinguished the three rice
management systems and different soil textural classes according to basic soil func-
tions (water infiltration, storage and supply; nutrient storage, supply and cycling; and

113
Lima & Brussaard: Earthworms as soil quality indicators

sustaining biological activity) showing potential value to indicate soil quality (Lima
et al. unpublished data). The index values indicated that the semi-direct management
system resulted in the highest overall soil quality, followed by the pre-germinated and
conventional systems. This implies that the soil functions considered perform better
in the semi-direct management system than in the pre-germinated and conventional
systems. None of the other proposed MDS of soil quality (e.g., Doran & Parkin 1996,
Brejda et al. 2000a,b, Govaerts 2006), include earthworms. This is despite the well
known positive role of earthworms as ecosystem engineers, acting on the soil’s func-
tions (Lavelle et al. 1997), soil physical structure (Lavelle 1988), the decomposition
of organic matter and nutrient availability to plants (Brown et al. 2000). However,
earthworms can also produce negative effects on soil properties (varying with species
and geographic adaptation), acknowledged by a few studies, but ignored by most (So-
jka & Upchurch 1999). For example, earthworms increased bulk density and reduced
soil porosity (Alegre et al. 1997) in six successive crops (maize-rice-cowpea-rice-
rice-rice) and increased crop water stress and consequently reduced yield by 43% in
rice production (Pashanasi et al. 1996).
There is a need for more detailed knowledge about the spatiotemporal distribution
of the different species in order to understand the responses of soil earthworm com-
munities to agricultural practices. This is fundamental to the use of individual species
and species assemblages as soil quality indicators (Uzêda et al. 2007). In the region
studied Ocnerodrilidae were the most diverse (Eukerria saltensis (Beddard 1895), E.
eiseniana (Rosa 1895) and E. stagnalis (Kinberg 1867), appearing in all management
systems studied. Lumbricidae (Bimastos parvus (Eisen 1874)) were only present in
the semi-direct system and the new native genus and species of Criodrilidae (G. ca-
maqua) was mainly found in the pre-germinated system. The semi-direct appeared
to be the most sustainable system and presented the highest earthworm diversity (4
species). The fact that farmers recognized the presence of earthworms as a good in-
dicator for judging soil quality is notorious, but their inability to use them in their
decision making in rice management is curious. It seems that because of their actual
and previous experience in cropping dry soils (most farmers still have their own hor-
ticulture production around their houses) where earthworms are easily visible, they
promptly associate earthworms to good soil conditions. But, as in flooded rice fields
the earthworms are more difficult to see, they become incredulous of their usefulness
for soil quality assessment.
In conclusion, earthworm populations and their diversity can be integral compo-
nents in evaluating farming systems and can contribute to our understanding of the
impact of management systems on sustainability issues. Our study shows that this is
particularly true in the rice production systems under investigation.
If appropriately informed, farmers can observe earthworms themselves for deci-
sion-making in rice management. Hence, there is a need to develop a decision-sup-

114
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

port system in order to introduce and spread the value of using earthworms as soil
quality indicators to irrigated rice farmers. Furthermore, earthworms along with other
indicators of the MDS should be considered in assessing the sustainability of rice
production management systems.

ACKNOWLEDGMENTS
The authors thank CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior - Federal Agency for Post-Graduate Education), Brazil, for financial sup-
port. We also extend our thanks to the two reviewers for their great contributions.

LITERATURE CITED
Alegre, J. C., B. Pashanasi & P. Lavelle. 1996. Dynamics of soil physical properties in Amazonian
agroecosystems inoculated with earthworms. Soil Science Society of America Journal. 60: 1522-
1529.
Ali, A. M. S. 2003. Farmers’ knowledge of soils and the sustainability of agriculture in a saline water
ecosystem in Southern Bangladesh. Geoderma. 111: 333-353.
Barrios, E. & M. T. Trejo. 2003. Implications of local knowledge for integrated soil management in
Latin America. Geoderma. 111: 217-231.
Birang, M., S. Hauser & D. L. Amougou. 2003. Farmers’ perceptions of the effects of earthworms on
soil fertility and crop performance in southern Cameroon. Pedobiologia. 47: 819-824.
Brejda, J. J., T. B. Moorman, D. L. Karlen & T. H. Dao. 2000a. Identification of regional soil quality
factors and indicators: I. Central and southern high plains. Soil Science Society of America Journal.
64: 2115-2124.
Brejda, J. J., D. L. Karlen, J. L. Smith & D. L. Allan. 2000b. Identification of regional soil quality
factors and indicators: II. Northern Mississippi loess hills and Palouse prairie. Soil Science Society
of America Journal. 64: 2125-2135.
Bloem, J. & A. M. Breure. 2003. Microbial Indicators. Pp. 259-282. In: B. A. Markert, A. M. Breure
and H. G. Zechmeister (Eds.). Bioindicators and Biomonitors. Principles, concepts and applica-
tions. Elsevier, Amsterdam.
Brown, G. G., I. Barois & P. Lavelle. 2000. Regulation of soil organic matter dynamics and microbial
activity in the drilosphere and the role of interactions with other edaphic functional domains. Euro-
pean Journal of Soil Biology. 36: 177-198.
Brown, G. G., N. P. Benito, A. Pasini, K. D. Sautter, M. F. Guimarães & E. Torres. 2003 No-tillage
greatly increases earthworm populations in Paraná state, Brazil. Pedobiologia. 47: 764-771.
Brussaard, L., T. W. Kuyper, W. A. M. Didden, R. G. M. de Goede & J. Bloem. 2004. Biological
soil quality from biomass to biodiversity - Importance and resilience to management stress and dis-
turbance. Pp. 139-161. In: P. Schjønning, S. Elmholt and B. T. Christensen (Eds.). Managing soil
quality: challenges in modern agriculture. CABI, Wallingford.
Cunha, N. G., L. F. S. Pinto, R. J. C. Silveira, V. Muller, A. C. R. Lima, C. L. R. Lima, E. L. San-
tos, R. G. Mendes, M. G. Silva & M. R. Pereira. 2001. Estudo dos solos do Banhado do Colégio.
Embrapa Clima Temperado (Circular Técnica No. 29), Pelotas.
Doran, J. W. & T. B. Parkin. 1996. Quantitative indicators of soil quality: A minimum data set. Pp.
25-37. In: J. W. Doran and A. J. Jones (Eds.). Methods for assessing soil quality. SSSA Special
Publication No. 49. SSSA, Madison.

115
Lima & Brussaard: Earthworms as soil quality indicators

Doran, J. W. & M. R. Zeiss. 2000. Soil health sustainability: managing the biotic component of soil
quality. Applied Soil Ecology. 15: 3-11.
Ericksen, P. J. & M. Ardón. 2003. Similarities and differences between farmer and scientist views on
soil quality issues in central Honduras. Geoderma. 111: 233-248.
Govaerts, B., K. D. Sayre & J. Deckers. 2006. A minimum data set for soil quality assessment of wheat
and maize cropping in the highlands of Mexico. Soil & Tillage Research. 87: 163-174.
Lavelle, P. 1988. Earthworm activities and the soil system. Biology and Fertility of Soils. 6: 237-251.
Lavelle, P., D. Bignell, M. Lepage, V. Wolters, P. Roger, P. Ineson, O. W. Heal & S. Ghillion. 1997.
Soil function in a changing world: the role of invertebrate ecosystem engineers. European Journal
of Soil Biology. 33: 159-193.
Lefroy, R. D. B., H. Bechstedt & M. Rais. 2000. Indicators for sustainable land management based
on farmer surveys in Vietnam, Indonesia, and Thailand. Agriculture, Ecosystems and Environment.
81: 137-146.
Lima, A. C. R. & C. Rodriguez. 2007. Earthworm diversity from Rio Grande do Sul, Brazil, with a new
native criodrilid genus and species (Oligochaeta: Criodrilidae). Megadrilogica. 11: 9-18.
Lima, A. C. R., W. B. Hoogmoed & L. Brussaard. 2008. Soil quality assessment in rice production
systems: establishing a minimum data set. Journal of Environmental Quality. 37: 623-630.
Nunes, D. H., A. Pasini, N. P. Benito & G. G. Brown. 2007. Minhocas como indicadoras da qualidade
ambiental. Um estudo de caso na região de Jaguapitã, PR, Brasil. Pp. 467-480. In: G. G. Brown
and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina: biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja.
Londrina.
Paoletti, M. G., M. R. Favretto, B. R. Stinner, F. F. Purringon & J. E. Bater. 1991. Invertebrates as
bioindicators of soil use. Agriculture, Ecosystems and Environment. 34: 341-362.
Pashanasi, B., P. Lavelle & J. Alegre. 1996. Effect of inoculation with the endogeic earthworm Pon-
toscolex corethrurus on soil chemical characteristics and plant growth in a low-input agricultural
system of Peruvian Amazonia. Soil Biology & Biochemistry. 28: 801-810.
Roming, D. E., M. J. Garlynd & R. F. Harris. 1996. Farmer-based assessment of soil quality: a soil
health scorecard. Pp. 39-60. In: J. W. Doran and A. J. Jones (Eds.). Methods for assessing soil qual-
ity. SSSA Special Publication No. 49. SSSA, Madison.
Römbke J., S. Jänsch & M. Garcia. 2007. Earthworms as bioindicators (in particular for the influence
of land use). Pp. 455-466. In: G.G. Brown and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina:
biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja. Londrina.
Soil Survey Staff. 2006. Keys to soil taxonomy. Natural Resources Conservation Service. 10th ed. US-
DA, Beltsville. 441 pp.
Sojka R. E. & D. R. Upchurch. 1999. Reservations regarding the soil quality concept. Soil Science
Society of America Journal. 63: 1039-1054.
Sparling G. P. & L. A. Schipper. 2002. Soil quality at a national scale in New Zealand. Journal of
Environmental Quality. 31: 1848-1857.
Uzêda M. C., M. A. Garcia & J. R. Costa. 2007. Análise das relações entre populações de enchytraei-
dae e minhocas e seu uso como bioindicador da qualidade do solo. Pp. 489-495. In: G. G. Brown
and C. Fragoso (Eds). Minhocas na América Latina: biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja.
Londrina.

116
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
117-1342 (2010)

EARTHWORMS, ANTS AND OTHER ARTHROPODS


AS SOIL HEALTH INDICATORS IN TRADITIONAL
AND NO-FIRE AGRO-ECOSYSTEMS FROM EASTERN
BRAZILIAN AMAZONIA

Guillaume Xavier Rousseau,1 Paulo Rogério dos Santos Silva,1 Cláudio José
Reis de Carvalho2
1Graduate Program in Agroecology, Maranhão State University (UEMA), Cidade Universitária Paulo
VI S/N, Tirirical, São Luis-MA 65055-970, Brasil. Email: guilirous@yahoo.ca, rogeriobarrolandia@
yahoo.com.br
2Embrapa Amazônia Oriental, Tv. Dr. Enéas Pinheiro s/n, Marco, 66095-100 Belém PA, Brazil.

Email: carvalho@cpatu.embrapa.br

Rousseau, G. X., P. R. dos S. Silva, C. J. R. de Carvalho. 2010. Earthworms, ants and other arthropods
as soil health indicators in traditional and no-fire agro-ecosystems from Eastern Brazilian Amazo-
nia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 117-134.
ABSTRACT. Deforestation of the Amazonian rainforest and conversion to agriculture with the use of
fire creates a mosaic of occupied lands and secondary forests. Considering the fundamental role of soil
macrofauna and the lack of information about its resilience to deforestation, this study characterized the
earthworms, ants and other soil arthropod communities in secondary forests of 40 and 20 years of age
and in cropping system and pastures prepared with slash-and-burn or chop-and-mulch in the Brazilian
Eastern Amazonia. Soil macrofauna was sampled according to the TSBF (Tropical Soil Biological and
Fertility) methodology. Four sub-indices and one “macrofauna soil health index” were calculated us-
ing five principal component analyses. The macrofauna index identified better soil health in chop-and-
mulch crops, followed by the 40 yr-old forest and the chop-and-mulch pasture. These results confirmed
the fundamental role of old secondary forests for soil biodiversity conservation and the potential of the
chop-and-mulch technique to mitigate the effects of land use changes.
Keywords: Soil macrofauna, biodiversity, principal component analysis, soil quality, soil management.

Rousseau, G. X., P. R. dos S. Silva, C. J. R. de Carvalho. 2010. Lombrices de tierra, hormigas y otros
artrópodos como indicadores de la salud de los suelos en sistemas tradicionales y en agroecosiste-
mas sin el uso del fuego en la Amazonia Oriental. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial
2: 117-134.
Resumen. La deforestación de la selva húmeda en la Amazonia y su conversión para la agricultura con
el uso del fuego crea un mosaico de tierras ocupadas y de bosques secundarios. Considerando el papel
fundamental de la macrofauna del suelo y la falta de información sobre su resiliencia frente a la defores-
tación, este estudio caracterizó las comunidades de lombrices, hormigas y otros invertebrados del suelo
en bosques secundarios de 40 y 20 años, en sistemas de cultivo con corte y quema o corte y trituración,

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

117
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

y en pastizales con corte y quema o corte y trituración en la Amazonia oriental brasileña. La macrofauna
fue colectada según el método TSBF (Tropical Soil Biological and Fertility). Cuatro sub-índices y un
“índice macrofauna de salud del suelo” fueron calculados a partir de cinco análisis de componentes prin-
cipales. El índice macrofauna apuntó una mejor salud del suelo en el sistema de cultivo con trituración
seguido por el bosque secundario antiguo (40 años) y el pastizal con trituración. Estos resultados confir-
man el papel fundamental de los bosques secundarios antiguos para la conservación de la biodiversidad
del suelo y el potencial de la trituración para mitigar los efectos de los cambios en el uso del suelo.
Palabras clave: Macrofauna del suelo, biodiversidad, análisis de componentes principales, calidad del
suelo, manejo del suelo.

INTRODUCTION
Processes of land-use changes are intense in Amazonia, mainly since the late 60’s.
The dominant pattern is the conversion of the native vegetation (rainforest or Cer-
rado, the Brazilian savanna) to agriculture by logging and burning. Cattle ranching
and traditional slash-and-burn agriculture are the main land uses in deforested areas
(Nepstad et al. 2001). However, low fertility of soils lead to abandonment (after
10-20 years) of areas converted to pasture (Alfaiai et al. 2004) and fallow (after 3-4
years) of lands converted for short cycle crops (Denich et al. 2005). As a conse-
quence, the landscape that results from this colonization process is a mosaic of lands
in agricultural use and secondary forests of various ages (Vieira et al. 1996). Even if
the effects of land-use conversion on plant diversity are relatively well known (Vieira
et al. 1996, Baar et al. 2000), little information is available about soil macrofauna
diversity in Amazonia and about its resilience to deforestation (Mathieu et al. 2005).
In this context, secondary forests (fallows) play a key role for soil (Dunn 2004) and
plant biodiversity conservation (Vieira et al. 1996, Baar et al. 2000), but are poorly
studied regarding soil fauna (Mathieu et al. 2005).
Considering the fundamental role of soil macrofauna and its diversity in soil func-
tions (Lavelle et al. 1997, 2006, Ekschmitt & Griffiths 1998), this study aimed at
characterization of earthworms, ants and other invertebrates’ communities under six
land uses (two secondary forests, fields and pastures prepared with slash-and-burn
or chop-and-mulch) of the Bragança region, Northeastern Pará state, in the Brazilian
Amazonia. The first objective was to study the effects of land use on the inverte-
brate communities and their diversity through multivariate analyses and, the second
objective was to construct sub-indices (one for each community and one for species
richness and diversity) and an “integrated macrofauna index” to synthesize the multi-
variate approach and classify the land uses according to soil health.

MATERIAL AND METHODS

Study area
The sites sampled were at the Experimental Farm of the Federal Rural University
of Amazonia (UFRA) and the Santa Luzia community, both located in Igarapé-Açu

118
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

(Pará, Brazil). The climate is equatorial humid with mean annual temperature of 25-
27°C and annual precipitation between 1700 and 2700 mm. Soils were Ultisols (Typ-
ic Kandiudults) and the original native vegetation was a tropical humid evergreen to
semi-deciduous forest.

Experimental design
Six land uses were evaluated for their impact on soil macrofauna: 1) 40 yr-old sec-
ondary forest (F40); 2) 20 yr-old secondary forest (F20); 3) slash-and-burn cropping
system (SB); 4) chop-and-mulch cropping system (CM); 5) slash-and-burn prepared
pasture (PSB); 6) chop-and-mulch prepared pasture (PCM). Cropping systems and
forests plots had 2 ha each in size (100 x 200 m) and were located at the UFRA
Experimental farm while the pasture plots had 1.5 ha and were located in the Santa
Luzia community. All plots for macrofauna sampling were installed in January 2006.
Both cropping systems were prepared from a 15 yr-old secondary forest in November
2001 by traditional slash-and-burn (manual) or chop-and-mulch technology using an
FM 1600 AHWI tractor-propelled chopper (O. Kato, personal communication). A
fragment (about 5 ha) of the 15 yr secondary forest was conserved as a control and
used to install the 20 yr secondary forest plot of 2 ha in 2006. Both systems were
sown with maize (Zea mays) followed by cassava (Manihot esculenta) then, in July
2003, the slash/burn system return to natural fallow while in the chop/mulch system
the fallow was enriched with fast-growing leguminous trees (Racosperma mangium
[Willd.] Pedley and Sclerolobium paniculatum Vog.). The chop/mulch system was
chopped again at the end of 2004 and sown with maize followed by beans (Phaseolus
vulgaris) and then cassava until November 2006. The pastures were prepared in 2001
from a 12 yr-old secondary forest, in the same way as the cropping systems, and sown
(February 2001) with Brachiaria humidicola and Brachiaria brizantha. From March
2002 to September 2005 the plots were grazed at 1.12 AU/ha (1 Animal Unit = one
450 kg animal), then the plots rested until September 2006. In February 2006, three
transect lines of seven sampling points were positioned (on a regular grid of 25 m at
UFRA experimental farm and 20-22 m in Santa Luzia) in each land-use plot. Macro-
fauna was sampled in March (rainy season) and September (dry season) 2006, only
the rainy season results are presented here. Macrofauna was hand-sorted in 25 × 25 ×
15 cm soil monoliths (TSBF; Anderson & Ingram 1993), at each sampling point (21
monoliths per land use). Arthropods (and gastropods) were preserved in 80% alcohol
and identified until genus for ants and order (maximum taxonomic level) for other ar-
thropods. Worms were preserved in 4% formaldehyde and identified at genus level.

Statistical analyses
Total abundance of earthworms, ants (genera with density >5 ind.m-2) and other in-
vertebrates along with species richness (S) and Shannon diversity index (H’) (from

119
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

the 3 complete matrices of abundances) were calculated for each land use and submit-
ted to nested analyses of variance (ANOVA), with transects as nested factor (Legen-
dre 2002). Student-Newman-Keuls (SNK) multi-comparison tests were performed to
separate land uses (Underwood 1997). Differences between land uses were consid-
ered significant at P ≤ 0.05.
The three matrices of abundance (earthworms, ants, other invertebrates) plus the
matrix of S and H’ were submitted to Principal Component Analyses (PCA) with land
uses as passive (binary) variables using CANOCO 4.5 program (ter Braak & Smi-
lauer 2002). According to Legendre and Gallagher (2001), species matrices that did
not reach (or approach) multi-normality had to be transformed before PCA. Earth-
worm and other arthropods matrices were transformed into Hellinger distances while
the ants matrix was transformed into “distance between species profile” (Legendre &
Gallagher 2001). Four principal components were retained for earthworms and ants
while only two were retained for other matrices. Nested multivariate analyses of vari-
ance (MANOVA) were performed to test the effects of land use on the invertebrate
communities (with transects as nested factor) (Legendre 2002).

Macrofauna index of soil health (MISH) calculation


Four sub-indices (earthworms, ants, other invertebrates and S-H’) were calculated,
based on PCA results and an integrated macrofauna index of soil health (MISH) was
derived from them (adapted from Velásquez et al. 2007). To calculate the sub-indi-
ces, two or three PCA axes were considered (sum of axes eigenvalue ≥60%). For each
axis, the variables with contributions superior to half of the highest contribution were
retained. These contributions were used to calculate the sub-index value for each ob-
ject. The abundances retained were transformed according to the formula

Y = 0.1 + ((x - b) / (a - b) * 0.9),

where Y is the transformed variable, x is the variable to transform, a is the maximum


and b the minimum of variable x. It was then assumed that invertebrate abundances
were positively and linearly correlated with soil health. The transformed abundances
were multiplied by their contribution on each axis and these products were summed.
The sum was submitted to the above formula to produce a sub-index value between
0.1 and 1. The four sub-indices were then submitted to a PCA and the final macrofau-
na index was calculated in the same way as the sub-indices (Velásquez et al. 2007).
Nested ANOVA (Legendre 2002) and SNK multi-comparison tests were performed
to test the effect of land uses on indices (Underwood 1997). Differences between land
uses were considered significant at P ≤ 0.05.

120
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

RESULTS

Total abundances, species richness and Shannon diversity index


The earthworm abundance varied from 177 in F40 to 787 ind.m-2 in PCM and was
significantly higher in the chop/mulch systems compared with F40 and SB. PSB and
F20 had intermediate abundances (Fig. 1). Ant abundance varied from 216 in PSB
to 977 ind.m-2 in F40 and had the greatest variability among samples (0 to 8304 ind.
m-2; data not shown). No significant differences were detected between land uses
(Fig. 2). The abundance of other invertebrates varied from 480 in SB to 3131 ind.m-2
in F40 and land uses were separated in two significantly different groups: F40, CM
and PCM had the highest abundances (Fig. 3). Earthworm richness was significantly
different between PCM (2.9) and F20 (1.7) while the other uses had intermediate
values not significantly different (Fig. 4a). Shannon diversity had the same pattern
but F40 was the most diverse (0.72) and F20 the least (0.25) (Fig. 4b). Ant richness
was greatly and significantly higher in F40 (6.5) compared to the other uses (2.6 to
3.7) (Fig. 4a). Shannon diversity followed a similar pattern, but F20 and SB had in-
termediate diversity (0.84 and 0.82) between F40 (1.31) and other uses (0.58 to 0.72)

Figure 1. Abundance of adult and immature earthworm genera for six land uses in Igarapé-Açu soil
(Pará, Brazil), March 2006 (rainy season). CM: chop/mulch crops; SB: slash/burn crops; F20: 20 yr
secondary forest; F40: 40 yr secondary forest; PCM: chop/mulch pasture; PSB: slash/burn pasture.
Earthworm genera abundance in bars are in ascending order: Cocoon-Diaguita. Total abundances with
different letters are significantly different at P ≤ 0.05.

121
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

Figure 2. Abundance of ant genera (only genera with ≥5 ind.m-2) for six land uses in Igarapé-Açu
soil (Pará, Brazil), March 2006 (rainy season). Ant genera abundance in bars are in ascending order:
Solenopsis-Pachycondyla (cf. Fig. 1 for details).

Figure 3. Abundance of other invertebrates for six land uses in Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil), March
2006 (rainy season). Other invertebrates abundance in bars are in ascending order: Isoptera-Orthoptera
(cf. Fig. 1 for details).

122
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figure 4. Species richness (S) a) and Shannon diversity index (H´) b) of earthworms, ants and other
invertebrates for six land uses (cf. Figure 1 for details) in Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil), March 2006
(rainy season). S and H’ means with different letters are significantly different at P ≤ 0.05.

(Fig. 4b). The richness of other invertebrates was significantly higher in CM (11.6)
than in any other land use, except F40 that had intermediate richness (9.7) (Fig. 4a).
Diversity was also the highest in CM (0.89) but all uses, excepted PSB (0.43), had
intermediate diversity (Fig. 4b).

123
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

Table I. Nested MANOVA and principal component analysis (PCA) of land uses and transects
(nested) on soil macrofauna matrices from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil) in March of 2006.
Matrix/Season Land uses Transects PCA (4 axes)

% total variance P % total variance P % total variance

Rainy season
Earthworms 22.9 0.001** 10.5 0.007** 66.6
Ants 14.6 0.001** 10.1 0.11 73.9
Other macrofauna 21.1 0.001** 15.9 0.88 79.1
Richness/Diversity 26.7 0.001** 11.4 0.01* 95.5

Figure 5. Principal component analysis on earthworm genera (adults = a, immature = i) and cocoons
from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil, March 2006), for six land uses (passive nominal variables): 40
and 20 yr secondary forests (F40/F20), chop-and-mulch/slash-and-burn prepared crops (CM/SB),
chop-and-mulch/slash-and-burn prepared pastures (PCM/PSB). a) PCA 1 (23.6 %) and 2 (17.5 %); b)
PCA 3 (13.9 %) and 4 (11.7 %).

124
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Principal Component Analyses


Eight earthworm genera were identified and they explained 66.6% of total variability
while land uses explained 22.9%, according to the PCA. The earthworm community
was significantly different among land uses according to the MANOVA (P < 0.001)
(Table I). On axis 1, Glossodrilus (adult and immature) associated with F40 and SB,
and was opposed to Pontoscolex (immature) that was associated with F20. On axis
2, Pontoscolex (immature) and Glossodrilus associated with forests and SB, were
opposed to other genera (including Pontoscolex adult) that were associated with pas-
tures and CM (Fig. 5a).

Figure 6. Principal component analysis on ant genera from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil, April
2006), for six land-uses (passive nominal variables). a) PCA 1 (31.9 %) and 2 (19.0 %); b) PCA 3
(13.7 %) and 4 (9.3 %) (cf. Fig. 5 for details).

125
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

The axis 3 opposed Pontoscolex (adult and immature) and other (unidentified)
genera associated with CM, to Dichogaster (adult and immature) associated with
PCM. The axis 4 opposed Urobenus (adult and immature) associated with PSB, to
worm cocoons and Pontoscolex (adult) associated with PSB and SB (Fig. 5b).
Forty-one ant genera were identified but only 27 were conserved in the PCA.
They explained 73.9% of total variability while land uses explained 16.3%. The ant
community was significantly different among land uses according to the MANOVA
(P < 0.001) (Table I). The axis 1 opposed Solenopsis associated with CM and PCM,
to most other genera and all other land uses. The axis 2 opposed Acropyga associated
with PSB and PCM, to Paratrechina associated with SB and CM (Fig. 6a).
The axis 3 opposed Paratrechina and Acropyga associated with CM and PCM,
to Pheidole, Brachymyrmex and Hypoponera that were associated with F20 and F40.
The axis 4 opposed Pheidole associated with F20, to Brachymyrmex and Hypoponera
associated with F40 (Fig. 6b).
In addition to earthworms and ants, 19 invertebrate groups were identified (13
retained in PCA). They explained 79.1% of total variability while 21.1% was ex-
plained by land uses, according to the PCA. The community of other invertebrates
was significantly different among land uses according to the MANOVA analysis
(P < 0.001) (Table I). The axis 1 opposed the termites associated with F40 and PCM,

Figure 7. Principal component analysis, axes 1 (58.1 %) and 2 (9.9 %), on other macrofauna groups
from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil, March 2006), for six land uses (passive nominal variables) (cf.
Fig. 5 for details).

126
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

to all other groups associated with SB and CM. The axis 2 opposed unidentified lar-
vae and Orthoptera associated with PSB and PCM, to litter-living groups associated
with CM, F40 and SB (Fig. 7).
The PCA on species richness (S) and Shannon diversity index (H’) explained
95.5% of total variability, while 24.3% was explained by land uses. Species richness
and diversity of invertebrate communities were significantly different among land
uses according to the MANOVA (P < 0.001) (Table I). The axis 1 represented S and
H’ gradient and opposed F20 and pastures to F40. The axis 2 opposed earthworms S
and H’ associated with PSB and PCM, to the invertebrates S and H’ associated with
F20 and F40 (data not shown).

Macrofauna index of soil health (MISH)


According to the earthworm index of soil health and ANOVA, soil health was sig-
nificantly better in CM (0.45), followed by PCM (0.35) (P < 0.001). The ant index
detected no significant difference (P = 0.084) in soil health among land uses while the
“other invertebrates” index identified significantly better soil health for CM (0.38),
followed by F40 (0.32) (P < 0.001). Species richness and diversity index was sig-
nificantly higher in F40 (0.73) compared to all other land uses (P = 0.047). The
integrated macrofauna index identified CM as the significantly better land use (0.58)
followed by F40 (0.51) and PCM (0.43) (P = 0.006) (Table II).

DISCUSSION
To our knowledge, this is the first time that soil macrofauna community is character-
ized with such details in North-Eastern Amazonia and particularly in North-Eastern
Pará state, the oldest colonization front in Amazonia (Vieira et al. 1996). A previ-
ous study conducted in Igarapé-Açu (Leitão-Lima & Teixeira 2002) during the dry
season evaluated only the soil surface litter macrofauna in chop-mulch systems with
improved fallows including several leguminous trees. Ants were the dominant group
both in terms of abundance and biomass, probably as a result of the collection date
(dry season) and sample location (litter).
Due to the lack of taxonomical information for the region, studies usually use
para-taxonomy (Mathieu et al. 2004) and rarely identification at the species level
(Mathieu et al. 2005), particularly when several major taxonomic groups are stud-
ied. In the present study, two major groups (earthworms and ants) were studied until
genus level with the help of one specialized taxonomist per group, while the other
groups encountered were identified only superficially (order was the maximum taxo-
nomic level). This intermediate level of identification was a trade-off between the use
of para-taxonomy that is not fully trustable when species overlap is expected (Krell
2004), and the excessive time and difficulties expected to identify all the animals at
the species level.

127
128
Table II. Macrofauna Index of Soil Health (MISH) and related sub-indices calculated for each land use system at Igarapé-Açu soil
(Pará, Brazil, March 2006).
Indicators Land-uses P1

Chop/mulch Slash/burn 20 y 40 y Sec. Chop/mulch Slash/burn Uses Transects


crop crop Sec. forest forest pasture pasture
(CM) (SB) (F20) (F40) (PCM) (PSB)

Earthworms 0.45 a2 0.24 c 0.24 c 0.20 c 0.35 b 0.25 c 0.001 0.58


Ants 0.32 a 0.20 a 0.17 a 0.24 a 0.22 a 0.15 a 0.084 0.62
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

Other invertebrates 0.38 a 0.22 c 0.21 c 0.32 b 0.20 c 0.15 c 0.001 0.78
Richness & diversity 0.55 b 0.56 b 0.45 b 0.73 a 0.53 b 0.52 b 0.047 0.03
MISH 0.58 a 0.40 c 0.34 c 0.51 ab 0.43 bc 0.34 c 0.006 0.11
1 Probability associated with nested ANOVA with land uses as main factor and transects as nested factor; probability significant at P < 0.05.
2 Index means with same letters are not significantly different for land uses.
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

The relative precision of the community description led to the separation of the
invertebrates in three matrices plus a matrix for richness and diversity, in order to
maximize the potential of each major group to discriminate land uses for their impacts
on soil macrofauna communities. As the PCA allowed only the characterization of
the structure of each community among land uses, there was a need to synthesize the
ecological information in a way that would make it more accessible to the land users,
technicians or policy makers (Velásquez et al. 2007). For this purpose we adapted
the Global Index of Soil Quality (GISQ) proposed by Velásquez et al. (2007). The
GISQ was proposed to combine the information on macrofauna communities and
physico-chemical soil attributes to give to each site studied an estimation of soil
quality (synonymous of soil health; USDA 2004) through a unique and synthetic
metric. We applied the process to combine the information of the three macrofauna
matrices plus the species richness and diversity to calculate an integrated “Macro-
fauna Index of Soil Health” (MISH) that was complemented by an ANOVA on the
integrated index and each sub-index. As a result, the adaptability of the GISQ men-
tioned by the authors was confirmed, and the utility of the index was improved by
coupling with ANOVA. Indeed, ANOVA and multi-comparison tests on the indices
allowed separating precisely the land uses according to their effect on the different
communities as on the whole macrofauna community, which was not achieved with
MANOVA.

Principal Components Analysis (PCA)


In the PCA on worm genera, explained variability was gradually divided between the
first four axes (23.6, 17.5, 13.9 and 11.7% of total variability) and allowed to identify
the main trends of the land use effect on the earthworm community (Fig. 5). The first
axis is the more difficult to interpret as it opposed the Glossodrilus genera popula-
tions, that dominate F40 and SB, to a huge immature Pontoscolex (Pontoscolex i)
population in F20. The genera Glossodrilus seems to tolerate pretty well slash-and-
burn as it shows similar populations in the oldest forest and the youngest (SB plot
was a 4 yr fallow at sampling time) which experimented a relatively recent (4.5 yr)
burning. The immature Pontoscolex population encountered in the 20 yr-old forest
probably reflects a seasonal effect (sampling occurred during the wetter period of the
year) along with the history of the forest fragment. Indeed, this forest showed evi-
dences of recent illegal logging that modified locally the forest cover (illegal wood
extraction is very common in the region; Margulis 2004) and older modifications in
the soil as remnants of graveled road, evidenced by local soil compaction and texture
modification (data not shown).
The evidence of soil importation on the site may help explain the dominant nature
of the Pontoscolex population, as this genus is considered invasive and associated

129
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

with human activities (Barros et al. 2002, Brown et al. 2006). The second axis clearly
separated the open (pastures and CM) vs. closed environments (forests and SB). Open
environments were associated to more genera richness while forests and fallow were
dominated by Glossodrilus and immature Pontoscolex (Fig. 1, 5a). The third axis
opposed the pastures to all other land uses because of the presence of Dichogaster,
an exotic genus from Africa (Blakemore 2002), which is present almost exclusively
in the pastures (only a few individuals in CM) and was sampled preferentially in as-
sociation with the B. brizantha root net (up to 381 individuals per soil monolith; data
not shown) (Fig. 1, 5b). In Amazonian pastures, B. brizantha root net was already
reported as attractive for soil macrofauna (Mathieu et al. 2004). The fourth axis rep-
resented the effect of chop-and-mulch on the earthworm community and confirmed
that the main genera (Pontoscolex, Dichogaster and Glossodrilus) benefited from
this practice (Fig. 5b). The worm community was thus very useful to separate the
land uses despite unidentified seasonal and/or soil texture effects detected on the first
axis. Worms were particularly sensitive to the vegetation cover, the effect of pasture
and of chop-and-mulch, but they appear to be little sensitive to the slash-and-burn as
practiced in the region (or recover efficiently).
The PCA on ants was dominated by a few genera while most had low contribution
to the axes (short arrows) (Fig. 6). To help in the interpretation of the ant commu-
nity structure among land uses, genera were classified according to their ecological
habits (Fernandez 2003). Although this classification was devised for the Cerrado
(no such classification is available for Amazonian rainforest ants) it was consistent
with the present results. On first axis Solenopsis, classified as an omnivorous soil
genus, separated the chop-and-mulch land uses from the others. This genus seems
well adapted to the open environment with soil rich in bulk organic matter provided
by chop-and-mulch (Fig. 2, 6a). On axis 2 Acropyga and Paratrechina separated the
pastures from the crops. Acropyga is classified as a soil specialist and was the domi-
nant genus in pasture, suggesting a good adaptation to the compacted soils with little
or no litter. On the contrary, Paratrechina, classified as soil and vegetation opportun-
ist, abounded in the crops that had thick (1.7-7.7 cm) and diversified (Sá & Carvalho
2005) mulch with cassava cover in CM and thin litter (0.9-5.7 cm) with dense fallow
vegetation in SB (Fig. 6a). On the third axis Pheidole, Brachymyrmex, Camponotus
and Hypoponera (principally) separated the secondary forests from the other land
uses and chop/mulch plots in particular. The fact that the first three genera are clas-
sified as vegetation opportunists (Camponotus can also be classified as a “patrolling
generalist”, Fernandez 2003) reflect the switch in vegetation cover from open or fal-
low systems to real forest cover while the higher abundance of predator specialist
Hypoponera (or the “big epigeic predators” Pachycondyla and Ectatomma) indicate
a higher ecosystem “maturity” (Odum 1969, Neutel et al. 2007) (Fig. 6b). On the

130
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

fourth axis Pheidole characterized F20 while Brachymyrmex and the predator genera
were associated with F40, thus confirming the higher maturity of the old secondary
forest (Fig. 6b).
The PCA of the other invertebrate groups had only two relevant axes with most
of the variability explained by the first axis (58.1 of 79.1%) (Fig. 7). The first axis
reflects the abundance of termites in the more “natural” environment (F40) and the
more disturbed systems (pastures) while most of the groups were epigeics (litter-
living) and concentrated in the chop/mulch prepared crop (Fig. 3, 7). Mathieu et al.
(2005) reported that termites were the invertebrates that best recovered (together with
earthworms) after the conversion of Amazonian forests to pasture (after six years).
In Africa (Cameroon), termite communities were similar in secondary and primary
forest in several studies (Eggleton et al. 1996, Eggleton et al. 2002). The second
axis represented mainly the effect of litter as the pastures were clearly separated
from the other land uses and associated with soil-living larvae (Other l. and Orthop-
tera). Litter-living communities were thus associated firstly to CM and then to SB
and showed high abundance of predator groups as Chilopoda, Araneae, Dermaptera
and Pseudoscorpiones, showing that mulch supports an abundant and mature litter
community (Fig. 3, 7). Indeed, the mulch provided soil protection and food supply
establishing an environment similar (or better) to the fallow vegetation (Mathieu et
al. 2005).
The PCA on species richness and Shannon diversity index was the most explica-
tive (Table 1) and confirmed that the old secondary forests have a well developed
macrofauna structure that is more similar to that of mature ecosystems, with the high-
est richness and diversity of ants, the highest diversity of earthworms and also high
richness and diversity of others invertebrates (Fig. 4). In Southern Pará, Mathieu et al.
(2005) showed that forest fallows contained similar soil macrofauna species richness
and diversity (Shannon index) to the primary forest after only seven years. However,
the plots studied experienced only one fire and were converted from primary forest
very recently (less than 10 yr previous) (Mathieu et al. 2005).
The effect of pastures on worm abundance and richness may be attributed to the
shorter turn-over of organic matter provided by grazing, the easily-decomposing lit-
ter and the favorable environment provided by Brachiaria root-net for some genera
(Mathieu et al. 2004). As a matter of fact, earthworm proliferation after forest conver-
sion to pasture has often been reported in Amazonia, but is often associated to large
populations of the invasive species P. corethrurus (Lavelle & Pashanasi 1989, Höfer
et al. 2001, Barros et al. 2002). In the pastures of this study diversity and richness
were very high, perhaps due to the equilibrium between Dichogaster (exotic and
potentially invasive) and Pontoscolex populations and/or the presence of adjacent
secondary forest that may act as diversity source.

131
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

Macrofauna Index of Soil Health (MISH)


The integrated index and sub-indices provided a synthesis of the PCA results, while
combined abundance and diversity allowed a significant separation of land uses de-
pending on their impacts on macrofauna communities. Chop-and-mulch systems had
high indices mainly due to their positive effect on invertebrate abundance, while the
old secondary forest indices were high due to the species richness and diversity. The
ant index was the only one that did not detect significant differences between land
uses, probably because the index retained only five ant genera in the variable selec-
tion (data not shown), thus suggesting a limitation in the use of the index when rare
species dominate the community. Indeed, PCA is not devoted to select a subset of the
most discriminant variables from a large data set. The use of discriminant analysis
or canonical redundancy analysis to perform a finer selection of the variables that
best explain the differences between land uses could be helpful to solve this prob-
lem in future analyses (Legendre & Legendre 1998). Despite this possible limitation,
the MISH was consistent with the results of the PCA analysis and is a promising
tool to allow a more accessible evaluation of soil quality based on macrofauna to a
non-specialized audience. However, special attention must be paid to the nature of
relationship between the indicator variables and soil health. Indeed, in the MISH as
in the GISQ (Velásquez et al. 2007), all the indicator variables were considered to be
linearly related with soil health (positively related in the case of macrofauna). This
could be misleading in some occasions for macrofauna, for example with prolifera-
tion of soil compacting worms as P. corethrurus (Barros et al. 2004), but it is more
critical for a range of physical and chemical indicators that usually do not show linear
relationships with soil health (Andrews et al. 2002).
As a conclusion, the MISH proved to be useful in separating the land uses but still
needs to be fully tested and eventually refined, to provide reliable indication of soil
health. The effect of chop-and-mulch was decisive on the abundance of all groups,
with emphasis on earthworms, compared to the slash-and-burn systems and limited
the decrease in diversity of arthropods (excluding ants). However, chop-and-mulch
had no or little effect on ants and earthworms richness and diversity. Ant richness and
diversity greatly benefited from the secondary forests of both ages, while earthworms
had more diverse populations in the pastures and similar diversity in pastures and
old secondary forest. These results confirmed the fundamental role of old secondary
forests in the conservation of soil biodiversity and the potential of chop-and-mulch
systems to mitigate the effects of land use changes. Indeed, the land use mosaic cre-
ated by smallholder agriculture has proved to support high biodiversity in this study
as in former ones (Baar et al. 2000, Hecht 2005, Mathieu et al. 2005) and should be
maintained and improved to reconcile food production and forest conservation. The
role of chop-and-mulch could then be decisive to improve sustainability in Amazonia
if the technique is used to conserve soil health and reduce the pressure on primary and
old secondary forests.

132
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ACKNOWLEDGEMENTS
The authors are grateful to the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) and to the IEB/programa de pequenos apoios for their finan-
cial support. We also would like to gratefully thank O. Kato and all the staff of the
Embrapa Amazônia Oriental Tipitamba project for their logistic support, along with
Reginaldo Farias and his team in Igarapé-Açu for their skills.

LITERATURE CITED
Anderson, J. M. & J. S. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility: a handbook of methods.
2nd ed. CAB International, Wallingford.
Andrews, S. S., D. L. Karlen & J. P. Mitchell. 2002. A comparison of soil quality indexing methods
for vegetable production systems in northern California. Agriculture Ecosystems and Environment.
90: 25-45.
Alfaiai, A. S., G. R. Ribeiro, A. D. Nobre, R. C. Luizão & F. J. Luizão. 2004. Evaluation of soil fertil-
ity in smallholder agroforestry systems and pastures in western Amazonia. Agriculture Ecosystems
and Environment. 102: 409-414.
Baar, R., M. D. R. Cordeiro, M. Denich & H. Fölster. 2000. Floristic inventory of secondary vegeta-
tion in agricultural systems of East-Amazonia. Biodiversity and Conservation. 13: 501-528.
Barros, E., B. Pashanasi, R. Constantino & P. Lavelle. 2002. Effects of land-use system on the soil
macrofauna in western Brazilian Amazonia. Biology and Fertility of Soils. 35: 338-347.
Blakemore, R.J. 2002. Cosmopolitan earthworms – an eco-taxonomic guide to the peregrine species of
the world. VermEcology, Kippax.
Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.
2006. Exotic, peregrine and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribbean Journal of Science. 42: 339-358.
Denich, M., P. L. G. Vlek, T. D. D. A. Sá, K. Vielhauer & W. Lücke. 2005. A concept for the devel-
opment of fire-free fallow management in the Eastern Amazon, Brazil. Agriculture Ecosystems and
Environment. 110: 43-58.
Dunn, R. R. 2004. Recovery of faunal communities during tropical forest regeneration. Conservation
Biology. 18: 302-309.
Ekschmitt, K. & B. S. Griffiths. 1998. Soil biodiversity and its implications for ecosystem functioning
in a heterogeneous and variable environment. Appied Soil Ecology 10: 201-215.
Eggleton, P., D. E. Bignell, S. Hauser, L. Dibog, L. Norgrove & B. Madong. 2002. Termite diversity
across an anthropogenic disturbance gradient in the humid forest zone of West Africa. Agriculture
Ecosystems and Environment. 90: 189-202.
Eggleton, P., D. E. Bignell, W. A. Sands, N. A. Mawdsley, J. H. Lawton, T. G. Wood & N. C. Big-
nell. 1996. The diversity, abundance and biomass of termites under differing levels of disturbance
in the Mbalmayo Forest Reserve, Southern Cameroon. Philosophical Transactions of the Royal
Society of London, Series B-Biological Sciences. 351: 51-68.
Fernández, F. 2003. Introducción a las hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación
de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá.
Hecht, S. B. 2005. Soybeans, development and conservation on the Amazon frontier. Development and
Change. 36: 375-404.
Höfer, H., W. Hanagarth, M. Garcia, C. Martius, E. Franklin, J. Römbke & L. Beck. 2001. Struc-
ture and function of soil fauna communities in Amazonian anthropogenic ecosystems. European
Journal of Soil Biology. 37: 229-235.

133
Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

Krell, F. T. 2004. Parataxonomy vs. taxonomy in biodiversity studies – pitfalls and applicability of
‘morphospecies’ sorting. Biodiversity and Conservation. 13: 795-812.
Lavelle, P., D. Bignell, M. Lepage, V. Wolters, P. Roger, P. Ineson, O. W. Heal & S. Dhillion. 1997.
Soil function in a changing world: the role of invertebrate ecosystem engineers. European Journal
of Soil Biology. 33: 159-193.
Lavelle, P., T. Decaëns, M. Aubert, S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, P. Margerie, P. Mora & J.
P. Rossi. 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology. 42:
S3-S15.
Lavelle, P. & B. Pashanasi. 1989. Soil macrofauna and land management in Peruvian Amazonia
(Yurimaguas, Loreto). Pedobiologia. 22: 283-291.
Legendre, P. 2002. Nested Anova user’s guide. Département de sciences biologiques, Université de
Montréal, Montréal. [On line] http://www.fas.umontreal.ca/biol/legendre/.
Legendre, P. & E. D. Gallagher. 2001. Ecologically meaningful transformations for ordination of spe-
cies data. Oecologia. 129: 271-280.
Legendre, P. & L. Legendre. 1998. Numerical ecology. 2nd ed. Elsevier, Amsterdam.
Leitão-Lima, P. S. & L. B. Teixeira. 2002. Macrofauna do solo em capoeiras natural e enriquecidas
com leguminosas arbóreas. Embrapa Amazônia Oriental, Comunicado Técnico No. 62, Belém.
Margulis, S. 2004. Causes of Deforestation in the Brazilian Amazon. World Bank working papers,
Washington D.C.
Mathieu, J., J. P. Rossi, M. Grimaldi, P. Mora, P. Lavelle & C. Rouland. 2004. A multi-scale study
of soil macrofauna biodiversity in Amazonian pastures. Biology and Fertility of Soils. 40: 300-305.
Mathieu, J., J. P. Rossi, P. Mora, P. Lavelle, P. F. S. Martins, C. Rouland & M. Grimaldi. 2005.
Recovery of soil macrofauna communities after forest clearance in Eastern Amazonia, Brazil. Con-
servation Biology. 19: 1598-1605.
Nepstad, D., G. Carvalho, A. C. Barros, A. Alencar, J. P. Capobianco, J. Bishop, P. Moutinho, P.
Lefebvre, U. L. Silva Jr. & E. Prins. 2001. Road paving, fire regime feedbacks, and the future of
Amazon forests. Forest Ecology and Management. 154: 395-407.
Neutel, A. M., J. A. P. Heesterbeek, J. van de Koppel, G. Hoenderboom, A. Vos, C. Kaldeway, F.
Berendse & P. C. de Ruiter. 2007. Reconciling complexity with stability in naturally assembling
food webs. Nature 449: 599-602.
Odum, E. P. 1969. The strategy of ecosystem development. Science. 164: 262-270.
Sá, T. D. A. & C. J. R. Carvalho. 2005. Alterações em componentes do balanço de carbono e na
emissão de gases traço em função da substituição do sistema de produção agrícola de corte/queima
pelo de corte/trituração/manejo de capoeira. Projeto Milênio LBA, Relatório do subprojeto 5. Em-
brapa Amazônia Oriental, Belém.
ter Braak, C. J. F. & P. Smilauer. 2002. CANOCO reference manual and CanoDraw for Windows
User’s guide: Software for Canonical Community Ordination. Version 4.5. Microcomputer Power,
Ithaca.
USDA (United States Department of Agriculture). 2004. Glossary of soil quality terms. Soil Sci-
ence Society of America, Madison. [On line] http://soils.usda.gov/sqi/soil_quality/what_is/glossary.
html.
Velásquez, E., P. Lavelle & M. Andrade. 2007. GISQ, a multifunctional indicator of soil quality. Soil
Biology and Biochemistry. 39: 3066-3080.
Vieira, I. C. G., N. A. Rosa, D. C. Nepstad & J. C. Roma. 1996. O renascimento da floresta no rastro
da agricultura. Ciência Hoje. 20: 38-45.

134
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
135-1502 (2010)

POTENCIAL DA MACROFAUNA E OUTRAS VARIÁVEIS


EDÁFICAS COMO INDICADORES DA QUALIDADE DO
SOLO EM ÁREAS COM ARAUCARIA ANGUSTIFOLIA

Dilmar Baretta,* George Gardner Brown2 & Elke Jurandy Bran Nogueira
Cardoso3
1Programa de Pós-Graduação em Solos e Nutrição de Plantas, Escola Superior de Agricultura “Luiz

de Queiroz” (ESALQ/USP). Avenida Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, São Paulo, Brasil.
E-mail: baretta@udesc.br
2Embrapa Florestas. Estrada da Ribeira, km 111, CEP 83411-000, Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail:

browng@cnpf.embrapa.br
3Departamento de Ciência do Solo, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ/USP).

Avenida Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, São Paulo, Brasil.
E-mail: ejbncard@esalq.usp.br

Baretta, D., G. G. Brown & E. J. B. Nogueira Cardoso. 2010. Potencial da macrofauna e outras
variáveis edáficas como indicadores da qualidade do solo em áreas com Araucaria angustifolia.
Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 135-150.
RESUMO. O estudo da macrofauna do solo em áreas com Araucaria angustifolia é importante para
entender os processos edáficos que ocorrem nestes ecossistemas, já que esses animais atuam na decom-
posição e mineralização da matéria orgânica e na manutenção da estrutura do solo. O presente estudo
teve o objetivo de avaliar, em áreas com araucária naturais e reflorestadas, impactadas ou não pela
queima acidental, o potencial indicador da macrofauna edáfica e de variáveis ambientais (químicas e
microbiológicas do solo) para separar as áreas, por meio da análise canônica discriminante (ACD). As
áreas estudadas incluíram: floresta nativa com araucária, reflorestamento de araucária, reflorestamento
de araucária submetido a incêndio acidental, e campo nativo com araucárias nativas e ocorrência de
incêndio. Em cada área, dez amostras de solo foram coletadas, próximo a dez árvores de araucária se-
lecionadas ao acaso, em três épocas contrastantes, usando o método de escavação e triagem manual de
monólitos (TSBF). Observou-se um impacto importante da intervenção antrópica sobre os atributos bio-
lógicos e químicos do solo. A macrofauna edáfica apresentou potencial para ser usada como indicadora
da qualidade do solo. Os grupos Diplopoda, Chilopoda, Isoptera e Araneae, e biomassa da macrofauna,
índice de diversidade de Shannon (H), matéria seca total da serapilheira, fósforo e atributos microbio-
lógicos, especialmente carbono da biomassa microbiana e respiração basal foram os responsáveis por
praticamente toda a separação entre as áreas, sendo bons indicadores das modificações que ocorreram
nos ecossistemas. A contribuição de cada atributo para separar as vieras teve efeito da sazonalidade.
Palavras chave: Biodiversidade, análise multivariada, análise canônica discriminante, impactos am-
bientais, fogo acidental, minhocas.

* Endereço atual: Laboratório de Solos (CEO/UDESC), R. Beloni Trombeta Zanin, 680-E, Chapecó, SC, 89806-070, Brasil.
Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

135
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

Baretta, D., G. G. Brown & E. J. B. Nogueira Cardoso. 2010. Potencial de la macrofauna y de otras
variables edáficas como indicadoras de la calidad del suelo en áreas con Araucaria angustifolia.
Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 135-150.
RESUMEN. El estudio de la macrofauna del suelo en áreas con Araucaria angustifolia es importante
para entender los procesos edáficos que ocurren en estos ecosistemas, ya que estos animales actúan en la
descomposición y mineralización de la materia orgánica y en la manutención de la estructura del suelo.
El objetivo del presente estudio fue evaluar, en áreas con araucaria naturales y reforestadas, impactadas
o no por fuego accidental, el potencial indicador de la macrofauna edáfica y de variables ambientales
(químicas y microbiológicas del suelo) para separar las áreas por medio del análisis canónico discrimi-
nante (ACD). Las áreas estudiadas incluyeron: bosque nativo con araucária, reforestación de araucaria,
reforestación de araucaria sometida a fuego accidental y campo nativo con araucarias nativas y ocu-
rrencia de fuego. En cada área, diez muestras de suelo fueron colectadas, próximo a los diez árboles de
araucaria seleccionados al azar, en tres épocas diferentes, utilizando el método de excavación y colecta
manual de monólitos (TSBF). Un impacto importante de la intervención antrópica fue observado sobre
las propiedades biológicas y químicas del suelo. La macrofauna edáfica presentó potencial para ser
usada como indicadora de la calidad del suelo. Los grupos Diplopoda, Chilopoda, Isoptera y Araneae
y biomasa de la macrofauna, índice de diversidad de Shannon (H), materia seca total de la hojarasca,
fósforo y características microbiológicas, especialmente carbono de la biomasa microbiana y respiración
basal fueron los responsables por casi toda la separación entre las áreas, siendo buenos indicadores de
las modificaciones que ocurrieron en los ecosistemas. La contribución de cada variable para separar las
áreas tuvo efecto estacional.
Palabras clave: Biodiversidad, análisis multivariado, análisis canónico discriminante, impactos am-
bientales, fuego accidental, lombrices de tierra.

INTRODUÇÃO
A Floresta Ombrófila Mista (Floresta de Araucária) raramente é encontrada em maci-
ços extensos no Estado de São Paulo, sendo os remanescentes atuais, em sua maioria,
secundários. No último inventário florestal realizado, verificou-se que as Florestas de
Araucária cobrem apenas 174.681 ha dos solos paulistas (Kronka et al. 2005), grande
parte concentrada na região de Campos do Jordão, SP (Baretta et al. 2007a). Este
cenário de degradação das Florestas de Araucária ocorreu pela elevada importância
sócio-econômica e ambiental da madeira e das sementes (pinhão) dessa espécie.
O estudo das comunidades de macrofauna e de outros atributos edáficos em áreas
com araucária sob diferentes níveis de conservação pode ser um ponto de partida
importante para entender os processos ocorrentes nos solos deste hábitat, já que estes
organismos ocupam diversos níveis tróficos dentro da cadeia alimentar do solo. A ma-
crofauna do solo desempenha uma variedade de funções nos ecossistemas, incluindo:
decomposição da matéria orgânica, mineralização dos nutrientes, revolvimento, agre-
gação do solo, proteção da planta contra pragas (controle biológico), e recuperação
de áreas degradadas e contaminadas (Brown & Fragoso 2003, Lavelle et al. 2006).
Além disso, alguns grupos da macrofauna do solo têm sido amplamente usados como
bioindicadores de distúrbios, bem como da qualidade do solo (Paoletti & Bressan
1996, Paoletti 1999, Baretta et al. 2007b). Entretanto, os fatores responsáveis pelo

136
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

desequilíbrio das comunidades de invertebrados edáficos ainda não estão elucidados


e, atualmente, estão sendo investigados por poucos pesquisadores brasileiros.
Em trabalhos de campo, realizados para estudos de natureza ecológica, o grande
desafio é desenvolver métodos para avaliar o impacto antropogênico sobre os proces-
sos biológicos nos quais os organismos participam. Qualquer indicador de qualidade
do solo deve incluir, além das variáveis convencionais (físicas e químicas), atributos
biológicos (como os microbiológicos e a macrofauna) do solo para que, em conjunto,
possam refletir os processos que atuam na qualidade do solo. Como esses processos
devem ser analisados de forma conjunta, torna-se necessária uma nova filosofia de
análise para atender a essa demanda tão complexa, incorporando-se, nos estudos bio-
lógicos, a ferramenta de análise estatística multivariada (Baretta et al. 2006, Lima et
al. 2007).
Vários estudos de biologia do solo no Brasil, especialmente sobre fauna edáfica
tem utilizado técnicas de análise multivariada (Moço et al. 2005, Baretta et al. 2006,
Baretta et al. 2007b), buscando maior entendimento das relações entre os invertebra-
dos edáficos, além de identificar quais atributos biológicos do solo contribuem mais
para discriminar os sistemas de manejo (Baretta et al. 2005, Baretta et al. 2006).
A hipótese deste estudo foi que o aumento da intervenção antrópica em áreas com
araucária causa mais perdas do que ganhos na qualidade química e biológica do solo,
reduzindo a diversidade da comunidade da macrofauna do solo. Desenvolveu-se o
presente estudo com o objetivo de avaliar, em áreas com araucária naturais e reflores-
tadas, impactadas ou não pela queima acidental, o potencial indicador dos atributos
da macrofauna edáfica e das variáveis ambientais (químicas e microbiológicas do
solo) para separar as áreas e como indicadores da qualidade do solo, por meio de
técnicas de análise multivariada.

MATERIAL E MÉTODOS
Local de estudo
O estudo foi realizado no município de Campos do Jordão, SP, em quatro áreas com
Araucaria angustifolia, localizadas dentro do Parque Estadual de Campos do Jordão
(PECJ), distante 210 km da cidade de São Paulo (22º 39’ latitude Sul e 45º 27’ longitu-
de Oeste), com altitude média de 1519 m (Baretta et al. 2008). O PECJ encontra-se em
sua totalidade no Planalto de Campos do Jordão, com uma extensão de 8341,86 ha.
O clima da região é definido como subtropical de altitude, mesotérmico e úmi-
do (Cfb, segundo a classificação de Köppen). A maior precipitação pluviométrica
concentra-se no verão (dezembro a fevereiro), sendo que no mês de janeiro de 2005
(Época Chuvosa) ocorreram mais de 230 mm, enquanto em agosto (2004/2005) (Épo-
ca Seca) a escassez de chuvas foi acentuada, ocorrendo menos que 10 mm (Baretta
et al. 2008). Em anos normais a precipitação anual é de 2000 mm, com sazonalidade
marcante, sendo o período seco de abril a setembro e o período chuvoso de outubro

137
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

a março, quando ocorre 70% da precipitação anual (Baretta et al. 2008). O mês mais
frio é julho, com temperatura média mensal próxima a 11,5 ºC e os meses mais quen-
tes janeiro e fevereiro, com temperatura média superior a 17,0 ºC. Normalmente,
podem ocorrer temperaturas abaixo de zero no inverno (Baretta et al. 2007b).
As áreas selecionadas incluíram vários estados de conservação das araucárias,
sendo: 1) floresta nativa com predominância de araucária, em clímax (22º 41’ 29”
latitude Sul e 45º 27’ 52” longitude Oeste), com baixa interferência antrópica (NF); 2)
reflorestamento de araucária (22º 39’ 31” latitude Sul e 45º 26’ 34” longitude Oeste),
plantado em 1959 (R); 3) reflorestamento de araucária plantado em 1959 (22º 39’ 49”
latitude Sul e 45º 26’ 58” longitude Oeste), submetido a um incêndio acidental inten-
so em julho de 2001 (RF) e 4) pastagem natural com araucárias nativas (22º 40’ 38”
latitude Sul e 45º 28’ 18” longitude Oeste), submetida a incêndio acidental intenso
em setembro de 2004 (NPF). Todos os locais de amostra apresentam topo-seqüências
e altitudes semelhantes. O relevo é suave ondulado, com declividade média das áreas
de 0,1702 m m-1. O solo nas áreas com araucária foi classificado como Latossolo
Vermelho-Amarelo distrófico. Maiores informações sobre as características químicas
do solo podem ser obtidas em Baretta et al. (2007b).
A floresta nativa (NF) é composta basicamente por Araucaria angustifolia (Berto-
loni) Otto Kuntze e por diversas espécies arbustivas, herbáceas e arbóreas pertencen-
tes às famílias Aquifoliaceae, Araucariaceae, Asteraceae, Cyatheaceae, Lauraceae,
Myrsinaceae, Myrtaceae, Podocarpaceae, Rhamnaceae, Rosaceae, Simaroubaceae,
Solanaceae, Symplocaceae, Vochysiaceae e Winteraceae. A área R apresenta maior
densidade de araucárias e várias árvores de Podocarpus lambertii Klotz (Podocar-
paceae), das mesmas espécies da área NF. A área RF apresenta menor densidade de
araucária e um predomínio de gramíneas Aristida longiseta (Poaceae) e da composta
Braccharis trimera (Compositae). É comum observar a presença de bovinos paste-
jando nos reflorestamentos R e RF, e na área NPF, em baixas lotações. Maiores in-
formações sobre a flora arbórea, arbustiva e herbácea do Parque Estadual de Campos
do Jordão podem ser obtidas em Baretta et al. (2007b).

Avaliação dos atributos biológicos e químicos do solo


As coletas da comunidade de macrofauna invertebrada do solo foram realizadas em
setembro de 2004 (período seco; Época 1 = E1), fevereiro de 2005 (período chuvo-
so; Época 2 = E2) e agosto de 2005 (período seco; Época 3 = E3). A caracterização
do “período seco” e “período úmido” levou em conta a média de precipitação dos 4
meses anteriores às coletas. Em cada área, foram escolhidas, ao acaso, dez árvores de
araucária e os pontos de amostragem da macrofauna distribuídos perto de cada árvore
selecionada, sob a copa de cada uma. O método de amostragem foi padronizado para
todos os atributos edáficos, visando sua utilização na análise multivariada.

138
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

A avaliação da comunidade de macrofauna invertebrada do solo foi realizada por


meio do método recomendado pelo Programa “Tropical Soil Biology and Fertility”
(TSBF) descrito por Anderson & Ingram (1993). Dez monólitos de solo de 25 × 25
cm de lado e 30 cm de profundidade foram coletados, ao acaso, perto de cada árvore
de araucária selecionada. Antes da retirada do solo a serapilheira foi amostrada na
mesma área do monólito. A porcentagem de água contida nas amostras da serapilhei-
ra foi determinada, obtendo-se a quantidade de matéria seca total (MST). Os pontos
de amostragem apresentaram distância mínima de 10 metros entre si.
Os organismos da macrofauna do solo visíveis a olho nú, foram separados manu-
almente da serapilheira e do solo, e identificados em nível de ordem ou espécie (no
caso de minhocas, veja Baretta et al. 2007b), com auxílio de microscópio estereos-
cópico com aumento de 100×. Em seguida, foram reunidos novamente e realizada a
pesagem de todos os organismos, após 15 minutos de secagem ao ar livre sobre papel
absorvente, obtendo-se a biomassa fresca total (g de peso fresco por m²). Depois, os
indivíduos foram etiquetados, colocados em frascos apropriados e conservados em
álcool etílico a 75%. Parte do material coletado, especialmente os artrópodes estão
depositados na coleção de Aracnídeos do Laboratório de Artrópodes do Instituto Bu-
tantan (A.D. Brescovit, curador) (Baretta et al. 2007a).
Para a avaliação dos atributos químicos e microbiológicos do solo foram realiza-
das coletas nas mesmas épocas e pontos de amostragem da macrofauna (setembro de
2004, fevereiro de 2005 e agosto de 2005). Para tanto, sob a copa (no mínimo a 1 m
e no máximo a 2 m de distância de cada árvore) das mesmas árvores escolhidas para
a coleta da macrofauna, foram retiradas amostras de solo na profundidade de 0-20
cm. Para as análises, as amostras foram homogeneizadas e passadas em peneira com
malha de 2 mm. Uma subamostra foi retirada (somente em agosto de 2004), para de-
terminação dos seguintes atributos químicos do solo: pH em CaCl2, matéria orgânica
(Método Walkey-Black), teores de fósforo (Resina), potássio, cálcio e magnésio tro-
cáveis, conforme metodologia descrita em Raij et al. (2001). O carbono da biomassa
microbiana (CBM) foi determinado pelo método da fumigação-extração (Vance et al.
1987). O carbono orgânico total (COT) do solo foi estimado por oxidação úmida com
dicromato de potássio (K2Cr2O4) e ácido sulfúrico (H2SO4), conforme proposto por
Raij et al. (2001). A atividade microbiana foi avaliada pela determinação da respira-
ção basal (C-CO2) em 50g de amostra de solo (Alef & Nannipieri 1995). Utilizaram-
se os resultados de C-CO2 e do CBM para calcular o quociente metabólico (qCO2),
conforme proposto por Anderson & Domsch (1993).

Análise estatística
A partir do resultado do número de indivíduos por metro quadrado (densidade total),
foi calculado o índice de diversidade de Shannon (H) (Odum 1983). A densidade
relativa (Indiv. m-2) de cada grupo taxonômico da macrofauna do solo nas diferentes

139
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

áreas foi utilizada para a obtenção do comprimento do gradiente. Como este compri-
mento foi menor que três (resposta linear), optou-se pela Análise de Componentes
Principais (ACP), usando o programa CANOCO versão 4.0 (ter Braak & Smilauer
1998). Os atributos químicos (pH, MO, P, K, Ca, Mg, H + Al) e microbiológicos
do solo (CBM, C-CO2, COT, relação CBM:COT e qCO2), MST e umidade do solo
foram utilizados posteriormente na ACP, como variáveis ambientais explicativas das
modificações dos atributos da macrofauna [densidade de Oligochaeta, Formicidae,
Coleoptera, Enchytraeidae, Araneae, Chilopoda, Diplopoda, Opilionidae, Mollusca,
Isoptera, Pseudoescorpionida, outros grupos menos freqüentes, densidade total, H e
Biomassa da macrofauna] (ter Braak & Smilauer 1998). Adicionalmente, as variá-
veis ambientais e os principais atributos da macrofauna foram submetidos à análise
canônica discriminante (ACD) para identificar quais deles foram mais relevantes na
separação das áreas amostradas (Cruz-Castillo et al. 1994, Baretta et al. 2005, Malu-
che-Baretta et al. 2006).

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Análise de Componentes Principais (ACP)
A variabilidade dos dados nas três épocas de amostragem foi explicada em 22,5%
pela componente principal 1 (CP 1) e 12,7% pela componente principal 2 (CP 2),
totalizando 35,2% da variabilidade total dos dados da macrofauna analisados (Fig. 1).
A terceira componente principal (CP 3) explicou, nas três épocas de amostragem (E1,
E2 e E3), menos do que 10,0% da variabilidade total e não foi apresentada.
A relação entre as CP 1 e CP 2 demonstrou que a área NF ficou separada das
outras áreas nas três épocas de coleta e sofreu menos mudanças quanto a sua dispo-
sição no espaço temporal. Essa floresta nativa caracterizou-se por apresentar maiores
valores de praticamente todos os atributos da macrofauna (Opilionidae, Chilopoda,
Oligochaeta, Araneae, Diplopoda, índice de diversidade de Shannon) e das variáveis
ambientais (CBM, C-CO2, relação CBM:COT, COT, P, Ca, Mg, umidade do solo
e MST).

Análise Canônica Discriminante (ACD)


O teste estatístico multivariado de Wilks’ Lambda para os atributos da macrofauna
e variáveis ambientais demonstrou haver diferenças significativas entre as épocas de
amostragem e áreas estudadas (p < 0,0001) quanto à função canônica discriminante
1 (FCD1) e 2 (FCD2), por isso realizou-se uma ACD para cada época de amostragem
(Fig. 2). A relação CBM:COT e o carbono orgânico total (COT) do solo são relações
de divisão direta e altamente influenciadas pelos valores de CBM e matéria orgânica
(MO), por isso foram retiradas da ACD, aumentando a confiabilidade dessa análise,
pela eliminação do efeito de colinearidade dos dados.

140
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 1. Relação entre as componentes principais 1 e 2 (CP 1 e CP 2) da análise de componentes


principais (ACP), discriminando Florestas de Araucária nativa (NF), introduzida (R), introduzida
impactada (RF) e área de pastagem natural com araucárias nativas impactada pela queima acidental
(NPF), atributos da macrofauna do solo [Em itálico na figura= são os grupos mais freqüentes da
macrofauna do solo; Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes; Biomassa =
biomassa fresca total da macrofauna e H = índice de diversidade de Shannon) e variáveis ambientais
explicativas [pH = potencial hidrogeniônico do solo; P = fósforo; K = potássio; Ca = cálcio; Mg =
magnésio; Umidade = umidade do solo; MST = matéria seca total da serapilheira; COT = carbono
orgânico total do solo; C-CO2 = respiração basal do solo; CBM = carbono da biomassa microbiana;
qCO2 = quociente metabólico e relação CBM:COT)] em setembro de 2004 (E1 = Época 1), fevereiro
de 2005 (E2 = Época 2) e agosto de 2005 (E3 = Época 3). Símbolo cheio representa o valor médio das
três épocas de coleta (centróide) para cada área (n = 10).

O modelo estatístico utilizado na ACD explicou boa parte da variabilidade pre-


sente nas áreas, uma vez que a FCD1 e FCD2 apresentaram correlações canônicas de
64 e 28% na amostragem de setembro (2004), de 55 e 35% em fevereiro (2005), e
de 60 e 34% em agosto (2005), respectivamente (Fig. 2). Essas duas funções foram
ajustáveis para explicar as variações encontradas nos valores dos atributos ambientais
e da macrofauna do solo. Os altos valores de correlação também indicaram elevada
associação entre os atributos analisados e as áreas de coleta desses atributos.
Na Fig. 2, estão indicados os coeficientes canônicos padronizados (CCP) da FCD1
e FCD2, para as quatro áreas com araucária amostradas, considerando todos os atri-
butos ambientais e da macrofauna analisados em cada época de amostragem. O CCP
explica o comportamento multivariado dos diferentes atributos para promover a sepa-
ração entre as áreas com araucária, em resposta ao estudo das variáveis independen-
tes, analisadas simultaneamente (Hair et al. 1987, Cruz-Castillo et al. 1994, Baretta
et al. 2006).

141
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

Figura 2. Coeficientes canônicos padronizados (CCP) da função canônica discriminante 1 e 2 (FCD1


e FCD2), discriminando Florestas de Araucária nativa (NF), introduzida (R), introduzida impactada
(RF) e área de pastagem natural com araucárias nativas impactada pela queima acidental (NPF),
considerando os atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo coletados com o método
TSBF (25 × 25 cm), em setembro de 2004 (E1 = Época 1), fevereiro de 2005 (E2 = Época 2) e agosto
de 2005 (E3 = Época 3), na região de Campos do Jordão, SP. Símbolo cheio representa o valor médio
de CCP (centróide) para cada área (n = 10).

De maneira geral, observou-se nas três épocas de amostragem, que a FCD1 se-
parou a área NF, com maiores valores de CCP, das outras áreas, especialmente da
área NPF, que ficou afastada das demais. As áreas R e RF ficaram numa posição in-
termediária e foram muito similares entre si, independente da época de amostragem,

142
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

TABELA I. Coeficiente de correlação canônica (r), coeficiente canônico padronizado (CCP) e


coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP) quanto às funções canônicas discriminantes
1 e 2 (FCD1 e FCD2), referente aos atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo,
independente do tratamento, na região de Campos do Jordão, SP, em Setembro de 2004 (n = 40).
FCD1 (64,3%) FCD2 (28,1%)

Variáveis ambientais r CCP TDP r CCP TDP


Carbono da Biomassa Microbiana (CBM) 0,17 0,44 0,07 0,05 -0,54 -0,03
Respiração basal do solo (C-CO2) 0,13 0,52 0,07 0,06 0,62 0,04
Quociente metabólico (qCO2) -0,13 0,35 -0,05 0,04 -1,60 -0,06
pH do solo (pH)1 -0,07 -0,06 0,00 -0,11 1,35 -0,15
Matéria Orgânica (MO)1 0,12 0,58 0,07 -0,06 -5,18 0,31
Fósforo (P)1 0,13 0,83 0,11 0,12 1,11 0,13
Potássio (K)1 -0,00 -0,45 0,00 0,08 -1,08 -0,09
Cálcio (Ca)1 -0,03 -0,12 0,00 0,13 3,25 0,42
Magnésio (Mg)1 0,02 -0,83 -0,02 0,10 0,35 0,04
Hidrogênio + Alumínio (H + Al)1 0,09 0,23 0,02 -0,03 2,89 -0,09
Umidade do solo 0,12 0,87 0,10 -0,03 -0,14 0,00
Matéria seca total da serapilheira (MST) 0,29 1,50 0,44 -0,09 -1,27 0,11
Grupos mas freqüentes da macrofauna
Oligochaeta 0,06 0,05 0,00 0,04 -0,54 -0,02
Formicidae -0,01 -0,12 0,00 0,06 1,09 0,07
Isoptera -0,01 0,36 0,00 -0,01 -0,77 0,01
Coleoptera -0,03 -0,28 0,01 0,06 -2,22 -0,13
Araneae 0,06 0,44 0,03 0,07 0,34 0,02
Chilopoda 0,06 1,35 0,08 0,05 0,79 0,04
Diplopoda 0,05 0,18 0,01 0,12 0,36 0,04
Opilionidae 0,02 -0,04 0,00 0,05 2,43 0,12
Mollusca 0,04 1,00 0,05 0,07 0,69 0,05
Pseudoescorpionida -0,02 0,16 0,00 -0,02 -0,73 0,01
Outros2 0,01 -0,18 0,00 -0,01 -0,51 0,01
Outros atributos da macrofauna
Densidade relativa (Ind. m-2) 0,06 0,10 0,00 0,02 1,57 0,03
Índice de Diversidade de Shannon (H) 0,07 -0,33 -0,02 0,04 2,58 0,10
Biomassa fresca total da macrofauna (g m2) 0,09 0,97 0,09 0,07 -0,29 -0,02
1Parâmetros químicos do solo avaliados somente na primeira época (setembro de 2004); 2Outros = somatório
dos grupos de organismos menos freqüentes.

em termos de atributos ambientais e da macrofauna do solo. A diferença em termos


de desvios dos valores de CCP em relação ao centróide aumenta com o tempo após
a queima acidental, de setembro de 2004 para agosto de 2005. A separação entre as
áreas amostradas torna-se mais nítida em setembro (2004), logo após o impacto da

143
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

TABELA II. Coeficiente de correlação canônica (r), coeficiente canônico padronizado (CCP) e
coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP) quanto às funções canônicas discriminantes
1 e 2 (FCD1 e FCD2), referente aos atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo,
independente do tratamento, na região de Campos do Jordão, SP, em Fevereiro de 2005 (n = 40).
FCD1 (54,8%) FCD2 (35,1%)

Variáveis ambientais r CCP TDP r CCP TDP


Carbono da Biomassa Microbiana (CBM) 0,20 -0,12 -0,02 0,22 0,30 0,07
Respiração basal do solo (C-CO2) 0,13 1,33 0,17 -0,07 -0,86 0,06
Quociente metabólico (qCO2) -0,09 -1,58 0,14 0,19 0,81 0,15
Umidade do solo 0,26 -0,17 -0,04 0,22 0,40 0,09
Matéria seca da serapilheira (MST) 0,37 0,82 0,30 0,15 0,14 0,02
Grupos mas freqüentes da macrofauna
Oligochaeta 0,03 0,11 0,00 -0,15 -0,21 0,03
Formicidae -0,07 0,31 -0,02 0,06 -0,74 -0,04
Isoptera -0,06 -1,12 0,07 0,13 0,97 0,13
Coleoptera 0,05 -0,56 -0,03 0,06 -1,26 -0,08
Araneae 0,07 -0,27 -0,02 0,18 0,35 0,06
Chilopoda 0,18 0,69 0,12 0,04 -0,08 -0,00
Diplopoda 0,30 1,07 0,32 0,15 0,77 0,12
Opilionidae 0,13 -0,33 -0,04 0,08 0,36 0,03
Mollusca 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pseudoescorpionida 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Outros1 0,11 0,67 0,07 0,18 0,42 0,08
Outros atributos da macrofauna
Densidade relativa (Ind. m-2) 0,05 1,31 0,07 0,15 1,89 0,28
Índice de Diversidade de Shannon (H) 0,17 -0,26 -0,04 0,17 0,16 0,03
Biomassa fresca total da macrofauna (g m2) 0,07 -0,41 -0,03 0,02 0,11 0,00
1 Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes.

queima na área NPF, em comparação às outras épocas de amostragem (fevereiro e


agosto de 2005) (Fig. 2).

Coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP)


O valor de TDP resulta do produto entre os coeficientes canônicos padronizados
(CCP) e de correlação (r). O r mostra informações univariadas (contribuição indivi-
dual) de cada atributo, independente dos demais. Contudo, o melhor parâmetro para
avaliação do efeito de separação gerada pelos atributos dentro das áreas é o TDP.
Quanto ao coeficiente TDP, valores positivos indicam efeito de separação entre as
áreas, enquanto valores negativos semelhanças entre as áreas quanto a esse atributo
(Baretta et al. 2006).

144
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

TABELA III. Coeficiente de correlação canônica (r), coeficiente canônico padronizado (CCP) e
coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP) quanto às funções canônicas discriminantes
1 e 2 (FCD1 e FCD2), referente aos atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo,
independente do tratamento, na região de Campos do Jordão, SP, em Agosto de 2005 (n = 40).
FCD1 (59,6%) FCD2 (34,3%)

r CCP TDP r CCP TDP


Variáveis ambientais
Carbono da Biomassa Microbiana (CBM) 0,22 0,61 -0,13 -0,23 -0,33 0,08
Respiração basal do solo (C-CO2) 0,12 -0,38 -0,05 -0,19 -2,17 0,41
Quociente metabólico (qCO2) -0,16 -1,97 0,32 0,20 0,67 0,13
Umidade do solo -0,10 0,86 -0,09 0,13 -0,47 -0,06
Matéria seca total da serapilheira (MST) 0,35 0,75 0,26 -0,31 -1,12 0,35
Grupos mas freqüentes da macrofauna
Oligochaeta -0,04 0,29 0,01 0,07 -0,01 0,00
Formicidae 0,09 -0,23 -0,02 0,06 0,39 0,02
Isoptera -0,08 -1,09 0,09 0,05 0,34 0,02
Coleoptera 0,14 0,26 0,04 0,18 1,15 0,21
Araneae 0,04 -0,33 -0,01 0,12 -0,10 -0,01
Chilopoda 0,18 0,35 0,06 -0,11 0,08 -0,01
Diplopoda 0,38 1,46 0,55 0,14 0,59 0,08
Opilionidae 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Mollusca 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Pseudoescorpionida -0,05 0,25 -0,01 0,05 -0,94 -0,05
Outros1 -0,08 0,78 -0,06 0,12 -1,59 -0,19
Outros atributos da macrofauna
Densidade relativa (Ind. m-2) 0,13 0,85 0,11 0,09 0,43 0,04
Índice de Diversidade de Shannon (H) 0,23 -0,49 -0,11 -0,06 0,66 -0,04
Biomassa fresca total da macrofauna (g m2) 0,04 0,21 0,01 0,02 -0,12 0,00
1Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes.

De maneira geral, o valor de TDP de cada atributo foi diferenciado para cada épo-
ca de amostragem. Na amostragem de setembro (2004), dentro da FCD1, os atributos
MST (0,44), P (0,11), umidade do Solo (0,10), MO (0,07), CBM (0,07) e C-CO2
(0,07) apresentaram os maiores valores positivos de coeficientes TDP, indicando que
o maior efeito de separação das áreas é explicado, principalmente, por estas variáveis
ambientais (Tabela I). Na FCD2, as variáveis ambientais com maior valor de TDP
foram Ca (0,42), MO (0,31), P (0,13) e MST (0,11). Os atributos da macrofauna con-
siderados indicadores de mudanças nas áreas na FCD1 para a primeira coleta (setem-
bro de 2004) foram biomassa da macrofauna (0,09) e os grupos Chilopoda (0,08) e
Mollusca (0,05). Na FCD2, os grupos da macrofauna com maior valor de TDP foram

145
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

Opilionidae (0,12), índice de diversidade de Shannon (0,10) e Formicidae (0,07),


respectivamente. Os demais atributos das variáveis ambientais e da macrofauna fo-
ram menos sensíveis, com menores valores de TDP e contribuíram menos na função
indicada para a separação entre as áreas (Tabela I).
Na amostragem de fevereiro (2005), dentro da FCD1, os atributos MST (0,30), C-
CO2 (0,17) e qCO2 (0,14) apresentaram os maiores valores positivos de coeficientes
TDP (Tabela II). Os atributos da macrofauna que apresentaram maiores valores de
TDP na FCD1 foram os grupos Diplopoda (0,32), Chilopoda (0,12), Isoptera (0,07)
e a densidade relativa da macrofauna (0,07). Na FCD2, os atributos qCO2 (0,15),
umidade do solo (0,09) e CBM (0,07) apresentaram os maiores valores positivos de
coeficientes TDP. Os atributos da macrofauna que apresentaram maiores valores de
TDP na FCD2 foram densidade relativa da macrofauna (0,28) e os grupos Isoptera
(0,13), Diplopoda (0,12) e Outros (0,08). Portanto, em fevereiro (2005) de todos os
atributos das variáveis ambientais e da macrofauna estudados, o grupo Diplopoda foi
o que contribuiu mais para a separação entre as áreas, sendo um bom indicador das
interferências antrópicas.
Na amostragem de agosto (2005), dentro da FCD1, os atributos qCO2 (0,32) e
MST (0,26), e na FCD2, os atributos C-CO2 (0,41) e MST (0,35), apresentaram os
maiores valores positivos de coeficientes TDP (Tabela III). Os atributos da macrofau-
na com maiores valores de TDP na FCD1 foram os grupos Diplopoda (0,55), Isoptera
(0,09) e a densidade relativa da macrofauna (0,11), enquanto na FCD2, foram os gru-
pos Coleoptera (0,21) e Diplopoda (0,08).

DISCUSSÃO
No presente estudo, a NF apresentou maior diversidade e abundância da macrofauna
do solo (Opilionidae, Chilopoda, Oligochaeta, Araneae, Diplopoda) e melhores con-
dições ambientais (CBM, C-CO2, relação CBM:COT, COT, P, Ca, Mg, umidade do
solo e MST, menor condição de estresse = menor qCO2) do que nos demais tratamen-
tos avaliados. A maior riqueza de grupos, especialmente dos predadores (Chilopoda,
Opilionidae, Araneae, etc) foi acompanhada de uma melhoria da qualidade do solo
(Paoletti 1999), e permite uma primeira inferência sobre o grau de complexidade
e das interações ecológicas existentes entre as comunidades de macroinvertebrados
(Stork & Eggleton 1992) e as propriedades do solo.
Outro fator que poderia estar contribuindo para a melhor qualidade química e bio-
lógica do solo da área NF refere-se à quantidade da serapilheira (MST) e do material
orgânico, que é determinada, entre outros aspectos, pela diversidade florística de cada
área (Baretta et al. 2008). A manutenção de uma cobertura florística mais diversa na
superfície do solo aumenta a umidade e diminui as oscilações térmicas (Cochran et
al. 1994). Contudo, a diversidade da macrofauna do solo depende de muitos outros
fatores, como tipo de manejo, disponibilidade de fontes de alimento, teor de matéria

146
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

orgânica e umidade do solo (Kladivko 2001), ficando os invertebrados mais suscetí-


veis às mudanças microclimáticas do hábitat.
Diversos estudos mostram que a comunidade de macrofauna do solo pode diminuir
em abundância e riqueza de grupos taxonômicos na estação seca após o fogo (Athias
et al. 1975, Bandeira & Harada 1998, Baretta et al. 2005, Baretta et al. 2007a). No
presente caso, as condições adversas, como o fogo acidental, diminuição da cober-
tura vegetal, oscilações de temperatura e umidade do solo, criaram uma condição de
estresse na área NPF, com diminuição das características químicas e dos atributos
biológicos do solo, incluindo redução da riqueza de grupos funcionais da macrofauna
edáfica. Constatou-se também que a área NPF, ao contrário da NF, caracterizou-se
por apresentar nas três épocas de amostragem (E1, E2 e E3), maiores valores de pH e
de qCO2 e, por conseqüência, maiores perdas de C.
Estudos recentes mostram que o TDP é mais eficiente quando o pesquisador de-
seja discriminar áreas (Cruz-Castillo et al. 1994, Baretta et al. 2005, Baretta et al.
2006, Maluche-Baretta et al. 2006). Portanto, a ACD apresenta muitas vantagens em
relação à ACP, pois têm um teste estatístico multivariado (Wilks’ Lambda) que indi-
ca se as áreas estudadas são diferentes entre si, além de fornecer a contribuição real
de cada atributo edáfico para esta separação (Baretta et al. 2006, Maluche-Baretta et
al. 2006). Valores positivos de TDP indicam efeito de separação entre as áreas, en-
quanto valores negativos semelhanças entre as áreas quanto a esse atributo (Baretta et
al. 2006). No presente estudo, observou-se através dos valores de TDP, que diversos
atributos ambientais e da macrofauna do solo foram eficientes para separar as áreas
amostradas, apresentando certo potencial (maior valor de TDP) como indicadores
(Tabelas I, II, III), independente da época de amostragem, pois promoveram uma boa
separação entre as áreas (Fig. 2).
A aplicação do TDP permitiu obter um valor indicador para os atributos estuda-
dos. A partir desses resultados de TDP da análise ACD propõe-se a separação dos
indicadores em seis classes, de acordo com seu valor de indicador (Tabela IV). Isso
pode auxiliar na escolha dos atributos do solo que são mais sensíveis para promover
diferenças entre os tratamentos, e evitar a perda de tempo e dinheiro com variáveis
edáficas que não respondem aos efeitos testados.
Como não foi um atributo edáfico isoladamente que apresentou potencial para se-
parar as áreas, nenhuma medida isolada pode fornecer uma ampla visão da qualidade
do solo. É necessário sempre realizar uma avaliação integrada dos diversos atributos
dessa qualidade (Lima et al. 2007, Baretta et al. 2008), incluindo não somente atri-
butos químicos, físicos e microbiológicos, mas também a macrofauna do solo, que
desempenha um papel importante nestes estudos. Dos vários atributos analisados,
somente os grupos Diplopoda, Chilopoda, Isoptera, biomassa total da macrofauna e
índice de Shannon aplicado à macrofauna foram responsáveis por praticamente toda
a separação entre as áreas, sendo os “bons” (Tabela I) indicadores das perturbações

147
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

TABELA IV. Classes de indicadores de qualidade do solo definidas a


partir do valor da taxa de discriminação paralela (TDP) resultante da análise
canônica discriminante (ACD) quanto as funções canônicas 1 e 2 (FCD1 e
FCD2), para cada atributo em áreas com araucária sob diferentes estados de
conservação, independente do tratamento, na região de Campo do Jordão, SP.
Valor de TDP do atributo Classe de qualidade Valor indicador
≤ 0,03* I Baixo
0,04-0,09 II Médio
0,10-0,20 III Bom
0,21-0,41 IV Muito Bom
0,42-0,80 V Ótimo
> 0,81 VI Excelente

*Valores podem variar de acordo com o ecossistema amostrado e o número de atributos


químicos, físicos e biológicos do solo incluídos no modelo.

antrópicas que ocorrem nas áreas com araucária. Das variáveis ambientais, somente a
matéria seca total da serapilheira, teores de P e os atributos microbiológicos, especial-
mente carbono da biomassa microbiana e respiração basal, contribuíram efetivamente
para separar as áreas. Portanto, os resultados confirmaram a utilidade de diversos pa-
râmetros relacionados com o carbono, especialmente o CBM, como bons indicadores
da qualidade biológica do solo (Wardle & Hungria 1994, Baretta et al. 2005, Malu-
che-Baretta et al. 2006). Além disso, a utilidade dos diplópodes (Diplopoda) e das
aranhas (Araneae) como indicadores de perturbação e qualidade do hábitat (Warren
& Zou 2002) também foi confirmada.
Embora a densidade relativa (Indiv. m-2) de Oligochaeta (minhocas) tenha sido
baixa nas coletas de setembro (2004) e fevereiro (2005), o que levou a um baixo valor
de TDP, com o método TSBF (Tabelas I e II), este grupo merece uma atenção especial
por ser considerado bom indicador de qualidade do solo (Paoletti & Bressan 1996,
Paoletti 1999, Baretta et al. 2007b). Para estudos futuros, recomenda-se a utilização
de monólitos maiores (40 × 40 cm) e formaldeído diluído (0,5%) (Formol), garantin-
do assim, uma coleta rápida de espécies ativas na superfície (Amynthas, Urobenus) e
dentro do solo (Glossoscolex spp.) conforme reportado por Baretta et al. (2007b).
Do ponto de vista prático, a aplicação do coeficiente TDP, que é resultado da
ACD, demonstrou ser uma poderosa ferramenta para a escolha de indicadores de
qualidade do solo, pois indica quais são os principais atributos biológicos responsá-
veis pela separação entre as áreas, sendo estes considerados “bons” indicadores das
perturbações antrópicas que ocorrem nas áreas com araucária. Seria desejável com-
plementar estes estudos por meio da inclusão de outros atributos químicos, físicos e
biológicos do solo no modelo da ACD e medir estes parâmetros com vários métodos
de coleta em outros ecossistemas sob diferentes estados de conservação (Baretta et al.
2007a, b), a fim de validar potencial indicador de cada atributo edáfico.

148
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem aos integrantes do Departamento de Ciência do Solo (ESALQ/
USP). Também agradecem ao CNPq (bolsa pesquisador) e ao programa BIOTA/FA-
PESP (www.biotasp.org.br), pelo financiamento do projeto temático (processo no.
01/05146-6) e bolsa de Pós-Doutorado de Dilmar Baretta (processo no. 2007/05637-
6). Os autores agradecem a ajuda do Professor Winston Rios Ruiz pela correção do
resumo em Espanhol.

LITERATURA CITADA
Alef, K. & P. Nannipieri. 1995. Methods in applied soil microbiology and biochemistry. Academic
Press, London.
Anderson J. M. & J. S. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility, a handbook of methods, 2nd
ed. CAB International, Wallingford.
Anderson, T. H. & K. H. Domsch. 1993. The metabolic quotient for CO2 (qCO2) as a specific activity
parameter to assess the effects of environmental conditions, such as pH, on the microbial biomass of
forest soils. Soil Biology and Biochemistry. 25: 393-395.
Athias, F., G. Josens & P. Lavelle. 1975. Traits généraux du peuplement animal endogé de la savane
de Lamto (Côte d’Ivoire). Pp. 375-388. In: J. Vanek (Ed). Progress in soil zoology. Academia,
Prague.
Bandeira, A. G. & A. Y. Harada. 1998. Densidade e distribuição vertical de macroinvertebrados em
solos argilosos e arenosos na Amazônia Central. Acta Amazônica. 28: 191-204.
Baretta D., J. C. P. Santos., S. R. Figueiredo & O. Klauberg-Filho. 2005. Efeito do monocultivo
de pinus e da queima do campo nativo em atributos biológicos do solo no planalto sul catarinense.
Revista Brasileira de Ciência do Solo. 29: 715-724.
Baretta, D., A. D. Brescovit., I. Knysak & E. J. B. N. Cardoso. 2007a. Trap and soil monolith sam-
pled edaphic spiders (Arachnida: Araneae) in Araucaria angustifolia forest. Scientia Agricola. 64:
375-383.
Baretta, D., A. L. Mafra., J. C. P. Santos., C. V. T. Amarante & I. Bertol. 2006. Análise multiva-
riada da fauna edáfica em diferentes sistemas de preparo e cultivo do solo. Pesquisa Agropecuária
Brasileira. 41: 1675-1679.
Baretta, D., C. R. D. M. Maluche-Baretta & E. J. B. N. Cardoso. 2008. Análise multivariada de
atributos microbiológicos e químicos do solo em florestas com Araucaria angustifolia. Revista Bra-
sileira de Ciência do Solo. 32: 2683-2691.
Baretta, D., G. G. Brown., S. W. James & E. J. B. N. Cardoso. 2007b. Earthworm populations sam-
pled using collection methods in Atlantic forests with Araucaria angustifolia. Scientia Agricola.
64: 384-392.
Brown G. G. & C. Fragoso. 2003. El uso de la macrofauna edáfica en la agricultura del siglo XXI:
problemas y perspectivas. Pp. 11-19. In: G. G. Brown, C. Fragoso & L. J. Oliveira (Eds.). O uso da
macrofauna edáfica na agricultura do século XXI: a importância dos engenheiros do solo. Embrapa
Soja Série Documentos No. 224, Londrina.
Cochran, V. L., S. D. Sparrow & E. B. Sparrow. 1994. Residue effects on soil micro and macroor-
ganisms. Pp. 163-184. In: P. W. Unger (Ed). Managing agricultural residues. CRC Press, Boca
Raton.
Cruz-Castillo, J. G., S. Ganeshanandam, B. R., Mackay, G. S. Lawes., C. R. O. O. Lawoko & D.
J. Woolley. 1994. Applications of canonical discriminant analysis in horticultural research. HortS-
cience. 29: 1115-1119.

149
Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

Decaëns, T & J. P. Rossi. 2001. Spatio-temporal structure of earthworm community and soil heteroge-
neity in a tropical pasture. Ecography. 24: 671-682.
Decaëns, T., T. Dutoit., D. Alard & P. Lavelle. 1998. Factors influencing soil macrofaunal communi-
ties in post-pastoral successions of western France. Applied Soil Ecology. 9: 361-367.
Hair, J. F., R. E. Anderson & R. L. Tatham. 1987. Multivariate data analysis with readings, 2nd ed.
Macmillan, New York.
Kladivko, E.J. 2001. Tillage systems and soil ecology. Soil and Tillage Research. 61: 61-76.
Kronka, F. J. N., M. A. Nalon, C. K. Matsukuma, M. M. Kanashiro, M. S. S. Ywane, M. Pavão, G.
Durigan, L. P. R. Lima, J. R. Guillaumon, J. B. Baitello, S. C. Borgo, L. A. Manetti, A. M. F.
Barradas, J. C. Fukuda, C. N. Shida, C. H. B. Monteiro, A. A. S. Pontinhas, G. G. Andrade,
O. Barbosa, A. P. Soares, C. A. Joly & H. T. Z. Couto. 2005. Inventário florestal da vegetação
natural do Estado de São Paulo. Secretaria do Meio Ambiente, Instituto Florestal, São Paulo.
Lavelle, P., T. Decaëns, M. Aubert, S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, P. Margerie & J-P. Mora.
2006. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology. 42: S3-S15.
Lima, H. V., T. S. Oliveira, M. M. Oliveira, E. S. Mendonça & P. J. B. F. Lima. 2007. Indicadores de
qualidade do solo em sistemas de cultivo orgânico e convencional no Semi-árido Cearense. Revista
Brasileira de Ciência do Solo. 31: 1085-1098.
Maluche-Baretta, C. R. D., C. V. T. Amarante & O. Klauberg-Filho. 2006. Análise multivariada de
atributos do solo em sistemas convencional e orgânico de produção de maças. Pesquisa Agropecu-
ária Brasileira. 41: 1531-1539.
Moço, M. K., E. F. Gama-Rodrigues, A. C. Gama-Rodrigues & M. E. F. Correia. 2005. Carac-
terização da fauna edáfica em diferentes coberturas vegetais na região Norte Fluminense. Revista
Brasileira de Ciência do Solo. 29: 555-564.
Odum, E. P. 1983. Ecologia. Guanabara, Rio de Janeiro.
Paoletti, M. G. & M. Bressan. 1996. Soil Invertebrates as bioindicators of human disturbance. Critical
Reviews in Plant Sciences. 15: 21-62.
Paoletti, M. G. 1999. Using bioindicators based on biodiversity to assess landscape sustainability. Agri-
culture Ecosystems & Environment. 74: 1-18.
Raij B. V., J. C. Andrade, H. Cantarella & J. Á. Quaggio. 2001. Análise química para avaliação da
fertilidade de solos tropicais. Instituto Agronômico, Campinas.
Stork, N. E. & P. Eggleton. 1992. Invertebrates as determinants and indicators of soil quality. American
Journal of Alternative Agriculture. 7: 38-47.
ter Braak, C. J. F. & P. Smilauer. 1998. CANOCO reference manual and user’s guide to Canoco for
Windows: software for canonical community ordination (version 4). Microcomputer Power, New
York.
Vance, E. D., P. C. Brookes & D. S. Jenkinson. 1987. An extraction method for measuring microbial
biomass C. Soil Biology and Biochemistry. 19:703-707.
Wardle, D. A. & M. A. Hungria. 1994. A biomassa microbiana do solo e sua importância nos ecossis-
temas terrestres. Pp. 193-216. In: R. S. Araújo and M. Hungria (Eds). Microrganismos de importân-
cia agrícola. Embrapa, Brasília.
Warren, M. W. & X. Zou. 2002. Soil macrofauna and litter nutrients in three tropical tree plantations
on a disturbed site in Puerto Rico. Forest Ecology and Management. 170: 161-171.

150
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
151-1642 (2010)

PATRONES DE ASOCIACIÓN ENTRE VARIABLES DEL


SUELO Y USOS DEL TERRENO EN LA CUENCA DEL RÍO LA
VIEJA, COLOMBIA

Alexander Feijoo-Martínez,1 Maria C. Zúñiga,1 Heimar Quintero,2 Andrés


F. Carvajal-Vanegas1 & Diana P. Ortiz1
1Universidad Tecnológica de Pereira, Colombia. Vereda La Julita, Facultad de Ciencias Ambientales.

A.A. 097. E- Mail: afeijoo@utp.edu.co, connie@utp.edu.co, acarvaja@utp.edu.co, dportiz@utp.edu.co


2Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira. A.A. 237.

Feijoo-Martínez, A., M. C. Zúñiga, H. Quintero, A. F. Carvajal-Vanegas & D. P. Ortiz. 2010.


Patrones de asociación entre variables del suelo y usos del terreno en la cuenca del río La Vieja,
Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 151-164.
RESUMEN. En el Eje Cafetero de Colombia se diferenciaron patrones de uso del terreno con abun-
dancia, diversidad y biomasa de invertebrados edáficos (coleópteros, diplópodos y lombrices de tierra),
algunas variables físico-químicas e intensidad de uso. Los valores más elevados de abundancia y bio-
masa de coleópteros se encontraron en eucalipto-lulo (Solanum quitoense), con 48 ind. m-2 y 9.4 g peso
fresco (g.p.f.) m-2, respectivamente. La abundancia y biomasa de diplópodos fue superior en relicto
de selva (53 ind. m-2 y 4.8 g.p.f. m-2, respectivamente) y en cafetales variedad Colombia (39 ind. m-2
y 3.1 g.p.f. m-2, respectivamente). La abundancia de lombrices fue mayor en eucalipto-lulo (768 ind.
m-2) y en cafetales variedad Colombia (540 ind. m-2). Las variables biológicas y fisicoquímicas confi-
guraron tres y cuatro patrones de usos del terreno, respectivamente. La coinercia sugirió tres patrones
relacionados con humedad, C, N y densidad aparente del suelo (p < 0.02). En pastizales y cafetales
variedad Colombia predominaron lombrices peregrinas (Pontoscolex corethrurus, Polypheretima elon-
gata, Dichogaster annae, Perionyx excavatus) o coleópteros (Ataenius sp., Onthophagus atriglabrus,
Dichotomius satanas) y los valores para C y N fueron bajos y la densidad aparente mayor. El análisis de
la información diferenció coberturas amigables o críticas para la biodiversidad, lo cual es valioso en la
planificación del territorio.
Palabras clave: Usos del terreno, análisis multivariado, propiedades fisicoquímicas, fauna del suelo,
lombrices de tierra

Feijoo-Martínez, A., M. C. Zúñiga, H. Quintero, A. F. Carvajal-Vanegas & D. P. Ortiz. 2010.


Patterns of association between soil variables and land uses in the La Vieja River watershed,
Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 151-164.
ABSTRACT. In the Coffee Belt of Colombia we studied different patterns in land use considering
the interaction between abundance, diversity and biomass of soil invertebrates (millipedes, beetles and
earthworms), some physicochemical variables and land use intensity. Highest abundance and biomass of
Coleoptera were found in Eucalyptus-lulo (Solanum quitoense), with 48 ind. m-2 and 9.4 g fresh weight

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

151
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

(gfw) m-2, respectively. Millipede abundance and biomass was higher in the relict forest (53 ind. m-2
and 4.8 gfw m-2, respectively) and in the coffee variety “Colombia” (39.4 ind. m-2 and 3.1 gfw m-2,
respectively). Earthworm abundance was higher in Eucalyptus-lulo (768 ind. m-2) and in the coffee va-
riety Colombia (540 ind. m-2). Biological and physicochemical variables permitted the differentiation of
three and four land use patterns, respectively. When they were combined with coinertia analysis, three
patterns were distinguished, related to soil moisture, C and N contents and bulk density (p < 0.02). In
pastures and the coffee variety Colombia, beetles (Ataenius sp., Onthophagus atriglabrus, Dichotomius
satanas) and peregrine earthworms were dominant (Pontoscolex corethrurus, Polypheretima elongata,
Dichogaster annae, Perionyx excavatus), soil C and N contents were low and bulk density higher. The
analysis showed potential for separating biodiversity-friendly or biodiversity-critical areas and may be
useful for land use planning in rural areas.
Keywords: Land use, multivariate analysis, physical and chemical properties, soil fauna, earthworms.

INTRODUCCIÓN
En las dos últimas décadas del siglo XX en el paisaje de la cuenca del río La Vieja
(entre 4°04´ y 4°49´ N y 75°24´ y 75°57´ O) el incremento en la superficie cafetera
se hizo a expensas del pastizal, el huerto habitacional y los relictos de monte. Entre
1995 y 2004 los problemas fitosanitarios y la crisis de sobreoferta de café condujeron
al aumento de las coberturas de pastos y cultivos de alimentos (Zúñiga et al. 2003,
Zúñiga et al. 2004).
Con la agregación de los terrenos que cada agricultor asigna en la finca a deter-
minada cobertura se pueden configurar patrones del paisajes en la vereda o en la
microcuenca, los cuales son susceptibles de cartografiar o visualizar para describir las
formas de las estructuras generadas, la dispersión de ellas, las consecuencias de las
combinaciones en el tiempo y el espacio (Vincent et al. 1976).
La calificación de los mosaicos en el paisaje para determinar ambientes hostiles
o amigables para la biodiversidad todavía no se ha adelantado para los agroecosiste-
mas de las regiones neotropicales Andinas (Feijoo et al. 2006). El ejercicio requiere
observaciones sistemáticas en la meso y macro escala espacial en el mediano y largo
plazo de la forma como prosperan o desaparecen las organizaciones vivientes, nativas
o introducidas, al transformarse las relaciones entre distribución y patrones (forma,
orden, cualidad) de uso del terreno (Bennet et al. 2006) y estructura (sustancia, mate-
ria, cantidad), en concordancia con la teoría de sistemas (Capra 1998).
La perspectiva productivista utiliza más a menudo las propiedades físicas y quí-
micas como indicadoras de la calidad del suelo. En la medida que se reconocen y
valoran las funciones de conservación en las fincas se han ido haciendo visibles los
papeles de los microorganismos e invertebrados en la fragmentación y descomposi-
ción de la materia orgánica del suelo y en la circulación de nutrimentos; además, se
pueden asociar los cambios en diversidad y abundancia con el estrés que generan las
prácticas agrícolas y las técnicas de cultivo (Parr et al. 1992, Blair et al. 1996).
Las lombrices de tierra, coleópteros y algunos diplópodos proveen servicios críti-
cos al ecosistema (Lavelle et al. 1997), siendo las primeras altamente endémicas y su-

152
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

jetas a competencia de especies pantropicales. Así mismo, con métodos integradores


de procesos, dinámica y propiedades del suelo se pueden construir patrones, señales
tempranas o indicadores de los procesos de degradación o de recuperación (Feijoo &
Knapp 1998a, Feijoo et al. 1998b, Feijoo et al. 1999, Lavelle et al. 2006).
La hipótesis propuesta en el presente trabajo consideró que la construcción de
ambientes hostiles o amigables para la diversidad esta relacionada con las coberturas
vegetales semi-naturales o cultivadas y con los itinerarios de prácticas o técnicas.
También se supuso que la agrodiversidad se debe evaluar solamente después de de-
finir el mosaico contextual y los códigos culturales que configuran los procesos de
ocupación humana de los Andes de Colombia.

MATERIAL Y MÉTODOS
Descripción del área de trabajo
Los muestreos se realizaron durante cuatro semanas entre julio y agosto de 2005 en
la cuenca del río La Vieja situada al sur occidente de Colombia en los municipios de
Alcalá, Cartago, Circasia, Filandia y Quimbaya. Comprende zonas montañosas de la
Cordillera Central entre 860 y 3200 m.s.n.m. (Fig. 1). Se diferencian el piso térmico
cálido y medio y el clima es bimodal con dos temporadas secas (diciembre - febrero y
junio - agosto) y dos lluviosas (marzo-mayo y septiembre-noviembre), con temperatura
que van desde los 18 hasta los 22°C y precipitación promedia de 1300 mm anuales.
La cuenca tiene una superficie de aproximadamente 2925 km2 con densidad pobla-
cional de 378 habitantes km² (MAVDT et al. 2005). Se caracteriza por la presencia de
Andosoles (Consociación Armenia), Inceptisoles (Asociación Alcalá – San Antonio)
y Alfisoles (Asociación Modín Bretaña) en los subsistemas de transporte y dispersión
de aguas (Fig. 1) y por mosaicos y parches diversificados de usos del terreno con pre-
dominio de pastizales (35.7%), cafetales de variedad Colombia (24.6%), cultivos se-
mestrales y permanentes (18.9%) de caña panelera, plátano, yuca, frutales, mezclas de
cafetales con sombrío y árboles maderables, relictos de selva (16.5%) aledaños a algunas
quebradas y ríos o en áreas protegidas de algunas fincas y Guadua angustifolia (2%).

Selección de los usos del terreno


En escala del paisaje se seleccionaron tres estratos con nueve ventanas en los subsis-
temas de transporte y dispersión de agua (Hamblin & Christiansen 1998), en forma de
malla de 1 km2. En cada ventana se situaron con el GPS, 16 puntos con una distancia
entre si de 200 m (Fig. 1). El diseño utilizado, sistemático estratificado en dos dimen-
siones (modelo de red cuadrada) con selección de un par de números al azar, permitió
fijar las coordenadas de la unidad superior izquierda, disminuir los efectos de la auto
correlación (Cochran 1974) y construir la ventana alineada o desalineada de manera
bidimensional de acuerdo con proyectos previos de otros programas internacionales
(BIOASSESS 2003, Mathieu et al. 2005).

153
154
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

Figura 1. Localización de las nueve ventanas de 1 km2 en la cuenca del río La Vieja. Ventanas 1 y 2 situadas en el municipio de Cartago;
ventanas 3, 4, 5 y 6 en Quimbaya; ventanas 7 y 8 en Filandia; ventana 9 en Circasia.
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Muestreo de las variables del suelo


En cada punto de muestreo se tomó una muestra para densidad aparente (Blake &
Hartge 1986) y se cavó un monolito de suelo de 0.25 × 0.25 × 0.3 m de profundidad
de acuerdo con el método del Programa Fertilidad Biológica de Suelos Tropicales
(TSBF) (Anderson & Ingram 1993) para muestrear, por cada estrato del suelo, las
comunidades de lombrices de tierra, coleópteros, diplópodos. Además se extrajeron
muestras de hojarasca superficial y suelo que se enviaron a la Universidad de Davis
(EE.UU) para analizar el contenido de carbono y nitrógeno por el método de combus-
tión seca a alta temperatura en un analizador CHN (Europa Scientific).
Los animales se identificaron hasta el nivel de familia, género o especie y se
cuantificó la abundancia (individuos m-2), biomasa (gramos de peso fresco por m-2)
y riqueza de especies (número de especies por uso de la tierra por ventana).

Análisis de la información
Para el análisis se definieron 13 usos del terreno y 12 variables biológicas, físicas
y químicas (Cuadros I, II) de tres profundidades y la altura sobre el nivel del mar.

Cuadro I. Valores promedios de las características de los suelos en los 144 muestreos y 13 usos del
terreno en la cuenca del río La Vieja, Colombia.
Uso del terreno n Altura sobre el Densidad Humedad C N C:N
nivel del mar aparente gravimétrica % %
(m) (g·cm-3) (%)

M E.E. M E.E. M E.E. M E.E M E.E. M E.E.


Ciprés 7 1961b 55.3 0.6a
0.08 38.3ab 2.8 2.8b 0.1 0.3bcd 0.04 11.3c 0.4
Eucalipto 2 1747ab 0.0 0.7a 0.05 37.5ab 1.2 3.2b 0.4 0.3d 0.06 10.4abc 0.2
asociado con lulo
Relicto de selva 25 1685ab 71.2 0.6a 0.14 38ab 2.5 2.9b 0.1 0.3d 0.08 10.5bc 0.4
Barbecho 9 1630ab 134.1 0.7a 0.17 38.9b 2.5 2.6b 0.2 0.3bcd 0.08 11.2bc 0.8
Cafetal arábigo 2 1544ab 203.5 0.6a 0.02 30.4ab 5.3 2.3ab 0.4 0.3d 0.07 17.2ab 2.6
Pastizal 27 1484ab 71.4 0.8a 0.23 29.8ab 2.3 1.8ab 0.2 0.2abc 0.12 13.3abc 2.5
Cafetal variedad 13 1444ab 58.4 0.7a 0.06 32.8ab 1.3 2.6b 0.1 0.3d 0.07 10.4abc 0.5
Colombia
Plátano 7 1326a 13.9 0.9a 0.14 29.6ab 2.0 2.2ab 0.2 0.3cd 0.06 18.4a 0.4
Cafetal asociado 22 1316a 2.5 0.8a 0.11 30.9ab 1.4 2.5b 0.1 0.3d 0.04 1 9.1ab 0.3
Yuca 2 1316ab 3.5 0.9a 0.12 28.1ab 2.1 2.3ab 0.2 0.2abcd 0.07 10.3abc 1.2
Guadual 24 1152a 33.1 0.9a 0.21 24.2a 1.8 1.5ab 0.2 0.1ab 0.11 15.6abc 2.8
Cítricos 1 1019a — 0.9a — 18a — 0.9ab — 0.4d — 12.4a —
Caña panelera 3 1002a 4.3 0.9a 0.29 22.7a 6.0 0.4a 0.2 0.1a 0.04 10.6abc 5.4

n = número de muestreos en el uso; M = promedio de los muestreos por uso; E.E. = error estándar; %C =
porcentaje de carbono orgánico; %N = porcentaje de nitrógeno orgánico; C : N = relación carbono nitrógeno.
Valores con letras diferentes presentaron diferencias altamente significativas (p < 0.05).

155
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

Cuadro II. Abundancia y biomasa de lombrices, coleópteros y diplópodos en los usos del terreno en la
cuenca del río La Vieja, Colombia.
Lombrices Coleópteros Diplópodos

Uso del terreno n Abundancia Biomasa Abundancia Biomasa Abundancia Biomasa


(ind.m-2) (g.p.f.m-2) (ind.m-2) (g.p.f.m-2) (ind.m-2) (g.p.f.m-2)

M E.E. M E.E. M E.E. M E.E. M E.E. M E.E.

Ciprés 7 100.6a 44.5 136.7b 20.5 22.9a 8.4 5.6a 2.3 16.9a 4.8 0.2a 0.2
Eucalipto 2 768b 208.5 117.0a 23.6 48.0a 16.0 9.4a 6.1 10.0b 0.0 0.0b 0.0
asociado con lulo
Relicto de selva 25 183.7ab 57.7 178.5a 34.0 32.0a 8.2 4.2a 1.3 53.1a 13.4 4.8a 1.3
Barbecho 9 330.7ab 143.2 151.9a 67.4 30.2a 11.1 8.2a 4.1 39.1a 14.9 4.5a 1.9
Cafetal arábigo 2 224.0ab 96.0 159.4a 26.2 8.0a 8.0 0.2a 0.2 10.0b 0.0 0.0b 0.0
Pastizal 27 271.4ab 41.9 104.1a 26.9 30.2a 9.7 4.6a 1.7 14.8a 7.8 1.2a 0.7
Cafetal variedad 13 540.3b 69.9 132.6a 25.2 22.2a 6.2 3.1a 1.3 39.4a 17.8 3.1a 1.8
Colombia
Plátano 7 326.9ab 85.4 152.7a 42.7 13.7a 7.3 2.6a 1.7 32.0a 22.4 3.4a 3.1
Cafetal asociado 22 268.4ab 52.1 172.6a 13.7 24.0a 7.2 4.3a 1.8 48.0a 16.0 3.4a 1.0
Yuca 2 128.0a 128.0 143.5b 43.5 8.0a 8.0 2.6a 2.6 10.0b 0.0 0.0b 0.0
Guadual 24 291.3ab 60.4 117.6a 26.0 20.7a 6.0 3.9a 1.5 30.7a 10.5 5.2a 2.7
Cítricos 1 196.0ab — 111.7a — 0.0a — 0.0a — 10.0b — 0.0b —
Caña panelera 3 154.7ab 76.9 317.6a 206.4 0.0a 0.0 0.0a 0.0 10.0b 0.0 0.0b 0.0

Valores con letras diferentes presentaron diferencias altamente significativas (p < 0.05). n = número de muestreos
en el uso; M = promedio de los muestreos por uso; E.E. = error estándar.

Los cambios en las comunidades de lombrices, coleópteros y diplópodos permitieron


describir la variación introducida por las coberturas y por el manejo de los agroeco-
sistemas. Por medio de la densidad aparente se determinó el grado de compactación
del suelo, mientras que el C, N y la relación C:N posibilitaron asociar la diversidad y
abundancia de la edafofauna con la oferta y calidad de nutrientes en cada cobertura
del terreno.
Para determinar si existían diferencias significativas por el uso del terreno en el
comportamiento de las variables fisicoquímicas y biológicas (por separado) o corres-
pondían a variaciones aleatorias (Siegel 1974), se aplicó el análisis de varianza no
paramétrica para muestras independientes (prueba de Kruskal-Wallis). Posteriormen-
te se agruparon los registros según variables biológicas y fisicoquímicas y se realizó
un análisis de componentes principales (ACP) para reducir la dimensionalidad de la
información de los datos con la construcción de combinaciones lineales de las varia-
bles originales que explicaban la varianza de la información, buscando reducirla de
tal manera que se asumiera la mayor parte de la variabilidad. La influencia de las va-

156
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

riables definidas en la clasificación de patrones, de acuerdo con el uso del terreno, se


determinó con el análisis discriminante a partir del estimador de probabilidad de cla-
sificación basado en la distancia de Mahalanobis entre dos grupos (Mclachlan 1992).
El análisis de coinercia permitió establecer el nivel de probabilidad de la covariación
entre los datos procedentes de registros biológicos y fisicoquímicos (Velásquez et
al. 2007), para lo cual se usaron los programas estadísticos ADE4 (Thioulouse et al.
1997) y SPSS (SPSS Inc. 1999).

RESULTADOS
Coberturas vegetales de los terrenos
En las ventanas 1 y 2 los usos con mayor número de muestreos fueron guadua (Gua-
dua angustifolia) y pasto estrella (Cynodon nlemfuensis); en la 3 fueron los relictos
de selva y guadua; en la 4 y 6 cafetal-plátano, en la 5 cafetal variedad Colombia; en
la 7 pastizales y relictos de selva; en la 8 relictos de selva y ciprés; y en la 9 relicto de
selva y cafetal con variedad Colombia (Fig. 2).
Las característica de los suelos de la cuenca del río La Vieja variaron significa-
tivamente (p < 0.05) de acuerdo con la altura sobre el nivel del mar (entre 1002 m y
1961 m): los valores de C (%) y N (%) que oscilaron entre 3.2 y 0.3% en plantación
de eucalipto asociado con lulo (1747 m) hasta 0.4 y 0.1%, respectivamente, en la caña
panelera (1002 m); la densidad aparente disminuyó con la altitud (de 0.9 a 0.6 g.cm-3);

Figura 2. Frecuencia de coberturas vegetales en los muestreos realizados en las nueve ventanas (V1 a
V9) de la cuenca del río La Vieja.

157
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

la humedad más baja (18%) ocurrió en cítricos (1019 m) y las más altas (38 a 39%)
en barbechos (1630 m) y relictos de selva (1685 m). La relación C:N varió desde 2.4
en los cítricos hasta 15.6 en los guaduales (1152 m) y no hubo efecto importante de
la altitud (Cuadro I).

Comunidades de macroinvertebrados en los usos del terreno


Se colectaron 2538 lombrices agrupadas en 35 especies, 16 de las cuales se clasi-
ficaron en la familia Glossoscolecidae (Martiodrilus, Glossodrilus, Onychochaeta,
Aptodrilus, Andiodrilus, Thamnodrilus, Periscolex y Pontoscolex), cinco en Megas-
colecidae (Amynthas, Polypheretima), tres en Acanthodrilidae (Dichogaster) y una
en Lumbricidae; las 10 restantes se agruparon en desconocidas por no haber encon-
trado adultos o por presentar estructuras poco visibles, difusas o no comparables.
Trece fueron nativas y siete exóticas, en las restantes no fue posible definirlo. Las
especies se agruparon en las categorías ecológicas epígeas (25) y endógeas (10), la
mayoría de ellas (14) habitan las capas 0-20 cm, con distribución promedio vertical
a 7.5 cm de profundidad.
En Coleoptera se encontraron 224 individuos de 62 especies entre las que se des-
tacan Ataenius sp., Onthophagus atriglabrus y Dichotomius satanas. Se recolectaron
varias especies de larvas de escarabajos depredadores como Selenophorus, Carabidae,
Conoderus (Elateridae), Osorius y otros Staphylinidae, y varios grupos de Ostomidae
(pos. Temnocheila sp.) y Cicindelidae (pos. Pseudoxychila bipustulata Latr) en los
usos con relicto de selva, lo cual supone el ensamblaje de escarabajos depredadores
y relaciones tróficas asociadas con coberturas arbóreas y aportes mayoritarios de ho-
jarasca al suelo. En pastizales y cultivos permanentes se encontraron 38 géneros que
indicaron la dinámica saprófaga.
Se identificaron 15 morfotipos de diplópodos situados en siete familias y tres
órdenes. Polydesmida fue el orden más diverso con cinco morfotipos pertenecientes
a cuatro familias; Spirostreptida registró cuatro morfotipos de dos familias; Siphono-
phoridae dos morfotipos y una familia; Spirobolidae y Glomeridesmidae registraron
tres y un morfotipos respectivamente, pertenecientes a una sola familia cada uno.
La abundancia de lombrices fue mayor en el eucalipto maderable introducido de
Australia, asociado con lulo (768 ± 208 ind. m-2) y en el cafetal a plena exposición
y cultivo limpio de Variedad Colombia (540.3 ± 69.9 ind. m-2) con diferencias sig-
nificativas (p < 0.05), mientras que los números más bajos se encontraron en cítricos
(96 ind. m-2) y ciprés (100.6 ± 44.5 ind. m-2). En la biomasa de lombrices los valores
más altos fueron para caña panelera (317.6 ± 206.4 g.p.f.m-2) y el cultivo de plátano
(152.7 ± 42.7 g.p.f.m-2) y los más bajos se registraron en cítricos (11.7 g.p.f.m-2).
En coleópteros los valores más elevados de abundancia y biomasa se encontraron
en el eucalipto asociado con lulo (48 ± 16 ind. m-2; 9.4 ± 6.1 g.p.f.m-2 respectivamen-
te), y los menores en cítricos y caña panelera. La abundancia y biomasa de diplópodos

158
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

fue superior en el relicto de selva (53.1 ± 13.4 ind. m-2 y 4.8 ± 1.3 g.p.f.m-2, respecti-
vamente) y en el cafetal asociado (48 ± 16 ind. m-2 y 3.4 ± 1 g.p.f.m-2) (Cuadro II).

Patrones de asociación entre las variables del suelo y usos del terreno
El ACP para las variables fisicoquímicas separó significativamente (p < 0.01) cuatro
grupos de uso del terreno. Los dos primeros componentes explicaron el 79% de varia-
bilidad total y contrastó un primer grupo de usos con elevada humedad del suelo (CE,
RS y BA) versus el segundo con suelos compactados y con signos de erosión (PL,
YU, CI); el tercero grupo unió usos con alto valor de C (%) y N (%) (CAR, EL, CA,
CVC) opuestos al cuarto grupo con bajos valores (CÑ, PA y GU) (Fig. 3).
Los dos primeros componentes del ACP para las variables biológicas explicaron
el 40.3% (23.3 y 17.2%) de la variabilidad total (p < 0.01). En ellos se detectó tres
grupos de usos del terreno: el primero grupo opuso usos del terreno con alta abundan-
cia de lombrices, y baja de coleópteros y diplópodos (CVC y EL) versus el segundo
con bajos valores para los tres grupos (CI, YU, CÑ, CE), mientras que un tercer gru-
po diferenció usos con valores intermedios de abundancia y presencia de lombrices,
coleópteros y diplópodos (RS, GU, CA, PL, BA, PA) (Fig. 4).

Figura 3. Proyección de los patrones asociados con la conservación y degradación de los usos del
terreno en la cuenca del río de La Vieja, para las variables fisicoquímicas (HG=Humedad gravimétrica,
DA= Densidad aparente, Altura= Altitud del local) en las diferentes profundidades del suelo (0-10,
10-20 y 20-30 cm), definidas por el ACP en el espacio factorial. Usos: BA= barbecho, CA= cafetal
asociado, CAR= cafetal arábigo CE= Ciprés, CVC= cafetal variedad Colombia, CÑ= caña panelera,
CI= cítricos, EL= eucalipto-lulo, GU= guadua, PA= pastizal, PL= plátano, RS= relicto de selva, YU=
yuca.

159
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

Figura 4. Proyección de los patrones asociados con la conservación y degradación de los usos del
terreno en la cuenca del río de La Vieja, para las variables biológicas (AL = abundancia de lombrices,
AC = abundancia de coleópteros y AD = abundancia de diplópodos), en las diferentes profundidades
del suelo (0-10, 10-20 y 20-30 cm), definidas por el ACP en el espacio factorial. Para las siglas de los
usos, ver leyenda de la Fig. 3.

El análisis de coinercia mostró que las variables fisicoquímicas y biológicas ex-


plicaron el 95.1% de la variabilidad total (p < 0.02). El factor 1 (88.3%) mostró alta
correlación entre las variables humedad gravimétrica en 0-30 cm de profundidad y
abundantes coleópteros en 0-20 cm y diplópodos en 0-10 cm, y opuso la alta densidad
aparente en 0-30 cm y altas abundancias de diplópodos en 10-20 y en lombrices de
20-30 cm. El factor 2 (6.8%) contrapuso la altitud del local y la abundancia de lom-
brices en 0-10 cm (Fig. 5).

DISCUSIÓN
El esquema metodológico utilizado (9 ventanas de 1 km2, 31 fincas, 16 puntos mues-
treados con TSBF, 13 usos del terreno y 12 variables) en los muestreos y el análisis
estadístico riguroso (análisis de varianza, ACP, análisis discriminante y de coinercia)
de la información permitieron hibridar de manera interdisciplinaria los registros pro-
venientes de diferentes propiedades del suelo y de los agroecosistemas en la cuenca
del río La Vieja, para generar patrones de uso del terreno y discriminar diferentes
tipos de uso de acuerdo con los cambios en los arreglos que introducen los agri-
cultores.

160
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 5. Análisis de coinercia a tres profundidades del suelo entre variables fisicoquímicas y
biológicas. Para las siglas de los usos y de las variables, ver leyendas de las Fig. 3 y 4.

Las características fisicoquímicas del suelo delinearon cuatro patrones asociados


con el tipo de uso del terreno: sitios con alta humedad del suelo (CE, RS y BA)
opuestos al de mayor densidad del suelo (PL, YU, CI) y sitios con altos valores de
C y N (CAR, EL, CA, CVC) opuestos a los de bajos valores (CÑ, PA y GU). Con
los atributos biológicos se trazaron tres patrones de usos: sitios con alta abundancia
de lombrices y baja de coleópteros y diplópodos (CVC y EL) opuestos a sitios con
baja abundancia de los mismos (CI, YU, CÑ, CE) y usos con valores intermedios de
abundancia y presencia de lombrices, coleópteros y diplópodos (RS, GU, CA, PL,
BA, PA).
El análisis de coinercia al combinar variables fisicoquímicas por biológicas gene-
ró tres patrones. El primero incluyó usos con alta humedad gravimétrica y abundancia
de coleópteros y diplópodos, favorecidos por el aporte y calidad nutricional de la
hojarasca de árboles de Sauravia scabra, Miconia aeruginosa, Cupania americana,

161
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

Piper sp., Brosimum utile, Ocotea insulares. El segundo patrón reunió suelos de alta
densidad aparente y abundantes en lombrices y diplópodos en 20-30 cm cubiertos
por pastizales y cítricos que alojaron lombrices endogeicas (Polypheretima elongata
y Pontoscolex corethrurus), que soportan perturbaciones por labranza, aplicaciones
de agroquímicos y suelos compactos (Vertisoles, Alfisoles y Mollisoles) (Huerta et
al. 2006). El tercer patrón aglutinó suelos con altos contenidos de C, N y abundancias
de lombrices 0-20 cm y coleópteros en 20-30 cm, cubiertos por agroecosistemas con
plantas de variada arquitectura radicular y de biomasa aérea (cafetal con sombrío con
las especies Coffea arabica, Cestrum sp. aff microcalix, Piper sp., Meriania specio-
sa) y relicto de selva (Sauravia scabra, Miconia aeruginosa, Cupania americana,
Piper sp., Brosimum utile, Ocotea insularis), que favorecieron la mezcla de algunas
especies de lombrices nativas y exóticas tales como Martiodrilus (Maipure) murindo,
M. (Mai.) agricola, Dichogaster medellina, Glossodrilus griseus, Amynthas gracilis,
Perionyx excavatus y Dichogaster annae.
El análisis de información procedente de la asociación entre usos del terreno,
itinerarios técnicos de manejo y variables fisicoquímicas y biológicas ayuda a di-
ferenciar ambientes hostiles o amigables para la diversidad en macroinvertebrados
edáficos. La asignación de terrenos y el sistema de manejo incide en la generación de
ambientes o nichos que favorecen o limitan la proliferación de los individuos en los
agroecosistemas. En este caso, la introducción de prácticas o técnicas culturales (tala
de selva subandina, quemas, cobertura de terrenos con vegetación permanente o tran-
sitoria de los agroecosistemas, cultivos en surco continuo con aplicación de agroquí-
micos, introducción de pastizales africanos) interrumpe fuertemente la conectividad
de los sistemas para los procesos de desplazamiento y recolonización, modificando
los mapas de los paisajes. La evaluación en cada ventana de las coberturas sembradas
o usos del terreno evidenció los efectos de los sistemas de manejo de los agroecosis-
temas sobre las características fisicoquímicas y biológicas del sitio asociadas con la
intervención humana.
Se intentó explicar la riqueza y composición de los ensamblajes de la edafofauna
por hábitats particulares construidos por las intervenciones antrópicas desde atribu-
tos culturales definidos por los procesos de innovación en cada localidad. Se espe-
ra avanzar en la diferenciación de “estructuras claves”, elementos del paisaje que
proporcionan recursos cruciales para muchas especies y que estimulan la diversidad
(Bennet et al. 2006). La alta heterogeneidad del paisaje en parches de espacios irre-
gulares y la diferencia en niveles de intensificación antropogénica, permiten calificar
el paisaje de la subregión como producto dinámico de la interacción entre tradiciones
e innovaciones culturales.
La herramienta utilizada en el análisis de la información permitió involucrar di-
ferentes variables disciplinarias para ir avanzando en representaciones sintéticas del
paisaje con uso potencial en la definición de áreas amigables o críticas para la agro-

162
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

biodiversidad, elaboración de mapas de riesgo según prácticas o técnicas de manejo,


evaluación de sistemas de uso del terreno en las funciones de conservación o la ge-
neración de políticas de protección para el manejo de los recursos y la biodiversidad
(Velásquez et al. 2007).
Además se demostró significativamente la sensibilidad de atributos tales como
composición y estructura de lombrices, coleópteros y diplópodos que unidas a al-
gunas variables fisicoquímicas mostraron tres patrones del uso del terreno, lo cual
se convierte en una herramienta de planificación importante para detectar umbrales
de uso en los agroecosistemas, espacios hostiles o amigables para la fauna y, enseño
opciones para agrupar las irregularidades funcionales y de estructura en el paisaje.

AGRADECIMIENTOS
Los autores miembros del grupo Gestión en Agroecosistemas Tropicales Andinos
(GATA) de la Universidad Tecnológica de Pereira agradecen a los agricultores cria-
dores de la cuenca del río La Vieja por haber facilitado los predios para la realización
del estudio y también a la Universidad Tecnológica de Pereira, al Centro de Investi-
gaciones en Biodiversidad y Recursos Genéticos (CIEBREG) y a Colciencias por la
financiación del proyecto “Valoración de los bienes y servicios de la biodiversidad
para el desarrollo sostenible de paisajes rurales colombianos, Complejo Ecorregional
de los Andes del Norte (CEAN)”.

LITERATURA CITADA
Anderson, J. M. & J. S. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility: A handbook of methods,
2nd Ed. CAB International, Oxford.
Bennet, A. F., J. Q. Radford & A. Haslem. 2006. Properties of land mosaics: implications for nature
conservation in agricultural environments. Biological Conservation. 133: 250-264.
BIOASSESS. 2003. Biodiversity assessment manual. Version 1- Assessment protocols. http://www.
nbu.ac.uk/bioassess/.
Blake, G. R. & K. H. Hartge, 1986. Bulk density. Pp. 363-382. In: A. Klute (Ed). Methods of soil
analysis. Part 1. Physical and mineralogical methods, 2nd ed. Agronomy Monographs No. 9. SSSA,
Madison.
Blair, J. M., P. J. Bohlen, & D. W. Freckman, 1996. Soil invertebrates as indicators of soil quality.
Pp. 273-291. In: J.W. Doran and A.J. Jones (Eds). Methods for assessing soil quality. SSSA Special
Publication No. 16. SSSA, Madison.
Capra, F. 1998. La trama de la vida: Una nueva perspectiva de los sistemas vivos. Editorial Anagrama,
Barcelona.
Cochran, W. G. 1974. Técnicas de muestreo. Cuarta Edición. Continental S.A., México.
Feijoo, A. & E. B. Knapp, 1998a. El papel de los macroinvertebrados como indicadores de fertilidad y
perturbación de suelos de Laderas. Suelos Ecuatoriales. 28: 254-259.
Feijoo, A. & H. Quintero. 1998b. Glossoscolecidae de una región de los Andes del Departamento del
Valle, Colombia. Suelos Ecuatoriales. 28: 249-253.
Feijoo, A., E. B. Knapp, P. Lavelle & A. Moreno. 1999. Quantifying soil macrofauna in a Colombian
watershed. Pedobiologia. 43: 513-517.

163
Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

Feijoo, M. A., H. Quintero & C. E. Fragoso. 2006. Earthworm communities in forest and pastures of
the Colombian Andes. Caribbean Journal of Science. 42: 301-310.
Hamblin, W. K. & E. H. Christiansen, 1998. Earth’s dynamic systems, 8th edition. Prentice Hall,
Upper Saddle River.
Huerta, E., C. Fragoso, J. Rodríguez-Olan, I. Evia-Castillo, E. Montejo-Meneses, E. M. De La
Cruz-Mondragon & R. García-Hernández. 2006. Presence of exotic and native earthworms in
principal agro and natural systems in Central and South-Eastern Tabasco, Mexico. Caribbean Jour-
nal of Science. 42: 359-365.
Lavelle, P., D. Bignell, M. Legage, V. Volters, P. Roger, P. Ineson, B. Heal & S. Dhillion. 1997.
Soil function in a changing world: the role of soil ecosystem engineers. European Journal of Soil
Biology. 33: 159-193.
Lavelle, P., T. Decaëns, M. Aubert, S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, P. Margarie, P. Mora &
J.-P. Rossi. 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology.
42: 3-15.
MAVDT, IDEAM, CRQ, CVC, CARDER & GTZ. 2005. Proyecto piloto “Ordenamiento de la
Cuenca del río La Vieja”. Bogotá.
McLachlan, G. J. 1992. Discriminant analysis and statistical pattern recognition. Wiley Press, New
York.
Mathieu, J., J. P. Rossi, M. Grimaldi, P. Mora, P. Lavelle & C. Rouland. 2005. A multi-scale study
of soil macrofauna biodiversity in Amazonian pastures. Biology and Fertility of Soils. 40: 300-305.
Parr, J. F., S. B. Papendick, S. B. Hornick & R. E. Meyer. 1992. Soil quality: Attributes and rela-
tionships to alternative and sustainable agriculture. American Journal of Alternative Agriculture.
7: 5-11
Siegel, S. 1974. Estadística no paramétrica aplicada a las ciencias de la conducta, Segunda edición.
Editorial Trillas, México.
SPSS (Statistical Product and Service Solution) Inc., 1999.
Thioulouse, J., D. Chessel, S. Dolédec & J. M. Olivier. 1997. ADE-4: A multivariate analysis and
graphical display software. Statistical Computation. 7: 2-15.
Velasquez, E., P. Lavelle & M. Andrade. 2007. GISQ, a multifunctional indicator of soil quality. Soil
Biology and Biochemistry. 39:3066-3080.
Vincent, P. J., J. M. Haworth, J. G. Griffiths & R. Collins. 1976. The detection of randomness in
plant patterns. Journal of Biogeography. 3: 373-380.
Zúñiga, M. C., H. Quintero & A. Feijoo. 2003. Trayectoria de los sistemas de cría en un área del pie-
demonte de Alcalá, Valle del Cauca. Scientia et Tecnica. 9: 81-86.
Zúñiga, M. C., A. Feijoo & H. Quintero. 2004. Diseño de una propuesta metodológica para interpretar
el huerto habitacional en un área del Valle del Cauca. Scientia et Tecnica. 10: 291-296.

164
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
165-1782 (2010)

COMUNIDADES DE MACROINVERTEBRADOS EDÁFICOS


EN DIFERENTES SISTEMAS DE USO DEL TERRENO EN LA
CUENCA DEL RÍO OTÚN, COLOMBIA

Darío Hernán Ruiz-Cobo,1 Alexander Feijoo1 & Carlos Rodríguez2


1Universidad Tecnológica de Pereira, Facultad de Ciencias Ambientales. Vereda La Julita A.A. 097.
E-mail: dhrcobo@gmail.com, afeijoo@utp.edu.co
2Universidad de La Habana, Facultad de Biología. Calle 25 # 455 e/: J e I, Vedado, Ciudad de La

Habana, Cuba. E-mail: crodri@fbio.uh.cu

Ruiz-Cobo, D. H., A. Feijoo & C. Rodríguez. 2010. Comunidades de marcoinvertebrados edáficos


en diferentes sistemas de uso del terreno en la cuenca del Río Otún, Colombia. Acta Zoológica
Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 165-178.
RESUMEN. En los sistemas montañosos andinos algunos agrosistemas son ambientes propicios para la
conservación de la biodiversidad o para la readaptación, recolonización y multiplicación natural de las
especies. Para evaluar este fenómeno, en la cuenca del río Otún, Colombia se caracterizó la comunidad
de macroinvertebrados edáficos en diferentes sistemas de uso del terreno. Se identificaron 19 órdenes
con riqueza media estimada entre 12 y 16 grupos; el relicto de selva tuvo mayor y las plantaciones me-
nor riqueza. Las lombrices de tierra fueron el grupo dominante en abundancia (620 ind. m-2) y biomasa
(134,1 g.p.f. m-2). Se encontró los valores más altos de diversidad y una distribución más homogénea
y frecuente de los macroinvertebrados en el relicto de selva, así como alto porcentaje de dominancia
y porcentaje de dominancia combinada (PDC) para determinados grupos epígeos como diplópodos,
isópodos y arácnidos, que se consideraron indicadores de ecosistemas más conservados. El Análisis Fac-
torial de Correspondencia para abundancia de macroinvertebrados separó significativamente (p < 0.01)
los sistemas de acuerdo al gradiente de uso y el nivel de intervención, y los dos primeros componentes
explicaron el 51% de la variabilidad total.
Palabras clave: Macrofauna del suelo, uso del terreno, análisis factorial de correspondencia, dominan-
cia combinada

Ruiz-Cobo, D. H., A. Feijoo & C. Rodríguez. 2010. Soil macro-invertebrate communities in different
land use systems in the Otún River Valley, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 165-178.
ABSTRACT. In the Andean Mountains some agroecosystems are adequate environments for biodi-
versity conservation or for the readaptation, recolonization and natural recovery of species. To evaluate
this phenomenon, soil macroinvertebrate communities were studied in different land uses of the Otún
watershed in Colombia. Nineteen orders were found, with richness ranging from 12 to 16 groups per
land use system; the forest had the highest while the plantations had the lowest diversity. Earthworms
were the dominant group in terms of abundance (620 individuals m-2) and biomass (134.1 g.f.w. m-2).

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

165
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

Highest diversity, frequency and homogeneity of distribution of the soil macrofauna were observed in
the forest, together with a high percentage dominance and mixed dominance for certain epigeic groups
such as millipedes, isopods and arachnids, considered indicators of more preserved ecosystems. The
factorial correspondence analysis for macroinvertebrate abundance significantly separated (p < 0.01) the
systems according to land use gradient and intervention level, with the first two components explaining
51% of the total variability.
Keywords: Soil macrofauna, land use, factorial correspondence analysis, combined dominance

INTRODUCCIÓN
La cordillera de los Andes neotropicales propicia la formación de diversos hábitats
aislados gracias a la altura, la irregularidad de las cadenas de montañas, las varia-
ciones en la topografía y las pendientes, los cambios del clima y en los suelos y el
rico sistema hidrográfico. En varias publicaciones se ha registrado la reducción de la
biodiversidad como consecuencia de la fragmentación de las selvas andinas para la
introducción de sistemas de cultivo, plantaciones forestales y pastizales (Cavelier &
Etter 1995, Van der Hammen 1995, Feijoo et al. 1999, Feijoo et al. 2005), pero poco
se ha discutido acerca de la capacidad de adaptación de las formas de vida al cambio
en el uso de los terrenos, para diferenciarlos individualmente o como mosaico pai-
sajístico según su hospitalidad-hostilidad para la macrofauna edáfica.
En Colombia las superficies de protección de la vida silvestre nacieron en 1948
con la declaración como reserva nacional de la Serranía de la Macarena y crecieron
hasta conformar el Sistema de Parques Nacionales Naturales constituido por 49 áreas
protegidas que cubren 10.320.225 hectáreas (Inderena 1986). En el departamento de
Risaralda existen dos áreas protegidas: el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya
y el Parque Regional Natural Ucumarí y aunque la adecuación de áreas de protección
ha mejorado las dinámicas de las sucesiones en su interior, no se han diseñado estra-
tegias para el vecindario que minimicen el estrés permanente ocasionado por siste-
mas industrializados. Estas zonas de vecindad se caracterizan por alta biodiversidad
de lauráceas, vegetación de matorrales, riparia o de bosques de reforestación. En la
fauna se han registrado 300 especies de aves, 58 de mamíferos, 18 de ranas y 13 de
ofidios; entre los macroinvertebrados se han documentado 150 de mariposas diurnas
y algunos dulce-acuícolas (PNNC 2004).
Mientras la importancia de los macroinvertebrados en la fertilidad natural de los
suelos y la relación con otras comunidades edáficas se ha reconocido y valorado con
biomas templados (Lavelle & Spain 2001), son incipientes las investigaciones en el
neotrópico andino. Es necesario monitorear los cambios que ocurren con la tala de
la vegetación arbórea de las selvas y la sustitución por arbustos o hierbas cultivadas.
También se necesita observar en el largo plazo la degradación-recuperación de la
calidad del suelo en relación con los itinerarios técnicos de los sistemas de cultivo y
de crianza (Feijoo et al. 1999, Baretta et al. 2006).

166
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Por todo lo anterior, se propuso realizar el primer acercamiento a la caracteriza-


ción de los macroinvertebrados edáficos en diferentes usos del terreno en la cuenca
del río Otún y diferenciar los hábitat de acuerdo con el nivel de intensificación del
manejo antrópico. Se planteó como hipótesis que los cambios propiciados en el suelo
como consecuencia de la acentuación de la intensidad de uso de los terrenos tropandi-
nos se pueden leer con los cambios en la estructura de la macrofauna del suelo.

MATERIAL Y MÉTODOS
Descripción del área de estudio
El estudio se realizó en mosaicos del paisaje sobre usos del terreno con intervención
humana y en áreas conservadas durante más de 50 años en la vertiente occidental de
la cordillera Central, en el corregimiento de la Florida, el Parque Regional Natural
Ucumarí y el Santuario de Flora y Fauna Otún-Quimbaya, parte media de la cuen-
ca del río Otún, departamento de Risaralda, Colombia (Fig. 1). La investigación se

Figura 1. Localización de las 7 ventanas de 1 km2 en la parte media de la cuenca del río Otún,
Colombia.

167
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

adelantó entre junio y septiembre de 2006 en el segundo periodo seco e inicio del
segundo periodo lluvioso, en los subsistemas hídricos de captación y de transporte
(Hamblin & Christiansen, 1998) entre 1650 y 2500 msnm. En la región de estudio la
temperatura media es de 14-18ºC y la precipitación de 2700 mm/año, perteneciendo a
las zonas de vida Sub-andina y Andina (Cuatrecasas 1958, Rangel & Aguilar 1994).
Los suelos derivados de ceniza volcánica varían desde ferralíticos moderados o
jóvenes (oxic Dystropept; Dystrandept, Hapludalf; Tropudult) en la zona sub-andina
con arcillas 2:1 y 1:1 hasta los Andosoles (Humitropept, Hapludent, Dystropept) en la
andina, ricos en materia orgánica con formación masiva de alofana (silicatos de alumi-
nio mal cristalizados) y de productos amorfos (gels de Si, Al y FeO) (Thouret 1989).

Selección de sitios para el estudio


Se situaron siete ventanas de 1 km2 y se geo-referenciaron 16 puntos separados a
200 m (Fig. 1). El diseño utilizado fue sistemático, estratificado en dos dimensiones
(modelo de red cuadrada), con la selección de un par de números al azar para fijar las
coordenadas de la unidad superior izquierda y disminuir los efectos de la auto corre-
lación (Cochran 1974); además este método permitió construir la ventana alineada o
desalineada de manera bidimensional, de acuerdo con los cambios en la topografía
o en el paisaje e información obtenida en proyectos previos de otros programas in-
ternacionales (Mathieu et al. 2005). Los muestreos se llevaron a cabo en pastizales,
monocultivos de café (Coffea arabica), cultivos de café asociado con plátano (Musa
sp.) y guadua (Guadua angustifolia), cultivos de yuca (Manihot esculenta) y maíz
(Zea mays), plantas medicinales, plantaciones de ciprés (Cupressus sempervirens),
eucalipto (Eucalyptus sp.), guadua, pino (Pinus patula) y urapán (Fraxinus chinen-
sis), en sucesiones arbustivas y arbóreas y en relictos de selva.

Muestreo de las variables del suelo


Para los macroinvertebrados (animales visibles a la vista, de diámetro > 2 mm o
longitud > 10 mm) se siguió la metodología del programa internacional Tropical Soil
Biology and Fertility (TSBF) (Anderson & Ingram 1993). En cada punto se separó un
volumen de suelo de 25 × 25 × 30 cm de profundidad con una zanja alrededor de 30 cm
para aislar y extraer de forma manual los macroinvertebrados (excepto insectos socia­
les) en 0-10, 10-20 y 20-30 cm y conservarlos en alcohol al 70% y las lombrices de tie-
rra en formol al 5%. Posteriormente los organismos se identificaron a nivel de orden,
familia, o especie y se cuantificó la abundancia (ind. m-2) y la biomasa (g.p.f. m-2).

Análisis de la información
Los registros de los usos y coberturas de los terrenos se agruparon para reducir la va-
riabilidad de la información y se ordenaron en cinco categorías: relicto de selva (Rls,

168
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

n = 17), plantaciones forestales (Pln, n = 24), sucesiones (Suc, n = 27), cultivos (Cul,
n = 8) y pastizales (Pas, n = 36).
Los datos se analizaron con las pruebas de Kolmogorov-Smirnov (normalidad) y
Levene (homogeneidad de varianza) con el programa InfoStat/Profesional V.2006d.
La estimación de la riqueza esperada de la fauna se analizó con el programa Estimate
S V. 7.5.1, que permitió calcular las curvas de saturación para conocer la confiabili-
dad del esquema de muestreo. Las diferencias entre usos se calcularon con ANOVA
simple y la prueba de Tukey o análisis de varianza no paramétrico (Kruskal-Wallis).
Para determinar los grupos zoológicos de mayor importancia en los sistemas de
uso de los terrenos, se calcularon los porcentajes de frecuencia de aparición (PF),
abundancia (PA) y biomasa (PP); así como el porcentaje de dominancia combinada
(PDC) ya que en ocasiones los primeros no reúnen los valores máximos en un mismo
grupo (Jesús et al. 1981).
En la escala del paisaje se calculó la frecuencia de aparición, abundancia, bioma-
sa para los 112 monolitos y los 13 usos del terreno y se redujo la variabilidad de la
información en función de las variables de los macroinvertebrados con el Análisis
Factorial de Correspondencia (AFC) (ADE-4 V.2001) (Thioulouse et al. 1997).

RESULTADOS
Composición taxonómica y riqueza
Se colectaron 4339 individuos de macroinvertebrados distribuidos en tres Phyla,
ocho clases y 19 órdenes. Se separaron 37 morfotipos y 12 familias de diplópodos, 15
familias de coleópteros y 15 especies de lombrices de tierra.
La riqueza media según el método de Jackknife (Fig. 2) mostró diferencias sig-
nificativas entre los usos del terreno (p < 0,05); los relictos de selva presentaron la
mayor riqueza (15,9) y mostraron diferencias altamente significativas con los demás
sistemas. Los pastizales, sucesiones y cultivos no se diferenciaron (15,1-15,3). El
valor más bajo de riqueza se encontró en las plantaciones (13,6) con diferencias alta-
mente significativas con relación a los restantes, lo cual se atribuyó probablemente a
los bajos valores encontrados en las plantaciones de pino y de ciprés (entre 4 y 14).

Dominancia
Los macroinvertebrados de mayor presencia fueron las lombrices de tierra, los esta-
dos larvales de insectos, diplópodos (con presencia en el 50% de las muestras) y en
menor medida los coleópteros (Cuadro I). Los dos primeros grupos se catalogaron
como “absolutamente constantes” (>75% de frecuencia), los diplópodos como “cons-
tantes” (50-75%) y coleópteros, quilópodos, isópodos y arácnidos como “accesorios”
(25-50%). Los restantes fueron clasificados como “accidentales” (<25%). Lombrices
de tierra, larvas de insectos y diplópodos presentaron diferencias altamente significa-

169
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

Figura 2. Riqueza promedio estimada según el método de Jackknife y número de muestreos en los
diferentes sistemas de uso de la tierra en la parte media de la cuenca del río Otún, Colombia. Letras
distintas indican diferencias significativas al nivel p < 0,05.

tivas en abundancia y biomasa (p < 0,01). El valor más elevado del PDC correspondió
a las lombrices de tierra (>50%), larvas de insectos y diplópodos pero con valores
inferiores.
El relicto de selva y las sucesiones presentaron el mayor número de grupos zooló-
gicos con valores de frecuencia de aparición relativamente altos (>50%) por lo tanto,
son los sistemas que exhiben la distribución horizontal más amplia y heterogénea con
alta presencia de grupos epígeos como arácnidos e isópodos (42 y 61%); los coleóp-
teros se presentaron con mayor frecuencia en cultivos (75%), mientras las lombrices
de tierra y larvas de insectos dominaron en todos los sistemas. Para los porcentajes de
abundancia, biomasa y el PDC, las lombrices de tierra dominaron en todos los siste-
mas de uso del terreno aunque con valores más bajos en los bosques donde el aporte
de diplópodos y larvas de insectos aumentó (Cuadro I).

Abundancia y biomasa
La comunidad de macroinvertebrados presentó una abundancia media de 620 ind. m-2
con una biomasa de 134.1 g.p.f. m-2. Los grupos más abundantes fueron los isópodos,
diplópodos y larvas de insectos en los relictos de selva y las sucesiones, y las lombri-
ces de tierra en pastizales y cultivos (Cuadro II).

170
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Cuadro I. Índice de dominancia para los macroinvertebrados colectados en diferentes sistemas de


uso del terreno y el promedio de todas las muestras (nivel de paisaje), en la parte media de la cuenca
del río Otún, Colombia.
Usos Olig Col Dip Chi Der Bla Iso Ort Hem Ara Lar Otr
Pastizal
PF 197 25 119 13 16 16 14 10 11 11 69 16
PA 189 11 111 <1 <1 <1 11 10 <1 <1 6 <1
PB 194 <1 <1 <1 <1 <1 <1 10 <1 <1 5 <1
PDC 173 14 113 <1 11 11 12 10 12 12 7 <1
Cultivos
PF 100 75 163 38 10 13 25 10 38 13 88 25
PA 171 14 114 11 10 11 11 10 13 11 13 11
PB 191 11 114 <1 10 <1 <1 10 <1 <1 4 <1
PDC 161 17 117 13 10 11 12 10 14 11 12 12
Plantaciones
PF 196 38 129 33 14 21 11 14 29 25 92 18
PA 164 13 116 12 <1 12 12 <1 12 12 17 12
PB 193 11 111 <1 <1 <1 <1 <1 11 <1 2 <1
PDC 160 14 115 13 <1 13 12 <1 13 13 14 11
Sucesión
PF 100 58 177 42 19 27 62 12 15 42 100 23
PA 147 13 113 14 11 11 18 <1 11 11 20 12
PB 187 <1 113 <1 <1 <1 11 <1 <1 <1 8 <1
PDC 150 14 110 14 11 12 16 11 11 13 15 11
Relicto de Selva
PF 194 41 100 65 35 41 59 29 12 53 88 12
PA 130 12 120 14 11 11 17 11 <1 14 29 11
PB 154 11 118 11 11 <1 12 <1 <1 <1 32 <1
PDC 133 13 114 15 13 13 16 12 11 14 21 11
Promedio
PF 196 41 150 30 13 20 34 18 18 28 85 11
PA 166 12 117 12 11 11 14 <1 11 11 15 11
PB 170 <1 111 <1 <1 <1 <1 <1 <1 <1 6 <1
PDC 153 14 117 13 11 12 14 11 12 13 14 11

Olig: Oligochaeta, Col: Coleoptera, Dip: Diplopoda, Chi: Chilopoda, Der: Dermaptera, Bla: Blattodea, Iso:
Isopoda, Ort: Orthoptera, Hem: Hemiptera, Ara: Arachnida, Lar: Larvas, Otr: Otros. (PF): Porcentaje de
frecuencia de aparición, (PA): Porcentaje de abundancia, (PB): Porcentaje de biomasa, (PDC): Porcentaje de
dominancia combinada.

El análisis de abundancia y biomasa totales por sistema no mostró diferencias


significativas entre los usos del terreno; sin embargo la separación por grupos de
macroinvertebrados mostró algunas diferencias significativas, especialmente para los

171
172
Cuadro II. Densidad y biomasa de la macrofauna en los diferentes sistemas de uso de la tierra en la parte media de la
cuenca del río Otún, Colombia. Letras distintas indican diferencias significativas para valores de densidad o biomasa
entre los sistemas, al nivel p < 0,05.
Unidades Pastizales Cultivos Plantaciones Sucesiones Relictos de selva
taxonómicas
A B A B A B A B A B
(ind, m-2) (gr, m-2) (ind, m-2) (gr, m-2) (ind, m-2) (gr, m-2) (ind, m-2) (gr, m-2) (ind, m-2) (gr, m-2)
Oligochaeta 662a 179,52a 478b 114,78b 282b 98,03b 311b 107,04b 156b 38,98b
Coleoptera 7a 0,84a 24a 0,68a 12a 1,52a 17a 0,42a 10a 0,52a
Diplopoda 5a 0,49a 30ab 4,82ab 25ab 0,84ab 87b 3,49b 102b 5,41b
Chilopoda 0a 0,01a 10a 0,13a 7a 0,15a 24a 0,55a 19a 0,67a
Dermaptera 1a 0,05a 0a 0a 1a 0,06a 7a 0,10a 8a 0,43a
Blattodea 1a 0,04a 4a 0,05a 9a 0,22a 6a 0,23a 8a 0,09a
Isopoda 10a 0,23a 4a 0,17a 7a 0,40a 50a 0,90a 37a 1,14a
Orthoptera 0a 0,01a 0a 0a 1a 0,02a 2a 0,22a 5a 0,11a
Hemiptera 2a 0,07a 20a 0,45a 11a 0,62a 7a 0,16a 2a 0,24a
Arachnida 3a 0,13a 4a 0,03a 10a 0,42a 8a 0,35a 19a 0,39a
Larvas 46a 10,16a 90a 5,28a 73a 3,15a 131a 9,76a 149a 23,63a
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

Otros 2a 0,33a 10a 0,13a 8a 0,35a 11a 0,29a 6a 0,22a


Total 740 191,87 674 126,57 445 105,79 662 123,52 519 71,83

A = Abundancia (no. indivíduos m-2); B = Biomasa (g peso fresco m-2).


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

pastizales en comparación a los demás sistemas. Se encontraron diferencias signifi-


cativas (p < 0,05) en la abundancia y biomasa de lombrices en los pastizales con res-
pecto a los demás sistemas de uso del terreno; en densidad y biomasa de diplópodos
en pastizales con relación a los sistemas menos intervenidos por el hombre (relicto de
selva y sucesión) (Cuadro II).
El AFC para abundancia de macroinvertebrados separó significativamente
(p < 0,01) los sistemas de acuerdo con el gradiente de uso y el nivel de intervención
(Fig. 3); los dos primeros componentes explicaron el 51% de la variabilidad total
(33% y 18% para las componentes 1 y 2, respectivamente). Los sistemas se alinearon
a lo largo del primer eje, con los sistemas más conservados concentrándose del lado
izquierdo y los mas perturbados del lado derecho. Los grupos epígeos predadores
y saprófagos (Isopoda, Arachnida, Diplopoda, Chilopoda, Blattodea y Dermaptera)
estuvieron asociados a hábitats más conservados con vegetación diversificada (su-
cesiones y los relictos de selva) y quedaron en oposición a las lombrices de tierra
exóticas y nativas (Pontoscolex corethrurus, Amynthas corticis y Glossodrilus sp.)
y los hemípteros, asociados a los ambientes más perturbados (pastizales, cultivos y
plantaciones).

Figura 3. Proyección de las variables y los sitios de muestreo en el plano factorial con dos factores
extraídos en el AFC de la densidad de la macrofauna en la parte media de la cuenca del río Otún,
Colombia (P < 0.001). ort = Orthoptera, dip = Diplopoda, chi = Chilopoda, der = Dermaptera, bla
= Blattodea, otr = Otros, ara = Arachnida, iso = Isopoda, col = Coleoptera, hem = Hemiptera, lar =
Larvas, oli = Oligochaeta.

173
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

En la biomasa el AFC explicó el 62,8% de la variabilidad total. El primer compo-


nente (45,7%) agrupó sistemas con baja biomasa proveniente de diversos grupos de
macroinvertebrados asociados con relictos de selva, mientras que el segundo (17%)
agrupó usos del terreno con más intervención (plantaciones, cultivos y pastizales) y
biomasa más alta, con predominio de lombrices de tierra y coleópteros.

DISCUSIÓN
En los sistemas trop-andinos algunos sistemas tradicionales como cafetales con som-
brío o maíz y fríjol ofrecen ambientes propicios para la conservación de la biodiver-
sidad, recolonización y multiplicación de las especies y han emergido como islas
biogeográficas o refugios críticos en medio de paisajes transformados.
La riqueza de las comunidades de macroinvertebrados en la cuenca media del río
Otún varió de acuerdo con el gradiente de intensificación de uso y nivel de perturba-
ción del sistema y la cobertura vegetal (y consecuente aporte de hojarasca de la vege-
tación). Los valores de riqueza fluctuaron con tendencias similares a los encontrados
en otros estudios en los Andes colombianos, realizados en selvas, barbechos, cultivos
y pastizales en Caldono, Cauca (Feijoo et al. 1999), en sistemas sin y con interven-
ción en la cuenca del río La Vieja (Feijoo et al. 2005) y en sistemas de cultivo, pastos
y bosque en la microcuenca de Potrerillo, Cauca (Velásquez et al. 2007). También
fueron similares a los resultados de investigaciones en ambientes de selva amazónica
(Barros et al. 2003) y en diferentes sistemas de uso en el paleo-trópico hindú (Rossi
& Blanchart 2005).
La perturbación del ecosistema suelo por labranza (Marín & Feijoo 2007), el sis-
tema de cultivo en surcos continuos, la aplicación de insumos de síntesis química
(Brown et al. 2004, Sileshi & Mafongoya 2006, Velásquez 2007), y la introducción
de plantaciones con especies exóticas influye de manera directa sobre la abundancia
de las poblaciones de macroinvertebrados. La baja riqueza de especies presente en
las plantaciones de pino y ciprés puede estar asociada con la homogeneidad de la
hojarasca, la composición química (González et al. 1999), la presencia de sustancias
tóxicas (Perera 1992) y a la resistencia mecánica a la masticación (Bengtsson et al.
1997).
En frecuencia, biomasa y PDC las lombrices de tierra fueron dominantes, por lo
que la contribución al establecimiento estructural y funcional de la comunidad y del
paisaje debe ser decisiva. Diferentes autores coinciden en señalar que la dominancia
de las lombrices de tierra en la biomasa en los ecosistemas tropicales tiene efecto pro-
minente en las propiedades del suelo al influir en procesos físicos y biogeoquímicos
esenciales para el crecimiento de las plantas (Anderson & Flanagan 1989, Blair et al.
1995, Brussaard et al. 1997).
La más homogénea y amplia distribución horizontal de un mayor número de gru-
pos de macroinvertebrados catalogados como “constantes” y “absolutamente cons-

174
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

tantes” presente en los relictos de selva y sucesiones, así como la disminución que
sufren los porcentajes de dominancia numérica, en biomasa y PDC de lombrices y la
elevación de estos índices para otros grupos como los artrópodos (diplópodos y larvas
de insectos, entre otros), manifiestan en alguna medida mayor equitatividad en dichos
ecosistemas. Esta condición es de gran importancia debido a la posible función re-
guladora de la biodiversidad sobre la estabilidad de la comunidad y su contribución
a la dinámica ecológica y resistencia al estrés en los ecosistemas (de Oliveira et al.
2005). La heterogeneidad del hábitat y la variabilidad florística amplían el espectro
alimentario y de microhábitats para la comunidad, favorecido además por el depósito
de abundante hojarasca que actúa como aislante y conserva la temperatura y la hume-
dad. Por lo tanto, no es de sorprenderse que en estos sistemas grupos epígeos como
arácnidos e isópodos, usualmente asociados con hábitat más diversos (de Oliveira et
al. 2005) presentaron alta frecuencia.
Los procesos de conversión de la selva andina a sistemas agrícolas pasando por la
formación de pastizales se asocian con el predominio de pocas lombrices exóticas, lo
cual conlleva al incremento de la densidad y biomasa de la comunidad de lombrices.
Las asociaciones encontradas entre las lombrices de tierra con los pastizales, cultivos
y plantaciones, así como las de isópodos, arácnidos y coleópteros con los sistemas
de menor efecto antrópico (relictos y sucesiones) ameritan el desarrollo de estudios
complementarios con mayor detalle taxonómico para verificar la diversidad especí-
fica en estos ecosistemas, la presencia de posibles especies indicadores de calidad
de los agroecosistemas y la contribución de estos macroinvertebrados a los servicios
ambientales y a la multifuncionalidad de la agricultura.
El análisis de AFC fue significativo y separó usos del suelo de acuerdo con el
gradiente de intensidad; la herramienta permitió separar los efectos relacionados con
la fragmentación de la selva andina con las áreas de mayor conservación (alta riqueza
de grupos) o presencia de mezclas de especies de lombrices exóticas y nativas en am-
bientes cultivados, plantaciones y pastizales. Las comunidades de macroinvertebra-
dos fueron afectadas de manera diferencial, positiva o negativa, por la conservación
del sombrío y los aportes de coberturas, mantenimiento de relictos de selva para la
conservación del agua y la biodiversidad y por algunas prácticas de manejo de los
agroecosistemas que no produjeron daños profundos al introducir parches con agri-
cultura campesina de subsistencia o sistemas agroindustriales.
La introducción de dichas prácticas de manejo (modificación de ambientes natu-
rales, movimientos de tierra, arreglos variados en los agroecosistemas, cultivos en
surco con aplicación de agroquímicos, intensificación de pastizales) impactan la co-
nectividad incidiendo en la modificación de los mapas de los biotopos, la hemerobia
local (Zebish et al. 2004), lo cual repercute en la composición, estructura y funciones
múltiples. Estos procesos de transformación incluyeron la detección de agrosistemas
con diverso manejo y características de sitio asociadas con la intervención humana,

175
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

que produce cambios en hábitats permitiendo la readaptación de la vida a otros siste-


mas con múltiples tipos de parches, calidad de hábitat y abundancia variable en partes
diferentes del mosaico (Bennett et al. 2006), vecindario (Hersperger 2006) o proveer
resiliencia ecológica, lo cual es pobremente documentado (Jackson et al. 2007).
Para dar continuidad a las siguientes fases de éste proyecto se requiere correla-
cionar los procesos y la dinámica a nivel del paisaje con actividades agrícolas, for-
mas de manejo, áreas construidas, cualidades del suelo, registros de biomasa vegetal,
carbono, nitrógeno, las áreas de los usos del suelo y la abundancia de lombrices para
empezar a diseñar una matriz que posibilite evaluar las interacciones e introducir los
conceptos de sistemas humanos para calificar y organizar pronósticos que planifi-
quen el uso del terreno. Así mismo se necesita localizar las variaciones en las con-
secuencias de las interacciones entre subsistemas humanos y naturales con análisis
específicos y el empleo de ciencias de la información geográfica, con la participación
de grupos multidisciplinarios de las ciencias naturales, sociales y espaciales (Rin-
dfuss et al. 2004).

AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue parte de la tesis de maestría del primer autor en la Universidad de
La Habana, Cuba. Los autores agradecen al Centro de Investigaciones y Estudios en
Biodiversidad y Recursos Genéticos (CIEBREG) y a Colciencias por la financiación
del proyecto “Valoración de los bienes y servicios de la biodiversidad para el desarro-
llo sostenible de paisajes rurales colombianos, Complejo Ecorregional de los Andes
del Norte (CEAN)”, a la Universidad Tecnológica de Pereira por el apoyo para la
realización de la investigación. Al maestro Heimar Quintero Vargas por el apoyo y
recomendaciones y Elena Velásquez por la ayuda en el análisis factorial de corres-
pondencia, a Jorge Marulanda y la empresa Aguas y Aguas de Pereira por facilitar los
predios para llevar a cabo los muestreos.

LITERATURA CITADA
Anderson, J. M. & P. W. Flanagan. 1989. Biological processes regulating organic matter dynamics
in tropical soils. Pp. 97-122. In: D.C. Coleman, J.M. Oades and G. Uehara (Eds). Dynamics of soil
organic matter in tropical ecosystems. University of Hawaii Press, Honolulu.
Anderson, J. M. & J. S. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility: A handbook of methods,
2nd Ed. CAB International, Wallingford.
Baretta, D., A. L. Mafra, J. C. Pires Santos, C. Vidal & I. Bertol. 2006. Análise multivariada da fau-
na edáfica em diferentes sistemas de preparo e cultivo do solo. Pesquisa Agropecuária Brasileira.
41(11): 1675-1679.
Barros, E., A. Neves, E. Blanchart, C. M. Fernandes, E. Wandelli & P. Lavelle. 2003. Development
of the soil macrofauna community under silvopastoral and agrosilvitultural system in Amazonia.
Pedobiologia. 47: 273-280.
Bennet, A. F., J. Q. Radford & A. Haslem. 2006. Properties of land mosaics: implications for nature
conservation in agricultural environments. Biological Conservation. 133: 250-264.

176
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Bengtsson, J., T. Persson & H. Lundkvist. 1997. Long-term effects of logging residue addition and
removal on macroarthopods and enchytraeids. Journal of Applied Ecology. 34(4): 1014-1022.
Bernal, E., D. García, M. Novoa & A. Pinzón. 2006. Caracterización de la comunidad de macroinver-
tebrados de la quebrada Paloblanco de la cuenca del río Otún (Risaralda, Colombia). Acta Biológica
Colombiana. 11(2): 45-59.
Blair, J., R. W. Palmelee & P. Lavelle. 1995. Influences of earthworms on biogeochemistry. Pp. 127-
158. In: P.F. Hendrix (Ed.). Earthworm ecology and biogeography in North America. Lewis, Boca
Raton.
Brown, G. G., A. G. Moreno, I. Barois, C. Fragoso, P. Rojas, B. Hernández & J. C. Patrón. 2004.
Soil macrofauna in SE Mexican pastures and the effect of conversion from native to introduced
pastures. Agriculture, Ecosystems and Environment. 103: 313-327.
Brussaard, L., V. S. R. Vadakattu, V. B. Behan-Pelletier, V. K. Brown, P. Lavelle, W. Didden,
D. W. Malloch & P. Folgarait. 1997. Biodiversity and ecosystem functioning in soil. Ambio.
26(8): 563-570.
Cavelier, J. & A. Etter. 1995. Deforestation of montane forest in Colombia as a result of illegal plan-
tations of opium (Papaver somniferum). Pp.125-137. In: S. P. Churchill, H. Balslev, E. Forero and
J. L. Luteyn (Eds.). Biodiversity and conservation of Neotropical montane forests. The New York
Botanical Garden, New York.
Cochran, W. G. 1974. Técnicas de muestreo, 4ª Ed. Continental S. A., México.
Cuatrecasas, J. 1958. Aspectos de la vegetación natural de Colombia. Revista Académica Colombiana
de Ciencias Exactas Físico - Químicas y Naturales. 10(40): 221-268.
de Oliveira, A., J. G. Marinho, R. D. Junqueira & A. M. De Aquino. 2005. Soil macrofauna in cover
crops of figs grown under organic management. Scientia Agrícola. 62(1): 5-61.
Feijoo, A., E. B. Knapp, P. Lavelle & A. G. Moreno. 1999. Quantifying soil macrofauna in a Colom-
bian watershed. Pedobiologia. 43: 513-517.
Feijoo, A., H. Quintero, C. Fragoso & A. G. Moreno. 2004. Patrón de distribución y listado de es-
pecies de las lombrices de tierra (Annelida, Oligochaeta) en Colombia. Acta Zoológica Mexicana.
20(2): 197-220.
Feijoo, A., M. C. Zuñiga & J. C. Camargo. 2005. Signs to detect regeneration and degradation of
agroecosystems in the coffee growing region of Colombia. Livestock Research for Rural Develop-
ment 17 (3). http://www.cipav.org.co/lrrd/lrrd17/3/feij17025.htm
González, G., X. Zou, A. Sabat & N. Fetcher. 1999. Earthworm abundance and distribution pattern
in contrasting plant communities within a tropical wet forest in Puerto Rico. Caribbean Journal of
Science. 35(1-2): 93-100.
Hersperger, A. M. 2006. Spatial adjacencies and interactions: Neighborhood mosaics for landscape
ecological planning. Landscape and Urban Planning. 77: 227-239.
Hamblin, W. K. & E. H. Christiansen. 1998. Earth’s dynamic systems, 8th Ed. Prentice Hall, Upper
Saddle River.
Jackson, L. E., U. Pascual & T. Hodgkin. 2007. Utilizing and conserving agrobiodiversity in agricul-
tural landscapes. Agriculture, Ecosystems & Environment. 121: 196-210.
Jesús, J. B., A. G. Moreno & D. J. Diaz Cosin. 1981. Lombrices de tierra de la Vega de Aranjuez
(España). Asociaciones. Revue d’Écologie et de Biologie du Sol. 18(4): 507-519.
Lavelle, P. & A. Spain. 2001. Soil ecology. Kluwer Academic, Dordrecht.
Marín, P., A. Feijoo. 2007. Efecto de la labranza sobre macroinvertebrados del suelo en Vertisoles de
un área de Colombia. Terra Latinoamericana. 25(3): 297-310.
Mathieu, J., J. P. Rossi, M. Grimaldi, P. Mora, P. Lavelle & C. Rouland. 2005. A multi-scale study
of soil macrofauna biodiversity in Amazonian pastures. Biology and Fertility of Soils. 40: 300-305.

177
Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

Parques Nacionales Naturales de Colombia. 2004. Plan básico de manejo 2005-2009 santuario de
fauna y flora Otún Quimbaya. PNNC, Medellín.
Perera, A. H. 1992. Ecological implications of establishing pine plantations in the Central region of
Sri Lanka. Pp. 409-414. In: K. P. Singh and J. S. Singh (Eds.). Tropical ecosystems: ecology and
management. Wiley Eastern, New Delhi.
Rangel, J. O. & M. Aguilar. 1994. Una aproximación sobre la diversidad climática en las regiones na-
turales de Colombia. Pp. 25-76. In: J. O. Rangel (Ed.). Colombia diversidad biótica I. Universidad
Nacional de Colombia, Bogotá.
Rindfuss, R. R., S. J. Walsh, B. L. Turner, J. Fox & V. Misra. 2004. Development a science of land
change: Challenges and methodological issues. Proceedings of the National Academy of Sciences of
the United States of America. 101(39): 13976-13981.
Rossi, J. P. & E. Blanchart. 2005. Seasonal and land-use induced variations of soil macrofauna compo-
sition in the Western Ghats, southern India. Soil Biology & Biochemistry. 37: 1093-1104.
Sileshi, G. & P. P. Mafongoya. 2006. Variation in macrofaunal communities under contrasting land use
systems in Eastern Zambia. Applied Soil Ecology. 33: 49-60.
Thouret, J. C. 1989. Suelos de la Cordillera Central, transecto Parque de Los Nevados. Pp. 293-441.
In: T. van der Hammen, S. Díaz-Piedrahita and V. J. Alvarez (Eds.). Studies on tropical Andean
ecosystems, Vol.3. J. Cramer, Berlin.
Thioulouse, J, D. Chessel, S. Dolédec & J. M. Olivier. 1997. ADE-4: A multivariate analysis and
graphical display software. Statistical Computation. 7: 2-15.
Van der Hammen, T, S. Díaz-Piedrahita & V. J. Alvarez. 1989. Studies on tropical Andean ecosys-
tems, Vol. 3. J. Cramer, Berlin.
Van der Hammen, T. 1995. Global change, biodiversity and conservation of Neotropical montane
forests. Pp. 603-607. In: S. Churchill, H. Balslev, E. Forero and J. Luteyn (Eds.). Biodiversity and
conservation of Neotropical montane forests. The New York Botanical Garden, New York.
Velasquez, E., P. Lavelle & M. Andrade. 2007. GISQ a multifunctional indicator of soil quality. Soil
Biology & Biochemistry. 39: 3066-3080.
Zebisch, M., F. Wechsung & H. Kenneweb. 2004. Landscapes response functions for biodiversity
– assessing the impact of land-use changes at the county level. Landscape and Urban Planning.
67: 157-172.

178
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
179-1872 (2010)

SELECCIÓN DE HÁBITAT: EFECTO DE LA COBERTURA Y


TIPO DE SUELO EN LOMBRICES DE TIERRA

Liliana Beatriz Falco1 & Fernando Momo2


1Universidad Nacional de Luján, INEDES, DCB, CC 221, (6700) Luján, Argentina. E-mail: lbfalco@
hotmail.com
2Universidad Nacional de General Sarmiento, Instituto de Ciencias, J.M Gutiérrez 1150, (1613) Los

Polvorines, Argentina. E-mail: fmomo@ungs.edu.ar

Falco, L. B. & F. Momo. 2010. Selección de hábitat: efecto de la cobertura y tipo de suelo en lombrices
de tierra. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 179-187.
RESUMEN. En el presente estudio analizamos en laboratorio, el efecto de la cobertura y calidad de sue-
lo sobre la conducta de selección de hábitat para dos especies de lombrices de tierra: Amynthas gracilis
y Aporrectodea caliginosa. Se analizaron dos factores, el contenido de materia orgánica del suelo (MO)
y la presencia o no de hojarasca de roble (Quercus robur). Amynthas gracilis selecciona el hábitat por
la presencia de la hojarasca en superficie antes que por su contenido de MO. Esto corresponde con su
carácter de epi-endogea, que se alimenta de MO en superficie. Por su parte A. caliginosa selecciona el
hábitat por el tipo de suelo, antes que por la presencia de hojarasca en superficie. Aporrectodea caligi-
nosa prefirió el suelo con menor contenido de MO (<4 %), mostrando que dentro de las endogeas debe
ser clasificada como una especie mesohúmica.
Palabras clave: Amynthas gracilis, Aporrectodea caliginosa, hojarasca, comportamiento, materia or-
gánica.

Falco, L. B. & F. Momo. 2010. Habitat selection by earthworms: the effect of soil cover and type. Acta
Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 179-187.
ABSTRACT. A laboratory experiment was carried out in order to verify the effect of soil cover and
quality on habitat selection behavior of two earthworm species: Amynthas gracilis and Aporrectodea ca-
liginosa. The experiment used two environmental factors: organic matter content (OM) of the soil, and
presence or absence of dead oak leaves (Quercus robur). Amynthas gracilis selects its habitat depending
on the presence of dead leaves, regardless of the soil OM content; this behavior is coherent with the epi-
endogeic habit of this earthworm. On the other hand, A. caliginosa selects its habitat depending on the
OM content of the soil, regardless of the presence of leaves. As A. caliginosa preferred the poorer soil
(<4% OM), it should be classified as a mesohumic endogeic species.
Key words: Amynthas gracilis, Aporrectodea caliginosa, litter, behavior, organic matter.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

179
Falco & Momo: Selección de hábitat en lombrices

Introducción
Las lombrices de tierra son uno de los componentes más importantes de la fauna del sue-
lo. Su actividad modifica las propiedades físicas y químicas del hábitat y su abundancia
y distribución están influidas fuertemente por las condiciones del ambiente y el estado
ecológico del sistema (Lee 1985, Edwards & Bohlen 1996, Lavelle & Spain 2001).
El hábitat apropiado para las lombrices de tierra, es aquel que cubre sus reque-
rimientos mínimos en cantidad y calidad de alimento, humedad, oxígeno suficiente
para poder respirar, protección contra la radiación ultra violeta, pH y temperatura
adecuados y ausencia de sustancias tóxicas que puedan modificar su balance osmóti-
co (Momo & Falco 2003)
En América Latina coexisten especies de lombrices autóctonas con otras exóticas
que han sido introducidas por acción humana y han invadido vastas regiones, espe-
cialmente suelos sometidos a actividades agropecuarias (Falco et al. 2007).
Megascolecidae y Lumbricidae son dos familias exóticas en Argentina pero con
una amplia distribución (Edwards & Bohlen 1996). Los Lumbricidae presentan ma-
yor dispersión vinculada a la actividad humana y sus especies tienen la habilidad de
colonizar nuevos suelos, haciéndose dominantes y provocando la casi exclusión de
especies endémicas locales (Neilson & Boag 2003). Que las especies sean exóticas,
significa que debieron al llegar al nuevo hábitat, sobrevivir, aclimatarse, invadir el
área e insertarse permanentemente en ella. ¿Qué factores determinan el éxito de esta
invasión? Existen estudios que indican que estos factores ambientales son, en orden
de importancia: la temperatura, la humedad (Satchell 1967, Lal 1988, Momo et al.
1993) y el contenido de materia orgánica (Terhivuo 1989, Momo et al. 1993); otros
factores relevantes serían el pH, el contenido de fósforo y de calcio, la compactación
y las perturbaciones agrícolas (Fragoso et al. 1997, Brown et al. 2001, Decaëns &
Jiménez 2002, Blackshaw et al. 2007). También se ha marcado la importancia del
tipo y extensión de la cobertura vegetal (Mather & Christensen 1988, Falco et al.
1995), notándose que las lombrices prefieren ambientes con cobertura debido a que
la misma atempera los efectos de la temperatura y determina una mejor calidad y
mayor cantidad de alimento disponible. La resistencia a la invasión de especies exó-
ticas podría deberse entonces a las características físicas y químicas de los hábitats
(Winsome et al. 2006).
En trabajos previos hemos encontrado que Amynthas gracilis (Kinberg 1867) y
Aporrectorea caliginosa (Savigny 1826) son las especies con mayor presencia en
la región, compartiendo ambientes con distintos contenidos de materia orgánica y
distintos tipos de vegetación (Falco et al. 1995). Ambas especies tienen tolerancias
amplias en cuanto a clima y tipo de suelo pero no están completamente definidas sus
preferencias en cuanto al contenido de materia orgánica de los suelos.
Por lo tanto, la finalidad del presente trabajo ha sido determinar, en condiciones
de laboratorio, la selección de hábitat que realizan dos especies exóticas en Argentina

180
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

en función de las características ambientales, considerando dos factores principales:


la presencia de hojarasca y el contenido de materia orgánica del suelo. Además, dado
que estudios recientes (Briones et al. 2005, Boch 2003) sugieren que la ubicación de
A. caliginosa dentro de una categoría ecológica no es estricta, este ensayo nos permi-
tió relacionar su respuesta con su clasificación dentro de las categorías definidas por
Bouché (1977) y Lavelle (1981).

MATERIAL Y MÉTODOS
El suelo utilizado fue un Argiudol típico (Sfeir et al. 1988), pero se usaron suelos
de lotes que difirieron en el contenido de materia orgánica por las razones que se
explican más abajo (suelo 1, contenido de materia orgánica >4% y suelo 2, contenido
de materia orgánica <4%). Los suelos utilizados provienen de de un lote forestado
(suelo 1) y de un lote con pastura permanente (suelo 2); en ambos sitios se encuentran
normalmente ejemplares de A. gracilis y A. caliginosa. Las características de textura
y composición de los suelos utilizados están en el Cuadro I. De acuerdo a la clasifica-

Cuadro I. Características físico químicas de los suelos Argiudoles


utilizados en el ensayo.
Parámetro Suelo 1 Suelo 2
Pastura Monte
% de arcilla 27,211 27,511
(diámetro <2 µm)
% de limo 30,711 22,511
diámetro 2-20 µm
diámetro 20-50 µm 57,211 52,511
% de arena
diámetro 50-74 µm 18,211 11,211
diámetro 74-100 µm 14,111 15,611
diámetro 100-250 µm 13,111 12,511
diámetro 250-500 µm 10,211 10,511
diámetro 0.5-1 mm 10,021 10,211
% de materia orgánica 15,111 13,271
C (%) 12,961 11,291
Nitrógeno total (%) 10,278 10,201
Relación C/N 10,611 19,511
P (ppm) 29111, 16111,
pH 15,811 15,611
Ca (me/100 g) 13,111 12111,
Mg (me/100 g) 11,311 11,211
Na (me/100 g) 10,311 10,311

181
Falco & Momo: Selección de hábitat en lombrices

ción de suelos, el suelo de monte (suelo 1) estuvo bien provisto de materia orgánica y
nitrógeno y presentó un bajo nivel de fósforo; por su parte el suelo de la pastura (sue-
lo 2) estuvo muy bien provisto de materia orgánica y nitrógeno y presentó un nivel
mediano de fósforo. Ambos suelo tenían valores medios de calcio y no presentaban
deficiencia de magnesio.
El experimento se montó en unidades experimentales de 1,5 × 0,6 × 0,3 m con un
fondo de malla de 0,5 mm de abertura que permitía el drenaje del agua. Las unidades
experimentales estaban subdivididas en 10 compartimientos de 15 × 15 cm de super-
ficie; las paredes de los compartimientos fueron construidas con malla plástica con
poros de 3 mm de diámetro para permitir el libre movimiento de las lombrices entre
compartimientos; de este modo la distribución de individuos resultante fue conse-
cuencia de sus preferencias a nivel de microhábitat.
Las preferencias de cada especie se pusieron a prueba en ensayos separados. En
una primera instancia se puso a prueba la preferencia de cada tipo de lombriz por
suelos de distinto contenido de materia orgánica. En estos ensayos la mitad de los
compartimientos contenía suelo 1 y la mitad suelo 2, de modo que las lombrices pu-
diesen elegir sólo un tipo de suelo; para descartar los efectos de disposición espacial,
los tipos de suelo se colocaron en tres posibles diseños: al azar, en damero y en línea
(Fig. 1).
En una segunda fase del experimento, se repitieron las mismas distribuciones
espaciales de los suelos pero se agregó un segundo factor: la mitad de los compar-
timientos tenía hojarasca de roble (Quercus robur) en superficie (30 g por comparti-
miento) y se hicieron todas las combinaciones posibles de hojarasca y suelo (Fig. 1)
también con las dos especies de lombrices por separado.
Cada compartimiento se llenó con tierra pasada por tamiz de 5 mm y se colocaron
en cada uno 5 lombrices adultas de cada especie según el ensayo; las lombrices se
recolectaron en el campo experimental de la Universidad Nacional de Luján, de los
mismos lotes de donde se extrajo la tierra y se aclimataron durante una semana a las
condiciones de laboratorio. Cada ensayo duró tres meses y se realizaron seis mues-
treos quincenales en cada uno. El muestreo consistía en vaciar cada compartimiento,
contabilizar el número de lombrices presentes y volverlas a colocar en el mismo
compartimiento. En los ensayos con hojarasca se retiraba el material de la superficie
y se lo volvía a colocar finalizado el muestreo. La temperatura del suelo osciló entre
20 y 25 ºC, y se mantuvo la humedad en capacidad de campo.
Los datos totales se analizaron por análisis de la varianza considerando como
variables independientes al tipo de suelo y a la presencia de hojarasca. Previamente,
se realizó una análisis de covarianza considerando al tiempo como covariable para
descartar una influencia debida al tiempo transcurrido en el ensayo.

182
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 1. Diseños utilizados para los experimentos: el grisado indica suelo con alto contenido de MO;
la hoja indica cobertura con hojarasca de Quercus robur. Disposiciones espaciales de los tipos de
suelo: a) en banda, b) en damero, c) al azar.

RESULTADOS
Actividad de las lombrices
En todas las situaciones analizadas la supervivencia de las lombrices osciló entre 90
y el 95%. En ambas especies la mayor variación de densidad se registró entre el co-
mienzo del experimento y el primer muestreo.
En la experiencia con Aporrectodea caliginosa sin hojarasca, en los últimos
muestreos se encontraron juveniles por lo cual al finalizar la experiencia el número
de individuos fue mayor que el inicial. No obstante el análisis estadístico se realizó
considerando sólo el número de adultos.

Selección de hábitat
El análisis de covarianza demostró que el efecto temporal no fue significativo, por lo
tanto se tomaron los datos de todas las fechas como independientes para el análisis
de varianza.
Amynthas gracilis mostró una respuesta positiva a la presencia de hojarasca
(p < 0,01), encontrándose en números significativamente mayores en las cajas con

183
Falco & Momo: Selección de hábitat en lombrices

cobertura de la hojarasca de roble (Fig. 2); no se detectó interacción significativa


entre el contenido de materia orgánica del suelo y la presencia de hojarasca. Esa es-
pecie no presentó una respuesta diferencial al contenido de materia orgánica, ni a la
ubicación espacial de los tipos de suelos analizados.
Aporrectodea caliginosa mostró selectividad por el tipo de suelo, siendo su nú-
mero significativamente mayor en el suelo de tipo 2 (p < 0,01), con menor contenido
de materia orgánica. Esta especie no mostró un comportamiento diferencial por la
disposición de los suelos ni una preferencia por la presencia de hojarasca (Fig. 3).

DISCUSIÓN
Las especies estudiadas son consideradas peregrinas (Edwards & Bohlen 1996), por
tener una amplia distribución y adaptarse a ambientes disturbados más que las espe-
cies nativas. De acuerdo a la clasificación de Bouché (1977), A. gracilis sería una
especie epi-endogea, intermediaria entre las epigeas (que se alimentan de materia or-
gánica sobre la superficie del suelo) y las endogeas (que cavan galerías y se alimentan
solamente de suelo), mientras que A. caliginosa sería una lombriz endogea; Lavelle

Figura 2. Respuesta de Amynthas gracilis a la selección por tipo de suelo (a), presencia de hojarasca
(b), ambos factores combinados (c).

184
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

(1981) subdivide las lombrices endogeas según la cantidad de materia orgánica del
suelo que comen y ubica a A. caliginosa como endogea polihúmica.
La especie A. gracilis mostró preferencia por el suelo con hojarasca de roble (com-
portamiento típico de lombriz epi-endogea), sin embargo en ausencia del mantillo sus
densidades en cada compartimiento no mostraron diferencias significativas entre los
tratamientos con diferente tipo de suelo, comportándose como una lombriz endogea,
que se adapta a las condiciones adversas o a ambientes perturbados. Aporrectodea
caliginosa, por su parte, seleccionó el ambiente con menos materia orgánica, por lo
tanto se comportó como una especie endogea mesohúmica de acuerdo a la subdivi-
sión de Lavelle (1981).
Tiunov et al. (2006) citan observaciones de varios autores, indicando que la capa-
cidad de dispersión de A. caliginosa estaría limitada por la disponibilidad de materia
orgánica; no obstante, en las condiciones analizadas en este trabajo, A. caliginosa
prefiere suelos con un porcentaje de materia orgánica menor al 4% y por lo tanto ese
no sería un factor limitante para esta especie.

Figura 3. Respuesta de Aporrectodea caliginosa a la selección por tipo de suelo (a), presencia de
hojarasca (b), ambos factores combinados (c).

185
Falco & Momo: Selección de hábitat en lombrices

Neilson & Boag (2003) presentan información de varios autores que coinciden en
que A. caliginosa selecciona suelo y materia orgánica (no mencionan el porcentaje) y
no materia orgánica solamente. Al igual que Curry (2005), estos autores encontraron
que esta especie fue “indiferente” a las características del material en superficie; este
último resultado coincidió con nuestro estudio.
Hernández (2006) indica que la distribución de A. caliginosa está fuertemente
asociada con la porosidad y la aireación y no con la materia orgánica; esto tiene rela-
ción con el tipo de suelo utilizado por estos autores que no era un Argiudol. Viglizzo
(2004) describe que el Argiudol de nuestra región presenta pocas limitaciones para la
producción, tiene buen drenaje, es profundo, bien provisto tanto en materia orgánica
como nitrógeno y su estructura es granular. Por lo tanto, en nuestro caso, al no haber
limitaciones físicas para A. caliginosa, su selección de suelo parece estar determinada
solamente por el contenido de materia orgánica.

Literatura Citada
Blackshaw, R. P., S. Donovan, S. Hazarika, R. Bol & E. R. Dixon. 2007. Earthworm responses to
long term agricultural management practices: Spatial relationships with soil properties. European
Journal of Soil Biology. 43: 171-175.
Bouché, M. B. 1977. Stratégies lombriciennes. Pp. 122-132. In: U. Lohm and T. Persson (Eds.). Soil
organisms as components of ecosystems. Ecological Bulletins, vol. 25, Stockholm.
Brown, G. G., A. Pasini, N. P. Benito, A. M. de Aquino & M. E. F. Correia. 2001. Diversity and
functional role of soil macrofauna communities in Brazilian no tillage agroecosystems: A prelimi-
nary analysis. In: International Symposium on Managing Biodiversity in Agricultural Ecosystems.
CBD, Montreal.
Curry, J. & O. Schmidt. 2007. The feeding ecology of earthworms – a review. Pedobiologia. 50: 463-
477.
Decaëns, T. & J. J. Jiménez. 2002. Earthworm communities under an agricultural intensification gra-
dient in Colombia. Plant and Soil. 240: 133-143.
Edwards, C. A. & P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms, 3rd Ed. Chapman & Hall,
London.
Falco, L. B., F. R. Momo & E. B. Craig. 1995. Asociaciones de lombrices de tierra y su relación con la
cobertura vegetal en suelos forestados. Revista Chilena de Historia Natural. 68: 523-528.
Falco, L. B., F. R. Momo & C. C. Mischis. 2007. Ecología y biogeografía de las lombrices de tierra en
la Argentina. Pp. 247-253. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds.). Minhocas na América Latina:
biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
Fragoso, C., G. G. Brown, J. C. Patrón, E. Blanchart, P. Lavelle, B. Pashanasi, B. K. Senapati &
T. Kumar. 1997. Agricultural intensification, soil biodiversity and agroecosystem function in the
tropics: the role of earthworms. Applied Soil Ecology. 6: 17-35.
Hernández Gordo, P. 2006. Estudio de la distribución horizontal de Hormogaster elisae (Oligochaeta,
Hormogastridae) en El Molar y de los factores que le regulan. Tesis doctoral, Universidad Complu-
tense de Madrid.
Lal, R. 1988. Effects of macrofauna on soil properties in tropical ecosystems. Agriculture, Ecosystems
and Environment. 24: 101-106.

186
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Lavelle, P. 1981. Stratégies de reproduction chez les vers de terre. Acta Oecologica/Oecologia genera-
lis. 2: 117-133.
Lavelle, P. & A. V. Spain. 2001. Soil ecology. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht.
Lee, K.E. 1985. Earthworms, their ecology and relationships with soils and land use. Academic Press,
Sydney.
Mather, J. G. & B. T. Christensen. 1988. Surface movements of earthworms in agricultural land.
Pedobiologia. 32: 399-405.
Momo, F. R., C. M. Giovanetti & L. Malacalza. 1993. Relación entre la abundancia de distintas espe-
cies de lombrices de tierra (Annelida, Oligocheata) y algunos parámetros fisicoquímicos en un suelo
típico de la estepa pampeana. Ecología Austral. 3: 7-14.
Momo, F. R. & L. B. Falco. 2003. Meso fauna del suelo. Biología y ecología. Pp. 51-58. In: A. Alba-
nesi, A. Anriquez, S. Luna, C. Kunst and R. Ledesma (Eds.). Microbiología agrícola. Un aporte de
la investigación argentina. Editorial de la Universidad Nacional de Santiago del Estero, Santiago
del Estero.
Neilson, R. & B. Boag. 2003. Feeding preferences of some earthworm species common to upland pas-
tures in Scotland. Pedobiologia. 47: 1-8.
Satchell, J. E. 1967. Lumbricidae. Pp. 259-322. In: A. Burges and F. Raw (Eds.). Soil biology. Acade-
mic Press, London.
Sfeir, A., Costa, M. C., Stavinsky, A., Bonvecchi, V., Penón, E. & S. Rossi. 1988. Mapa básico de
suelos. Universidad Nacional de Luján, Luján.
Terhivuo, J. 1988. The Finnish Lumbricidae (Oligochaeta) fauna and its formation. Acta Zoologica
Fennica. 25: 229-247.
Tiunov, A. V., C. M. Hale, A. R. Holdsworth & T. S. Vsevolodova-Perel. 2006. Invasion patterns of
Lumbricidae into the previously earthworm-free areas of northeastern Europe and the western Great
Lakes region of North America. Biological Invasions. 8: 1223-1234.
Viglizzo, E. F., A. J. Pordomingo, M. G. Castro, F. A. Lértora & J. N. Bernardos. 2004. Scale-de-
pendent controls on ecological functions in agroecosystems of Argentina. Agriculture, Ecosystems
and Environment. 101: 39-51.
Winsome, T., L. Epstein, P. F. Hendrix & W. R. Horwath. 2006. Competitive interactions between
native and exotic earthworm species as influenced by habitat quality in California grassland. Applied
Soil Ecology. 32: 38-53.

187
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
189-2022 (2010)

EVALUACIÓN DE LA MACROFAUNA DEL SUELO EN


ROTACIONES CULTIVOS-PASTURAS CON LABOREO
CONVENCIONAL

María Stella Zerbino


INIA La Estanzuela, Colonia 70000, Uruguay. E-mail: szerbino@inia.org.uy

Zerbino, M. S. 2010. Evaluación de la macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas con laboreo
convencional. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 189-202.
RESUMEN. Los invertebrados que habitan el suelo son actores importantes en los procesos edáficos. La
fauna edáfica comprende a organismos con tamaños y estrategias adaptativas diferentes. Los de mayor
tamaño, constituyen la macrofauna (ancho del cuerpo mayor a 2 mm), que se destaca porque directa o
indirectamente afectan las propiedades del suelo. Las comunidades presentes son la consecuencia de las
prácticas de manejo de suelo que se realizan, por lo que tienen gran potencial de uso como indicadores.
Este trabajo tuvo como objetivo evaluar el efecto de diferentes sistemas de rotación cultivos-pasturas
sobre las comunidades de la macrofauna del suelo. Los tratamientos evaluados fueron: agricultura con-
tinua sin (S1) y con fertilización (S2), rotación agricultura 33% - pradera 66% (S4), rotación agricultura
50% - pradera 50% (S5), y rotación agricultura 66% - pradera 33% (S7). El número de individuos varió
de acuerdo a la intensidad de los usos del suelo evaluados. Los tratamientos S1 y S4 tuvieron respecti-
vamente, las menores y mayores densidades poblacionales de la mayoría de los taxones. El análisis de
Co-Inercia entre las propiedades edáficas y la densidad fue significativo. El primer eje ordenó los usos
del suelo de acuerdo a su intensidad. Los taxones Oligochaeta y Coleoptera adultos estuvieron asociados
a S4, sistema con mayor cantidad de carbono orgánico y nitrógeno total. La evaluación de la macrofauna
del suelo conjuntamente con las propiedades del mismo, es una herramienta útil para evaluar la susten-
tabilidad ambiental de los distintos usos del suelo.
Palabras clave: Fauna del suelo, lombrices de tierra, rotaciones, labranza convencional.

Zerbino, M. S. 2010. Evaluation of soil macrofauna in crop-pasture rotations with conventional tillage.
Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 189-202.
SUMMARY. Soil-inhabiting invertebrates play an important role in soil processes. Soil fauna include
organisms of diverse sizes and adaptive strategies. Macrofauna, large organisms with body width greater
than 2 mm, influence soil properties, both directly and indirectly. Their communities are influenced by
soil management and thus, have a great potential as bioindicators. The objective of this study was to
evaluate the effect of different crop-pasture rotations on soil macrofauna. Treatments included continu-
ous agriculture without (S1) and with (S2) fertilization, 33% crop - 66% pasture rotation (S4), 50% crop-
pasture rotation (S5), and 66% crop - 33% pasture rotation (S7). The number of organisms collected
varied with land use intensity; treatments S1 and S4 had the lowest and highest population densities
for most taxa, respectively. The Co-Inertia analysis between soil properties and population density was

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

189
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

significant. The first axis ordered land uses in relation to its intensity. Oligochaeta and Coleoptera adults
were associated with S4, the system with highest organic carbon and total nitrogen contents. The evalu-
ation of soil macrofauna together with soil properties is a useful tool to assess land use sustainability.
Key words: Soil fauna, earthworms, rotations, conventional tillage

INTRODUCCIÓN
El suelo es un recurso natural esencial que proporciona servicios ecosistémicos en
los cuales algunos invertebrados están involucrados (Lavelle et al. 2006). En el perfil
del suelo se alojan comunidades diversas de animales que están organizadas en ni-
veles de acuerdo al tamaño y cada componente tiene un rol determinado en su nicho
específico, que difícilmente puede ser reemplazado por otros presentes en el sistema.
Incluye una variedad de organismos con tamaños y estrategias adaptativas muy di-
ferentes, especialmente en cuanto a la movilidad y modo de alimentación, lo que de-
termina como influyen en los procesos del suelo (Linden et al. 1994, Lavelle 2002).
Interviene en los procesos edáficos de dos maneras, directamente por la modificación
física de los residuos y del suelo e indirectamente a través de las interacciones con la
comunidad microbiana (González et al. 2001). Los invertebrados de mayor tamaño
(ancho del cuerpo mayor a 2 mm), constituyen la macrofauna, que se destaca porque
su actividad tiene efectos en la fertilidad y estructura del suelo, en la infiltración y
determina la actividad de los organismos más pequeños (Curry 1987b, Curry & Go-
od, 1992).
Desde el momento que un sistema natural es modificado para desarrollar activi-
dades agrícolas, los mayores cambios ocurren en las propiedades del suelo y en su
biota asociada. Las actividades humanas a través de las distintas prácticas de manejo
y tecnologías aplicadas ejercen importantes efectos en los determinantes de la biota
del suelo y sobre ella misma, lo que afecta la composición de las comunidades y su
nivel de actividad (Lavelle et al. 1993). Las comunidades presentes van a estar deter-
minadas por la intensidad del cambio inducido respecto al ecosistema natural y por la
habilidad de los organismos para adaptarse a esos cambios (Brown et al. 2001).
La macrofauna responde a las prácticas de manejo del suelo (secuencia de culti-
vos, método de preparación del suelo, ingreso de materia orgánica fresca, etc.) en es-
calas de tiempo de meses o años, como resultado de las perturbaciones físicas que se
producen, de la distribución de los residuos y de las comunidades de plantas presentes
(Lavelle & Spain, 2001, Wardle 1995). Esto facilita su potencial como indicadores
biológicos.
Para la evaluación de la sustentabilidad ambiental de las innovaciones tecnológi-
cas es necesario disponer de indicadores que permitan alertar sobre el impacto que
tendrán las mismas en el largo plazo. Históricamente, la evaluación de los sistemas
de producción se centró en los aspectos físicos, mientras que la valoración de los
procesos biológicos ha sido escasamente contemplada.

190
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Las especies cuya presencia o abundancia reflejan alguna característica del hábitat
dentro del cual se encuentran, pueden ser consideradas como bioindicadoras (Mc-
Geoch & Chown 1998). La elección de un indicador debe ser realizada para situacio-
nes locales específicas (Elliot 1997) y los indicadores básicos deben ser útiles en un
rango de situaciones ecológicas y socioeconómicas (Doran & Safley 1997)
El presente trabajo tuvo como objetivo determinar el efecto de diferentes sistemas
de rotación cultivos-pasturas sobre la estructura de las comunidades de la macrofauna
del suelo y explorar las relaciones con las propiedades químicas y físicas del mismo.
Por otra parte buscó determinar los grupos taxonómicos asociados a los usos del suelo
evaluados.

MATERIAL Y MÉTODOS
Descripción del experimento
El muestreo se realizó en un experimento ubicado en la Estación Experimental La
Estanzuela (Depto. de Colonia, Uruguay) del Instituto Nacional de Investigación
Agropecuaria, instalado en 1963 sobre un suelo de tipo Brunosol Eutrico (franco,
arcillo, limoso).
En este experimento se evalúan diferentes sistemas de rotaciones cultivos-pas-
turas en laboreo convencional y sin pastoreo, que contrastan principalmente en la
relación de períodos bajo pastura y bajo agricultura de granos. Las parcelas tienen un
tamaño de 25 m de ancho por 200 m de largo, instaladas a lo largo de la pendiente.
Cada tratamiento cuenta con tres repeticiones en bloques al azar.
Los tratamientos evaluados fueron: S1 - agricultura continua sin fertilización (sor-
go - cebada - girasol 2ª - trigo); S2 - agricultura continua con fertilización (secuencia
idéntica a S1); S4 -agricultura (trigo y cebada) en rotación con pasturas de legumi-
nosas y gramíneas, con 33% del tiempo en cultivos y 66% con trébol rojo y pradera
mezcla de leguminosas y gramíneas; S5 -agricultura (sorgo, cebada, girasol 2ª, trigo)
en rotación con pasturas mezcla de leguminosas y gramíneas, con 50% del tiempo en
cultivos y la otra mitad con pradera mezcla de leguminosas y gramíneas; y S7 - agri-
cultura (cebada, girasol 2ª, trigo) en rotación con trébol rojo, con 66% del tiempo en
cultivos y el resto con pasturas (Cuadro I).

Mediciones de campo
El método de muestreo fue similar al recomendado por el Tropical Soil Biology and
Fertility Programme (TSBF) (Anderson & Ingram 1993). La unidad básica de mues-
treo fue de 25 cm de lado por 20 cm de profundidad. En cada repetición se realizaron
15 unidades básicas de muestreo. Los muestreos se llevaron a cabo en los meses de
septiembre (primavera, 2004) y abril (otoño, 2005), porque es la época de mayor
abundancia de la fauna del suelo.

191
192
Cuadro I. Descripción de la secuencia temporal de los sistemas de rotaciones evaluados.
Sistema Repetición Años

2000 2001 2002 2003 2004 2005

Agricultura S1 1 G2a/T B/S S/C G2a/T B*/S S/C


continua sin 2 S/C G2a/T B/S S/C G2a/T B/S
fertilización 3 B/S S/C G2a/T B/S S/C G2a/T
Agricultura S2 1 G2a/T B/S S/C G2a/T B/S S/C
continua con 2 S/C G2a/T B/S S/C G2a/T B/S
fertilización 3 B/S S/C G2a/T B/S S/C G2a/T
Cultivos 33%- S4 1 P P/CATR TR TAP P P
Pasturas 66% 2 P P P/CATR TR TAP P
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

3 P P P P/CATR TR TR/TAP
Cultivos 50%- S5 1 P P/S S/C G2a/TAP P P
Pasturas 50% 2 P P P/S S/C G2a/TAP P
3 P P P P/S S/C G2a/TAP
Cultivos 66%- S7 1 G2a/TATR TR TR/C G2a/TATR TR TR/C
Pasturas 33% 2 TR/C G2a/TATR TR TR/C G2a/TATR TR
3 TR TR/C G2a/TATR TR TR/C G2a/TATR
*Letras
en negrita: cultivos en los que se realizó el muestreo.
B-Barbecho, C-Cebada, CATR- Cebada asociada con Trébol Rojo, G2a-Girasol de tardío, P-Pradera, S-Sorgo,
TR-Trébol Rojo, T-Trigo, TAP- Trigo asociado con pradera, TATR-Trigo asociado con Trébol rojo.
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Los artrópodos colectados en cada unidad de muestreo fueron conservados en


alcohol 70% y las lombrices en formol 4%. En el laboratorio fueron separados de
acuerdo a su morfología y clasificados en distintos grupos taxonómicos (Cuadro II).
En cada estación de muestreo se recogieron tres muestras de los 10 cm superiores
del perfil del suelo, para obtener una muestra compuesta de la parcela de 45 submues-
tras. Las determinaciones realizadas fueron: textura (Bouyoucos), Carbono orgánico
(C.Org.) (Tinsley), Nitrógeno total (N) (Kjeldhal), pH en agua, Ca y Mg (acetato de
amonio pH7 y absorción atómica), K y Na (acetato de amonio pH7 y emisión ató­
mica).

Análisis de datos
Para el análisis del efecto de los tratamientos, las variables consideradas fueron: las
propiedades físico-químicas del suelo y el número de individuos/m2 total y de cada
uno los 16 grupos taxonómicos evaluados.
Las propiedades físico-químicas son variables continuas que fueron analizadas
utilizando modelos lineales generales (Proc. GLM, SAS Inst. 1999). La comparación
entre tratamientos se realizó mediante la prueba de Mínima Diferencia Significativa
(MDS).
El número de individuos/m2 es una variable discreta que presentó una importante
asociación entre la media y varianza de los tratamientos, razón por la cual fueron

Cuadro II. Clasificación taxonómica de los organismos integrantes


de la macrofauna.
Filo Clase Sub-Clase Orden

Annelida Clitellata — Oligochaeta


Arthropoda Arachnida — Araneae
Insecta — Coleoptera (larvas y adultos)
Dictyoptera
Diptera
Hemiptera
Hymenoptera
Homoptera
Isoptera
Lepidoptera
Orthoptera
Crustacea — Isopoda
Myriapoda Chilopoda
Diplopoda
Nematoda Adenophorea — Mermithida
Mollusca Gastropoda —

193
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

analizadas utilizando modelos lineales generalizados con distribución Poisson o bi-


nomial negativa y función logarítmica (Proc. GENMOD, SAS Inst. 1999).
Para explorar las relaciones entre las propiedades físico-químicas del suelo y la
densidad de la macrofauna, en primer lugar se construyeron dos matrices con cada
grupo de variables y como método de ordenación se utilizó el Análisis de Componen-
tes Principales (ACP). Dado que las propiedades del suelo tienen distinta magnitud,
los datos fueron estandarizados. Los grupos taxonómicos que estuvieron poco re-
presentados (menos del 1% de la densidad) no fueron considerados. Posteriormente,
los resultados de la ordenación de las propiedades del suelo y de la densidad de la
macrofauna se conectaron mediante un análisis de Co-Inercia, que se utiliza como
una técnica de ordenación que correlaciona los primeros ejes de ordenación de dos
matrices. Este tipo de análisis de dos tablas trabaja en matriz de covarianza y permite
explorar las relaciones cuando son consideradas muchas variables en pocos sitios de
muestreo (Dolédec & Chessel 1994). Para determinar la significación de los valores
de Co-Inercia se realizó un test de Monte Carlo. El software utilizado fue ADE-4
(Thioulouse et al. 1997) incluido en el paquete R1.9 (R Development Core Team
2004).
Para determinar los grupos taxonómicos asociados a los distintos tratamientos se
utilizó el Valor Indicador (IndVal) propuesto por Dufrêne y Legendre (1997). Este
es un método simple que permite encontrar especies (o grupos taxonómicos) indi-
cadoras de un grupo de muestras. Combina medidas del grado de especificidad de
un taxon a un tipo de hábitat y su fidelidad dentro del mismo. Una fidelidad alta
(frecuencia de ocurrencia) de la especie en los sitios de muestreo es generalmente
asociada a una gran abundancia de individuos. Tiene un rango de 0 a 100 y alcanza
el máximo cuando la especie está presente en todos los sitios que están relacionados
y componen un grupo. Este método tiene ventajas sobre las otras medidas utilizadas,
pues es calculado independientemente para cada taxon y no tiene restricciones en
cuanto a la categorización de los sitios, que pueden ser agrupados arbitrariamente o
para grupos de sitios determinados por algún método de clasificación (McGeoch &
Chow 1998). El cálculo del IndVal se realizó con el software PC-ORD 4.0 (McCune
& Mefford 1999).

RESULTADOS
Propiedades físico-químicas del suelo
El análisis de varianza de las propiedades del suelo evaluadas, determinó efecto de
los tratamientos para C.Org., N, K, Mg, pH, y porcentaje de arcilla (Cuadro III). Se
encontraron diferencias significativas entre las rotaciones agrícolas sin y con fertili-
zación (S1 y S2) y las que incluyen leguminosas forrajeras en la rotación (S4, S5 y
S7) en el contenido de C.Org. (P < 0.0001) y N (P < 0.0001). En ambos casos, los
menores valores registrados en los sistemas agrícolas respecto a los que consideran

194
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Cuadro III. Propiedades del suelo en los tratamientos del experimento de


rotaciones cultivos-pasturas.
Propiedad Usos del suelo†

S1 S2 S4 S5 S7

Carbono Orgánico 1.30d* 1.62c 2.53a 2.36ab 2.23b


Nitrógeno Total 0.13b 0.15b 0.23a 0.22a 0.22a
Ca 11.47a 10.57a 12.56a 11.36a 12.28a
Mg 3.71a 2.80c 3.61a 2.87bc 3.44ab
K 0.82bc 0.76c 1.13a 0.93b 1.13a
Na 0.19a 0.17a 0.14a 0.15a 0.16a
PH 6.11a 5.83b 5.77b 5.73b 5.73b
Arena (%) 20.67a 21.00a 19.67a 20.00a 19.67a
Limo (%) 47.67a 49.00a 48.33a 49.33a 45.33a
Arcilla (%) 31.67ab 29.67c 32.00ab 30.67b 35.00a
*Valores seguidos por la misma letra no son significativamente diferentes (P≤0,05) para
los contrastes de las medias de los usos de la tierra basado en la prueba de la Mínima
Diferencia Significativa (MDS).
†Para el significado de las abreviaciones de los usos del suelo, ver Cuadro I.

leguminosas forrajeras en la rotación son consecuencia básicamente de la erosión y


del bajo ingreso de residuos orgánicos vegetales.

Macrofauna del suelo


En los dos muestreos fueron colectados un total de 3678 individuos; el 43% fue co-
lectado en el muestreo de primavera (2004) y 56% en el muestro de otoño (2005). Los
grupos taxonómicos más abundantes fueron Oligochaeta y Coleoptera inmaduros.
Las rotaciones de agricultura continua S1 y S2 tuvieron la menor riqueza, con 34
y 42 morfoespecies respectivamente. Por el contrario, en la rotación con período de
pradera más prologado (S4) se computó la mayor riqueza total (85 morfoespecies).
Los otros tratamientos con leguminosas forrajeras en la rotación (S5 y S7) tuvieron
una posición intermedia entre S2 y S4, con respectivamente 65 y 69 morfotipos (Cua-
dro IV).
Los análisis estadísticos de máxima verosimilitud indican que hubo efecto signi-
ficativo de los tratamientos para el número total de individuos por unidad de super-
ficie (P < 0.0001) y la densidad de los grupos taxonómicos Coleoptera adultos (P <
0.0001) e inmaduros (P < 0.0001), Chilopoda (P < 0.0001), Dictyoptera (P < 0.0001),
Hymenoptera (P ≤ 0.0175), Nematoda Mermithidae (P < 0.0001), Oligochaeta (P <
0.0001) y Orthoptera (P < 0.0001) (Cuadro IV). Sólo en el caso de Nematoda Mermi-
thidae se registró interacción tratamiento por mes de muestreo (P ≤ 0.0453).

195
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

Cuadro IV. Riqueza total y densidad (individuos m-2) total y de distintos grupos
taxonómicos en los distintos tratamientos.
Parametro Usos del suelo†

S1 S2 S4 S5 S7
Araneae 0.18a 0.18a 2.84a 0.36a 1.42a
Coleoptera adultos 1.96d 3.11cd 16.00a 7.82bc 12.62ab
Coleoptera inmaduros 3.91d 24.89c 87.47a 102.93ab 46.04b
Chilopoda 0.53b 0.53b 3.02a 4.09a 3.38a
Dictyoptera 0.71c 1.24c 9.78a 3.73bc 6.93ab
Diplopoda 0.00a 0.00a 0.00a 0.18a 0.18a
Diptera 0.00a 0.36a 6.04a 0.53a 0.71a
Gastropoda 0.00a 0.00a 0.18a 0.18a 0.00a
Hemiptera 0.00a 0.00a 0.89a 0.18a 0.18a
Hymenoptera 0.18b 0.18b 26.49a 0.53b 1.07a
Isopoda 0.36a 0.18a 4.27a 1.42a 4.62a
Isoptera 0.00a 0.00a 0.00a 0.36a 0.36a
Lepidoptera 0.18a 0.00a 0.71a 0.18a 0.53a
Oligochaeta 1.60d 6.76c 114.84a 44.80b 52.27b
Orthoptera 0.36c 1.42bc 4.44a 3.56b 1.24c
Nematoda Mermithidae 1.78c 3.02bc 6.04a 4.98ab 7.29a
Densidad total 11.73d* 41.87c 283.02a 175.82b 138.84b
No. total de morfotipos 34 42 85 65 69

*Valores seguidos por la misma letra no son significativamente diferentes (P≤0,05) para
los contrastes de las medias de los usos de la tierra basado en el estadístico de máxima
verosimilitud.
†Para el significado de las abreviaciones de los usos del suelo, ver Cuadro I.

En todos los casos, las menores abundancias se registraron en los sistemas de


rotaciones agrícolas S1 y S2. Estos dos tratamientos sólo fueron diferentes entre sí en
la densidad de Coleoptera inmaduros y Oligochaeta.
Por el contrario, en el sistema de rotaciones cultivos-pasturas que permanece ma-
yor tiempo bajo pasturas con leguminosas (S4) se obtuvo el mayor registro de indivi-
duos totales y de los grupos taxonómicos en los que hubo efecto del tratamiento. Este
uso del suelo fue diferente de los restantes que consideran leguminosas forrajeras en
la rotación (S5 y S7) en la densidad total de Oligochaeta y Orthoptera. Por otra parte
fue similar a S7 para el número de individuos por unidad de superficie de los grupos
taxonómicos Coleoptera adultos, Dictyoptera e Hymenoptera; mientras que en el ca-
so de Coleoptera inmaduros fue semejante a S5.
Las rotaciones cultivos pasturas S5 y S7 tuvieron posiciones intermedias y simi-
lares entre sí para la densidad total y de todos los grupos taxonómicos, con excepción

196
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

de los valores registrados para Hymenoptera y Orthoptera. La rotación S5 fue similar


a la de agricultura continua S2 para la abundancia de Coleoptera adultos, Dictyoptera,
Hymenoptera, Orthoptera y Nematoda Mermithidae. Por su parte S7 sólo fue similar
a las rotaciones agrícolas en el número de Orthoptera por unidad de superficie.

Relaciones entre propiedades del suelo y la macrofauna


El análisis de CoInercia entre las variables ambientales y la densidad fue significativo
(P = 0,01), lo que indica que la co-estructura descrita por los dos primeros ejes de Co-
Inercia fue próxima a las estructuras descritas en los análisis individuales de los dos
grupos de variables. Los primeros ejes del análisis de CoInercia explicaron el 94%
y 5% de la estructura común compartida por las matrices de variables ambientales y
de densidad, lo que enfatiza la importancia del primer eje, que separó a los usos del
suelo de acuerdo a su intensidad. Los Oligochaeta, Coleoptera (inmaduros y adultos)
y Dictyoptera estuvieron asociados a rotaciones de cultivos con pasturas, ambientes
con mayor cantidad de C.Org., N y K, con pH más bajos, y contenidos de arena y Na
menores que las rotaciones agrícolas (Fig. 1a, b, c). El segundo eje separó a los dos
momentos de muestreo (Fig. 1a).

Valor indicador (IndVal)


De acuerdo al análisis del IndVal, los taxones Araneae, Coleoptera adultos, Hymenop­
tera, Orthoptera y Oligochaeta estuvieron asociados al uso del suelo menos intensivo
(S4), mientras que Coleoptera inmaduros estuvieron asociados a S5 (Cuadro V).

DISCUSIÓN
La intensidad de uso del suelo fue el factor determinante en los resultados obtenidos
en este experimento. Al considerar el número de cultivos por año, hubo un gradiente

Cuadro V. Valores Indicadores (IndVal) significativos (P ≤ 0.05).


Grupos taxonómicos Usos del suelo† Test de Monte
Carlo P≤
S1 S2 S4 S5 S7

Araneae 1 1 48 1 19 0.0135
Coleoptera adultos 3 8 38 18 30 0.0165
Coleoptera inmaduros 1 9 33 39 17 0.0509
Hymenoptera 0 0 62 1 2 0.0465
Oligochaeta 0 3 52 20 24 0.0030
Orthoptera 1 9 40 27 8 0.0481

†Para el significado de las abreviaciones de los usos del suelo, ver Cuadro I.

197
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

Figura 1. Análisis de Co-Inercia entre variables ambientales y número de morfoespecies: a) plano


factorial de Co-Inercia de los usos de la tierra; b) y c) proyección de los vectores de las variables
ambientales y de la riqueza de la macrofauna en el plano factorial de Co-Inercia . La punta de la flecha
representa la posición del uso de la tierra para la biomasa de las morfoespecies y el otro extremo
para las variables ambientales. Cuanto mayor es la flecha menor es la relación entre las variables
ambientales y la biomasa de las morfoespecies. Abreviaciones de usos del suelo: S1-agricultura
continua sin fertilización; S2-agricultura continua con fertilización; S4-rotación cultivos 33%-pasturas
66%; S5-rotación cultivos 50%-pasturas 50%; S7-rotación cultivos 66%-pasturas 33%. s04-setiembre
2004; a05-abril 2005. Abreviaciones del análisis del suelo: COrg-Carbono Orgánico; N-Nitrógeno
Total; Ca-Calcio; Mg-Magnesio; K-Potasio; Na-Sodio. Abreviaciones de la fauna Del suelo: Ara-
Araneae; Chilop-Chilopoda; Coleop.a-Coleoptera adultos; Coleop.I-Coleoptera inmaduros; Dictyop-
Dictyoptera; Dip-Diptera inmaduros; Hymenop-Hymenoptera; Isop-Isopoda; Nemat-Nematoda
Mermithidae; Oligo-Oligochaeta; Orthop-Orthoptera.

198
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

en la intensidad del uso del suelo desde los sistemas agrícolas S1 y S2 hasta el siste-
ma de rotación S4 con mayor proporción de tiempo en pradera. Las diferencias en la
proporción del tiempo en agricultura provoca cambios en la vegetación (estructura y
densidad) y produce importantes variaciones en el microclima, en el hábitat y en la
disponibilidad de recursos (Curry 1987a).
La riqueza y la densidad total de individuos y de los grupos taxonómicos en los
que hubo efecto del tratamiento cambiaron según la frecuencia del disturbio físico y
las diferencias en la vegetación. Los tratamientos que consideran leguminosas forra-
jeras en la rotación favorecieron la presencia de la macrofauna del suelo. La rotación
S4 fue la que registró los valores más altos, señalando que este uso del suelo brindó
las condiciones de hábitat más favorables, con mayor número de recursos a ser colo-
nizados (Azevedo et al. 2000, Decäens et al. 2001).
A pesar de las diferencias en la intensidad de uso del suelo, los tratamientos S5 y
S7 fueron semejantes en la abundancia de la mayoría de los taxones, sólo se diferen-
ciando en las densidades de Hymenoptera y Orthoptera. Eso podría ser debido a las
diferentes especies vegetales utilizadas en la etapa de pastura en cada rotación: en S5
se utiliza una mezcla de gramíneas y leguminosas mientras que en S7 se utiliza trébol
rojo. Por lo tanto, las comunidades de la macrofauna del suelo estarían reflejando
diferencias tanto en la vegetación cuanto en el manejo (Lavelle & Spain 2001).
Por el contrario, los sistemas de rotaciones agrícolas S1 y S2 afectaron de ma-
nera negativa a la mayoría de los grupos taxonómicos, debido a su menor contenido
de materia orgánica, decurrente de la degradación de la estructura del suelo por el
laboreo convencional (Curry & Good 1992, Brown et al. 2001). Además, la reduc-
ción de la cantidad y diversidad bioquímica de los exudados radiculares y hojarasca
que ingresan al sistema, influye en la composición de las comunidades subterráneas
provocando posiblemente una disminución en la tasa de descomposición de los res-
tos vegetales presentes (Joshi et al. 2004). Estos tratamientos sólo fueron diferentes
entre sí en la densidad total y la de los grupos taxonómicos Oligochaeta y Coleoptera
inmaduros, lo que demuestra que el agregado de fertilizantes químicos no causa una
mejora sustancial en las condiciones del hábitat y en la disponibilidad de recursos pa-
ra la macrofauna en general, aunque para las lombrices de tierra endógeas eso podría
ser importante (Edwards & Lofty 1982).
Los grupos taxonómicos que mostraron ser más sensibles a los cambios en el uso
del suelo fueron Coleoptera (adultos e inmaduros) y Oligochaeta. Estos fueron favo-
recidos por los tratamientos que tuvieron leguminosas forrajeras en la rotación. Las
densidades de Coleoptera y Oligochaeta estuvieron relacionadas positivamente con
el contenido C.Org. y N, tal como lo determinaron otros autores (Clapperton 2000,
Fraser et al. 1994, Zerbino 2005).
La co-estructura descrita por los dos primeros ejes del análisis de Co-Inercia en-
tre las variables ambientales fue próxima a las estructuras descritas en los análisis

199
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

individuales de las especies y las variables edáficas, indicando que la macrofauna del
suelo es capaz de reflejar los cambios en las condiciones del suelo en los diferentes
sistemas de rotación. La posición de los tratamientos respondió a la intensidad del uso
del suelo. En un extremo se ubicaron las rotaciones agrícolas S1 y S2 y en el otro la
rotación S4, con la fase de pastura más larga. Los tratamientos S5 y S7 tuvieron una
posición intermedia.
La composición de las comunidades de los distintos usos del suelo respondió a las
diferencias en las propiedades del suelo. Los Oligochaeta, Coleoptera (inmaduros y
adultos) y Dictyoptera estuvieron asociados a rotaciones de cultivos y pasturas, que
fueron ambientes con mayor cantidad de C.Org., N y arcilla más elevados y menor
contenido de arena y Na y pH más bajos que los sistemas de rotaciones agrícolas.
Estos resultados concuerdan con Lavelle (1988), Lavelle et al. (1995) y Curry (1988)
que señalaron que el contenido de materia orgánica, el estatus nutricional, el pH y la
textura del suelo pueden determinar la composición y abundancia de las comunidades
edáficas.
El análisis de IndVal determinó que cinco grupos taxonómicos estuvieron aso-
ciados a los distintos usos del suelo. Los taxones Araneae, Coleoptera adultos, Hy-
menoptera, Orthoptera y Oligochaeta estuvieron asociados al uso del suelo menos
intensivo (S4), mientras que Coleoptera inmaduros estuvieron asociados a S5. Ningu-
no de ellos presentó valores de IndVal mayores de 70. De acuerdo a McGeoch et al.
(2002) las unidades taxonómicas u especies con valores intermedios de especificidad,
denominadas detectoras, pueden ser útiles para el monitoreo de cambios ambientales
porque tienen diferentes grados de preferencia en los distintos hábitats. Por lo tanto
las variaciones relativas de su abundancia en las distintas unidades analizadas pueden
estar indicando la dirección en la que están ocurriendo los cambios. En este sentido,
la riqueza y la densidad total de individuos y de los grupos taxonómicos Coleoptera
adultos e inmaduros, Chilopoda, Dictyoptera, Hymenoptera, Nematoda Mermithidae,
Oligochaeta y Orthoptera variaron de acuerdo a la frecuencia del disturbio físico, el
número de cultivos por año, a la productividad de los usos del suelo considerados
(cantidad y calidad de recursos) y a la capacidad de cada uno de ellos de adaptarse a
los cambios. Los mayores y menores valores fueron registrados respectivamente en
los sistemas menos y más perturbados y los grupos taxonómicos que discriminaron
más los tratamientos fueron Coleoptera (adultos e inmaduros) y Oligochaeta.
Finalmente, la macrofauna del suelo estuvo relacionada con diferentes propie-
dades físicas y químicas del suelo, por lo que puede ser utilizada como indicadora.
Los taxones Araneae, Coleoptera adultos, Hymenoptera, Orthoptera y Oligochaeta
estuvieron asociados al uso del suelo con un período de pastura más prolongado;
mientras que Coleoptera inmaduros estuvo asociado al tratamiento que tiene el 50%
del tiempo en fase pastura.

200
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Debido a la sensibilidad a las prácticas de manejo, la evaluación de las propieda-


des del suelo conjuntamente con la macrofauna que lo habita, puede ser una herra-
mienta útil para evaluar la sustentabilidad ambiental de las prácticas de manejo de
suelos y cultivos.

AGRADECIMIENTOS
A la Ing. Agr. (PhD) Silvia Pereyra por la revisión de este trabajo, comentarios y
sugerencias.

LITERATURA CITADA
Anderson, J. M. & J. S. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility. A handbook of methods,
2nd Ed. CAB International, Wallingford.
Azevedo, V. F. de, D. A. Lima, M. E. F. Correia, A. M. Aquino & H. P. dos Santos. 2000. Fauna de
solo em diferentes sistemas de plantio e manejo no planalto medio do Rio Grande do Sul. In: Fertbio
2000. SBCS, Santa Maria. 1CD-Rom.
Brown, G. G., A. Pasini, N. P. Benito, A. M. Aquino & M. E. F. Correia. 2001. Diversity and func-
tional role of soil macrofauna communities in Brazilian no tillage agroecosystems: A preliminary
analysis. In: International Symposium on Managing Biodiversity in Agricultural Ecosystems. FAO/
CBD, Montreal. 1CD-Rom.
Clapperton, J. 2000. Creating healthy productive soil. Pp. 35-40. In: VIII Congreso Nacional de
AAPRESID, Mar del Plata.
Curry, J. P. 1987a. The invertebrate fauna of grassland and its influence on productivity. II. Factors
affecting the abundance and composition of the fauna. Grass and Forage Science. 42: 197-212.
Curry, J. P. 1987b. The invertebrate fauna of grassland and its influence on productivity. III. Effects on
soil fertility and plant growth. Grass and Forage Science. 42: 325-341.
Curry, J. P. 1988. Factors affecting earthworm abundance in soils. Pp. 37-64. In: C. A. Edwards (Ed.).
Earthworm ecology. St Lucie Press, Boca Raton.
Curry, J. P. & J. A. Good. 1992. Soil faunal degradation and restoration. Advances in Soil Science.
17: 171-215.
Decäens, T., P. Lavelle, J. J. Jiménez, G. Escobar, G. Rippstein, J. Schneidmadl, J. I. Sanz, P.
Hoyos & R. J. Thomas. 2001. Impact of land management on soil macrofauna in the eastern plains
of Colombia. Pp. 19-41. In: J. J. Jiménez and R. J. Thomas (Eds.). Nature’s plow: Soil macroinver-
tebrate communities in the Neotropical savannas of Colombia. CIAT Publication No. 324, Cali.
Dolédec, S. & D. Chessel. 1994. Co-Inertia analysis: an alternative method for studying species-envi-
ronment relationships. Freshwater Biology. 31: 277-294.
Doran, J. W. & M. Safley. 1997. Defining and assessing soil health and sustainable productivity. Pp.
1-28. In: C. E. Pankhurst, B. M. Doube and V. V. S. R. Gupta (Eds.). Biological indicators of soil
health. CAB International, Wallingford.
Dufrêne, M. & P. Legendre. 1997. Species assemblages and indicator species: the need for a flexible
asymmetrical approach. Ecological Monographs. 67: 345-366.
Edwards, C. A. & J. R. Lofty. 1982. Nitrogenous fertilizers and earthworm populations in agricultural
soils. Soil Biology & Biochemistry. 14: 515-521.
Elliot, L. F. 1997. Soil biodiversity and grass cropping systems. Pp. 241- 248. In: Proceedings of the
18th International Grassland Congress. IGC, Winnipeg.

201
Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

Fraser, P. M., R. J. Haynes & P. H. Williams. 1994. Effects of pasture improvement and intensive
cultivation on microbial biomass, enzyme activities, and composition and size of earthworm popu-
lations. Biology and Fertlity Soils. 17: 185-190.
González, G., R. E. Ley, S. K. Schmidt, X. Zou & T. R. Seastedt. 2001. Soil ecological interactions
comparisons between tropical and subalpine forests. Oecologia. 128: 549-556.
Joshi, J., S. J. Otway, J. Koricheva, A. B. Pfisterer, J. Alphei, B. A. Roy, M. Scherer-Lorenzen,
B. Schmid, E. Spehn & A. Hector. 2004. Bottom-up effects and feedbacks in simple and diverse
experimental grassland communities. Ecological Studies. 173: 115-134.
Lavelle, P. 1988. Earthworm activities and the soil system. Biology and Fertlity Soils. 6:237-251.
Lavelle, P. 2002. Functional domains in soils. Ecological Research. 17: 441-450.
Lavelle, P., E. Blanchart, A. Martin, S. Martin, I. Barois, F. Toutain, A. Spain & R. Schaefer. 1993.
A hierarchical model for decomposition in terrestrial ecosystems. Application to soils in the humid
tropics. Biotropica. 25: 130-150.
Lavelle, P., A. Chauvel & C. Fragoso. 1995. Faunal activity in acid soils. Pp. 201-211. In: R. A. Date
(Ed.). Plant-soil interactions at low pH. Kluwer, Netherlands.
Lavelle, P., T. Decaëns, M. Aubert, S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, P. Margerie, P. Mora & J.
P. Rossi. 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology. 42:
3-15.
Lavelle, P. & A. V. Spain. 2001. Soil ecology. Kluwer, Dordrecht.
Linden, D. R., P. F. Hendrix, D. C. Coleman & P. C. J. van Vilet. 1994. Faunal indicators of soil qua-
lity. Pp. 91-106. In: J.W. Doran and A.J. Jones, A.J. (Eds.). Defining soil quality for a sustainable
environment. SSSA Special Publication No. 35, Madison.
McGeoch, M. A. & S.L. Chown. 1998. Scaling up the value of bioindicators. Trends in Ecology and
Evolution. 13(2): 46-47.
McGeoch, M. A., B. J. Van Rensburg & A. Botes. 2002. The verification and application of bio-
indicators: a case study of dung beetles in a savanna ecosystem. Journal of Applied Ecology. 39:
661-672.
McCune, B. & M. J. Mefford. 1999. Multivariate analysis of ecological data. Version 4.0.
R Development Core Team 2004. R: A language and environment for statistical computing. R Foun-
dation for Statistical Computing, Vienna.
SAS Institute Inc. 1999. SAS/STAT User’s Guide, Version 8, Cary NC: SAS Institute Inc.
Thioulouse, J., D. Chessel, S. Dolédec & J. M. Olivier. 1997. ADE-4: a multivariate analysis and
graphical display software. Statistics and Computing. 7: 75-83.
Wardle, D. A. 1995. Impacts of disturbance on detritus food webs in agro-ecosystems of contrasting
tillage and weed management practices. Advances in Ecological Research. 26: 105-185.
Zerbino, M. S. 2005. Evaluación de la densidad, biomasa y diversidad de la macrofauna del suelo en
diferentes sistemas de producción. Tesis de Magister en Ciencias Ambientales, Universidad de la
República, Facultad de Ciencias, Montevideo.

202
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
203-2102 (2010)

LA DINÁMICA ESPACIOTEMPORAL DE UNA POBLACIÓN


MULTIESPECÍFICA DE LOMBRICES EN UN RODAL DE
ROBLE

Fernando R. Momo1 & Liliana B. Falco2


1UniversidadNacional de General Sarmiento, Instituto de Ciencias, J.M Gutiérrez 1150, 1613, Los
Polvorines, Argentina. E-mail: fmomo@ungs.edu.ar.
2Universidad Nacional de Luján, Departamento de Ciencias Básicas, CC 221, 6700, Luján, Argentina.

Momo, F. R. & L. B. Falco. 2010. La dinámica espaciotemporal de una población multiespecífica de


lombrices en un rodal de roble. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 203-210.
RESUMEN. Se estudió la dinámica de una población multiespecífica de lombrices endogeas en un
rodal de robles (Quercus robur) tomando muestras en pequeños parches sobre un mosaico. Se tomaron
muestras con reposición en una grilla de 30 puntos equidistantes. La frecuencia de muestreo fue esta-
cional (cada tres meses) durante cinco estaciones. A partir de los datos de abundancias se estimaron las
tasas de crecimiento en cada punto y se correlacionaron con las abundancias en el mismo punto y en los
puntos vecinos para detectar la dirección de máxima correlación que resultó ser NO-SE. La velocidad
migratoria media de las lombrices en esa dirección fue de 1.2 m mes-1. Se pusieron a prueba cuatro
modelos de dinámica de abundancias; dos de ellos, el modelo logístico de Smith (que incorpora los di-
ferentes requerimientos energéticos según el tamaño individual) y la logística asimétrica (que considera
competencia intraespecífica con variación no lineal con la densidad) mostraron un ajuste significativo
a los datos, revelando un predominio de competencia difusa no jerárquica, una baja tasa de consumo
de recursos por individuo y una tasa de crecimiento muy alta a densidades pequeñas y casi constante a
densidades por encima de los 20 individuos m-2.
Palabras clave: Oligochaeta, dinámica espacial, correlación, modelos de crecimiento.

Momo, F. R. & L. B. Falco. 2010. Spatio-temporal dynamics of a multi-specific earthworm population


in an oak woodland. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 203-210.
ABSTRACT. We studied the spatial dynamics of endogeic earthworms in a Quercus robur forest. Sam-
ples were taken using a 30 point grid every three months during a year plus a summer. Growth rates were
estimated for each point based on abundance data. Abundances appeared to be correlated in the direction
NW-SE showing a net movement of the organisms to the SE region of the studied field. The migration
speed of earthworms was 1.2 m month-1. We fitted the spatial dynamics to several growth mathematical
models; the most accurate models were the logistic model of Smith, that is a model with physiologi-
cal constraints, and the non-symmetric logistic equation, that considers inter-specific competition. The
models revealed a significant non-hierarchic diffuse competition and a low rate of individual resource
consumption. Moreover, growth rates were high at low population densities but remained roughly con-
stant at densities above 20 individuals m-2.
Keywords: Oligochaetes, spatial and temporal dynamics, correlation, growth models.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

203
Momo & Falco: Dinámica espaciotemporal de lombrices

INTRODUCCIÓN
El estudio ecológico de las lombrices de tierra reviste especial importancia por tratar-
se de organismos que pueden producir cambios importantes en la estructura del suelo
y a la vez actuar como indicadores biológicos de las condiciones del ecosistema edá-
fico (Lobry de Bruyn 1997, Knoepp 2000, Momo et al. 2003, Römbke et al. 2005).
Por otra parte, las comunidades y poblaciones de lombrices se pueden muestrear
mediante métodos estandarizados de dificultad relativamente baja (Anderson & In-
gram 1993), observar e identificar sin mayores problemas, al menos en el caso de la
zona de estudio y, por lo tanto, pueden utilizarse para estudios de dinámica que sirven
para contrastar hipótesis ecológicas y modelos.
Buscando determinar el modelo de dinámica y velocidad de dispersión de las
lombrices de tierra, estudiamos la dinámica de la población total de lombrices endo-
geas, es decir lombrices que habitan el interior del suelo alimentándose de tierra y
realizando galerías (Bouché 1977). El estudio se hizo en un rodal de roble de 52 años
de antigüedad (descrito en el trabajo de Falco et al. 1995) y se consideró la totalidad
de las lombrices como una población, dado que todas las especies endogeas del sitio
tienen requerimientos y tamaños similares.

MATERIAL Y MÉTODOS
El estudio se realizó en un campo ubicado en el N-E de la provincia de Buenos Aires,
Argentina (Fig. 1). Este campo tiene un suelo Argiudol típico (Sfeir et al. 1988) y
alberga una comunidad de lombrices de tierra constituida por 15 especies (Falco et al.
1995); en el caso de este trabajo, se consideró la población pluriespecífica formada

Figura 1. Ubicación del campo donde se realizó el estudio dentro de la provincia de Buenos Aires. El
recuadro pequeño muestra la situación de la provincia de Buenos Aires dentro de Argentina.

204
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

por las lombrices del género Aporrectodea (Familia Lumbricidae), que en nuestro
caso abarcó tres especies: A. caliginosa, A. trapezoides y A. rosea. Por tratarse de
especies con requerimientos, fisiología y dinámica muy similares, se las trató como
una única población desde el punto de vista de la dinámica.
Los Argiudoles típicos son suelos profundos con horizontes superficiales bien
provistos de materia orgánica (valores que oscilan alrededor del 5%) y de unos 25 cm
de espesor, color muy oscuro, francos, de buena estructura; tienen buen drenaje su-
perficial y profundo y son suelos de alta aptitud agrícola. El campo bajo estudio tiene
una forestación de robles (Quercus robur) coetáneos (52 años al comienzo de nuestro
muestreo) equidistantes unos 8 m entre árboles; se trata de una especie exótica en la
región ya que la vegetación originaria de la zona pampeana es de tipo herbácea y los
robles, de origen europeo, fueron introducidos en toda esta zona a partir del año 1890,
de la mano con la expansión de la frontera ganadera (Cabrera & Willink 1973).
Se tomaron muestras con reposición en pequeños parches sobre un mosaico, en
una grilla regular de 30 puntos, obteniendo volúmenes de 48 dm3 de suelo por mues-
tra, los cuáles se examinaron a mano contando los ejemplares de lombrices. La fre-
cuencia de muestreo fue estacional (cada tres meses) durante cinco estaciones (el
primer y último muestreo se realizaron en sucesivos veranos), en los años de 1992 y
1993. A partir de los datos de abundancias se estimaron las tasas de crecimiento en
cada punto y se correlacionaron con las abundancias en el mismo punto y en los pun-
tos vecinos para detectar la existencia o no de una dirección de máxima correlación
que podría estar indicando una dirección preferencial de migración. Se realizaron
mapas de isolíneas de densidad mediante el método de interpolación por Kriging con
un ajuste exponencial de los semivariogramas; para esto se utilizó el software GS+ ®
de Gamma Design Software.
Una vez establecida la dirección de migración se pusieron a prueba cuatro mo-
delos de dinámica de abundancias (Hutchinson 1981): el modelo logístico clásico, el
modelo de logística asimétrica, el modelo logístico de Smith (que incorpora los dife-
rentes requerimientos energéticos según el tamaño individual) y la logística discreta
de Hassell.

Los modelos de crecimiento


El modelo de crecimiento poblacional más comúnmente usado en ecología es el de
Verhulst (Momo & Capurro 2006), conocido generalmente como modelo “logístico”
de crecimiento. En este modelo la tasa de crecimiento per-cápita desciende en forma
lineal con la densidad poblacional. La expresión matemática de este fenómeno es
1 ( N f Ni ) r
r Ni donde Ni y Nf son los números inicial y final de individuos
Ni t K
respectivamente para el intervalo de tiempo elegido, r es la tasa de crecimiento máxi-
ma y K es la capacidad de carga. Este modelo de crecimiento indica que la población

205
Momo & Falco: Dinámica espaciotemporal de lombrices

crece aceleradamente al principio (hasta alcanzar la mitad de su capacidad de carga) y


luego el crecimiento se desacelera, alcanzándose una densidad máxima de individuos
(K) de equilibrio.
Otros modelos matemáticos predicen un comportamiento similar en cuanto a la
existencia de una densidad máxima de equilibrio pero con diferentes comportamien-
tos en cuanto a la relación entre tasa de crecimiento y densidad. Hay dos que son
especialmente interesantes en este contexto: la logística asimétrica (Gilpin & Ayala
1973) que permite simular varias situaciones, y la ecuación logística de Smith (Smith
1963) que representa un modelo donde el consumo de recursos de los individuos va-
ría con su tamaño y/o edad y con la densidad poblacional.
1 ( N f Ni ) Ni
La logística asimétrica se expresa como r 1 . La fórmula
Ni t K
es similar a la del modelo de Verhulst pero el exponente introduce una asimetría
en el punto de máxima velocidad de crecimiento que en la logística de Verhulst se da
cuando la densidad es igual a K/2. Un > 1 desplaza el punto máximo a la derecha
y un valor entre 0 y 1 lo desplaza hacia la izquierda. Este modelo de crecimiento su-
giere que el efecto de freno sobre el crecimiento que produce la densidad poblacional
puede ser muy alto a bajas densidades ( < 1) o recién manifestarse a densidades altas
más cercanas a la capacidad de carga ( > 1).
El modelo logístico de Smith introduce una curva cóncava hacia arriba en la rela-
ción entre la tasa de crecimiento y la densidad poblacional. El fundamento biológico
de la ecuación de Smith es que los animales considerados utilizan diferentes cantida-
des de alimento según su edad y biomasa. De tal modo que la ecuación de la tasa de
1 ( N f Ni ) K Nj
crecimiento queda expresada como r , donde el paráme-
Ni t K r
c Ni
tro c expresa una tasa combinada de renovación y mantenimiento de los individuos
que depende de su edad y/o biomasa.
El último modelo ensayado es un modelo discreto, expresado por una ecuación en
diferencias en vez de una ecuación diferencial. En este caso elegimos el modelo de
Hassell (Hassell 1988) porque contiene un parámetro que expresa el predominio de la
competencia difusa o jerárquica. El modelo se expresa como N t 1 N t (1 aN t ) b y
cuando es el valor del parámetro b es mayor que 1, predomina la competencia difusa.

RESULTADOS
La correlación espaciotemporal de las densidades resultó ser máxima en el sentido
NO-SE, mostrando que las lombrices, en la zona bajo estudio, se desplazaban hacia
el sudeste y, aunque sus velocidades de dispersión eran bajas, no eran despreciables
ya que la velocidad promedio de movimiento observada fue de 1.2 ± 0.2 m mes-1.

206
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

En la Fig. 2a-e se puede observar las variaciones de densidad espacial en los cinco
momentos de muestreo.

Figura 2. Cambios espaciales en las densidades de lombrices en el campo estudiado durante el año.
Las líneas se generaron por krigeo de puntos de isodensidad. (a) verano, 1992; (b) otoño, 1992; (c)
invierno, 1992; (d) primavera, 1992; (e) verano, 1993.

207
Momo & Falco: Dinámica espaciotemporal de lombrices

Las tasas de crecimiento por parche se graficaron en función de la suma de los


números iniciales en el mismo parche y en su vecino NO. De esta forma se introduce
en la dinámica la influencia espacial. Los ajustes a los cuatro modelos se compararon
mediante el criterio de información máxima de Akaike (1974) y se observó que los
ajustes significativos (p < 0.05) a los datos se produjeron con los modelos de logística
asimétrica y de Smith (Fig. 3a y b). Esto indica biológicamente dos cosas: una baja
tasa de consumo de recursos por individuo y una competencia difusa y no jerárquica
entre ellos que se manifiesta a bajas densidades.

Figura 3. Tasas de crecimiento versus densidades con el ajuste de los datos a la logística de Smith (a)
y a la logística asimétrica (b). Las equis representan los datos y las líneas continuas los modelos con
los parámetros de ajuste que figuran en cada gráfica. La explicación de los parámetros es la siguiente
(ver texto): r = tasa intrínseca de crecimiento de la población, c = tasa de renovación promedio de los
individuos, θ = coeficiente de asimetría de la logística y K = capacidad de carga.

208
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

También se puede observar que para densidades bajas (hasta 20 individuos m-2)
la tasa de crecimiento per cápita desciende rápidamente; una vez superada esta densi-
dad, la tasa permanece casi constante y cercana a cero (Fig. 3 a y b).

DISCUSIÓN
Como ha señalado Rossi (2003a, b) la distribución espacial de las lombrices muestra
en líneas generales un patrón agregado, con parches de alta concentración separados
por claros o zonas de baja concentración numérica o de ausencia de lombrices. Este
tipo de patrón sería más común en lombrices de tamaño pequeño y fecundidad alta.
Aún a escalas geográficas continentales, algunos autores sostienen que los factores
climáticos, las características de los ciclos de vida, la disponibilidad de hábitats y los
patrones de actividad humana determinan la dispersión y los patrones espaciales de
distribución de las lombrices (Tiunov et al. 2006).
Nuestro trabajo se desarrolla en un área mucho más pequeña donde evidente-
mente operan mecanismos locales de dispersión a pequeñas distancias y corto plazo.
Sin embargo, las variaciones de los patrones espaciales de una época del año a otra
sugieren una movilidad importante de las lombrices estudiadas. Esta movilidad puede
ser activa y debida específicamente al movimiento de los individuos juveniles o adul-
tos o estar ligada también al movimiento de los cocones que, al ser depositados en
superficie, suelen ser arrastrados por el agua durante las lluvias o eventualmente por
el viento. En un estudio realizado en una escala muy similar a la nuestra, Hernández
et al. (2003) encontraron que los factores que determinan la distribución horizontal
de especies endogeas son el contenido de arena gruesa y materia orgánica del suelo y
la disponibilidad de nitrógeno; conclusiones similares, en particular con respecto a la
textura del suelo y al porcentaje de arena gruesa específicamente fueron observados
por Momo et al. (1993) y por Falco et al. (1995). Es posible que esta relación de la
abundancia de lombrices con el porcentaje de arena gruesa y de materia orgánica
tenga que ver indirectamente con la capacidad de retención de humedad de los suelos
(Nordström & Rundgren 1974, Lee 1985).
Las lombrices estudiadas presentaron un movimiento regular a una velocidad pro-
medio algo por encima de 1 m por mes. Este movimiento se orientó en una dirección
preferencial que se mantuvo a lo largo del año. El resultado final es un patrón espa-
cio-temporal cuya dinámica puede ser descrita por modelos sencillos. Los efectos
de competencia intraespecífica se manifestaron a densidades bajas (menores a 20
individuos por metro cuadrado) y la competencia fue difusa.

LITERATURA CITADA
Akaike, H. 1974. A new look at the statistical model identification. The Institute of Electrical and Elec-
tronics Engineers Transactions on Automatic Control. 19: 716–723.

209
Momo & Falco: Dinámica espaciotemporal de lombrices

Anderson, J. M. & J. S. I. Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility: a handbook of methods,
2nd Ed. CAB International, Wallingford.
Bouché, M. B. 1977. Stratégies lombriciennes. Pp. 122-132. In: U. Lohm and T. Persson (Eds.). Soil
organisms as components of ecosystems. Ecological Bulletins, vol. 25, Stockholm.
Cabrera, A. L. & A. Willink. 1973. Biogeografía de América Latina. Editorial OEA, Washington
D.C.
Falco, L. B., Momo, F. R. & E. B. Craig. 1995. Asociaciones de lombrices de tierra y su relación con
la cobertura vegetal en suelos forestados. Revista Chilena de Historia Natural. 68: 523-528.
Gilpin, M. E. & F. J. Ayala. 1973. Global models of growth and competition. Proceedings of the Na-
tional Academy of Sciences USA. 70: 3590-3593.
Hassell, M. P. 1988. Dinámica de la competencia y la depredación. Editorial Oikos-Tau, Barcelona.
Hutchinson, G. E. 1981. Introducción a la ecología de poblaciones. Ed. Blume, Barcelona.
Knoepp, J. D., Coleman, D. C., Crsossley Jr., D. A. & J. S. Clark. 2000. Biological indices of soil
quality: an ecosystem case study of their use. Forest Ecology and Management. 138: 357-368.
Lobry de Bruyn, L. A. 1997. The status of soil macrofauna as indicators of soil health to monitor the
sustainability of Australian agricultural soils. Ecological Economics. 23: 167-178.
Momo, F. R. & L. B. Falco. 2003. Meso fauna del suelo. Biología y ecología. Pp.: 51-58. In: A. Alba-
nesi, A. Anriquez, S. Luna, C. Kunst and R. Ledesma (Eds.). Microbiología agrícola. Un aporte de
la investigación argentina. Editorial de la Universidad Nacional de Santiago del Estero, Santiago
del Estero.
Momo, F. R. & A. F. Capurro. 2006. Ecología matemática. Principios y aplicaciones. Ediciones Coo-
perativas, Buenos Aires.
Römbke, J., Jänsch, S. & W. Didden. 2005. The use of earthworms in ecological soil classification and
assessment concepts. Ecotoxicology & Environmental Safety. 62: 249-265.
Sfeir, A., Costa, M. C., Stavinsky, A., Bonvecchi, V., Penón, E. & S. Rossi. 1988. Mapa básico de
suelos. Universidad Nacional de Luján, Luján.
Smith, F. E. 1963. Population dynamics in Daphnia magna and a new model for population growth.
Ecology. 44: 651-653.

210
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
211-2172 (2010)

MINHOCAS EXÓTICAS COMO INDICADORAS DE


PERTURBAÇÃO ANTRÓPICA EM ÁREAS DE FLORESTA
ATLÂNTICA

Juliana O. Fernandes1, Marcio Uehara-Prado1 & George G. Brown2


1Museu de História Natural e Departamento de Zoologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual
de Campinas, CP 6109 CEP13084-971 Campinas-SP, Brasil. E-mail: juliana_olifer@yahoo.com.br,
muprado@yahoo.com
2Embrapa Florestas, CP 319, CEP 83411-000 Colombo-PR, Brasil. E-mail: browng@cnpf.embrapa.br

Fernandes, J. O., M. Uehara-Prado & G. G. Brown. 2010. Minhocas exóticas como indicadoras
de perturbação antrópica em áreas de floresta atlântica. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 211-217.
RESUMO. No presente trabalho verificou-se o efeito de perturbação antrópica na incidência de mi-
nhocas exóticas e nativas ativas na superfície do solo de uma área de Floresta Atlântica do Estado
de São Paulo, Brasil. Os oligoquetos foram amostrados usando armadilhas de queda (pitfall) em duas
áreas, uma onde houve corte raso e queima, e outra onde houve corte seletivo de espécies lenhosas. A
maior parte dos indivíduos (91,4%) foi amostrada na área onde houve corte raso e queima, e todos eram
espécies exóticas (Amynthas sp., A. gracilis, A. corticis) ou peregrinas (Pontoscolex corethrurus). O
contraste no número de indivíduos entre as duas áreas sugere que a perturbação antrópica influencia a
atividade superficial e a abundância das espécies exóticas de minhocas e que estas apresentam potencial
de uso como indicadores biológicos.
Palavras chave: Invertebrados, bioindicador, espécies exóticas invasoras, Oligochaeta.

Fernandes, J. O., M. Uehara-Prado & G. G. Brown. 2010. Lombrices de tierra exóticas como
indicadoras de perturbación antrópica en áreas de mata atlántica. Acta Zoológica Mexicana (n.s.),
Número Especial 2: 211-217.
RESUMEN. En el presente trabajo se evaluó el efecto de la perturbación antrópica en la incidencia de
lombrices exóticas y nativas activas en la superficie del suelo en un área de bosque atlántico del estado
de São Paulo, Brasil. Los oligoquetos fueron muestreados usando trampas (pitfall) en dos áreas, una en
donde hubo corte raso y quema y otra en donde solamente hubo corte selectivo. La mayor parte de los
individuos (91.4%) fue colectada en el área en donde hubo corte raso y quema y todos eran especies
exóticas (Amynthas sp., A. gracilis, A. corticis) o peregrinas (Pontoscolex corethrurus). El contraste del
número de individuos entre las dos áreas sugiere que la perturbación antrópica influye en la actividad
superficial y la abundancia de especies exóticas de lombrices y que éstas presentan un uso potencial
como indicadores biológicos.
Palabras clave: Invertebrados, bioindicador, especies exóticas invasoras, Oligochaeta.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

211
Fernandes, J. O. et al.: Minhocas como indicadoras ambientais na Mata Atlântica

INTRODUÇÃO
O resultado da atividade antrópica nos ambientes naturais pode ser medido e interpre-
tado por mudanças na abundância, diversidade e composição de grupos indicadores
que dependem de certos recursos do ecossistema (Brown 1997). Muitos pesquisado-
res têm utilizado vertebrados e plantas superiores como grupos indicadores de pertur-
bação, no entanto os invertebrados têm se mostrado mais sensíveis a modificações no
habitat e à intensidade de impacto (Lewinsohn et al. 2005).
A presença da população de minhocas em um sistema depende das condições
climáticas (precipitação, temperatura, e umidade do ar), edáficas (pH, matéria or-
gânica, nutrientes, tipo, cor, umidade e temperatura), vegetais (tipo de vegetação) e
topográficas (declividade e posição fisiografica) da área (Reynold & Jordan 1975).
As espécies exóticas e peregrinas, por serem mais adaptadas a variações climáticas
e mudanças edáficas, se beneficiam quando há conversão de florestas e pastagens
nativas para áreas de cultivos, havendo aumento na densidade populacional destas
minhocas (Fragoso et al. 1999).
As espécies exóticas pertencentes à família Megascolecidae (por exemplo, do
gênero Amynthas Kinberg) e a peregrina Pontoscolex corethrurus (Müller 1857)
possuem forte afinidade por ambientes antrópicos, sendo facilmente encontradas em
solos urbanos, áreas agrícolas e florestas secundárias (Righi 1999, Brown et al. 2006).
Os trabalhos que tratam as minhocas como bioindicadores estão relacionados princi-
palmente aos agroecossistemas (de contaminação por agrotóxicos, práticas agrícolas,
e manejo e fertilidade do solo) (Peixoto & Marochi 1996, Langenbach et al. 2002,
Brown et al. 2003, Santos et al. 2003, Nunes et al. 2007, Römbke et al. 2007), ha-
vendo poucos estudos de como suas populações reagem a mudanças em ambientes
naturais como as Florestas Tropicais.
Desta forma, o objetivo deste estudo foi quantificar a incidência de minhocas exó-
ticas ativas na superfície do solo de uma área de Floresta Atlântica, com diferentes
graus de alteração antrópica.

MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi conduzido no município de São Luiz do Paraitinga, São Paulo (23°20’S,
45°20’W), próximo às escarpas da Serra do Mar, no planalto de Paraitinga-Paraibuna.
As altitudes na região variam de 870 a 1.100 m. O clima é úmido sem estação seca, a
temperatura média anual é de 20°C (min. 12°C, máx. 27°C) e a precipitação média é
de 2.180 mm/ano. Predominam na região solos do tipo Latossolo Vermelho-Amare-
lo, Cambissolo e solos Litólicos (RADAMBRASIL 1983). A vegetação original foi
classificada por Veloso et al. (1991) como Floresta Ombrófila Densa.
O Núcleo Santa Virgínia, criado em 1989, possui área de 4.894 ha, está localizado
na porção sudeste do município de São Luiz do Paraitinga, no Parque Estadual da

212
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Serra do Mar (23°17’ - 23°24’ S, 45°03’ - 45°11’ W) e inserido em um grande contí-


nuo de Floresta Atlântica. A região do parque é considerada “área de extrema impor-
tância biológica” para a fauna e a flora, sendo, portanto, da mais alta prioridade para
conservação da Floresta Atlântica, segundo critérios estabelecidos pelo Ministério do
Meio Ambiente (MMA 2000).
Na década de 1960, ocorreu em parte da Floresta Atlântica no Núcleo Santa Vir-
gínia, corte raso e queimadas, que geraram a substituição da floresta por pastagens
(Melinis menutiflora – Gramineae) para pecuária e plantação de Eucalyptus spp. para
produção de carvão. Atualmente, essa área se apresenta na forma de mosaico, com-
posto por áreas de floresta madura, pastagens, plantios de Eucalyptus spp. e florestas
secundárias em diferentes estágios de regeneração (Tabarelli & Mantovani 1999). As
famílias vegetais Melastomataceae, Rubiaceae, Lauraceae, e Myrtaceae estão presen-
tes em toda área do Núcleo; contudo, quanto mais recente a regeneração da floresta,
maior é a presença das famílias Melastomataceae e Rubiaceae e, quanto mais próxi-
ma a floresta do clímax, maior é a importância das famílias Myrtaceae e Lauraceae
(Tabarelli & Mantovani 1999).
Para avaliar a resposta das minhocas à perturbação antrópica, foram comparadas
duas áreas, uma onde houve o corte raso, queimada e a substituição da mata por pas-
tagem (Trilha do Poço do Pito), e outra onde houve corte seletivo de espécies lenho-
sas (Trilha do Ipiranga, acima da Base Itamambuca). Atualmente, a área amostrada
na trilha do Ipiranga está coberta na sua maior parte por floresta madura, enquanto a
outra área está coberta por vegetação com idades entre 17 e 40 anos de regeneração
(Comunicação pessoal de João Paulo Villani, Tabarelli & Mantovani 1999).
Em cada área foram instaladas seis unidades amostrais, que distavam pelo menos
100 m entre si. Cada unidade amostral era constituída por cinco armadilhas do tipo
pitfall (copos plástico transparentes de 500 ml, com 9 cm de diâmetro e 12 cm de al-
tura) nivelados ao solo, com a abertura protegida por uma cobertura de isopor dispos-
tas linearmente, distantes dois metros entre si e contendo como líquido conservante
propileno glicol 30% e formol 0,1%. As 30 armadilhas em cada área ficaram abertas
seis dias por mês, de novembro de 2004 a maio de 2005.
As minhocas coletadas foram fixadas em formol 2% e conservadas em álcool
70%. No gênero Amynthas, apenas as minhocas com clitelo (adultas) puderam ser
identificadas até espécie. Os exemplares coletados foram identificados pelo terceiro
autor e depositados no Museu de História Natural da Universidade Estadual de Cam-
pinas.

RESULTADOS
Após 60.480 horas de amostragem, foi capturado um total de 58 indivíduos represen-
tando quatro espécies de duas famílias da Subordem Lumbricina: Amynthas gracilis

213
Fernandes, J. O. et al.: Minhocas como indicadoras ambientais na Mata Atlântica

(Kinberg 1867) e Amynthas corticis (Kinberg 1867), ambas espécies exóticas da fa-
mília Megascolecidae, e Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) e Glossoscolex sp.
(juvenil), espécies da família Glossoscolecidae. Até o momento, nenhuma minhoca
era conhecida da reserva, sendo esse o primeiro registro de espécies do Núcleo Santa
Virgínia.
A maior parte dos indivíduos encontrados (91,4%) foi coletada onde houve corte
raso e queima; nessa área todos eram espécies exóticas ou peregrinas (Tabela I). As
espécies de Amynthas predominaram, representando 95% de todas as minhocas cole-
tadas, sendo mais abundantes na área mais perturbada (Poço do Pito). Na área menos
perturbada, apenas cinco indivíduos foram encontrados; destes, dois eram do gênero
Amynthas (exóticas) e os demais eram espécies peregrinas ou nativas (Tabela I).

DISCUSSÃO
No presente estudo foram recuperados apenas dois indivíduos de P. corethrurus e
um de Glossoscolex sp. (não pigmentada). Estas espécies endógeas sobem pouco à
superfície do solo e, portanto, são pouco coletadas usando o método de pitfall. Várias
espécies do gênero Glossoscolex habitam a Floresta Atlântica no Estado de São Paulo
(Brown & James 2006), e a espécie P. corethrurus é a minhoca com a mais ampla
distribuição do país, sendo encontrada em quase todos os estados, principalmente em
ecossistemas perturbados, incluindo agroecossistemas e ecossistemas naturais (Brown
et al. 2006).
A grande maioria dos indivíduos coletados pertencia à família Megascolecidae,
gênero Amynthas, minhocas amplamente conhecidas e distribuídas no Brasil e com

Tabela I. Número de indivíduos e espécies de minhocas exóticas e nativas coletadas por armadilha
de queda (pitfall), no Núcleo Santa Virgínia, em áreas com histórico de corte raso e queima (maior
perturbação), ou corte seletivo de espécies lenhosas (menor perturbação).
Família Espécies Origem Corte raso e queima Corte seletivo

Megascolecidae1 Amynthas corticis Exótica 19 2


Amynthas gracilis Exótica 9 0
Amynthas sp. (juvenis) Exóticas 23 2
Glossoscolecidae Pontoscolex corethrurus2 Peregrina 2 0
Glossoscolex sp. Nativa 0 1
Total — — 53 5
Espécies exóticas (%) — — 96 80
Exóticas+peregrinas (%) — — 100 80
1 Família que no Brasil possui apenas espécies introduzidas (Righi 1999, Brown & James
2006).
2 Espécie peregrina, originária do Platô das Guianas (Righi 1984).

214
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

alto poder de invasão a ambientes antrópicos (Brown et al. 2006). São fáceis de en-
contrar e abundantes em ambientes urbanos, e são conhecidas popularmente como
minhoca “louca”, “brava”, “saltadora” ou “puladeira”. O comportamento ativo na
superfície do solo, a locomoção, o modo reprodutivo (partenogênese) e o ciclo de
vida curto são as principais razões de seu sucesso como colonizadoras (Brown et al.
2006).
A densidade de minhocas exóticas coletadas, especialmente do gênero Amynthas,
foi diferente entre as duas áreas avaliadas no presente estudo, sendo maior na área
onde houve corte raso e queima, e menor na área onde houve apenas corte seletivo de
espécies, sugerindo que a perturbação antrópica pode favorecer a invasão e o estabe-
lecimento dessas espécies (Hendrix 2006). Porém, no presente estudo é impossível
saber quando e porque as minhocas exóticas chegaram à reserva, devido à ausência
de avaliações prévias das espécies do local. Contudo, sabe-se que as espécies exóticas
têm sido transportadas pela ação humana a muitas áreas perturbadas e com vegetação
nativa (Brown et al. 2006, Hendrix 2006), onde elas podem chegar a se estabelecer
e se espalhar, dependendo das condições locais. Nesse sentido, apesar do método de
coleta de minhocas usado no presente estudo (pitfall) não ser ideal para quantificar
populações de minhocas no campo, ele pode ser de utilidade para indicar a atividade
e abundância de espécies que se movem na superfície do solo (Baker & Lee 1993,
Hendrix 2002, Callaham et al. 2003). Dentre essas, estão as minhocas exóticas do
gênero Amynthas, que não são bem coletadas usando o método de catação (triagem)
manual do solo, devido aos seus rápidos movimentos de fuga quando perturbadas
(Baretta et al. 2007).
Portanto, o maior número de indivíduos do gênero Amynthas coletados nas ar-
madilhas da área perturbada indica maior abundância desses animais nessa área e/ou
condições mais adequadas para atividade na superfície do solo desse local. A maior
abundância e proporção de espécies exóticas e peregrinas na área perturbada podem
também indicar maior preferência dessas minhocas a esse habitat ou a maior facilidade
de sua colonização. Contudo, para realizar uma avaliação mais precisa da abundância
das minhocas nativas e exóticas do local, é necessário usar os métodos tradicionais
de coleta de minhocas (triagem manual e/ou extração com formol diluído para coletar
as espécies mais velozes), já que as armadilhas não proporcionam uma medida direta
da abundância específica de minhocas no local, especialmente das espécies endógeas
que pouco se locomovem na superfície do solo (Baker & Lee 1993).
Estudos sobre a dinâmica populacional, ecologia, biologia e diversidade das espé-
cies de minhocas exóticas invasoras e suas relações com os ambientes em que vivem
são necessários para evitar sua invasão em ecossistemas naturais e/ou controlar essas
populações em locais já invadidos (Brown et al. 2006). Esses estudos devem, prefe-
rivelmente, contemplar o uso de diversos métodos de coleta (Baretta et al. 2007) e
avaliação da atividade e poder de invasão das minhocas exóticas, especialmente do

215
Fernandes, J. O. et al.: Minhocas como indicadoras ambientais na Mata Atlântica

gênero Amynthas. Nesse sentido, o uso das armadilhas pode ser útil para realizar uma
avaliação da atividade de minhocas na superfície e do potencial de invasão/coloni-
zação das mesmas, algo mais difícil de realizar usando os métodos tradicionais de
coleta de minhocas (Callaham et al. 2003).
No presente trabalho, as espécies do gênero Amynthas mostraram um potencial
para bioindicação de ambientes perturbados em áreas de Floresta Atlântica, e tam-
bém de seu potencial para colonizar novos ambientes, considerando sua locomoção
freqüente na superfície do solo. Estudos mais extensos e detalhados contribuirão para
um melhor aproveitamento dessas espécies como indicadoras, e do potencial real do
uso de armadilhas de queda (pitfall) em programas de avaliação e monitoramento
ambiental.

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem: João Paulo Villani e os funcionários do Núcleo Sta. Virgí-
nia pelo apoio e camaradagem durante o período de execução do trabalho; Artur
N. Furegatti e Keith S. Brown Jr. pelo apoio logístico antes, durante e depois das
amostragens; os estagiários do projeto “Artrópodes como indicadores biológicos de
perturbação antrópica em Floresta Atlântica” pelo auxílio na triagem do material; to-
dos os que colaboraram na instalação dos pitfalls; André V. L. Freitas pelas sugestões
pertinentes no delineamento experimental e na versão final do texto; Inara R. Leal
pelas sugestões pertinentes na versão final do texto; o Instituto Florestal do Estado de
São Paulo pela autorização de pesquisa. M. Uehara-Prado e G.G. Brown agradecem
ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pela bolsa de
doutoramento e de pesquisa, respectivamente.

LITERATURA CITADA
Baker, G. H. & K. E. Lee. 1993. Earthworms. Pp. 359-371. In: M. R. Carter (Ed.). Soil sampling and
methods of analysis. Lewis Publishers, Boca Raton.
Baretta, D., G. G. Brown, S. W. James & E. J. B. N. Cardoso. 2007. Earthworm populations sam-
pled using collection methods in Atlantic forests with Araucaria angustifolia. Scientia Agricola.
64(4): 484-392.
Brown Jr., K. S. 1997. Diversity, disturbance and sustainable use of Neotropical forests: insects for
conservation monitoring. Journal of Insect Conservation. 1: 1-8.
Brown, G. G., N. P. Benito, A. Pasini, K. D. Sautter, M. de F. Guimarães & E. Torres. 2003. No-
tillage greatly increases earthworm populations in Paraná state, Brazil. Pedobiologia. 47: 764-771.
Brown, G. G. & S. W. James. 2006. Earthworms biodiversity in São Paulo state, Brazil. European
Journal of Soil Science. 42: 145-149.
Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.
2006. Exotic, peregrine, and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribbean Journal of Science. 42: 111-117.
Callaham Jr., M. A., P. F. Hendrix & J. P. Ross. 2003. Occurrence of an exotic earthworm (Amynthas
agrestis) in undisturbed soils of the southern Appalachian Mountains, USA. Pedobiologia. 47: 466-470.

216
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Fragoso, C., G. G. Brown, J. C. Patrón, E. Blanchart, P. Lavelle, B. Pashanasi, B. K. Senapati &


T. Kumar. 1997. Agricultural intensification, soil biodiversity and agroecosystem function in the
tropics: The role of earthworms. Applied Soil Ecology. 6: 17-35.
Hendrix, P. F. 2002. Soil fauna. Pp. 45-94. In: M. E. Sumner (Ed.). Handbook of soil science. CRC
Press, Boca Raton.
Hendrix, P. F. (Ed.) 2006. Biological invasions belowground: Earthworms as invasive species. Sprin-
ger, Dordrecht.
Langenbach, T., M. V. S Inácio, A. M. Aquino & B. Brunninger. 2002. Influência da minhoca Pon-
toscolex corethrurus na distribuição do acaricida dicofol em um Argiossolo. Pesquisa Agropecuária
Brasileira. 37: 1663-1668.
Lewinsohn, T. M., A. Freitas & P. I. Prado. 2005. Conservação de invertebrados terrestres e seus
habitats no Brasil. Megadiversidade. 1: 62-69.
MMA. 2000. Avaliação e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica e
Campos Sulinos. MMA/SBF, Brasília.
Muys, B. & P. H. Granval. 1997. Earthworms as bio-indicators of forest site quality. Soil Biology &
Biochemistry. 29: 323-328.
Nunes, D. H., A. Pasini, N. P. Benito & G. G. Brown. 2007. Minhocas como bioindicadoras da quali-
dade ambiental. Um estudo de caso na região de Jaguapitã, PR, Brasil. Pp. 467-480. In: G. G.Brown
& C. Fragoso (Eds.). Minhocas na América Latina: biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja, Lon-
drina.
Paoletti, M. G. 1999. Invertebrate biodiversity as bioindicators of sustainable landscapes: Practical
use of invertebrates to assess sustainable land use. Elsevier, Amsterdam.
Peixoto, R. G. T. & A. I. Marochi. 1996. A influência da minhoca Pheretima sp. nas propriedades de
um latossolo vermelho escuro álico e no desenvolvimento de culturas em sistema de plantio direto,
em Arapoti-PR. Plantio Direto. 35: 23-25.
RADAMBRASIL. 1983. Projeto Radambrasil: levantamento de recursos naturais. IBGE, Rio de Ja-
neiro.
Righi, G. 1984. Pontoscolex (Oligochaeta, Glossoscolecidae), a new evaluation. Studies on Neotropical
Fauna and Environment. 19: 159-177.
Righi, G. 1999. Oligochaeta. Pp. 10-21. In: C. R. F. Brandão & E. M. Cancello (Eds.). Biodiversidade
do Estado de São Paulo, Brasil: síntese do conhecimento ao final do século XX, 5 - Invertebrados
terrestres. FAPESP, São Paulo.
Reynolds, J. W. & G. A. Jordan. 1975. A preliminary conceptual model of megadrile activity and
abundance in the Haliburton Highlands. Megadrilogica. 2: 1-9.
Römbke, J., S. Jänsch & M. Garcia. 2007. Earthworm as bioindicators (in particular for the influence
of Land use). Pp. 455-466. In: G. G. Brown & C. Fragoso (Eds.). Minhocas na América Latina:
biodiversidade e ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
Santos J. C. P., D. Baretta, A. F. Manfroi, I. Bertol, C. R. D. Maluche, O. Klauberg-Filho & F.
Crestani. 2003. Fauna edáfica como bioindicadora da qualidade do solo em diferentes sistemas de
preparo e cultivo. Pp. 1-4. In: Anais da XIV Reunião Brasileira de Manejo e Conservação do Solo e
da Água. SBCS/UFMT, Cuiabá. CD-ROM.
Tabarelli, M. & W. Mantovani. 1999. A regeneração de uma floresta tropical de montanha após corte
e queimada (São Paulo-Brasil). Revista Brasileira de Biologia. 59: 239-250.
Veloso, H. P., A. L. R. Rangel-Filho & J. C. A. Lima. 1991. Classificação da vegetação brasileira
adaptada a um sistema universal. IBGE, Rio de Janeiro.

217
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
219-2262 (2010)

EFECTO DE TRES ESPECIES DE LOMBRICES EN LA


FERTILIDAD DEL SUELO Y EL CRECIMIENTO INICIAL
DEL MAÍZ (ZEA MAYS)

Esperanza Huerta, Olivia Valier, Day Romero & Aaron Jarquin


Manejo y Fertilidad de Suelos. El Colegio de la Frontera Sur. Km 15.5 Carr. Villahermosa-Reforma,
Rancheria Guineo 2ª Secc. Villahermosa Tabasco, cp. 86280, México. E-mail: ehuerta@ecosur.mx,
espehl@yahoo.es

Huerta, E., O. Valier, D. Romero & A. Jarquin. 2010. Efecto de tres especies de lombrices en la
fertilidad del suelo y el crecimiento inicial del maíz (Zea mays). Acta Zoológica Mexicana (n.s.),
Número Especial 2: 219-226.
RESUMEN. En el presente experimento se evaluó el efecto de tres especies de lombrices de tierra en
la fertilidad del suelo y el crecimiento del maíz (Zea mays), planta de gran importancia alimenticia en la
republica Mexicana. Un individuo de cada especie (Balanteodrilus pearsei, Lavellodrilus bonampaken-
sis, especies nativas y Pontoscolex corethrurus, especie exótica) fue utilizado en el experimento de
germinación y crecimiento inicial del maíz (fase vegetativa v6), con cuatro repeticiones por tratamiento
y 9 semillas por recipiente, con 4 kg de suelo cada uno. Se determinaron los contenidos de materia orgá-
nica, nitrógeno total y fósforo disponible en el suelo y en las hojas de maíz al final del experimento. L.
bonampakensis aumentó significativamente la biomasa foliar y radicular, B. pearsei aumentó solamente
la biomasa aérea y P. corethrurus disminuyó la biomasa de raíces en relación al testigo. El contenido
de materia orgánica en el suelo fue significativamente mayor con lombrices que sin lombrices. Para los
demás parámetros no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos con y sin lombrices.
La presencia de lombrices puede afectar la fertilidad del suelo y el crecimiento inicial del maíz de forma
positiva, negativa o neutra, dependiendo de la especie. Sin embargo, más estudios son necesarios para
comprender mejor la relación de las especies nativas y exóticas de lombrices tropicales con las plantas
y el suelo.
Palabras clave: Lombrices, fertilidad del suelo, crecimiento vegetal.

Huerta, E., O. Valier, D. Romero & A. Jarquin. 2010. Effect off three earthworm species on soil
fertility and the growth of maize (Zea mays) seedlings. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 219-226.
ABSTRACT. In the present experiment, we evaluated the effect of three earthworm species on soil
fertility and seedling growth of maize (Zea mays), a food plant of great importance in Mexico. One
individual of each species (Balanteodrilus pearsei and Lavellodrilus bonampakensis, two native species
and Pontoscolex corethrurus, an exotic), were used in the germination and initial maize growth experi-
ment (vegetative phase v6), with four replicates per treatment and 9 seeds per pot, with 4 kg of soil each.
Organic matter contents, total nitrogen and available phosphorus in the soil and in the maize leaves

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01.2010.

219
Huerta et al.: Lombrices, suelo y crecimiento inicial del maíz

were determined at the end of the experiment. L. bonampakensis significantly increased foliar and root
biomass, B. pearsei increased only shoot biomass and P. corethrurus decreased root biomass in relation
to the control. Soil organic matter content increased significantly with earthworms, but for the remain-
ing parameters, no significant differences were found between treatments with and without earthworms.
Earthworm presence can affect soil fertility and initial maize growth positively, negatively or not at all,
depending on the species involved. However, further research is necessary to better understand the rela-
tionships between native and exotic tropical earthworm species, plants and the soil.
Key words: Earthworms, soil fertility, plant growth.

INTRODUCCIÓN
Para disminuir el uso de agroquímicos y la dependencia de la agricultura en fertilizan-
tes inorgánicos, es necesario buscar métodos alternativos de manejo de la fertilidad
de los suelos. Una de ellas es el manejo biológico del suelo (Swift 1999), incluyendo
la inoculación de lombrices de tierra para restaurar las condiciones de suelos dañados
o degradados y estimular la productividad agrícola (Butt et al. 1997, Brown et al.
1999, Lavelle et al. 1998). La actividad de las lombrices favorece el crecimiento de
las plantas (Edwards & Lofty 1980), y una biomasa mínima de 30 g m-2 ha producido
efectos en la producción agrícola (Brown et al. 1999). Sin embargo, la inoculación
de lombrices no es sencilla y se requieren de condiciones idóneas (cobertura arbórea,
uso de leguminosas) para que tenga éxito. También faltan muchos datos sobre la
relación de las lombrices con las plantas en el trópico; solamente algunas especies
de lombrices y plantas, principalmente exóticas o peregrinas han sido estudiadas a la
fecha. El objetivo de este trabajo fue el observar si existen diferencias en el contenido
de nutrientes en el suelo y en las hojas de maíz en su fase vegetativa inicial al inocular
tres especies de lombrices. Se utilizaron dos especies nativas de México, Balanteo-
drilus pearsei (Pickford 1938) y Lavellodrilus bonampakensis (Fragoso 1991) y una
exótica, Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) que ha sido encontrada de manera
natural en sistemas agrícolas de Tabasco.

MATERIAL Y MÉTODOS
En las instalaciones del Colegio de la Frontera Sur ubicado en el km 15.5 de la ca-
rretera Villahermosa-Reforma, Tabasco, México, se llevo a cabo el experimento.
Se colectaron lombrices juveniles de las especies L. bonampakensis, B. pearsei y
P. corethrurus, que fueron cultivadas en condiciones estables de humedad (33%) y
temperatura (27ºC) en suelo enriquecido con 1.5% de Mucuna pruriens var. utilis
de acuerdo al manual de Huerta (2008). Después de dos meses de crecimiento se
obtuvieron individuos de 1.2 ± 0.43 g los cuales fueron colocados uno por recipiente
siguiendo la proporción de 30 g m-2 con el fin de observar efectos en la germinación
y crecimiento del maíz (Zea mays). Los recipientes contaron con un tamaño de 20 cm
de altura × 6 cm de diámetro y 4 kg de capacidad, con dos orificios pequeños en cada
extremo con el fin de hacer drenar el recipiente.

220
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

El suelo, clasificado como un fluvisol (de acuerdo a Palma & Sánchez 2002) fue
colectado y tamizado a 0.5 mm. El suelo usado tenía un contenido de 4.5% de mate-
ria orgánica. En cada recipiente se sembraron 9 semillas de maíz. Cada tratamiento
tuvo 4 repeticiones para un total de 16 recipientes. Una vez germinadas las plantas se
dejaron únicamente 3 plantas por recipiente. Se monitoreo el tamaño de las plantas
cada tercer día, inmediatamente después de la germinación, midiendo la altura con
una cinta métrica por el tallo. Al cabo de 32 días después de la germinación, cuando
las plantas presentaron de 6-8 hojas (fase vegetativa v6) se evaluó la biomasa de
raíces y aérea del maíz cortando y pesando directamente. Se determinó el contenido
de materia orgánica (MO) (Walkley & Black 1934) y fósforo (P) disponible (Olsen
1982) en el suelo, se analizó el nitrógeno (N) y P total en las hojas de las plantas si-
guiendo la norma oficial mexicana (SEMARNAT 2000), y se cuantificaron y pesaron
las lombrices en cada recipiente.
Se efectuaron análisis de varianzas para datos no paramétricos (por no tener una
distribución normal), usando el Mann-Whitney U-test, con el fin de observar diferen-
cias significativas entre los tratamientos. También se realizo un análisis de compo-
nentes principales usando 10 variables (contenido de MO y P en el suelo, contenido
de N y P en hojas de maíz, altura de la planta, biomasa aérea por planta y por reci-
piente, % de germinación, biomasa de raíces por planta y por recipiente), con el fin
de observar la relación entre las variables y como las diferentes especies de lombrices
influyeron o no sobre dichas variables, con el programa ADE-4 (Thioulouse et al.
1997). De igual forma se hizo un test de Montecarlo con el fin de observar el grado
de significancia del tipo del efecto de las especies sobre las diferentes variables tes-
tadas.

RESULTADOS
Del total de semillas colocadas por recipiente germinaron el 80% con la presencia de
L. bonampakensis y 69% con P. corethrurus, pero no hubo diferencias significativas
entre los tratamientos (Cuadro I). La altura de las plantas alcanzo un promedio de 70
cm en presencia de L. bonampakensis y 62 cm con B. pearsei, pero también no se
observaron diferencias significativas entre los tratamientos (Cuadro I).
Las plantas con el mayor peso fresco (68 ± 14 g) después de 32 días de crecimien-
to fueron las que crecieron en los recipientes con L. bonampakensis y B. pearsei, con
valores significativamente mayores que aquellas en presencia de P. corethrurus y sin
lombrices (Cuadro I). En cuanto al peso fresco de las raíces este fue significativa-
mente mayor con inoculación de L. bonampakensis (20.4 ± 3g) en comparación a los
demás tratamientos. En presencia de P. corethrurus, la biomasa de raíces fue menor
que en el tratamiento testigo sin lombrices (Cuadro I).
El contenido de materia orgánica en el suelo fue significativamente mayor en
presencia de las tres especies de lombrices que en el suelo sin lombrices (Cuadro I).

221
222
Cuadro I. Efecto de la presencia de lombrices en las propiedades del suelo y las plantas de maíz. MOS:
materia orgánica en el suelo, Ps: fósforo en suelo, G: Germinación, Nh: nitrógeno en hojas, Ph: fósforo en
hojas. En paréntesis, desviación estándar. Letras distintas indican diferencias significativas entre tratamientos.
MOS Ps G Altura Biomasa aérea Biomasa de raíces Nh Ph
Tratamiento
(%) (mg kg-1) (%) (cm) Total (g) g planta-1 Total (g) g planta-1 (%) (%)
Huerta et al.: Lombrices, suelo y crecimiento inicial del maíz

P. corethrurus 5.4(0.3)a 75.7 69 65(6) 155.5 47.0(12)b 32.8 10.5(4.2)c 1.31 0.012
L. bonampakensis 5.0(0.2)a 62.1 80 70(6) 222.4 68.2(14)a 60.4 20.4(3)a 1.33 0.027
B. pearsei 5.0(0.6)a 77.5 77 62(10) 227.9 66.4(29)a 51.5 17.0(4)b 1.43 0.027
Testigo 4.5(1.4)b 73.5 75 65(3) 201.2 58.6(18)b 48.2 17.0(7)b 1.42 0.016
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Para los demás parámetros, o sea P en el suelo, N y P en las hojas, no se observaron


diferencias significativas entre los tratamientos.
El circulo de correlación del análisis de componentes principales, con 90% de
inercia en ambos ejes (Fig. 1a), mostró que la altura del maíz se separó completamen-
te de las otras variables, encontrándose en oposición al contenido de P en el suelo y
N en las hojas. En el eje 1, el % de germinación, la biomasa de raíces por planta y por
recipiente estuvieron muy correlacionadas con el % de fósforo en hojas y la biomasa
aérea foliar por planta y recipiente. Al disponer las especies de lombrices sobre el pla-
no factorial (Fig. 1b p: 0.0) se observó que P. corethrurus estuvo más correlacionado
con altos contenidos de materia orgánica en el suelo, que L. bonampakensis produce
efectos importantes en la altura del maíz y que B. pearsei promueve mayores conte-
nidos de nitrógeno en las hojas de las plantas.
Las lombrices no presentaron un aumento significativo en su peso y no hubo re-
producción de las mismas durante el experimento.

DISCUSIÓN
Las tres lombrices utilizadas pertenecen a la misma categoría ecológica (endogeas,
Fragoso 2001) pero sus efectos sobre el suelo y las plantas de maíz fueron distintos:
P. corethrurus tuvo mayores efectos sobre el contenido de materia orgánica en el

Figura 1. a) Circulo de correlación después de un análisis en componentes principales, matriz de


correlación. MO%: materia orgánica, N: nitrógeno, P: fósforo, AM: altura del maíz en el día 32, BRR:
biomasa raíces del maíz por recipiente, BRP: Biomasa raíces del maíz por planta, BAR: biomasa aérea
del maíz por recipiente, BAP: Biomasa aérea del maíz por planta, G: % de germinación; b) Especies de
lombrices en el plano factorial después de un análisis en componentes principales (p:0.00).

223
Huerta et al.: Lombrices, suelo y crecimiento inicial del maíz

suelo; B. pearsei sobre los contenidos de nitrógeno en las hojas, L. bonampakensis,


B. pearsei (positivos) y P. corethrurus (negativo) sobre la biomasa aérea y de raíces,
respectivamente. L. bonampakensis promovió un incremento del 30% de la biomasa
aérea en comparación con las plantas en presencia de P. corethrurus, pero este valor
sólo fue 12.7% mayor que el testigo. Esta es la primera vez que se reportan los efectos
de estas especies de lombrices sobre el crecimiento inicial del maíz. Otros autores,
han estudiado principalmente el efecto de las lombrices sobre la producción de maíz
y su biomasa en la época de la cosecha de los granos. En esos estudios, Ortiz et al.
(2007) no encontraron efectos de B. pearsei sobre la producción de maíz y Brown et
al. (2004a) observaron efectos negativos y neutros de P. corethrurus sobre la bioma-
sa de maíz en presencia y ausencia de residuos de maíz, respectivamente. En el Perú,
Pashanasi et al. (1994) observó un incremento del 37% de la producción de maíz en
presencia de P. corethrurus y leguminosas.
Scheu (2003) y Brown et al. (2004b) mencionan que alrededor de un 9% de los
trabajos que investigan la relación entre las lombrices y las plantas muestran efectos
negativos de las lombrices a las plantas, aunque el efecto depende del sistema, los
inputs suministrados y el pH, textura y %C del suelo (Ortiz et al. 2007). El presente
estudio se llevo a cabo con el fin de observar cual lombriz produce los mejores efec-
tos sobre las plantas de maíz y el suelo y después poder recomendar su reproducción
al agricultor. Los contenidos de fósforo reportados en las hojas del maíz correspon-
den a rangos medios (0.03-0.5%) de suficiencia evaluados por Jones et al. (1991),
adecuados para que las plantas puedan crecer sin uso de fertilizante fosforado, aunque
esto depende de la edad de la planta; a mayor edad, mayor es el requerimiento.
Hasta la fecha solo se han manejado solamente el 8% de las especies de lombrices
de la republica mexicana (Fragoso 2001), y seria conveniente el promover su repro-
ducción y uso pero es necesario comprender con mayor exactitud la relación de las
mismas con las plantas y los suelos. Algunos puntos importantes para considerarse
en esta relación son: 1) la categoría ecológica de la lombriz, lo que influirá en su
alimentación y en la cantidad de suelo, tipo y calidad de recursos orgánicos que las
lombrices utilicen en el sistema; 2) la relación simbiótica que presentan con su micro-
flora (Barois 1987), lo que hace o hará que las lombrices tengan mayor o menor éxito
en utilizar los nutrientes del suelo y los efectos que produzcan sobre las plantas; 3) si
son nativas o exóticas, pues las lombrices nativas, al ser menos agresivas en ocupar
y usar recursos de los nuevos ambientes podrían promover mayores beneficios a las
plantas. Más estudios son necesarios con el fin de comprender la relación de las lom-
brices nativas y exóticas tropicales con las plantas.

AGRADECIMIENTOS
Al Dr. Regino Gómez por sus consejos. Al proyecto TAB-2007-C09-74864. A fon-
dos mixtos Tabasco proyecto 11316 quien financio el presente estudio y a los reviso-

224
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

res de este documento por sus ob­servaciones muy acertadas y a Traducciones Glazer
quien hizo la traducción del resumen.

LITERATURA CITADA
Barois, I. 1987. Interactions entre les vers de terre géophages et la microflore du sol pour l’exploitation
de la matière organique du sol. Travaux de Recherche de Lamto. 7: 1-151.
Brown, G., B. Pashanasi, C. Villenave, J. Patron, B. Senapati, S. Giri, I. Barois, P. Lavelle, E. Blan-
chart, R. Blakemore, A. Spain & J. Boyer. 1999. Effects of earthworms on plant production in
tropics. Pp. 87-147. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds.). Earthworm management
in tropical agroecosystems. CAB-International Wallingford.
Brown, G. G., J. C. Patrón, I. Barois & P. Lavelle. 2004a. Tropical earthworm (Pontoscolex co-
rethrurus: Glossoscolecidae; Polypheretima elongata: Megascolecidae) effects on common bean
(Phaseolus vulgaris) and maize (Zea mays) production under greenhouse conditions. Pp. 313-339.
In: S. H. S. Hanna and W. Z. A. Mikhail (Eds.). Soil zoology for sustainable development in the 21st
century. Palm Press, Cairo.
Brown, G. G., C. A. Edwards & L. Brussaard. 2004b. How earthworms affect plant growth: burrow-
ing into the mechanisms. Pp. 13-49. In: C. A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology. CRC Press, Boca
Raton.
Butt, K. R., J. Frederickson & R. M. Morris. 1997. The Earthworm Inoculation Unit (EIU) technique,
an integrated system for cultivation and soil-inoculation of earthworms. Soil Biology & Biochemis-
try. 29(3/4): 251-257.
Edwards, C. & J. R. Lofty. 1980. Effects of earthworm inoculation upon the root growth of direct
drilled cereals. Journal of Applied Ecology, 17(3): 533-543.
Fragoso, C. 2001. Las lombrices de tierra de México (Annelida, Oligochaeta): diversidad, ecología y
manejo. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie). Numero especial 1: 131-171
Fragoso, C. 1991. Two new species of earthworm genus Lavellodrilus (Oligochaeta, Acanthodrilini)
from tropical Mexican rain forests. Studies on Neotropical Fauna and Environment. 26(2): 83-91.
Huerta, E. 2008. Manual de reproducción de lombrices nativas. El Colegio de la Frontera Sur. Mé­
xico.
Jones, B. J., B. Wolf & H. A. Mills. 1991. Plant analysis handbook: a practical sampling, preparation,
analysis and interpretation guide. Micro-Macro publishing, Athens.
Lavelle, P., I. Barois, E. Blanchart, G. Brown, T. Decaëns, C. Fragoso, J. J. Jimenez, K. Kajondo,
M. Martinez, A. Moreno, B. Pashanasi, B. Senapati & C. Villenave. 1998. Earthworms as a
resource in tropical agroecosystems. Nature & Resources. 34(1): 26-41.
Olsen, S. R. & L. E. Sommers. 1982. Phosphorus. Pp 57-62. In: A. L. Page, R. H. Miller and D. R.
Keeney (Eds). Methods of soil analysis, Part 2, 2nd Ed. American Society of Agronomy, Madison.
Ortiz-Ceballos A. I., C. Fragoso & G. G. Brown. 2007. Synergistic effect of a tropical earthworm
Balanteodrilus pearsei and velvetbean Mucuna pruriens var. utilis on maize growth and crop pro-
duction. Applied Soil Ecology. 35: 356-362.
Palma-Lopez, D. J. & A. Triano-Sanchez. 2002. Plan de uso sustentable de suelos de Tabasco II.
Colegio de Postgraduados, Cárdenas.
Pashanasi, B., P. Lavelle & J. Alegre. 1994. Efecto de lombrices de tierra (Pontoscolex corethrurus)
sobre el crecimiento de cultivos anuales y características físicas y químicas en suelos de Yurima-
guas. Folia Amazónica 6: 5-45.
Pickford, E. 1938. Earthworms in Yucatán Caves. Carnegie Institution of Washington. 491: 71-100.

225
Huerta et al.: Lombrices, suelo y crecimiento inicial del maíz

Secretaria del Medio Ambiente y Recursos Naturales. 2000. Norma Oficial Mexicana NOM-021-
RECNAT-2000. SEMARNAT, México.
Scheu, S. 2003. Effects of earthworms on plant growth: patterns and perspectives. Pedobiologia 47:
846-856.
Swift, M. J. 1999. Towards the second paradigm: Integrated biological management of soil. Pp. 11-24.
In: J. O. Siqueira, F. M. S. Moreira, A. S. Lopes, L. R. G. Guilherme, V. Faquin, Neto Furtani, A. E.
and J. G. Carvalho. (Eds). Inter-relação fertilidade, biologia do solo e nutrição de plantas. UFLA,
Lavras.
Thioulouse, J., D. Chessel, S. Dolédec & J-P. Olivier. 1997. ADE-4: a multivariate analysis and
graphical display software. Statistics and Computing. 7: 75-83.
Walkley, A. & L. A. Black. 1934. An examination of Degtjareff method for determining soil organic
matter and proposed modification of the chromic acid titration method. Soil Science. 37: 29-38.

226
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
227-2392 (2010)

EVALUACIÓN DEL EFECTO DEL FOLLAJE DE ÁRBOLES


FORRAJEROS Y OLIGOQUETOS EN EL CRECIMIENTO
DEL SORGO EN CONDICIONES DE INVERNADERO

Marco Ávila,1 Francisco Bautista,1,2 Esperanza Huerta3 & Virginia


Meléndez1
1Cuerpo Académico de Ecología Tropical, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias,

Universidad Autónoma de Yucatán. km 15.5 carretera Mérida-Xmatkuil, CP. 97000, Mérida Yucatán,
México.
2Centro de Investigaciones en Geografía Ambiental, UNAM. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701

Col. Ex-Hacienda de San José de La Huerta CP. 58190 Morelia Michoacán, México. leptosol@ciga.
unam.mx
3Manejo y Fertilidad de Suelos. El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Villahermosa, km 15.5 Carr.

Villahermosa-Reforma, Ranchería Guineo 2ª Sección. CP. 86280, Villahermosa Tabasco, México.

Ávila, M., F. Bautista, E. Huerta & V. Meléndez. 2010. Evaluación del efecto del follaje de árboles
forrajeros y oligoquetos en el crecimiento del sorgo en condiciones de invernadero. Acta Zoológica
Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 227-239.
RESUMEN. Bajo condiciones de invernadero se analizó el efecto de la calidad del follaje de las espe-
cies arbóreas Diospyros cuneata, Bursera simaruba, Caesalpinia gaumeri, Randia longiloba, Gymno-
podium floribundum y Piscidia piscicula, y de la lombriz de tierra Dichogaster bolaui en el crecimiento
del sorgo. Se usaron cubetas de plástico conteniendo 2 kg de suelo, 100 g de follaje de cada especie y 1.2
g de lombrices. El diseño utilizado fue completamente al azar y los datos se analizaron con análisis de
varianza y con un análisis de componentes principales para conocer la relación entre la calidad del folla-
je, el crecimiento del sorgo y la biomasa de lombrices. El follaje de B. simaruba y G. floribundum que
aportaron las mayores cantidades de fósforo favorecieron la mayor producción de materia seca del sorgo,
con o sin lombrices, aunque las mayores alturas de esta planta se correlacionaron con contenidos altos de
Fibra Detergente/N. La aplicación de lombrices ocasionó un aumento de la biomasa total y la altura de
las plantas de sorgo. El follaje de R. longiloba y C. gaumeri favorece a las poblaciones de D. bolaui pero
no el crecimiento del sorgo. En el grupo de tratamientos con lombrices, el follaje de P. piscicula y D.
cuneata mantuvo poblaciones favorables de lombrices, pero no beneficiaron el crecimiento del sorgo.
Palabras clave: Lombrices de tierra, calidad del follaje, crecimiento vegetal.

Ávila, M., F. Bautista, E. Huerta & V. Meléndez. 2010. Evaluation of the effect of fodder tree leaf-
litter and earthworms on sorghum growth in the greenhouse. Acta Zoológica Mexicana (n.s.),
Número Especial 2: 227-239.
ABSTRACT. Under greenhouse conditions we analyzed the effect of litter quality of the arboreal spe-
cies Diospyros cuneata, Bursera simaruba, Caesalpinia gaumeri, Randia longiloba, Gymnopodium

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

227
Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

floribundum and Piscidia piscicula, and inoculation of the earthworm Dichogaster bolaui, on sorghum
growth. Plastic pots were used containing 2 kg of soil, 100 g of foliage of each plant and 1.2 g of earth-
worms. The experimental design was completely randomized and the data submitted to ANOVA and
principal components analysis to study the relationships between litter quality, sorghum growth and
earthworm biomass. The foliage of B. simaruba and G. floribundum that have higher phosphorus fa-
vored the higher sorghum biomass, with or without earthworms, although plant heights were correlated
with higher ratios of Detergent Fibre/N. Earthworm inoculation increased total biomass and the height of
the sorghum plants. The foliage of R. longiloba and C. gaumeri favors the populations of D. bolaui but
not sorghum plant growth. In the group of treatments with earthworms, the foliage of P. piscipula and D.
cuneata supported favorable populations of earthworms, but did not benefit sorghum growth.
Key words: Earthworms, litter quality, plant growth.

INTRODUCCIÓN
En Yucatán México, un millón de ha del territorio que inicialmente contaba con ve-
getación de selva baja y selva mediana se encuentra ahora con pastizales; además
existen 1.5 millones de ha perturbados (Flores & Espejel 1994). Las actividades agrí-
colas y pecuarias extensivas de roza, tumba y quema son de escasa productividad,
debido a condiciones ambientales de suelos someros y clima de trópico subhúmedo
y semiárido (Bautista et al. 2005) y el alto grado de perturbación de los ecosistemas.
En el mantenimiento de los pastizales se invierte gran cantidad de esfuerzo y recursos
económicos en la fertilización, control de arvenses y el riego que sólo se resuelve
temporalmente con su abandono y con la apertura de nuevas tierras para pastos.
Los sistemas silvopastoriles (SSP) son una opción de manejo agroforestal con
objetivos pecuarios; si se establecen con base en la vegetación secundaria, es posible
producir follaje durante la época seca, su establecimiento es económico y se favorece
la conservación de diversos servicios ambientales que pueden coexistir con la gana-
dería tradicional, aunque para promoverlos se requiere mayor conocimiento técnico
de su funcionamiento (Sosa et al. 2004).
Flores & Bautista (2005) reportaron 211 especies forrajeras utilizadas por los
mayas, entre las que destacan Diospyros cuneata, Bursera simaruba, Caesalpinia
gaumeri, Randia longiloba, Gymnopodium floribundum y Piscidia piscicula. Estas
plantas pueden ser utilizadas para el diseño de SSP previo reconocimiento, en un
principio, de su calidad, el efecto del follaje en la fertilidad del suelo y el efecto del
follaje en la fauna del suelo, incluyendo las poblaciones de lombrices de tierra.
Las lombrices de tierra modifican muchas de las propiedades de los suelos, las
cuales afectan el crecimiento de las plantas y por lo tanto su producción (Brown et al.
1999). En particular, son bien conocidos los beneficios de las lombrices en la fertili-
dad de los suelos (Barley 1959, Syers & Springett 1984, Edwards 2004, Huerta et al.
2007), especialmente la disponibilidad de N y P para las plantas.
Los factores considerados como más determinantes que afectan a la distribución
y abundancia de poblaciones de lombrices son temperatura, humedad, calidad de

228
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

la hojarasca, contenido de materia orgánica y pH (Satchell 1967, Shakir & Dindal


1997, Lee 1985, Edwards & Bohlen 1996, Cannavacciulo et al. 1998, Bhadauria et
al. 2000). Se han realizado varios experimentos que demuestran que la hojarasca con
altas concentraciones de substancias lignificadas y polifenoles son más difíciles de
descomponer y son menos palatables para los oligoquetos. Su uso podría disminuir
el desarrollo de las poblaciones de las lombrices de tierra y sus efectos benéficos
sobre el suelo (Satchell 1967, Hendriksen 1990, Daniel 1991, Lavelle & Gilot 1994,
Ganihar 2003).
La calidad de la materia orgánica juega un papel relevante; lombrices como Mi-
llsonia anomala, Pontoscolex corethrurus, Balanteodrilus pearsei y Polypheretima
elongata han incrementado su crecimiento bajo el efecto de materia orgánica fresca
(Lavelle et al. 1989a, b, García & Fragoso 2003, Huerta et al. 2005, Ortiz-Ceballos
et al. 2005). Sin embargo, el comportamiento de las poblaciones de la especie Dicho-
gaster bolaui Michaelsen y su respuesta a diversa calidad de la hojarasca no está bien
entendida.
En la búsqueda de opciones de diseño de sistemas agroforestales en donde las
especies forrajeras beneficien a la planta principal y a la comunidad de macroinver-
tebrados se llevó al cabo el presente trabajo, cuyo objetivo fue evaluar el efecto de
la calidad de hojarasca de seis especies de árboles forrajeros en combinación con la
lombriz de tierra D. bolaui sobre el crecimiento del sorgo (Sorghum vulgare).

MATERIAL Y MÉTODOS
El estudio se realizó en condiciones de invernadero utilizando material de la vege-
tación secundaria que proviene de una selva baja caducifolia de doce años de edad,
ubicada en el rancho Saramuyo, municipio de Mérida, Yucatán, México. Se selec-
cionaron seis especies arbóreas consideradas forrajeras: D. cuneata (D), B. simaruba
(B), C. gaumeri (C), R. longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) (Flores
& Bautista 2005).
En Septiembre del 2004, se tomaron muestras de hojas y tallos menores de 1 cm
de diámetro de las especies seleccionadas. Las muestras se secaron a 60° C durante
48 h, en una estufa de aire forzado. Después se molieron con un molino eléctrico y se
tamizaron a 2 mm. Del material preparado se tomaron submuestras para analizar el
contenido de: nitrógeno total (N) por el método de Kjeldahl (AOAC 1990), las concen-
traciones de fósforo por el método colorimétrico, compuestos fenólicos en una extrac­
ción de metanol acuoso al 50% y Folin-Denis (Anderson & Ingram 1993), fibra deter-
gente (FD) ácida (FDA) y neutra (FDN) por el método de Van Soest et al. (1991).
Se colectó el suelo del horizonte superficial de un Leptosol hiperesquelético, el
cual se tamizó a 2 mm. El suelo presentó las siguientes propiedades fisicoquímicas:
0.61% de N; 14.94% de materia orgánica; 46.31% de capacidad de campo; 27.55%
de punto de marchitamiento permanente; 1.66 mg kg-1 de P; 42.17 cmol kg-1 de ca-

229
Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

pacidad de intercambio catiónico; 1.12 cmol kg-1 de Na; 5.21 cmol kg-1 de K; 46.55
cmol kg-1 de Ca; 3.12 cmol kg-1 de Mg, así como un 90% de pedregosidad y una
distribución de partículas de 38% de arena, 32% de limo y 30% de arcilla.
La colecta de las lombrices se realizó manualmente de un lugar cercano a un
corral de ovinos. La especie D. bolaui fue seleccionada para utilizarse en los experi-
mentos por ser la más abundante en la región.
El experimento se estableció en invernadero, en un arreglo estadístico factorial
(7 × 2 niveles), con y sin residuos de las seis especies y con (+L) y sin lombrices, con
una distribución de los tratamientos completamente al azar y con 10 repeticiones.
Se prepararon 140 macetas utilizando 2 kg de suelo con 100 g de follaje seco
de la especie indicada de acuerdo a los tratamientos. En los tratamientos donde se
utilizaron lombrices, se colocaron 30 g m-2 de biomasa de lombriz de la especie D.
bolaui (17-21 individuos) en cada maceta (1.2 g por maceta) de acuerdo a Brown et
al. (1999) como significativo para producir efectos sobre las plantas.
El sorgo se sembró en las macetas el 29 de noviembre del 2004 y se mantuvieron
bajo condiciones de invernadero por 90 días de cultivo. Se realizaron deshierbes men-
suales. En la siembra se colocaron cinco semillas en cada maceta y se realizó un raleo
en estado de plántula dejando sólo la planta más vigorosa a los 15 días. El cultivo se
mantuvo a una humedad promedio de 70% de capacidad de campo, necesaria para el
desarrollo de las lombrices y el cultivo. La temperatura del invernadero permaneció
entre 23 y 30 °C.
El efecto de la calidad del follaje y las lombrices sobre las plantas de sorgo se
evaluaron mediante la medición de la altura y peso seco (parte aérea, raíces y biomasa
total) del sorgo a los 90 días de cultivo.
Se realizó un análisis de varianza de una vía para comparar todos los tratamientos
a la vez; posteriormente se realizó un análisis de varianza de dos vías para verificar
diferencias significativas entre los tratamientos (tipos de hojarasca y con y sin lom-
brices). El programa utilizado fue Statgraphics Plus versión 5.1 (1995).
Se realizó un análisis en componentes principales con 12 variables: las caracte-
rísticas del follaje (N, P, porcentajes de fibra detergente), los parámetros del sorgo
con y sin lombrices (altura, materia seca al final del experimento), y la biomasa de
lombrices, con el programa ADE-4 (Thioulouse et al. 1997). Con el fin de observar
que tan significativo era la disposición del tipo de hojarasca sobre el plano factorial
se hizo también un test de Montecarlo.

RESULTADOS
Composición química del follaje de los árboles forrajeros
Los follajes que presentaron los mayores porcentajes de fibra detergente ácida (FDA),
fibra detergente neutra (FDN) y proporción fibra detergente ácida-nitrógeno (FDA/

230
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

N) fueron B y G. El orden de los follajes de acuerdo a la proporción FDA/N fue: P >


D > C > R > G > B. Los contenidos más altos de fenoles estuvieron en el follaje de G
y C y la menor concentración fue presentada por D. Para la relación fenoles - nitró-
geno (F/N) fueron G y C las que obtuvieron las mayores proporciones y D, P y R las
menores (Cuadro I).

Efecto del follaje y las lombrices en el crecimiento del sorgo


Los mayores incrementos en la altura y producción de materia seca se obtuvieron con
el testigo (T) y el tratamiento L (solo lombrices) (Fig. 1 y 2); sin embargo con estos
tratamientos las plantas mostraron clorosis y presentaron desbalances nutrimentales,
situación que no ocurrió con las plantas en los tratamientos de hojarasca.
Dentro de los tratamientos con follaje y lombrices, G + L tuvo la mayor produc-
ción de materia seca aérea total, en parte aérea y en raíces (7.8 g, F = 9.40, P < 0.05,
Fig. 1abc) y el mayor crecimiento (45.1 cm; Fig. 2). Los tratamientos B + L, C + L, D
+ L, G + L, P + L y R + L presentaron valores de altura del sorgo claramente mayores
a sus respectivos tratamientos sin lombrices (Fig. 2). La aplicación de lombrices, por
lo tanto, ocasionó un aumento significativo en la biomasa total y en la altura de las
plantas de sorgo a los 90 días (Fig. 3).
Dentro de los tratamientos sin lombrices, para la altura G fomentó el mayor creci-
miento y B la mayor materia seca aérea (Fig. 1c y 2). En general, la hojarasca de G y
B presentaron los valores mayores en altura y biomasa total del sorgo a los 90 días de
desarrollo en comparación con los otros tipos de hojarasca (Fig. 4).

Efecto de la calidad del follaje en el crecimiento del sorgo


y en las lombrices de tierra
La hojarasca que aportó las mayores cantidades de fósforo favoreció la mayor pro-
ducción de materia seca del sorgo, aunque las mayores alturas de esta planta se corre-
lacionaron con contenidos altos de FD/N (Fig. 5a, círculo de correlación).

Cuadro I. Composición química e índices de calidad del follaje de las diferentes especies
forrajeras de la vegetación secundaria (%). FDA = Fibra detergente ácida; FDN = Fibra
detergente neutra.
Especie P N FDA FDN Fenoles FDA/N Fenoles/N
G. floribundum 0.30 1.74 39.74 56.89 3.13 22.83 1.70
P. piscipula 0.28 2.09 26.30 41.75 0.88 12.58 0.42
R. longiloba 0.28 1.81 27.62 47.07 1.25 15.25 0.69
D. cuneata 0.29 2.04 28.63 43.53 0.47 14.03 0.23
C. gaumeri 0.28 2.06 29.62 45.79 3.62 14.37 1.75
B. simaruba 0.33 1.88 46.62 56.59 1.90 24.79 1.01

231
Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

Figura 1. Efecto de la adición de hojarasca de D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R.
longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) y lombrices (+L) en la biomasa del sorgo a los 90
días de crecimiento. En a, b y c con α = 0.5 y P < 0.001.

Los altos contenidos de N aportados por el follaje en los tratamientos con y sin lom-
brices no beneficiaron el crecimiento del sorgo: en el circulo de correlación obtenido
con el análisis de componentes principales (87% de inercia en los primeros dos ejes),
se observa claramente como el nitrógeno total se separó de la biomasa y altura del sor-
go, y estas (altura y biomasa del sorgo) estuvieron correlacionadas con el tipo de fibras
de las hojarascas. Las especies D, C y P a pesar de aportar las mayores cantidades de
N, no favorecieron al cultivo, mientras que B y G con bajos contenidos de este nutri-
mento, presentaron las mayores producciones de materia seca (Cuadro I y Fig. 1).

232
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 2. Efecto de la adición de hojarasca de D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R.
longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) y lombrices (+L) en la altura del sorgo a los 90
días de crecimiento, con α = 0.5 y P < 0.001.

Figura 3. Efecto de las lombrices de tierra en la altura y biomasa total del sorgo a 90 días de
desarrollo. Tratamientos con (L) y sin D. bolaui (N).

233
Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

Figura 4. Efecto de la hojarasca de D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R. longiloba (R),
G. floribundum (G) y P. piscicula (P) en la altura y biomasa del sorgo a los 90 días de desarrollo.

Figura 5. Representación en el plano factorial de las diferentes hojarascas después de un análisis en


componentes principales (p:0.2) usando las variables del follaje (N = nitrógeno, P = Fósforo, FDA =
fibra detergente acida, FDN = Fibra detergente neutra, Fen = Fenoles) y los parámetros del sorgo con
y sin lombrices (AS = altura del sorgo sin lombrices, ASL = Altura del sorgo con lombrices, MS =
materia seca del sorgo sin lombrices, MSL = materia seca del sorgo con lombrices y L = biomasa de
lombrices)

234
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

El incremento de la biomasa de individuos de D. bolaui (lombriz epigea) fue inde-


pendiente del crecimiento del sorgo: en el circulo de correlación se observa como se
separó la biomasa de esta lombriz de todos los demás parámetros (Fig. 5a).
Los compuestos polifenólicos no mostraron un efecto inhibitorio en el crecimien-
to de las poblaciones de las lombrices y los follajes de C y R promovieron un aumento
en la densidad y biomasa de las lombrices (Fig. 6). Las lombrices aplicadas en el
tratamiento L se murieron y otras escaparon por falta de recursos alimenticios.

Figura 6. Efecto de la adición de D. cuneata (Dios), B. simaruba (Burs), C. gaumeri (Caes), R.


longiloba (Ran), G. floribundum (Gym) y P. piscicula (Pisc) en la densidad y biomasa de lombrices (g
por maceta). Letras iguales no son significativamente diferentes (P < 0.05).

DISCUSIÓN
Composición química del follaje de árboles forrajeros
En los estudios de calidad de hojarasca se ha reconocido que la variación de las con-
diciones ambientales del sitio puede tener un efecto considerable en la composición

235
Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

química de la hojarasca generada por diferentes individuos de la misma especie de


árboles (Berg & Tamm 1991). Por lo tanto, la composición química de los árboles
depende de muchos factores tales como la especie, parte de la planta, la proporción
de hojas y tallos, edad del tejido, frecuencia de poda, clima y suelo (Palm 1995). En
este estudio se utilizó follaje fresco que difiere de la hojarasca en que no ha traslocado
sus nutrimentos. Por esta razón, se considera con un mayor valor nutrimental (Cons-
tantinides & Fownes 1994).

Efectos del follaje y de las lombrices de tierra en el crecimiento del sorgo


Las lombrices usadas (D. bolaui) beneficiaron el crecimiento del cultivo de sorgo.
Sin embargo, el efecto varió según el tipo de follaje usado. Hartemink & O’Sullivan
(2001) sugieren que los diversos tipos de follaje presentan diferentes patrones de des-
composición y mineralización que afectan la fertilidad en diferentes niveles. Varios
estudios realizados por Lavelle et al. (1994) muestran que la calidad de la materia
orgánica aportada al suelo, determina las tasas de crecimiento de las poblaciones
de oligoquetos, que repercuten en la fertilidad del suelo. Cheshire & Griffits (1989)
sugieren que la actividad de estos organismos acelera la liberación de los nutrimentos
de residuos vegetales, pero el efecto en las plantas depende de la composición quími-
ca del material orgánico aplicado y de las propiedades del suelo.
En este estudio las lombrices beneficiaron al cultivo cuando se combinaron con fo-
llaje de G, B y P, en comparación con los tratamientos de solo follaje. Entre los folla-
jes aplicados con lombrices, los mejores resultados se obtuvieron con G y B, tal vez
por los mayores contenidos de fósforo y la dinámica de la mineralización del follaje.
Por ser de origen cárstico, los suelos del estudio contienen altos contenidos de calcio
intercambiable (46.55 cmol kg-1 de Ca) que puede formar uniones covalentes con los
escasos fosfatos disponibles (1.66 mg kg-1 de P), limitando con esto la absorción de
fósforo por las plantas (Weisbach et al. 2002, Bautista et al. 2003, 2005). Es posible
que el mayor contenido de fósforo en el follaje de G y B, así como su menor calidad
reflejada por los mayores valores de FDA/N ocasionen una descomposición más lenta,
pero en sincronía con las necesidades nutrimentales del sorgo (Bautista et al. 2008).
Es importante recalcar que los datos se tomaron a los tres meses, después de esta-
blecerse el cultivo (inicio de la floración) y no se esperó hasta la cosecha. Brown et al.
(1999) indican que los beneficios de las lombrices se pueden observar muchas veces
en el rendimiento de la producción; sin embargo, el efecto benéfico de las lombrices
en el crecimiento del sorgo en este estudio está claro y la mayor biomasa vegetal
probablemente se reflejaría en una mayor producción de granos.

Efecto del follaje en el crecimiento de las lombrices


Los resultados del presente estudio muestran el efecto desfavorable del incremento
de la proporción FDA/N en la densidad de los oligoquetos. Estudios realizados por

236
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Tian et al. (2000) sugieren que las especies como Chromolena odorata que producen
hojarasca con contenidos bajos de polifenoles y altas concentraciones de nitrógeno
favorecen las poblaciones de lombrices debido a que los recursos con un mejor gra-
do de palatabilidad hacen que su descomposición sea mas rápida. En este estudio el
follaje de los árboles forrajeros con altos contenidos de compuestos solubles y bajas
concentraciones de fibras lignificadas como R y C favoreció la población de lombri-
ces pero no al crecimiento de los cultivos.
En este estudio se encontró también que existen especies arbóreas como R y C
que pueden beneficiar a la fauna edáfica, en este caso a las lombrices, de manera
inmediata al liberar nutrimentos (bajos valores de FDA/N) con más facilidad, ayu-
dando a iniciar el ciclo de descomposición de la materia orgánica y mineralización
de nutrimentos, tal como lo señala y recomienda Ganihar (2003). De esta manera, al
diseñar los sistemas agroforestales es recomendable la combinación de especies ar-
bóreas para fomentar la diversidad en la calidad de los sustratos para que los sistemas
sean estables ecológicamente (Swift 1985, Khanna, 1998).
El presente estudio encontró que de las seis especies evaluadas, la aplicación del
follaje de dos de ellas (B. simaruba y G. floribundum) sin lombrices y tres de ellas (G.
floribundum, B. simaruba y P. piscipula) con lombrices favorecieron el crecimiento
del sorgo. G. floribundum y B. simaruba presentaron altos contenidos de material fi-
broso y fósforo, que favorecieron el crecimiento del cultivo. Los árboles forrajeros que
aportan follaje con bajas concentraciones de fibras lignificadas como R. longiloba y
C. gaumeri favorecieron a las poblaciones de D. bolaui y no al crecimiento del sorgo.
En el grupo de tratamientos con lombrices, el follaje de P. piscipula y D. cuneata
mantuvo poblaciones favorables de lombrices, pero no beneficiaron a las plantas.

AGRADECIMIENTOS
A los fondos mixtos Yucatán proyecto YUC-2003-C0-054 y al Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnología por la beca a MA. A Hilda Rivas por el apoyo técnico. A dos
revisores anónimos por sus valiosos comentarios que permitieron modificar y mejo-
rar profundamente el artículo.

LITERATURA CITADA
Anderson, J. M. & J. I Ingram. 1993. Tropical soil biology and fertility. A handbook of methods. CAB
International. Wallingford.
AOAC 1990. Official methods of analysis. Association of Official Analytical Chemistry, Washington
DC.
Bautista, F., J. Jiménez-Osornio, J. Navarro-Alberto, A. Manu & R. Lozano 2003. Microrelieve y
color del suelo como propiedades de diagnóstico en Leptosoles cársticos. Terra. 21: 1-11.
Bautista F., J. García & A. Mizrahi 2005. Diagnóstico campesino de la situación agrícola en Hocabá,
Yucatán. Terra Latinoamericana. 23(4): 571-580.

237
Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

Bautista F., C. Delgado & H. Estrada 2008. Effect of legume mulches and cover crops on earthworms
and snails. Tropical and Subtropical Agroecosystems. 8: 45-60.
Barley, K. P. 1959. Earthworms and soil fertility IV. The influence of earthworms on the physical pro-
perties of a red-brown earth. Australian Journal of Agricultural Research. 10: 371-376.
Berg, B. & C. O. Tamm. 1991. Decomposition and nutrient dynamics of litter in long-term optimum
nutrition experiments. Scandinavian Journal of Forest Research. 6: 305-321.
Bhadauria, T., P. S. Ramakrishnan & K. N. Srivastava. 2000. Diversity and distribution of endemic
and exotic earthworms in natural and regenerating ecosystems in the central Himalayas, India. Soil
Biology and Biochemistry. 32: 2045-2054.
Brown, G., B. Pashanasi, C. Villenave, J. Patron, B. Senapati, S. Giri, I. Barois, P. Lavelle, E. Blan-
chart, R. Blakemore, A. Spain & J. Boyer. 1999. Effects of Earthworms on plant production in
tropics. Pp. 87-147. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds.). Earthworm management
in tropical agroecosystems. CAB International, Wallingford.
Cannavacciuolo, M., A. Bellido, D. Cluzeau, C. Gascuel & P. Trehen. 1998. A geostatistical appro-
ach to the study of earthworm distribution in grassland. Applied Soil Ecology. 9: 345-349.
Cheshire, M. V. & B. S. Griffiths. 1989. The influence of earthworms and crane fly larvae on decom-
position of uniformly 14C labeled plant material in soil. Soil Science. 40: 117-124.
Constantinides, M. & J. H. Fownes. 1994. Nitrogen mineralization from leaves and litter of tropical
plants: relationships to nitrogen, lignin and soluble polyphenol concentrations. Soil Biology and
Biochemistry. 26: 49-55.
Daniel, O. 1991. Leaf litter consumption and assimilation by juveniles of Lumbricus terrestris L.
(Oligochaeta, Lumbricidae) under different environment condition. Biology and Fertility of Soils.
12: 202-208.
Edwards, C. A. & P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms, 3rd Ed. Chapman and Hall,
London.
Edwards, C. A. 2004. The importance of earthworms as key representatives of soil fauna. Pp. 3-12. In:
C. A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology, 2nd Ed. St. Lucie Press, Boca Raton.
Flores, J. S. & C. I. Espejel. 1994. Tipos de vegetación de la Península de Yucatán. Pp. 73-126. In:
Etnoflora Yucatanense, Vol. 3. Universidad Autónoma de Yucatán. Mérida.
Flores, S. & F. Bautista. 2005. Inventario de plantas forrajeras utilizadas por los mayas en los paisajes
geomorfológicos de la península de Yucatán. Pp 209-219. In: F. Bautista and G. Palacio (Eds.). Ca-
racterización y manejo de suelos en la Península de Yucatán. UACAM-UADY-INE, México, D.F.
Ganihar, S. 2003. Nutrient mineralization and leaf litter preference by the earthworm Pontoscolex co-
retrhrus on iron ore mine wastes. Restoration Ecology. 11: 475-482.
García, J. A. & C. Fragoso. 2003. Influence of different food substrates on growth and reproduction
of two tropical earthworm species (Pontoxcolex corethrurus and Amynthas corticis). Pedobiologia.
47: 24-32.
Hartemink, A. E. & J. N. O’Sullivan. 2001. Leaf litter decomposition of Piper auducum, Gliricidia
sepium and Imperata cylindrical in the humid lowlands of Papua New Guinea. Plant and Soil.
230: 115-124.
Hendriksen, N. B. 1990. Leaf litter selection by detrivore and geophagous earthworms. Biology and
Fertility of Soils. 13: 6-10.
Huerta, E., D. de la O. de Dios & G. Nuncio. 2007. Incremento de la fertilidad de suelos mediante el
uso de lombrices de tierra (Glossoscolecidae y Acanthodrilidae) y leguminosas (Arachis pintoi) en
un suelo de traspatio. Ciencia Ergo Sum. 14(2): 1-4.
Huerta, E., C. Fragoso, I. Barois & P. Lavelle. 2005. Enhancement of growth and reproduction of the
tropical earthworm Polypheretima elongata (Megascolecidae) by addition of Zea mays and Mucuna
pruriens var. utilis litter to the soil. European Journal of Soil Biology. 41: 45-53.

238
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Khanna, P. K. 1998. Nutrient cycling under mixed-species tree systems in Southeast Asia. Agroforestry
Systems. 38: 99-120.
Lavelle, P. & C. Gillot. 1994. Priming effects of microorganisms on microflora: a key process of soil
function? Pp. 133-180. In: K. Ritz, J. Dighton and K. E. Giller. (Eds.). Beyond the biomass. Compo-
sitional and functional analysis of soil microbial communities. Willey, Chichester.
Lavelle, P., M. Dangerfield, C. Fragoso, V. Eschenbrenner, D. López-Hernández, B. Pashanasi &
L. Brussaard. 1994. The relationship between soil macrofauna and tropical soil fertility. Pp. 137-
169. In: P. L. Woomer and M. J. Swift (Eds.). The biological management of tropical soil fertility.
Wiley-Sayce.
Lavelle, P., R. Schaefer & Z. Zaidi. 1989a. Soil ingestion and growth in Millsonia anomala, a tropical
earthworm, as influenced by the quality of the organic matter ingested. Pedobiologia. 33: 379-388.
Lavelle, P., I. Barois, A. Martin, Z. Zaidi & R. Schaefer. 1989b. Management of earthworm popu-
lations in agro-ecosystems: a possible way to maintain soil quality? Pp. 109-122. In: L. Bergstrom
and M. Clarholm. Kluwer (Eds.). Ecology of arable land: perspectives and challenges. Kluwer
Academic Publishers, Dordrecht.
Lee, K. E. 1985. Earthworms: their ecology and relationships with soils and land use. Academic Press,
Sydney.
Ortiz-Ceballos, A. I., C. Fragoso, M. Equihua & G. G. Brown. 2005. Influence of food quality, soil
moisture and the earthworm Pontoscolex corethrurus on growth and reproduction of the tropical
earthworm Balanteodrilus pearsei. Pedobiologia. 49: 89-98.
Palm, C. A. 1995. Contribution of agroforestry trees to nutrient requirements in intercropped plants.
Agroforestry Systems. 30: 105-124.
Satchell, J. E. 1967. Lumbricidae. Pp. 259-322. In: L. Burgess and F. Raw (Eds.). Soil Biology. Aca-
demic Press, London.
Shakir, S. & D. Dindal. 1997. Density and biomass of earthworms in forest and herbaceous mi-
croecosystems in Central New York, North America. Soil Biology and Biochemistry. 29: 275-285.
Sosa, R. E., R. D. Pérez, R. L. Ortega & B. G. Zapata. 2004. Evaluación del potencial forrajero de
árboles y arbustos tropicales para la alimentación de ovinos. Técnica Pecuaria en México. 42(2):
129-144.
Statistical Graphics Corporation. 1995. Statgraphics Plus version 5.1.
Swift, M. J. 1985. Tropical Soil Biology and Fertility (TSBF). Planning for Research. Biology Interna-
tional. Special Issue No. 9.
Syers, J. K. & J. A. Springett. 1984. Earthworms and soil fertility. Plant and Soil. 79: 1-3.
Tian, G., J. A. Olimah, G. O. Adeoye & B. T. Kang. 2000. Regeneration of earthworm populations in
a degraded soil by natural and planted fallow under humid tropical conditions. Soil Science Society
of America Journal. 64: 222-228.
Van Soest, P. J., J. B. Robertson & B. A. Lewis. 1991. Methods for dietary fibers, neutral deter-
gent fiber and non-starch polysaccharides in relation to animal nutrition. Journal of Dairy Science.
74: 35-83.
Weisbach, C., H. Tiessen & J. Jiménez. 2002. Soil fertility during shifting cultivation in the tropical
karst soils of Yucatán. Agronomie. 2: 253-263.
Thioulouse, J., D. Chessel, S. Dolédec & J.-P. Olivier. 1997. ADE-4: a multivariate analysis and gra-
phical display software. Statistics and Computing. 7: 75-83.

239
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
241-2592 (2010)

MODIFICATION OF ROOT DENSITY IN POT EXPERIMENTS


WITH TWO TROPICAL EARTHWORM SPECIES

George G. Brown,1 André Kretzschmar2 & José C. Patrón3


1EmbrapaFlorestas, Estrada da Ribeira, km. 111, C.P. 319, Colombo, PR, 83411-000, Brazil. e-mail:
browng@cnpf.embrapa.br
2INRA-Biométrie, Site Agroparc, 84914, Avignon, France. e-mail: andre.kretzschmar@avignon.inra.fr
3Centro de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas, Instituto de Ciencias, Benemérita

Universidad Autónoma de Puebla, A.P. 1622, Puebla, Pue., 72000, Mexico.


e-mail: patron5@siu.buap.mx

Brown, G. G., A. Kretzschmar & J. C. Patrón. 2010. Modification of root density in pot experiments
with two tropical earthworm species. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 241-259.
ABSTRACT. Three greenhouse experiments were performed to assess the role of two common tropical
geophagous endogeic earthworm species, Pontoscolex corethrurus and Polypheretima elongata, on root
density of several plant species in two soil types, a clayey Andosol and a sandy Alfisol, from Veracruz,
Mexico. The equivalent of about 12 kg dry soil were placed into 20 l plastic pots and 3-14 individuals
were inoculated to pots planted with common beans (Phaseolus vulgaris), Brachiaria decumbens pas-
ture grass under four P fertilization regimes (0, 1.6, 8.4 and 10 kg P ha-1) and maize (Zea mays) with or
without surface residues. Pots received only one species of earthworms (either P. corethrurus or P. elon-
gata). At harvest, the pots were cut in half and a transparent plastic sheet (overheads) used to draw root
and earthworm structures (burrows, casts) in vertical and horizontal (every 5 cm) planes. The drawings
were scanned, binarized and submitted to image analysis techniques to determine the density of roots,
casts and burrows. Root density was generally higher and there was a trend for more even distribution
of roots in the soil, both horizontally and vertically, in the presence of earthworms. Nevertheless, few
relationships were observed between root density and shoot biomass or the density of earthworm casts
and burrows. A more diffuse (less aggregated) root distribution due to earthworms may aid plants in
resistance to stress, although the induced changes in the root system may not necessarily lead to greater
yields.
Key words: Rhizosphere, earthworm-plant interactions, plant growth, root distribution.

Brown, G. G., A. Kretzschmar & J. C. Patrón. 2010. Cambios en la densidad de raíces en experimentos
en vaso con dos especies de lombrices tropicales. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial
2: 241-259.
RESUMEN. Se realizaron tres experimentos de invernadero para evaluar el efecto de dos lombrices de
tierra geófagas comunes en los trópicos, Pontoscolex corethrurus y Polypheretima elongata, sobre la
densidad de raíces de diversas plantas, en dos suelos, un Andosol arcilloso y un Alfisol arenoso, ambos
del estado de Veracruz, México. Se colocaron 12 kg de suelo (peso seco equivalente) en cubetas de
plástico de 20 l y se añadieron 3-14 lombrices en cubetas sembradas con frijoles (Phaseolus vulgaris),

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

241
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

Brachiaria decumbens (pasto) bajo cuatro regimenes de fertilización fosfatada (0, 1.6, 8.4 y 10 kg P
ha-1) o maíz (Zea mays) con o sin residuos superficiales. Cada cubeta recibió apenas una especie de
lombriz (P. corethrurus o P. elongata). En la cosecha, se cortaron las cubetas a la mitad y se dibujaron
las estructuras de lombrices de tierra (galerias, turrículos) y las raíces en los planos vertical y horizontal
(a cada 5 cm). Los dibujos fueron escaneados, binarizados y sometidos a análisis de imágenes para
determinar la densidad de raíces, turrículos y galerías. En presencia de lombrices, la densidad de raíces
fue generalmente mayor y hubo una tendencia de una distribución mas homogénea en el suelo, tanto en
los planos vertical como horizontal. Sin embargo, se encontraron pocas correlaciones entre la densidad
de las raíces y la biomasa aérea o la densidad de estructuras de lombrices. Una distribución mas difusa
(menos agregada) de las raíces debido a la actividad de las lombrices podría ayudar a las plantas aumen-
tando su resistencia al estrés, pero los cambios en el sistema radicular no se reflejarán necesariamente
en mejores cosechas.
Palabras clave: Rizósfera, interacciones lombriz-planta, producción vegetal, distribución de raíces.

INTRODUCTION
The role of earthworms in modifying soil characteristics and plant production is by
now well recognized. Over a century ago, Darwin (1881), in his last book, stated that
“worm burrows ... greatly facilitate the downward passage of roots of moderate size;
and these will be nourished by the humus with which the burrows are lined.” Since
this initial work, many papers and books have been published on earthworm ecology
and relationships with plants and soils, however few detailed descriptions on the in-
teractions between earthworms and plant roots are available.
Roots and earthworms share the same general environment for their development,
because in general, what is good for root growth of most plants in soil is also gener-
ally good for earthworms (e.g., adequate moisture, little physical impedance, deep,
nutrient and organic-rich soils). However, little is known of the direct links between
root growth and earthworm distribution in soil. Some earthworm species appear to
be very common in the soil zones in closest contact with plant roots (Rovira et al.
1987, Robertson et al. 1994), possibly indicating a preference of this region for their
activities. Furthermore, roots are one of the main contributors of the principal food
source of earthworms, organic matter (Brown et al. 2000). The higher C content and
populations of microorganisms in the rhizosphere may well act as an attractant to
earthworms, but there is little data available to support this notion.
While earthworm migration to and preference for the rhizosphere is still not clear-
ly defined, conversely, plant root migration into earthworm burrows and casts has
been better described. Proliferation of roots growing in earthworm casts has been
often observed under field conditions in the tropics (Lavelle et al. 1998, G. Brown,
personal observation). This is likely due to the high concentrations of readily-avail-
able plant nutrients (especially N) in casts (Barois et al. 1999), which often exceed
those available in the bulk (uningested) soil (Bartz et al. and Hernández-Castella-
nos et al., this issue). Concentration of roots in earthworm burrows has also been
commonly observed, particularly in lower (esp. B) soil horizons, where compaction

242
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

often limits root penetration (Kretzschmar 1978, Logsdon & Linden 1992). In this
region, the percentage of roots in earthworm burrows versus those outside may be
very high (Ehlers et al. 1983, Pitkänen & Nuutinen 1997, Sveistrup et al. 1997).
The origin (and creator) of the original gallery occupied by the root has often been
placed into question (Kretzschmar 1998, Springett & Gray 1997). That is, whether
the earthworms first produced the gallery or whether it was previously created by a
root or another organism and then used (and expanded) by earthworms is not gener-
ally known, particularly in field situations. The answer to this dilemma is most likely
that both earthworms and roots develop together, sharing the same general regions of
growth and activity, and adapting their own strategies to cope with the soil environ-
ment (Kretzschmar 1998).
Both earthworms and roots may thus benefit from each other’s presence and ac-
tivities. The extent of this synergistic interaction and its spatio-temporal dynamics,
however, are still largely unknown. The few studies performed so far have addressed
primarily the overlap of earthworm and natural channels (macropores) with root pres-
ence (e.g., Krebs et al. 1994, Kretzschmar 1978, Pitkänen & Nuutinen 1997, Hirth et
al. 2005), the possible attraction of roots to earthworm channels (Hirth et al. 1997,
Springett & Gray, 1997) and vice-versa (Hirth et al. 1998, Springett & Gray, 1997).
Most of these experiments were performed in temperate regions, with pasture grasses
and cereal grains and a limited number of earthworm species. Up to the present, to the
authors’ knowledge, no study has been performed using tropical earthworm species.
Therefore, to assess both the temporal and spatial dynamics of earthworm interac-
tions with roots, three greenhouse experiments were performed, using two common
tropical earthworm species, three plant species and multiple sample dates. In all ex-
periments, the main objective was to measure plant growth and production, including
root density and distribution in the profile and the influence of earthworms on these
parameters.

MATERIAL AND METHODS


The materials, methods and experimental designs for the three trials performed are
detailed in separate publications (Brown et al. 2004, Patrón et al. 1999). Thus we will
only briefly state here the main points in the materials and designs used, referring in
more detail to the methodology used to quantify and describe root density and distri-
bution in soil.
Two soil types, one a clayey (40% clay, 40% silt, 10% sand) Andosol and the oth-
er a sandy (82% sand, 10% clay, 8% silt) Alfisol were collected from the field by re-
moving the top 10 cm. The former was taken from a tropical rainforest at the Estación
de Biología Tropical “Los Tuxtlas” (18°35’ N and 95°04’ W, 380m alt.) and had
5.8% C, 0.5% N and a CEC of 30.3 cmolc dm-3. The latter, taken from a native-grass
pasture located at La Víbora (18°50’ N 96°07’ W, 35 m alt.), was severely P-limited

243
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

and had only 0.9% C, 0.1% N and a CEC of 11.7 cmolc dm-3. More information on
the chemical composition of these soils can be found in Hernández-Castellanos et al.
(this issue). The soils were partly air-dried, sieved at 5 and then 2 mm and stored in
burlap bags in the greenhouse.
Two pantropical geophagous endogeic earthworm species, Pontoscolex corethru-
rus (Müller, 1857) and Polypheretima elongata (Perrier, 1872) were chosen for this
study. P. corethrurus were taken from a pasture at Plan de las Hayas, from the Los
Tuxtlas station and from the Centro de Investigaciones Costeras “La Mancha.” P.
elongata were also collected at the latter site. Both species were placed for several
days in the target soils in large plastic boxes before using them for the experiment.
About 12 kg (oven dry weight equivalent) soil was packed into 20-liter white
plastic pots and watered to field capacity (pF 2.0). The sandy savanna soil required
little water and was easily packed to 1.2 g cm-3 into the pots while the clayey forest
soil due to its andic properties retained much water and was packed at a lower bulk
density (0.8 g cm-3). Certified seeds of Phaseolus vulgaris (bean), Zea mays (maize)
and Brachiaria decumbens (pasture grass) were purchased locally and planted in their
respective pots. Selected pots planted with maize received 9 g each (equivalent to
1.36 T ha-1) of maize residues applied on the soil surface. Pots with grass had 0, 1.6
(surface-applied), 8.4 (injected into the root zone) or 10 kg ha-1 (injected + superfi-
cial) P fertilizer. Control pots had no earthworms inoculated, and the pots with earth-
worms received a mean of 9-10 P. corethrurus (150 indiv. m-2; 4 g wet weight, gut
contents included, equivalent to approx. 60 g m-2) in treatments with beans or maize,
or 3 P. elongata (50 indiv. m-2, 4 g wet weight) in treatments with beans. Pots with B.
decumbens received either no earthworms, or 9-14 P. corethrurus (mean 150 indiv.
m-2), weighing a total of about 7 g (110 g m-2). All the pots were placed in a ran-
dom order in the greenhouse. The first two experiments were performed at Coatepec,
Veracruz while the latter was performed at the Instituto Nacional de Investigaciones
Nucleares (ININ), Salazar, Mexico. Ambient temperatures, plant heights and other
parameters (plant health) were recorded every few days. The designs used for the
three experiments are briefly shown in Table I.
Beans were harvested at 97 d, B. decumbens at 51 d and maize at 131 and 183
d. At each harvest date plant (height, number of leaves, shoot and root biomass) and
earthworm (biomass, number) parameters and soil properties (bulk density, moisture
and nutrient contents) were measured according to the methods detailed in Brown et
al. (2004) and Patrón et al. (1999).
At each harvest date, the plastic pots were cut in half and clear plastic overheads
were used to trace roots and earthworm physical structures (casts and burrows) on the
vertical plane, using permanent ink markers of different colors. For beans and maize,
additional cuts were performed every 5 cm on the horizontal plane; for beans there
were three horizontal planes (5, 10, 15 cm) while for maize there were four (5, 10, 15,

244
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Table I. Brief summary of the experimental designs used in the study of earthworm-
plant root interactions.
Plant Species Earthworm No. Biomass Soil Type Harvest n
species individuals (g m-2) Texture (d)

Phaseolus vulgaris P. corethrurus 9-10 56.1 Alfisol 97 5


(Black beans) P. elongata 3 60.5 sandy loam 8
0 5
Brachiaria P. corethrurus 9-14 110 Alfisol 51 3 or 4
decumbens 0 sandy loam 3 or 4
Zea mays (Maize) P. corethrurus 9-10 59.4 Andisol 131, 183 3, 4
0 clay 3, 4
Zea mays (Maize) P. corethrurus 9-10 59.4 Andisol 183 2
+ surface residues 0 clay 3

20 cm; 131 d) or five (5, 10, 15, 20, 25 cm; 183 d) planes. Selected pots were chosen
from each experiment according to the following criteria: both earthworms and plants
were alive at harvest and (for beans and maize) grain was harvested. The number of
replicates analysed in each experiment and treatment is shown in Table I.
The drawings were then scanned, producing a digitized black and white image
which was then transformed into a binary image. On this image, earthworm structures
and roots were separated creating two different files. Both files were then separately
submitted to an image analysis technique using the shareware program NIH (Na-
tional Institute of Health, USA) IMAGE which produced a grid of uniformly sized
squares (with a definite number of pixels) to count the number of black pixels (roots
& earthworm structures) in each square, thus giving an estimate of the mean root and
earthworm structures density (mean number of black pixels per square).
The spatial distribution of roots (aggregated, uniform and random) was studied in
two steps:

1. Variability of root density versus sampling size. The size of the squares used
to calculate root density was progressively increased, producing a function, in
which the variance (σ2) of the distribution of black pixels within the population
of squares was related with the mean value and the size of the squares. This
calculation is based on the notion of integral range (Lantuéjoul 2002), consid-
ering the variation of the mean value over the whole grid instead of the varia-
tion of the mean number of pixels, increasing with the size of the sampling
square. The equation describing this function was:

1. σ2 = K * mean
1.     grid x

245
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

1. in which x is a power factor of the square grid size. A horizontal line would de-
pict that σ2 is independant of grid size (which is true for x = 0, i.e. that the roots
are homogeneously distributed). For the intermediate value of x, the shape of
this function describes the randomness of the distribution of roots. A random
distribution of pixels would provide a linear decrease of σ2 with increasing grid
size. As the curve is steeper for the lower values of grid than for upper values,
the distribution of roots should be aggregative at small distance.
2. Root spatial distribution. The type of root distribution was studied by using a
procedure of dilation which is defined in the image analysis software of the
NIH IMAGE program. Any white pixel which had three black pixels of the
initial image in its neighborhood got the black value. As objects grew in size,
they connected themselves and, consequently, the number of objects decreased.
The decrease of object number was then fitted to a Weibull distribution and the
two parameters α and β of this distribution were estimated by the least square
method. An additional parameter K was estimated which described essentially
the density of objects. A typical random distribution of objects would be ex-
actly fitted by a linear regression and the fit to a Weibull distribution depicts
the aggregative distribution of roots: roots are more numerous at short distance
than would be expected with a stationary distribution. Parameter α indicated
the mode of the distribution and the parameter β depicted the dispersion of the
distribution.

The effect of earthworm additions on root density both in the horizontal (differ-
ent depths) and vertical planes was assessed by comparing the means with the ap-
propriate controls using ANOVA. The relationship between root density and various
other plant parameters (root and shoot biomass, root/shoot ratios), as well as with the
density of earthworm structures was explored using linear regression. The regression
coefficients of the different treatments obtained from the distribution calculations
were also compared using ANOVA. All analyses were performed using the software
package SuperAnova® (Abacus Concepts).

RESULTS
Root density
The main results of the ANOVA on root density in each experiment are summarized
in Table II. In the vertical plane, significant differences were observed only for the
experiment with B. decumbens, while in the horizontal planes, differences were ob-
served for the beans and maize with residues (183 d) and for maize without residues
at 131 d (only mean density over whole horizontal profile).
In the beans, P. elongata significantly increased root density in the vertical plane
(Fig. 1), while for P. corethrurus the difference was not significant. On the other

246
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Table II. Results of the ANOVA for the presence of earthworms


on mean root density in the vertical and horizontal planes and at
each depth of the horizontal cuts, for each experiment. ns = not
significant, df = degrees of freedom, p = level of significance of F
test.
Plane and Experiment df F p

Vertical
Phaseolus Beans 2 2.5 ns
B. decumbens 7 13.6 0.0001
Maize no Res. 131 d 1 0.04 ns
Maize no Res. 183 d 1 0.27 ns
Maize+Res. 183 d 1 2.81 ns
Horizontal
Phaseolus Beans 2 4.6 0.02
Density at depth 8 1.87 ns
Maize no Res. 131 d 1 6.57 0.02
Density at depth 7 1.92 ns
Maize no Res. 183 d 1 0.4 ns
Density at depth 9 0.42 ns
Maize+Res. 183 d 1 22.9 0.0001
Density at depth 9 3.65 0.01

Figure 1. Vertical and horizontal density of bean roots at the final harvest (97 d) in the presence or
absence (control) of P. corethrurus or P. elongata. Different letters above bars indicate significant
differences (P < 0.05) between treatments, within each type of cut (vertical, horizontal).

hand, mean root density in the horizontal cuts was significantly higher for both earth-
worm species (Fig. 1). At 5 cm in the horizontal cuts, significantly more roots were
found in both earthworm treatments compared to controls (Fig. 2).

247
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

Figure 2. Distribution of bean root density with depth, in the presence or absence (control) of P.
corethrurus or P. elongata. Asterisks (*) denote significant differences between earthworm and control
treatments at P < 0.05.

In the maize without residues, root density in the horizontal and vertical planes
increased slightly from 131 to 183 d (Fig. 3), and at 131 d density in the horizon-
tal plane was significantly higher with P. corethrurus. Nevertheless, no significant
differences were observed at 183 d between worm and no-worm treatments. In the
maize+residues vertical densities were lower than without residues (Fig. 3). Signifi-
cantly higher densities were observed with P. corethrurus in the horizontal plane but,
in the vertical plane, these were not significantly different. Root density in the differ-

Figure 3. Vertical and horizontal density of maize roots at two harvest dates (131 and 183 d) without
residues and with surface-applied maize residues at 183 d in the presence or absence (control) of P.
corethrurus. * = P < 0.05; *** = P < 0.001.

248
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ent horizontal cuts (Fig. 4) revealed higher root density with P. corethrurus at almost
all depths in the treatment with residues at 183 d. In the treatment without residues
at 183 d no significant differences were observed and at 131 d higher density due to
earthworm presence was only found at 20 cm depth.
Root density values of B. decumbens (Fig. 5) were closer to those of beans than
of maize, probably due to the shorter length of the experiment. Fertilization increased
mean root density significantly, and the highest densities were obtained in the no-
worm treatments with 8.4 and 10 kg P ha-1 (Fig. 5). At these fertilization levels, root
density was significantly lower in the presence of earthworms. No difference was
observed between density with or without earthworms at 0 or 1.6 kg P ha-1.
The results of regressions using plant production parameters and mean overall
horizontal and vertical root densities (from all treatments combined or earthworm
treatments alone) are shown in Table III. With beans vertical and horizontal densities
were significantly (and positively) related with shoot and root biomass. Earthworm
effects were only significant when relating vertical density with root biomass in the
presence of P. elongata, or when relating horizontal density with root biomass in
treatments with P. corethrurus. In pots with B. decumbens, regressions between ver-
tical root density with shoot and root biomass and shoot/root ratios were significant
using all data and treatments with P. corethrurus. In maize without residues at 131

Figure 4. Density distributions of maize roots in horizontal cuts through the pot profile in the presence
or absence (control) of P. corethrurus, with or without surface-applied maize residues at two harvest
dates (131 and 183 d). * = P < 0.05; *** = P < 0.001.

249
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

Figure 5. Density of Brachiaria decumbens roots in the presence or absence (control) of P.


corethrurus under four P fertilization regimes (0, 1.6, 8.4 or 10 kg ha-1). Different letters above bars
indicate significant differences (P < 0.05) between treatments.

Table III. Correlation coefficients of linear regressions of vertical and horizontal root densities with
plant parameters for beans, B. decumbens and maize, using data from all treatments combined or
earthworm treatments separately. Statistical significance as follows: *** P < 0.001; ** P < 0.01; * P <
0.05, ns = not significant, ND = not determined. Regression analysis was only performed when n > 4.
Correlation coefficients

Plant (date) Parameter Treatments n Vertical Horizontal

Phaseolus beans Root biomass All combined 18 0.64** ns


P. corethrurus 5 ns 0.89*
P. elongata 8 0.79* ns
Shoot biomass All combined 18 ns 0.58*
B. decumbens Root biomass All combined 25 0.69*** ND
P. corethrurus 12 0.73**
Shoot biomass All combined 25 0.84*** ND
P. corethrurus 12 0.77**
Shoot/Root All combined 25 0.78*** ND
P. corethrurus 12 0.70*
Maize (183 d) Root biomass All combined 8 0.84** 0.88**
P. corethrurus 4 ns ns
Shoot/Root All combined 8 -0.89** -0.84**
P. corethrurus 4 ns -0.96*
Maize+Residues Root biomass at All combined 25 ND 0.63***
(183 d) diff. depths
Shoot/Root All combined 5 ns -0.99**
Grain biomass All combined 5 -0.95* ns

250
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

d, no significant effects were observed for any of the parameters studied. At 183 d in
treatments without residues, root density was significantly related with root biomass
and shoot/root ratios (negative). Significant effects of P. corethrurus were only ob-
served on shoot/root ratios (negative). In the presence of residues, few relationships
with root density were observed; positive with root biomass and negative with shoot/
root ratios using horizontal data, and negative with grain yield using vertical data for
all treatments.

Earthworm structure density


The mean density of earthworm structures (casts and burrows) in the different experi-
ments and treatments is given in Table IV. Few earthworm structures were visible in
the vertical plane of pots with B. decumbens. Similarly, in the 131 d harvest of maize,
density of structures was low, although it varied with depth; highest density was ob-
served at 15 cm and lowest at 5 cm. At 183 d without residues, density of earthworm
structures in both vertical and mean horizontal planes was smaller than with residues;
furthermore, at each horizontal plane, density with residues was higher than without.
At the 10 and 15 cm plane, densities were the highest, indicating this region as their
preference for activity. The mean obtained from the horizontal cuts was higher than
with the vertical in the treatment with residues, perhaps indicating relatively greater
vertical activity. With beans, structure density increased with depth, from a mean of
11.0 and 2.0 at 5 cm with P. corethrurus and P. elongata, to 30.2 and 18.9, respec-
tively at 15 cm. Mean density in the vertical plane tended towards higher values than
obtained in the horizontal plane, in presence of both species, indicating relatively
greater horizontal activity.
The regressions of earthworm structure densities with root densities and other
plant parameters revealed very few relationships. For the horizontal structure density,
root density of beans in pots with P. elongata was negatively related to earthworm
structures (r = -0.42, p < 0.05). For the vertical structure density, bean shoot and pod
biomass were strongly related to P. corethrurus structures (r = 0.96, p < 0.01 and
r = 0.97, p < 0.05, respectively). In maize pots without residues at 183 d the biomass
of shoots was strongly related to earthworm structure density in the horizontal plane
(r = 0.99, p < 0.05). For B. decumbens, no significant relationships were observed for
either planes (vertical or horizontal).

Root spatial distribution


The use of the variance-vs-density parameter for the description of root distribution
can be illustrated as shown in Table V. The effect of the presence or absence of resi-
dues is depicted by the fact that, in absence of residues, the parameter K decreases
with depth (showing the decrease of root density, where at the same time the param-

251
252
Table IV. Mean (±sd) density of earthworm structures (burrows and casts) in the horizontal and vertical planes of beans, maize and
Brachiaria decumbens pasture in the presence P. elongata or P. corethrurus in pot experiments using a clayey or sandy tropical soil. Rows
with different letters mean significant differences between treatments at P < 0.05. ND = not determined.
Treatment Beans B. decumbens fertilization level (kg ha-1) Maize no Res. Maize no Res. Maize + Res.

P. corethrurus P. elongata 0 1.6 8.4 10 131 d 183 d 183 d

Vertical df = 8, F = 10.3 p = 0.0001


Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

36.2a (13.5) 15.5b (10.4) 2.1c (2.2) 1.4c (1.1) 1.0c (0.5) 2.3c (1.1) 2.7c (2.4) 11.8bc (5.0) 18.0b (1.26)
Horizontal df = 4, F = 15.4 p = 0.0001
18.3b (12.7) 7.9c (9.0) ND ND ND ND 3.3c (4.5) 10.0c (10.2) 34.9a (16.7)
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Table V. Variation with depth and effect of residue application and


earthworm presence in maize on the values of K and x for the model
Variance vs. Density.
Residue Earthworm Depth K x
treatment treatment (cm)

No residues control 5 41.68 0.54


10 32.02 0.54
15 30.71 0.56
20 23.19 0.58
25 25.35 0.58
No residues +earthworms 5 36.16 0.56
10 30.95 0.57
15 31.06 0.54
20 35.32 0.52
25 36.05 0.59
+Residues Control 5 22.35 0.57
10 17.52 0.58
15 16.85 0.60
20 11.45 0.57
25 10.41 0.59
+Residues +earthworms 5 40.20 0.537
10 26.60 0.6
15 31.30 0.547
20 27.50 0.573
25 29.20 0.534

eter x increases with depth, showing that the aggregated distribution is more marked
with depth. The introduction of earthworms disturbs the effect of depth on root den-
sity and erases the effect of aggregated distribution; the global effect of earthworms
seems to be a randomization of root densities which favors the efficiency of soil
exploration by roots.
When the second method of root distribution description was used, in treatments
with and without earthworms in maize, no clear tendency was observed; neverthe-
less, in Fig. 3 and 4 there was a clear difference between vertical and horizontal cuts.
In the latter, the parameter β decreased with α (linked to density), meaning that with
increasing number of root fragments, the more aggregated was their distribution.

DISCUSSION
Root morphology at a given time is a function of plant genotype, past and present soil
properties, and plasticity of the given phenotype, i.e. genotype x environment inter-
actions. Changes in environmental conditions such as soil structure, texture, water

253
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

and nutrient availability, temperature, microbial and faunal populations and activity,
carbon and additional energy inputs can affect root growth of a given plant (Smucker
1993). Roots can sense soil water, nutrient and mechanical conditions and send sig-
nals (including various plant hormones) to shoots, which can ultimately regulate plant
growth (Aiken & Smucker 1996). Since nutrients and water are supplied by the root
system to the shoot, it is the density, distribution and activity of roots which largely
determine plant production (Brown & Scott 1984).
Root systems consisting of mostly fine roots (such as those of grasses), develop
greater surface areas and root densities at lower relative C costs to the plant (Eissenstat
1992) and permit a better utilization of soil resources and resistance to stress. In the
present experiment, the fibrous root system of maize with extensive lateral branching
(many secondary roots) resulted in much higher root densities than with beans or B.
decumbens. The earlier harvest of the latter plant and the different rooting strategy
of the former (tap-rooted dicotyledonous, deeper and fewer roots) are probably the
main factors responsible for these differences, although the difference in fertility of
the soils used and earthworm activity may also play a role in the observed differences.
The presence of residues in maize treatments reduced root density, particularly in the
top 10 cm. This could be due to the higher availability of nutrients leaching from the
residues or to greater protection from wetting-drying cycles, which tend to increase
root branching (Smucker & Aiken 1992).
If denser root systems favor plant performance (Eissenstat 1992), a positive rela-
tionship between root density and plant yields should result. These relationships were
in fact, generally observed in most of the present experiments, although in some cases
the relationships were not so clear cut and regressions were not significant. Further-
more, the effects were not always the same for different plant parts and their relative
biomass. For instance, with maize at the 183 d harvest, the relationships between root
biomass and root density were positive, but the relationship with root:shoot ratios
was always negative, indicating that higher root densities, i.e., higher energy of the
plant invested in root growth, resulted in lower shoot yields (Brown et al. 2004).
Conversely, with B. decumbens, positive relationships were observed between root
density and root and shoot biomass and root:shoot ratios, despite earthworm-induced
decreases in root density in some treatments.
Earthworm effects on root density were mainly positive with maize and beans,
indicating a greater volume of soil being exploited by the plant in these treatments.
With beans earthworms, particularly P. elongata, had significant (positive) effects on
plant height, shoot and root growth, but no effects on bean grain yields (Brown et al.
2004). On the other hand, with maize, earthworm effects on plant yield parameters
were frequently negative compared with no-earthworm controls (Brown et al. 2004).
Perhaps in the treatments with earthworms, the greater investment in roots was to the
detriment of shoot and grain biomass. Furthermore, the natural richness (fertility) of

254
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

this forest soil and the lower need of the plant for high investment in root production
may mean that the earthworms were tilting the plant energy investments towards less
useful root production.
With B. decumbens earthworm effects on root density were negative at the two
higher fertilization levels. Furthermore, earthworm activity (as observed in the densi-
ty of earthworm burrows and casts) in this experiment was slightly negatively related
with root density, indicating that treatments with more earthworm activity had lower
root densities. Root biomass however, was only negatively affected by earthworms in
the treatment with the highest fertilization level (Patrón et al. 1999). In this treatment,
both earthworms and fertilization also decreased VAM infection of roots reducing
any possible benefits of this symbiosis to the plant (Patrón et al. 1999, Brown et al.
2000).
Not always have earthworm activities and positive effects on root density been
positively related with plant yields. For instance, in Dutch apple orchards, van Rhee
(1977) found a greater number of small (<0.5 mm diam.) roots in orchards inoculated
with earthworms, but few differences in apple yields. On the other hand, many pre-
vious experiments have reported earthworm-induced increases in root growth and
biomass both in field and greenhouse experiments, although roots generally received
less attention than the above ground parts in most trials (Brown et al. 1999, Scheu
2003). In no-tillage agroecosystems, Edwards & Lofty (1978, 1980) and Springett
(1985) showed that root biomass increases and depth distributions depended on the
earthworm species present. Anecic species such as Aporrectodea longa and Lumbri-
cus terrestris increased root biomass at greater depths than shallow burrowing spe-
cies. This is likely because anecic species burrow more vertically and produce deeper
channels which roots can follow (Ehlers et al. 1983). Roots can also enter and follow
the mostly horizontal burrows produced by geophagous endogeic species such as the
two species used in the present experiment, and the probability of encountering these
channels is likely to be higher than that of encountering vertical burrows (Tisdall &
McKenzie 1995). In the present experiment roots were often found in earthworms
burrows, particularly in the experiment with beans. More research is needed to deter-
mine the reasons why roots choose to follow burrows in some soils and not in others,
and which type, size, abundance, distribution and orientation of burrows is best for
the growth of a particular plant.
Root maps and spatial analysis of roots in the field have shown that root distribu-
tions are seldom uniform (homogeneous) and are often clustered along pedon faces
and biopores (Smucker 1993). These heterogeneous (and often aggregated) distribu-
tions can result from compaction and regions rich in water and nutrients (Pierret et al.
2007). This spatial clustering results in a lower soil volume exploited by the roots and
can increase the potential for greater biotic and abiotic stress (Smucker 1993). In the
present experiment, roots were not uniformly distributed and earthworms had little

255
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

effect on root distribution, but when significant differences occurred, the roots tended
to be slightly more homogeneously distributed (less aggregated) in the earthworm
treatments. The reasons for these differences in root distribution due to earthworm ac-
tivity are not known. The soil-mixing activities of earthworms may be considered as
a soil homogenization process, but only when the soil is in a heterogeneous state (not
the case in the present experiment). In contrast, the creation of hot-spots of nutrient
availability (castings) and galleries within the soil (burrows) are activities which may
lead to a concentration of roots, increasing heterogeneity (and aggregation). Ultimate-
ly, it is the balance of these two types of activities (homogenization and aggregation),
as affected by the earthworm community, plant(s) and soil type in question, which
will dictate the effects of earthworms on plant root density and distribution in soil.
In the present paper, we have shown that earthworms affected both vertical and
horizontal root density in soil, with a tendency to create more even root distributions.
Thus, plants growing in the presence of earthworms may benefit not only from pos-
sible changes in soil structure (aggregation, biopores for root elongation), fertility
(higher nutrient content in casts) and biological characteristics (populations of patho-
gens, parasites and beneficial organisms), but also from a higher root density in some
instances, and a consequently greater volume of soil under exploitation by roots.
This, in addition to a more even distribution of roots in the soil profile, and a concen-
tration of roots in burrows and casts may all play an important role in enhancing plant
resistance to stress in the presence of earthworms. In fact, root density measurements
were generally well correlated with root biomass, although in only a few cases was it
related with shoot biomass.
We are still far from understanding the way in which plant roots and earthworms
interact, and what effects this will have on yields. This is largely because even the
mechanisms responsible for root branching and the photosynthetic costs associat-
ed with the production and maintenance of these branches are essentially unknown
(Smucker 1993). Furthermore, there is still much to learn about the impact of earth-
worms on soil physical, chemical and biological soil properties and the stability,
durability and spatial distribution of these effects. Computer Assisted Tomography
(CAT-scanning) (e.g., Capowiez et al. 1998, Langmaack et al. 1999), mini-rhizotrons
(Springett & Gray 1997) and other non-destructive descriptive techniques that can be
repeated in time, combined with destructive sampling and image analysis are a good
start in describing interactions of earthworms and roots (Krebs et al. 1994, Hirth et
al. 1997, Springett & Gray 1994). However, there is also need for even more basic re-
search since earthworm burrowing behavior in different soils, the composition of the
linings, the amount of below vs. above-ground castings, the chemical, physical and
microbiological characteristics of casts and their changes over time and the amount of
overlap of earthworm activity with rhizospheres of different plants are still unknown
for many earthworm species, particularly in tropical regions.

256
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ACKNOWLEDGEMENTS
The authors would like to thank I. Barois, E. Aranda, S. Irisson, A. Martínez, A.
Angeles, J. Bueno, G. Pérez, J. Huesca, Ana Maria, Ing. Fabre, T. Goszczynski, D.
Rosalio, P. Sánchez, J. Benitez, C. Gutiérrez, M. Brossard and others who helped
at various stages of these experiments. The comments of four anonymous review-
ers are gratefully acknowledged. Financial resources and/or facilities for the present
work were provided by the EU (STD-3), IRD (ex-ORSTOM), INRA, the Instituto de
Ecología, A.C., CONACYT, ININ, UNCADER and CNPq.

LITERATURE CITED
Aiken, R. M. & A. J. M. Smucker. 1996. Root system regulation of whole plant growth. Annual Re-
view of Phytophathology. 34: 325-346.
Brown, G. G., B. Pashanasi, C. Villenave, J. C. Patrón, B. K. Senapati, S. Giri, I. Barois, P. Lavelle,
E. Blanchart, R. J. Blakemore, A. V. Spain & J. Boyer. 1999. Effects of earthworms on plant pro-
duction in the tropics. Pp.87-147. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds). Earthworm
management in tropical agroecosystems. CAB International, Wallingford.
Brown, G. G., I. Barois & P. Lavelle. 2000. Regulation of soil organic matter dynamics and microbial
activity in the drilosphere and the role of interactions with other edaphic functional domains. Euro-
pean Journal of Soil Biology. 36: 177-198.
Brown, G. G., J. C. Patrón, I. Barois & P. Lavelle. 2004. Tropical earthworm (Pontoscolex cor-
ethrurus: Glossoscolecidae; Polypheretima elongata: Megascolecidae) effects on common bean
(Phaseolus vulgaris) and maize (Zea mays) production under greenhouse conditions. Pp. 313-339.
In: S. H. S Hanna and W. Z. A. Mikhail (Eds.). Soil zoology for sustainable development in the 21st
century. Palm Press, Cairo.
Brown, D. A. & H.D. Scott. 1984. Dependence of crop growth and yield on root development and ac-
tivity. Pp. 101-136. In: S. A. Barber and D. R. Bouldin (Eds.). Roots, nutrient and water influx, and
plant growth. ASA Special Publication No. 49, Madison.
Capowiez, Y., A. Pierret, O. Daniel, P. Monestiez & A. Kretzschmar. 1998. 3D skeleton recon-
structions of natural earthworm burrow systems using CAT scan images of soil cores. Biology and
Fertility of Soils. 27: 51-59.
Darwin, C. 1881. The formation of vegetable mould through the action of worms, with observations on
their habits. Murray, London.
Edwards, C. A. & J. R. Lofty. 1978. The influence of arthropods and earthworms upon root growth of
direct drilled cereals. Journal of Applied Ecology. 15: 789-795.
Edwards, C. A. & J. R. Lofty. 1980. Effects of earthworm inoculation upon the root growth of direct
drilled cereals. Journal of Applied Ecology. 17: 533-543.
Ehlers, W., U. Kopke, F. Hesse & W. Bohm. 1983. Penetration resistance and root growth of oats in
tilled and untilled loess soil. Soil & Tillage Research. 3: 261-275.
Eissenstat, D. M. 1992. Costs and benefits of constructing roots of small diameter. Journal of Plant
Nutrition. 15: 753-782.
Hirth, J. R., B. M. McKenzie & J. M. Tisdall. 1997. Do the roots of perennial ryegrass elongate to
biopores filled with the casts of endogeic earthworms? Soil Biology & Biochemistry. 29: 529-531.
Hirth, J. R., B. M. McKenzie & J. M. Tisdall. 1998. Roots of perennial ryegrass (Lolium perenne)
influence the burrowing of the endogeic earthworm, Aporrectodea rosea. Soil Biology & Biochem-
istry. 30: 2181-2183.

257
Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

Hirth, J. R., B. M. McKenzie & J.M. Tisdall. Ability of seedling roots of Lolium perenne L. to pen-
etrate soil from artificial biopores is modified by soil bulk density, biopore angle and biopore relief.
Plant and Soil. 272: 327-336.
Krebs, M., A. Kretzschmar, U. Babel, J. Chadœf & M. Goulard. 1994. Investigations on distribution
patterns in soil: basic and relative distributions of roots, channels and cracks. Pp. 437-449. In: A. J.
Ringrose-Voase and G. S. Humphreys (Eds.). Soil micromorphology: studies in management and
genesis. Elsevier, Amsterdam.
Kretzschmar, A. 1978. Quantification écologique des galeries de lombriciens. Techniques et premières
estimations. Pedobiologia. 18: 31-38.
Kretzschmar, A. 1998. Earthworm interactions with soil organization. Pp. 163-176. In: C. A. Edwards
(Ed.). Earthworm ecology. St. Lucie Press, Boca Raton.
Langmaack, M., S. Schrader, U. Rapp-Bernhardt & K. Kotzke. 1999. Quantitative analysis of earth-
worm burrow systems with respect to biological soil-structure regeneration after soil compaction.
Biology and Fertility of Soils. 28: 219-229.
Lantuéjoul, C. 2002. Geostatistical simulation, models and algorithms. Springer Verlag, Heidelberg.
Lavelle, P., I. Barois, E. Blanchart, G. G. Brown, L. Brussaard, T. Decaëns, C. Fragoso, J. J. Ji-
ménez, K. Ka Kajondo, M. A. Martínez, A. G. Moreno, B. Pashanasi, B. K. Senapati, C. Ville-
nave. 1998. Earthworms as a resource in tropical agroecosystems. Nature & Resources. 34: 26-41.
Logsdon, S. D. & D. R. Linden. 1992. Interactions of earthworms with soil physical conditions influ-
encing plant growth. Soil Science. 154: 330-337.
Patrón, J. C., P. Sánchez, G. G. Brown, I. Barois, M. Brossard & C. Gutiérrez. 1999. Phosphorus
in soil and Brachiaria decumbens plants as affected by the geophagous earthworm Pontoscolex
corethrurus and P fertilization. Pedobiologia. 43: 547-556.
Pierret, A., C. Doussan, Y. Capowiez, F. Bastardie & L. Pagès. 2007. Root functional architecture: a
framework for modeling the interplay between roots and soil. Vadose Zone Journal. 6: 269-281.
Pitkänen, J.& V. Nuutinen. 1997. Distribution and abundance of burrows formed by Lumbricus ter-
restris L. and Aporrectodea caliginosa Sav. in the soil profile. Soil Biology & Biochemistry. 29:
463-467.
Robertson, L. N., B. J. Radford, B. Bridge, D. McGarry, R. J. Blakemore & M. Sabag. 1994.
Tropical earthworms under cropping in Queensland. Pp. 33-34. In: C. E. Pankhurst (Ed.). Soil Biota.
Management in sustainable farming systems. Poster Papers. CSIRO, East Melbourne.
Rovira, A. D., K. R. J. Smettem & K. E. Lee. 1987. Effect of rotation and conservation tillage on
earthworms in a red-brown earth under wheat. Australian Journal of Agricultural Research. 38:
829-834.
Sackville-Hamilton, C. A. G. & J. M. Cherret. 1991. The development of clover and ryegrass root
systems in a pasture and their interaction with the soil fauna. Pp. 291-300. In: D. Atkinson (Ed.).
Plant root growth. An ecological perspective. Blackwell Scientific Publications, Oxford.
Scheu, S. 2003. Effects of earthworms on plant growth: patterns and perspectives. Pedobiologia.
47: 846-856.
Smucker, A. J. M. 1993. Soil environmental modifications of root dynamics and measurement. Annual
Review of Phytopathology. 31: 191-216.
Smucker, A. J. M. & R. M. Aiken. 1992. Dynamic root responses to water deficits. Soil Science.
154: 281-289.
Springett, J.A. 1985. Effects of introducing Allolobophora longa Ude on root distribution and some soil
properties in New Zealand pastures. Pp. 399-407. In: A. H. Fitter, D. Atkinson, D. J. Read and M.
B. Usher (Eds.). Ecological interactions in Soil. Blackwell, London.

258
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Springett, J. A. & R. Gray. 1994. The distribution of pasture roots and earthworm burrows in the soil
profiles of a conventional and organic dairy farm. Pp. 137-138. In: C. E. Pankhurst (Ed.). Soil Biota.
Management in sustainable farming systems. Poster Papers. CSIRO, East Melbourne.
Springett, J. A. & R. Gray. 1997. The interaction between plant roots and earthworm burrows in pas-
ture. Soil Biology & Biochemistry. 29: 621-625.
Tisdall, J. M. & B. M. McKenzie. 1995. Impact of earthworms on soil physical properties. Pp. 59-66.
In: M. Temple-Smith and T. Pinkard (Eds.). The role of earthworms in agriculture and land man-
agement. Department of Primary Industry and Fisheries, Tasmania, Technical Report 1/96.
van Rhee, J. A. 1977. A study of the effect of earthworms on orchard productivity. Pedobiologia.
17: 107-114.

259
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
261-2802 (2010)

SOBREVIVÊNCIA, PRODUÇÃO E ATRIBUTOS QUÍMICOS


DE COPRÓLITOS DE MINHOCAS EM UM LATOSSOLO
VERMELHO DISTROFÉRRICO (OXISOL) SOB DIFERENTES
SISTEMAS DE MANEJO

Marie Luise Carolina Bartz,1 Antonio Carlos Saraiva da Costa,2 Cássio


Antonio Tormena,2 Ivan Granemann de Souza Jr.2 & George G. Brown3
1Universidade Estadual de Londrina. Rodovia Celso Garcia Cid, PR 445 Km 480, Caixa Postal
6001,CEP 86051-990, Londrina, Paraná, Brasil. E-mail: bartzmarie@gmail.com.
2Universidade Estadual de Maringá. Av. Colombo 5760, CEP 87020-190, Maringá, Paraná, Brasil. E-

mail: antoniocscosta@gmail.com, catormena@uem.br, igsjunior@gmail.com.


3Embrapa Florestas. Estrada da Ribeira, km 111, CEP 83411-000, Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail:

browng@cnpf.embrapa.br

Barz, M. L. C., A. C. S. da Costa, C. A. Tormena, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010.


Sobrevivência, produção e atributos químicos de coprólitos de minhocas em um Latossolo Vermelho
distroférrico (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 261-280.
RESUMO. As atividades das minhocas modificam processos chave no solo e suas populações são im-
pactadas pelo manejo do solo e da cultura, que afeta o suprimento de energia, nutrientes e o estado quí-
mico dos solos. Desta forma, foram avaliados a sobrevivência, a perda de peso, a produção de coprólitos
e os efeitos das espécies Pontoscolex corethrurus e Amynthas gracilis sobre os atributos químicos de um
Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo. Solo seco ao ar,
peneirado e umedecido de uma mata nativa (MT), dois agroecossistemas de plantio direto (PD e PDS) e
uma pastagem (PT) foram utilizados para o cultivo. As minhocas foram incubadas em sala escura com
temperatura controlada para as avaliações biológicas e obtenção dos coprólitos. Pontoscolex corethrurus
se adaptou bem aos tratamentos, apesar da perda de peso em todos os tratamentos e nos tratamentos
PD e PDS os indivíduos terem regredido ao estado juvenil. Amynthas gracilis não se adaptou bem aos
tratamentos utilizados, resultando em baixas taxas de sobrevivência e altas perdas de peso. As maiores
produções de coprólitos foram observadas no tratamento MT para as duas espécies, enquanto as menores
ocorreram em PD e PDS para P. corethrurus e em PT para A. gracilis. Os coprólitos produzidos foram
significativamente enriquecidos por cátions trocáveis, carbono orgânico total, fósforo e enxofre, e houve
aumento nos valores de pH e bases, comparados com o solo controle. Observou-se que a atividade das
espécies no LVdf pode alterar significativamente os teores de nutrientes disponíveis nesses sistemas de
manejo, apesar de não terem se desenvolvido bem (perda de peso).
Palavras chave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidade do solo, agroecossistemas

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01.2010.

261
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

Barz, M. L. C., A. C. S. da Costa, C. A. Tormena, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010.


Supervivencia, producción y atributos químicos de heces de lombrices de tierra en un Latosol Rojo
distroférrico (Oxisol) bajo diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número
Especial 2: 261-280.
RESUMEN. Las actividades de las lombrices modifican procesos clave en el suelo y sus poblaciones
son afectadas por el manejo del suelo y del cultivo, que afecta el suministro de energía, nutrientes y el
estado químico de los suelos. De esta forma, fueron evaluados la supervivencia, la pérdida de peso, la
producción de deyecciones y los efectos de las especies Pontoscolex corethrurus y Amynthas gracilis
sobre los atributos químicos de un Latosol Rojo distroférrico (LVdf) (Oxisol) bajo diferentes sistemas de
manejo. Se utilizaron para el cultivo suelo seco al aire, tamizado y humectado de un bosque nativo (MT),
dos agroecosistemas de siembra directa (PD y PDS) y un pastizal (PT). Las lombrices fueron incubadas
en sala oscura con temperatura controlada para las evaluaciones biológicas y obtención de deyecciones.
Pontoscolex corethrurus se adaptó bien a los tratamientos, a pesar de la pérdida de peso en todos los
tratamientos y en los tratamientos PD y PDS los individuos retrocedieron al estado juvenil. Amynthas
gracilis no se adaptó bien a los tratamientos utilizados, demostrando bajas tasas de supervivencia y ele-
vadas pérdidas de peso. Las mayores producciones de deyecciones se observaron en el tratamiento MT
para ambas especies, mientras que las menores ocurrieron en PD y PDS para P. corethrurus y en PT para
A. gracilis. Las deyecciones producidas fueron mucho más ricas en cationes intercambiables, carbono
orgánico total, fósforo y azufre y hubo aumento en los valores de pH y bases, en comparación con el
suelo control. Se observó que la actividad de las especies en el LVdf puede alterar significativamente
los contenidos de nutrientes disponibles en esos sistemas de manejo, a pesar de no haberse desarrollado
bien (pérdida de peso).
Palabras clave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidad del suelo, agroecosistemas

INTRODUÇÃO
As minhocas são engenheiros do ecossistema que modificam os atributos e processos
do solo onde quer que estejam presentes. Elas podem ser encontradas na maioria dos
ambientes, embora sua presença, muitas vezes, tem sido relacionada à umidade do
solo e disponibilidade de matéria orgânica (Lee 1985). As atividades das minhocas,
produção de coprólitos, túneis e galerias, exercem influência significativa sobre a
agregação do solo, remoção de restos vegetais, decomposição da matéria orgânica e
ciclagem de nutrientes (Lee & Foster 1991, Martin 1991, Edwards & Bohlen 1996).
Quando se alimentam, elas selecionam matéria orgânica na ingestão e a misturam
com materiais inorgânicos do solo. Esta mistura passa pelo trato intestinal e é excre-
tada na forma de coprólitos, contribuindo para a agregação do solo e disponibilidade
de nutrientes quando os coprólitos envelhecem, estabilizam e se quebram.
As minhocas são, provavelmente, os invertebrados mais importantes no estado
inicial da reciclagem da matéria orgânica em muitos solos. Os hábitos alimentares
das diferentes espécies influem nos efeitos sobre a fragmentação e incorporação da
matéria orgânica dentro do solo. Da matéria orgânica ingerida pelas minhocas, so-
mente uma pequena porcentagem é assimilada – de 2 a 20%, dependendo da espécie
e da quantidade e qualidade do material ingerido (Lavelle 1988) – sendo o resto
depositado nos coprólitos. As minhocas terrestres têm um papel muito importante

262
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

na regulação da dinâmica da matéria orgânica do solo, podendo acelerar ou diminuir


a taxa de mineralização mediante sua influência na, e interação com as populações
microbianas (Lavelle 1988), liberando nutrientes essenciais para as plantas e asse-
gurando um bom aproveitamento das reservas húmicas dentro do solo (Lee 1985,
Edwards & Bohlen 1996).
Devido aos seus efeitos na estrutura física do solo e disponibilidade dos nutrien-
tes, as minhocas podem ter importantes efeitos sobre o crescimento das plantas e a
produção agrícola (Brown et al. 2004); além disso, podem ser utilizadas como indi-
cadoras de qualidade e poluição do solo e de perturbação nos ecossistemas (Stork &
Eggleton 1992, Paoletti 1999). Portanto, as minhocas podem ser consideradas como
um recurso biológico a ser manejado, devido aos seus serviços no ecossistema (La-
velle et al. 2006).
No entanto, o papel que as diferentes espécies desempenham no ecossistema não
é igual e depende de suas estratégias ecológicas, abundância e das propriedades e
formas de manejo do ecossistema. Em ecossistemas naturais, minhocas invasoras
podem ser uma ameaça ao funcionamento e à biodiversidade (Hendrix 2006). Porém,
em agroecossistemas, a colonização por minhocas invasoras pode ser benéfica na
maior parte dos casos, contanto que a invasão aos ecossistemas nativos adjacentes
seja contida (Baker et al. 2006). No entanto, falta esta informação para a maior parte
das mais de 960 espécies de minhocas conhecidas nos trópicos e para a maioria das
mais comuns nos agroecossistemas da América Latina (Fragoso & Brown 2007). No
Brasil, as espécies exóticas do gênero Amynthas e a espécie nativa peregrina Pontos-
colex corethrurus (Müller 1857) têm sido amplamente difundidas, principalmente
perto de centros urbanos, mas também em jardins e em agroecossistemas de pasta-
gens e plantio direto (Brown et al. 2006).
Embora alguns estudos mostraram que estas espécies podem afetar tanto os atri-
butos do solo como a produção vegetal (Peixoto & Marochi 1996, Kobiyama et al.
1995), seus efeitos sobre a fertilidade do solo e sua sobrevivência em solos argilosos
altamente intemperizados, típicos do 3º planalto paranaense (uma das maiores regi-
ões de produção de grãos do Brasil), ainda são pouco conhecidos.
Portanto, este estudo teve, como objetivo, avaliar a sobrevivência de minhocas e a
produção e os atributos químicos dos coprólitos de duas espécies de minhocas (P. co-
rethrurus e Amynthas gracilis) em um Latossolo Vermelho distroférrico proveniente
de diferentes sistemas, natural e agrícolas, sob condições de laboratório.

MATERIAL E MÉTODOS
As áreas de coletas de solo foram: 1) Mata nativa (MT), com 150 ha e vegetação tipo
Floresta Ombrófila Mista, característica da região Norte do Paraná, localizada na
Fazenda Bulle, no município de Arapongas, Paraná; 2) Plantio direto (PD), consoli-

263
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

dado há 34 anos com 48 ha e soja já emergida, localizada na Fazenda Rhenânia, no


município de Rolândia, Paraná. O histórico das três últimas safras segue a rotação de
culturas: 2002/2003 - milho (Zea mays), no verão, e aveia (Avena strigosa), no inver-
no; 2003/2004 - soja (Glycine max), no verão, e aveia, no inverno; 2004/2005 - soja,
no verão, e milho safrinha, no inverno; e 2005/2006 - soja no verão. Anualmente são
feitas aplicações de herbicidas e fungicidas na área para o controle de pragas e do-
enças. Muito esporadicamente é utilizado inseticida, somente quando a infestação de
insetos é muito alta e o controle através do manejo integrado de pragas não é efetivo;
3) Plantio direto subsolado (PDS) com 60 ha e soja emergindo, localizada na Fazenda
Escalada, município de Arapongas. Nos últimos 5 anos, os plantios foram feitos sob
plantio direto com a sucessão das culturas de soja no verão, e trigo (Triticum aesti-
vum), no inverno. Antes do último plantio de soja foi feita subsolagem em toda a área,
sendo todos os resíduos da cultura anterior incorporados ao solo, utilizando um sub-
solador de três hastes. Anualmente são feitas aplicações de inseticidas, herbicidas e
fungicidas para o controle de pragas e doenças; 4) Pastagem (PT) de capim brizantão
(Brachiaria brizantha), estabelecida há 30 anos com 109,2 ha, localizada na Estância
Santo Ângelo, município de Arapongas.
O solo das áreas foi classificado como um Latossolo Vermelho distroférrico
(LVdf) (Embrapa 1999a), Oxisol (USDA, Soil Survey Staff 1994). Foram escolhidos
dois pontos em cada área e coletados 60 kg de solo de cada um dos sistemas. A cama-
da de palhada e restos vegetais foram retirados coletando-se somente solo a uma de
profundidade de 0 - 20 cm. Os solos foram espalhados sobre bancadas para secagem
ao ar, mantidos à sombra na Casa de Vegetação do Laboratório de Caracterização e
Reciclagem de Resíduos (LCRR) da Universidade Estadual de Maringá (UEM) e, em
seguida, peneirados a 4 mm. Os solos foram estocados em recipientes plásticos com
tampa, em torno de 20 kg de cada sistema de manejo, e mantidos em uma sala ane-
xa ao LCRR. Foi feita a caracterização química e física do LVdf de cada área. Para
análise destes atributos, foram retiradas duas amostras de cada área após a secagem
e peneiramento dos solos. Os resultados obtidos para os atributos químicos e físicos
dos diferentes sistemas de manejo estão apresentados na Tabela I.
As espécies de minhocas utilizadas foram P. corethrurus (Pc) e A. gracilis (Ag).
Foram coletadas em pomares da Fazenda Filantrópica da Sociedade Humanistas, no
município de São Jerônimo da Serra, Paraná (1º cultivo), em jardins das Chácaras
Durânia e Rolândia, localizadas no município de Rolândia (2º cultivo) e na horta do
Departamento de Agronomia da Universidade Estadual de Maringá, localizada no
município de Maringá (3º cultivo). Foram coletados, aproximadamente, 60 exem-
plares de cada espécie, que foram selecionadas manualmente e mantidos no solo de
origem até a chegada ao laboratório. No laboratório, foram mantidos no solo de ca-
da sistema antes de serem inoculadas no experimento, pelo menos por uma semana
para que os restos de solo do local de origem fossem eliminados. Foram utilizadas

264
Tabela I. Análise dos atributos químicos (macronutrientes e micronutrientes) e granulometria do Latossolo Vermelho distroférrico
proveniente dos diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem).
Letras diferentes na mesma coluna diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05); AT = areia total, AF = areia fina e AG = areia grossa.
Solo pH cmolc dm3 mg dm3 g dm3 % mg dm3 g 100g-1 Classe textural
CaCl2
Al H+Al K Ca Mg SB CTC S P COT NT V Zn Cu Mn Fe Argila Silte AT AF AG

MT 4.2b 0.7b 8.3b 0.23a 2.16b 0.89b 3.3b 11.6a 22.4b 5.2a 29.2b 0.34b 28.2b 2.21a 9.46a 139.7b 47.8a 79.0a 14.1a 7.1d 2.8b 4.1d Muito argilosa
PD 5.0c 0.0a 5.0a 0.27b 4.59c 1.41c 6.3c 11.3a 44.5c 52.6c 22.6a 0.23a 55.5c 3.44b 11.23b 101.8a 38.6a 76.8a 17.3a 6.7c 3.5c 2.4c Muito argilosa
PDS 5.1d 0.0a 4.7a 0.49c 4.52c 1.81d 6.8d 11.5a 18.1b 26.5b 23.4a 0.22a 59.0d 2.75b 12.52c 132.8b 53.1a 75.9a 19.5a 5.7b 3.4c 1.2b Muito argilosa
PT 4.1a 1.3c 9.5c 0.19a 0.70a 0.69a 1.6a 11.0a 7.9a 3.5a 28.0b 0.22a 14.4a 1.62a 12.08c 95.8a 103.8b 80.6a 16.3a 4.3a 2.1a 1.0a Muito argilosa

265
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

somente minhocas adultas das duas espécies. Exemplares extras foram mantidos em
cultivos com solo de cada tratamento para reposição dos indivíduos mortos durante
o experimento.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC), num fatorial de
3 (tratamentos de minhocas) × 4 (tratamentos de manejos), com 6 repetições. Foram
utilizados solos provenientes de quatro sistemas (MT, PD, PDS e PT), com (Pc, Ag)
e sem (0M) minhocas cada um e com seis repetições, totalizando 72 unidades de
cultivo. Os seguintes tratamentos foram estabelecidos: Mata + P. corethrurus (MT +
Pc), Mata + A. gracilis (MT + Ag), Mata sem minhoca (MT – 0M), Plantio Direto +
P. corethrurus (PD + Pc), Plantio Direto + A. gracilis (PD + Ag), Plantio Direto sem
minhoca (PD – 0M), Plantio Direto Subsolado + P. corethrurus (PDS + Pc), Plantio
Direto Subsolado + A. gracilis (PDS + Ag), Plantio Direto Subsolado sem minhoca
(PDS – 0M), Pastagem + P. corethrurus (PT + Pc), Pastagem + A. gracilis (PT + Ag)
e Pastagem sem minhoca (PT – 0M).
As unidades experimentais consistiram em caixas plásticas com dimensões de
11,5 cm × 12 cm × 3,5 cm. Cada caixa recebeu 75 g de solo umedecido com 35 mL
de água (em torno de 75% da capacidade de campo) e duas minhocas adultas. As cai-
xas foram mantidas em ambiente escuro, com temperatura média de 25°C, na Sala de
Incubação do Laboratório de Fitopatologia do Departamento de Agronomia da UEM.
A variação de temperatura foi medida periodicamente utilizando-se um termômetro
de temperatura máxima e mínima, que oscilou entre 23 e 27°C, durante o período de
incubação.
Os coprólitos produzidos pelas minhocas e o solo sem minhocas (controle) foram
utilizados como amostras para as análises. A cada 7, 10 ou 14 dias (dependendo
da quantidade de coprólitos disponíveis), foram feitas as coletas dos coprólitos e de
uma quantidade equivalente das amostras de solo controle. As coletas dos coprólitos
começaram 7 dias após o início do cultivo por meio de pinças e o excesso de solo
retirado deles cuidadosamente; já o solo controle e solo adjacente (solo em que as
minhocas foram cultivadas) foram coletados utilizando uma espátula. Após a coleta,
foi determinada a massa úmida das amostras e colocadas em estufa de circulação for-
çada (50°C) por dois dias. Em seguida, foram pesadas novamente e, obtida a massa
seca, as amostras foram guardadas em frascos plásticos mantidas no LCRR até o mo-
mento das análises. A cada 10 ou 14 dias foi feita a troca dos solos das caixas. Foram
efetuados dois cultivos para P. corethrurus, de 78 (19/dez/2005 a 07/mar/2006) e 76
(10/mar/2006 a 25/mai/2006) dias de duração, e três cultivos para A. gracilis de 78,
76 e 61 (31/mai/2006 a 31/jul/2006) dias de duração, sendo que, no cultivo de 76
dias, foi avaliada a sobrevivência, perda de peso e produção de coprólitos. Os outros
cultivos foram complementares, e realizados apenas para obtenção da quantidade de
coprólitos necessária para as análises químicas. A produção acumulada de coprólitos
(g) foi medida ao decorrer do cultivo, efetuando-se as pesagens dos coprólitos a cada
coleta.

266
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Foram realizadas análises químicas de fertilidade das amostras de solo de cada


área para fins de levantamento (Tabela I), dos solos controles, dos solos adjacentes
e dos coprólitos no final dos cultivos, sendo determinados os seguintes atributos: pH
CaCl2, carbono orgânico total (COT), alumínio (Al), hidrogênio + alumínio (H+Al),
cálcio (Ca), magnésio (Mg), potássio (K), fósforo (P), enxofre (S), nitrogênio total
(NT), soma de bases (S), capacidade de troca catiônica (CTC) e saturação de bases
(V%). As metodologias utilizadas foram baseadas em Embrapa (1997, 1999b).
Foi realizada análise granulométrica das amostras de solo de cada área apenas nas
amostras de levantamento (Tabela I). Na terra fina seca ao ar (TFSA), foram determi-
nadas as proporções de areia total, areia fina, areia grossa, silte e argila após agitação
mecânica por um período de 8 horas, segundo Embrapa (1997).
Foi realizada análise estatística da sobrevivência, do peso perdido, da produção
acumulada de coprólitos e dos atributos químicos. As variáveis foram submetidas
aos testes de Levene (homogeneidade) e Shapiro-Wilk (normalidade), onde as va-
riáveis potássio (K+) e carbono orgânico total (COT) não atenderam aos testes de
homogeneidade e normalidade, sendo os dados transformados em raiz quadrada de
x. As variáveis sobrevivência e peso perdido foram transformados em arcsen (raiz
p/100), onde p é a porcentagem. Após, foram feitas a análise de variância (teste F) e
a comparação de médias (teste Scott-Knott) de todas variáveis, a uma probabilidade
de 5%. A análise estatística foi feita utilizando os softwares Sisvar (Ferreira 2003) e
SAS (SAS Institute 1999). Foi realizada ainda uma Análise de Componentes Prin-
cipais (ACP) para os atributos químicos dos solos controles, solos adjacentes de Pc
e Ag e coprólitos de Pc e Ag, para ordenação das amostras em relação aos atributos
químicos, utilizando o software ADE-4 (Thioulouse et al. 1997).

RESULTADOS
Perda de peso e sobrevivência das minhocas
Em todos os tratamentos, as duas espécies perderam peso (Tabela II), sendo que as
maiores perdas foram observadas com Ag: nos tratamentos PT, PD, PDS e MT, essa
espécie perdeu 100, 90, 78 e 68% do seu peso inicial, respectivamente. Por outro
lado, Pc perdeu menos peso, pois as minhocas nos tratamentos PD, PDS, MT e PT,
perderam 57, 26, 12 e 10 % de sua biomassa inicial, respectivamente. Pc esteve me-
lhor adaptada aos solos usados do que Ag, pois em PDS e PT todas as Pc inoculadas
sobreviveram, enquanto em MT e PD a sobrevivência foi de 92 e 83%, respectiva-
mente (Tabela II). Contrariamente, todas as Ag inoculadas morreram no tratamento
PT e apenas 17% dos indivíduos sobreviveram no tratamento PD. Em MT e PDS,
as taxas de sobrevivência foram maiores: 42 e 33%, respectivamente, das minhocas
estavam vivas após os 76 dias de incubação (Tabela II).
Com a espécie Pc, no final do período de incubação (76 dias) houve “regressão
ao estado juvenil”. Isto foi observado nos tratamentos PD, PDS e PT, onde 100, 80

267
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

Tabela II. Sobrevivência, perda de peso e porcentagem de minhocas juvenis das


espécies P. corethrurus e A. gracilis no final do período de incubação (76 d) nos
solos provenientes de diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD =
plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem). Letras diferentes
na mesma coluna diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05); * número
de minhocas no final do período de incubação, sendo o número inicial de 12
minhocas por tratamento – duas por repetição.
SISTEMA DE %
MANEJO
Sobrevivência Perda de peso Juvenis

Pc Ag Pc Ag Pc Ag

MT 192a 42b 14a 168a 110 (11)* 0 (11)


PD 183a 17a 57b 190b 100 (10)* 0 (2)1
PDS 100a 33b 26a 178a 180 (10)* 0 (4)1
PT 100a 10a 10a 100b 125 (12)* 0 (0)1

e 25% dos indivíduos inoculados regrediram ao estado juvenil, respectivamente, is-


to é, não apresentavam o clitelo no final do período de incubação (Tabela II). Este
fenômeno não foi observado no tratamento MT para a espécie Pc e em nenhum dos
tratamentos para a espécie Ag (Tabela II).

Produção acumulada de coprólitos


A produção de coprólitos foi significativamente maior (p < 0,05) em MT, comparada
aos outros tratamentos para as duas espécies (Fig. 1 e 2). Com Ag, a produção de co-
prólitos foi significativamente maior em MT, comparada com os demais tratamentos,
durante o período de incubação (Fig. 2). Com Pc, a produção acumulada de copróli-
tos foi também significativamente maior em PT, comparado com PD e PDS (Fig. 1).
Foram encontradas correlações positivas entre os teores de K, Ca, Mg, N e S
(apenas para Pc), os valores de acidez trocável, SB e V% e a produção total de co-
prólitos, enquanto correlações negativas foram observadas entre os valores de pH, P
(apenas para Ag) e os teores de Al. Os valores de C total e CTC não apresentaram
correlação significativa com a produção total de coprólitos de nenhuma das espécies
(Tabela III).

Atributos químicos dos coprólitos


Os valores de pH do solo foram significativamente mais elevados nos coprólitos de
Pc produzidos nos tratamentos MT e PT e para Ag apenas no tratamento PT. Nos
solos provenientes das áreas cultivadas (PD e PDS) não foram observadas diferenças
significativas entre os coprólitos das minhocas e o solo controle, porém houve dimi-

268
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 1. Produção acumulada de coprólitos da espécie P. corethrurus nos diferentes sistemas de


manejo (MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem).
Letras diferentes no mesmo tempo diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05).

Figura 2. Produção acumulada de coprólitos da espécie A. gracilis nos diferentes sistemas de manejo
(MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem). Letras
diferentes no mesmo tempo diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05).

269
270
Tabela III. Valores (r) e significância (p) das correlações de Pearson da regressão realizada usando os atributos químicos dos solos
originais de cada área, e a massa acumulada (76 d) de coprólitos produzidos pelas espécies de minhocas P. corethrurus e A. gracilis.
Espécie pH Al H + Al K Ca Mg SB CTC C N V P S
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

Pc r -0.091 -0.885 0.916 0.922 0.934 0.922 0.709 -0.507 0.121 0.937 0.619 0.211 0.565
p < 0.0001 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 0.0097 NS NS < 0.0001 0.0319 NS NS
Ag r -0.958 -0.893 0.955 0.903 0.980 0.933 0.586 -0.529 0.061 0.947 0.774 -0.614 0.824
p < 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 < 0.0001 0.0452 NS NS < 0.0001 0.0031 0.0337 0.001
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

nuição dos valores de pH nos solos em que as minhocas foram cultivadas (adjacente)
nos tratamentos MT, PD e PDS para Ag e apenas em PDS para Pc (Tabela IV).
Os teores de Al foram reduzidos em torno de 50% nos coprólitos produzidos em
MT e PT, sendo que nos coprólitos de Ag foram observados os menores teores. No
solo cultivado com Pc também houve redução no teor de Al no tratamento MT. Nos
demais tratamentos, PT, PD e PDS, para Pc e Ag e MT para Ag, mesmo não sendo
significativa a diferença, é interessante observar que houve tendências em aumentar
os teores de Al no solo adjacente em relação ao controle (Tabela IV).
Com relação aos outros cátions, os coprólitos produzidos por Pc apresentaram
teores mais elevados de K trocável nos tratamentos MT, PD e PDS, mais baixos em
PT e teores mais elevados de Ca trocável em todos tratamentos. Por outro lado, os
coprólitos produzidos por Ag foram enriquecidos com K trocável somente em PT e
em Ca em todos os tratamentos (como para Pc). É importante ressaltar, ainda, que
onde aumentaram os teores dos elementos K e Ca nos coprólitos houve diminuição
dos mesmos nos solos em que as minhocas foram cultivadas, em geral na maior parte
dos tratamentos, quando comparados ao solo controle (Tabela IV).
Os teores de Mg trocável não foram afetados pelas minhocas e pelos sistemas de
manejo. Devido ao alto teor de cátions nos coprólitos, houve aumentos significativos
nos valores de soma de bases (SB), que também deveriam ter afetado a CTC. Houve
diferenças significativas nos valores de CTC nos coprólitos comparados aos solos
controles em MT para as duas espécies onde aumentou o valor da CTC e em PT para
Ag houve diminuição no valor da CTC, que pode estar ligada a menor acidez poten-
cial no mesmo tratamento e material (Tabela IV).
A respeito dos teores de P, a concentração nos coprólitos foi em torno de 50 %
maior nos tratamentos MT e PT e em torno de 10% maior nas áreas de cultivo (PD e
PDS), comparado ao solo controle. Os maiores aumentos nos teores de P foram en-
contrados nos coprólitos de Ag. Não foram observadas diferenças significativas entre
o solo adjacente e o solo controle. O teor de S aumentou nos coprólitos do tratamento
MT para as duas espécies, em PD para Pc e em PT para Ag. Nos solos em que as mi-
nhocas foram cultivadas foram observados aumentos nos tratamentos MT e PD para
as duas espécies e em PT para Pc (Tabela IV).
Enquanto ao nitrogênio total (NT), não se encontraram diferenças significativas
nas porcentagens nos coprólitos ou nos solos adjacentes em relação ao solo controle.
Já os teores de carbono orgânico total (COT) foram significativamente mais elevados
nos coprólitos das duas espécies, comparados com o solo controle nos tratamentos
MT e PT, em PD para Ag e em PDS para Pc (aumentos variando de 10-15%).

Análise de componentes principais


O primeiro (F1) e segundo (F2) eixos da matriz da ACP dos atributos químicos ab-
sorveram 65,4 % e 10,7% da inércia total, respectivamente (Fig. 3). Devido ao acen-

271
272
Tabela IV. Atributos químicos do solo controle (incubado sem minhocas), do solo adjacente (solo cultivado com Pc ou Ag) e dos
coprólitos produzidos por P. corethrurus (copr Pc) e por A. gracilis (copr Ag) nos diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD
= plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem). Letras diferentes na mesma coluna e tratamento diferem entre si pelo
teste Scott-Knott (p < 0,05).
Sistema de Material Nº pH cmolc dm-3 mg dm-3 %
manejo MAT* CaCl2
Al H + Al K Ca Mg SB CTC S P COT NT V

MT Controle 1 4.39b 0.54b 8.01a 0.26b 2.35a 0.94a 3.55a 11.56a 31.27a 3.27a 28.23a 0.29a 30.73a
MT Copr Pc 2 4.65c 0.27a 7.74a 0.35c 2.69b 1.21a 4.24b 11.98b 41.83b 5.66b 32.53b 0.34a 35.43b
MT Copr Ag 3 4.49b 0.31a 8.04a 0.25b 2.89b 1.20a 4.33b 12.37b 47.12b 6.14b 32.26b 0.28a 35.17b
MT Solo Pc 4 4.40b 0.36a 7.57a 0.22a 2.28a 1.01a 3.52a 11.09a 43.15b 3.10a 29.61a 0.31a 31.80a
MT Solo Ag 5 4.17a 0.74b 8.45a 0.25b 2.26a 0.99a 3.50a 11.96b 41.55b 4.08a 28.24a 0.33a 29.46a
PD Controle 6 4.87b 0.04a 5.74a 0.32b 4.82a 1.52a 6.65a 12.40a 36.80a 56.84b 21.18a 0.26a 53.73b
PD Copr Pc 7 4.79b 0.06a 6.06a 0.44c 5.04b 1.71a 7.18b 13.25a 45.28b 64.52c 23.59a 0.21a 54.24b
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

PD Copr Ag 8 4.93b 0.03a 5.25a 0.34b 5.30b 1.67a 7.31b 12.56a 37.15a 64.93c 27.21b 0.26a 58.14c
PD Solo Pc 9 4.77b 0.08a 5.57a 0.27a 5.12b 1.62a 7.01b 12.59a 47.93b 52.95a 21.39a 0.27a 55.69c
PD Solo Ag 10 4.62a 0.09a 6.06a 0.32b 4.54a 1.42a 6.27a 12.30a 45.88b 51.51a 21.64a 0.20a 50.97a
PDS Controle 11 4.98c 0.02a 5.37a 0.49b 4.84b 1.94a 7.26b 12.63b 25.63a 24.57a 23.71a 0.22a 57.50a
PDS Copr Pc 12 5.10c 0.00a 5.17a 0.56c 5.29c 1.91a 7.77c 12.94b 28.70a 29.17b 26.33b 0.22a 59.95b
PDS Copr Ag 13 5.13c 0.00a 4.77a 0.47b 5.76c 1.93a 8.16c 12.93b 32.58a 31.07b 23.94a 0.22a 63.10c
PDS Solo Pc 14 4.90b 0.05a 5.26a 0.38a 4.50a 1.69a 6.57a 11.83a 30.18a 23.68a 22.20a 0.22a 55.55a
PDS Solo Ag 15 4.76a 0.06a 5.10a 0.46b 4.90b 1.81a 7.18b 12.58b 25.22a 23.82a 22.79a 0.17a 57.04a
PT Controle 16 4.28a 1.09b 8.64b 0.21d 0.79a 0.72a 1.72a 10.36b 15.37a 2.38a 27.20a 0.23a 16.67a
PT Copr Pc 17 4.59b 0.56a 8.74b 0.16b 0.99b 0.90a 2.05b 10.79b 22.40a 3.16a 31.20b 0.22a 19.07a
PT Copr Ag 18 4.52b 0.36a 7.00a 0.24e 1.09b 0.93a 2.26b 9.26a 35.92c 5.32a 32.09b 0.26a 24.49b
PT Solo Pc 19 4.24a 0.96b 7.55a 0.12a 0.69a 0.75a 1.56a 9.11a 27.40b 4.05a 28.57a 0.25a 17.22a
PT Solo Ag 20 4.22a 0.93b 7.42a 0.18c 0.74a 0.69a 1.61a 9.03a 20.45a 2.89a 27.98a 0.24a 17.90a

* Número do material/tratamento utilizado para a ACP na Figura 3.


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Figura 3. ACP dos atributos químicos dos solos controle, solos adjacentes de Pc e Ag e dos coprólitos
de Pc e Ag: (a) diagrama de valores próprios; (b) círculo de correlações no plano F1-F2; (c) ordenação
dos materiais no plano F1, x = 65,4% e F2, y = 10,6%. Números: 1 – 5 = MT, 6 – 10 = PD, 11 – 15
= PDS e 16 – 20 = PT. Detalhes dos materiais (solo controle, copr Pc, copr Ag, solo Pc e solo Ag) se
encontram na coluna Nº MAT da Tabela IV. MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio
direto subsolado; PT = pastagem.

tuado decaimento do gráfico de valores próprios, nenhum outro eixo foi retido para
interpretação (Fig. 3a). O eixo F1 esteve representado principalmente pelas variáveis
K, pH, Mg, V%, SB, P, Ca e CTC em oposição às variáveis Al, H + Al e COT. As
variáveis NT e S ficaram associadas ao eixo F2 (Fig. 3b). Os materiais (solo, solo
Pc, solo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag) de cada área foram ordenados significativa-
mente a p<0,05, e o primeiro eixo separou as áreas de cultivo (PD e PDS) - as quais
possuem os teores mais elevados de bases e maiores valores de pH e CTC, resultantes
da aplicação de adubos e calagens, sendo áreas de maior impacto antrópico - das áre-
as MT e PT, mais ricas em matéria orgânica, com teores mais elevados de Al e que
possuem menor impacto antrópico (Fig. 3c).

DISCUSSÃO
Os resultados deste experimento estão de acordo com os obtidos por García & Fra-
goso (2002), os quais observaram que Ag não se adaptou bem ao cultivo em solos
sem adição (ou com baixo teor) de matéria orgânica. No entanto, Pc se adaptou bem
ao Latossolo utilizado no presente estudo (apesar da perda de peso), ao contrário do
observado por García & Fragoso (2002), que encontraram 91% de mortalidade de
Pc nos solos experimentais utilizados. Os tratamentos PDS, PT e MT promoveram
altas sobrevivências de Pc, apesar da perda de peso, enquanto o tratamento PD teve

273
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

as menores taxas de sobrevivência e as maiores perdas de peso, sendo o tratamento


menos adequado para Pc. Similarmente, MT foi o melhor tratamento para a sobrevi-
vência de Ag, embora também tenha tido perdas de peso. Nos tratamentos PD e PDS,
a sobrevivência das minhocas foi baixa e a perda de peso alta, mostrando não serem
boas opções para o desenvolvimento desta espécie. (Tabela II).
Todos os indivíduos inoculados no experimento, para as duas espécies, eram adul-
tos, ou seja, apresentavam o clitelo desenvolvido. Contudo, observou-se um fenôme-
no inusitado na literatura para a espécie Pc: regressão ao estado juvenil. É importante
destacar que este fenômeno foi observado somente nos tratamentos onde o solo era
proveniente de áreas agrícolas, ou seja, áreas que sofreram aplicação de insumos, os
quais poderiam de alguma forma influenciar a biota do solo.
Ambas as espécies Pc e Ag são muito bem adaptadas a diferentes manejos em
agroecossitemas, sendo tolerantes a grandes variações de fatores ambientais e/ou edá-
ficos, incluindo tolerância a concentrações muito baixas de nutrientes, matéria orgâ-
nica e nitrogênio do solo (Fragoso et al. 1999). Os limites ambientais para as espécies
utilizadas no experimento foram descritos por Fragoso et al. (1999). Alguns atributos
dos solos usados no presente estudo podem ter tido influência sobre a sobrevivência
e a perda de peso das minhocas, por estarem fora dos limites tolerados. Desta forma,
comparados com os teores de Fragoso et al. (1999), os valores de N dos solos nos
tratamentos usados estão abaixo dos tolerados para as duas espécies e os teores de
areia e argila estão fora dos limites tolerados para Ag. No entanto, se os teores de areia
e argila fossem fatores limitantes para o desenvolvimento desta espécie, a mesma
não seria encontrada na região onde foram coletados os solos, e onde os exemplares
foram coletados para o experimento.
A disponibilidade de alimento no experimento e o estresse da manipulação das
minhocas não podem ter sido fatores limitantes, uma vez que os solos foram trocados
regularmente e em outros trabalhos já realizados com estas espécies não foi observa-
do efeito estressante ao manipulá-las (Hernandez 1983, Hamoui 1991, Hernández-
Castellanos 2000, García & Fragoso 2002).
Desta forma, a perda de peso, a mortalidade e a regressão ao estado juvenil devem
estar associadas a algum outro fator, possivelmente a qualidade da matéria orgânica
presente nos solos (Lavelle et al. 1989), a presença de alguma substância química
particular tóxica às minhocas (pesticidas ou derivados dos mesmos, geralmente uti-
lizados nos agroecossitemas de plantio direto), ou a falta de algum tipo particular de
flora solo/intestino associada e necessária para digestão mutualística e a absorção de
nutrientes pelas minhocas em solos altamente intemperizados (Gilot 1994). Estudos
futuros serão necessários para elucidar estas possibilidades, de modo que o sucesso
da colonização das minhocas nos solos depende em otimizar o ambiente e suas carac-
terísticas para adequar o crescimento e a reprodução.

274
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

As produções acumuladas de coprólitos no início do período de incubação foram


parecidas entre as duas espécies (Fig. 1 e 2). A partir dos 40 dias de incubação, Pc passou
a apresentar produções acumuladas maiores que Ag e, no final do período de incuba-
ção (76 dias), a produção de coprólitos de Pc chegou a ser de duas a três vezes maiores
do que as produções acumuladas de Ag, dependendo do tratamento. As baixas quan-
tidades de coprólitos produzidos por Ag devem-se, provavelmente, à alta mortalidade
das minhocas nos tratamentos, embora tenham sido sempre substituídas (Fig. 2).
Houve uma clara relação entre a quantidade de coprólitos produzida e diversas
propriedades químicas do solo original. Apesar de haver apenas quatro tipos de solos,
regressões significativas e com valores acima de 0,9 foram observados com K, Ca,
Mg, N e acidez trocável (positivas), e pH (negativa para Ag), sugerindo a importância
desses fatores edáficos para a atividade e produção de coprólitos dessas espécies nes-
ses solos. O solo da mata, que teve a maior produção acumulada de coprólitos para as
duas espécies, apresentou também os maiores teores de matéria orgânica, mas baixos
teores de P, cátions e pH (Tabela I).
Hernández-Castellanos et al. (este número), observaram relação inversa entre a
produção de coprólitos e o teor de matéria orgânica em três tipos de solos, como uma
forma de compensação para o baixo estado nutricional dos solos. Em contraste, Cheg
& Wong (2002) encontraram correlações positivas entre a matéria orgânica e a pro-
dução de coprólitos. Tais tendências não foram observadas no presente experimento
para nenhuma das espécies (Tabela III).
É conhecido que a atividade das minhocas pode alterar o pH do solo (Hu et al.
1998, Cheng & Wong 2002), que pode ser atribuído à excreção de amônia no intes-
tino ou pela excreção de carbonato de cálcio das glândulas calcíferas na faringe das
minhocas quando o solo é ingerido (Lee 1985). Pc é conhecida por produzir grânulos
de carbonato de cálcio dentro do seu intestino e seus coprólitos provenientes das glân-
dulas calcíferas (Kale & Krishnamoorthy 1980), que afetam o pH do intestino e dos
coprólitos, e a disponibilidade de nutrientes afetados pelo pH (Blair et al. 1995). A
mesma espécie também é conhecida por produzir coprólitos ricos em amônio (Barois
et al. 1999) que também podem afetar o pH. Ag não possui glândulas calcíferas, mas é
conhecida pela capacidade de excretar N, na forma de amônia, no intestino através de
seus enteronefrídeos, que mais adiante é depositado nos coprólitos (Bahl 1947). No
entanto, com relação aos valores de pH, os resultados são conflitantes entre diversos
autores. Algumas pesquisas indicam que os valores de pH nos coprólitos são maiores
que no solo adjacente (Guerra 1994, Cortez & Bouché 1998), enquanto outras citam
o contrário (De Vleeschauwer & Lal 1981, Haimi & Boucelham 1991). Essas altera-
ções são especialmente importantes, pois podem afetar uma série de outros atributos
químicos do solo, incluindo a quantidade de nutrientes solúveis influenciados pelo
pH do solo. No presente caso, isso pareceu ser importante mais nos solos PT e MT,
não calcareados ou adubados freqüentemente, onde o pH foi mais influenciado pelas

275
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

minhocas e houve maior efeito sobre o teor de vários parâmetros químicos adicionais.
Por exemplo, nos coprólitos houve significativa redução no teor de Al em MT e PT
para ambas as espécies Pc e Ag (Tabela IV).
Os aumentos nos teores de K freqüentemente observado nos coprólitos (e.g.,
Basker et al. 1992, 1993), podem ser devido à liberação de K por materiais orgânicos
através da fragmentação durante a digestão. Muitos estudos têm mostrado aumentos
de 2 a 3 vezes nos teores de K trocável nos coprólitos, comparados ao solo adjacente
sob condições a campo (Hullugale & Ezumah 1991). A quantidade de potássio dis-
ponível também pode aumentar significativamente em solos habitados por minhocas
quando comparados com os mesmos solos sem elas (Basker et al. 1992, 1994). Os
resultados obtidos neste experimento confirmam o aumento na disponibilidade de
K para a espécie Pc (menos no tratamento PT) e para Ag (somente em PT), mas
mostram o efeito contrário nos solos com as minhocas, onde a disponibilidade de K
diminuiu devido, especialmente, à atividade de Pc. Nesse caso, as minhocas parecem
estar apenas re-distribuindo o K no solo, concentrando-o nos coprólitos (Tabela IV).
Vários autores (Lal & De Vleeschauwer 1982, Peixoto & Marochi 1996, Brossard
et al. 1996, Chapuis-Lardy et al. 1998; Quadros et al. 2002) encontraram aumentos
nos teores de P em coprólitos quando comparados ao solo adjacente. Razões para es-
tes aumentos são controversos e podem estar relacionados à atividade ácida e básica
da fosfatase no intestino das minhocas (López-Hernández et al. 1993), como também
à seleção de partículas ricas em argila e materiais orgânicos contendo altos teores de P
durante a ingestão do solo. Pc ingere partículas mais finas do solo e produz coprólitos
frescos mais dispersíveis que o solo controle (Barois et al. 1993). Estas modificações
na textura e estrutura levam a uma redistribuição das formas do P através dos diferen-
tes tamanhos de partículas e das frações químicas (Chapuis-Lardy 1998). Fenômeno
similar pode também ocorrer com os teores de S, embora no presente caso aumentos
significativos foram observados nos coprólitos em apenas alguns casos (Tabela IV).
A capacidade de fixação de N no intestino e de mineralização de N nos coprólitos
é conhecida para Pc (Barois et al. 1987, Lavelle et al. 1992), mas menos conhecida
para Ag. O nitrogênio preso ao material orgânico ingerido é liberado devido à utiliza-
ção eficiente do C e à utilização menos eficiente de N pelas minhocas, à alta biomassa
microbiana e ao aumento da atividade microbiana logo após a deposição dos copró-
litos (Lavelle et al. 1992). Contudo, neste experimento não foram avaliados teores
de N mineral (indicadores de mineralização de N) e não foram detectadas diferenças
no teor de nitrogênio total (NT) nos coprólitos ou nos solos adjacentes em relação ao
solo controle.
O aumento de C nos coprólitos de ambas as espécies confirma a seleção de partí-
culas mais ricas em matéria orgânica durante a ingestão do solo. Lee (1985) concluiu
que o conteúdo de C nos coprólitos é geralmente 1,5 a 2 vezes maior do que no solo
adjacente. Este mecanismo de seleção de partículas com altos teores de C durante a

276
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

ingestão do solo ainda é desconhecido; minhocas endogeicas parecem ser capazes de


reconhecer micro-regiões dentro do solo com altos teores de C, embora elas pareçam
também ser capazes de selecionar pequenas partículas para ingerir, particularmente
quando os teores de areia do solo aumentam (Barois et al. 1999, Bossuyt et al. 2005).
Além disso, a passagem do solo através da moela e intestino da minhoca envolve
fragmentação dos restos vegetais que são intimamente misturados com o solo (Barois
et al. 1993), como também é conhecida a adição de grandes quantidades de muco
hidrossolúvel (Trigo et al. 1999). Embora grande parte do muco seja reabsorvida no
intestino posterior, parte é liberada nos coprólitos (Brown et al. 2000). Estes proces-
sos mostram claramente o aumento do teor de C dos coprólitos quando comparados
ao solo não ingerido.
Mas ainda, a colonização dos coprólitos das minhocas por vários organismos pode
alterar os atributos dos coprólitos significativamente (Brown 1995). Os coprólitos
da maioria das espécies de minhocas são excretados com uma grande quantidade
de populações de microorganismos (nematóides, protozoários, fungos, bactérias) e
variáveis proporções de restos vegetais (dependendo do hábito alimentar). Conforme
os coprólitos envelhecem e estabilizam, as proporções de dominância de diferentes
organismos também podem mudar (Brown 1995), embora a importância destas mu-
danças para os atributos químicos e função dos coprólitos ainda seja desconhecida.
Bhandari et al. (1967) sugeriram que a atividade microbiana e a produção de polissa-
carídeos podem desempenhar uma função importante nos teores de matéria orgânica
dos coprólitos, comparados ao solo adjacente. Por outro lado, coprólitos compactos
como os produzidos por Millsonia anomala e por P. corethrurus podem de fato servir
como locais para proteção da matéria orgânica, devido à baixa atividade microbiana
dos coprólitos, uma vez secos e estabilizados (Martin 1991).
A ACP separou claramente as áreas e seus respectivos materiais (solo, solo Pc, so-
lo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag), evidenciando a diferença das estruturas produzidas
pelas minhocas Pc e Ag do solo adjacente e do solo controle. Portanto, fica claro neste
estudo a capacidade das espécies de minhocas Pc e Ag em influenciar e alterar os teo-
res dos atributos químicos do solo, apesar da perda de peso e das taxas de mortalidade
que ocorreram. Estas alterações ocorreram mesmo não sendo adicionada uma fonte
de matéria orgânica extra, pois foi utilizada somente a camada mineral do solo, ao
contrário da grande parte dos estudos já realizados. Isto mostra e confirma, portanto,
o potencial e benefícios que estes animais podem oferecer à fertilidade do solo.

AGRADECIMENTOS
Este estudo teve apoio do CNPq (bolsa para G. Brown), da Fundação para Agricultu-
ra Sustentável (Agrisus) e do Conselho de Apoio à Pesquisa e Ensino Superior (Ca-
pes), através da concessão de bolsas de estudos a M. L. C. Bartz e apoio financeiro
ao projeto.

277
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

Agradecemos ao Sr. Arnoldo Bulle, proprietário da Fazenda Bulle, ao Sr. João


Aparecido Milani, proprietário da Estância Santo Ângelo, ao Sr. Genoefa Totti Ven-
turelli, proprietário, e ao Sr. Oscar Recio Loureto, administrador da Fazenda Escalada
e ao Sr. Herbert Arnold Bartz, proprietário da Fazenda Rhenânia, por concederem
suas áreas para coleta de solo e realização deste estudo.

LITERATURA CITADA
Bahl, K. N. 1947. Excretion in the Oligochaeta. Biological Reviews. 22: 109-147.
Baker, G. H., G. G. Brown, K. Butt, J. P. Curry & J. Scullion. 2006. Introduced earthworms in agri-
cultural and reclaimed land: their ecology and influences on soil properties, plant production and
other soil biota. Biological Invasions. 8: 1301-1316.
Basker, A., J. H. Kirkman & A. N. Macgregor. 1992. The availability of potassium in soil: an incu-
bation experiment. Biology and Fertility of Soils. 14: 300-303.
Basker, A., A. N. Macgregor & J. H. Kirkman. 1993. Exchangeable potassium and other cations in
non-ingested soil and casts of two species of pasture earthworms. Soil Biology and Biochemistry.
25: 1673-1677.
Basker, A., J. K. Kirkman & A. N. Macgregor. 1994. Changes in potassium availability and other soil
properties due soil ingestion by earthworm. Biology and Fertility of Soils. 17: 154-158.
Barois, I., B. Verdier, P. Kaiser, A. Mariotti, P. Rangel & P. Lavelle. 1987. Influence of the tropi-
cal earthworm Pontoscolex corethrurus (Glossoscolecidæ) on the fixation and mineralization of
nitrogen. Pp. 151-158. In: A. M. Bonvicini Pagliai and P. Omodeo (Eds.). On earthworms. Mucchi
Editore, Modena.
Barois, I., G. Villemin, P. Lavelle & F. Toutain. 1993. Transformation of the soil structure through
Pontoscolex corethrurus (Oligochaeta) intestinal tract. Geoderma. 56: 57-66.
Barois, I., P. Lavelle, M. Brossard, J. Tondoh, M. Martinez, J. Rossi, B. Senapati, A. Angeles, C.
Fragoso, J. Jimenez, T. Decaëns, C. Lattaud, J. Kanonyo, E. Blanchart, L. Chapuis, G. G.
Brown & A. G. Moreno. 1999. Ecology of earthworm species with large environmental tolerance
and or extended distributions. Pp. 57-85. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds.). Ear-
thworm management in tropical agroecosystems. CABI International, Wallingford.
Bhandari G. S., N. S. Randhawa & M. S. Maskin. 1967. On the polysaccharide content of earthworms
casts. Current Science. 36: 519-520.
Blair J. M., R. W. Parmelee & P. Lavelle. 1995. Influences of earthworms on biogeochemistry. Pp.
127-158. In: P. F. Hendrix (Ed.). Earthworm ecology and biogeography in North America. Lewis
Publishers, Boca Raton.
Bossuyt, H., J. Six & P. F. Hendrix. 2005. Protection of soil carbon by microaggregates within ear-
thworm casts. Soil Biology and Biochemistry. 37: 251-258.
Brossard M, P. Lavelle & J. Y. Laurent. 1996. Disgestion of a vertisol by the endogeic earthworm
(Polypheretima elongata, Megascolecidae) increases soil phosphate extractability. European Jour-
nal of Soil Biology. 32: 107-111.
Brown, G. G. 1995. How do earthworms affect microfloral and faunal community diversity? Plant and
Soil. 170(1): 209-231.
Brown, G. G., I. Barois & P. Lavelle. 2000. Regulation of soil organic matter dynamics and microbial
activity in the drilosphere and the role of interactions with other edaphic functional domains. Euro-
pean Journal of Soil Biology. 36: 177-198.
Brown, G. G., C. A. Edwards & L. Brussaard. 2004. How earthworms affect plant growth: burrowing
into the mechanisms. Pp. 13-49. In: C. A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology. CRC Press, Boca Raton.

278
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Brown, G. G., S. W. James, A. Pasini, D. H. Nunes, N. P. Benito, P. T. Martins & K. D. Sautter.


2006. Exotic, peregrine and invasive earthworms in Brazil: diversity, distribution and effects on
soils and plants. Caribean Journal of Science. 42: 331-338.
Chapuis-Lardy, L., M. Brossard, P. Lavelle & E. Schouller. 1998. Phosphorus transformations in a
ferralsol through ingestion by Pontoscolex corethrurus, a geophagous earthworm. European Jour-
nal of Soil Biology. 32: 61-67.
Cheng, J. & H. M. Wong. 2002. Effects of earthworms on Zn fractionation in soils. Biology and Fer-
tility of Soils. 36: 72-78.
Cortez, J. & M. B. Bouché. 1988. Field decomposition of leaf litters: earthworm-microorganism inte-
ractions –the ploughing-in effect. Soil Biology and Biochemistry. 30(6): 795-804.
De Vleeschauwer, D. & R. Lal. 1981. Properties of worm casts under secondary tropical forest regro-
wth. Soil Science. 132: 175-181.
Edwards, C. A. & P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms, 3rd ed. Chapman & Hall,
London.
Embrapa. 1997. Manual de métodos de análises de solos. Serviço Nacional de Levantamento e Con-
servação de Solos, Rio de Janeiro.
Embrapa. 1999a. Sistema brasileiro de classificação de solos. Embrapa Solos, Brasília.
Embrapa. 1999b. Manual de análises químicas de solos, plantas e fertilizantes. Embrapa, Brasília.
Ferreira, D. F. 2003. Programa de análises estatísticas (Statistical Analysis Software) e planejamento
de experimentos. Universidade Federal de Lavras, Lavras.
Fragoso, C., P. Lavelle, E. Blanchart, B. Senapati, J. Jimenez, M. Martinez, T. Decaëns & J. Ton-
doh. 1999. Pp.27-56. Earthworm communities of tropical agoecosystems: origin, structure and in-
fluence of management practices. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (Eds.). Earthworm
management in tropical agroecosystems. CABI International, Wallingford.
Fragoso, C. & G. G. Brown. 2007. Ecología y taxonomía de las lombrices de tierra en Latinoamérica:
El primer Encuentro Latino-Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetas (ELAETAO1).
Pp. 33-75. In: G. G. Brown and C. Fragoso (Eds.). Minhocas na América Latina: biodiversidade e
ecologia. Embrapa Soja, Londrina.
García, J. A. & C. Fragoso. 2002. Growth, reproduction and activity of earthworms in degraded and
amended tropical open mined soils: laboratory assays. Applied Soil Ecology. 20: 43-56.
Guerra, R. T. 1994 Sobre a comunidade de minhocas (Annelida, Oligochaeta) do Campus da Universi-
dade Federal do Acre, Rio Branco, Brasil. Revista Brasileira de Biologia. 54(4): 593-601.
Gilot, C. 1994. Determination of the origin of the different growing abilities of two populations of
Millsonia anomala (Omodeo and Vaillaud), a tropical geophagous earthworm. European Journal
of Soil Biology. 39: 135-141.
Haimi, J. & M. Boucelham. 1991. Influence of a litter feeding earthworm, Lumbricus rubellus, on soil
processes in a simulated coniferous forest floor. Pedobiologia. 35: 247-256.
Hamoui, V. 1991. Life-cycle and growth of Pontoscolex corethrurus (Müller, 1857) (Oligochaeta,
Glossoscolecidae) in the laboratory. Revue d’Écologie et de Biologie du Sol. 28(4): 469-478.
Hendrix, P. F. 2006. Biological invasions belowground—earthworms as invasive species. Biological
Invasions. 8: 1201-1204.
Hernández-Castellanos, B. 2000. Modificaciones químicas de cuatro suelos de diferentes localidades
de Veracruz, por dos especies de lombrices (Pontoscolex corethrurus y Glossoscolecidae sp.) Tese.
Universidad Veracruzana, Xalapa, México.
Hernández, A. P. A. J. A. H. 1983. Efecto de la temperatura sobre el crecimiento, consumo de tierra y
fecundidad de la lombriz de tierra Pontoscolex corethrurus Müller, 1857 (Oligoqueto Glossoscole-
cidae). Tese, Universidad Nacional Autónoma de México, Los Reyes Iztacala, México.

279
Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

Hullegalle, N. R., H. C. Ezumah. 1991. Effects of cassava-based cropping systems on physical-chemi-


cal properties of soil and earthworm casts in a tropical Alfisol. Agricultural Ecosystem Environment.
35: 55-63.
Hu, F., X. Q. Wu, H. X. Li & S. M. Wu. 1998. Effects of earthworms and ants on the properties of a
red soil. Pp. 276-285. In: Research on the red soil ecosystem. China Agricultural Science and Tech-
nology Publishing House, Beijing.
Kale, R. D. & R. V. Krishnamoorthy. 1980. The calcium content of the body tissues and castings of
earthworm Pontoscolex corethrurus. Pedobiologia. 20: 309-315.
Kobiyama, M., C. Barcik & H.R. Santos. 1995. Influência da minhoca (Amynthas hawayanus) sobre
a produção de matéria seca de bracatinga (Mimosa scabrella Benth). Revista do Setor de Ciências
Agrárias. 13: 199-203.
Lal, R. & D. de Vleeschauwer. 1992. Influence of tillage methods and fertilizer application on chemi-
cal properties of worm castings in a tropical soil. Soil Tillage Research. 2: 37-52.
Lavelle, P. 1988. Earthworm activities and the soil system. Biology and Fertility of Soils. 6: 237-251.
Lavelle, P., Z. Zaidi & R. Schaefer. 1989. Soil ingestion and growth in Millsonia anomala, a tropical
earthworm, as influenced by the quality of the organic matter ingested. Pedobiologia. 3: 379-388.
Lavelle, P., G. Meléndez, B. Pashanasi & R. Schaefer. 1992. Nitrogen mineralization and reorgani-
sation in casts of the geophagous tropical earthworms Pontoscolex corethrurus (Glossoscolecidae).
Biology and Fertility of Soils. 14: 49-53.
Lavelle, P., T. Decäens, M. Aubert, S. Barot, M. Blouin, F. Bureau, P. Margerie, P. Mora & J. P.
Rossi. 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology. 42: S3-S15.
Lee, K.E. 1985. Earthworms: their ecology and relations with soil and land use. Academic Press, Sydney.
Lee, K. E. & R. C. Foster. 1991. Soil fauna and soil structure. Australian Journal of Soil Research.
29: 745-776.
Lopez-Hernández, D., P. Lavelle, J. C. Fardeau, M. Niño. 1993. Phosphorus transformations in two
P-sorption contrasting tropical soils during transit through Pontoscolex corethrurus (Glossoscoleci-
dae, Oligochaeta). Soil biology and Biochemistry. 25: 789-792.
Martin, A. 1991. Short- and long-term effects of the endogeic earthworm Millsonia anomala (Omodeo)
(Megascolecidae, Oligochaeta) of tropical savannas, on soil organic matter. Biology and Fertility of
Soils. 11: 234-238.
Paoletti, M. G. 1999. Using bioindicators based on biodiversity to assess landscape sustainability. Agri-
culture, Ecosystems & Environment. 74(1/3): 1-18.
Peixoto, R. T. G. & A. I. Marochi. 1999. A influência da minhoca Pheretima sp. nas propriedades de
um Latossolo Vermelho escuro álico e no desenvolvimento de culturas em sistema de plantio direto,
em Arapoti - PR. Revista Plantio Direto. Setembro/Outubro: 23-25.
Quadros, R. M. B., A. F. J. Bellote & J. A. Dionísio. 2002. Observações sobre propriedades químicas
do solo e de excrementos de minhocas em plantios de Eucaliptus grandis. Boletim de Pesquisa
Florestal. 45: 29-39.
SAS. 1999. Procedure guide for personal computers, 5th ed., SAS Institute, Cary.
Soil Survey Staff. 1994. Keys to soil taxonomy. 6ª Ed. AID, USA, SMSS, Soil Management Support
Services Technical Monograph, No. 19, Washington, D.C.
Stork, N. E. & P. Eggleton. 1992. Invertebrates as determinants and indicators of soil quality. American
Journal of Alternative Agriculture. 7: 23-32.
Thioulouse, J., D. Chessel, S. Dolédec & J. M. Olivier. 1997. ADE-4: a multivariate analysis and
graphical display software. Statistic Computer. 7: 5-83.
Trigo, D., I. Barois, M. H. Garvín, E. Huerta, S. Irisson & P. Lavelle. 1999. Mutualism between
earthworms and soil microflora. Pedobiologia. 43: 866-873.

280
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica
MexicanaMexicana
(n.s.) Número
(n.s.)Especial
Número2:Especial
281-2942 (2010)

MICRONUTRIENTES E ÓXIDOS DE FERRO EM


COPRÓLITOS DE MINHOCAS PRODUZIDOS EM UM
LATOSSOLO VERMELHO DISTROFÉRRICO (OXISOL) SOB
DIFERENTES SISTEMAS DE MANEJO

Marie Luise Carolina Bartz,1 Antonio Carlos Saraiva da Costa,2 Ivan


Granemann de Souza Jr.2 & George G. Brown3
1Universidade Estadual de Londrina. Endereço: Rodovia Celso Garcia Cid, PR 445 Km 480, Caixa
Postal 6001,CEP 86051-990, Londrina, Paraná, Brasil. E-mail: bartzmarie@gmail.com.
2Universidade Estadual de Maringá, Endereço: Av. Colombo 5760, CEP 87020-190, Maringá, Paraná,

Brasil. E-mail: antoniocscosta@gmail.com, igsjunior@gmail.com.


3Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Florestas. Endereço: Estrada da Ribeira, km 111, CEP

83411-000, Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail: browng@cnpf.embrapa.br

Bartz, M. L. C., A. C. S. da Costa, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010. Micronutrientes e óxidos
de ferro em coprólitos de minhocas produzidos em um Latossolo Vermelho distroférrico (Oxisol)
sob diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 281-294.
RESUMO. As estruturas biogênicas produzidas pelas minhocas modificam os atributos químicos e mi-
neralógicos do solo. Estas alterações são pouco conhecidas em solos altamente intemperizados neotropi-
cais invadidos por minhocas peregrinas e exóticas. Este trabalho teve como objetivo avaliar as alterações
na disponibilidade de micronutrientes e nos óxidos de ferro de um Latossolo Vermelho distroférrico
(LVdf) (Oxisol) sob diferentes condições de manejo quando invadidos pelas minhocas Pontoscolex
corethrurus e Amynthas gracilis. Os micronutrientes analisados foram zinco (Zn), cobre (Cu), manga-
nês (Mn) e ferro (Fe). Os óxidos de ferro foram analisados através de métodos de dissolução seletiva
quantificando-se as alterações nos teores de ferro livre (Fed) e amorfo (Feo) e alumínio e manganês pre-
sentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica livres (Ald e Mnd) e amorfos (Alo e Mno). Solo foi
coletado sob mata nativa, dois agroecossistemas de plantio direto e uma pastagem, seco ao ar, peneirado
e umedecido para a incubação das minhocas e posterior obtenção de coprólitos. A análise dos atributos
químicos e mineralógicos dos coprólitos mostrou que, de modo geral, foram observados aumentos nos
teores de Fed e Feo nos coprólitos comparados ao solo controle. O oposto foi observado para os teores
de Ald e Alo, havendo diminuição dos teores nos coprólitos. Para os teores de Mnd e Mno não houve
diferenças significativas. Os coprólitos concentraram maiores teores de Zn, Cu e Mn, mas tiveram teores
mais baixos de Fe disponível. A atividade das minhocas influiu, em geral, de forma positiva sobre os
teores de micronutrientes e de óxidos de ferro livre e amorfo no LVdf sob diferentes sistemas de manejo
estudado.
Palavras chave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidade do solo, agroecossistemas.

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

281
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

Bartz, M. L. C., A. C. S. da Costa, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010. Micronutrientes y óxidos
de fierro en heces de lombrices de tierra producidas en un Latosol Rojo distroférrico (Oxisol) bajo
diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 281-294.
RESUMEN. Las estructuras biogénicas producidas por las lombrices modifican los atributos químicos
y mineralógicos del suelo. Estas alteraciones son poco conocidas en suelos altamente intemperados
neotropicales invadidos por lombrices peregrinas e exóticas. Este trabajo tuvo como objeto evaluar las
alteraciones en la disponibilidad de micronutrientes y en los óxidos de hierro de un Latosol Rojo distro-
férrico (LVdf) (Oxisol) bajo diferentes condiciones de manejo, al ser invadido por las lombrices Pon-
toscolex corethrurus y Amynthas gracilis. Los micronutrientes analizados fueron zinc (Zn), cobre (Cu),
manganeso (Mn) e hierro (Fe). Los óxidos de hierro fueron analizados a través de métodos de disolución
selectiva, siendo cuantificadas las alteraciones en los contenidos de hierro libre (Fed) y amorfo (Feo) y
aluminio y manganeso presentes en los óxidos de hierro por sustitución isomórfica libres (Ald y Mnd)
y amorfos (Alo y Mno). Suelo fue recolectado bajo bosque nativo, dos agroecosistemas de plantación
directa y un pastizal, secado al aire, tamizado y humectado para la incubación de las lombrices y poste-
rior obtención de deyecciones. El análisis de los atributos químicos y mineralógicos de las deyecciones
mostró que, por lo general, se observó un incremento del contenido de Fed y Feo en las deyecciones
comparado al suelo de control. Lo opuesto fue observado para los contenidos de Ald y Alo, con reduc-
ción de los contenidos en las deyecciones. No hubo diferencias significativas en los contenidos de Mnd
y Mno. Las deyecciones concentraron mayores contenidos de Zn, Cu y Mn, pero tuvieron contenidos
menores de Fe disponible. La actividad de las lombrices influyó, por lo general, en forma positiva sobre
los contenidos de micronutrientes y de óxidos de hierro libre y amorfo en el LVdf bajo los diferentes
sistemas de manejo estudiados.
Palabras clave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidad del suelo, agroecosistemas

INTRODUÇÃO
O intemperismo dos minerais e das rochas em ambientes naturais tem sido atribuído
geralmente aos processos abióticos. No entanto, estudos recentes têm mostrado que
os processos bióticos também participam do intemperismo químico, promovendo al-
terações e dissoluções de minerais silicatados e rochas, induzidas por plantas superio-
res (Hinsinger et al. 2001), por liquens (Chen et al. 2000), por fungos e por bactérias
(Santelli et al. 2001, Song 2006). Estes organismos contribuem muito para a forma-
ção do solo através da decomposição direta dos minerais silicatados, aumentando a
disponibilidade dos elementos químicos contidos neles.
A atividade da macrofauna do solo, especialmente das minhocas e dos cupins,
também desempenha um papel importante na pedogênese e na melhoria da fertilida-
de do solo (Lee 1983). Os hábitos alimentares das diferentes espécies de cupins e de
minhocas afetam a fragmentação e incorporação da matéria orgânica dentro do solo
e a estrutura do solo, com a formação de agregados, poros e canais para aeração (Lee
1983, 1985). A passagem pelo intestino da minhoca permite uma íntima mistura dos
minerais de argila e materiais orgânicos, os quais são incrustados por muco para pro-
duzir os novos microagregados (Shipitalo & Protz 1989; Barois et al. 1993).
Efeitos químicos da ingestão do solo pelas minhocas têm sido mencionados por
diversos autores (Joshi & Kelkar 1952, Lee 1985, Basker et al. 1993, 1994. Barois

282
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

et al. 1999, Hernández-Castellanos et al., este número). Porém, são poucos e raros
os estudos sobre a disponibilidade de micronutrientes nos coprólitos. A maior par-
te das informações disponíveis (em macronutrientes) está concentrada na análise de
coprólitos coletados a campo e comparados com o solo adjacente (Lal & De Vlees-
chauver 1982, Hullegale & Ezumah 1991, Quadros et al. 2002). No entanto, poucos
experimentos têm sido conduzidos sob condições controladas para confirmar estes
resultados (Basker et al. 1992).
Existe também pouca publicação específica a respeito de alterações mineralógi-
cas provocada pelas minhocas. Animais do solo geófagos, incluindo as minhocas,
ingerem grandes quantidades de grãos minerais junto com partículas orgânicas e os
excretam na forma de agregados do solo. Estudos indicam que o tamanho médio dos
grãos minerais nos coprólitos é geralmente menor do que o do solo adjacente, suge-
rindo que as minhocas quebram mecanicamente os grãos minerais durante a ingestão
e digestão das frações do solo (Evans 1948, Joshi & Kelkar 1952, Basker et al. 1994),
enquanto outros atribuem este fenômeno à ingestão seletiva de finos grãos pelas mi-
nhocas (De Vleeschauwer & Lal 1981, Lal & Akinremi 1983, Hullegalle & Ezumah
1991, Nooren et al. 1995, Barois et al. 1999). Em apoio à primeira opção, Suzuki et
al. (2003), encontraram grãos minerais arredondados nos coprólitos de Eisenia fetida,
os quais não estavam presentes nas amostras de minerais preparadas antes da inges-
tão, evidenciando o efeito da quebra de grãos minerais pelas minhocas.
Needham et al. (2004), mostraram como anelídeos terrestres e aquáticos eram ca-
pazes de degradar diversos minerais e criar um ambiente propício para a diagênese de
minerais da argila. Ambas as espécies utilizadas no experimento (Arenicola marina e
Lumbricus terrestris) aceleraram, portanto, o processo de intemperismo. Estes efeitos
já haviam sido observados em microorganismos (Barker et al. 1998), mas ainda não
haviam sido demonstrados adequadamente para a macrofauna.
Os principais materiais responsáveis pela geração de cargas variáveis nos solos
tropicais são a matéria orgânica, a caulinita e os óxidos e hidróxidos de Fe e Al (Dias
et al. 2003). Existe, desta forma, uma estreita relação entre os teores de carbono or-
gânico, os teores de óxidos de ferro e alumínio, a disponibilidade de micronutrientes
e o pH do solo. Por exemplo, em condições ácidas, o hidrogênio é fortemente retido
ao grupo hidroxila e a carboxila da superfície da matéria orgânica, e não é de fácil
substituição por outros cátions. A elevação do pH ioniza hidrogênios que são troca-
dos por cátions, entre eles, os micronutrientes (Camargo 1991). A matéria orgânica,
que possibilita um ambiente mais redutor, favorece também a formação de óxidos de
Fe e Al pouco cristalinos (Kämpf 1988, Kämpf & Curi 2000).
Como a atividade das minhocas possui efeitos conhecidos sobre o pH do solo e
a decomposição da matéria orgânica, através da produção de coprólitos, construção
de túneis e galerias, espera-se também que influencie os teores e, conseqüentemente,
a disponibilidade dos micronutrientes e dos minerais óxidos de Fe e Al nas formas

283
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

pouco cristalinas e livres. Porém, existem poucos dados sobre o efeito de minhocas
comuns na região tropical sobre a disponibilidade de minerais óxidos e micronu-
trientes no solo. Em um estudo realizado por Oyedele et al. (2006), por exemplo, se
observou que os coprólitos da minhoca Hyperiodrilus africanus tinham teores signi-
ficativamente maiores de óxidos de ferro e alumínio nas formas cristalinas e pouco
cristalinas ou amorfas do que no horizonte A do solo utilizado.
Este estudo teve como objetivo, portanto, determinar as variações nos teores dos
micronutrientes zinco (Zn), cobre (Cu), manganês (Mn) e ferro (Fe) e nos teores
de óxidos de ferro livre (Fed) e amorfo (Feo) e alumínio e manganês presentes nos
óxidos de ferro por substituição isomórfica livres (Ald e Mnd) e amorfos (Alo e Mno)
em coprólitos comparados ao solo original e ao solo adjacente, produzidos por duas
espécies de minhocas, em um Latossolo Vermelho distroférrico, sob diferentes siste-
mas de manejo.

MATERIAL E MÉTODOS
Solo classificado como Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) sob mata (MT),
plantio direto (PD), plantio direto subsolado (PDS) e pastagem (PT) foi coletado e
peneirado. Em caixas plásticas foram inoculadas duas minhocas adultas das espé-
cies Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) (Pc) e Amynthas gracilis (Kinberg 1867)
(Ag) com solo umedecido de cada sistema de manejo. Periodicamente (a cada 7, 10
ou 14 dias) foram coletados os coprólitos, que foram secos em estufa e estocados para
as análises.
Maiores detalhes sobre as características das áreas, dados sobre a metodologia de
coleta do solo, cultivo das minhocas, análise dos coprólitos e do solo trabalhado pelas
minhocas, e sobre o delineamento experimental, a análise de pH CaCl2, carbono or-
gânico total (COT) e alumínio (Al) estão descritos em Bartz et al. (este número).
Os teores dos micronutrientes zinco (Zn), manganês (Mn), cobre (Cu) e ferro (Fe)
foram determinados, após extração com solução Mehlich1, por espectrofotometria
de absorção atômica, segundo metodologia descrita em Embrapa (1999). As formas
de ferro (Fe) com baixo grau de cristalinidade (amorfos) e alumínio (Al) e manganês
(Mn) presentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica foram determinadas
por dissolução seletiva do material, na ausência de luz, com oxalato ácido de amônio,
conforme metodologia descrita em Camargo et al. (1986). Foram determinados os te-
ores de Fe, Al e Mn presentes no extrato por espectrofotometria de absorção atômica.
Para o Fe3+ e o Mn2+ foi utilizada chama de ar-acetileno e para o Al3+ chama de óxido
nitroso-acetileno. Os valores obtidos foram expressos na forma de g 100g-1 de Feo,
Alo e Mno presentes nas formas pouco cristalinas (amorfos).
Os teores de Fe livres e os de Al e Mn constituintes destes óxidos foram determi-
nados após dissolução seletiva deste material com uma solução complexante/tampo-

284
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

nante de citrato-bicarbonato de sódio, seguido da adição de ditionito de sódio como


agente redutor do Fe3+ a Fe2+ segundo metodologia descrita por Mehra & Jackson
(1960). Foram determinados os teores de Fe, Al e Mn presentes no extrato por es-
pectrofotometria de absorção atômica. Para o Fe2+ e o Mn2+ foi utilizado chama de
ar-acetileno e para o Al3+ chama de óxido nitroso-acetileno. Os valores obtidos foram
expressos na forma de g 100g-1 de Fed, Ald e Mnd livres.
Foi realizada análise estatística dos micronutrientes zinco (Zn), manganês (Mn),
cobre (Cu) e ferro (Fe) e dos óxidos de ferro. As variáveis foram submetidas aos
testes de Levene (homogeneidade) e Shapiro-Wilk (normalidade), onde a variável
ferro (Fe) não atendeu aos testes de homogeneidade e normalidade, sendo os dados
transformados em raiz quadrada de x. Após, foram feitas a análise de variância (teste
F) e a comparação de médias (teste Scott-Knott) de todas variáveis, a uma probabi-
lidade de 5%. A análise estatística foi feita utilizando os softwares Sisvar (Ferreira
2003) e SAS (SAS Institute 1999). Foi realizada ainda uma Análise de Componentes
Principais (ACP) para os micronutrientes e óxidos de ferro dos solos controles, so-
los adjacentes de Pc e Ag e coprólitos de Pc e Ag, para ordenação das amostras em
relação a estas variáveis (13 colunas, correspondentes ao número de variáveis = mi-
cronutrientes e óxidos de ferro, e 120 linhas, correspondentes ao número de objetos =
amostras), utilizando o software ADE-4 (Thioulouse et al. 1997).

RESULTADOS
De modo geral, o processo de produção dos coprólitos e a atividade das minhocas Pc e
Ag no Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) em todos os sistemas de manejo (MT,
PD, PDS e PT) teve efeito significativo (p < 0,05) sobre os teores de micronutrientes
disponíveis (Zn, Cu, Mn, Fe) e sobre os teores dos óxidos de Fe amorfos e livres e Al
e Mn presentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica (Tabela I).
Os teores de Zn disponível nos coprólitos foram maiores em todos os tratamentos
(MT, PD, PDS e PT) para as duas espécies, sendo que os maiores aumentos ocorre-
ram para a espécie Ag. No solo em que as minhocas foram cultivadas (solo adjacente)
foram observados aumentos somente para a espécie Pc (Tabela I). Para os teores de
Cu disponível, não houve diferenças significativas (p > 0,05) nos tratamentos entre
o solo controle e os coprólitos, mas houve diminuições dos teores de Cu nos solos
adjacentes (Tabela I).
Os teores de Fe disponível nos coprólitos não apresentaram diferenças significa-
tivas (p > 0,05) quando comparados ao solo controle nos tratamentos MT, PD e PDS
(Tabela I); porém, foi possível observar uma tendência na diminuição dos teores de
Fe disponível nos coprólitos e nos solos em que as duas espécies foram cultivadas.
Isto se confirma no tratamento PT onde as diferenças foram significativas. Para as
duas espécies, o teor de Fe diminuiu nos coprólitos em comparação ao solo controle.

285
286
Tabela I. Atributos químicos (pH, COT, Al), micronutrientes (Zn, Cu, Mn, Fe) e óxidos nas formas pouco cristalinas (Feo, Alo e Mno) e livres
(Fed, Ald e Mnd) do solo controle, dos coprólitos produzidos por P. corethrurus (Copr Pc) e por A. gracilis (Copr Ag) e dos solo em que as
minhocas foram cultivadas (Solo Pc e Solo Ag) nos diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto
subsolado; PT = pastagem). Letras diferentes na mesma coluna e tratamento diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05).
Sistema de Material Nº pH CaCl2 g dm-3 cmolc mg dm-3 g 100g-1 g 100g-1
manejo MAT* dm-3

COT Al Zn Cu Mn Fe Feo Alo Mno Fed Ald Mnd

MT Solo 1 4.39b 28.23a 0.54b 1.64a 10.00a 173.66b 62.89a 1.61a 0.51c 0.043a 17.44a 2.18a 0.066a
MT Copr Pc 2 4.65c 32.53b 0.27a 2.18a 11.82b 172.93b 55.91a 1.72a 0.49c 0.042a 19.33b 1.47a 0.060a
MT Copr Ag 3 4.49b 32.26b 0.31a 2.75b 10.77a 171.13b 55.91a 1.53a 0.41a 0.045a 19.80b 1.49a 0.059a
MT Solo Pc 4 4.40b 29.61a 0.36a 2.54b 10.17a 144.12a 60.72a 1.88b 0.50c 0.040a 18.03a 1.72a 0.067a
MT Solo Ag 5 4.17a 28.24a 0.74b 2.21a 9.62a 166.90b 61.46a 1.88b 0.46b 0.038a 18.15a 1.35a 0.061a
PD Solo 6 4.87b 21.18a 0.04a 3.83a 13.32b 128.07a 47.97a 1.32a 0.48c 0.039a 17.55b 1.17a 0.058a
PD Copr Pc 7 4.79b 23.59a 0.06a 4.56b 12.12b 148.22b 43.78a 1.32a 0.45b 0.048a 18.30b 1.26a 0.059a
PD Copr Ag 8 4.93b 27.21b 0.03a 5.04b 12.21b 157.62b 44.42a 1.42a 0.39a 0.039a 19.50b 1.26a 0.064a
PD Solo Pc 9 4.77b 21.39a 0.08a 4.28b 11.10b 120.37a 48.19a 1.54b 0.46b 0.040a 17.66b 1.83b 0.068a
PD Solo Ag 10 4.62a 21.64a 0.09a 3.29a 10.76a 115.46a 47.01a 1.60b 0.43b 0.045a 15.62a 2.36b 0.057a
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

PDS Solo 11 4.98c 23.71a 0.02a 2.82a 17.29c 169.21c 58.57a 1.12a 0.49c 0.055a 18.37a 1.17a 0.067a
PDS Copr Pc 12 5.10c 26.33b 0.00a 3.49b 15.97b 172.22c 53.74a 1.31b 0.44b 0.044a 18.14a 1.28a 0.069a
PDS Copr Ag 13 5.13c 23.94a 0.00a 4.54c 17.36c 173.68c 55.83a 1.51c 0.40a 0.049a 16.66a 1.14a 0.083b
PDS Solo Pc 14 4.90b 22.20a 0.05a 3.28b 14.16a 131.37a 59.44a 1.51c 0.46c 0.053a 17.43a 1.41a 0.077b
PDS Solo Ag 15 4.76a 22.79a 0.06a 2.27a 13.06a 155.07b 54.19a 1.60c 0.43b 0.055a 19.10a 2.32b 0.073a
PT Solo 16 4.28a 27.20a 1.09b 1.68a 16.66b 113.42a 153.86b 1.29a 0.53b 0.025a 18.24a 1.43a 0.046a
PT Copr Pc 17 4.59b 31.20b 0.56a 2.19a 16.36b 151.46c 135.75a 1.61b 0.47a 0.025a 20.34b 1.81a 0.045a
PT Copr Ag 18 4.52b 32.09b 0.36a 2.94b 16.05b 128.24b 123.56a 1.82c 0.57c 0.028a 17.42a 1.36a 0.047a
PT Solo Pc 19 4.24a 28.57a 0.96b 1.82a 13.76a 112.34a 130.91a 1.84c 0.52b 0.030a 19.58b 1.32a 0.052a
PT Solo Ag 20 4.22a 27.98a 0.93b 1.55a 13.55a 104.88a 125.57a 1.91c 0.48a 0.029a 19.33b 1.59a 0.049a

* Número do material/tratamento utilizado para a ACP na Figura 1.


Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Com exceção do tratamento MT, houve concentração de Mn disponível nos copró-


litos comparados ao solo controle e sua diminuição nos solos em que as minhocas
foram cultivadas (Tabela I).
Em todos os tratamentos o solo em que as minhocas foram cultivadas teve au-
mentos nos teores de óxidos de ferro pouco cristalinos (Feo), enquanto que para os
coprólitos estas diferenças foram observadas nos tratamentos PDS e PT para ambas
as espécies. Tanto para o solo em que as minhocas foram cultivadas como para os
coprólitos, as maiores concentrações foram observadas para espécie Ag (Tabela I).
Houve variações significativas (p < 0,05) nos teores de alumínio presentes como
substituição isomórfica dos óxidos de ferro pouco cristalinos (Alo) (Tabela I). Em
praticamente todos os tratamentos, os coprólitos comparados ao solo controle apre-
sentaram os menores teores para as duas espécies de minhocas, com exceção dos co-
prólitos de Ag no tratamento PT, onde houve aumento dos teores de Alo. Para o solo
adjacente, houve diminuição significativa nos teores de Alo apenas para a espécie Ag.
Tanto para o solo em que as minhocas foram cultivadas como para os coprólitos, as
maiores diminuições nos teores de Alo foram observadas para a espécie Ag (Tabela
I). Enquanto aos teores de Mno, não houve variações significativas (p > 0,05) entre os
coprólitos e o solo controle (Tabela I).
Os teores de óxidos de ferro livre (Fed) apresentaram diferenças nos valores entre
os coprólitos, o solo controle e o solo adjacente. Os coprólitos produzidos pela es-
pécie Pc apresentaram os teores mais elevados de Fed comparados ao solo controle
nos tratamentos MT e PT. A espécie Ag apresentou este comportamento somente no
tratamento MT; nos tratamentos PDS e PT os teores de Fed foram mais baixos (Tabe-
la I). Para o solo em que as minhocas foram cultivadas houve diferença significativa
nos valores de Fed apenas no tratamento PT, onde foi observado aumento do teor de
Fed para as duas espécies, e no tratamento PD, onde foi observado diminuição do teor
de Fed para a espécie Ag.
Os teores de alumínio presentes como substituição isomórfica dos óxidos de ferro
livres (Ald), apresentaram diferenças significativas (p < 0,05) somente nos tratamen-
tos PD e PDS, para o solo em que as duas espécies foram cultivadas, ocorrendo au-
mentos dos teores. Nos outros tratamentos não foi observada variação, tanto para os
coprólitos como para o solo adjacente comparados ao solo controle (Tabela I).
Para os teores de Mnd, não houve variações significativas entre os coprólitos, o so-
lo adjacente e o solo controle, com exceção do tratamento PDS no qual foi observado
um aumento significativo nos coprólitos de Ag e no solo adjacente (Tabela I).
Na matriz da ACP o primeiro (F1) e segundo (F2) eixos dos dados de micronu-
trientes e óxidos de ferro absorveram 38,26 % e 13,84% da inércia total (52,1%),
respectivamente (Fig. 1). Devido ao acentuado decaimento do gráfico de valores pró-
prios, nenhum outro eixo foi retido para interpretação (Fig. 1a). O primeiro eixo (F1)
está representado pelas variáveis pH, Zn, Mn, Mnd e Mno em oposição as variáveis

287
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

Figura 1. ACP dos micronutrientes e óxidos de ferro dos solos controle, solos adjacentes e coprólitos
de Pc e Ag. (a) diagrama de valores próprios; (b) círculo de correlações no plano F1-F2; (c) ordenação
dos materiais no plano F1, x = 38,3% e F2, y = 13,8%. Números: 1-5 = MT, 6-10 = PD, 11-15 = PDS
e 16-20 = PT. Detalhes dos materiais (solo controle, copr Pc, copr Ag, solo Pc e solo Ag) se encontram
na coluna Nº MAT da Tabela I. MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto
subsolado; PT = pastagem.

Fe, Alo, Al, COT e Fed. Este eixo separa os tratamentos provenientes das áreas de
cultivo (PD e PDS) do tratamento PT, enquanto o tratamento MT se encontra inter-
mediário às demais áreas (Fig. 1c). De modo que os tratamentos de plantio direto (PD
e PDS) estão associadas a maiores teores de pH, Zn, Mn, Mnd e Mno e o tratamento
PT a maiores teores de Fe, Alo, Al, COT e Fed (Fig. 1b). O segundo eixo (F2) está
representado pela variável Cu em oposição às variáveis Feo e Ald. Este eixo separa
o tratamento MT das demais. Os materiais (solo, solo Pc, solo Ag, coprólito Pc e
coprólito Ag) de cada área foram ordenados significativamente a p < 0,05. Nos trata-
mentos PT e MT, os coprólitos produzidos por Pc e Ag se diferenciam das amostras
de solos adjacentes que por sua vez, se diferenciam do solo controle. Nos tratamentos
provenientes das áreas de cultivo (PD e PDS) as amostras se misturaram entres os
tratamentos, mostrando grande similaridade entre as áreas; mesmo assim, ainda é
possível observar um agrupamento dos coprólitos de Pc e Ag nos dois tratamentos
que se diferenciam dos solos adjacentes de Pc e Ag e que por sua vez também se di-
ferenciam dos solos controles.

DISCUSSÃO
Observou-se aumento no teor de Zn nos coprólitos de ambas Pc e/ou Ag em todos
os tratamentos, e também um aumento no seu teor em solos cultivados com Pc em

288
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

alguns tratamentos. Aumentos nos teores de Zn em coprólitos já foram observados


por diversos autores (Ganeshamurthy et al. 1998, Bansal & Kapoor 2000, Cheng &
Wong 2002) para várias espécies de minhocas (Drawida assamensis, Eisenia fetida e
Pheretima sp., respectivamente). Para Cheng & Wong (2002), o aumento do teor de
Zn disponível nos coprólitos é resultado de interações entre as minhocas e os micro-
organismos associados à matéria orgânica.
A matéria orgânica, os óxidos de ferro e os minerais de argila influem na retenção
do zinco no solo (Camargo 2006). Nascimento & Fontes (2004) observaram que a
matéria orgânica possui elevada afinidade pelo zinco e, no presente experimento, ob-
servou-se correlação positiva significativa entre o teor de Zn nos coprólitos e o conte-
údo de COT dos mesmos no tratamento PD (y = 0,1451x + 0,9959, R2 = 0,6865, p <
0,05). Portanto, o incremento observado nos teores de COT nos coprólitos de ambas
as espécies (Tabela I) pode ter favorecido a adsorção do micronutriente, aumentando
os teores disponíveis.
Foram observados poucos efeitos das minhocas sobre o teor disponível de Cu no
solo, e na maioria dos casos o efeito foi negativo (especialmente em solos cultivados
com minhocas). Estes resultados diferem daqueles de Ganeshamurthy et al. (1998),
que encontraram aumentos significativos nos teores de Cu disponível nos coprólitos
em comparação ao solo adjacente, e de Langenbach et al. (2002), que encontraram
maiores valores de Cu nos solos incubados com Pc. Já Bansal & Kapoor (2000), em
um experimento para produção de vermicomposto com restos vegetais e esterco de
gado utilizando a minhoca E. fetida, mostraram a diminuição dos teores de Cu na
maioria dos tratamentos. O cobre aparece no solo na forma complexada e os com-
plexos orgânicos formados são relativamente mais abundantes que os inorgânicos.
A associação do Cu com o material orgânico é supostamente maior em solos ricos
em matéria orgânica. A argila e a matéria orgânica são os componentes principais
envolvidos na retenção do cobre no solo. Não é fácil discriminar o efeito de cada um,
pois a matéria orgânica está intimamente ligada com a argila, formando um comple-
xo argila-metal-matéria orgânica. O cobre é também adsorvido por óxidos de ferro,
como acontece com o zinco. Um ponto a ser destacado aqui também é a dependência
da adsorção ao pH do meio. Aumentando o pH, aumenta a adsorção de cobre pelos
óxidos (Camargo 2006).
No presente estudo, observaram-se efeitos sobre o Fe disponível apenas em um
sistema de manejo (PT), e o efeito das minhocas foi negativo (Tabela I). Em contras-
te, os teores de Fe foram até cinco vezes maiores na presença de minhocas (Pc) do
que no solo sem elas (Langenbach et al. 2002). Ganeshamurthy et al. (1998) também
apresentaram aumentos dos teores de Fe disponível, extraído em DTPA, até o sétimo
dia de incubação, mas depois declínio até o final do período de incubação, que tota-
lizou 28 dias. Neste mesmo trabalho, depois do sétimo dia de incubação, os teores de
Fe disponível nos coprólitos foram menores do que os observados no solo adjacente.

289
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

No presente estudo, os coprólitos foram coletados sempre após >7 dias, o que pode-
ria estar influindo nos teores de Fe. A ligação de Fe com a matéria orgânica é muito
importante, uma vez que possibilita sua movimentação através do solo, inclusive em
direção à raiz, e evita sua precipitação no pH em que normalmente aconteceria (Ca-
margo 2006). Entretanto, existem muito poucas evidências de que a complexação de
Fe pela matéria orgânica do solo seja difundida (Goodman 1985). A interação do Fe
com minerais de argila se dá ocupando lugares de troca ou, como no caso da caulinita,
se adsorvendo na superfície do tetraedro de sílica (Camargo 2006).
Os teores de Mn disponível aumentaram nos coprólitos de ambas Pc e Ag (em dois
tratamentos), confirmando tendências já observadas na literatura para outras espécies
de minhocas (Ganeshamurthy et al. 1998). Já os valores de Mn nos solos cultivados
com as minhocas foram menores que no solo controle (também em dois tratamentos),
contrastando com resultados obtidos por Langenbach et al. (2002) para Pc. Schuman
(1985) destaca que esse elemento está associado à matéria orgânica que é responsá-
vel pelo fornecimento de micronutrientes para as plantas. Os complexos orgânicos
formados com o Mn são de pouca estabilidade, o que evidencia a pronta disponibi-
lidade do elemento para o solo (Mcbride 1994). Outro fator que pode influenciar a
disponibilidade do Mn é a alteração do pH do solo, pois seu aumento indisponibiliza
o Mn para as plantas (Nascimento et al. 2005). No presente trabalho o efeito das
minhocas sobre o pH foi significativo nos coprólitos (Bartz et al., este número) desta
forma, o aumento de pH deveria afetar os teores de Mn. Esse aumento, além do pH
alcalino do sistema gastrointestinal das minhocas (Barois & Lavelle 1986) e a forte
complexação do alumínio pelos ácidos orgânicos produzidos, provavelmente foram
os responsáveis pela redução no teor de Al observada tanto nos coprólitos de ambas
Pc e Ag, como no solo adjacente com Pc (tratamento MT e PT).
Considerando que os métodos de análise utilizados no presente estudo simulam a
absorção desses nutrientes pela planta, o efeito observado demonstra que as minhocas
favorecem a disponibilidade destes elementos para a planta, razão pela qual as raízes
freqüentemente se concentram em coprólitos, buscando melhorar a nutrição da planta
(Brown et al. 2004).
Os teores de ferro livre e amorfo determinados pelos dois métodos de dissolução
seletiva no presente estudo, estão em conformidade com os valores observados para
Latossolos desenvolvidos a partir do basalto no estado do Paraná (Costa et al. 1999).
Em relação aos óxidos de ferro pouco cristalinos (Feo) os altos valores observados
são devido à grande quantidade de COT (Tabela I) do Latossolo amostrado nas dife-
rentes condições de manejo (Kämpf & Curi, 2000).
A elevada concentração de ferro livre em Latossolos derivados de basalto (Costa
et al. 1999) e seu elevado grau de agregação não foram impedimentos para a absorção
seletiva dos óxidos de ferro (hematita e maghemita) pelas minhocas, especialmente
da espécie Pc nos tratamentos MT e PT. Alterações na distribuição relativa destes

290
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

óxidos de ferro e a possível formação de goethita a partir do Feo, no trato intestinal


das minhocas, serão objetivo de futuras pesquisas.
Oyedele et al. (2006) observaram que os coprólitos das minhocas possuem teores
mais elevados de óxidos de ferro e alumínio pouco cristalinos, quando comparados ao
horizonte A e B do solo utilizado, e que, em relação aos óxidos de ferro e alumínio li-
vres, os teores mais elevados foram encontrados no horizonte B. Oyedele et al. (2006)
atribuem a conversão das frações livres às formas amorfas mais ativas ao processo de
moagem e mistura na moela das partículas de solo ingeridas pela minhoca. Na Tabela
I observa-se que os aumentos nos teores de óxidos de ferro amorfos e livres também
devem ser atribuídos à transformação do Fe disponível (Mehlich1) em óxidos de fer-
ro amorfos e livres, pois é clara a redução dos teores de Fe disponível nos coprólitos
das minhocas e no solo em que as minhocas foram cultivadas (Tabela I).
São conhecidas as relações existentes entre a quantidade de matéria orgânica,
óxidos de ferro, alumínio e manganês, pH e a disponibilidade de micronutrientes
(Schuman 1985, Araújo 2000, Sauvé et al. 2000, Nascimento & Fontes 2004, Mellis
et al. 2004, Azevedo & Bonumá 2004, Nascimento et al. 2005). Este trabalho mostra
que a adição da matéria orgânica e os aumentos nos teores de óxidos de ferro amorfos
e livres promovidos pelas atividades das minhocas e/ou organismos associados a elas
podem ter um efeito direto sobre a disponibilidade dos micronutrientes no solo. Con-
tudo, estudos futuros devem investigar esses efeitos mais a fundo, para determinar os
mecanismos pelos quais as minhocas afetam os minerais da argila (e o intemperis-
mo), e assim, a disponibilidade de nutrientes para as plantas. Além disso, o presente
estudo contemplou apenas duas das mais conhecidas e comuns espécies encontradas
em zonas agrícolas do Brasil e da América Latina; existem ainda várias outras espé-
cies comuns nos solos agrícolas (e.g., Dichogaster spp.), que deverão ainda, ser alvo
de futuras pesquisas sobre os efeitos nos processos de intemperismo e na fertilidade
do solo.

AGRADECIMENTOS
Este estudo teve apoio do CNPq (bolsa para G. Brown), da Fundação para Agricultu-
ra Sustentável (Agrisus) e do Conselho de Apoio à Pesquisa e Ensino Superior (Ca-
pes), através da concessão de bolsas de estudos a M. L. C. Bartz e apoio financeiro
ao projeto.
Agradecemos ao Sr. Arnoldo Bulle, proprietário da Fazenda Bulle, ao Sr. João
Aparecido Milani, proprietário da Estância Santo Ângelo, ao Sr. Genoefa Totti Ven-
turelli, proprietário, e ao Sr. Oscar Recio Loureto, administrador da Fazenda Escalada
e ao Sr. Herbert Arnold Bartz, proprietário da Fazenda Rhenânia, por concederem
suas áreas para coleta de solo e realização deste estudo.

291
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

LITERATURA CITADA
Araújo, W. S. 2003. Influência das propriedades físicas e químicas de solos intemperizados na absorção
de chumbo, cobre e zinco. Revista Floresta e Ambiente. 7(1): 167-180.
Azevedo, A. C. & A. G. Bonumá. 2004. Partículas coloidais, dispersão e agregação em Latossolos.
Ciência Rural. 34(2): 609-617.
Bansal, S. & K. K. Kapoor. 2000. Vermicomposting of crop residues and cattle dung with Eisenia
foetida. Bioresource Technology. 73: 95-98.
Barker, W. W., S. A. Welch, S. Chu & J. F.Banfield. 1998. Experimental observations of the effects
of bacteria on aluminosilicate weathering. American Mineralogist. 83: 1551-1563.
Barois, I., G. Villemin, P. Lavelle & F. Toutain. 1993. Transformation of the soil structure through
Pontoscolex corethrurus (Oligochaeta) intestinal tract. Geoderma. 56: 57-66.
Barois, I., P. Lavelle, M. Brossard, J. Tondoh, M. Martinez, J. Rossi, B. Senapati, A. Angeles, C.
Fragoso, J. Jiménez, T. Decaëns, C. Lattaud, J. Kanonyo, E. Blanchart, L. Chapuis, G. G.
Brown & A. G. Moreno. 1999. Ecology of earthworm species with large environmental tolerance
and or extended distributions. Pp.57-85. In: P. Lavelle, L. Brussaard and P. F. Hendrix (eds.). Ear-
thworm management in tropical agroecosystems. CABI International, Wallingford.
Basker, A., J. H. Kirkman & A. N. Macgregor. 1992. The availability of potassium in soil: an incu-
bation experiment. Biology and Fertility of Soils. 14: 300-303.
Basker, A., A. N. Macgregor & J. H. Kirkman. 1993. Exchangeable potassium and other cations in
non-ingested soil and casts of two species of pasture earthworms. Soil Biology and Biochemistry.
25: 1673-1677.
Basker, A., J. H. Kirkman & A. N. Macgregor. 1994. Changes in potassium availability and other soil
properties due soil ingestion by earthworm. Biology and Fertility of Soils. 17: 154-158.
Brown, G. G., C. A. Edwards & L. Brussaard. 2004. How earthworms affect plant growth: burrowing
into the mechanisms. Pp. 13-49. In: C. A. Edwards (Ed.). Earthworm ecology. CRC Press, Boca
Raton.
Camargo, O. A., A. C. Moniz, J. A. Jorge & J. M. A. S. Valadares. 1986. Métodos de análise quí-
mica, mineralogia e física de solos do Instituto Agronômico de Campinas. Boletim Técnico n° 106,
IAC, Campinas.
Camargo, O. A. 1991. Reações e interações de micronutrientes no solo. Pp. 243-272. In: M. E. Ferreira
and M. C. P. Cruz (Eds.). Micronutrientes na agricultura. POTAFOS/CNPq, Piracicaba.
Camargo, A. O. 2006 Reações e interações de micronutrientes no solo. Artigo em Hipertexto disponí-
vel em: <http://www.infobibos.com/Artigos/2006_3/Micronutrientes/Index.htm>.
Cheng, J. & H. M. Wong. 2002. Effects of earthworms on Zn fractionation in soils. Biology & Fertility
of Soils. 36: 72-78.
Chen, J., H. P. Blume & L. Beyer. 2000. Weathering of rocks induced by lichen colonization – a re-
view. Catena. 39: 121-146.
Cortez, J. & M. B. Bouché. 1998. Field decomposition of leaf litters: earthworm-microorganism inte-
ractions – the ploughing-in effect. Soil Biology and Biochemestry. 30(6): 795-804.
Costa, A. C. S., J. M. Bigham, F. E. Rhoton & S. J. Traina. 1999. Quantification and characterization
of maghemite in Soils derived from volcanic rocks in southern Brazil. Clays and Clay Minerals.
47(4): 466-473.
De Vleeschauwer, D. & R. Lal. 1981. Properties of worm casts under secondary tropical forest regro-
wth. Soil Science. 132: 175-181.
Dias, N. M. P., L. R. F. Alleoni, J. C. Casagrande & O. A. Camargo. 2003. Energia livre da reação
de adsorção de cádmio em Latossolos ácricos. Ciência Rural. 33(5): 829-834.

292
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

Edwards, C. A. & P. J. Bohlen. 1996. Biology and ecology of earthworms, 3rd Ed. Chapman & Hall,
London.
Embrapa. 1999. Manual de análises químicas de solos, plantas e fertilizantes. Embrapa, Brasília.
Evans, A. C. 1948. Studies on the relationships between earthworms and soil fertility: II. Some effects
of earthworms on soil structure. Annals of Applied Biology. 35: 1-13.
Ferreira, D. F. 2003. Programa de análises estatísticas (Statistical Analysis Software) e planejamento
de experimentos. Universidade Federal de Lavras, Lavras.
Ganeshrmurthy, K., K. M. Manjaiah & A. Subba Rao. 1998. Mobilization of nutrients in tropi-
cal soils through worm casting: availability of macronutrients. Soil Biology and Biochemistry.
30(13): 1671-1676.
Goodman, B. A. 1985. The characterization of iron complexes with soil organic matter. Pp. 842-51
In: J. W. Stucki, A. Goodman and U. Schwertmann (Eds.). Iron in soils and clay minerals. NATO
Advanced Study Institute, Bad Windsheim.
Hinsinger, P., O. N. F. Barros, M. F. Benedetti, Y. Noack & G. Callot. 2001. Plant-induced weathe-
ring of a basaltic rock: experimental evidence. Geochimica et Cosmochimica Acta. 65: 137-152.
Hullegale, N. R & H. C. Ezumah. 1991. Effects of cassava-based cropping systems on physical-che-
mical properties of soil and earthworm casts in a tropical Alfisol. Agriculture, Ecosystems & Envi-
ronment. 35: 55-63.
Joshi, N. V. & B. V. Kelkar. 1952. The role of earthworms in soil fertility. International Journal of
Agricultural Science. 22: 189-196.
Kämpf, N. 1988. Ferro no solo. Pp. 35-71. In: Reunião sobre Ferro em Solos Inundados, 1, Anais.
Goiânia.
Kämpf, N. & N. Curi. 2000. Óxidos de ferro: indicadores de ambientes pedogênicos. Pp. 107-138 In: R.
F. Novais, V. H. Alvarez and C. E. G. R. Schaefer (Eds.). Tópicos em Ciência do Solo VI. Sociedade
Brasileira de Ciência do Solo, Viçosa.
Kizilkaya, R. 2004. Cu and Zn accumulation in earthworm Lumbricus terrestris L. in sewage sludge
amended soil and fractions of Cu and Zn in casts and surrounding soil. Ecological Engineering.
22: 141-151.
Lal, R. & D. De Vleeschauwer. 1982. Influence of tillage methods and fertilizer application on chemi-
cal properties of worm castings in a tropical soil. Soil Tillage Research. 2: 37-52.
Lal, R. & O. O. Akinremi. 1983. Physical properties of earthworm casts and surface soil as influenced
by management. Soil Science. 135: 114-122.
Langenbach, T., M. V. de S. Inacio, A. M. de Aquino & B. Brunninger. 2002. Effects of earthworm
Pontoscolex corethrurus on distribution of acaricida dicofol in a Podzolic soil. Pesquisa Agropecu-
ária Brasileira. 37(11): 1663-1668.
Lee, K. E. 1983. Soil animals and pedological processes. Pp. 629-644. In: Soils: an Australian view-
point. CSIRO Division of Soils. Academic Press, London.
Lee, K. E. 1985. Earthworms: their ecology and relations with soil and land use. Academic Press,
London.
McBride, M. B. 1994. Environmental chemistry of soils. Oxford University Press, New York.
Mehra, O. P. & M. L. Jackson. 1960. Iron oxide removal from soil and clays by a dithionite-citrate
system buffered with sodium bicarbonate. Clays and Clay Minerals. 7: 317-327.
Mellis, E. V., M. C. P. Cruz & J. C. Casagrande. 2004. Nickel absorption by soils in relation to pH,
organic matter and iron oxides. Scientia Agricola. 61(2): 190-195.
Morgan, J. E. & A. J. Morgan. 1998. The distribution and intracellular compartmentation of metals in
the endogeic earthworm Aporrectodea caliginosa sampled from an unpolluted and metal-contami-
nated site. Environmental Pollution. 99: 167-175.

293
Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

Nascimento, C. W. A. & R. L. F. Fontes. 2004. Correlação entre características de Latossolos e parâmetros


de equações de adsorção de cobre e zinco. Revista Brasileira de Ciência do Solo. 28: 965-971.
Nascimento, C. W. A., P. V. V. Leite, R. S. M. P. Nascimento & E. E. C. Melo. 2005. Influência da
calagem no fracionamento e na disponibilidade de manganês em solos de Pernambuco. Agropecu-
ária Técnica. 26(1): 22-28.
Needham, S. J., R. H. Worden & D. McIlroy. 2004. Animal-sediment interactions: the effect of inges-
tion and excretion by worms on mineralogy. Biogeosciences Discussions. 1: 533-559.
Nooren, C. A. M., N. van Breemen, J. J. Stoorvogel & A. G. Jongmans. 1995. The role of earthworms
in the formation of sandy surface soils in a tropical forest in Ivory Coast. Geoderma. 65: 135-148.
Oyedele, D. J., P. Schjønning & A. A. Amusan. 2006. Physicochemical properties of earthworm casts
and uningested parent soil from selected sites in southwestern Nigeria. Ecological Engineering.
28: 106-113.
Quadros, R. M. B., A. F. J. Bellote & J. A. Dionísio. 2002. Observações sobre propriedades químicas
do solo e de excrementos de minhocas em plantios de Eucaliptus grandis. Boletim de Pesquisa
Florestal. 45: 29-39.
Santelli, C. M., S. A. Welch, H. R. Westrich & J. F. Banfield. 2001. The effect of Fe-oxidizing bac-
teria on Fe-silicate mineral dissolution. Chemical Geology. 180: 99-115.
SAS. 1999. Procedure guide for personal computers, 5th Ed. SAS Institute, Cary.
Sauvé, S., W. Hendershot & H. E. Allen. 2000. Solid-solution partitioning of metals in contaminated
soils: dependence on pH, total metal burden and organic matter. Environmental Science and Tech-
nology. 34: 1125-1131.
Shipitalo, M. J. & R. Protz. 1989. Chemistry and micromorphology of aggregation in earthworm casts.
Geoderma. 45: 357-374.
Schuman, L. M. 1985. Effect of organic matter on the distribution of manganese, copper, iron and zinc
in soil fractions. Soil Science. 146: 192-198.
Song, W., N. Ogawa, C. T. Oguchi, Y. Hatta & Y. Matsukara. 2006. Effect of Bacillus subtilis on
granite weathering: A laboratory experiment. Catena. 70: 275-281.
Suzuki, Y., T. Matsubara & M. Hoshino. 2003. Breakdown of mineral grains by earthworms and
beetle larvae. Geoderma. 112: 131-142.
Thioulouse, J., D. Chessel, S. Dolédec & J. M. Olivier. 1997. ADE-4: a multivariate analysis and
graphical display software. Statistic Computer. 7: 5-83.

294
ISSN 0065-1737 Acta Zoológica
Acta Zoológica MexicanaMexicana (n.s.)Especial
(n.s.) Número Número2:Especial
295-3082 (2010)
(2010)

MODIFICACIONES QUÍMICAS INDUCIDAS POR DOS


ESPECIES DE LOMBRICES GEÓFAGAS EN SUELOS DE
VERACRUZ, MÉXICO

Benito Hernández-Castellanos,1 Isabelle Barois,2 George G. Brown3 & José


Antonio García-Pérez2
1Facultad
de Biología, Universidad Veracruzana, Zona Universitaria, Circuito Presidentes, Xalapa,
Veracruz, México, benihernandez@uv.mx
2Departamento Biología de Suelos, Instituto de Ecología, A.C. Ap. 63, Xalapa, Veracruz, México
3Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira, Km. 111, CP 319, 83411-000, Colombo-PR, Brasil

Hernández-Castellanos, B., I. Barois, G. G. Grown & J. A. García-Pérez. 2010. Modificaciones


químicas inducidas por dos especies de lombrices geófagas en suelos de Veracruz, México. Acta
Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 295-308.
RESUMEN. Dos lombrices tropicales, una exótica (Pontoscolex corethrurus) y otra nativa (Glossos-
colecidae sp.) de Veracruz, México, fueron cultivadas en condiciones de laboratorio para colectar sus
respectivos turrículos (deyecciones) cada 48 horas, medir su tasa de producción y el efecto que ejercen
sobre varios parámetros químicos en el suelo excretado. Ambas especies fueron cultivadas en un Lixisol
(La Víbora) y P. corethrurus lo fue también en otros dos tipos de suelo, un Vertisol (Plan de las Ha-
yas) y un Andosol (Los Tuxtlas). Los parámetros químicos medidos en los turrículos y en suelo testigo
(control) fueron los siguientes: pH, C, N, C/N, NO3, NH4, Na, K, Ca, Mg, CIC, P-asimilable, P-Total,
P-Resinas, Al, Fe, Cu, Zn, Mn. Para P. corethrurus la producción de turrículos superficiales fue más alta
en los suelos con menor contenido de MO. En el Lixisol, Glossoscolecidae sp. produjo menor cantidad
de turrículos comparada con P. corethrurus, pero promovió una disponibilidad mayor, especialmente de
K, Na Mg, Mn, Fe, K y NH4. Pontoscolex corethrurus promovió también la concentración de la mayor
parte de los parámetros estudiados con respecto al suelo control, tanto en el Andosol como en el Verti-
sol; en el Lixisol, esta especie incrementó la concentración en la mitad de los parámetros. Pontoscolex
corethrurus tiene una capacidad alta de adaptarse a diferentes suelos y de modificar sus características
químicas, promoviendo la disponibilidad de diversos elementos esenciales para el crecimiento vegetal;
eso es especialmente importante en los suelos más pobres como el Lixisol.
Palabras clave: Mineralización, nutrientes, Pontoscolex corethrurus, Glossoscolecidae, especies exó-
ticas y nativas

Hernández-Castellanos, B., I. Barois, G. G. Grown & J. A. García-Pérez. 2010. Chemical changes


induced by two geophagous earthworm species in soils from Veracruz, Mexico. Acta Zoológica
Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 295-308.
ABSTRACT. Two earthworm species, one exotic (Pontoscolex corethrurus) and the other one native
(Glossoscolecidae sp.) from Veracruz, Mexico, were cultivated under laboratory conditions, to collect

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

295
Hernández-Castellanos et al.: Modificaciones del suelo por lombrices geófagas

their castings every 48 h, measure cast production rates and their effects on soil chemical conditions
and the concentration of several plant-available nutrients. Both species were cultivated in an Alfisol (La
Víbora) and P. corethrurus was also raised in two other soil types, a Vertisol (Plan de las Hayas) and
an Andosol (Los Tuxtlas), to measure pH, C, N, C/N, NO3, NH4, Na, K, Ca, Mg, CIC, available- total-
and resin-P, Al, Fe, Cu, Zn, Mn in the casts and control soil. P. corethrurus surface cast production was
highest in soils with low organic matter content. In the Alfisol, Glossoscolecidae sp. produced less casts
than P. corethrurus, but promoted the availability of most plant nutrients, especially K, Na Mg, Mn, Fe,
K and NH4. Pontoscolex corethrurus promoted the concentration of most parameters compared with the
control in the Andosol and Vertisol; in the Alfisol, about half the parameters were significantly affected.
Pontoscolex corethrurus has a high capacity to adapt to different soils and modify their chemical char-
acteristics, promoting the availability of several plant nutrients; this is especially important in organic
matter-poor soils, such as the Alfisol.
Keywords: Mineralization, nutrients, Pontoscolex corethrurus, Glossoscolecidae, exotic and native
species

INTRODUCCIÓN
Al ingerir grandes cantidades de suelo, las lombrices geófagas tienen un papel clave
en la estructura del suelo, la mineralización y redistribución de la materia orgánica
del suelo (MO) y la dinámica de los nutrientes (Lavelle 1988, Edwards & Bohlen
1996). Esta actividad de las lombrices puede contribuir a la restauración, manteni-
miento o mejora de las propiedades físicas y químicas del suelo (Lavelle et al. 1989).
Por ejemplo, una población de la especie geófaga Pontoscolex corethrurus (Müller,
1857) puede ingerir hasta 400 toneladas de suelo/ha/año en un pastizal de Laguna
Verde, México (Lavelle et al. 1983), lo que demuestra la escala del impacto de esta
lombriz en el suelo.
Se sabe que la actividad humana afecta en gran medida a las poblaciones de lom-
brices de tierra; muchas especies locales endémicas desaparecen como consecuencia
de la alteración de su hábitat y/o por competencia con especies exóticas (Hendrix et
al. 2006). La especie exótica P. corethrurus presenta una gran plasticidad adaptativa
y un amplio rango de tolerancia a diferentes condiciones ambientales, por lo que se
distribuye ampliamente en la región tropical, sobre todo en áreas agrícolas y alteradas
(Lavelle et al. 1987, González et al. 2006), pero también en ecosistemas naturales
(Brown et al. 2006). Esta especie tiene un gran potencial para el manejo, al estimular
la productividad de los cultivos agrícolas (Brown et al. 1999, 2007). Sin embargo, su
presencia puede también influir negativamente sobre las especies locales endémicas
(Lapied & Lavelle 2003), aunque no se sabe mucho de su potencial competitivo (e.g.
García 2003, Hendrix et al. 2006) y su efecto en la dinámica de nutrientes en suelos
invadidos.
Por lo tanto, el presente trabajo tuvo dos objetivos: 1) evaluar el efecto de la es-
pecie P. corethrurus sobre las propiedades químicas de tres tipos de suelo del estado
de Veracruz, México; 2) determinar, comparativamente, el efecto de una especie exó-

296
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

tica (P. corethrurus) y una especie nativa (Glossoscolecidae sp.) en los parámetros
químicos de un suelo en el que coexisten ambas especies. Los suelos usados tenían
diferentes niveles de fertilidad y P. corethrurus se encuentra abundantemente en los
suelos de Los Tuxtlas (Brown et al. 2001) y Plan de las Hayas (alcanzando biomasas
de hasta 35 g/m2 en este último sitio; Lavelle et al. 1981), aunque en el suelo de La
Víbora es poco abundante, predominando la Glossoscolecidae sp. (Brown et al. datos
no publicados).

MATERIAL Y MÉTODOS
Tipos de suelo y especies de lombrices de tierra
Los suelos utilizados en los experimentos se colectaron en tres localidades diferentes
del Estado de Veracruz, México: Plan de las Hayas (19°45’ N 96°31’ W, 800 m de
altitud), Los Tuxtlas (18°35’ N 95°04’ W, 180 m de altitud) y La Víbora (18°50’ N
96°07’ W, 35 m de altitud). El estrato muestreado correspondió a los primeros 10
cm del suelo. Los suelos se transportaron en costales al laboratorio, donde se seca-
ron al aire y se pasaron por un tamiz de 2 mm. Los suelos se identificaron según la
clasificación Taxonómica de FAO (1987) y la “Soil Taxonomy” de Estados Unidos
(USDA 1995): el suelo de Los Tuxtlas se clasificó como un Andosol (Andept), el de
Plan de las Hayas como un Vertisol y el de La Víbora como un Lixisol (Haplustalf)
(Cuadro I).
Las lombrices se colectaron manualmente del suelo y la especie endogea P. co-
rethrurus se obtuvo en los tres sitios mencionados anteriormente. Los especimenes
de la otra especie, también geófaga y endogea perteneciente a la familia Glossosco-
lecidae, sólo estuvieron presentes y se colectaron en la localidad de La Víbora. Esta
especie pertenece a un nuevo género que aún no ha sido descrito (Fragoso, comuni-
cación personal).

Cultivos en el laboratorio
Para la obtención de las deyecciones o turrículos se establecieron unidades de cultivo
experimentales con cada una de las especies de lombrices en los sustratos en los que se

Cuadro I. Clasificación de los suelos de Los Tuxtlas, Plan de las Hayas y La Víbora según la FAO
(1987) y la USDA Soil Taxonomy (1995), junto con su textura.
Localidad Clase de suelo FAO Arena (%) Limo (%) Arcilla (%) Textura
(USDA)
Plan de las Hayas Vertisol (Vertisol) 27 40 33 Migajón Arcilloso
Los Tuxtlas Andosol (Andept) 20 38 42 Arcilloso
La Víbora Lixisol (Haplustalf) 82 7 11 Areno Migajoso

297
Hernández-Castellanos et al.: Modificaciones del suelo por lombrices geófagas

colectaron, estableciendo los siguientes tratamientos según la metodología de Lavelle


(1975): 1) Vertisol de Plan de las Hayas + P. corethrurus, 2) Andosol de Los Tuxtlas
+ P. corethrurus, 3) Lixisol de La Víbora + P. corethrurus, 4) Lixisol de La Víbora +
Glossoscolecidae sp. y 5) suelo control (sin lombrices) para cada localidad.
Cada unidad de cultivo consistió en una caja de plástico de 15 × 15 × 5 cm, en
donde se depositaron 300 g de suelo tamizado a 2 mm, humedecido con agua has-
ta alcanzar el 100% de su capacidad de campo. Para las unidades con lombrices
se introdujeron individuos juveniles y adultos (5 individuos/recipiente) cuya bio-
masa promedio por unidad de cultivo fue de 387 ± 27 mg para P. corethrurus y
309 ± 18 mg para Glossoscolecidae sp.; el número de réplicas por tratamiento fue de
5 para las unidades con lombrices y 2 para las unidades control. En total se prepa-
raron 26 unidades de cultivo las cuales se incubaron en una cámara de crecimiento
a 25°C.
Los turrículos superficiales se colectaron cada 48 horas y se pesaron para medir la
tasa de producción por biomasa de lombriz por día. Una parte de ellos se usó para me-
dir su contenido de humedad y otra parte se congeló para mantener sus características
químicas, en espera de tener una cantidad suficiente de muestra para la realización
de los análisis químicos. Simultáneamente se colectó aproximadamente la misma
cantidad de suelo control y se congeló, dándole el mismo procesamiento que a los
turrículos. Cada 14 días, se cambió el suelo de las unidades de cultivo y se pesaron
las lombrices. La tasa de producción de las deyecciones se midió hasta los 132 días
pero los cultivos se mantuvieron hasta los 8 meses, momento en el que se obtuvo
la cantidad de muestra necesaria de turrículos para efectuar los diferentes análisis
químicos.

Análisis químicos
La humedad se determinó por gravimetría y con balanza de humedad. El pH se midió
en extracto acuoso en proporción 1:2.5 (peso: volumen) (McLean 1982). El porcenta-
je de MO y de C total se determinaron con el método de Walkley & Black modificado
(1947). El N total se determinó mediante el procedimiento micro-Kjeldhal (Bremmer
1965) y el N mineral (amonio y nitrato) por colorimetría (Cataldo & Haroon 1975).
El P extractable se midió según el método para suelos ácidos de Bray-Kurtz no. 1 mo-
dificado (Etchevers 1984), el P asimilable por el método de resinas intercambiables
(Anderson et al. 1993) y el P total por colorimetría, según el método de digestión hú-
meda (Allan 1971, tomado de Etchevers 1984). El Na y K extractables se analizaron
por fotometría (Chapman 1965), el Ca y Mg extractables mediante absorción atómica
(Chapman 1965) y la Capacidad de intercambio catiónico (CIC) por el método de
acetato de amonio (Chapman 1965). Finalmente, el Fe, Cu, Zn, Mn se determinaron
por absorción atómica con DTPA (Lindsay et al. 1978) y el Al intercambiable por
titulación (Chapman 1965). Todos los parámetros se midieron por duplicado.

298
Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)