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ISSN 1561-0837
Universidad nacional Mayor de san Marcos
FacUltad de ciencias Biolgicas
volUMen 18 dicieMBre, 2011 nMero 2
LIMA, PER
revista
PerUana de
Biologa
2
Rector
Dr. Pedro Atilio Cotillo Zegarra
Vicerrector de Investigacin
Dr. Bernardino Ramrez Bautista
Consejo Superior de Investigacin
Dr. Eugenio Cabanillas Lapa
Decana de la Facultad de Ciencias Biolgicas
Mag. Martha Valdivia Cuya
Directora Instituto de Investigacin en Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi
Mag. Ins Miriam Grate Camacho
La Revista Peruana de Biologa es una publicacin cientfca arbi-
trada, editada por el Instituto de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi,
Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor
de San Marcos, Lima, Per, y auspiciada por el Consejo Superior de
Investigacin. La Revista aparece con una periodicidad semestral
(agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicacin de artculos
cientfcos originales e inditos en las reas de Biodiversidad, Biotec-
nologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomedicina. La Revista publica
los trabajos realizados por acadmicos e investigadores nacionales y
extranjeros, en idioma espaol o ingls. Los trabajos recepcionados
son evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad,
creatividad, originalidad y contribucin al conocimiento. La Revista es
publicada simultneamente en la pgina web de la Universidad.
Revista Peruana de Biologa -
Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837
Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line)
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Revista Peruana de Biologa
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Casilla Postal: 11-0058 Lima-11, Per.
Telfono 619-7000-1502 / Telefax 619-7000-1509
Editor Jefe, email: editor.revperubiol@gmail.com
revista PerUana de Biologa
rgano Ofcial de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:
Peridica (ndice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias),
LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological
Record (BIOSIS), Scielo (Scientifc Electronic Library Online),
Index to American Botanical Literature (Te New York Botanical
Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS), ProQuest
(Biological Science Journals), Redalyc.
Foto en cartula: Stangea rhizantha, cortesia Huber Trinidad.
Editor jefe
Leonardo Romero
Comit Editor
Csar Arana
Carlos Paredes
Rina Ramrez
Carlos Pea
Comit consultivo en los recientes nmeros
Maximilian Weigend
Freie Universitt Berlin- Alemania
Sebastin Barrionuevo
Fundacin Miguel Lillo- Argentina
Luis Aguirre
Universidad Mayor de San Simn, Bolivia
Rodney Ramiro Cavichioli
Universidade Federal do Paran- Brasil
Hlio Ricardo da Silva
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brazil
Carlos Frederico Duarte da Rocha
Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil
Fabrcio Rodrigues dos Santos
Universidade Federal de Minas Gerais- Brasil
Suzete Rodrigues Gomes
Instituto Butantan- Brasil
Davor Vrcibradic
Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil
Stefan Dennenmoser
University of Calgary, Canada
Roberto Melndez
Museo Nacional de Historia Natural- Chile
Pedro Alejandro Orihuela Diaz
Universidad de Santiago de Chile- Chile
Berta Calonge Camargo
Pontifcia Universidad Javeriana, Bogot, Colombia
Sergio Solari
Universidad de Antioquia- Colombia
Jos Mara Gutirrez
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
Finn Borchsenius
Aarhus University- Denmark
Julissa Roncal
Aarhus University- Denmark
Juan Rigoberto Tejedo Huaman
Universidad Pablo de Olavide- Espaa
Arnaud Bertrand
IRD. Institut de recherche pour le dveloppement- Francia
Francis Kahn
IRD. Institut de recherche pour le dveloppement, - Francia
Jean-Christophe Pintaud
Institut de Recherche pour le Dveloppement- Francia
Mutsunori Tokeshi
Kyushu University - Japon
Francisco Alonso Sols Marn
Universidad Nacional Autnoma de Mxico- Mxico
Ross Robertson
Smithsonian Tropical Research Institute- Panam
Mnica Romo
Asociacin Peruana para la Conservacin de la Naturaleza- Per
Renato Guevara-Carrasco
Instituto del Mar del Per- Per
Csar Nquira
Instituto Nacional de Salud- Per
Reynaldo Linares-Palomino
Universidad Nacional Agraria La Molina- Per
Marcel Gutirrez-Correa
Universidad Nacional Agraria La Molina - Per
Gretty K. Villena
Universidad Nacional Agraria La Molina - Per
Gerardo Lamas
Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per
Pablo Ramrez
Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per
Diana Silva
Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per
Juan Tarazona
Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per
Armando Yarlequ
Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per
Manuel Tantalen
Universidad Peruana Cayetano Heredia- Per
Nigel Pitman
Duke University- USA
Sergio Solari
Texas Tech University- USA
Lucia Luna
University of Michigan- USA
Maria del Carmen Ulloa Ulloa
University of Missouri- USA
Blanca Len
University of Texas at Austin - USA
Kenneth Young
University of Texas at Austin USA
Paul Velazco
American Museum of Natural History, USA
141
(Contina...)
Revista PeRuana de Biologa
Volumen 18 Agosto, 2011 Nmero 2
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Contenido
Homenaje
143 Armando Yarleque Chocas
Leonardo Romero
Editorial
147 Buscando la calidad en un artculo cientfco
Leonardo Romero
Trabajos originales
149 Composicin qumica y actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana Willd. de los llanos venezolanos
Chemical composition and antibacterial activity of the essential oil of Ambrosia peruviana Willd. from Venezuelan plains
Carlos A. Ynez C., Nurby Rios, Flor Mora, Luis Rojas, Tulia Diaz, Judith Velasco, Nahile Rios y Pablo Melendez
153 Activity of ethanolic extracts leaves of Machaerium foribundum against acne-inducing bacteria, and their cytoprotective and antioxidant
efects on fbroblast
Actividad del extracto etanlico de las hojas de Machaerium foribundum contra bacterias que inducen el acn y su efecto citoprotector y
antioxidante sobre fbroblastos
Lorena Daz, Soumi De Montijo, Ana L. Medina, Pablo Melndez, Vian Laurence and Gilberte Marti-Mestres
159 Potential use of low-NDGA Larrea divaricata extracts as antioxidant in foods
Uso potencial de extractos de Larrea divaricata con bajo contenido de NDGA como antioxidantes en comidas
Sebastian Turner, Roberto Davicino, Rosario Alonso, Graciela Ferraro, Rosana Filip and Claudia Anesini
165 Una nueva especie de Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) del norte del Per
A new species of Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from Northern of Peru
Miguel Chocce, Nanette Vega, Margoth Acua-Tarazona, Jorge Arnaiz y Betty Milln
169 Flora y vegetacin de suelos crioturbados y hbitats asociados en los alrededores del abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Per)
Flora and vegetation on cryoturbated and associates habitats around abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Peru)
Asuncin Cano, Amalia Delgado, Wilfredo Mendoza, Huber Trinidad, Pal Gonzles, Mara I. La Torre, Magda Chanco, Hctor
Aponte, Jos Roque, Niels Valencia y Eduardo Navarro
179 Vegetative adaptability of the Peruvian palm Astrocaryum perangustatum to deforestation
Adaptabilidad vegetativa a la deforestacin de la palma peruana Astrocaryum perangustatum
Hctor Aponte, Francis Kahn and Betty Milln
185 Deschampsia danthonioides (Poaceae - Pooideae) un nuevo registro para la fora peruana
Deschampsia danthonioides (Poaceae Pooideae) a New Record for Peruvian Flora
Pal Gonzles, Mara Isabel La Torre y Asuncin Cano
189 La familia Poaceae del distrito de Arahuay (Canta, Lima, Per)
Te family Poaceae from Arahuay district (Canta, Lima, Peru)
Pal Gonzles, Eduardo Navarro, Mara. I. La Torre y Asuncin Cano
197 Diversidad del gnero Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) en los Andes peruanos
Diversity of the genus Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) in the Peruvian Andes
Wilfredo Mendoza y Asuncin Cano
201 Divergencia intraespecfca y cdigo de barras de ADN en Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae)
Intraspecifc divergence and DNA barcodes in Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae)
Pedro Romero y Rina Ramrez
209 Colepteros coprfagos (Scarabaeidae: Scarabeinae) de la Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Per
Dung beetles (Scarabaeidae: Scarabeinae) from the Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Peru
Luis Figueroa y Mabel Alvarado
142
213 Descripcin del cromosoma profsico en la meiosis I de Bostryx conspersus
Description of the profasic chromosome in Meiosis I of Bostryx conspersus
Mara Siles-Vallejos, Olga Bracamonte G. , Alberto Lpez S., Betty Shiga y Misael Guevara P.
217 Ecologa de Phyllodactylus angustidigitus y P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) de la Reserva Nacional de Paracas, Per
Ecology of Phyllodactylus angustidigitus and P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) from the Reserva Nacional de Paracas, Peru
Jos Prez Z. y Katya Balta
225 Hunting pressure on cracids (Cracidae: Aves) in forest concessions in Peru
Presin de caza sobre crcidos (Cracidae: Aves) en concesiones forestales en Per
Javier Barrio
231 Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata, Puno, Per
Mammal diversity in the middle basin of the river Tambopata, Puno, Peru
Vctor Pacheco, Gisella Mrquez, Edith Salas y Oscar Centty
245 Primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) para el Per
First record of Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) in Peru
Elba Prieto Rios, Mauricio Valds de Anda, Francisco Alonso Sols-Marn y Alfredo Laguarda Figueras
249 Registro de Xenopsylla cheopis como hospedero intermediario natural de Hymenolepis diminuta en Lima, Per
Xenopsylla cheopis record as natural intermediate host of Hymenolepis diminuta in Lima, Peru
Ins Grate, Paolo Jimnez, Karen Flores y Bertha Espinoza
Notas cientfcas
253 Note on the diet of Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) in Cerros de Amotape National Park, Tumbes, Peru
Nota sobre la dieta de Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) en el Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Per
Juan C. Jordn and Diana Amaya
257 Notas sobre la ecologa de Tecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) de la Amazona Peruana
Ecological notes on the ecology of Tecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) from Peruvian Amazon
Juan C. Jordn, Juana Surez S. y Lidia Snchez
261 Optimizacin del test de microncleos en linfocitos cultivados usando una metodologa de gradiente y frotis
Improving the micronuclei test in cultured lymphocytes by gradient and cell spreading methodology
Erika Castillo, Mara Luisa Guevara-Fujita y Ricardo Fujita
Comentarios
265 Mtodos de inferencia flogentica
Carlos Pea
143
Homenaje
Rev. peru. biol. 18(2): 143 - 146 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 143 - 146 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
Armando Yarlequ Chocas
HOMENAJE
Leonardo Romero
Editor Jefe, Instituto de Investigacin de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058,
Lima 11, Per. Email: lromeroc@unmsm.edu.pe
ISSN 1561-0837
Armando Yarlequ es un cientfco sanmarquino que resalta
por sus aportes, logros y capacidades, los que adquieren especial
valor porque son una respuesta exitosa a las condiciones adversas
que una enfermedad ocular (retinosis) le ha impuesto, y que nos
muestran un ejemplo de persona, investigador, profesor, acad-
mico y ser humano decidido a dejar huella en esta vida. Fue el
primer Editor Jefe de la Revista Peruana de Biologa despus que
la Asociacin de Bilogos de San Marcos cediera los derechos
a la Facultad de Ciencias Biolgicas y en las siguientes palabras
rendiremos homenaje a su trayectoria.
Armando Yarlequ Chocas naci el 5de mayo de 1948, su
vida acadmica y profesional se inici en 1972 cuando obtuvo el
grado de bachiller en Ciencias Biolgicas y su ttulo profesional
de Bilogo. En este mismo ao ingreso a la docencia. Su inters
por la investigacin en bioqumica y biologa molecular adquiri
cuerpo cuando en 1976 asumi la Jefatura del Laboratorio de
Biologa Molecular, de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la
Universidad Nacional Mayor de San Marcos, laboratorio que
ha conducido hasta el presente convirtindolo en uno de los
ms productivos en publicaciones cientfcas y tesis, tanto de
pregrado como de postgrado. En el ao 1985 fue becario del
Consejo Britnico en el Queen Elizabeth College, Universidad de
Londres. En el ao 1987 obtuvo el grado de doctor en Ciencias
Biolgica con la tesis Enzima similar a trombina del veneno de
la serpiente peruana Lachesis muta: Aislamiento, Caracterizacin,
Bioqumica y Accin Biolgica.
Armando Yarlequ tambin ha manifestado inters en la
organizacin y la poltica de investigacin, como parte de un
compromiso de la Universidad con la sociedad peruana. En
1986 fue elegido Director del Instituto de Ciencias Biolgicas
Antonio Raimondi (ICBAR) y desempe el cargo hasta el
ao 2001. En este periodo se dieron inicio a las Reuniones
Cientfcas del Instituto que recientemente en el 2011 llegaron
a la XX edicin. Las Reuniones Cientfcas se han convertido en
un evento acadmico de mucha importancia en el Per y que
suelen congregar a cientos de investigadores para intercambiar
ideas e informacin.
Desde el ao 2005 ha ocupado diversos cargos en la direccin
de nuestra Universidad, la mayoria de ellos ligado a la inves-
tigacin, fue Asesor de la Ofcina General de Cooperacin y
Relaciones Interinstitucionales, Asesor de la Ofcina General de
Admisin, Jefe de la Ofcina de Coordinacin de Servicios de
Investigacin e Innovacin, y recientemente entre el ao 2009
y 2011 fue Presidente del Consejo Superior de Investigacin.
Armando Yarlequ fue Editor Jefe de la Revista Peruana de
Biologa en el periodo de 1998 al 2001. En ese periodo tambin
era Director del Instituto de Ciencias Biolgicas y a l le toco
144
Homenaje
Rev. peru. biol. 18(2): 143 - 146 (Agosto 2011)
asegurar los principios y elaborar la poltica editorial de la revista,
aspecto que casi no ha cambiado hasta el presente.
Como una actividad de extensin, en 1993 implemento el
Serpentario Oswaldo Meneses que tiene sede en el Museo de
Historia Natural y lo dirige hasta la fecha.
Ha participado en la coordinacin y ejecucin de diversos
convenios de nuestra Universidad como los realizados con:
el Queen Elizabeth College (1984 1990) , la Academia de
Ciencias de la Ex Unin Sovitica (1986 1992), el Research
Institute of Chemistry - University of Karachi, Pakistan (1990
1994), el Instituto de Investigaciones Biolgicas Clemente
Estable de Uruguay (1992 2006), la Fundao Ezequiel Dias
(Funed-Brasil) (2000 hasta la fecha), el Centro de Red Ibe-
roamericana sobre venenos y antivenenos ofdicos, San Jos de
Costa Rica, CYTED (2005 2010), las Universities of Oxford
and Liverpool (2000 2005), el Instituto nacional de Salud
(2004 2011)
Su actividad como investigador y docente ha sido reconocida,
tanto fuero como dentro de la Universidad; le han sido otorgados
el Primer Premio en el rea de Ciencias afnes a la Salud de la
Fundacin Hiplito Unanue (1984); el Premio en el rea de
Ciencias Biolgicas otorgado por la Academia de Ciencias para
el Tercer Mundo TWAS (1987); la Distincin otorgada por la
Municipalidad de Lurigancho - Chosica entre los 100 personajes
ilustres, con motivo del centenario del Distrito (1995); el Primer
Premio en el rea de Ciencias afnes a la Salud otorgado por la
Fundacin Hiplito Unanue (1996); el Premio como Cientfco
ms destacado entre 1998 1999 en Ciencias Biolgicas y en
el rea de Ciencias Bsicas otorgado por la UNMSM (2000);
y Reconocimiento al merito cientfco otorgado por el Colegio
de Bilogos del Per lo recibi en dos oportunidades en el ao
2001 y en 2009.
Es miembro de la Sociedad Qumica del Per, la Sociedad
Internacional de Toxinologa (IST), la Sociedad Internacional de
Ecologa Qumica (ISCE), la Red Latinoamericana de Productos
Naturales (LANBIO), el Colegio de Bilogos del Per, la Socie-
dad Peruana de Inmunologa y la Products Research Networks
in Africa, Asia and South America (AFASSA) .
Armando Yarlequ es una persona muy disciplinada, de
puntualidad y tiempos exactos, decidido a realizar y cumplir
objetivos. Pero a la vez es capaz de dar un tiempo para orientar
a sus alumnos, escuchar a los amigos y discutir sobre ideas.
Gusta de leer y dedicarle mucho tiempo a buscar informacin,
preparar sus clases y organizar sus cursos; en esto ltimo es un
implacable organizador, perseverante en los detalles y un acicate
con sus asistentes. En estos momentos en que los medios de
informacin solo dan cuenta de las enfermedades de nuestra
sociedad y sistemas quebrados por la falta de principios y la
inversin de la moral, seres como Armando Yarlequ nos recuer-
dan el compromiso de los investigadores, los acadmicos y los
sanmarquinos con la sociedad; nos marcan un ritmo, porque nos
falta mucho por lograr; nos sealan problemas, de los muchos
que nos faltan por resolver; nos muestran lo que hemos hecho
porque slo continuando la obra podremos avanzar y respetarnos
a nosotros mismos como comunidad. Por eso, este homenaje
es adems como una clase a nuestros alumnos, una clase sin
horario ni aula, pero que ellos podrn entender y sentir en cada
momento y lugar.
Publicaciones de Armando Yarlequ en libros y
revistas especializadas
1. Yarlequ A. & S. Campos. 1973. Actividad de una Fosfodiesterasa
en el veneno de la serpiente Lachesis muta. Boletn de La
Sociedad Qumica del Per. XXXIX(3):141-147.
2. Campos S. & A. Yarlequ 1974. 5nucleotidasa en el veneno de la
serpiente Lachesis muta. Boletn De La Sociedad Qumica
Del Per. XL(3): 202-212.
3. Morante Y. & Yarlequ A. 1980. Proteasas del veneno de serpien-
tes infuencia de algunos agentes qumicos en la actividad
proteoltica del veneno de Lachesis muta Shushupe. Acta
Cientfca Venezolana. 31: 148-153.
4. Heredia V., Campos S. & Yarlequ A. 1982. Actividad de una
5nucleotidasa en el veneno de Bothrops atrox (L) Jer-
gn. Acta Cientifca Venezolana. 33: 333-347.
5. Yarlequ A., Escobar E. & Campos S. 1983. Exonucleasas y otras
actividades nucleolticas en los venenos de Lachesis muta
y Bothrops atrox. Acta Cientifca Venezolana. 34: 336-340.
6. Cruz L. & Yarlequ A. 1984. Hemlisis de eritrocitos humanos
por accin del veneno de Lachesis muta y Bothrops atrox.
Boletin De La Sociedad Quimica Del Peru. L(1): 41-48.
7. Zavaleta A., O. Castro De La Mata, M. Salas, R. Castro De La
Mata & A. Yarlequ. 1984. Loxocelismo experimental:
Aspectos farmacolgicos y anatomopatolgicos. Diag-
nostico. 14(6): 163-173.
8. Loayza S., Y. Morante, S. Campos & A. Yarlequ. 1985. Enzi-
mas proteolticas en el veneno de las serpientes peruanas
Lachesis muta y Bothrops atrox. Boletin De La Sociedad
Quimica Del Peru. LII (3): 151-163.
9. Yarlequ A., V. Heredia, E. Arvaiza, S. Campos & A. Zavaleta.
1985. Contenido proteico y actividades enzimticas pre-
sentes en el veneno de la araa casera Loxoceles laeta (II
parte). Diagnostico. 15(1): 5-9.
10. Herrera E., A. Yarlequ, C. Campos & A. Zavaleta. 1986. Efecto
de la radiacin gamma sobre la actividad biolgica y pro-
piedades enzimticas de los venenos de las serpientes La-
chesis muta y Bothrops atrox. Informe Nuclear. 3(1): 1-14.
11. Yarlequ A., V. Heredia, E. Arvaiza & A. Zavaleta.1986. Estudios
electroforticos y Accin procoagulante del veneno de
Loxoceles laeta. Diagnostico. 17(2): 39-45.
12. Gomez De La Torre G., A. Zavaleta, R. Castro De La Mata, M.
Arana & A. Yarlequ. 1986. El conejo: Un modelo expe-
rimental de Loxocelismo cutneo y viscerohemoltico.
Diagnostico. 18(3): 65-73.
13. Barboni E., D.M. Kemeni, S. Campos & C.A. Vernon. 1987. The
purifcation of acid phosphatase from Honey Bee venom
(Apis mellifera). Toxicon. 25(10): 1097-1103.
14. Escobar E., O. Malaga & A. Yarlequ. 1987. Purifcacin y
propiedades de una exonucleasa del veneno de la serpiente
Lachesis muta. Boletn de la Sociedad Qumica Del Per.
LIII(1): 1-14.
15. Paredes R., A. Zavaleta, M. Mendoza, M. Salas, A. Yuen, A.
Yarlequ & E. Rosas. 1987. Loxocelismo experimental:
Efectos sobre el sistema de coagulacin sangunea. Diag-
nostico. 20(2):50-53.
16. Yarlequ A. 1987. Enzima similar a trombina del veneno de la
serpiente peruana Lachesis muta: Aislamiento, Caracteri-
zacin, Bioqumica y Accin Biolgica. Tesis Doctoral.
Facultad de Ciencias Biolgicas. Universidad Nacional
Mayor de San Marcos.
17. Arbaiza E., C. Giusti, A. Yarlequ, N. Martinez, A.B. Dudelina,
A.V. Kisher & E.V. Grishin 1988. Fraccionamiento y ca-
racterizacin parcial del veneno de la Hormiga Paraponera
clavata Isula. Boletn de la Sociedad Qumica del Per.
LIV(4): 229-243.
145
Homenaje
Rev. peru. biol. 18(2): 143 - 146 (August 2011)
18. Campos S., E. Escobar, F. Lazo, A. Yarlequ, N.A. Marsh, P.M.
Peyser, B.C. Whaler, L.J. Creighton, P.J. Gaffney. 1988.
Partial separation of a thrombin-like enzyme from the
venom of the Peruvian bushmaster snake, Lachesis muta
muta. In: Hemostasis and Animal Venoms. Pirkle H,
Markland FS, Jr, (eds). Marcel Dekker, New York. 10715.
19. Heredia V., E. Arbaiza, J. Venegas, A. Yarlequ & A. Zavaleta.
1989. Aportes al estudio de las acciones proteolticas
procoagulantes y caracterizaciones electroforticas de las
protenas de 2 extractos txicos de veneno de Loxoceles
laeta. Bol. Chil. Parasitol. 44: 8-16.
20. Yarlequ A., S. Campos, E. Escobar, F. Lazo, N.S. Sanchez,
N.N. Marsh, P. Butterworth & R. Price. 1989. Isolation
and characterization of a Fibrinogen-Clotting enzyme
from venom of the snake Lachesis muta muta (Peruvian
Bushmaster). Toxicon. 27(11):1189-1197.
21. Rodriguez E. & A. Yarlequ. 1991. Aislamiento y algunas propie-
dades de la proteinasa I del veneno de la serpiente peruana
Lachesis muta. Acta Cientifca Venezolana. 42: 219-225.
22. Escobar E., E. Rodrigues, A. Yarlequ. 1992. Isolation and
partial characterization of a fibrinogenase from the
venom of the Peruvian Bushmaster Lachesis muta. In:
Gopalakrishnakone P., Tan Choon Kin. Recent Advances
in Toxinology Research., Singapore, National University
of Singapore: 421-430.
23. Roncalla R. & Yarlequ A. 1995. Efecto del cido glutmico so-
bre algunas enzimas de los venenos de serpientes. Boletn
de la Sociedad Qumica del Per. LXI(1): 38-47.
24. Cardenas J., C. Pantigoso, O. Malaga & A. Yarlequ. 1995.
Contenido proteico y algunas propiedades enzimticas
en tres venenos de serpientes mantenidas en cautiverio.
Boletn de la Sociedad Qumica del Per. LXI(3):151-163.
25. Pantigoso C., E. Escobar, O. Malaga & A. Yarlequ. 1996.
Aislamiento y algunas propiedades de la atroxina una
proteinasa del venenos de la serpiente peruana Bothrops
atrox Jergn. Acta Cientifca Venezolana. 47: 67-73.
26. Lazo F., E. Rodriguez & A. Yarlequ. 1998. Evaluacin com-
parativa de 2 mtodos para determinar la actividad de
Fosfolipasa A en venenos de serpientes. Revista Peruana
de Biologa. 5(2): 98-102.
27. Paredes C., I. Garate & A. Yarlequ. 1999. Actividad in vitro de
los venenos de la serpiente Lachesis muta y Bothrops atrox
sobre la viabilidad y desarrollo embrionario de los huevos
de Ascaris suum. Revista Peruana de Biologa 6(1): 85-93.
28. Solis Ch., Escobar E., Yarlequ A. & Gutierrez S. 1999. Purif-
cacin y caracterizacin de la L-aminocido oxidasa del
veneno de la serpiente Bothrops brazili Jergn Shushupe.
Revista Peruana De Biologia. 6(1): 75-84.
29. Zevallos J., E. Escobar, O. Malaga & A. Yarlequ. 1999. Ais-
lamiento y algunas propiedades de una fosfolipasa del
veneno de la serpiente Bothrops brazili. Boletn de la
Sociedad Qumica del Per. LXV(1): 10-20.
30. Azaero A., E. Escobar & A. Yarlequ. 2000. Purifcacin de
una enzima proteoltica del veneno de Bothrops brazili y
estudio de su actividad sobre fbringeno. Revista Peruana
De Biologia. 7(1): 55-66.
31. Malaga O., C. Pantigoso, Y. Morante, V. Heredia, J. Cardenas &
A. Yarlequ. 2000. Variaciones en la composicin proteica
actividades enzimticas y biolgicas del veneno de la ser-
piente Bothrops atrox (Viperidae) en relacin con la edad.
Revista Peruana de Biologa. 7(2): 161-170.
32. Remuzgo C., M. Alvarez, F. Lazo & A. Yarlequ. 2000. Ca-
racterizacin parcial del veneno de la serpiente cascabel
peruana Crotalus durissus terrifcus. Revista Peruana de
Biologa. 7(1): 67-73.
33. Yarlequ A. 2000. Las serpientes Peruanas y sus Venenos. Fondo
Editorial de la UNMSM. Lima.
34. Pantigoso C., E. Escobar & A. Yarlequ. 2001. Aislamiento y
caracterizacin de una miotoxina del veneno de la serpiente
Bothrops brazili Hoge 1953 (Ophidia: Viperidae). Revista
Peruana de Biologa. 8(2): 136-148.
35. Remuzgo C., Alvarez M. P., Rodrguez E., Lazo F. & Yarlequ
A. 2001. Micrurus spixii (peruvian coral snake) venom-
preliminary biochemical and enzymatic characterization.
The Journal ofVenomous Animals and Toxins. 8(2): 51-66.
36. Yarlequ A., A. Alvarez, C. Remuzgo, F. Lazo & E. Rodrguez.
2002. Aislamiento y caracterizacin parcial de dos prote-
nas presentes en el veneno de la Serpiente coral peruana
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147
Editorial
Rev. peru. biol. 18(2): 147 - 148 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 147 - 148 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
Buscando la calidad en un artculo cientfco
EDITORIAL
Leonardo Romero
Editor Jefe, Instituto de Investigacin de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058,
Lima 11, Per. Email: lromeroc@unmsm.edu.pe
ISSN 1561-0837
La calidad de los artculos de una revista cientfca ha sido el tema,
directamente o indirectamente de una gran cantidad de ensayos, revi-
siones, anlisis, meta anlisis, teoras y otros discursos. Sin embargo en
la prctica sigue siendo un problema, no porque se desconozca cmo
lograrlo sino, por la fuerte presin de los investigadores por utilizar
la publicacin cientfca como una justifcacin a su actividad. Esta
situacin seguira vigente y en algunos casos fortalecida en un escenario
donde las instituciones tienen una fuerte preferencia por un voluminoso
currculo frente a substanciales seminal papers.
Buscando al responsable de la calidad
Podramos empezar por preguntarnos que es calidad, cmo identi-
fcarla, qu elementos debe tener un artculo de calidad, etc. Por otro
lado, quin evala la calidad de un artculo? Si la calidad de un bien
o servicio est defnida por la satisfaccin de los clientes (del mercado)
entonces podramos pensar que sera muy fcil decidir, o mejor dicho
que ellos (los clientes) decidan qu artculos son de calidad. Sin embar-
go, el artculo cientfco sigue otro proceso, que va desde la exigencia
del cumplimiento de normas y estndares durante la investigacin, la
aplicacin de paradigmas de la ciencia cuando es redactado, hasta la re-
visin por pares (peer review) cuando llega a manos del comit editorial.
Muchas veces se menciona al factor de impacto como una medida
de la calidad del artculo, lo cual obviamente variar segn la temtica
(por ejemplo el tema de reproduccin de nudibranquios frente a tra-
tamiento del cncer), los comportamientos y estilos de escribir de las
comunidades cientfcas
1
.
La responsabilidad de la creacin de un artculo de calidad es so-
lamente del investigador (autor o autores de la obra), sin embargo el
editor es el que aprecia y valora la condicin de calidad. Esta actividad
puede convertirse en un dolor de cabeza si es que no se cuentan con
claros elementos (o por lo menos elementos materiales) para defnir las
caractersticas del producto a producir.
El ms ac de las recetas de cocina
Existen muchas publicaciones, libros y artculos que proporcionan
una serie de pautas para escribir y ser exitosos en publicar; algunos in-
dican incluso como seleccionar la revista; detallan una serie de tips que
supuestamente permitirn al autor publicar su trabajo. En algunos casos,
sugieren que la calidad del artculo, si llegase a ser publicado, podra ser
medido con los famosos ndices de impacto
2
, lo cual es simplemente
una alienacin o en todo caso una superfcialidad.
Robert Day
3
recalca que el artculo cientfco es escrito y publicado
dentro de un escenario que exige una formalidad establecida por la
comunidad cientfca y la sociedad, una formalidad defnida por tres
siglos de tradiciones cambiantes en la prctica editorial y la tica cient-
fca; adems de ser infuenciada por los medios en los que se publicar.
El pensamiento de la investigacin cientfca en la actualidad exige
que las investigaciones, y en consecuencia un artculo cientfco sea
especifco en el problema a investigar (un objeto reconocible por la
comunidad cientfca), debe ser objetivo (basado en datos, pruebas o
acercamientos validables), ser novedoso (no haberse publicado antes),
deben ser tiles (en el sentido de proporcionar conocimiento para
fortalecer otros logros, no en el sentido de utilidad prctica, material o
monetaria), debe ser reproducible (es decir otros investigadores deben
tener todos los elementos para repetir el experimento o las observacio-
nes nosotros nos referimos a trazabilidad), debe cumplir con tener
una hiptesis que puede ser sometida a una prueba para comprobar si
es falso o verdadero (falsabilidad)
4
.
Lo que el pensamiento cientfco esconde es el elemento creativo,
como solucionar un problema bajo los parmetros indicados. La hi-
ptesis, el diseo, casi como escribir un poema con versos de mtrica
estricta, no es imposible, lograrlo implicara estar muy cerca de la calidad
requerida para un artculo.
La sombra de los erroreshorror
Los errores siempre asoman tras nosotros cuando queremos hacer
una introspeccin ante nuestro espejo de produccin cientfca, ah
estn, algunos los arrastramos desde la poca escolar, no son cons-
cientes, solamente aforan. Los peores son causados por ignorancia y
dejadez. Garcia-Berthou y Alcaraz
5
analizando artculos de Nature y
el BMJ (British Medical Journal) encontraron incongruencias y errores
estadsticos que se fltraron a travs de la redaccin del trabajo, el an-
lisis, la revisin de los editores y del peer review. Aqu, cabe resaltar que
este tipo de errores puede trascender y causar malas interpretaciones
posteriormente, y podran estar revelando la presencia de otros errores
y calamidades que subyacen en clculos ms primarios, en las obser-
vaciones ms elementales. Pregntense ustedes Qu siente un editor
cuando descubre un error as? ...(horror).
En nuestra rea del conocimiento (la biologa), Alejandro Bortolus
6
analiz la problemtica de la mala taxonoma. El 62,5% de los artculos
de importantes revistas de ecologa que incluyen listados de especies no
proporcionaban indicios de haber sido revisados por un especialistas; y
menos del 2,5% enunciaron que tuvieron vouchers depositados en algn
museo o centro de referencia. En algunos casos la mala taxonoma no
causa modifcaciones en las conclusiones de los trabajos. Pero en otros
casos, las malas identifcaciones tienen consecuencias en el manejo am-
biental y en la conservacin de especies. Las especies sibilinas, hacen de la
mala taxonoma un problema cientfco, social y econmico, afectando
comnmente estudios de biogeografa, fsiologa y ecologa. Por este
motivo el cuidado y la minuciosidad en los aspectos taxonmicos, su
trazabilidad y el depsito en un museo o centro de referencia adquieren
relevante importancia para la calidad de los artculos.
Aceptando la realidad, limpiando de abrojos
Por otro lado el peer review, una parte del proceso editorial en toda
revista cientfca, es reconocido como un elemento del sistema de la
ciencia, generalmente se sealan sus aportes positivos sobre la calidad
de la publicacin, en la medida que contribuyen a mejorar la comuni-
cacin y eliminar los defectos
7
; pero tambin son criticados como poco
efcientes y causante de malos comportamientos y fraudes
8
; de todas
maneras el peer review tiene un impacto sobre la calidad del artculo
9
.
Para mejorar la calidad de los artculos tambin se ha probado el xito
de un entrenamiento del los peer review
10
, lo cual podria ser tomado
en cuenta para acelerar los procesos de edicin.
En una comunidad cientfca esperamos un trabajo en conjunto.
El editor y el peer review son elementos que junto con el autor pro-
Callan las cuerdas.
La msica saba
lo que yo siento.
Jorge Luis Borges. 1981. Diecisiete haiku.
148
Editorial
Rev. peru. biol. 18(2): 147 - 148 (Agosto 2011)
porcionan la calidad esperada al artculo. Si pudiramos cuantifcar la
calidad, los artculos con ms calidad deberian de ser aquellos donde
las comunidades cientfcas se sienten plenamente identifcadas con su
misin de producir y aportar a la sociedad y no ocurra eso donde hay
un ensamblaje de investigadores que tienen por objetivo agregarse ms
puntos al currculo vitae.
La calidad de los insumos: una harina sin gorgojos
En la actualidad existe una demanda social por los denominados
productos naturales. Para un sector de la sociedad es una forma de vida,
no solamente por desear tener una vida sana y un cuerpo prstino sino
por el comercio de una serie de productos que se atribuyen propiedades
sobre la salud y el funcionamiento del organismo. Tambin es cierto
que gran parte de la poblacin mundial no tiene recursos para acceder
a productos farmacuticos y que la medicina no tradicional cubre este
gran vaco
11
.
Los ensayos para probar el efecto de un extracto o las propiedades
de una planta deben ser estandarizados y seguir guas o protocolos
defnidos, estos consideran desde el trivial hecho de producir agua
destilada, cuidado de animales, protocolos para realizar los ensayos y
procedimientos para informar los resultados. Diferentes instituciones
ofrecen guas y lineamientos para el trabajo con animales de experi-
mentacin
12, 13, 14,15
. Estas instituciones se dedican a evaluar e informar
sobre el uso cientfco, tecnolgico y tico de los animales y los recursos
biolgicos, brindar alternativas para las pruebas de investigacin, edu-
cacin y ensayos de productos farmacuticos. Sin embargo, tambin se
ha analizado sobre la existencia de un gran porcentaje de estudios con
procedimientos y diseos experimentales inadecuados
16
que producen
reportes (artculos) de mala calidad. En algunos casos las guas de
procedimientos responden a normas o exigencias legales.
En resumen buenas prcticas en los cuidados de los animales de
experimentacin, buenas prcticas en los reportes y anlisis estadsticos,
permitirn mejorar la calidad de la informacin y del artculo cientf-
co
17
, y esto no se aplica solamente a trabajos de carcter farmacolgico
18
.
Ante la pregunta por qu no quieren citar mi artculo? Podramos
revisar el artculo en busca del cumplimiento de todas esas guas que
hemos mencionado.
Morirse por publicar y publicar para vivir
La expresin publicar o morir que acicateaba al investigador para
que no deje sus descubrimientos en el cuaderno de apuntes, puede trans-
formarse en publicar para vivir que mas bien describe a un investigador
que se obliga a publicar, tanto como la fgura de un burcrata que se
obliga a marcar la tarjeta al entrar al trabajolo que sigue despus de
eso es esperar algn benefcio, si se trata del investigador, o la hora de
la salida en el caso del burcrata.
La calidad que buscaremos en el artculo la encontraremos en los
cimientos de la investigacin, la hiptesis, el diseo, la metodologa
y la informacin, la calidad subyace en todo el procedimiento y no
solamente en la redaccin. La redaccin es un aspecto que solamente
nos da indicios de cierta habilidad en la comunicacin y no necesaria-
mente la que espera la comunidad cientfca y la sociedad en general.
Muchos de los elementos mencionados arriba no se incluyen en
las pautas para presentacin de trabajos en revistas cientfcas, pero la
comunidad a la que se dirige espera encontrarlos. Todos los elementos
mencionados son parte de la comunicacin cientfca, de su estructu-
ra, obviarlos puede producir dudas, incomprensin o confusin; un
artculo de buena calidad debe evitar esas situaciones, debemos cuidar
el mensaje, los elementos que contribuyen a especifcarlo, son un meta
mensaje, que est diseado para seguir construyendo la ciencia.
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Rev. peru. biol. 18(2): 149 - 151 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 149 - 151 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Composicin qumica y actividad antibacteriana del aceite esencial
de Ambrosia peruviana Willd. de los llanos venezolanos
Carlos A. Ynez C.
4
, Nurby Rios
1
, Flor Mora
1
, Luis Rojas
2
, Tulia Diaz
3
, Judith Velasco
3
,
Nahile Rios
4
y Pablo Melendez
1
Chemical composition and antibacterial activity of the essential oil of
Ambrosia peruviana Willd. from Venezuelan plains
1 Departamento de Farmacognosia
y Medicamentos Orgnicos. Fa-
cultad de Farmacia y Bioanlisis.
Universidad de los Andes, Mrida.
2 Instituto de investigaciones-
Secci n Productos Natural es.
Facultad de Farmacia y Bioanlisis.
Universidad de los Andes, Mrida.
3 Departamento de Microbiologa y
Parasitologa. Facultad de Farma-
cia y Bioanlisis. Universidad de los
Andes, Mrida.
4 Departamento de Toxicologa y
Farmacologa. Facultad de Farma-
cia y Bioanlisis. Universidad de los
Andes, Mrida.
Apartado postal 5101. Merida,
Venezuela. Telfono 01158-274-
2403444. Fax: 01158-274-2403543.
Email Carlos Ynez:
toxicoula1964@hotmail.com
Presentado: 13/12/2010
Aceptado: 21/03/2010
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
En Venezuela actualmente se estn explorando nuevas fuentes de agentes antibacterianos de origen natural,
debido al aumento de la resistencia bacteriana, entre ellos los aceites esenciales derivados de plantas. Por tal
razn en el presente estudio se determin la composicin qumica del aceite esencial obtenido de las hojas
de Ambrosia peruviana Willd recolectada en Guasdualito, Estado Apure, Venezuela. Los compuestos voltiles
se aislaron por hidrodestilacin en una trampa de Clevenger y posteriormente se realiz el anlisis cualitativo-
cuantitativo a travs de cromatografa de gases acoplada a espectrometra de masas (GC/MS), en un equipo
HP GC-MS System, modelo 5973, encontrando como compuestos mayoritarios al gamma-curcumeno (23,99%),
seguido de ar-curcumeno (14,08%), acetato de bornilo (10,35%), camfor (5,03%) y epxido de oximene (4,79%).
La actividad antibacteriana del aceite esencial realizada por el mtodo de difusin en agar con discos frente
a Staphylococcus aureus, Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, Salmonella Typhi
y Pseudomonas aeruginosa, mostr actividad contra S. aureus, E. faecalis, E. coli, y S. Typhi, con valores de
CIM de 350500 g/ mL. Esta investigacin es el primer reporte de actividad antibacteriana de A. peruviana.
Palabras claves: Ambrosia peruviana, aceite esencial, actividad antibacteriana.
Abstract
In Venezuela, are currently exploring new sources of natural antibacterial agents, due to increased bacterial
resistance, including essential oils derived from plants. For this reason in the present study we determined the
chemical composition of essential oil obtained from leaves collected on Ambrosia peruviana Willd Guasdualito,
Apure State, Venezuela. The volatile compounds were isolated by hydrodistillation in a Clevenger trap and
then subjected to qualitative analysis and quantitative by gas chromatography-mass spectrometry (GC / MS)
on an HP GC-MS System, model 5973, fnding as the major compound gamma-curcumeno (23.99%) followed
by curcumeno-ar (14.08%), bornyl acetate (10.35%), camphor (5.03%) and epoxide oximene (4.79%). The
antibacterial activity of essential oil by the agar diffusion method with discs against Staphylococcus aureus,
Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, Salmonella typhi and Pseudomonas aeruginosa
showed activity against S. aureus, E. faecalis, E. coli and S. Typhi, with MIC values of 350-500 micrograms/
mL. This research represents the frst report of antibacterial activity of A. peruviana.
Keywords: Ambrosia peruviana, essential oil, antibacterial activity.
Introduccin
En la fora de Venezuela, la familia Asteraceae (Compositae) es
la segunda familia con mayor riqueza de especies en la divisin
Magnoliophyta; se reconocen 204 gneros y 784 especies nativas
o naturalizadas, especialmente en las regiones Andino-Cordillera
Costera y Alta Guayana; crecen en sitios con temperaturas bajas,
por esta razn son pocas las especies en la regin Costera y de
los Llanos (Lasser 1964, Hokecheo et al. 2008).
El gnero Ambrosia ha sido estudiada como antioxidante por
los favonoides y glicsidos que contienen (Zoran et al. 2008), y
que son utilizados en el tratamiento de infecciones por Schisto-
soma mansoni (Abadome et al. 1994), antiepilptico (Buznego et
al. 1998, Buznego & Prez 2004), y como antiinfamatorio por
la capacidad del compuesto cumain de inhibir la produccin de
xido ntrico, importante mediador en los procesos infamatorios
(Lastra et al. 2004).
Ambrosia peruviana Willd. (Asteraceae) es una hierba de 4
8 cm de largo distribuida desde Mxico hasta la parte tropical
de Amrica del sur; conocida vulgarmente con el nombre de
altamisa, artemisa, altamiz, alcanfor (Cuba), Ambrosia silvestre,
Maki (Bolivia). En Venezuela se encuentra en los estados Sucre,
Distrito Federal, Apure, Bolvar, Falcn, Mrida, Miranda,
Tchira, Trujillo y Delta Amacuro (Badillo 2001, Lasser 1964).
Ambrosia peruviana se emplea como hipotensor, anties-
pasmdico, depurativo, diafortico y en trastornos menstruales
(Hernndez et al. 2002, Lans 2007, Zapata et al. 2010). En
Venezuela A. peruviana es utilizada para dolor del cuerpo, febre,
dolor de cabeza, hipotensin, ulceras, manchas de la piel, varices,
cicatrices, trastornos menstruales (Gil et al. 2006).
Aunque el gnero Ambrosia ha sido ampliamente estudiado
ftoqumicamente, son escasos los trabajos relacionados con
la composicin qumica de sus aceites esenciales. Chalchat et
al. (2004) identifcaron 51 compuestos en el aceite esencial
obtenido de Ambrosia artemisiifolia recolectada en Belgrado
(Repblica de Serbia) sus principales componentes fueron: D-
germacrene (24,1%), limoneno (16,83%), alfa-pineno (8,0%)
y mircineno (7,4%), y observaron importante actividad bacte-
ricida y fungicida. La composicin qumica del aceite esencial
de Ambrosia trifda de China representa acetato de bornilo
(15,5%), borneol (8,5%), xido de cariofleno (8,3%), alfa-
pineno (8,0%) atribuyendo a estos la actividad antibacteriana
(Wang et al. 2006).
El presente trabajo tiene como objetivo identificar los
componentes del aceite esencial de A. peruviana recolectada
en Venezuela y estudiar su actividad antibacteriana, por esta
razn esta investigacin resulta un gran aporte a la qumica de
productos naturales.
150
Ynez et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 149 - 151 (Agosto 2011)
Material y mtodos
Material vegetal.- Hojas de A. peruviana fueron recolectadas
en mayo 2010 en Guasdualito (071449N 70431W, 125
m de altitud), Estado Apure, Venezuela. Una muestra fue de-
positado (voucher nmero NR011) en el Herbario MERF de
la Facultad de Farmacia y Bioanlisis, Universidad de los Andes,
Mrida, Venezuela.
Obtencin del aceite esencial.- Hojas frescas (1305 g) de A.
peruviana se trituraron y sometieron a destilacin por arrastre
con vapor de agua (6 horas), empleando una trampa de tipo
Clevenger (Rojas et al. 1999). Un mililitro del aceite esencial
color amarillo (0,09% rendimiento) fue obtenido. El aceite se
conserv a -4 C hasta su uso para ensayos biolgicos.
Anlisis de composicin qumica.- Los componentes vo-
ltiles del aceite esencial fueron analizados por cromatografa de
gases utilizando un cromatgrafo Perkin-Elmer. La identifcacin
de cada uno de los compuestos se realiz por GC-MS con un
equipo Hewlett Packard Modelo 5973, equipado con una
columna HP-5MS de 30 m de largo x 0,25 mm de dimetro x
0,25 m de grosor de la pelcula. Temperatura de inyector 230
C, temperatura del cudruplo 150 C, gas transportador Helio
a una velocidad lineal de 34 m/s; energa de ionizacin 70 eV;
rango de scan de 40-50 amu; 3,9 scan/s. Volumen de inyec-
cin 1 L de una solucin diluida al 2% en ter dietlico. La
identifcacin de los compuestos fue basada en la base de datos
Wiley MS Data Library y NIST 05, los ndices de Kovats se
compararon con valores disponibles en la literatura (6
a
edicin)
(Adams 2007).
Actividad antibacteriana.- La actividad antibacteriana fue
evaluada de acuerdo al mtodo de difusin en agar con discos
descrita por Salazar et al. (2007), utilizando las cepas de refer-
encia Staphylococcus aureus ATCC 25923, Enterococcus fecalis
ATCC 29212, Escherichia coli ATCC 25922, Klebsiella pneu-
moniae ATCC 23357, Salmonella Typhi CDC57 y Pseudomona
aeruginosa ATCC 27853 proporcionadas por el Departamento
de Microbiologa y Parasitologa de la Facultad de Farmacia y
Bioanlisis de la Universidad de los Andes.
En los organismos que mostraron zona de inhibicin se
determinado la concentracin inhibitoria mnima (CIM),
preparando diluciones del aceite con dimetilsulfxido a concen-
traciones de 10 a 600 g/mL, fueron empleados los antibiticos
de referencia: Eritromicina (150 g), Vancomicina (30 g),
Ampicilina-Sulbactam (10 g 10 g), Aztreonam (30 g),
Ciprofoxacina (30 g) y Ceftazidima (30 g). Los ensayos se
realizaron por duplicado.
Resultados y discusin
Composicin qumica del aceite
Fueron identifcados 22 compuestos (84,5%) en el aceite
esencial obtenido de A. peruviana (Tabla 1); los principales com-
ponentes encontrados fueron el gamma-curcumeno (23,99%),
ar-curcumeno (14,08%), acetato de bornilo (10,35%), camfor
(5,03%) y epxido de oximeno (4,79%).
Actividad antibacteriana
La actividad antibacteriana del aceite esencial realizada por
el mtodo de difusin en agar con discos frente a bacterias
gram positivas y negativas, mostr actividad contra S. aureus,
E. faecalis, E. coli, y S. typhi, con valores de CIM de 350500
g/mL (Tabla 2). Los resultados obtenidos en las bacterias gram
positivas coincidieron con los registrados por Wang et al. (2006)
y Chalchat et al. (2004), sin embargo estos autores reportaron
actividad antibacteriana en K. pneumoneae y P. aeruginosa no
observadas en nuestra investigacin.
El mtodo de difusin en agar es uno de los mtodos fre-
cuentemente empleados para ensayar la actividad antibacteriana
de aceites esenciales, sin embargo se han observado divergencias
relacionadas con la actividad individual de los componentes del
aceite, por ejemplo el 1,8-cineol obtenido del aceite de las hojas
de T no muestra halos de inhibicin pero si valores de MIC
bajos (Kalemba et al. 2003).
Conclusin
De acuerdo con los resultados obtenidos en este trabajo se
concluye que los compuestos qumicos que conforman el aceite
esencial de Ambrosia peruviana de los Llanos venezolanos, dif-
eren de otros aceites esenciales obtenidos del gnero Ambrosia.
Sin embargo, los componentes acetato de bornilo, camfor, y bor-
neol se encuentran en A. trfda, A. artemisiifolia y A. peruviana.
Los compuestos ms importantes del aceite esencial obtenido de
Ambrosia peruviana Willd. fueron gamma-curcumeno (23,99%),
ar-curcumeno (14,08%), acetato de bornilo (10,35%), camfor
(5,03%) y cis-epxido-oximeno (4,79%), los que podran ser
responsables de la actividad antibacteriana.
Literatura citada
Abadome F., G. Geerts, V. Kumar. 1994. Evaluation of the activity of
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USA: Allured Publishing Corporation, Carol Stream, Ill,
p. 804.
Pico N Compuestos
a
rea (%) Ik
b
1 sabineno 0,3 976
2 beta-pineno 2,0 979
3 cis-epoxi-oximeno 4,8 996
4 silvestreno 2,9 1031
5 cineol-1,8 0,4 1035
6 fenchona 0,6 1092
7 linalol 1,1 1101
8 camfor 5,0 1152
9 cis-derbenol 1,8 1169
10 borneol 3,6 1173
11 tepinen-4-ol 0,4 1185
12 Acetato de bornilo 10,4 1277
13 beta-cariofleno 1,4 1429
14
bergamoteno-alfa-
cis
1,3 1446
15 trans-beta-farneseno 1,5 1468
16 curcumeno-gamma 24,0 1493
17 curcumeno-ar 14,1 1496
18 nerolidol-Z 2,7 1521
19 cadineno-delta 0,6 1535
20 carotol 1,6 1600
21 junenol 3,3 1612
22 cubenol 0,69 1627
Tabla 1. Composicin qumica del aceite esencial de Ambrosia
peruviana (%)*.
a
Lista de Compuestos en orden de elucin con dos columnas: AT-5 (apolar)
b
ndice de Kovats calculados en relacin a n-alcanos (C8-C24)
151
Composicin y actividad antibacteriana del aceite esencial de AmbrosiA peruviAnA
Rev. peru. biol. 18(2): 149 - 151 (August 2011)
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Zona de inhibicin
Antibiticos de referencia CIM
Microrganismos Aceite esencial E VA SAM AZT CIP CAZ (g/ mL)
Staphylococcus aureus ATCC (25923) 8* 30* 400
Enterococcus faecalis ATCC (29212) 11* 22* 500
Escherichia coli ATCC (25922) 7* 25* 500
Klebsiella pneumoniae ATCC (23357) NA 33* NP
Salmonella typhi CDC 57 8* 45* 350
Pseudomonas aeruginosa ATCC (27853) NA 31* NP
Tabla 2. Actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana contra cepas de Referencia Internacional.
*mm de los halos de inhibicin (discos 6 mm de dimetro) promedio de dos ensayos consecutivos; NA: no activo; NP: no probado; E: Eritromicina (150 g), VA: Vancomicina (30 g),
SAM: Ampicilina-Sulbactam (10g/10g), AZT: Aztreonam 30 g, CIP: Ciprofoxacina 30 g, CAZ: Ceftazidima 30 g. CIM. Concentracin Inhibitoria mnima, rango de concentracin
10600 g/mL.
152
Ynez et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 149 - 151 (Agosto 2011)
153
Activity of mAchAerium floribundum against acne-inducing bacteria
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Activity of ethanolic extracts leaves of Machaerium foribundum against
acne-inducing bacteria, and their cytoprotective and antioxidant
effects on fbroblast
Lorena Daz
1
*, Soumi De Montijo
2
, Ana L. Medina
3
, Pablo Melndez
1
, Vian Lauren-
ce
4
and Gilberte Marti- Mestres
4
Actividad del extracto etanlico de las hojas de Machaerium foribundum contra
bacterias que inducen el acn y su efecto citoprotector y antioxidante sobre
fbroblastos
1 Department of Pharmacognosy
and Organic Medications
2 Department of Parasitology and
Microbiology
3 Department of Food Sciences
Facultad de Farmacia y Bioan-
lisis, Universidad de Los Andes,
Mrida ZP-5101-A, Venezuela. Tel:
+58(0)274-2403484.
*Mail Lorena Daz: loredive@
yahoo.com
4IBMM, UMR5247, Facultad de
Farmacia, Universidad Montpe-
llier 1, 14491, 34093, Montpellier,
Francia.
Presentado: 26/01/2011
Aceptado: 27/05/2011
Publicado online: 25/08/2011
Abstract
Propionibacterium acnes, Staphylococcus epidermidis and Staphylococcus aureus have been recognized as
the bacteria that are involved in the infammatory process of acne, while oxidants and antioxidants are involved
in the repair of cutaneous tissue affected. In this study an evaluation was made of the antibacterial effect by
the agar diffusion and broth dilution method, the cytoprotective and antioxidant effect on 3T3 dermic fbroblast
cells, treated with hydrogen peroxide and the scavenging capacity of free radicals was determined by the 2,
2-diphenyl-l-picrylhydrazyl (DPPH) method as well as the Reducing Power of the ethanolic extracts of the leaves
of the Machaerium foribundum. Minimal bactericidal concentrations (MBC) were obtained against Propioni-
bacterium acnes and Staphylococcus aureus of 5 mg/mL and 2 mg/mL, respectively. A cytoprotective effect of
111% was observed over the cellular viability of the fbroblasts at 10 g/mL and an antioxidant effect of 92%
over the viability of the fbroblasts treated with hydrogen peroxide at 25 g/mL. A stimulation of 24% growth of
fbroblasts at 50 g/mL was evidenced. On the other hand a 93% scavenging activity of the DPPH free radical
was shown for 100 g/mL with a CI
50
of 34 g/mL. The reducing power was evidenced to be dependent on the
concentration. The results obtained indicated that the ethanolic extract of Machaerium foribundum shows a
good antibacterial activity against bacteria that induce acne and a high potential for scavenging of free radicals
at relatively low concentrations.
Keywords: Machaerium foribundum; Acn; Antibacterial; Antioxidant; Fibroblasts.
Resumen
Propionibacterium acnes, Staphylococcus epidermidis y Staphylococcus aureus han sido reconocidas como
las bacterias involucradas en el proceso infamatorio del acn, mientras que oxidantes y antioxidantes han sido
implicados en la reparacin del tejido cutneo afectado. El presente estudio evalu el efecto antibacteriano
por el mtodo de difusin en agar y dilucin en caldo; el efecto citoprotector y antioxidante sobre clulas de
fbroblastos drmicos 3T3, tratadas con perxido de hidrogeno; se determin la capacidad secuestrante de
radicales libres por el mtodo del 2,2-difenil-2-picrihidracil (DPPH) y el poder reductor de los extractos etanlicos
de las hojas de Machaerium foribundum. El extracto mostro una CMB de 5mg/mL y 2mg/mL para P. acnes y
S. aureus, respectivamente. Se observ un efecto citoprotector sobre la viabilidad celular de los fbroblastos
de 111% a 10 g/mL y antioxidante mostrado sobre la viabilidad de los fbroblastos tratados con perxido de
hidrogeno de 92% a 25 g/mL. Se evidencio estimulacin del crecimiento de fbroblastos de 24% a 50 g/mL.
Por otra parte se mostr actividad secuestrante del radical libre DPPH de 93% a 100 g/mL, con una CI
50
34 g/
mL. El poder reductor evidencio ser dependiente de la concentracin. Los resultados indicaron que el extracto
etanlico de Machaerium foribundum presenta una buena actividad antibacteriana contra las bacterias que
inducen el acn y un alto potencial secuestrante de radicales libres a concentraciones relativamente bajas.
Palabras claves: Machaerium foribundum; Acn; Antibacteriano; Antioxidante; Fibroblastos.
Introduction
Machaerium species consist of lianas, bushes and trees found
from sea level up to 500 900 m, and rarely above 1,700 m, it
is distributed from Mexico to Argentina (Lozano et al. 2006),
and 39 taxa are reported for Venezuela (Melndez 2009). In the
traditional medicine of Peru, Machaerium species have been used
for the treatment of diarrhea and sexual impotency (Rengifo
2001). Te procyanidin obtained from the ethanol extract of
ligneous stems and bark of M. foribundum showed antibacte-
rial activity against Pseudomonas maltophilia and Enterobacter
cloacae (Waage et al. 1984). No other activity has been reported
for this species.
Acne vulgaris is a common illness that afects the areas of the
body that have big sebaceous glands such as the face, back and
trunk (Leydon 1997). Te normal bacterial fora of the skin
includes Propionibacterium acnes, Staphylococcus epidermidis, S.
aureus and Pityrosporum ovale, which proliferate during puberty
and often are involved in the development of acne (Hamnerius
1996). Propionibacterium acnes has been described as an infam-
matory anaerobic organism that is implicated in the develop-
ment of infammatory acne, while S. epidermidis and S. aureus
are aerobic organisms that usually are involved with superfcial
infections of the sebaceous unit (Burkhart et al. 1999). For
many years antibiotics have been used for the treatment of
acne. However, resistance to antibiotics has increased and in a
multifactorial manner, which includes the bacteria-antibiotic
relationship, the type of antibacterial, and the characteristics of
the host, among others. To overcome the problem of resistance
to antibiotics, medicinal plants have been studied extensively
as alternative treatments.
Te cutaneous aging process, whether physiological or as a
consequence of other exogenous factors, is always related at the
molecular level with the appearance of non-controlled oxida-
tive activities. Tus, cellular catabolism takes place through the
oxidative process of the Krebs cycle. Tis process is responsible
for the generation of H
2
O
2
in the interior of cutaneous cells.
Likewise, the oxidative reactions that are not of enzymatic origin
154
Daz et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (Agosto 2011)
require the presence of oxygen. Te most frequent reaction is
linked to the energetic contribution of UV photons, which are
captured by chromophore molecules present in the cutaneous
tissue and are conducive to the transfer of an electron to the
oxygen molecule and the formation of very reactive oxygen spe-
cies (ROS) (Parra et al. 1995a). Te cells of mammals have an
elaborate defense mechanism for detoxifcation of free radicals,
such as the enzymes dismutase superoxide (SOD), catalase
(CAT), and glutathione peroxidase (GPX). Besides these, there
are several antioxidant molecules that play an important role
in the antioxidant defense system. Tese molecules can be syn-
thesized either in vivo, for example glutathione, bilirubin and
melatonin, or can be obtained from the diet, such as vitamins
(-tocopherol, -carotene and ascorbic acid) and micronutri-
ents, such as zinc and selenium (Si Eun et al. 2003).
The imbalance between the production of free radicals
(ROS) and the quantity of antioxidants available gives place
to oxidative stress. Tis can cause damage to cells and tissues
during infections, as well as several degenerative disorders, such
as cardiovascular, cell aging and neurodegenerative conditions,
like Alzheimers disease, mutations and cancer, (Ames 1998).
Currently, a great variety of plant extracts are used for their
antioxidant potential, for their stimulation of growth, and their
cytoprotective efect on fbroblasts (Si Eun et al. 2003, Annan &
PHoughton 2008, Phan et al. 2001). In this study, the activity
of ethanol extracts of the leaves of M. foribundum against acne-
inducing bacteria was determined, as well as their cytoprotective
and antioxidant activity against 3T3 dermic fbroblast cells. Tis
work was conducted with the aim of fnding an alternative treat-
ment for acne vulgaris and the regeneration of cutaneous tissue.
Material and methods
Chemicals
Modifed Eagles Medium (DMEM) with 4.5 g/L of glucose,
BioWhitaker, provided by Lonza and supplemented with 10%
fetal bovine serum (FBS), 1.2% of a mixture of penicillin and
streptomycin (P/S), and 1.2% of L-glutamine (Glu). Neutral
red colorant (3-amino-7-dimethylamino-2-methylfuroside hy-
drochloride), 2,2-diphenyl-l-picrylhydrazyl (DPPH), potassium
ferrocyanide (K3Fe(CN)
6
), ferric chloride (Cl
3
Fe), ascorbic acid,
hydrogen peroxide (H
2
O
2
) and catalase of bovine liver were
provided by Sigma-Aldrich (France).
Microorganisms
Propionibacterium acnes (CVCM 1453), Staphylococcus aureus
(CVCM 764), and S. epidermidis (CVCM 352) were provided by
the Venezuelan Collection of Microbiology Culture, Venezuela.
Collection and extraction of the plant
Machaerium foribundum Benth. was collected in the Caparo
Forrest Reserve in the state of Barinas, Venezuela. A sample of
the plant identifed with the number 562 (collection P. Melendez
and R. Nuez) was deposited in the Herbarium of the Faculty
of Pharmacy and Bioanalysis (MERF) of the Universidad de
Los Andes, in Mrida, Venezuela.
Te plant material was oven dried at 40 C for 72 h and then
powdered. A sample (100 g) was extracted with 500 mL ethanol
at room temperature in the dark for 8 days, fltered through a
Whatman N 1 flter paper, and the fltrate dried in a rotary
evaporator at 45 C. Te dry extract was stored at 7 C.
Antibacterial activity
A 1.5 x 10
8
UFC/mL bacterial inoculum was prepared from
each of the strains according to the 0.5 Mc Farland pattern
(NCCLS
2003).
Difusion method in agar.- Tis trial was performed by the
method of Hayes and Markovic (2002), with some modifca-
tions. A solution of the ethanolic extract was prepared at a con-
centration of 100 mg/mL in ethanol. Previously sterilized plates
were prepared by the addition of 15 mL of Muller Hinton agar
(agar base), which was allowed to solidify. Using sterile forceps,
stainless steel cylinders of 7 mm diameter were placed over the
agar. Later, 5 mL of the same agar, previously inoculated with
100 l of the standardized bacterial inoculum (1,5 x 10
8
UFC/
mL), was added; this was allowed to solidify and the rings were
withdrawn, thus leaving the agar with holes. In the resulting
reservoir, 20 L of ethanolic extract was added, as well as negative
(ethanol) and positive controls (ampicillin at 10 g/mL). After
30 minutes, the plates were incubated under either anaerobic or
aerobic conditions, according to the bacteria tested. Te results
were determined by measurement in millimeters the inhibi-
tion zones and comparison of these with the inhibition zone
produced by ampicillin; all results are an average of three trials.
Minimum inhibitory concentration (MIC) and minimum
bactericidal concentration (MBC).- Tis trial was carried out
according to the method of Kumar et al. (2007), with some
modifcations the inoculum was standardized by the method
described above (Hayes and Markovic 2002). Te extracts were
tested at diferent concentrations (5, 2.5, 2, 1.5 and 1.25 mg/
mL). Since the strains withstand 5% ethanol at the maximum,
stock solutions were prepared at 100, 50, 40, 30, and 25 mg/
mL. Four series of six sterilized tubes (two series per bacterial
species) were dosed with 1.9 mL of glucose-yeast broth for the
Staphylococcus and the same medium supplemented with 1%
glucose for the Proponibacterium, 100 L of extract, one for each
concentration, and they were inoculated with 15 L of the bacte-
rial suspension standardized (1.5 x 10
8
UFC/mL), including the
controls (bacterial growth, solvent, and sterility of the extract).
Te tubes were incubated for 24 hours at 37 C in aerobic con-
ditions for Staphylococcus aureus, and for 48 hours at 37C for
Propionibacterium acnes in anaerobic conditions, with gas pack
envelopes. Measurement for percentage transmittance was taken
at 625 nm before and after incubation in order to determine the
MIC, with this being the lowest concentration of the extract that
inhibits the visible growth of the microorganism. In this case,
in which the extracts are colored, it is the lowest concentration
at which no change in the percentage transmittance reading is
verifed. Once the time had elapsed, 15 mL of glucose-yeast agar
was inoculated with 5 L of each culture obtained in the prior
phase and added to the Petri dishes. Tese were incubated under
the same conditions as above. Te UFC/mL count of each plate
was made, with the MBC being the lowest concentration of the
extract that completely inhibits bacterial growth.
Cytoprotector Activity
Cellular proliferation of 3T3 fbroblasts.- 3T3 dermic
fbroblast cells were obtained from the Medications Toxicol-
ogy Laboratory of the Faculty of Pharmacy Montpellier 1 in
France. Cells in confuent growth were trypsinized, centrifuged
and resuspended in Modifed Eagles Medium (DMEM) with
155
Activity of mAchAerium floribundum against acne-inducing bacteria
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (August 2011)
4.5 g/L of glucose, supplemented with 10% fetal bovine serum
(FBS), 1.2% of a mixture of penicillin and streptomycin (P/S),
and 1.2% L-glutamine (Glu). Te cells were counted in a
CASSY.1 Brand hemocytometer and the cell concentration was
standardized at 1x10
5
cells/mL in the same medium. Te cells
were dosed to a density of 1 x 10
4
cells/mL per well in plates
of 96 wells. Te plates were maintained at 37 C for 24 hours
in an incubator with 5% CO
2
, then the cells were lavaged with
0.0095M (PO
4
) Dulbeccos phosphate bufer saline (DPBS)
without calcium and magnesium. Later, the extracts prepared
in the DMEM culture medium were added at concentrations of
16.6, 31.25, 62.5, 125 and 250 g/mL, with DMEM medium
in 0.5% ethanol, as positive control, being placed in the frst
column (NICEATM
2003). After 24 hours of incubation, cel-
lular viability was measured by the neutral red test.
Neutral Red Test.- After 24 hours of incubation of the
aforementioned culture, the medium was discarded and the
cells lavaged two times with 150 L of DPBS. Ten, 150 L
of a 1.25% solution of neutral red in DMEM culture medium
was added. Te cells were incubated for 3 hours at 37 C in
5% CO
2
before the neutral red solution was discarded and the
cells lavaged two times with DPBS bufer. Later, 150 L of a
developing solution prepared with water: ethanol: acetic acid
(49%:50%:1%) was added and the absorbance measured at 540
nm using an Elisa Bio-Rad reader (NIEHS
2003).
Stimulation of growth of 3T3 fbroblast cells.- Tis trial
used the method of Annan and Houghton (2008), with some
modifcations. Fibroblast cells in confuent growth were trypsin-
ized, centrifuged and resuspended in Modifed Eagles Medium
(DMEM) supplemented with 10% fetal bovine serum (FBS),
1% glutamine, 53 units of penicillin and 53 mg/mL of strepto-
mycin. Te cells were counted in a CASSY 1 Brand hemocytom-
eter and the concentration was standardized to a concentration
of 1x10
5
cells/mL in the same medium. Using a multichannel
micropipette the cells were dosed to a density of 1 x 10
4
cells/mL
per well in plates of 96 wells. Te plates were maintained at 37
C for 24 hours in an incubator with 5% CO
2
before the cells
were washed with 0.0095M (PO
4
) Dulbeccos phosphate bufer
saline (DPBS) without either calcium or magnesium. Later, 100
L of the extracts prepared were added at concentrations of 25,
50, 100, and 250 g/mL in DMEM, supplemented with 0,5%
fetal bovine serum (FBS), 1% glutamine, 53 units of penicillin
and 53 mg/mL of streptomycin (6 mL of a mixture of penicillin,
streptomycin (P/S) and 6 mL of glutamine). DMEM medium,
10% FBS, and DMEM medium with 0.5% FBS were used as
positive control. Te plates were maintained at 37 C for 72
hours in an incubator with 5% CO
2
and the test was developed
with neutral red.
Antioxidant Activity
DPPH free radical scavenging activity.- Ethanolic extracts
(200 L) at concentrations of 25, 50, 100, 200, 250, and 500
g/mL were added to 2.8 mL of a solution of DPPH at 6 x 10
-2
mM prepared in methanol. Ascorbic acid was used as a positive
control at a concentration of 176 g/mL. Te reaction mixtures
were incubated in darkness for 30 minutes. Later, the absorbance
was measured at 517 nm with a UV Kontron spectrophotometer.
Te inhibition percentage (%IP) of the DPPH free radical
was calculated:
%IP = [Abs DPPH Abs sample/ Abs DPPH] x 100
Te concentration required to obtain 50% of the maximum
capacity to capture free radicals (CI
50
) was calculated by the
following equation:
CI
50
= C
1
C
C = [(C
1
C
2
) x PI
1
50]/ (PI
1
PI
2
)
PI
1
and PI
2
: inhibition percentage immediately higher and
lower than 50% of inhibition respectively.
C
1
C
2
: concentrations at which IP
1
and IP
2
are produced
respectively (Murillo et al. 2007, Goupy et al. 1999).
Assessment by reduction of metal ion.- One milliliters of
extract, prepared at concentrations of 20, 50, 100, 125, 250,
and 500 g/mL, was mixed with 2 mL of phosphate bufer (0.2
M at 6.6 pH) and 2 mL of potassium ferricyanide [K
3
Fe(CN)
6
,
10g/L (1%)]. Te mixture was incubated for 30 minutes at 50
C before 2 mL of 10% trichloroacetic acid was added and the
mixture centrifuged at 3000 rpm for 10 minutes. Finally, 2 mL
of the supernatant solution was mixed with 2 mL distilled water
and 0.5 mL ferric chloride (0.1%), and the absorbance measured
at 700 nm in a Genesis brand spectrophotometer. Te increase
in absorbance of the mixture indicated an increase in the reduc-
ing power. Ascorbic acid was used as reference at 5, 15 and 30
g/mL concentrations (Ali
et al. 2003, Palanisamy et al. 2008).
Antioxidant capacity in cultured 3T3 dermic fbroblast
cells.- Annan and Houghtons (2008) method was used, with
some modifcations. Te culture of 3T3 fbroblast cells was made
as indicated in the cytotoxicity test. From the cellular suspension
of 1x10
5
cells/mL, 100 l (1x10
4
cells) was dosed in each well
of a plate with 96 wells. Te plates were kept at 37 C for 48
hours in an incubator with 5% of CO
2
, until the formation of
a confuent monolayer of cells. Ten, the cells were washed with
150 L of DPBS phosphate bufer. Later, 100 L of a mixture
of the extracts at concentrations of 25, 50 , 100 and 250 l/mL,
and hydrogen peroxide (1x10
-3
M) prepared in a DMEM culture
medium, were added. Te plates were kept at 37 C for 3 h, in
an incubator with 5% CO
2
before the medium was discarded
and the cells washed with 150 L of DPBS bufer solution.
Catalase, at 250 Units/mL, was used as positive control. Cellular
viability was determined by the neutral red test (NIEHS 2003).
Statistical analysis
Data were expressed as the mean standard deviation (SD)
of six replications for the assays on fbroblast cells and three
replications for the other tests. One-way analysis of variance
(ANOVA) was used, preceded by Cochran's tests (to check
variances homogeneity), and followed by the NewmanKeuls
multiple comparison test; signifcance was established at p<0.05.
Results and discussion
Antibacterial activity
Due to the high incidence of resistance of the bacterial strains
that induce acne (Swanson
2003), there is a continuous demand
for new therapeutic agents. In many countries, approximately
80% of the drugs available come from medicinal plants whose
active principles, once elucidated, can be obtained by chemical
synthesis (Penso
1980). In Table 1, a strong inhibitory efect
is shown on the growth of the studied strains, and inhibition
156
Daz et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (Agosto 2011)
zones 15 mm are observed compared with those produced by
10 g/mL ampicillin. Staphylococcus aureus showed the greatest
sensitivity to the extract.
Te MIC and MBC against S. aureus were both 2 mg/mL,
while against Propionibacterium acnes they were 2 and 5 mg/mL,
respectively (Table 1). However, for the latter species, a bacterial
reduction percentage of 99.92% at 2 mg/mL was verifed (Table
2), which suggests that the ethanolic extract of M. foribundum
can act as a bactericidal agent against those microorganisms.
Since these bacteria can tolerate only 5% ethanol and the MIC
found against S. epidermidis was > 5 mg/mL, the MBC was not
determined for this latter one. Nonetheless the extract showed
good antibacterial properties against S. epidermidis through the
agar difusion method in which an inhibition zone of 16 mm
was obtained compared with 15 mm for ampicillin at 10 g/
mL. Te control, 5% ethanol, did not inhibit bacterial growth
compared with that of each bacterial strain without 200 L
ethanol; while the ampicillin positive control inhibited bacterial
growth at 10 g/mL. It should be noted that, according to Fa-
bry et al (1998), for a crude extract of a plant to be considered
potentially useful therapeutically, it must have an MIC value <
8 mg/mL. Te ethanolic extract M. foribundum leaves showed
lower MIC and MBC values.
Cytoprotector Activity
Efect on cell viability of 3T3 dermic fbroblasts.- Te
cytoprotective activity of the ethanolic extract of M. foribundum
(Fig. 1) on the growth of dermic fbroblasts (3T3) was not dose
dependent and a cellular viability percentage greater than 100%
6.9% at 10, 25 and 50 g/mL was observed. Te cellular
viability began to decrease at 250 g/mL, for which a viability
percentage of 94% 7% was obtained. Te ethanolic extract
of M. foribundum showed good cytoprotecive activity over the
growth of 3T3 dermic fbroblasts up to 100 g/mL.
Stimulation of growth.- Te proliferation and stimulation
of growth of fbroblasts is important in tissue repair since the f-
broblasts are involved in the migration, proliferation, contraction
and production of collagen (Woodley
et al. 1985, Mimura et al.
2004). Te ability to stimulate the growth of fbroblasts is now
considered to be a model to evaluate the in vitro activity over
the healing process of wounds (Mensah et al. 2001, Houghton
et al. 2005). In Figure 2, the efect of the ethanolic extract of M.
foribundum on the stimulation of growth of 3T3 fbroblasts is
shown. At 50 and 100 g/mL, a signifcant increase (P < 0.05)
on cellular growth of 24 % 5,1% and 9% 2,6% was obser-
ved compared with the control, in which the cells grew with
minimum growth factors and without the extract. Statistical
analysis indicates that 25 and 100 g/mL are homogeneous
groups (P < 0.05). At 250 g/mL, toxicity of the extract on the
cells was observed, even though such toxicity was not seen in
the prior assay (Efect on cell viability) in which cellular growth
was verifed with the maximum growth factors.
Bacterial strains
Inhibition Zone (mm)
extract
Inhibition Zone (mm) Amp
(10 g/mL)
MIC (mg/mL) MBC (mg/mL)
Staphylococcus aureus CVCM 764 15 20 2 2
Propionibacterium acnes CVCM 1453 18 26 2 5
Staphylococcus epidermidis CVCM 352 16 15 > 5 ND
Table 1. Antibacterial activity of the ethanolic extract of Machaerium foribundum expressed as inhibition zone (mm), minimum inhibitory con-
centration (MIC) and minimum bactericidal concentration (MBC).
CVCM: Initials for Venezuelan Collection of Microbiology Cultures. Amp: Ampicillin. The results are expressed as the average of 3 independent trials (n= 3).
Concentration
(mg/mL)
Staphylococcus aureus
CVCM 764
Propionibacterium acnes
CVCM 1453
5 100 100
2.5 100 99.92
2 100 99.92
1.5 65.6 99.82
1.25 67.8 99.68
Table 2. Antibacterial activity of the ethanolic extract of Machaerium
foribundum expressed as bacterial reduction percentage.
CVCM: Initials for Venezuelan Collection of Microbiology Cultures. The Bacterial
Reduction Percentage was calculated from the MBC assay.
85
90
95
100
105
110
115
10 25 50 100 250
V
i
a
b
i
l
i
t
y
%
Concentrations ethanolic extract (g/mL)
Figure 1. Cytoprotective effect over 3T3 fbroblasts cells of the
ethanolic extract of Machaerium foribundum, expressed as viability
percentage of the dermic fbroblasts. The results are expressed as
the average of 4 readings SD.
0
20
40
60
80
100
120
0
.
5
%
S
B
F
2
5
g
/
m
L
5
0
g
/
m
L
1
0
0
g
/
m
L
2
5
0
g
/
m
L
V
i
a
b
i
l
i
t
y
%
Figure 2. Stimulation of growth of 3T3 fbroblasts by the ethanol extract
of Machaerium foribundum, expressed as viability percentage of the
dermic fbroblasts. FBS: fetal bovine serum. Negative control 0,5%
FBS; positive control (10% FBS). The results are expressed as the
average of 6 readings SD. *Statistically signifcant difference from
the control 0.5% SBF value for each group (P < 0.05).
157
Activity of mAchAerium floribundum against acne-inducing bacteria
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (August 2011)
Antioxidant Activity.
DPPH free radical scavenging activity.- Using the DPPH
test, the ethanolic extract of M. foribundum revealed a signifcant
antioxidant activity (P < 0,05) with a CI
50
of 34 g/mL. In Figure
3, an activity dependent on concentration is evidenced up to 100
g/mL, with an inhibition percentage of 93% 0,1%, compa-
red with 97% 0,1% obtained for ascorbic acid, the positive
control, at a concentration of 176 g/mL. On this basis it can
be said that the ethanolic extract of M. foribundum leaves has
great potential for the prevention and treatment of the damage
induced by the imbalance of the ROS at the organic level.
Antioxidant assessment by reduction of metal ion.- Te
antioxidant activity of the plant extract was complemented by
measuring its capacity to reduce Fe
+3
to Fe
+2
, monitored by the
formation of a colored complex (Fenton type reaction). Figure
4 illustrates the reducing power of the ethanol extract at 25, 50,
100, 120, 250 and 500 g/mL compared with ascorbic acid, a
positive control, at concentrations of 5, 15 and 30 g/mL. It
was evidenced that the reducing power of the extract and of the
control were dependent on the concentration, taking note of an
absorbance of 0.79 nm 0.05 for M. foribundum at 500 g/
mL. Tese results show that the extracts have a high potential
antioxidant capacity at relatively low concentrations.
Antioxidant capacity in cultured 3T3 dermic fbroblast
cells.- It is well known that hydrogen peroxide causes oxidative
damage to cells. In Figure 5, it is shown that the ethanol extract
of M. foribundum at 50 g/mL revealed a viability of 93%
4.9% of the fbroblasts compared with the same percentage for
250 units/mL of catalase, used as a positive control, and of 43%
5.5% for 1x10
-3
M hydrogen peroxide. A signifcant percen-
tage of 50% protection was verifed (P < 0.05) over the cellular
viability of the dermic fbroblasts for the ethanol extract of M.
foribundum likewise, concentrations of 25, 50, and 100 g/mL
and catalase (93 % 4.2) are identifed as homogenous groups,
Te most likely mechanism of the antioxidant efect is the direct
interaction of the extracts with the hydrogen peroxide, more
so than either the alteration or interaction of the extract with
the membrane that can limit the damage induced by hydrogen
peroxide (Annan et al.2008).
Conclusions
Te regeneration of cutaneous tissue is characterized by re-
epithelization and granulation of the tissue and remodeling of
the extracellular array (Priya et al. 2002). Te fbroblast cells
play a very important role in these processes since they synthe-
size diverse proteic fbers (reticular, elastic and collagen) and
the diferent macromolecules that are part of the fundamental
substance (Parra et al. 1985b).
Oxidants and antioxidants are involved in the repair of
cutaneous tissue. Oxidants contribute to tissue damage in the
events following lesions of the skin, impairing the process of
tissue regeneration. Antioxidants, on the contrary, prevent tis-
sue damage and stimulate tissue recovery (Parra et al. 1995a).
Research on the application of antioxidants of plant extracts for
healing wounds has been widely published (Tran et al. 1997,
Fronza et al. 2009).
Te antioxidant properties of the ethanol extracts of the
leaves of M. foribundum have been demonstrated scientifcally
in this research. It should be noted that it is the frst report
with regard to the efect of ethanol extracts of the leaves of
this plant on cellular proliferation and antioxidant activity in
dermic fbroblasts. Fractionation and purifcation studies are in
progress to determine the active compounds and identify their
chemical structures.
Tis research showed that the ethanol extract of the leaves of
M. foribundum has good activity against bacteria that induce
* 37
* 73
* 93 * 93
97
0
20
40
60
80
100
120
25 50 100 250 176
I
n
h
i
b
i
t
i
o
n
%
Concentration (g/mL)
Ethanolic extract of Machaerium floribundum
Ascorbic acid
Figure 3. Free radical scavenging activity, expressed as DPPH per-
centage of inhibition. The results are expressed as the average of
3 readings SD, *Statistically signifcant difference from the control
ascorbic acid value for each group (P < 0.05).
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
20 50 100 125 250 500
A
b
s
o
r
b
a
n
c
e
Concentration ( g/mL)
Machaerium floribundum
Figure 4. Ferric reducing antioxidant power. Macha: ethanolic extract
of Machaerium foribundum. The results are expressed as the average
of 3 readings SD.
Figure 5. Viability percentage of 3T3 dermic fbroblasts. Simultane-
ous addition of the extract of Machaerium foribundum and 1x10-3 M
hydrogen peroxide. Positive control: catalase 250 Units/mL. Negative
control: 1 x 10
-3
M. hydrogen peroxide. The results are expressed as
the average of 6 readings SD. *Statistically signifcant difference
from the catalase value for each group (P < 0.05).
93
* 43
92
93 93
* 84
0
20
40
60
80
100
120
V
i
a
b
i
l
i
t
y
%
C
a
t
a
l
a
s
e
P
e
r
o
x
i
d
e
2
5
g
/
m
l
5
0
g
/
m
l
1
0
0
g
/
m
l
2
5
0
g
/
m
l
158
Daz et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 153 - 158 (Agosto 2011)
acne and, at 50 g/mL, showed evidence of a very interesting
scavenging activity of free radicals and cell proliferation for
which its active components can be considered as an alternative
for use in wound-healing.
Acknowledgments
We thank the Collaboration Program between France and
Venezuela (PCP) Food and Cutaneous Biosecurity and Con-
sejo de Desarrollo Cientfco Humanstico, Tecnolgico y Arte
(CDCH-TA), Project N FA 440-08-03-B, of the Universidad
de Los Andes in Mrida, Venezuela for fnancial assistance for
this research.
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Aqueous extract of lArreA divAricAtA leaves as antioxidant in foods
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Potential use of low-NDGA Larrea divaricata extracts as antioxidant
in foods
Sebastian Turner
1
, Roberto Davicino
1
, Rosario Alonso
1
, Graciela Ferraro
1, 2
,
Rosana Filip
1, 2
and Claudia Anesini
1, 2
Uso potencial de extractos de Larrea divaricata con bajo contenido de
NDGA como antioxidantes en comidas
1 Institute of Chemical and Me-
tabolism of Drugs- University of
Buenos Aires- National Council of
Scientifc and Technical Research (
IQUIMEFA-UBA-CONICET), Junn
956, University of Buenos Aires,
Buenos Aires, Argentina.
2 Pharmacognosy Unit, Faculty
of Pharmacy and Biochemistry,
University of Buenos Aires, Junn
956, Buenos Aires, Argentina.
Correspondence to:
Dr. Roberto Davicino, Immunology
Unit, National University of San
Luis, Ejercito de los Andes 950,
San Luis-Argentina.
Email Roberto Davicino:
rcdavici@unsl.edu.ar
Email Sebastian Turner:
sebaturner@hotmail.com
Email Rosario Alonso:
mralonso@ffyb.uba.ar
Email Graciela Ferraro:
gferraro@ffyb.uba.ar
Email Rosana Filip:
rflip@ffyb.uba.ar
Email Claudia Anesini:
canesini@yahoo.com.ar
Presentado: 25/02/2011
Aceptado: 23/07/2010
Publicado online: 25/08/2011
Abstract
Larrea divaricata Cav. is widely distributed in Argentina. Aqueous extract, of its leaves, has documented
antitumoral and immunomodulatory activities. In this study, the antioxidant activity of aqueous extract and a
component, nordihydroguaiaretic acid was determined and compared using different assays. Both the aqueous
extract and nordihydroguaiaretic acid exhibited antioxidant activity. However, results show that it is very likely
that compounds other than nordihydroguaiaretic acid could be involved in the antioxidant activity of the extract.
Since nordihydroguaiaretic acid is nephrotoxic and hepatotoxic agent, it is important to direct efforts toward the
potential use of low-nordihydroguaiaretic acid L. divaricata extracts as antioxidant in foods.
Keywords: Nordihydroguaiaretic acid; Larrea divaricata; antioxidant activity; superoxide dismutase; catalase
Resumen
Larrea divaricata Cav. est ampliamente distribuida en la Argentina. Se han documentado actividades antitumo-
rales e inmunomoduladoras de los extractos acuosos de sus hojas. En este estudio, la actividad antioxidante
del extracto acuoso y un componente, el cido nordihidroguayartico, se determinaron y compararon medi-
ante diferentes ensayos. Tanto el extracto acuoso como el cido nordihidroguayartico mostraron actividad
antioxidante. Sin embargo, los resultados muestran que es muy probable que otros compuestos diferentes al
cido nordihidroguayartico pudieran estar involucrados en la actividad antioxidante de los extractos. Dado
que el cido nordihidroguayartico es un agente nefrotxico y hepatotxico, es importante dirigir los esfuerzos
hacia el uso potencial de extractos de L. divaricata con bajas cantidades de cido nordihidroguayartico como
antioxidantes en alimentos.
Palabras clave: Acido nordihidroguayartico, Larrea divaricata, actividad antioxidante, superxido dismutasa,
catalasa.
Introduction
Larrea divaricata Cav. (Zygophyllaceae) is distributed in the
west of South America and widely in Argentina. It is used in
folk medicine for the treatment of many diseases, due to its anti-
infammatory and anti-rheumatic properties (Ratera & Ratera
1980). Te aqueous extract, of its leaves, possess well document-
ed antitumoral and immunomodulatory activities (Anesini et al.
1996, Anesini et al. 2001), antimicrobial properties (Anesini &
Perez 1993, Stege et al. 2006) and an antioxidant activity dem-
onstrated on peroxidase secretion of rat salivary glands (Anesini
et al. 2004). Larrea divaricata is botanically related with L.
tridentata (Sesse and Moc. Ex DC) (creosote bush), a common
shrub of North American warm deserts, both species present
diferent geographical distribution but posses some compounds
in common. Larrea tridentata has been introduced as a dietary
supplement, mainly due to its antioxidant activity (Arteaga et
al. 2005). Nordihydroguaiaretic acid (NDGA) which possesses
antioxidant and inhibitory activity on infammation mediators
was isolated from L. divaricata leaves (Franchi-Micheli et al.
1986). Also, NDGA was used as an antioxidant food preserva-
tive for fats and butter, but it is no longer used for this purpose
because of its toxicity (Yamamoto et al. 1970). Nevertheless,
the antioxidant activity of the aqueous extract of L. divaricata
previously reported on peroxidase secretion is not related with
the presence of NDGA.
On the other hand, many antioxidant compounds naturally
occurring in plant sources have been identifed as free radical or
active oxygen scavenger. Recently, there is great interest in detect-
ing these antioxidant compounds for the potential use in foods
in order to replace those synthetic antioxidants which possess
carcinogenic efects (Gulzcin et al. 2004). In view of these facts,
this is a frst time that, a comparative study of the antioxidant
activity of an aqueous extract of L. divaricata and NDGA was
undertaken in order to evaluate the contribution of the latter
to the antioxidant activity of the aqueous extract. Antioxidant
properties were assayed using several methods, such as ferric
thiocyanate (FTC), diphenylpicrylhydrazyl (DPPH) free radical
scavenging methods, also, hydrogen peroxide scavenging-catalase
(CAT) activity and oxygen scavenging -superoxide dismutase
(SOD) activity was determined.
Material and methods
Drugs.- Linoleic acid, NDGA and stable radical DPPH were
purchased from Sigma, San Diego, USA. Merck, Darmstadt,
Germany solvents were used for chromatography. NDGA was
dissolved in HPLC quality methanol (Sigma, San Diego, USA).
Plant material.- Leaves of Larrea divaricata Cav., were col-
lected in the province of Cordoba, Argentina and identifed
using morphological, anatomical and histochemical analysis.
A voucher specimen was deposited in the Museum of Pharma-
cobotany, School of Pharmacy and Biochemistry, University of
Buenos Aires.
Extracts.- An aqueous extract of L. divaricata was prepared as
follows: air-dried leaves (750 mg) were extracted for 10 min with
boiling distilled water (10 mL), heated for a further 45 min at
56 C with mechanical agitation and let to rest during 72 h at 5
C. Te resulting extract was fltered and taken to dryness using
a rotary evaporator, yielding a residue of 200 mg. Tis residue
160
Turner et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (Agosto 2011)
was re-dissolved in distilled water for experimental purposes. In
order to determine the NDGA content, three diferent concen-
trations of the aqueous extract (2.5, 7.5 and 22.5% p/v) were
prepared by submitting the required amount of air-dried leaves
to the process described above. Tese yielded residues of 202.4
mg, 840.9 mg and 1485 mg, respectively (Anesini et al. 2001).
Hydrogen peroxide scavenging activity: CAT activity.- Te
rate of decomposition of hydrogen peroxide can be enzimatically
catalyzed by the presence of peroxidases such as catalase. In this
case, catalase activity of aqueous extract and NDGA at diferent
concentrations (0.011000 g/mL and 0.00110 g/mL respec-
tively) was assessed by following the rate of disappearance of the
substrate with a spectrophotometer at 240 nm set in the kinetic
mode. Te incubation mixture was prepared diluting 0.1 mL of
sample in phosphate bufer (0.05 M pH 7); 50 L of hydrogen
peroxide were added immediately before beginning absorbance
determination (fnal concentration 0.02 M). Te absorbance
was recorded during 5 min and plotted versus time. Te initial
rate of disappearance of hydrogen peroxide (absorbance/minute)
was calculated from the initial linear part of the curve (45 sec).
An extinction coefcient of 0.0394 cm2/nmol for H
2
O
2
was
used to calculate it concentration. Te catalase activity was then
calculated using the following conversion: one unit of catalase
is the amount of enzyme required to decompose 1 mmol of
hydrogen peroxide per min, at 25 C and pH 7.0 (Carrillo et
al. 1991). Results are expressed as U/mL.
Oxygen reducing activity: SOD activity.- Tis assay is
based on the property of compounds possessing a SOD activity
to inhibit the spontaneous oxidation of adrenaline to adeno-
chrome by reduction of oxygen. Adrenaline rapidly undergoes
auto-oxidation at pH 10, 7 producing adrenochrome, which is
a pink colored product that can be measured at 480 nm with
UV/VIS spectrophotometry. It is possible, thus, to monitor
SOD activity by monitoring the production of adenochrome
with a spectrophotometer in kinetic mode. Te incubation
mixture was prepared by diluting 0.05 mL of aqueous extract
and NDGA (0.011000 g/mL and 0.00110 g/mL respec-
tively) with sodium bufer phosphate (0.05 M pH 10.7); 0.05
mL of adrenaline (fnal concentration 2 mM) were added im-
mediately before beginning absorbance determination. Results
are expressed as units (U) of SOD activity/mL. One units of
SOD activity induces approximately a 50% inhibition of the
auto-oxidation of adrenaline (Carrillo et al. 1991).
Antioxidant activity determination by the FTC method.-
Antioxidant activity of the aqueous extract of L. divaricata and
NDGA was determined using the FTC method. Linoleic acid
can be oxidized forming peroxides. Tese can be detected by
their reaction with FeCl
2
and thyocyanate which consists in the
oxidation by peroxides of Fe
2+
to Fe
3+
, which in turn form a red-
coloured complex with thiocyanate. Te antioxidant properties
of compounds can be evaluated by their inhibition of linoleic
acid oxidation. A volume of 0.8 mL of diferent concentrations of
the extract and NDGA were mixed with phosphate bufer (0.05
M, pH 7) and linoleic acid (2.5 % in ethanol) to obtain 4 mL of
solution. Te resulting solutions were incubated at 38.5 C in a
glass fask. Aliquots were removed at regular intervals and FeCl
2
/
thyocyanate solution was added in order to allow any peroxides
resulting from the oxidation of linoleic acid to react forming
the complex that can be detected spectrophotometrically at 500
nm. A Shimatzu UV 2101 PC scanning spectrophotometer was
used for this purpose. Tis step was repeated every 24 h until the
control reached its maximum absorbance value. High absorbance
values therefore indicated high lino1eic acid emulsion oxidation.
Solutions containing only phosphate bufer and linoleic acid
were used as blanks. Data on total antioxidant activity are the
average of results of duplicate samples performed by triplicate.
Te percentage inhibition of lipid peroxidation of linoleleic
acid was calculated applying the following equation: Inhibition
of lipid peroxidation(%) = 100 [(As/Ao) x 100], where Ao
is the absorbance of the control reaction (linoleic acid alone)
and As is the absorbance in the presence of the sample extract,
NDGA or positive control of antioxidant activity (1 mg/mL
ascorbic acid ).
Te EC
50
values were calculated from data obtained graphi-
cally, using a mathematical method based upon the principle of
a right-angled triangle: CE
50
= D [(A 50% max response).
X]/Y, in which A is the immediately higher response of 50%
max response; B is the immediately lower response of 50% max
response; D= log concentration corresponding to A response;
C= log concentration corresponding to B response; X= D C;
Y= A B (Alexander et al. 1999).
Free radical DPPH scavenging activity.- Scavenging activi-
ties of aqueous extract and NDGA at diferent concentrations
(0.011000 g/mL and 0.00110 g/mL respectively) on the
stable free radical DPPH were assayed using the modifed Blois
method (Blois 1958), by which the bleaching rate of DPPH
is monitored at a characteristic wavelength in presence of the
sample. A volume of 0.1 mL of aqueous extract of L. divaricata
and solutions of NDGA in 70% ethanol were mixed with 0.5
mL of a 500 M DPPH solution in absolute ethanol and 0.4 mL
of a 0.1 M bufer of Tris-ClH, at pH 7.4. Te absorbance was
measured at 517 nm after 20 min of reaction in the darkness.
Te percentage decrease of DPPH was calculated by measur-
ing the absorbance of the sample and applying the following
equation: % of inhibition= [1 (As/A0)] x 100, where As is
absorbance of sample, i.e extracts, NDGA or positive control of
antioxidant activity, A0= is the absorbance of the DPPH solu-
tion. Ascorbic acid solutions of diferent concentrations were
used as positive controls for antioxidant activity.
HPLC analysis.- Te HPLC analysis was performed in a
Varian Pro Star instrument with UV photodiode array detec-
tor. A column C18 Gemini (150 mm x 4.6 mm and 5 m ID)
was used. Te mobile phase was A: Water: acetic acid (98:2) B:
Methanol: acetic acid (98:2); the gradient was from 15% B to
40% B in 30 min; 40% B to 75% B in 10 min; 75% B to 85%
B in 5 min and 100% B in 5 min, leave 10 min 100% B and
back to initial conditions. Flow 1.2 mL/min, room temperature.
Detection: with UV 260 nm. Te samples were analyzed with a
program provided by Varian S.A (Filip et al. 2001).
Animals treatment.- Seven week old male C3H/He mice
were mainly provided by Dr. Norberto SanJuan (Dep. Micro-
biology. UBA) and maintained on a standard laboratory diet
and water ad libitum. Animals were housed and cared for at
the Animal Resource Facilities, Faculty of Pharmacy and Bio-
chemistry, National University of Buenos Aires, in accordance
with institutional guidelines. Mice were separated in several
groups. One group of eleven animals was fed during 20 days
161
Aqueous extract of lArreA divAricAtA leaves as antioxidant in foods
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (August 2011)
with complete balanced feed (Cargill, Buenos Aires, Argentina).
Second group of 20 animals was fed with complete balanced
feed plus 33.4 mg/kg of aqueous extract in food. Tird group
containing eleven animals was fed with NDGA at 0.1 mg/kg
that represents the approximate amount founded in extract
(Davicino et al. 2006). After treatment animals were killed
by cervical dislocation under anesthesia and blood was taken
from the retro-ocular vein. Te studies were approved by the
institutional animal research committee, and were conducted
in accordance with the internationally accepted principles for
laboratory animal use and care (EEC Directive of 1986; 86/609/
EEC) (Rhiouani et al. 2008).
Toxicity studies.- Alanine transaminase (ALT) activity
(IU/L) was determined in serum of extract/NDGA-treated or
untreated mice using a commercial kit (Wiener Lab. Rosario.
Argentina) (Davicino et al. 2007); cholesterol (mg%) and tri-
glycerides (mg%) were evaluated by colorimetric methods and
creatinine (mg/dL) was determined in serum of mice treated with
aqueous extract or NDGA using a kinetic-colorimetric method.
Statistic analysis.- Te data were recorded as mean value
standard error of mean (SEM). One way analysis of variance
was performed by ANOVA procedures. Signifcant diferences
between means were determined by Newman-Keuls test. P<
0.05 was regarded as signifcant.
Results and discussion
In the present study, an aqueous extract of L. divaricata and
NDGA were investigated for their antioxidant activity using
diferent methods. Te results were then compared with the
aim of analyzing the involvement of NDGA in the activity of
the aqueous extract.
In the frst place, the NDGA content of L. divaricata leaves
was determined by HPLC, and represented 0.32 g %w/w
(Figure 1 a). NDGA was identifed by the retention time and
UV spectral analysis of the peak against a standard of NDGA
(retention time: 53.989 min similar to pure NDGA standard)
(Figure 1b). Te aqueous extract in a concentration of 1000 g/
mL showed a concentration of 3.2 g/mL of NDGA. Besides,
we demonstrated that both, aqueous extract and NDGA at
concentration found in the extract did not show toxic activity
in mice (Table 1).
On the other hand, the extract exhibited catalase activity
as is shown in Figure 2a with a maximum efect at 100 g/
mL. Te extract also presented SOD activity following two
diferent patterns with maximum values at concentrations of 1
g/mL and 1000 g/mL (Figure 2c). In order to evaluate the
contribution of NDGA to the antioxidant activity exerted by
the extract, its catalase and SOD activities were determined.
NDGA showed a greater CAT activity than the extract. CAT
activity was exhibited at concentrations above 0.01 g/mL
with a maximum efect at 0.5 g/mL (Figure 2 b). A connec-
tion between CAT activity of the extract and the presence of
NDGA could be established considering that maximum CAT
activity of the extract appeared at a concentration of 100 g/mL
(NDGA content 0.32 g/mL) and that the maximum exerted
by NDGA was at 0.5 g/mL. Besides, the extract appeared to
have other antioxidant compounds apart from NDGA, which
were responsible for the CAT activity exhibited at low concentra-
tions of extracts. On the other hand, SOD activity of NDGA
appeared but at concentrations above 1 g/mL, while lower
concentrations exerted pro-oxidative efect, revealed by negative
values of SOD activity (Figure 2d). Te extract exhibited SOD
Figure 1. HPLC analysis of EA obtained from Larrea divaricata Cav. (a). Chromatogram of EA; where the NDGA content represents the 0.3
%w/w of the dry extract. (b) Chromatographic profle of NDGA standard. For samples and standards the same running conditions were used.
Cholesterol (mg%) Triglycerides (mg%) Creatinine (mg/dl) Alcaline transaminase (ALT) (IU/L)
C 89 4.4 149 6.6 0.3 0.025 26 7.07
EA (33.4 mg/kg) 93.2 4.1 157 4.7 0.3 0.02 25 6.8
Creatinine (mg/dl) Alcaline transaminase (ALT) (IU/L)
C 0.33 0.018 29 6
NDGA (0.1 mg/kg) 0.34 0.023 29 7.7
(a)
(b)
Table 1. Serum sample analyses from mice and untreated with aqueous extract of Larrea divaricata and NDGA*
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60
0
25
50
75
5
3
.
8
9
8
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60
0
5
10
15
5
3
.
7
9
0
20
(a) (b)
162
Turner et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (Agosto 2011)
activity. Tis activity followed two patterns which depended on
the concentration: from 0.1 to 10 g/mL (A) and from 10 g/
mL to 1000 g/mL (B). Te activity exerted by the extract at
higher concentrations (B) could be related to the presence of
NDGA, but as the activity of the extract was higher than that
exerted by NDGA at these concentrations, others compounds
with SOD activity could be present in the extract. Te SOD
activity observed at low concentrations of the extract (A), could
be related to the presence of other antioxidant compounds. Te
pro-oxidant activity of NDGA has been proved by other authors,
who observed this activity on a clone-9 rat hepatocyte culture,
depending on concentrations and the biological environment
(Sahu & Ruggles 2006).
Te antioxidant activity on free radicals was also studied
employing two diferent methods: a direct one, FTC, and an
indirect one, DPPH. As in the other cases, diferent concentra-
tions of L. divaricata aqueous extract and NDGA were tested.
Te FTC assay showed that the extract could exert a signifcant
inhibition of linoleic acid peroxidation; although NDGA also
presented inhibitory efects on linoleic acid peroxidation, the
activity of the extract was higher than that exerted by NDGA
(Figure 3a and 3b). It could therefore be inferred that NDGA
was one of the active compounds present in the extract but that
other antioxidants were also involved in this activity.
In the case of the DPPH assay, the extract displayed a sig-
nifcant DPPH radical scavenging activity in a concentration-
response manner with EC
50
of 13.18 1 g/mL (Figure 3c)
related to the concentration. At EC
50
of the extract the NDGA
content was 0.042 g/mL, meanwhile the EC
50
of NDGA was
0.81 g/mL (Figure 3d). Moreover at concentrations above 1
g/mL the efect of the extract was greater than it exerted by
the corresponding concentration of NDGA, meaning prob-
ably that at these concentrations of the extract, NDGA was
not solely responsible for extract activity. At concentrations
of extract below of 1 g/mL, NDGA appeared to be the most
important antioxidant compound. Tere is plenty evidence of
the antioxidant activity of NDGA. Te free radical scavenging
activity of NDGA has been previously reported (Schreck et
al. 1992) and was used as an antioxidant preservative for fats,
rubber and butter (Arteaga et al. 2005, Yamamoto et al. 1970).
Similarly, the antioxidant activity of a L. divaricata was also
reported. Pedernera et al. (2006) detected principally DPPH
scavenging activity in a methanolic extract.
On the other hand, ascorbic acid, a known antioxidant agent,
was used as positive control. For the FTC assay, ascorbic acid
exerted 55 5% of inhibition of linoleic acid peroxidation with
respect to a control solution of linoleic acid. In the case of the
DPPH assay, acid ascorbic also displayed a signifcant DPPH
scavenging activity (% of inhibition respect to a control solution
of DPPH): 0.1 g/mL= 5 0.4; 10 g/mL= 65 5; 100 g/
mL: 75 6; 1000 g/mL: 82 7 (data not shown).
Te chemical composition of L. divaricata has been studied
previously. As well, the major components of the resinous coat-
ing of the plant are lignans among them nordihydroguaiaretic
acid (NDGA). Moreover, in the leaves were found and identifed
favonoids as non-watersoluble aglycones, water-soluble glyco-
sides, and sulfated favonoids (Mabry et al. 1977). Te presence
of saponins and leucoantocianidines was also reported (Bandoni
et al. 1971). Among favonoids were described: dihydrosyringe-
tin, larragenine A, three O-glycosides from quercitin, myricetin,
and a C glyoside from apigenin. Also were found, triterpenes,
including sapogenins and monoterpenes like limonene (Mabry
et al. 1977, Timmerman et al. 1979; Sakakibara et al. 1976,
Bohnstedt and Mabry 1979).
It can be concluded therefore that NDGA is not the only
compound with antioxidant activity present in the aqueous
extract of L. divaricata. Te extract has other compounds with
Figure 2. CAT and SOD activity
of an aqueous extract of Larrea
divaricata and NDGA. CAT activ-
ity was determined for different
concentrations of aqueous extract
(a) and NDGA (b). SOD activity
was determined on the aque-
ous extract (c) and on NDGA
(d). Results represent the mean
SEM of three determinations
performed by triplicate. a,b,c,d
and e represent signifcant differ-
ences between concentrations
according to Newman-Keuls test,
p< 0.05.
1.25
1.00
0.75
0.50
0.25
0.00
C
a
t
a
l
a
s
e
a
c
t
i
v
i
t
y
(
U
/
m
L
)
0.01 0.1 1 10 100 1000
Extract (g/mL)
a
a
b
c
d
2.5
0.0
S
O
D
a
c
t
i
v
i
t
y
(
U
/
m
L
)
0.01 0.1 1 10 100 1000
Extract (g/mL)
2.0
1.5
0.5
a
b
a
c
S
O
D
a
c
t
i
v
i
t
y
(
U
/
m
L
)
5
4
3
2
1
0
-1
-2
-3
-4
-5
a
b
c
d
e
NDGA (g/mL)
NDGA (g/mL)
5
4
3
2
1
0
6
0.01 0.1 1 10 0.001 0.0001
a
a
b
c
b,d
a,e
0.01 0.1 1 10 0.001
C
a
t
a
l
a
s
e
a
c
t
i
v
i
t
y
(
U
/
m
L
)
(a)
(b)
(c)
(d)
b,d
163
Aqueous extract of lArreA divAricAtA leaves as antioxidant in foods
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (August 2011)
probably even greater antioxidant activity depending on the
type of assay performed. Te favonoids could contribute with
both antioxidant and pro-oxidant activity, depending on their
concentration (Sahu & Gray 1996). Flavonoids possess a remark-
able spectrum of biochemical and pharmacological activities
which can be attributed at least partially, to their antioxidant
and free-radical scavenging properties (Middleton et al. 2000).
Te antioxidant activities assayed in this study- especially
radical scavenging activities- are very important due to the del-
eterious efect of free radicals on food and biological systems.
It is known that, an accumulation of hydrogen peroxide can
also be highly harmful, because it is formed in vivo and cross
membranes, oxidizing a number of compounds. Considering
the results of this investigation, since NDGA induces nephro-
toxic and hepatotoxic efects (Arteaga et al. 2005), it is really
important to fnd new natural antioxidant compounds from L.
divaricata with low and non toxic amounts of NDGA.
Te results obtained thus far, would demonstrate that the
aqueous extract of L. divaricata clearly represent a promise as
antioxidant substances with potential uses in foods.
Acknowledgement
Tis work was supported by UBACYT Grant B090 from
Buenos Aires, University and CONICET Grant 5232 /05.
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(a)
(b)
(c)
(d)
Figure 3. Linoleic acid peroxi-
dation and DPPH scavenging
activity of an aqueous ex-
tract of Larrea divaricata and
NDGA. Inhibition on linoleic
acid peroxidation was deter-
mined for different concentra-
tions of aqueous extract (A)
and on NDGA (B). The DPPH
scavenging effect was deter-
mined for the aqueous extract
(C) and for NDGA (D). Results
represent the mean SEM of
three samples performed by
triplicate. a,b,c,d and e rep-
resent signifcant differences
between concentrations ac-
cording to Newman-Keuls test,
p < 0.05.
164
Turner et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 159 - 164 (Agosto 2011)
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Nueva especie de orqudea del norte del Per
Rev. peru. biol. 18(2): 165 - 167 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 165 - 167 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Una nueva especie de Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) del
norte del Per
Miguel Chocce
1
, Nanette Vega
2
, Margoth Acua-Tarazona
1
, Jorge Arnaiz
3
y Betty
Milln
1
A new species of Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from Northern
of Peru
1 Departamento de Gimnospermas y Monocotiledneas del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.
Av. Arenales 1256, Apartado 14-0434, Lima 14, Per.
2 Departamento de Florstica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima Per.
3 Laboratorio de Estudios en Biodiversidad. Facultad de Ciencias y Filosofa, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Earth & Environmental
Division, Amec (Per) S.A. Lima Per.
E-mail Miguel Chocce: mchocce@gmail.com, E-mail Nanette Vega: naveve2004@gmail.com,
E-mail Margoth Acua-Tarazona: mareli.laura@gmail.com, E-mail Jorge Arnaiz: jorge.arnaiz@leb-upch.org,
E-mail Betty Milln: bmillans@unmsm.edu.pe
Presentado: 07/01/2011
Aceptado: 27/06/2011
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
Se describe e ilustra una nueva especie perteneciente al gnero Teagueia (Luer) Luer (Orchidaceae: Pleuro-
thallidinae), proveniente de la regin Lambayeque, al norte del Per. Esta nueva especie es el primer reporte
del gnero Teagueia (Luer) Luer para el Per.
Palabras clave: Orchidaceae, Pleurothallidinae, Teagueia, nueva especie, Per
Abstract
A new species of Teagueia (Luer) Luer (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from the highlands of Northern Peru
is described and illustrated with a black and white drawing. This species is the frst record of genus Teagueia
(Luer) Luer in Peru.
Keywords: Orchidaceae, Pleurothallidinae, Teagueia, new species, Peru
Introduccin
El gnero Teagueia (Luer) Luer inicialmente fue propuesto
por Luer (1986) como subgnero dentro del gnero Platystele.
Las tres especies que conforman este grupo se caracterizan por
las grandes fores con caudas sepalinas, el labio trilobulado con
los lbulos basales rodeando la columna y estigma bilobulado.
Luer (1990) en su monografa de Platystele, mantiene el sub-
gnero Teagueia, pero incorpora una especie ms al grupo. Pos-
teriormente, Luer (1991) propuso elevar el rango de este grupo
a gnero debido a caractersticas (venacin de spalos, y forma
y tamao de spalos, ptalos y labio) que hacan inconsistente
a este grupo con Platystele, hasta ese entonces el grupo contaba
con seis especies, las cuales presentan poblaciones aisladas en los
bosques que se encuentran entre los 2200 y 3000 m de elevacin
en los Andes de Colombia y Ecuador.
Jost (2004) report haber encontrado 26 nuevas especies
(hasta el momento solamente han sido descritas cuatro espe-
cies) en cuatro cerros de la cuenca alta del ro Pastaza (Ecuador,
sugiriendo que tienen un reciente origen y provienen de un
antepasado comn, debido a su limitada distribucin y a los
caracteres compartidos entre ellas que son inusuales o ausentes
en las seis especies de Teagueia previamente conocidas.
En el presente estudio se describe e ilustra Teagueia moisesii
Chocce & Acua-Tarazona, el primer registro de este gnero para
el Per. El espcimen tipo proviene de los bosques montanos que
se encuentran en el distrito de Caaris, la provincia de Ferreafe
en la regin Lambayeque, en el Norte del Per.
Teagueia moisesii Chocce & Acua-Tarazona sp.
nov.
Tipo: PER: Lambayeque: Caaris: Bosque montano, 3418
m de elevacin, 23 de Mayo de 2008, M. Chocce, N. Vega, J.
Arnaiz, S. Novoa, T. Huamn y E. Lucero 3894 (Holotipo: USM).
Similaris Teagueia phasmida (Luer & Escobar) Luer, sed cum
foribus minoribus, folia et ramicaulis maximis.
Hierba epfta de 12 cm, simpodial, cortamente repente,
rizoma de 0,5-1 cm de largo entre ramicaules. Races basales,
delgadas, carnosas, blancas, 2 mm de grosor. Ramicaules delga-
dos, 2 cm de largo, cubierta por tres vainas delgadas e imbricadas.
Hojas erectas, delgadamente coriceas, peciolado, 5,5-7 cm de
largo (incluyendo peciolo), la lamina elptica, obtusa, 3,5-4
x 1,2-1,5 cm, cuneada en la base. Inforescencia racemosa,
suberecta, de foracin simultnea, hasta de 11 cm; pednculo
delgado, hasta 3,8 cm; brcteas forales delgadas, 2 mm de lar-
go; pedicelos de 2,5 mm de largo, ovario de 1,5 mm de largo;
spalos pubescentes, carinados, revolutos, spalo dorsal prpura,
angostamente triangular, con el pice largamente atenuado, 12
mm de largo, 2 mm de ancho (extendido), 3-nervado, los spalos
laterales similares, 12,5 mm de largo, 4 mm de ancho (exten-
dido), unido 3 mm desde la base; ptalos prpura, revolutos,
cortamente pubescentes, triangulares, agudos, 2 mm de largo,
1 mm de ancho; labelo prpura, poco pubescente, obovado, 3
mm de largo, 1,5 de ancho, pice redondeado y cncavo, con
mrgenes involutas hacia el centro del disco, disco con un callo
elptico, ligeramente prominente, lbulos basales cortamente
pubescentes en sus mrgenes, angostamente obtuso, abrazando
166
Chocce et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 165 - 167 (Agosto 2011)
Figura 1. Teagueia moisesii (de M. Chocce et al. 3894). Foto por Miguel Chocce.
Figura 2. Teagueia moisesii (de M. Chocce et al. 3894). Ilustracin por Margoth Acua-Tarazona
167
Nueva especie de orqudea del norte del Per
Rev. peru. biol. 18(2): 165 - 167 (August 2011)
a la columna; columna cuculada, 1 mm de largo, casi 1 mm de
ancho, estigma bilobulado (Figs. 1 y 2).
Etimologa.- En honor a Moiss Miguel Chocce Cosi, padre
del primer autor.
Comentarios.- Esta especie se incluye dentro del grupo de
especies formado por Teagueia lehmannii Luer, Teagueia phas-
mida (Luer & Escobar) Luer, Teagueia rex (Luer & Escobar)
Luer, Teagueia teaguei (Luer) Luer, Teagueia tentaculata Luer
& Hirtz y Teagueia zeus (Luer & Hirtz) Luer. Es cercano a T.
phasmida, compartiendo algunas caractersticas como las fores
totalmente pubescente y la forma del labio, pero se distingue
de esta por sus spalos ms pequeos (la mitad del tamao de
T. phasmida), labio ligeramente ms pequeo, y las hojas y el
ramicaules mucho ms grandes (cercano al doble del tamao
de T. phasmida).
Agradecimientos
Agradecemos al Herbario San Marcos USM, la empresa
Candente Resource Corp. que autoriz la publicacin de la
presente informacin, obtenida durante el desarrollo de una lnea
base ambiental en el rea de estudio, e INRENA que entreg la
autorizacin para la presente investigacin (Resolucin Directo-
ral N
i=1
n
pij pik
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pij
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i=1
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pik
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219
phyllodActylus Angustidigitus y p. gerrhopygus en la Reserva Nacional de Paracas
Rev. peru. biol. 18(2): 217 - 223 (August 2011)
promedio del nicho trfco entre P. angustidigitus y P. gerrhopy-
gus mediante la prueba de Mann-Whitney (Zar 1999). No se
utilizaron pruebas paramtricas ya que los datos no satisfcieron
las condiciones para ese tipo de anlisis. Adicionalmente, se com-
par la composicin de la dieta de estas dos especies mediante
la prueba de Kolmogorov-Smirnov (Zar 1999).
La similaridad entre las dietas de estos gecnidos fue estimada
mediante el ndice de superposicin de Pianka, para los valores
del nmero de presas, as como para los estimados de volmenes.
La superposicin estimada puede evidenciarnos un patrn en
la comunidad evaluada, por ejemplo, estas especies podran
presentar una baja superposicin en el nicho trfco debido a
una activa divisin de los recursos. Sin embargo, un reducido
valor de superposicin tambin puede ser un resultado del azar.
El programa Ecosim 7.0 (Gotelli & Entsminger 2010), basado
en modelos nulos de simulacin, nos permite diferenciar entre
patrones reales y resultados producto del azar. Por medio del
Ecosim se estim si el valor de superposicin calculado entre
P. angustidigitus y P. gerrhopygus es signifcativo, es decir, que
refejara una patrn real en la relacin entre estas dos especies
de gecnidos, o sera producto del azar. El anlisis por modelos
nulos proporciona cuatro tipos de algoritmos para generar sus
estimados. Para nuestro anlisis se eligi el algoritmo RA3,
siguiendo la recomendacin de Winemiller y Pianka (1990). El
algoritmo RA3 mantiene constante la amplitud de nicho y varia
la posicin de los ceros dentro de cada columna de la matriz
de datos (tipo de presas), y debido a esto presenta adecuadas
caractersticas estadsticas para detectar patrones no aleatorios
de superposicin de nicho (Winemiller y Pianka 1990). Para
este anlisis, la matriz de datos estuvo basada en la proporcin
de consumo de cada tipo de tem alimentario para P. angusti-
digitus y P. gerrhopygus. Se eligi trabajar con las proporciones y
no simplemente con el nmero de individuos registrado, para
poder realizar mejor las comparaciones debido a la diferencia de
tamaos muestreales entre las dos especies de gecnidos.
Adicionalmente, realizamos una colecta de invertebrados
para conocer la oferta de presas que ofrece el medio ambiente a
estos saurios. Se instalaron 1 - 2 trampas pit-fall en los lugares
de captura de cada uno de los gecnidos. Estas trampas fueron
vasos de plstico de 250 mL enterrados al ras en el sustrato, con
agua y detergente, para romper la tensin superfcial y capturar
presas pequeas. Estas trampas fueron revisadas dos veces por da,
y estuvieron activas dos das como tiempo mnimo. Comparamos
la composicin de las dietas de Phyllodactylus angustidigitus y P.
gerrhopygus con las presas capturadas en el ambiente (oferta del
medio) mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov (Zar 1999).
Para esta comparacin no son consideradas en el anlisis las cat-
egoras PANI y Material Vegetal de los contenidos estomacales
de ambas especies de gecnidos, ya que su oferta en el medio no
pudieron ser estimadas por los mtodos empleados. Este anlisis
nos proporcionar informacin si las dietas de estas dos especies
de gecnidos son principalmente oportunistas o selectivas. La
composicin de la dieta de un gecnido puede ser semejante a la
oferta de invertebrados del medio (presas), y la dieta de este reptil
puede ser considerado oportunista, ya que consumira en mayor
proporcin lo ms abundante en su ambiente. En caso contrario,
si la composicin de la dieta del gecnido es signifcativamente
diferente a la oferta de recursos alimentarios de su medio, este
reptil estara seleccionando activamente las presas que consume.
Resultados
Se registraron un total de 23 Phyllodactylus angustidigitus en
las localidades de La Mina, Lagunillas, El Cangrejal, Sequin,
Cerro Colorado, Pennsula, Laguna Grande, Morro Quemado,
y las islas La Vieja y Sangayn (Fig. 1). Se registraron un total
de ocho Phyllodactylus gerrhopygus en las localidades de Cerro
Colorado, Cerro Lechuza, Oasis de Santa Cruz (Fig. 1). La
nica localidad donde se registraron a ambas especies fue Cerro
Colorado.
Phyllodactylus angustidigitus fue registrado en dos de los
cuatro hbitats identifcados (Desierto y Lomas), mientras que
P. gerrhopygus fue registrado en tres de estos hbitats (Desierto,
Lomas y Oasis) (Fig. 2). No se registraron individuos de ninguna
especie en el hbitat de Playa. La amplitud del nicho espacial
fue B
ij
= 1,4 y B
ij
= 2,1 para P. angustidigitus y P. gerrhopygus
respectivamente. Se registr un valor bajo de superposicin en
el nicho espacial (O
jk
= 0,4) entre estos dos gecnidos.
Se obtuvieron un nmero reducido de registros de P. gerrho-
pygus para el anlisis del nicho temporal (n = 5), sin embargo,
se presentan los resultados para fnes comparativos, y se discu-
tirn considerando sus posibles limitaciones. Ambas especies
presentaran horarios de actividad semejante, limitndose a
horarios nocturnos, principalmente a inicios de la noche (Fig.
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Playa Desierto Oasis Lomas
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Hbitat
Phyllodactylus angustidigitus (n = 23)
Phyllodactylus gerrhopygus (n = 8)
Figura 2. Porcentaje del nmero de individuos de Phyllodactylus
angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus registrados en cada tipo
de hbitat en la Reserva Nacional de Paracas, Ica, Per.
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Horas
Phyllodactylus angustidigitus (n = 17)
Phyllodactylus gerrhopygus (n = 5)
Figura 3. Porcentaje del nmero de individuos de Phyllodactylus
angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus registrados en cada
intervalo horario en la Reserva Nacional de Paracas, Ica, Per.
220
Prez Z. & Balta
Rev. peru. biol. 18(2): 217 - 223 (Agosto 2011)
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221
phyllodActylus Angustidigitus y p. gerrhopygus en la Reserva Nacional de Paracas
Rev. peru. biol. 18(2): 217 - 223 (August 2011)
3). La amplitud del nicho temporal fue B
ij
= 4,7 y B
ij
= 1,9 para
P. angustidigitus y P. gerrhopygus respectivamente. Se registr un
valor bajo de superposicin en el nicho espacial (O
jk
= 0,3). Este
valor est fuertemente infuenciado por el reducido nmero de
registros de P. gerrhopygus.
Para la evaluacin del nicho trfco se analizaron un total
de 21 contenidos estomacales de P. angustidigitus y siete de P.
gerrhopygus. Se registr un nico individuo de P. angustidigitus
con el estmago vaco. En seis estmagos de P. angustidigitus se
encontraron piedras pequeas. No se registraron piedras en los
estmagos analizados de P. gerrhopygus.
El principal tem alimentario en trminos numricos para
P. angustidigitus fueron los colepteros (37,8%), seguido de los
psocpteros (29,5%) y larvas de insectos (10,3%) (Tabla 1).
En trmicos volumtricos los principales tems alimentarios
fueron los colepteros (38,5%), seguido de los caros (18,4%)
y psocpteros (10,8%) (Tabla 1). Los tems ms frecuentes
fueron los colepteros (55,0%), seguidos de los psocpteros,
larvas de insectos y caros (todos con 25,0%) (Tabla 1). Segn
el ndice de importancia (I
x
) los tems alimentarios ms impor-
tantes para P. angustidigitus fueron los colepteros, seguido de
los psocpteros, caros y larvas de insectos (Tabla 1). El tamao
promedio de los tems consumidos por P. angustidigitus fue de
40,0 21,3 mm (n = 173). La amplitud del nicho trfco de P.
angustidigitus fue de B
ij
= 4,1.
En el caso de P. gerrhopygus, los principales tems alimentarios
en trminos numricos fueron las araas (29,6%), seguido de
los colepteros (22,2%), larvas de insectos y material vegetal
(ambos 11,1%) (Tabla 1). En trmicos volumtricos los princi-
pales tems alimentarios fueron las araas (36,3%), seguido de
los solfugos (32,1%) y colepteros (8,9%) (Tabla 1). Los tems
ms frecuentes fueron las araas y colepteros (ambos 71,4%),
y larvas de insectos (42,9%) (Tabla 1). Segn el ndice de im-
portancia (I
x
) los tems alimentarios ms importantes para P.
gerrhopygus fueron las araas, seguido de los colepteros, larvas de
insectos y solfugos (Tabla 1). El tamao promedio de los tems
consumidos por P. gerrhopygus fue de 45,0 30,4 mm (n= 27).
La amplitud del nicho trfco de P. gerrhopygus fue de B
ij
= 5,6.
No se registraron diferencias signifcativas entre el nmero
de tipos de tems consumidos por P. angustidigitus (2,24) y P.
gerrhopygus (2,72) (Prueba Mann-Whitney U = 59,5; p = 0,44),
nmero de presas consumidas por P. angustidigitus (14,0) y P.
gerrhopygus (3,6) (Prueba Mann-Whitney U = 103,0; p = 0,12),
ni en el tamao de tems consumidos entre estas dos gecnidos
(Prueba Mann-Whitney U = 2185,50; p = 0,59). Sin embargo,
la amplitud promedio del nicho trfco de P. angustidigitus (B
ij
=
1,75) fue signifcativamente menor que el de P. gerrhopygus (B
ij
= 3,28) (Prueba Mann-Whitney U = 33,50; p = 0,02).
La superposicin en trminos numricos entre las dietas de
P. angustidigitus y P. gerrhopygus registr un valor de O
jk
= 0,4.
A partir de las simulaciones realizadas se observa que las dietas
en trminos numricos de estos gecnidos no son signifcativa-
mente diferentes de los valores de superposicin producidos al
azar (p= 0,16).
La superposicin en trminos volumtricos entre las dietas
de P. angustidigitus y P. gerrhopygus registr un valor de O
jk
= 0,2.
De manera semejante a lo observado en el anlisis numrico,
las dietas en trminos volumtricos de estos gecnidos no son
signifcativamente diferentes de los valores producidos al azar
(p= 0,53). Por lo tanto, la superposicin en sus dietas presentan
pequeos valores, sin embargo, estos no seran producto de la
interaccin entre estas dos especies de gecnidos para dividir el
uso de los recursos alimentarios, si no seran producto del azar.
En el anlisis en trminos numricos y volumtricos de
las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus no se registraron
diferencias signifcativas en las proporciones que consumieron
los tipos de presas (D= 0,400; p= 0,1346 para ambos casos).
En la oferta de invertebrados del medio ambiente se observ
una predominancia de los colepteros en nmero, volumen y
frecuencia (Tabla 1), siendo la presa principal (I
x
= 72,3%),
seguido por los psocpteros y araas (Tabla 1). Cabe mencio-
nar que en las trampas se registraron colmbolos y hormigas,
invertebrados no registrados para ninguna de las dietas de las
dos especies de gecnidos. No se registraron solfugos en las
trampas evaluadas, sin embargo, este tipo de artrpodo fue una
presa considerablemente frecuente para P. angustidigitus y P.
gerrhopygus (Tabla 1).
En el anlisis en trminos numricos, las dietas de P. angus-
tidigitus y P. gerrhopygus no fueron signifcativamente diferentes
a la oferta de invertebrados registrada en el medio ambiente
(D= 0,267; p= 0,589 para ambos casos). De manera similar,
en trminos volumtricos las dietas de P. angustidigitus y P.
gerrhopygus no fueron signifcativamente diferentes a la oferta
de invertebrados registrada en el medio ambiente (D= 0,313;
p= 0,348; D= 0,197; p= 0,3944 respectivamente). Estos resul-
tados muestran que ambas especies de gecnidos consumiran
en mayor proporcin las presas ms abundantes en su medio
ambiente, por lo que presentan una dieta de tipo oportunista.
Discusin
A partir de los registros conocidos a la fecha para el Per,
Phyllodactylus gerrhopygus presenta una distribucin continua y
paralela al litoral desde el departamento de Tacna (sur del Per)
hasta San Juan de Marcona, en el sur del departamento de Ica,
y a partir de este punto se separa ligeramente del litoral hasta
la playa Jahuay (departamento de Lima), al norte de la RNP
(Dixon & Huey 1970, Fig. 2, pag. 15). A partir de Jahuay la
distribucin hacia el norte nuevamente se aproxima al litoral
(Dixon y Huey, 1970), llegando al sur del departamento de
Lima (Aguilar et al., 2007). El tramo de litoral sin registros
de P. gerrhopygus corresponde a la RNP. A partir de la presente
evaluacin observamos que la distribucin de P. gerrhopygus en la
RNP parece seguir una franja desde Cerro Lechuza, al oeste de
la Pennsula de Paracas, hasta el Oasis de Sta. Cruz en el lmite
este de esta reserva. Esta especie ha sido registrada anteriormente
en Pozo Santo (Dixon y Huey, 1970) al este de la RNP (Fig. 1),
localidad que dara continuidad a la mencionada distribucin
en franja, y se conectara con las poblaciones prximas al valle
de Ica. Dixon y Huey (1970) no registraron a P. gerrhopygus
en la RNP, sin embargo, a partir de los registros en la presente
evaluacin se puede sugerir que esta especie estara ampliando
su distribucin hacia zonas dentro de esta reserva. Por otro lado,
la distribucin de Phyllodactylus angustidigitus est limitada a la
RNP, y ha sido registrado desde la Pennsula de Paracas hasta
Morro Quemado (Fig. 1).
Cabe mencionar, que Dixon y Huey (1970) proponen la
hiptesis que P. angustidigitus tendra una distribucin limitada
222
Prez Z. & Balta
Rev. peru. biol. 18(2): 217 - 223 (Agosto 2011)
debido a la reciente aparicin como especie, y por lo tanto, estara
iniciando la ampliacin de su distribucin a partir de la Pennsula
de Paracas hacia otras zonas en la RNP. Phyllodactylus gerrhopygus
presenta una distribucin latitudinal mucho mayor, llegando
hasta el norte de Chile (Nez y Jacsik 1992), y alcanzando los
2750 m de altitud en Arequipa (Zeballos et al. 2002) y 3000
m de altitud. en Tacna (Prez datos no publicados). Las consid-
erables diferencias en el tamao de sus distribuciones, sugieren
un mayor grado de adaptacin de P. gerrhopygus a variaciones
en el ambiente.
Adicionalmente, cabe destacar que P. gerrhopygus ha sido
reportado a lo largo de su distribucin en algunas zonas con
importante presencia de vegetacin, como las Lomas de Matarani
y Atiquipa en Arequipa (Zeballos et al. 2002), y Morro Sama
en Tacna (Prez y Balta datos no publicados), en la presente
evaluacin fueron refgistrados en tyllansiales del Cerro Lechuza,
en la Pennsula de Paracas. Sin embargo, en los tyllansiales de
la isla Sangayn y en la Loma de arbustos de Morro Quemado
se registr a P. angustidigitus. El gecnido del sur P. gerrhopygus
est presente en todos los hbitats disponibles en la zona norte
de la RNP, a excepcin de las Playas, pero an no habra lle-
gado a la zona centro y sur de esta Reserva, y por lo tanto, P.
angustidigitus podra estar presente en lugares como la Loma de
Morro Quemado.
Por otro lado, la ausencia de registros de P. angustidigitus
en el hbitat de Playas seria un sesgo en nuestros datos, ya que
se han reportado anteriormente individuos de esta especie en
playas de la RNP como El Cangrejal (Catenazzi & Donnelly
2007b) y La Mina (Prez datos no publicados). Cabe destacar
que la baja superposicin en el uso de hbitats registrada entre
P. angustidigitus y P. gerrhopygus se debe principalmente a la baja
amplitud en el nicho espacial de P. angustidigitus, que fue reg-
istrado nicamente en dos hbitats. Por lo tanto, P. gerrhopygus
presenta un mayor rango de posibles hbitats a ocupar.
Debido al reducido nmero de datos para el anlisis del nicho
temporal de ambas especies de gecnidos, se observa un sesgo
considerable en los valores de amplitud y superposicin. Sin
embargo, se puede observar una semejanza en sus horarios de
actividad que pueden ser explicados a partir de su proximidad
flogentica, como se ha registrado en otras especies de Phyllo-
dactylus (Werner et al. 1996), donde los patrones de actividad
son muy semejantes entre especies del mismo gnero.
La dieta de ambas especies se caracteriza por el consumo
principalmente de artrpodos, especialmente colepteros. Este
patrn ha sido observado tambin en otros gecnidos como P.
lepidopygus (Prez 2005) y P. reisii (Jordn 2006). A partir de la
considerable amplitud del nicho trfco de P. angustidigitus y P.
gerrhopygus se puede deducir una dieta generalista, como ha sido
reportado para otras especies de saurios en el Desierto Costero
peruano (Pfaur & Lpez-Tejeda 1983, Prez & Jhancke 1998,
Prez 2005, Prez & Balta 2007, Quispitpac & Prez, 2009).
Por otro lado, el carcter oportunista de la dieta de P. angusti-
digitus y P. gerrhopygus evidenciado en esta evaluacin mediante
la estimacin de la oferta de recursos alimentarios en el medio,
slo puede ser comparada con la investigacin de Microlophus
peruvianus en Matarani por Pfaur y Lpez-Tejeda (1983), donde
se presentan datos de los recursos alimentarios, y determinan que
M. peruvianus present una dieta oportunista. No se cuenta con
otras evaluaciones semejantes, ya que las evaluaciones de dieta
de saurios costeros de nuestro pas no han evaluado la oferta del
medio. Cabe destacar, que la difcultad en la estimacin de la
oferta de recursos alimentarios explica esta ausencia de datos.
Adicionalmente al considerable esfuerzo de muestreo en campo,
estimar la artropofauna de una localidad es una tarea compleja,
ya que para registrar la real oferta de recursos alimentarios para
los saurios se necesita una variedad de mtodos de colecta de
invertebrados. Como se observa en los resultados del presente
estudio, en la estimacin de invertebrados en el medio ambiente
se registraron varios tipos de presa que no fueron consumidos
por las dos especies de gecnidos, y adicionalmente, no se reg-
istraron en las trampas pit-fall algunos tems importantes que si
fueron consumidos. Por lo tanto, este mtodo de estimacin de
la oferta de recursos alimentarios presenta algunas limitaciones.
El consumo de material vegetal por P. gerrhopygus puede
explicarse debido a que esta especie fue registrada en localidades
con Lomas, donde la considerable presencia de vegetacin
posibilitara su consumo. Sin embargo, cabe destacar que otra
especie de gecnido del mismo gnero P. lepidopygus no consume
material vegetal (Prez 2005), a pesar de estar presente en hbitat
de Lomas de la Reserva Nacional de Lachay, que presenta una
mayor riqueza y cobertura de vegetacin. De igual manera, P.
reissi en el Bosque Tropical de Tumbes no consumira material
vegetal (Jordn 2006), a pesar de ser una zona con una cobertura
vegetal considerable.
Las larvas de insectos fueron un item importante en la dieta
de P. angustidigitus y P. gerrhopygus. Sin embargo el consumo de
este tipo de presa es poco frecuente para la mayora de especies
de gecnidos, ya que estos presentaran un tipo de estrategia de
forrajeo de emboscada (sit-and-wait foraging), caracterizada por
el consumo de presas con una alta movilidad (Huey & Pianka
1981). La relativa reducida oferta de recursos alimentarios en el
Desierto de Paracas podra explicar este resultado. Cabe men-
cionar que otras especies del gnero Phyllodactylus del Desierto
Costero peruano consumen larvas de insectos, como el caso de P.
lepidopygus en la Reserva Nacional de Lachay (Prez 2005). Por lo
tanto, P. angustidigitus y P. gerrhopygus presentaran una estrategia
de forrajeo intermedia entre forrajeador activo (widely foraging)
y forrajeador de emboscada, que involucrara la bsqueda activa
de alguna de sus presas.
La semejanza entre las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopy-
gus es evidente basados en la similitud de las variables analizadas
(por ejemplo: nmero de tipo de tems alimentarios, nmero
de presas consumidas, tamao de tems consumidos y com-
posicin). Por otro lado, segn los resultados de las simulaciones
efectuadas no se observa alguna reduccin en la superposicin
en las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus. Por lo tanto, a
pesar que los colepteros son una de las principales presas para
ambas especies de gecnidos, no se producira una competencia
debido a la considerable abundancia de este orden de insectos
en el medio ambiente.
Estas semejanzas en las dietas de P. angustidigitus y P. ger-
rhopygus pueden ser producto en primer lugar de las condi-
ciones extremas que enfrentan en el rido desierto de Paracas,
que reduciran la oferta de recursos, y en segundo lugar por la
cercana flogentica ya mencionada entre estas especies, que
impone limitaciones morfo-fsiolgicas que se refejaran en las
similitudes de sus dietas.
223
phyllodActylus Angustidigitus y p. gerrhopygus en la Reserva Nacional de Paracas
Rev. peru. biol. 18(2): 217 - 223 (August 2011)
La cercana flogentica entre P. angustidigitus y P. gerrhopygus
tambin producira semejanzas en el nicho temporal (horarios
de actividad), que sumadas a las condiciones de extrema aridez
del Desierto de Paracas, resultan en similitudes importantes en
sus nichos trfco y espacial. Estas importantes similitudes en
el uso de los recursos del medio, tericamente podran derivar
en una potencial competencia entre estos dos gecnidos. Con-
siderando estos antecedentes, as como la amplia distribucin de
P. gerrhopygus, comparada con P. angustidigitus, la gran variedad
de hbitat donde P. gerrhopygus est presente en el Desierto
Costero peruano, y tomando en cuenta la hiptesis propuesta
del reciente ingreso de P. gerrhopygus en la RNP, se evidencia un
potencial riesgo para las poblaciones de P. angustidigitus ante
una eventual competencia.
La informacin proporcionada en este trabajo recalca la
necesidad de disear una adecuada estrategia de conservacin
para garantizar el estado de conservacin de P. angustidigitus; en
particular en la Reserva Nacional de Paracas, rea natural prote-
gida por el Estado y donde la nica poblacin conocida de esta
especie se ubica. Esta necesidad toma mayor premura porqu la
RNP est expuesta a fuertes impactos antrpicos que afectan a
la comunidad de fauna silvestre, especialmente a especies poca
movilidad y endmicas de esta reserva como P. angustidigitus.
Agradecimientos
A Emilio Fuentes, Juan Carlos Heaton y Alberto Guanilo
por la ayuda en el trabajo de campo. A Eliana Quispitpac por
la ayuda en la identifcacin de algunos insectos. A Vanderlaine
Menezes por las sugerencias a este artculo. Al personal de la
Reserva Nacional de Paracas por el apoyo logstico, en especial
a Luis Paz Soldn y Vctor Quispe. A Ral Snchez y Cecilia
Rivas del Grupo de Estudios Ambientales del Per (GEA-Per)
y a World Wildlife Fund Ofcina Programa Per (WWF-OPP)
por el fnanciamiento de la etapa de campo del proyecto.
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Rev. peru. biol. 18(2): 225 - 230 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 225 - 230 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Hunting pressure on cracids (Cracidae: Aves) in forest concessions
in Peru
Javier Barrio
Presin de caza sobre crcidos (Cracidae: Aves) en concesiones forestales
en Per
Centro de Ornitologa y Biodiversi-
dad CORBIDI
Santa Rita 105, Of. 2. Urb. Huertos
de San Antonio, Lima 33, Per. Off-
ce phone: (51-1) 3441701, Home
phone: (51-1) 2737935.
E-mail: javbar@gmail.com, ja-
vbar@corbidi.org
Presentado: 25/01/2011
Aceptado: 27/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
Abstract
The impact of timber exploitation on biodiversity is usually increased by hunting in the exploited area. Proper
forest management practices on areas under commercial exploitation minimize hunting and damage to the
forest. Large species of Cracidae, the most endangered family of birds in the Neotropics, are among the frst
to be affected in a Neotropical forest damaged by timber-extraction activities, and where at least moderate
hunting occurs. Herein an assessment of cracids is carried out in three areas with selective logging in Peru in
2004 and 2005, is used to evaluate hunting pressure. Tree inventory trails were used as transects, and density
was calculated using the line transect methodology. Four species of cracids were evaluated, and density was
calculated for three of them. The area with lower hunting pressure, Maderyja, showed higher cracid diversity
and was the only with the presence of razor-billed curassows (Mitu tuberosum) and blue-throated pining-guans
(Pipile cumanensis), two sought-after prey species. Areas where hunting intensity is higher had lower cracid
diversity. The density of the M. tuberosum was high in Maderyja: 11.3 ind/km
2
(95% CI: 7.4 17.3 ind/km
2
). In
contrast, Spixs guan (Penelope jacquacu) did not show a marked difference among areas, unless compared to
heavily hunted sites. The higher diversity of cracids and the density found for razor-billed curassows suggests
Maderyja had low hunting pressure in the past and is properly managed towards wildlife. Currently, the Peru-
vian Amazon is being opened for forestry concessions and hydrocarbons exploitation and proper management
towards wildlife is necessary to guarantee the conservation of susceptible taxa such as cracids.
Keywords. Cracidae; Distance sampling; Forest management; Hunting; Peru.
Resumen
El impacto de la explotacin maderera sobre la biodiversidad se incrementa por la caza en la zona explotada.
Prcticas adecuadas de manejo forestal en reas bajo explotacin comercial reducen la caza y los daos al
bosque. Las especies de aves de gran tamao como los Cracidae, la familia ms amenazada de aves en el
Neotrpico, se encuentran entre las primeras afectadas por la extraccin madedera y con la actividad de caza
aunque sea moderada. En el presente trabajo, como una forma de evaluar la presin de caza, entre 2004
y 2005, se estudiaron las poblaciones de crcidos en tres zonas donde se realiza tala selectiva en el Per.
Senderos para inventario de rboles fueron utilizados como transectos, y la densidad se calculo utilizando la
metodologa de transecto lineal. Cuatro especies de crcidos fueron evaluados, y la densidad fue calculada para
tres de ellos. El rea con menor presin de la caza, Maderyja, mostro una mayor diversidad de crcidos y fue
la nica con la presencia del Paujil Comn (Mitu tuberosum) y la Pava de Garganta Azul (Pipile cumanensis),
dos codiciadas presas. La diversidad de crcidos fue menor en reas con intensidad de la caza mayor. La
densidad de M. tuberosum fue mayor en Maderyja: 11,3 ind/km
2
(95% CI: 7,4 17,3 ind/km
2
). Por el contra-
rio, la Pava de Spix (Penelope jacquacu) no mostr diferencia signifcativa entre las reas, salvo comparada
con sitios con intensa actividad de caza. La mayor diversidad de crcidos y la densidad encontrada para M.
tuberosum sugiere que Maderyja tuvo baja presin de la caza en el pasado y tiene un adecuado manejo de la
biodiversidad. En la actualidad, la Amazona peruana se abre para las concesiones forestales y la explotacin
de hidrocarburos y el manejo adecuado a la vida silvestre es necesario para garantizar la conservacin de los
taxones sensibles como crcidos.
Palabras clave: Cracidae; transecto lineal; manejo forestal; caza; Per.
Introduction
Diferences in abundance of cracids (Galliformes: Aves) in
disturbed and undisturbed forest areas has been widely used as
indicator of the impacts of deforestation and hunting practices
(Brooks 2006, Brooks & Fuller 2006, Silva & Strahl 1991,
Strahl & Grajal 1991, Strahl & Silva 1997). Large species of
cracids -which have intrinsically low rates of reproduction and
are dependent on undisturbed forest-, are usually absent or at
very low population densities in forests with medium to high
hunting pressure (Begazo & Bodmer 1998, Brooks et al. 2001,
Brooks 2006, Cancino & Brooks 2006, ONeill 1997, Silva &
Strahl 1991). On the other hand, larger Cracid species seems to
thrive in areas with low or null hunting pressure (Torres 1997,
Yahuarcani et al. 2009).
Evaluating how cracids respond to landscape changes has
important ecological and conservation implications (Meijaard
et al. 2005, Santamara & Franco 2000, Strahl & Grajal 1991,
Traveset 1998, Yumoto 1999), particularly if they perform
important functions in the ecosystem such as seed dispersal or
seed predation (Brooks and Fuller 2006, Levey 1994, Muoz &
Kattan 2007, Santamara & Franco 2000, Yumoto 1999). High
fuctuations in population or partial disappearances of cracids
in a certain area would notably afect the ecosystem due to their
infuence on forest regeneration processes (Levey 1994, Meijaard
et al. 2005, Santamara & Franco 2000, Strahl & Grajal 1991,
Traveset 1998, Yumoto 1999).
Despite the fact that some Peruvian forestry concessions are
located far from human settlements, the impact on wildlife is
high when there is uncontrolled hunting, mostly by people
working in the concessions (Schulte & Rossiter 2003, Velsquez
2002). Te same can be said about native communities which
may cause local extinction of wildlife (Bennett & Robinson
2000, Bodmer et al. 1997, Redford & Robinson 1991), even
226
Barrio
Rev. peru. biol. 18(2): 225 - 230 (Agosto 2011)
when only subsistence hunting is involved (Aquino et al. 2001,
Peres 2001, Zapata 2001).
In this work, I studied the impacts of perturbations caused
by logging and increased wildlife hunting on the abundance and
density of cracids. Cracids were evaluated in three areas with
selective logging in May June 2004 and April September
2005, as part of wildlife rapid assessments of forestry conces-
sions in the Amazonian lowlands of southeastern Peru. All of
the evaluated areas have been previously active concessions for
at least three years.
Material and methods
Study areas
Five diferent forestry concessions were analyzed (Fig. 1):
three on native community land and two on land leased by the
Peruvian government (CFA and Maderija). For the purpose
of the paper, the three native communities will be treated as a
single unit, as logging and hunting practices are similar in the
three areas (AIDER 2004). Te rainy season spans November to
March, and the dry season from May to September. Te study
was carried on diferent months of the year, but all during the
dry season so they are considered as comparable. Despite for-
est structure might difer among areas, it is not regarded as a
cause for large diferences in cracid species abundances, given
the cracid species distribution and the use of forest niches by
them (Rodrguez-Mahecha et al. 2005). Furthermore, current
selective logging practices are carried similarly in all areas, with
few selected individual trees being removed, causing perturba-
tions that span at most 1-ha each time. In all areas the process
follows a scheme where the area is divided in 20 lots, selecting
individual trees from one lot each year, in a 20-year plan, when
it starts over.
Native Communities along the Ucayali river (CCNN).-
Tese areas are characterized by non-inundated and seasonally-
inundated primary forest, with some secondary forest, all under
selective logging (AIDER 2004). Tree areas are included,
centered at 85330S 741500W, 91400S 742000W
and 92000S 741030W. Te vegetation is heterogeneous
in the three areas, with several dominant species including Ficus
sp., Virola sp., Manilkara bidentata and Pseudolmedia laevis. Te
forest canopy is around 35 m high with some emergent trees
higher than 40 m. Forest structure was similar throughout the
region, mostly covered with lianas, except for some Palm stands.
Topography was mostly fat, low terraces with some low hills.
Elevation ranges 150-200 m. Te areas endure moderate to
heavy hunting year round, that is, hunting occurs at least twice a
week throughout the three communities, and daily closer to the
towns. I additionally assume, based on data from local people,
that the forestry concession land at the three native communities
has endured continuous hunting throughout the years, leaving
an imprint on cracid abundances.
Consorcio Forestal Amaznico (CFA).- Tis region is char-
acterized by non-inundated primary forest with selective logging.
Te center of the area was located at 1024S, 7346W. Te veg-
etation is heterogeneous and dominated by Ficus sp., Cariniana
domesticata, Ocotea sp., Cedrelinga catenaeformis, Terminalia sp.
and Virola sp. Te undergrowth is semi-open and dominated by
the palm Lepidocaryum tessmani. Te forest canopy is higher than
40 m and mostly covered with lianas. Topography was mostly
nearly fat high terraces with few low terraces to the east. Eleva-
tion ranges 280 330 m. Te area endures moderate hunting
throughout the concession, around once a week by the forest
inventory and wood extraction crews, which are in the feld, but
heavy hunting pressure occurs along the northern side, almost
daily by local people living close to CFA.
Maderyja.- Tis region is characterized by non-inundated
primary forest with selective logging. Te center of the area was
located at 1106S, 7008W. Te vegetation is heterogeneous
with several dominant species, including Ficus sp., Swietenia
macrophylla and Coumarouna odorata. Te undergrowth is semi-
open and mostly dominated by Giant bamboo (Guadua sp.).
Te forest canopy is higher than 40 m and mostly covered with
lianas. Topography was dominated by undulated high terraces
with some small vertical clifs, and nearly fat low terraces along
the main rivers. Elevation ranges 280 350 m. Hunting pressure
is low in the region, around twice a month by the forest inven-
tory and wood extraction crews, and centered on medium-size
prey such as peccaries.
Species
Four species of cracids were expected to occur in all the study
areas. Te species are: Speckled chachalaca (Ortalis guttata),
Spix's guan (Penelope jacquacu), Blue-throated piping-guan
(Pipile cumanensis), and Razor-billed curassow (Mitu tuberosum).
Some characteristics of the species are explained in Table 1.
All four species are widespread and, excluding the Razor-
billed curassow, are relatively common in western Amazonian
rainforest (Rodrguez-Mahecha et al. 2005, Schulenberg et al.
2007). Despite its preferred habitats, the piping-guan can be
seen on terra frme occasionally (Schulenberg et al. 2007). As
Figure 1. Location of the study areas in Peru. Squares indicate the
study areas: Native Communities CCNN (1), Consorcio Forestal
Amaznico CFA (2), and Maderyja (3). Circles include areas with
comparative data on cracid species (Cracidae: Aves): Manu National
Park (1), Pacaya Samiria National Reserve (2 and 3), and Las Pie-
dras (4).
227
Hunting pressure on cracids in forest concessions
Rev. peru. biol. 18(2): 225 - 230 (August 2011)
the curassow avoids secondary growth (Rodrguez-Mahecha et
al. 2005) and is one of the most commonly hunted species of
the Amazonia (Cancino & Brooks 2006), its presence usually
denotes areas in good condition and with low or null hunting.
Trails
Selected trails were previously established for forestry in-
ventories and the ones used were separated > 500 m to avoid
correlation between them (Buckland et al. 1993, Jimnez et al.
2003). Trails were evaluated approximately for four hours per
transect, from 06:00- 10:00 h, and in the afternoon from 15:00
19:00 h. Data collected on the trails included species, number
of individuals/group, perpendicular distance from the trail to
the bird or center of the fock, and coordinates (where possible).
Most trails were parallel and routed in a systematic pattern. Te
native community areas were evaluated during April 2005. Of
14 trails averaging 5.9 km (83 km total), one-half of the trails
were evaluated three times each, and the remaining trails were
evaluated twice. Total length evaluated was 202 km. at CFA,
the evaluation was carried out during May and June 2004. Of
10 fve km trails (50 km total), eight trails were evaluated three
times, and two were evaluated once. Total length evaluated was
130 km. At Maderyja, the evaluation was carried out during
September 2005. Of 13 trails averaging 5.8 km (75 km total)
eight trails were evaluated four times each, and fve were evalu-
ated three times. Tus, total length evaluated was 271 km.
Density and abundance
Te line transect sampling methodology was used to estimate
density (Buckland et al. 1993). Te program Distance, version
6.0 (Buckland et al. 1993), was used to estimate densities of
species with at least 40 sightings. Distances to the observed
individuals were measured with a 50 m measuring tape and/or
with a rangefnder to use the datum in the Distance software.
However, if distribution patterns of observations (number of
observations in a distance range) are arranged very similar to
pre-selected data distribution models of the Distance software,
then fewer sightings may be enough to give a reliable estimate
of density, usually corresponding to a coefcient of variability
around or less than 30% (Buckland et al. 1993). All models
were run by the program to analyze which one ft the data best.
Density is presented as number of individuals/km
2
. Ad-
ditionally, an abundance index was used for the four species,
and was calculated as the number of individuals observed/10
km walked. Results were compared to densities and encounter
rates calculated in other studies, some of them carried out with
other methods, and on diferent seasons.
Comparisons with other studies
Te densities and encounter rates found in this study are
compared with density data from two Peruvian protected
areas: Manu National Park (Torres 1997) and Pacaya Samiria
National Reserve (Begazo 1997, Yahuarcani et al. 2009), and
with encounter rates at sites near Manu with hunting pressure
along the Las Piedras River (Schulte & Rossiter 2003) (Fig. 1).
Relative abundance data from Brazils Ja National Park (Borges
et al. 2001) are also compared. Density data for a congener of the
razor-billed curassow (Salvins curassow Mitu salvini; Johnson
1993) and for the wattled curassow (Crax globulosa, Yahuarcani
et al. 2009) are also used here for comparisons.
Results
Four species of cracids, described in methods, were found
in the three study areas: speckled chachalaca, Spix's guan, blue-
throated piping-guan and razor-billed curassow. Te Spixs guan
was found in all three areas, the chachalaca was absent from
the CFA, and the curassow and piping-guan were only found
in Maderyja. Te curassow in Maderyja was the only species
observed more than 40 times. Based on the distribution pattern
of distances and the coefcient of variability of the results for
both guans in Maderyja (n= 22 and 23), and the Spixs guan in
CFA (n= 21), densities were also calculated for the guans. Te
three species were commonly found in pairs or small groups,
and density of groups (clusters) was also calculated (Table 2).
SPECIES
Average
Length (cm)
Average
weight (g)
Elevation
(m)
Habitat preference
Speckled Chachalaca (Ortalis guttata) 50 550 below 1700 Varzea, riverine forest, forest edge, secondary forest
Spixs Guan (Penelope jacquacu) 80 1500 below 1600 Forest edge, Terra frme
Blue-throated Piping-Guan (Pipile cumanensis) 70 1000 below 1100 Riverine forest, Varzea
Razor-billed Curassow (Mitu tuberosum) 85 2300 below 1350 Riverine forest, Terra frme
Table 1. Characteristics of the studied cracid species
Source: Brooks et al. 2001, Rodrguez-Mahecha et al. 2005, Schulenberg et al. 2007.
Locality Species
Density of
individuals
(ind./km
2
- 95% CI)
Density
CV
Density of groups
(g/km
2
- 95% CI)
Average
group
size
Number of
observations
Encounter
rate:
ind./10 km
Encounter
rate:
g/10 km
Maderyja Ortalis guttata NA NA NA NA 6 0.44 0.22
Maderyja Penelope jacquacu 4.2 (2.37.7) 31.6% 2.2 (1.34.0) 1.7 23 1.44 0.85
Maderyja Pipile cumanensis 5.8 (3.310.3) 29.3% 4.6 (2.78.1) 1.4 22 1.14 0.81
Maderyja Mitu tuberosum 11.3 (7.417.3) 21.6% 6.9 (4.610.2) 1.7 41 2.62 1.51
CFA Penelope jacquacu 5.9 (3.59.9) 26.9% 3.6 (2.25.9) 1.8 21 2.85 1.60
CCNN Ortalis guttata NA NA NA NA 3 0.40 0.15
CCNN Penelope jacquacu NA NA NA NA 7 0.45 0.34
Table 2. Densities and encounter rates calculated for all species of cracids in the studied areas
228
Barrio
Rev. peru. biol. 18(2): 225 - 230 (Agosto 2011)
Te curassow in Maderyja had by far the highest density of the
four species in any area with 11.3 ind/km
2
(Table 2). Densities
for the piping-guan in Maderyja and the Spixs guan in Maderyja
and CFA were more or less similar when considering individu-
als, ranging 4.2 5.9 ind/km
2
(see Table 2). Te chachalaca was
found on few occasions in Maderyja and CCNN, and therefore
only the encounter rate was calculated (Table 2).
Te encounter rate for the Spixs guan in CFA and the
razor-billed curassow in Maderyja were highest with 2.85 and
2.62 ind/10 km, respectively (Table 2). However, encounter
rate results are not comparable, given that species do not have
the same probability of being detected, and the distribution of
observation distances difer among them.
Discusion
Razor-billed curassow
Te encounter rate of the curassow in Maderyja (2.6 ind/10
km) is much higher than encounter rates found at Las Piedras
(0.0 1.2 ind/10 km; Schulte & Rossiter 2003). Tis species
was not found in CCNN along the Ucayali River or in CFA.
Te contrast in densities between Maderyja and the hunted
sites may suggest that curassows could be afected by hunting
and population recovery takes several years (Begazo & Bodmer
1998, Estudillo-Lopez 1988, Silva & Strahl 1991, Strahl &
Grajal 1991). In Las Piedras, hunting in prior years seems to
have infuenced the curassow population more than current
hunting, as there is no statistical diference between areas with
and without timber activity (Schulte & Rossiter 2003).
Te density found in Maderyja is comparable to densities
found in a year-round study at Manu National Park (15.7 ind/
km
2
; Torres, 1997), and it is much higher than the reported
inside Pacaya-Samiria National Reserve (1.7 ind/km
2
; Begazo
1997), or at hunted sites surrounding Pacaya-Samiria (0.02
2.1 ind/km
2
; Begazo 1997). In Ja National Park the species is
recorded as rare, despite only light hunting in the area (Borges
et al. 2001). Density of Salvins curassow (Mitu salvini), an
ecologically similar congener to M. tuberosum, was calculated
as 3.8 ind/km
2
in Ecuadorian terra-frme forest with low hunt-
ing pressure, and 1.6 ind/km
2
in areas with moderate hunting
pressure (Johnson 1993). Density of the rare and similar sized
wattled curassow (Crax globulosa) in an area of Pacaya Samiria
National Reserve was calculated as 3 4 ind/km
2
and 0.8 1.5
groups/km
2
(Yahuarcani et al. 2009).
Spixs guan & Blue-throated piping-guan
Te encounter rate found for Spixs guan in CFA (2.9 ind/10
km) is twice as high as the rate in Maderyja (1.4 ind/10 km),
which in turn is twice as high as the highest density found in
any of the CCNN evaluated along the Ucayali river (0.14 0.7
ind/10 km). Yet, the encounter rates found in Maderyja and CFA
are lower than that of several of the six areas evaluated along Las
Piedras river (1.6 6.0 ind/10 km; Schulte & Rossiter 2003).
Te blue-throated piping-guan was not found around CCNN
or in the CFA. Te encounter rate for blue-throated piping-
guans in Maderija (1.1 ind/10 km) is higher than Las Piedras
(0.1 0.7 ind/10 km; Schulte & Rossiter 2003).
Te density of Spixs guan is lower in Maderyja (4.2 ind/
km
2
) and CFA (5.9 ind/km
2
) than in Manu (19.8 ind/km
2
;
Torres, 1997), but can be compared to fully protected zones
of Pacaya-Samiria (5.5 ind/km
2
, 95% CI = 3.2 9.2; Begazo
1997). Te density of the blue-throated piping-guan in Maderyja
(5.8 ind/km
2
) is comparable to Pacaya-Samiria (6.8 ind/km
2
,
95% CI= 3.3 13.8; Begazo 1997), and it is much higher than
Manu (1.8 ind/km
2
; Torres, 1997). Heavily hunted areas outside
Pacaya Samiria have lower densities of both species (0.22 and
0.44 for Spixs and piping-guans, respectively; Begazo 1997).
In Ja National Park, the Spixs guan was only infrequently
recorded, while the blue-throated piping-guan was considered
rare (Borges et al. 2001).
Densities and encounter rates for both guans are more or less
stable in areas with low hunting, where the pressure is distributed
over several species, so that guans are only hunted occasionally.
However, in areas with continuous hunting such as throughout
CCNN, hunting pressure of guans increases because of the lack
of other prey which was already over-hunted to local extinction.
Diferences in proportions of preferred habitats and competi-
tion may explain asymmetric encounter rate values between
the two species among areas studied or used for comparisons.
For example, Spixs guans prefer terra frme forest whereas
piping-guans prefer varzea (seasonally inundated forest) and
riverine forests (Brooks et al. 2001). Interestingly, the area of
varzea and riverine forests in Maderija is small compared to the
concessions on CCNN or CFA; nevertheless, Maderija was the
only study area where piping-guans were found. Te density of
piping-guans found there indicates a healthy population along
its riverine forests.
Hunting and logging throughout the area
Uncontrolled or excessive hunting may cause a larger impact
on the function of the forest than selective logging (Bennett &
Robinson 2000, Meijaard et al. 2005). Trails and road networks
inside forestry concessions facilitate hunting and can cause an
increase in hunting pressure. Te main cause of diferences
in large cracid densities is human perturbations (Begazo &
Bodmer 1998, Brooks et al. 2001, Cancino & Brooks 2006,
ONeill 1997).
In other areas of the Amazon curassows are the most preferred
game birds as they are large and easy to fnd in areas where the
population is stable (e.g. Brooks et al. 2001). Hunting was still
low and under supervision based on controls by the timber
company at the main road at Maderyja.
Te high abundance of razor-billed curassows and their
unwary behavior might corroborate that the hunting level in
Maderyja was very low and forest structure was adequate. Other
studied areas in CCNN were heavily hunted in the past, and
thus, lacked razor-billed curassows. Unperturbed primary Ama-
zonian forests with little or no hunting are correlated with the
abundance of large cracids (Aranibar-Rojas & Hennessey 2006,
Begazo 1997, Brooks 1999, ONeill 1997, Silva & Strahl 1991).
However, in the case of guans, extension of preferred habitats
and competition between species of more or less similar size
and habits might be taken into account when comparing sites
(Remsen & Cardif 1990). If there is a decrease in the number
of Cracid density or if their behavior becomes more wary we
can assume an increase in hunting pressure has occurred. As
current numbers indicate it might be possible to maintain an
area under selective logging while Cracid populations remain
stable. If the damage to the forest is low under selective logging,
229
Hunting pressure on cracids in forest concessions
Rev. peru. biol. 18(2): 225 - 230 (August 2011)
and hunting is directed towards less susceptible wildlife species,
then the impact on cracids should be low in turn.
Conservation and Development
Te populations of Cracid species are primarily afected by
hunting and habitat destruction (Brooks & Fuller 2006, Mei-
jaard et al. 2005, Rodrguez-Mahecha et al. 2005). Some cracid
species use secondary forests, but large areas of primary forest
free of hunting are necessary for their conservation (Begazo &
Bodmer 1998, Borges 1999). At present, when most of the Peru-
vian Amazon is being deforested due to forestry concessions and/
or oil or gas exploration and exploitation; proper management
towards wildlife is necessary to guarantee the conservation of the
taxa most susceptible to be afected, such as cracids.
Despite the four species of cracids treated here are considered
not to be threatened by the IUCN red list, in all cases it is stated
that the population trend appears to be decreasing (IUCN
2010). Moreover, some of the species are not only decreasing but
have disappeared from large tracts of the Amazonian rainforest
or occur at very low densities. A comprehensive assessment on
the razor-billed curassow and the blue-throated piping-guan,
species afected by unsustainable hunting (Begazo & Bodmer
1998), might show a declining trend sufcient as to be listed
as endangered species.
Acknowledgements
Te data used in this study were obtained while conducting
wildlife evaluations for the World Wildlife Fund-Peru (WWF),
under the project CEDEFOR. I am grateful to WWF for the
opportunity to publish some of the results. D. Brooks was
invaluable reviewing the manuscript. I thank F. Angulo and R.
McNeil for reviewing an early manuscript. I also thank all the
people that helped during the evaluations.
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Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata,
Puno, Per
Vctor Pacheco
1,2
, Gisella Mrquez
1
, Edith Salas
1
y Oscar Centty
1
Mammal diversity in the middle basin of the river Tambopata, Puno, Peru
1 Departamento de Mastozoolo-
ga, Museo de Historia Natural,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos, Apartado 14-0434,
Lima-14, Per.
E-mail Vctor Pacheco:
vpachecot@gmail.com
2 Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos.
Presentado: 22/02/2011
Aceptado: 14/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
El presente trabajo documenta la diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata, uno de los
vacos de informacin ms importantes del Per. Se evaluaron cinco localidades en Puno (San Fermn 850
m, Curva Alegre 950 m, Challohuma 1200 m, Yanahuaya 1600 m y Yanacocha 1985 m). El esfuerzo de cap-
tura fue de 7072 trampas noche y 201 redes noche. Se registraron 76 especies en el rea de estudio de los
cuales 16 especies estaban bajo alguna categora de conservacin. Los murcilagos y los roedores fueron los
rdenes ms diversos (67,5%). Los ndices de diversidad (H y Simpson) de los mamferos menores muestran
una correlacin negativa y moderada con la altitud. La Abundancia Relativa (AR) de los murcilagos tuvo una
fuerte correlacin negativa respecto de la altitud, mientras que los mamferos pequeos terrestres una fuerte
correlacin positiva. Los marsupiales Marmosa (Micoureus) demerarae, Marmosops bishopi y Marmosops
impavidus; el roedor Neacomys musseri; y los murcilagos Platyrrhinus albericoi, P. masu, P. nigellus, Eumops
auripendulus y Cormura brevirostris son los primeros registros para el departamento de Puno. Las especies
de roedores Oxymycterus juliacae y Akodon baliolus son consideradas validas. Las especies Sturnira lilium y
Akodon baliolus fueron las que obtuvieron una mayor AR. Nuestros resultados, adicionados a literatura previa,
indican que la cuenca del ro Tambopata alberga actualmente 141 especies de mamferos. Finalmente, reco-
mendamos la extensin de la zona sur de la Zona de Amortiguamiento del PNBS hasta los bosques montanos
de Yanacocha, para la proteccin de la fauna de la cuenca media del ro Tambopata.
Palabras Clave: Diversidad, Mamferos, Puno, Tambopata, Gradiente altitudinal, Conservacin.
Abstract
This study documents the mammalian diversity in the Tambopata River middle basin, one of the most important
information gaps in Peru. Five sites were evaluated in Puno (San Fermn 850 m, Curva Alegre 950 m, Challo-
huma 1200 m, Yanahuaya 1600 m, and Yanacocha 1985 m). The trapping effort was 7072 trap-nights and 201
mistnet-nights. 76 species were recorded in the study area, including 16 species under some conservations
category. Bats and rodents were the most diverse orders (67.5%). The diversity indices of Shannon-Wiener
and Simpson for small mammals show a moderate and mild negative correlation with elevation, respectively.
Meanwhile the altitude is negatively correlated with the relative abundance (RA) of bats, and positively with
the RA of non-volant mammals. The marsupials Marmosa (Micoureus) demerarae, Marmosops bishopi and
Marmosops impavidus; the rodent Neacomys musseri, and bats Platyrrhinus albericoi, P. masu, P. nigellus,
Eumops auripendulus and Cormura brevirostris are frst records for the department of Puno. Akodon baliolus
and Oxymycterus juliacae are considered valid species. The species Sturnira lilium and Akodon baliolus were
those with the highest RA. Our records, added to published and unpublished data, indicate that the Ro Tam-
bopata watershed is habitat of 141 species of mammals. Finally, we recommend the extension of the southern
part of the buffer zone of the PNBS to include the montane forests of Yanacocha, to protect the unique middle-
elevation fauna of the Ro Tambopata watershed.
Kewwords: Diversity, Mammals, Puno, Tambopata, Altitudinal gradient, Conservation.
Introduccin
El Per, con 508 especies, ocupa el quinto lugar en diversidad
de mamferos en el mundo (Pacheco et al. 2009) debido a la
gran complejidad geogrfca, climtica y de ambientes; caracte-
rsticas relacionadas a la presencia de la Cordillera de los Andes
y la Corriente Peruana. Esta diversidad vara segn la regin
biogeogrfca del pas, con la mayor diversidad de especies en
la Selva baja (Voss & Emmons 1996, Emmons & Feer 1997,
Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009), seguido por las Yungas y
otras regiones biogeogrfcas (Pacheco et al. 2009).
Una de las zonas poco conocidas, en su diversidad de mamfe-
ros es la cuenca media del ro Tambopata, en el departamento de
Puno. Esta zona se encuentra cerca al Parque Nacional Bahuaja
Sonene (PNBS), rea importante para el pas por pertenecer al
ncleo del Corredor de Conservacin Vilcabamba-Ambor, uno
de los corredores de conservacin ms importantes en el mundo
(Ministerio de Agricultura 2003). El ro Tambopata nace de los
nevados del altiplano peruano- boliviano en La Paz y corre en
direccin SO-NE hasta la localidad de San Fermn, cambiando
de all en direccin SE-NO hasta desembocar aguas abajo en
el ro Madre de Dios. La cuenca media, arriba de los 800 m
de altitud incluye hbitats de bosque pre-montano tropical y
bosque montano.
Esta zona se encuentra poco documentada, con pocos in-
ventarios realizados por Hinojoza et al. (1987), Patton y Smith
(1992) y Da Silva (1998), pero no se cuenta con un inventario
completo de mamferos. No obstante, Pacheco et al. (2007b),
usando mtodos deductivos e inductivo (Maxent) estimaron
que dicha zona alberga una alta cantidad de especies endmicas.
En este contexto el presente trabajo contribuye a documentar
la composicin y diversidad de mamferos de la cuenca media
del ro Tambopata durante dos expediciones realizadas, una en
la poca seca y otra en la poca hmeda, y la revisin de bases
de datos y literatura especializada, con los objetivos de: 1) Pro-
ducir una lista de especies presentes para el rea de estudio, 2)
Determinar la abundancia relativa e ndices de diversidad a lo
largo de una gradiente altitudinal, 3) Evaluar el estado de con-
servacin de las especies endmicas, raras, o listadas en alguna
232
Pacheco1 et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (Agosto 2011)
categora de conservacin y 4) Sugerir la conservacin de reas
basadas en criterios de diversidad, endemismo y presencia de
especies amenazadas.
rea de estudio.- La cuenca del ro Tambopata es una regin
muy extensa, cuya parte baja es mejor conocida por cruzar el
PNBS. Para el presente trabajo se evaluaron cinco localidades
en la cuenca media del ro Tambopata, de 850 m a casi 2000 m
de elevacin, en el ao 2009. En la primera etapa se evaluaron
dos localidades con hbitats pre-montanos bajos: Curva Alegre
y San Fermn, por aproximadamente 20 das, del 11 al 31 de
mayo. En la segunda salida se evaluaron 3 localidades con
hbitats pre-montanos y montanos: Yanacocha, Yanahuaya y
Challohuma por aproximadamente 27 das, del 12 de agosto al
09 de septiembre (Fig. 1). Los datos de coordenadas y elevacin
para las 5 localidades se presentan en la Tabla 1.
Localidades.-
San Fermn (850 m).- En el distrito de San Pedro de Pu-
tina Punco, dentro de la Zona de Amortiguamiento (ZA) del
PNBS. Incluye los hbitats de bosque pre-montano bajo, pacal
y cafetal. El bosque pre-montano bajo muestreado cerca de la
quebrada San Fermn presenta pendiente suave con pocos rboles
grandes y rectos de 25m de altura aprox., con abundantes lianas
cubiertas de epftas y musgos; y algunas palmeras; el sotobosque
es relativamente abierto y el suelo presenta bastante humus. El
pacal, compuesto por abundantes bambes, est ubicado en el
margen del ro Tambopata, donde el suelo es arenoso pero por
sitios es ms pedregoso, en general presenta poca vegetacin. Y
el cafetal se encuentra representado por el monocultivo de caf.
El ambiente es en general muy hmedo.
Curva Alegre (950 m).- En el distrito de San Pedro de
Putina Punco, dentro de la Zona de Amortiguamiento (ZA)
del PNBS. Incluye los hbitats de bosque pre-montano bajo,
ecotono bosque-ro y cultivos de ctricos de naranja, mandarina,
Figura 1. Ubicacin de localidades muestreadas. PNBS=
Parque Nacional Bahuaja Sonene. Localidades: 1=Yanaco-
cha, 2=Yanahuaya, 3=Challohuma, 4=Curva Alegre y 5=San
Fermn.
Localidad Unidad de vegetacin Transectos Altitud (msnm)
Coordenadas
Sur Oeste
Yanacocha Bosque montano
Pun-11
1941 -14,1933 -69,2558
Pun-12
Pun-13
1985 -14,1925 -69,2542
Pun-14
Yanahuaya
Pacal
Pun-15
1643 -14,2411 -69,1711
Pun-16
Diversos cultivos (Bosque pre-montano)
Pun-17
1623 -14,2408 -69,1711
Pun-18
Challohuma
Cultivos de ctricos
Pun-19
1200 -14,2097 -69,1489
Pun-20
Bosque pre-montano
Pun-21
1265 -14,21 -69,1453
Pun-22
Curva Alegre
Bosque premontano bajo
Pun-01
950 -14,0417 -68,9614
Pun-02
Pun-03
Pun-04
Ecotono bosque-ro
Pun-05
Pun-06
San Fermn
Cafetal
Pun-07
850 -13,9436 -68,9761
Pun-08
Pacal Pun-09
Bosque pre-montano bajo Pun-10
Tabla 1. Ubicacin de los lugares de muestreo en la cuenca media del ro Tambopata.
233
Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (August 2011)
lima y toronja. El bosque pre-montano bajo muestreado presenta
parches de bosque secundario pero se encuentra representado
principalmente por cerros llenos de vegetacin frondosa con pre-
sencia de rboles altos de unos 25 m de altura aprox. y palmeras,
con sotobosque cerrado. La zona de ecotono se encuentra en las
faldas de cerros abruptos al borde de un ro no muy caudaloso,
la vegetacin es densa y herbcea con pocos arbolillos y el suelo
es pedregoso con rboles cados.
Challohuma (1200 m).- En el distrito de San Juan del Oro,
fuera de la ZA del PNBS. Incluye los hbitats de bosque pre-
montano y cultivos de ctricos de naranja, mandarina y limas
dispersos por toda la zona. El bosque pre-montano presenta
pendiente pronunciada, con algunos rboles grandes y rectos
de hasta 15m de altura y con un dimetro de grosor de 50 cm
aproximadamente; con presencia de lianas cubiertas de epftas
y musgos. Suelo cubierto por abundantes herbceas (algunas
con tallo y hojas espinosas), con abundante humus y presencia
de sitios pedregosos donde se forman algunos cuerpos de agua.
Ambiente muy hmedo.
Yanahuaya (1600 m).- En el distrito de Yanahuaya, fuera
de la ZA del PNBS. Incluye los hbitats de pacal y bosque pre-
montano con presencia de diversos cultivos. Ambos hbitats son
de pendiente suave. El pacal con abundantes bambes y rboles
delgados, la mayora secos, con alturas de 6 a 12m de altura
aprox., se encuentra rodeando un cultivo de maz; el suelo est
generalmente cubierto con abundantes hojas secas de bamb y
pasto, aunque por algunos sitios es pedregoso. El bosque pre-
montano presenta un suelo pedregoso con presencia de rboles
pequeos y delgados, donde se cultivan platanales, cafetales,
pias y yucas. En general el ambiente es seco.
Yanacocha (1985 m).- En el distrito de Alto Inambari,
fuera de la ZA del PNBS. Incluye el hbitat de bosque monta-
no. Cerros con presencia de parches de bosque secundario. La
vegetacin es semi frondosa, con rboles delgados, medianos y
grandes de aprox. 15m de altura, en su mayora cubiertos de
humus y lianas. Suelo limoso, muy hmedo, lleno de hojarasca
y pastos, algunas zonas son rocosas, con presencia de cuerpos
de agua sobre las rocas grandes y la pendiente va de moderada
a fuerte. El rea est cerca a una zona poblada pero hay pocos
cultivos de ctricos. El ambiente en general es muy hmedo con
densas neblinas por las maanas.
Material y mtodos
La metodologa consisti en el uso simultneo de trampas y
redes en los diversos tipos de hbitats siguiendo la metodologa
detallada en Pacheco et al. (2007a). Se emplearon trampas de
golpe (Museum Special y Vctor), trampas de caja (Sherman
live trap), lneas pitfall y redes de niebla, todas ubicadas en
sitios ptimos, dedicndose siete das de trampeo por localidad
de muestreo. Las trampas fueron dispuestas en transectos de
30 estaciones, con un par de trampas por estacin, por lo ge-
neral una combinacin de Vctor-Sherman o Museum Special-
Sherman; y con una separacin de aproximadamente 10 m
entre las estaciones de trampeo, en un hbitat relativamente
homogneo. El cebo fue estndar, consistente en una mezcla
de avena, mantequilla de man, vainilla, miel de abeja, pasas y
diferentes tipos de semillas para canarios. Las trampas fueron
armadas en la tarde, revisadas en las primeras horas de la maana
y cebadas nuevamente en la tarde.
La evaluacin de murcilagos se realizo utilizando redes de
niebla de 12 m o 6 m de largo por 2,5 m de alto dispuestas en
lugares ptimos, como caminos o quebradas, cerca de posibles
refugios (e.g., cuevas, acantilados) y reas de forrajeo (e.g., cerca
de rboles con frutos, humedales, estanques). Las redes fueron
revisadas cada hora aproximadamente, entre las 18:00 y las
24:00; cerrndose en la ltima revisin. Las redes fueron tambin
cambiadas de lugar regularmente para cubrir los diferentes tipos
de hbitats. En total se evaluaron 19 transectos para la captura
de mamferos no voladores y 10 transectos para voladores; con
un esfuerzo de muestreo total de 7072 trampas noche y 201
redes noche (Tabla 2).
Los especmenes capturados se preservaron como pieles,
crneos y carcasas, o ejemplares completos en lquido (fjado
en formol al 10% por 10 das y luego preservado en alcohol al
70%), y fueron identifcados con un nmero de colector. Los
especmenes se sacrifcaron mediante dislocacin cervical o por
inyeccin intramuscular de una sobredosis del anestsico Keta-
mina al 10%, en una dosis de 20 mg por kilogramo de peso. Se
registraron los datos del lugar de muestreo, tipo de hbitat, la
estacin y tipo de trampa. Adicionalmente, se tomaron las medi-
das estndar (longitud total, cola, pata y oreja; adems longitud
del antebrazo y el trago para los murcilagos), el peso, sexo, edad
y la condicin reproductiva de cada espcimen colectado. Los
especmenes se encuentran depositados en el Departamento de
Mastozoologa del Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, Lima-Per, para cualquier
referencia o estudio posterior.
La presencia de los mamferos de mayor tamao fue eva-
luada mediante entrevistas y registros directos (observaciones,
vocalizaciones, etc.) e indirectos (huellas, heces, madrigueras,
etc.). Se entrevist a pobladores o trabajadores locales, prefe-
rentemente varones residentes en el rea de estudio, con ayuda
de un modelo de preguntas preestablecidas e ilustraciones de
especies probablemente presentes en la zona (ver Emmons &
Feer 1997 y Pacheco et al. 2007a). Las observaciones registradas
en los lugares de muestreo se realizaron durante el estableci-
miento o la revisin de los transectos de mamferos pequeos,
o durante el desplazamiento entre localidades, anotndose para
cada observacin la hora, ubicacin georeferenciada, tipo de
vegetacin y nmero de individuos. Las especies registradas a
travs de encuestas u observaciones no fueron incluidas en los
anlisis cuantitativos.
En el presente trabajo se sigue principalmente la nomen-
clatura taxonmica empleada en Pacheco et al. (2009) quienes
Localidad
Unidad de
Vegetacin
Trampas noche Redes noche
NT EC NT EC
Yanacocha BM 4 1680 2 51
Yanahuaya PC, DC 4 1440 2 42
Challohuma BPM, CR 4 1432 2 41
Curva Alegre BPB, E 4 1440 2 42
San Fermn CF, PC, BPB 3 1080 2 25
TOTAL 19 7072 10 201
Tabla 2. Esfuerzo de muestreo de pequeos mamferos no voladores
y voladores por localidad evaluada en la cuenca media del ro Tam-
bopata. Donde: BM = bosque montano, BPM=bosque pre-montano,
BPB = bosque pre-montano bajo, E = ecotono bosque-ro, CF= cafetal,
PC = pacal, DC = diversos cultivos, CR = cultivo de ctricos. NT = No
transectos. EC = esfuerzo de captura.
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Pacheco1 et al.
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incorporaron cambios sobre los presentados en Wilson y Reeder
(2005) y Gardner (2008), sin embargo nosotros consideramos
a los rdenes Pilosa y Cingulata como subrdenes de Xenarthra
siguiendo la taxonoma de Van Dijk et al. (1999), Springer et
al. (2003), Nishijara et al. (2006) y Nishijara et al. (2009). Los
nombres comunes empleados siguen a Pacheco et al. (2009).
Para un estimado completo de la cuenca del Ro Tambopata se
incorporan los registros de Ascorra y Orihuela (in litt.) y Foster
et al. (1994), cuya nomenclatura fue previamente actualizada.
Para estandarizar el esfuerzo de muestreo, este se expresa
como trampas noche para el caso de los pequeos mamferos no
voladores y como redes noche para los mamferos voladores. Se
determina la abundancia relativa (AR) de una especie en relacin
al esfuerzo de captura empleado. As, la abundancia relativa de
los marsupiales y roedores es el nmero de individuos capturados
(incluyendo los liberados) por cada 100 trampas noche, y el de
murcilagos es el nmero de individuos capturados (incluyendo
los liberados y excluyendo los recapturados) por cada 10 redes
noche. El esfuerzo de captura por cada localidad se presenta en
la Tabla 2.
La diversidad de los lugares de muestreo fue estimada en
base a la riqueza de especies (S), los ndices de diversidad de
Shannon-Wiener, de Simpson y equitatividad (Krebs 1989). Se
utiliz el coefciente de correlacin de Pearson para evaluar la
relacin entre la abundancia relativa y la diversidad de mamferos
con la elevacin.
El estado de conservacin de las especies, especialmente las
endmicas y amenazadas, fueron evaluadas con el contexto de la
legislacin vigente (Decreto Supremo N 034-2004-AG), y los
acuerdos internacionales (CITES 2010, IUCN 2008).
Resultados
Composicin de especies
Se obtuvieron 471 especmenes, de los cuales 143 especme-
nes fueron liberados despus de haber determinado la especie y
tomado sus medidas. Se obtuvieron tambin 17 observaciones
de mamferos medianos o grandes, adems de varias entrevistas
consideradas confables.
Las revisiones taxonmicas para la determinacin de las
especies confrman la presencia de 76 especies de mamferos
nativos para las cinco localidades evaluadas en la cuenca media
del ro Tambopata, las que incluyen cinco didelfmorfos, tres
xenarthros, ocho primates, 18 roedores, un lagomorfo, 33
murcilagos, cuatro carnvoros, un perisodctilo y tres cetartio-
dctilos (Apndice 1).
Como era de esperarse en el rea de estudio, los murcilagos
(33 especies, 42,8%) y los roedores (19 especies, 24,7%) fueron
los rdenes ms diversos, sumando ambos el 67,5% del total
de especies, mientras que los otros siete rdenes reportados
acumulan solo el 32,5% de especies. Dentro de estos rdenes,
las familias Phyllostomidae y Cricetidae fueron las ms repre-
sentadas (87,50 y 52,63% respectivamente). Los lagomorfos y
perisodctilos, cada uno con una sola especie, fueron los rdenes
menos diversos. Por otro lado, a nivel de familias, los roedores,
los murcilagos y los carnvoros presentaron la mayor diversidad,
con siete, tres y tres familias respectivamente.
Se sigue aqu a Allen (1900) al reconocer a Oxymycterus julia-
cae como especie valida. Un ejemplar capturado en Challohuma
presenta la nariz ancha, en forma de trompa y con la punta
levantada hacia arriba, el rostrum proporcionalmente ancho y
otras caractersticas que concuerdan con Allen (1900) y que no
estn presentes en ejemplares de O. inca encontrados en la misma
cuenca a menor elevacin. Por otro lado, Akodon baliolus fue des-
crito como A. aerosus baliolus por Osgood (1915) en base a una
serie de Inca Mines, ro Inambari, Puno. Sin embargo, Smith y
Patton (2007) demostraron que aerosus no es monofltico. Pre-
viamente, Patton y Smith (1992) conservativamente incluyeron
baliolus, as como surdus, dentro de aerosus, remarcando que uno
o ambos podran ser especies vlidas distintas de aerosus. Patton
et al. (1990) tambin documentaron variaciones extensivas en
nmero diploide entre poblaciones de aerosus, con 2n 40 en el
departamento de Ayacucho, 22 en el departamento de Cuzco
y 38 en Puno. Adems, se sustenta aqu el reconocimiento de
baliolus al encontrar que este taxa tiene los nasales cortos, que
no se extienden mas all de los premaxilares, lo cual no es visto
en muestras de aerosus s.s. de Ecuador y otras poblaciones del
norte y centro del Per. Estos argumentos taxonmicos son
tratados en extenso en una publicacin aparte.
Entre las especies registradas, varios son nuevos registros re-
gionales o proporcionan informacin adicional sobre la especie.
Los marsupiales Marmosa (Micoureus) demerarae y Marmosops
bishopi, capturados en San Fermn, Yanahuaya, Yanacocha; y
Challohuma respectivamente, son los primeros registros para
el departamento de Puno. El marsupial Marmosops impavidus,
capturado en Yanahuaya y Challohuma, representa el primer
registro para el departamento de Puno y el ms austral en su
distribucin. El marsupial Monodelphis peruviana, es una especie
muy rara siendo nuestro ejemplar colectado en Curva Alegre el
segundo registro conocido para Puno. El roedor Neacomys mus-
seri capturado en San Fermn, viene a ser el primer registro para
Puno y el ms austral conocido para la especie. Los murcilagos
Eumops auripendulus capturado en Challohuma, Platyrrhinus
nigellus capturado en Curva Alegre y el murcilago Platyrrhi-
nus masu capturado en San Fermn, Curva Alegre, Yanahuaya
y Yanacocha, representan tambin primeros registros de sus
especies para el departamento de Puno. El murcilago Platyrr-
hinus albericoi, capturado en San Fermn y Curva Alegre, viene
a ser el primer registro para el departamento de Puno a menor
elevacin. Se registra Carollia manu a 850 m en San Fermn,
630 m ms abajo que el rango de elevacin mnimo conocido
(1480 m, Pacheco et al. 2004). Esta especie fue encontrada en
simpatra con C. perspicillata, C. brevicauda y C. benkeithi. El
murcilago Histiotus velatus capturado en Challohuma es una
especie rara y nuestros registros son los primeros de su especie
para Puno. Adicionalmente tambin encontramos en la colec-
cin MUSM el primer registro de Cormura brevirostris para el
departamento de Puno.
Al compararse las localidades evaluadas (Apndice 1, Fig.
2), se observa que San Fermn y Curva Alegre, ambas a menor
elevacin y en bosque pre-montano bajo tropical, registraron la
mayor diversidad de especies con 40 y 38 especies respectiva-
mente, mientras que Yanahuaya fue el lugar menos diverso con
21 especies. A nivel de familias y rdenes, Curva Alegre es la
localidad ms diversa (Apendice 1). Yanahuaya, con un hbitat
de pacal en un bosque pre-montano seco, resalta por ser la lo-
calidad ms diversa dentro del orden Rodentia. San Fermn y
Curva Alegre tambin presentaron una notable diversidad dentro
del orden Chiroptera (Fig. 2). Tambin se observa que la mayor
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Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata
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diversidad del orden Primates se concentra a menores elevaciones
en las localidades de San Fermn, Curva Alegre y Challohuma a
850, 950 y 1200 m respectivamente. En general, el nmero de
especies de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata
disminuye mostrando una correlacin negativa signifcativa (P
< 0,05) con el aumento de la elevacin (r= -0,93).
El oso de anteojos (Tremarctos ornatus) registrado por heces
y marcas de sus garras en un rbol en Yanacocha y Challohuma
respectivamente son dos reportes indirectos de la presencia del
oso andino en la cuenca media del ro Tambopata, confrmando
su actual distribucin en el departamento de Puno. Adems
el registro de Challohuma evidencia ser hasta el momento, el
registro ms austral confrmado para la distribucin del oso
andino en el Per (Mrquez & Pacheco 2010).
Finalmente, se presenta una lista actualizada de la mastofauna
presente en el rea del Tambopata basada en nuestros registros
y de publicaciones previas (Apndice 1), sumando un total de
141 especies de mamferos; 114 presentes en la cuenca baja y
76 en la cuenca media; mostrando que la mayor diversidad de
mamferos se halla a elevaciones bajas.
Abundancia relativa
Se obtuvieron datos de abundancia relativa (AR) para las
especies capturadas y se analizaron para el grupo de mamferos
no voladores (marsupiales y roedores) y voladores (murcilagos).
En el primer grupo se observa que la localidad de Yanahuaya
registra la mayor AR seguida de Challohuma y Yanacocha con
valores similares. San Fermn registra los valores de AR ms
bajos. Al parecer AR ms altos estn relacionadas con hbitats
de elevaciones altas dado que muestran una correlacin posi-
tiva moderada con la elevacin (r= 0,72). En los bosques pre-
montanos de Yanahuaya el roedor Akodon baliolus alcanz la ms
alta AR, mientras que a menores elevaciones en San Fermn y
Curva Alegre Euryoryzomys nitidus fue el ms abundante. Los
didelfmorfos Marmosops noctivagus y Monodelphis peruviana
fueron ms bien raros, con AR muy baja (Tabla 3).
Para los murcilagos, la localidad de Curva Alegre presenta la
mayor abundancia seguida de San Fermn. Yanahuaya registra
los valores de AR ms bajos. La correlacin negativa moderada
entre la AR y la elevacin (r= -0,76) sugiere que la AR es ms
alta a menores elevaciones (Tabla 4). En el bosque pre-montano
bajo tropical de San Fermn las especies Sturnira lilium y Carollia
benkeithi fueron las ms abundantes, mientras que en Curva
Alegre y Yanacocha, Sturnira lilium es la especie con mayor AR.
Esta ltima especie es tambin la que registra la mayor AR en
toda el rea de estudio. En Challohuma, Uroderma bilobatum e
Histiotus velatus son las especies ms abundantes, mientras que
para Yanahuaya es Carollia brevicauda.
Los registros realizados por avistamientos, encuestas, huellas,
vocalizaciones, heces, etc. proporcionaron un estimado cualitati-
vo de abundancia. En San Fermn se han realizado avistamientos
de pichicos Saguinus fuscicollis, machines Cebus apella, frailecillos
Saimiri boliviensis y maquisapas Ateles chamek; los cuales son
considerados frecuentes por los pobladores locales. Tambin se
registraron vocalizaciones casi diarias del mono coto Alouatta sp.,
probablemente A. sara. en Pampa Grande, poblado cercano a San
Fermn y en Challohuma se observ una mascota del machn
negro Cebus apella, de igual forma para esta ltima localidad se
observ una mascota del pichico Saguinus fuscicollis y una mas-
cota de una cra del tocn de Madidi Callicebus aureipalatii, el
cual provino de zonas ms bajas del ro Tambopata, de la selvas
de San Pedro de Putina Punco, segn comentaron sus dueos.
En San Fermn se registraron todos los avistamientos de ardillas
reportadas en el presente trabajo. En todas las localidades excepto
en Yanacocha se registraron vocalizaciones diarias del cono-cono
boliviano Dactylomys boliviensis, considerado por nosotros como
una especie localmente abundante.
Figura 2. Nmero de especies de mamferos registradas por locali-
dad en la cuenca media del ro Tambopata. Se considera el total de
registros por captura, encuesta, avistamiento, huellas, heces y otros.
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Akodon baliolus 0,91 2,08 0,95
Euryoryzomys nitidus 0,28 0,83
Hylaeamys perenensis 0,07
Lenoxus apicalis 0,07 0,24
Neacomys musseri 0,09
Neacomys spinosus 0,07 0,24
Nephelomys keaysi 0,14
Oecomys bicolor 0,09 0,07
Oligoryzomys destructor 0,35 0,07 0,10
Oxymycterus juliacae 0,07
Marmosa (Micoureus) demerarae 0,09 0,07 0,18
Marmosops bishopi 0,35
Marmosops impavidus 0,07 0,07
Marmosops noctivagus 0,07
Monodelphis peruviana 0,07
Total 0,56 0,97 1,89 2,57 1,79
Tabla 3. Abundancia relativa de mamferos no voladores por localidad
evaluada en la cuenca media del ro Tambopata.
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Didelphimorphia
Xenarthra
Primates
Rodentia
Lagomorpha
Chiroptera
Carnivora
Perissodactyla
Cetartiodactyla
850 m 950 m 1200 m 1600m 1985 m
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Pacheco1 et al.
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ndices de diversidad
Los valores de los ndices de diversidad de Shannon-Wiener
(H) y de Simpson (1 D), se obtuvieron de los individuos
capturados de cada localidad y se presentan en la Tabla 5. Se
observa que San Fermn (850 m) y Challohuma (1200 m) son
las localidades con mayor diversidad (H= 4,20 y 3,52 respec-
tivamente), mientras que Yanahuaya (1600 m) y Curva Alegre
(950 m) son los de menor diversidad (H=2,17 y 3,22 respec-
tivamente), refejando el peso que da el ndice a la riqueza de
especies. En cambio con el ndice de dominancia de Simpson
a excepcin de Yanahuaya que registra el valor ms bajo (1 D
= 0,58), las otras localidades presentan valores bastante altos
y similares a pesar de las grandes diferencias en el nmero de
especies. Se observa que los ambientes pre-montanos y montanos
de la cuenca media del ro Tambopata muestran una correlacin
negativa dbil entre los valores de H y la elevacin (r = -0,50),
mientras que con el ndice de dominancia la correlacin es an
ms dbil (r = -0,27) por ello no se concluye que exista una
asociacin lineal entre la diversidad y la elevacin. En cuanto a
la equidad (J) se observa que fue alta en todos los lugares con
excepcin de Curva Alegre y Yanahuaya.
Estado de conservacin
En las localidades evaluadas de la cuenca media del ro Tam-
bopata se registraron 16 especies listadas en alguna categora de
amenaza en la legislacin peruana (Ministerio de Agricultura
2004), en la lista roja de la Unin Internacional para la Con-
servacin de la Naturaleza y los Recursos Naturales (IUCN
2008), o en los apndices de la Convencin sobre el Comercio
Internacional de Especies Amenazadas de fora y fauna (CITES
2010). Estas especies son un oso hormiguero, siete primates, dos
roedores, tres carnvoros, un tapir y dos cetartiodctilos (Tabla
6). De ellas los primates Ateles chamek y Lagothrix cana y el oso
de anteojos Tremarctos ornatus son las especies ms amenazadas;
incluso esta ltima es considerada en la actualidad como una
especie rara por los pobladores locales. El tapir Tapirus terrestris y
el oso hormiguero gigante Myrmecophaga tridactyla se encuentran
en estado vulnerable; la primera es considerada una especie rara
y la segunda una especie comn por lo pobladores de la zona.
El tigrillo Leopardus pardalis, el puma Puma concolor y el oso
de anteojos Tremarctos ornatus son especies considerada como
especies en peligro de extincin por el CITES. Mientras que,
todos los primates, el oso hormiguero Myrmecophaga tridactyla,
el tapir Tapirus terrestres, el sajino Pecari tajacu y la huangana
Tayassu pecari registrados en el presente estudio son especies
que no estn necesariamente amenazadas de extincin pero que
podran llegar a estarlo a menos que se controle estrictamente
su comercio. El majaz Cuniculus paca es considerado una espe-
cies frecuente y es cazada por los pobladores locales, por lo que
podra verse amenazada siendo considerada por el CITES como
una especie que cuenta con el apoyo internacional para evitar la
explotacin insostenible o ilegal de la misma.
Especies
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Desmodus rotundus 0,40 0,71
Anoura caudifer 0,40 0,48
Anoura geoffroyi 0,98 1,18
Glossophaga soricina 0,8 0,48 0,49
Chrotopterus auritus 0,24
Phyllostomus hastatus 0,24
Carollia benkeithi 4,4 0,95
Carollia brevicauda 2,8 0,95 0,73 0,95 1,57
Carollia manu 0,40
Carollia perspicillata 4 2,62 0,24 0,24
Artibeus glaucus 0,40 1,67 0,24 0,24 1,37
Artibeus lituratus 0,40
Artibeus obscurus 2,40 0,24
Artibeus planirostris 2,40 1,19 0,24 0,24 0,78
Chiroderma salvini 0,24
Chiroderma trinitatum 0,40 0,24
Mesophylla macconnelli 0,40
Platyrrhinus albericoi 0,80 0,24
Platyrrhinus brachycephalus 0,80 0,71
Platyrrhinus incarum 2,40 0,24
Platyrrhinus infuscus 0,80
Platyrrhinus masu 2 0,95 0,24 0,98
Platyrrhinus nigellus 1,20 1,19
Sturnira erythromos 1,67 0,20
Sturnira lilium 4,40 19,76 0,24 0,48 3,14
Sturnira magna 0,71
Sturnira oporaphilum 3,60 5,24 0,24 0,20
Uroderma bilobatum 0,40 0,95 1,46
Eumops auripendulus 0,49
Tadarida brasiliensis 0,24 0,20
Histiotus velatus 1,46
Myotis albescens 0,24
Myotis nigricans 0,40
Total 36,40 116,67 34,44 2,38 9,61
Tabla 4. Abundancia relativa de mamferos voladores por localidad
evaluada en la cuenca media del ro Tambopata.
Localidad San Fermn Curva Alegre Challohuma Yanahuaya Yanacoha
Unidad de vegetacin CF, PC, BPB BPB, E BPM, CR PC, DC BM
N de especies 27 25 17 13 14
N de individuos 97 189 49 47 79
H' 4,20 3,22 3,52 2,17 3,36
H' max 4,75 4,64 4,09 3,70 3,81
J' 0.88 0.69 0.86 0.59 0.88
1-D 0,93 0,78 0,88 0,58 0,88
Tabla 5. ndices de diversidad, nmero de especies e individuos capturados para las localidades evaluadas en la cuenca media del ro
Tambopata. Unidades de vegetacin: CF = cafetal, PC = pacal, BPB = bosque pre-montano bajo, E = ecotono bosque-ro, BPM = bosque
pre-montano, CR = cultivos de ctricos, DC = diversos cultivos y BM = bosque montano. ndices de diversidad: H = ndice de diversidad de
Shannon-Wiener, 1-D = ndice de diversidad de Simpson, H' max = ndice de diversidad mxima y J' = ndice de equidad.
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Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (August 2011)
Conservacin
La cuenca del ro Tambopata atraviesa el Parque Nacional
Bahuaja Sonene y la Reserva Nacional del Tambopata, y albergan
una alta diversidad de especies y hbitats que van desde los 400
m hasta cerca de los 2000 m de elevacin (Ministerio de Agri-
cultura 2003). Lamentablemente la zona media de la cuenca del
ro Tambopata se ve afectada por un manejo no planifcado de
las actividades econmicas de la regin, tales como la deforesta-
cin, la minera informal y la produccin de monocultivos e.g.
de caf que traen como consecuencia la prdida de la diversidad
y la degradacin de los hbitats. Se ha observado la construc-
cin de carretas que proyectan llegar hasta el borde del Parque
Nacional Bahuaja Sonene lo que infuira en un incremento de
colonos en la ZA del PNBS con la consecuente alteracin del
hbitat. Tambin hay indicios y avistamientos de cultivo ilegal
de coca. Todos estos hechos son amenazas para la conservacin
y seguridad de los bosques pre-montanos y yungas de la cuenca
media del ro Tambopata, los cuales albergan especies impor-
tantes para la conservacin como el oso de anteojos Tremarctos
ornatus; y roedores raros como Oxymycterus juliacae y Lenoxus
apicalis. Dado lo mencionado, las zonas exploradas ameritan te-
ner algn grado de proteccin, por lo que se sugiere la extensin
de la zona sur de la ZA del PNBS hasta los bosques montanos
de Yanacocha, ya que en la actualidad la ZA protege una muy
pequea porcin de los bosque tropicales de altura (Ministerio
de Agricultura 2003), los cuales albergan un alto nmero de
especies endmicas y son tan o ms diversos que los bosques de
la selva baja (Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009).
Por otro lado la tala y la quema de bosques por parte de
agricultores para establecer los cultivos de caf, ctricos y pl-
tanos son problemas adicionales que producen un incremento
de la fragmentacin en la cuenca media del ro Tambopata. Se
recomienda establecer una zonifcacin ecolgica y un mayor
control del uso de tierras. Tambin se recomienda el uso de
agroecosistemas, tales como los cafetales con sombra que pueden
ser una buena opcin para la conservacin de la regin por los
ingresos obtenidos y por la riqueza de mamferos relativamente
alta que mantiene (Cruz-Lara et al. 2004), y la ejecucin de
proyectos de educacin ambiental.
Discusin
La parte sureste del Per es uno de los lugares menos estudia-
dos. Pocos son los esfuerzos realizados en esta zona en cuanto a
la investigacin de mamferos resaltando hasta el momento un
estudio sobre gradiente de elevacin desarrollado en la Reserva
de Bisfera del Manu (ver Patterson et al. 1996), que abarc los
bosques de Cusco y Madre de Dios; sin embargo, los bosques
de Puno cuentan slo con menciones de registros de mamferos
pequeos no voladores en muy pocas localidades del departa-
mento, por ejemplo Hinojoza et al. (1987), Da Silva (1998) y
Patton y Smith (2002). Las yungas y bosques pre-montanos
de Puno no cuentan con estudios detallados de diversidad, los
cuales son ahora ms importantes que nunca para sustentar
nuevos esfuerzos en la conservacin de la zona. El presente
trabajo representa por ello un esfuerzo inicial de dicho inters.
La importancia biogeogrfca de la cuenca media del ro
Tambopata se demuestra por los numerosos nuevos registros
aqu obtenidos. Los marsupiales Marmosa (Micoureus) demerarae,
Marmosops bishopi, M. impavidus, el roedor Neacomys musseri y
los murcilagos Eumops auripendulus, Platyrrhinus masu, P. nige-
llus, P. albericoi y Cormura brevirostris son los primeros registros
para el departamento de Puno.
Como era de esperarse, San Fermn y Curva Alegre (40 y
38 especies respectivamente), ambos con hbitats de bosques
pre-montanos bajos fueron los que presentaron mayor riqueza
mientras que Yanahuaya present la menor riqueza (n= 33).
Esto nos indica que la riqueza disminuye con el incremento de
la altitud (Tabla 5). Mientras que la diversidad se presenta casi
uniforme para todas las localidades (Tabla 5). Por lo tanto en
general la localidad ms rica y diversa es San Fermn; mientras
que Yanahuaya es la localidad con menor riqueza de especies y
con los valores ms bajos en los ndices de H y J. Cabe men-
cionar que los bajos valores registrados en Yanahuaya pudieron
estar infuenciados por el bajo nmero de especies de murci-
lagos registrados en comparacin con el resto de localidades,
probablemente infuenciado por los das de luna llena durante
el muestreo, periodo no recomendado para la captura de qui-
rpteros (Flores 2008). Los datos de riqueza sugieren que los
O
r
d
e
n
F
a
m
i
l
i
a
Especie
I
U
C
N
2
0
0
8
D
S
0
3
4
C
I
T
E
S
2
0
1
0
Cingulata
Myrmecophagidae
Myrmecophaga tridactyla VU II
Primates
Cebidae
Saguinus fuscicollis II
Aotus azarae II
Cebus apella II
Saimiri boliviensis II
Pitheciidae
Callicebus aureipalatii II
Atelidae
Alouatta sara II
Ateles chamek EN VU II
Lagothrix cana EN VU II
Rodentia
Cuniculidae
Cuniculus paca III
Carnivora
Felidae
Leopardus pardalis I
Puma concolor I
Ursidae
Tremarctos ornatus VU EN I
Perissodactyla
Tapiridae
Tapirus terrestris VU VU II
Cetartiodactyla
Tayassuidae
Pecari tajacu II
Tayassu pecari II
Tabla 6. Especies de mamferos con su estado de conservacin en la
cuenca media del ro Tambopata. EN: en peligro, VU: Vulnerable; I =
Apndice I, II = Apndice II. Fuente: Decreto Supremo No. 034-2004-
AG (Ministerio de Agricultura 2004). Lista roja de la Unin Internacional
para la Conservacin de la Naturaleza y los Recursos Naturales (IUCN
2008). Apndices de la Convencin sobre el Comercio Internacional
de Especies Amenazadas de Flora y Fauna (CITES 2010).
238
Pacheco1 et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (Agosto 2011)
bosques montanos albergan un menor nmero de especies que
los bosques pre-montanos bajos; sin embargo los datos de di-
versidad muestran que todas las localidades evaluadas presentan
una diversidad equivalente, al parecer no correlacionada por la
altitud. Los altos valores del ndice de equidad en San Fermn,
Challohuma y Yanacocha, indican que estos lugares estn cerca
de alcanzar su mxima diversidad, deducindose que son los lu-
gares mejores muestreados en la cuenca media del ro Tambopata.
La falta de correlacin entre la diversidad de mamferos y la
elevacin, puede deberse tambin al corto rango de elevacin
entre las localidades. Sin embargo, nuestros registros sugieren
que el bosque montano presenta especies propias y ausentes en
los bosques pre-montanos bajos (e.g., Tremarctos ornatus, Mono-
delphis peruviana, Akodon baliolus, Lenoxus apicales, Oxymycterus
juliacae, Histiotus velatus). Sin duda, las especies pre-montanas
van disminuyendo tambin conforme aumenta la elevacin, pero
hacen falta ms puntos de evaluacin a lo largo de la gradiente
para documentar este patrn.
Por otro lado, la abundancia relativa (AR) de los mamferos no
voladores y murcilagos si est correlacionada con la elevacin,
positiva para el primer grupo y negativa para el segundo. Apar-
te de la elevacin, otros factores como la cantidad de recursos
disponibles y/o la competencia con otras especies podran ser
los responsables de la abundancia observada. En San Fermn y
Yanahuaya se resalta la abundancia de las especies de la subfamilia
Carollinae, ya que son considerados como buenos indicadores
de hbitats perturbados (Wilson et al. 1996).
Tampoco es sorpresa encontrar que en la cuenca media del ro
Tambopata los roedores y murcilagos (67,5%) son los grupos
taxonmicos ms diversos, en concordancia con lo expuesto por
Pacheco (2002). Sin embargo, el que la familia Phyllostomidae
sea la ms numerosa, es debido a un efecto de muestreo basado
ms en el uso de redes. Se sugiere, en el futuro, el empleo de
diversos mtodos para incorporar especies de otras familias (Voss
& Emmons 1996).
En forma preliminar se concluye que la cuenca del ro Tam-
bopata alberga al menos 141 especies de mamferos, que resulta
de incluir las 76 especies aqu registradas y las especies listadas
por Ascorra y Orihuela (in litt.) y Foster et al. (1994). Se observa
que esta diversidad es mayor a las 130 especies presentes en un
rango de 8003500 m en la Reserva de Bisfera del Manu (ver
Solari et al. 2006). Nuestros registros de la cuenca media del ro
Tambopata representan un poco ms de la mitad de las especies
presente en toda la cuenca del ro Tambopata, mostrando que
las Yungas y bosques pre-montanos de la vertiente suroriental
son tan o casi tan diversos como las selvas bajas (Ascorra y Ori-
huela in litt., Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009). Esto tambin
demuestra que la zona evaluada se encuentra relativamente bien
muestreada.
Este trabajo sugiere la extensin de la zona sur de la ZA del
PNBS hasta los bosques montanos de Yanacocha, ya que la ZA
de este parque nacional protege una muy pequea porcin de
estos bosque tropicales de altura (Ministerio de Agricultura
2003) de esta forma se protegera la diversidad expuesta en este
documento. En San Fermn es preocupante el uso de las reas
deforestadas dedicadas al cultivo ilegal de la coca Erythroxylum
coca. Young (1996) report que la deforestacin atribuible a la
coca puede llegar tanto como a un milln de hectreas de bosques
pre-montanos en el Per; pero aunque no existen datos actuales,
es evidente que esta cantidad est en aumento. Tambin se ve
un gran inters por parte de la poblacin de colonizar la ZA del
PNBS hecho corroborado por el avistamiento de carreteras en
construccin con miras de adentrarse ms a la ZA del parque.
Este escenario, aunado al imperceptible esfuerzo de conserva-
cin en la zona, amenaza el alto nivel de diversidad y probable
endemismo de la cuenca media del ro Tambopata.
En conclusin, la alta diversidad de mamferos de la cuenca
media del ro Tambopata, la presencia de especies nicas men-
cionadas anteriormente y la importancia biogeogrfca de la zona
incentivan a incrementar los estudios en la zona y demandan una
mayor atencin en la conservacin de sus bosques, especialmente
en el escenario actual de evidente deforestacin e inminente
aumento de colonos y rivereos en la ZA del PNBS.
Agradecimientos
Al Ministerio de Agricultura por facilitarnos los permisos de
colecta correspondientes. A Miryam Quevedo, Jess Lezcano,
Mnica Aguirre, Jhon Morales y Edson Aguilar quienes apo-
yaron en el trabajo de campo. Esta investigacin fue fnanciada
gracias a fondos obtenidos a travs del Consejo Superior de
Investigacin de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
y una Beca Mara Koepcke coordinado por Conservacin
Internacional-CI Per y la Asociacin Peruana para la Conser-
vacin de la Naturaleza- APECO.
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Apndice 1. Lista de especies de mamferos registrados en toda el rea del Tambopata. Localidades: YACO = Yanacocha, YANA = Yanahuaya,
CHAL= Challohuma, CURV = Curva alegre, FERS = San Fermn. Reportes previos: 1= Foster et al. (1994), 2= Ascorra y Orihuela, in litt. Tipo
de registro: A = avistamiento, C = captura, E = entrevista, H = huella, V = vocalizacin, He = heces, M = marcas. E
1
determinacin tentativa.
(Contina...)
Nombre cientfco Nombre comn
Cuenca del ro Tambopata
Cuenca media
Cuenca
baja
Y
A
C
O
-
1
9
8
5
m
Y
A
N
A
-
1
6
0
0
m
C
H
A
L
-
1
2
0
0
m
C
U
R
V
-
9
5
0
m
F
E
R
S
-
8
5
0
m
Reportes
previos
< 700m
Didelphimorphia
Didelphidae
1 Caluromys lanatus (Olfers, 1818) Zarigeyita lanuda 1, 2
2 Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951 Zarigeyita de estola negra 2
3 Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 Zarigeya orejinegra 1, 2
4 Marmosa lepida (Thomas, 1888) Comadrejita marsupial radiante 2
240
Pacheco1 et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (Agosto 2011)
(Contina...)
5 Marmosa rubra Tate, 1931 Comadrejita marsupial rojiza 2
6 Marmosa (Micoureus) demerarae Thomas, 1905 Comadrejita marsupial lanuda C C C 2
7 Marmosa (Micoureus) regina Thomas, 1898 Comadrejita marsupial reina 1
8 Marmosops bishopi (Pine, 1981) Comadrejita marsupial de Bishop C 2
9 Marmosops impavidus (Tschudi, 1845) Comadrejita marsupial plida C C
10 Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844) Comadrejita marsupial noctmbula C 1, 2
11 Metachirus nudicaudatus (. Geoffroy, 1803) Rata marsupial de cuatro ojos 1, 2
12 Monodelphis peruviana (Osgood, 1913) Colicorto marsupial peruano C
13 Philander opossum (Linnaeus, 1758) Zarigeyita gris de cuatro ojos 1, 2
Xenarthra
Dasypodidae
14 Dasypus kappleri Krauss, 1862 Armadillo de Kappler 1, 2
15 Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758
Armadillo de nueve bandas,
carachupa
E
1
1
16 Cabassous unicinctus (Linnaeus, 1758) Armadillo de cola desnuda 1
17 Priodontes maximus (Kerr, 1792) Armadillo gigante 1, 2
Bradypodidae
18 Bradypus variegatus Schinz, 1825 Perezoso de tres dedos 1, 2
Megalonychidae
19 Choloepus sp. Perezoso E 1
Cyclopedidae
20 Cyclopes didactylus (Linnaeus, 1758) Serafn 1, 2
Myrmecophagidae
21 Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758 Oso hormiguero
A,
E
1, 2
22 Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758) Oso hormiguero amaznico 1, 2
Primates
Cebidae
23 Saguinus fuscicollis (Spix, 1823) Pichico comn A A 1, 2
24 Aotus azarae (Humboldt, 1811) Mono nocturno de Azara E E 1, 2
25 Cebus albifrons (Humboldt, 1812) Machn frontiblanco, machn blanco 1, 2
26 Cebus apella (Linnaeus, 1758) Machn negro A E A 1, 2
27 Saimiri boliviensis (I.Geoffroy y Blainville, 1834) Monofraile boliviano, frailecillo E A 1, 2
Pitheciidae
28
Callicebus aureipalatii Wallace, Gmez, A.Felton
& A. M. Felton, 2006
Tocn del Madidi A
29 Callicebus brunneus (Wagner, 1842) Tocn moreno 1, 2
Atelidae
30 Alouatta sara Elliot, 1910 Mono aullador rojo boliviano
A,
E,
V
A,
V
1, 2
Nombre cientfco Nombre comn
Cuenca del ro Tambopata
Cuenca media
Cuenca
baja
Y
A
C
O
-
1
9
8
5
m
Y
A
N
A
-
1
6
0
0
m
C
H
A
L
-
1
2
0
0
m
C
U
R
V
-
9
5
0
m
F
E
R
S
-
8
5
0
m
Reportes
previos
< 700m
241
Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (August 2011)
(Contina...)
31 Ateles chamek (Humboldt, 1812) Mono araa negro, maquisapa A 1, 2
32 Lagothrix cana (. Geoffroy, 1812) Mono lanudo gris E
Rodentia
Sciuridae
33 Microsciurus faviventer (Gray, 1867) Ardillita de vientre amarillo A
34 Sciurus ignitus (Gray, 1867) Ardilla gnia A 1, 2
35 Sciurus spadiceus Olfers, 1818 Ardilla baya A 1, 2
Cricetidae
36 Akodon baliolus Osgood, 1915 C C C
37 Euryoryzomys nitidus (Thomas, 1884) Ratn arrozalero lustroso C C
38 Hylaeamys perenensis (J. A. Allen, 1901) Ratn arrozalero cabezudo C C 1, 2
39 Lenoxus apicalis (J. A. Allen, 1900) Rata andina C C
40
Neacomys musseri Patton, da Silva y Malcolm,
2000
Ratn espinoso de Musser C
41 Neacomys spinosus (Thomas, 1882) Ratn espinoso comn C C 1, 2
42 Nectomys apicalis Peters, 1861 Nectomys de la Amazona occidental 1
43 Nephelomys keaysi (J. A. Allen, 1900) Ratn arrozalero de las yungas C
44 Oecomys bicolor (Tomes, 1860) Ratn arrozalero pardo C C 1, 2
45 Oligoryzomys destructor (Tschudi, 1844) Ratn arrozalero destructor C C C
46 Oligoryzomys microtis (J. A. Allen, 1916) Ratn arrozalero de oreja pequea 1, 2
47 Oxymycterus juliacae J. A. Allen, 1900 Ratn hocicudo de Puno C
48
Rhipidomys gardneri Patton, da Silva y Malcom,
2000
Rata trepadora de Gardner 2
Erethizontidae
49 Coendou sp. Puerco espn E E E 1, 2
Caviidae
50 Galea musteloides Meyen, 1832 Sasha-cuy E
51 Hydrochoerus hydrochaeris (Linnaeus, 1766) Ronsoco 1, 2
Dasyproctidae
52 Dasyprocta variegata Tschudi, 1845 Auje, agut A E 1, 2
53 Myoprocta pratti Pocock, 1913 Punchana, auje menor 1, 2
Cuniculidae
54 Cuniculus paca (Linnaeus, 1766) Majaz, picuro E
E,
H
1, 2
Echimyidae
55 Dactylomys boliviensis Anthony, 1920 Cono-cono boliviano (Anthony)
A,
E,
V
A,
E,
V
V 1, 2
56 Dactylomys dactylinus (Desmarest, 1817) Cono-cono amaznico 1
Nombre cientfco Nombre comn
Cuenca del ro Tambopata
Cuenca media
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Reportes
previos
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242
Pacheco1 et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (Agosto 2011)
(Contina...)
57 Isothrix bistriata Wagner, 1845 Rata de doble estra, coconocono 2
58 Mesomys hispidus (Desmarest, 1817) Rata espinosa spera de ro Madeira 1, 2
59 Proechimys brevicauda (Gunther, 1877) Rata espinosa colicorta 1, 2
60 Proechimys simonsi Thomas, 1900 Rata espinosa de Simons 1, 2
Lagomorpha
Leporidae
61 Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus, 1758) Conejo, liebre amaznica E 1, 2
Chiroptera
Emballonuridae
62 Rhynchonycteris naso (Wied-Neuwied, 1820) Murcielaguito narigudo 1, 2
63 Saccopteryx bilineata (Temminck, 1838) Murcielaguito negro de listas 1, 2
Phyllostomidae
64 Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) Vampiro comn E C C 1, 2
65 Diphylla ecaudata Spix, 1823 Vampiro peludo 1, 2
66 Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818) Murcilago longirostro menor C C C 1
67 Anoura geoffroyi Gray, 1838 Murcilago longirostro sin cola C C
68 Choeroniscus minor (Peters, 1868) Murcielaguito longirostro amaznico 2
69 Glossophaga soricina (Pallas, 1766)
Murcilago longirostro de
Commissari
C C C 1, 2
70 Lonchophylla thomasi J. A. Allen, 1904 Murcilago longirostro de Thomas 1, 2
71 Chrotopterus auritus (Peters, 1856) Falso vampiro C 1, 2
72 Lophostoma brasiliense Peters, 1866 Murcilago de orejas redondas pigmeo 1
73 Lophostoma silvicolum d'Orbigny, 1836
Murcilago de orejas redondas de garganta
blanca
1
74 Micronycteris minuta (Gervais, 1856) Murcilago orejudo de pliegues altos 1, 2
75 Micronycteris schmidtorum Sanborn, 1935 Murcilago orejudo de vientre blanco 2
76 Phylloderma stenops Peters, 1865 Murcilago de rostro plido 2
77 Phyllostomus elongatus (E. Geoffroy, 1810) Murcilago hoja de lanza alargado 1, 2
78 Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) Murcilago hoja de lanza mayor C 1, 2
79 Tonatia saurophila Koopman y Williams, 1951 Murcilago orejn grande 1, 2
80 Trachops cirrhosus (Spix, 1823) Murcilago verrucoso, come-sapos 1, 2
81 Carollia benkeithi Solari y Baker, 2006 Murcilago frutero de Ben Keith C C C
82 Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Murcilago frutero colicorto C C C C C 1, 2
83 Carollia castanea H. Allen, 1890 Murcilago frutero castao 1, 2
84 Carollia manu Pacheco, Solari y Velazco, 2004 Murcilago frutero del Manu C
85 Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Murcilago frutero comn C C C C 1, 2
86 Rhinophylla pumilio Peters, 1865 Murcilago pequeo frutero comn 1, 2
87 Artibeus anderseni Osgood, 1916 Murcielaguito frugvoro de Andersen 1, 2
Nombre cientfco Nombre comn
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Reportes
previos
< 700m
243
Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (August 2011)
88 Artibeus glaucus Thomas, 1893 Murcilago frutero plateado C C C C C
89 Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Murcielaguito frugvoro mayor C 1
90 Artibeus obscurus (Schinz, 1821) Murcielaguito frugvoro negro C 1, 2
91 Artibeus planirostris (Spix, 1823) Murcilago frutero de rostro plano C C C C C 1, 2
92 Chiroderma salvini Dobson, 1878 Murcilago de listas claras C 1
93 Chiroderma trinitatum Goodwin, 1958 Murcilago menor de listas C C
94 Chiroderma villosum Peters, 1860 Murcilago de lineas tenues 1, 2
95 Mesophylla macconnelli Thomas, 1901 Murcielaguito cremoso C 1, 2
96 Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005
Murcilago de nariz ancha de
Alberico
C C
97 Platyrrhinus brachycephalus (Rouk y Carter, 1972)
Murcilago de nariz ancha de cabeza
pequea
C C
98 Platyrrhinus incarum (Thomas, 1912) Murcilago de nariz ancha inca C C 1, 2
99 Platyrrhinus infuscus (Peters, 1880)
Mucilago de nariz ancha de listas
tenues
C 2
100 Platyrrhinus masu Velazco, 2005 Murcilago de nariz ancha quechua C C C C
101 Platyrrhinus nigellus Gardner y Carter, 1972 Murcilago de nariz ancha negrito C
102 Sturnira erythromos (Tschudi, 1844) Murcilago frugvoro oscuro C C
103 Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) Murcilago de charreteras amarillas C C C C C 1, 2
104 Sturnira magna de la Torre, 1966
Murcilago de hombros amarillos
grande
C 1, 2
105 Sturnira oporaphilum (Tschudi, 1844)
Murcilago de hombros amarillos de
oriente
C C C C
106 Sturnira tildae de la Torre, 1959 Murcilago de charreteras rojizas 1, 2
107 Uroderma bilobatum Peters, 1866 Murcilago constructor de toldos C C C 1
108 Uroderma magnirostrum Davis, 1968
Murcilago amarillento constructor
de toldos
1, 2
109 Vampyrodes caraccioli (Thomas, 1889) Mucilago de listas pronunciadas 1, 2
Noctilionidae
110 Noctilio albiventris Desmarest, 1818 Murcilago pescador menor 1
111 Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) Murcilago pescador mayor 1
Thyropteridae
112 Thyroptera tricolor Spix, 1823
Murcilago de ventosas de vientre
blanco
1
Molossidae
113 Eumops auripendulus (Shaw, 1800) Murcilago de cola libre comn C
114 Tadarida brasiliensis (I. Geoffroy, 1824) Murcilago mastn C C 1
Vespertilionidae
115 Histiotus velatus (I.Geoffroy, 1824) Murcilago orejn del Trpico C
116 Lasiurus ega (Gervais, 1856) Murcilago amarillento 1, 2
117 Myotis albescens (E. Geoffroy, 1806) Murcielaguito plateado C 1
118 Myotis nigricans (Schinz, 1821) Murcilago negruzco comn C 1
119 Myotis riparius Handley, 1960 Murcielaguito acanelado 1, 2
(Contina...)
Nombre cientfco Nombre comn
Cuenca del ro Tambopata
Cuenca media
Cuenca
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Reportes
previos
< 700m
244
Pacheco1 et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 231 - 244 (Agosto 2011)
120 Myotis simus Thomas, 1901 Murcilago vespertino aterciopelado 2
Carnivora
Felidae
121 Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758) Ocelote, tigrillo E 1, 2
122 Leopardus wiedii (Schinz, 1821) Margay 1, 2
123 Puma concolor (Linnaeus, 1771) Puma E E E E 1, 2
124 Puma yagouaroundi (. Geoffroy Saint-Hilaire,1803) Yahuarundi 1
125 Panthera onca (Linnaeus, 1758) Jaguar, otorongo 1, 2
Canidae
126 Atelocynus microtis (Sclater, 1883) Zorro negro orejicorto 1, 2
127 Speothos venaticus (Lund, 1842) Perro de monte, perro de bosque 1
Ursidae
128 Tremarctos ornatus (F. G. Cuvier, 1825) Oso de anteojos
He,
E
M
Mustelidae
129 Lontra longicaudis (Olfers, 1818) Lobo pequeo de ro, nutria 1, 2
130 Pteronura brasiliensis (Gmelin, 1788) Lobo grande de ro, nutria grande 1, 2
131 Eira barbara (Linnaeus, 1758) Tejn, manco 1, 2
132 Galictis vittata (Schreber, 1776) Hurn grande 1
Procyonidae
133 Bassaricyon alleni Thomas, 1880 Olingo, chosna 1, 2
134 Nasua nasua (Linnaeus, 1766) Coat de cola anillada, mishasho 1, 2
135 Potos favus (Schreber, 1774) Chosna, cuchumli 1, 2
136 Procyon cancrivorus (G. [Baron] Cuvier, 1798) Osito cangrejero H 1
Perissodactyla
Tapiridae
137 Tapirus terrestris (Linnaeus, 1758) Tapir del llano amaznico, sachavaca H 1, 2
Cetartiodactyla
Tayassuidae
138 Pecari tajacu (Linnaeus, 1758) Sajino E 1, 2
139 Tayassu pecari (Link, 1795) Pecar, huangana E E E E 1, 2
Cervidae
140 Mazama americana (Erxleben, 1777) Venado colorado E E E H 1, 2
141 Mazama nemorivaga (F. Cuvier, 1817) Venado gris 1, 2
Total Ordenes 6 6 6 8 7
Total Familias 11 10 12 14 11
Total Especies 23 20 32 38 39
Nombre cientfco Nombre comn
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Reportes
previos
< 700m
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Primer registro de florometrA mAgellAnicA
Rev. peru. biol. 18(2): 245 - 248 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 245 - 248 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata:
Crinoidea) para el Per
Elba Prieto Rios
1,2
, Mauricio Valds de Anda
2
, Francisco Alonso Sols-Marn
3
y
Alfredo Laguarda Figueras
3
First record of Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) in
Peru
1 Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos, Lima, Per. Apartado
110058, Lima 11, Per.
Email Elba Prieto:
elbaprietorios@gmail.com
2 Posgrado en Ciencias del Mar y
Limnologa, Universidad Nacional
Autnoma de Mxico.
3 Laboratorio de Sistemtica y
Ecologa de Equinodermos, Co-
leccin Nacional de Equinodermos,
Instituto de Ciencias del Mar y
Limnologa, Universidad Nacional
Autnoma de Mxico.
Presentado: 03/11/2010
Aceptado: 30/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
Se registra por primera vez para el Per al Crinoideo (Echinodermata) Florometra magellanica (Bell, 1882).
La especie fue recolectada en el talud continental (360 814 m) frente al departamento de Piura al norte del
Per (338,67S, 81 2,73W). El material de referencia se encuentra depositado en la Coleccin Cientfca del
Instituto del mar del Per (IMARPE), Lima, Per y en la Coleccin Nacional de Equinodermos de la Universidad
Nacional Autnoma de Mxico, Ciudad de Mxico.
Palabras clave: Primer Registro, Antedonidae, Per, Florometra magellanica , talud continental.
Abstract
Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) is reported for the frst time from Peru. The
species was collected in the continental slope (360 814 m) off Piura Department, Northern Peru (338.67S,
81 2.73W). Reference material has been deposited in the Coleccin Cientifca del Instituto del mar del Per
(IMARPE), Lima, Peru and in the Coleccin Nacional de Equinodermos, Universidad Nacional Autonoma de
Mexico, Mexico City.
Keywords: First record, Antedonidae, Peru, Florometra magellanica, continental slope.
Introduccin
Uno de los grupos taxonmicos de mayor importancia en
la estructura de las comunidades marinas es el Phylum Echi-
nodermata. Los organismos pertenecientes a este grupo son
habitantes comunes y frecuentes en todos los ambientes marinos,
desde la zona intermareal hasta los abismos ocenicos, desde
las fuentes hidrotermales submarinas hasta las aguas polares.
El xito de los equinodermos en la colonizacin del ambiente
marino se debe a las diversas adaptaciones que caracterizan a este
grupo de invertebrados tales como, gran plasticidad gentica,
amplio espectro de hbitos alimenticios, mltiples estrategias
reproductivas, etc., desarrolladas desde su aparicin antes
del Cmbrico Inferior (ms de 600 millones de aos). En los
ecosistemas marinos se encuentran equinodermos en diferentes
niveles trfcos: herbvoros, detritvoros, carroeros, carnvoros
y omnvoros (Pawson 2007).
Mientras que en otras reas geogrfcas del Pacfco Este los
equinodermos son uno de los grupos mejor conocidos (Holgun-
Quiones et al. 2000, Sols-Marn et al. 2009) los estudios
taxonmicos de los equinodermos peruanos son muy escasos.
El conocimiento taxonmico de la fauna de equinodermos de
la regin del Pacfco Peruano es de gran importancia al ser un
punto de intercambio de faunas de diferentes zonas geogrfcas.
Desde el siglo pasado taxnomos como Deichmann (1941,
1959), Ekman (1953), Caso (1978, 1979) y Maluf (1988),
mencionan a Per como lmite sur de la distribucin de un
importante nmero de especies tropicales de equinodermos del
Pacifco Este, y lmite norte de especies de la Corriente Peruana,
basndose principalmente en registros realizados en expediciones
del siglo XIX (Challenger 1873-76) y en los trabajos de Verrill
(1867a, b, 1868, 1870, 1871, 1914).
Los equinodermos de zonas someras del Per han sido lista-
dos previamente por H. L. Clark (1910), Hooker et al. 2005 y
Prieto (2010). Sin embargo, en ninguno de estos trabajos se hace
mencin de la clase Crinoidea. Por lo tanto, este trabajo tiene
como propsito el dar a conocer el primer registro de Florometra
magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) (Fig. 1).
en las aguas del Per.
Esta especie est reportada desde la Isla Coiba, Panam, hasta
el estrecho de Magallanes y Antrtica Chilena. Los especimenes
fueron recolectados, utilizando redes de arrastre, en el talud
continental (360-814 m) frente al departamento de Piura en
mayo del 2002 y septiembre del 2009.
Taxonoma
Phylum echinodermaTa Klein,
1734 (ex bruguire, 1789)
orden comaTulida a. h. clarK, 1908
Familia anTedonidae norman, 1865
SubFamilia heliomeTrinae a. h. clarK, 1909
gnero Florometra a. h. clarK, 1913
Florometra magellanica (Bell, 1882)
Figura 1
Sinonimia completa en: Florometra magellanica.- A. H. Clark &
A. M. Clark, 1967: 294.
Diagnosis: (modifcada de A. H. Clark y A. M. Clark, 1967)
la especie presenta 10 brazos libres. Placa centrodorsal circular
con una notoria concavidad en el polo aboral, la cual general-
mente no presenta cirros. La tercera siziga est presente entre
los braquiales 16+17, y algunas veces entre los 15+16. Puede
presentar abundantes espinas en los mrgenes distales de los os-
culos de las series divisorias y en las placas braquiales proximales.
Descripcin: La especie presenta 10 brazos (Fig. 1 A), los
primeros braquiales de los brazos libres son de forma casi tri-
angular. Placa centrodorsal hemisfrica, aplanada (Fig. 1 F, G),
con un profundo hueco en el polo aboral (Fig. 1 G); totalmente
cubierto con cirros que decrecen conforme se acercan al polo
246
Prieto et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 245 - 248 (Agosto 2011)
Figura 1. Florometra magellanica (Bell, 1882). A. Ejemplar completo. Barra de referencia 1 cm; B. Primera serie divisoria. Barra de referencia
0,2 cm; C. Porcin distal de la primera pnula oral y peine pinular. Barra de referencia 0,3 cm; D. pieza Pinular basal de la primera pnula
oral mostrando la ornamentacin espinosa en la superfcie aboral del osculo. Barra de referencia 0,15; E. Porcin distal de un cirro, espina
opuesta y ua terminal. Barra de referencia 0,3 cm; F. Vista lateral del osculo centrodorsal en donde se aprecia el anillo formado por los
osculos radiales del cliz. Barra de referencia 0,4 cm; G. Vista aboral del osculo centrodorsal y polo aboral. Barra de referencia 0,4 cm.
Fotografas por Mauricio Valds de Anda.
247
Primer registro de florometrA mAgellAnicA
Rev. peru. biol. 18(2): 245 - 248 (August 2011)
aboral. Cirros L a LXXX, con 42 a 53 osculos cirrales mod-
eradamente robustos, presentan espina opuesta, pequea y ua
terminal aguda, moderadamente curva (Fig. 1 E). Los extremos
de los osculos radiales se encuentran al mismo nivel que la
lnea del borde de la placa centrodorsal (Fig. 1 F), esto es ms
evidente en ejemplares inmaduros. Primer osculo braquial muy
corto, nunca en contacto con los braquiales adyacentes (Fig. 1
B). Distalmente, los lados del primer osculo braquial tienden
a converger (Fig. 1 B). Las axilas son igualmente largas que an-
chas, tanto como la base de los primeros braquiales, por lo que
la base de la axila sobresale del borde distal del primer braquial,
formando un ngulo distal truncado y con proceso anterior
redondeado que emerge como un prominente tubrculo en la
articulacin de la lnea entre los dos osculos de IBr. El borde
distal de IBr
1
y los bordes distal y proximal de IBr
2
rara vez son
lisos, presentan una fna ornamentacin de espnulas. Frmula
braquial IBr
2
ax, IIBr (3+4), (9+10), (16+17) ocasionalmente,
la tercera siziga aparece en (15+16), distalmente las sizigas apa-
recen despus de cada 2 o 3 articulaciones musculares. P
1
largas
y delicadas, se enrollan sobre s mismas. Los osculos pinulares
proximales presentan una fuerte carina en la parte aboral (Fig.
1 D); osculos pinulares distales con un abultamiento ligero,
con numerosas espinas en la parte dorsal (Fig. 1 C), por lo que
la pnula aparenta tener un peine rudimentario similar al que
presentan los crinoideos comastridos. Los extremos terminal
y proximal de los pinulares estn ornamentados con espinas
pequeas. Las pnulas distales son menos largas que la primera
pnula oral (P
1
), los extremos distales de los osculos de las pnulas
alimenticias se proyectan cubriendo parcialmente las bases de
los osculos pinulares subsecuentes.
Material examinado: Material examinado: 6 ejemplares. 1
ejemplar, IMARPE 03-000474, frontera norte con Ecuador,
frente al Departamento de Piura (338,67S, 81 2,73W), BIC
Jos Olaya Balandra, mayo, 2002, Col. Yuri Hooker, 360 m.
ICML-UNAM 1.15.0, 4 ejemplares, misma informacin que
el anterior. ICML-UNAM 1.15.1, 1 ejemplar, frente al Depar-
tamento de Lima (1107,404S, 7824,215W), B/O Miguel
Oliver, 20 septiembre 2009, Col. Albertina Kameya y Miguel
A. Romero, 814 m. IMARPE 03-000474.
Distribucin: Desde Valparaso, Chile, hasta el archipilago
de Cabo de Hornos, Patagonia Argentina (A. H. Clark 1967).
La especie tambin ha sido encontrada frente a la Isla Coiba,
Panam.
Hbitat: Preferentemente habita sobre fondos arenosos,
areno-rocosos y sobre esponjas.
Localidades: Frente a los departamentos de Piura y Lima,
talud continental, mar del Per.
Rango batimtrico: De 22 a 1017 m.
Material tipo: Museo Britnico (nmero de catlogo 1BM?),
HMS Alert. Swallow Bay, estrecho de Magallanes, 22 m, sobre
lodo y roca (A. H. Clark y A. M. Clark 1967).
Notas. Los ejemplares recolectados representan un nuevo
registro taxonmico para la especie y el primer registro de cri-
noides para el mar del Per.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Albertina Kameya K. jefa de la
Unidad de Investigaciones en Biodiversidad, del Instituto del
mar del Per (IMARPE), por la donacin de ejemplares de esta
especie para la Coleccin Nacional de Equinodermos (Mxico),
y por el acceso a sus colecciones de referencia. A Albertina Ka-
meya K., Miguel A. Romero y Yuri Hooker por la recoleccin
de parte del material.
Literatura citada
Caso M.E. 1978. Los Equinoideos del Pacfco de Mxico. Parte 1.
Ordenes Cidaroidea y Aulodonta; Parte 2. Ordenes Stiridonta
y Camarodonta. Anales del Centro de Ciencias del Mar y
Limnologa, Universidad Nacional Autnoma de Mxico.,
Publ. esp. (1): 244 pp.
Caso M.E. 1979. Los Equinodermos de la Baha de Mazatln, Sinaloa.
Anales del Centro de Ciencias del Mar y Limnologa, Uni-
versidad Nacional Autnoma de Mxico, 6(1): 197-368.
Clark A.H. & A.M. Clark. 1967. A monograph of the existing crinoids.
The Comatulids. Part 5. Suborders Oligophreata (concluded)
and Macrophreata. Smithsonian Institution. United States
National Museum. 1, part 5, Bull., 82: 860 p.
Clark H. L. 1910. The Echinoderms of Peru. Bulletin. Museum of
Comparative Zology, 52(17): 321-358.
Holgun-Quiones O., L.H. Wrigth & F.A. Sols-Marn. 2000. Aster-
oidea, Echinoidea y Holothuroidea en fondos someros de
la Baha de Loreto, B.C.S., Mxico, Revista de Biologa
Tropical, 48(4): 749-757.
Hooker Y., F. Sols-Marn & M. Lleellish. 2005. Equinodermos de
las Islas Lobos de Afuera (Lambayeque, Per). Revista
Peruana de Biologa, 12(1):77-82.
Deichmann E. 1941. The holothuroidea collected by the Velero III
during the years 1932 to 1938. Part I. Dendrochirota. The
University of Southern California Publications, Allan Han-
cock Pacifc Expeditions, 8(3): 61-195.
Deichmann E. 1959. Ekman's Barrier and the Holothurians of The
Panama Region. Proc. Int. Congr. Zool., 15: 270-272.
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Rev. peru. biol. 18(2): 249 - 252 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Registro de Xenopsylla cheopis como hospedero intermediario natural
de Hymenolepis diminuta en Lima, Per
Ins Grate, Paolo Jimnez, Karen Flores y Bertha Espinoza
Xenopsylla cheopis record as natural intermediate host of Hymenolepis diminuta
in Lima, Peru
Laboratorio de Parasitologa Huma-
na y Animal, Facultad de Ciencias
Biolgicas, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos. Apartado
110058, Lima 11, Per.
Email Ins Grate: igarateca@
yahoo.com
Presentado: 22/02/2011
Aceptado: 23/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
Con el objetivo de determinar el rol de las pulgas de las ratas en el ciclo biolgico de Hymenolepis diminuta,
entre noviembre del 2009 y marzo del 2010, se capturaron 27 ratas del Cercado de Lima y examinaron sus
ectoparsitos, empleando los procedimientos parasitolgicos estndares. De las ratas examinadas, 22 (81,5%)
de las ratas examinadas estuvieron infectadas con el parsito H. diminuta, el 85,2% de ratas estuvo infestado
por sifonpteros de la especie Xenopsylla cheopis. De las 158 pulgas encontradas, el 12% albergaba cisticer-
coides en su hemocele, los que al ser inoculados en ratas albinas de la cepa Holtzman, desarrollaron hasta el
estadio de adultos de la especie Hymenolepis diminuta. Los resultados del presente trabajo son concluyentes
y constituyen el primer registro del rol de X. cheopis como hospedero intermediario natural en Per, por lo que
es necesario reconsiderar los factores de riesgo y las medidas de prevencin.
Palabras claves: Parasitosis, hymenolepiosis, sifonpteros, cisticercoide.
Abstract
In order to determine the role of rat feas in the life cycle of Hymenolepis diminuta, between November 2009
and March 2010, 27 rats were captured in Cercado de Lima and their ectoparasites were examinated, using
standard parasitological procedures. In examined rats, 22 (81.5%) were infected with the parasite H. diminuta,
85,2% were infested with siphonapters of the species Xenopsylla cheopis. Of the 158 feas that were found,
12% housed cysticercoids in its hemocoel, which were inoculated into albino rats of Holtzman strain, and then
developed to adult stage of Hymenolepis diminuta. The results of this study are conclusive and constitute the
frst record of the role of X. cheopis as natural intermediate host in Peru, making it necessary to reconsider the
risk factors and preventive measures.
Keywords: Parasitosis, hymenolepiosis, siphonaptera, cysticercoid.
Introduccin
El cstodo Hymenolepis diminuta (Rudolphi 1819) Wein-
land, 1858 es un parsito cosmopolita que en el estadio adulto
se encuentra en ratas y accidentalmente en el hombre. Su ciclo
biolgico se desarrolla con la intervencin de un artrpodo,
el cual se infecta al ingerir los huevos de H. diminuta que se
encuentran en las heces de las ratas parasitadas (Smyth 1963,
Roberts et al. 2009).
Experimentalmente, se ha demostrado que 90 especies de
artrpodos pueden servir como hospederos intermediarios (C-
ceres y Guilln 1972). Aunque Joyeux (1916) seal a Tenebrio
molitor, a Ceratophyllus fasciatus y Xenopsylla cheopis como las
fuentes usuales de infestacin de las ratas, los colepteros del
gnero Tribolium son los sealados por la literatura cientfca
como los ms frecuentes en las infecciones de ratas y del hombre.
Tribolium alberga en su hemocele al estadio cisticercoide, que es
la forma infectante para el hospedero defnitivo vertebrado (Rob-
erts et al. 2009). En Per, Tribolium castaneum y T. confusum
son considerados importantes hospederos intermediarios de H.
diminuta, segn sealan Arrojo et al. (2004), quienes lograron
infectar colepteros de la especie T. castaneum con huevos de H.
diminuta, observando su alta susceptibilidad a la infeccin. Sin
embargo, hasta el presente, no se han encontrado artrpodos de
este gnero naturalmente infectados en este pas.
En Per se han examinado 3873 ejemplares vivos perteneci-
entes a 15 especies de insectos con el objeto de descubrir a
los hospederos intermediarios naturales (Cceres & Guilln
1972); as tambin se han realizado ensayos experimentales,
empleando varios artrpodos, con la fnalidad de detectar
hospederos intermediarios potenciales. De manera similar a lo
realizado por Yamada et al. (1936) en Japn, Cceres y Guilln
(1972) utilizando huevos y progltidos grvidos de H. diminuta
lograron infectar individuos de X. cheopis, pero no encontraron
esta relacin naturalmente.
En Per existen pocos casos de infeccin humana por H.
diminuta, sin embargo la prevalencia es alta en algunos lugares:
7,8% en escolares entre 6 y 15 aos de Magdalena en Cajamarca
(Nquira et al. 1973) y 7,1% en la poblacin de Tingo Mara
en Hunuco (Huiza et al. 1986), deduciendo que los alimentos,
almacenados e infestados con ratas y colepteros, al consumirse
sin la adecuada coccin, constituyen el medio de infeccin.
Con el objeto de determinar el rol que juega Xenopsylla cheopis
en el ciclo biolgico de Hymenolepis diminuta, entre noviembre
del 2009 y marzo del 2010, se examinaron 27 ratas y sus ec-
toparsitos procedentes del Cercado de Lima-Per.
Material y mtodos
Entre noviembre del 2009 y marzo del 2010, se investiga-
ron 27 ratas peridomsticas y sus ectoparsitos del Cercado de
Lima-Per.
Los roedores fueron capturados empleando una trampa tipo
Sherman, trasladados al Laboratorio de Parasitologa Humana y
Animal de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos y eutanizados con cloroformo
en cmaras cerradas. Los animales fueron examinados en una
bandeja de fondo blanco para colectar sus ectoparsitos con
ayuda de un peine y un pincel (Pozo et al. 2005), registrndose
su sexo, peso (empleando una balanza marca Soehnle ultra 2.0,
con un mnimo de 0,1 g de precisin), y longitud del cuerpo
sin considerar el tamao de su cola (empleando una regla con un
250
Grate et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 249 - 252 (Agosto 2011)
mnimo de 1 mm de medicin). Las ratas fueron identifcadas
en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional
Mayor de San Marcos.
Las ratas se dividieron segn las categoras pesos estndar
(Grupo I, con menos de 250 g; Grupo II, con 250 g a ms)
y longitud (Grupo I, con menos de 20 cm; Grupo II, con 20
cm a ms); luego se les disec y se extrajo cuidadosamente los
intestinos para ser colocados en una placa de Petri con solucin
salina. Se examin el contenido de las ltimas porciones del
intestino grueso empleando el mtodo directo simple con el fn
de detectar los huevos de H. diminuta.
Con ayuda de un microscopio estereoscpico, se hizo un
corte a lo largo de los intestinos y se colectaron los parsitos.
stos fueron trasladados a una placa de Petri conteniendo so-
lucin salina a 0,85%, para su identifcacin y registro de sus
caractersticas morfomtricas.
Los ectoparsitos de cada rata fueron contados, depositados
sobre una luna de reloj con una gota de solucin salina, obser-
vados con el microscopio estereoscpico, e identifcados segn
Traub (1952) y DIGESA (2002).
Las pulgas fueron examinadas cuidadosamente por exposicin
de su hemocele. Los cisticercoides hallados fueron contados,
medidos (empleando un ocular micromtrico) y fotografados
con una cmara fotogrfca (marca Nikon Coolpix.P5100, de
12 MP) adaptada a un microscopio de luz Carl Zeiss; los espe-
cmenes representativos fueron depositados en la helmintoteca
del Laboratorio de Parasitologa Humana y Animal de la Facultad
de Ciencias Biolgicas de la UNMSM.
Para comprobar que los cisticercoides extrados del hemocele
de las pulgas correspondan a la forma larvaria de Hymenolepis
diminuta, stos se inocularon por va oral, empleando una cnu-
la, a Rattus norvegicus, cepa Holtzman, procedentes del bioterio
del Instituto Nacional de Salud (INS), con certifcado sanitario,
a los que a partir del dcimo da se les realiz exmenes de heces.
Finalmente, para medir el grado de asociacin entre el peso
y longitud de la rata con el hecho de que est parasitada con H.
diminuta, se realiz un anlisis de dispersin bivariado emple-
ando un grfco de dispersin.
Resultados
Los 27 roedores, capturados en el Cercado de Lima y exami-
nados en este estudio, pertenecen a la especie Rattus norvegicus
(Berkenhout), 12 hembras (44,4%) y 15 machos (55,6%);
22 (81,5%) estuvieron infectados con el parsito H. diminuta
(83,3% de hembras y 80% de machos).
En los grupos de animales con mayor peso (Grupo II) y talla
(Grupo II) se observ mayor frecuencia de infeccin. Medi-
ante el anlisis de dispersin bivariado se determin que existe
asociacin entre peso y prevalencia as como entre longitud y
prevalencia parasitaria por Hymenolepis diminuta.
Respecto a la localizacin del parsito en el hospedador, en
21 ratas, los parsitos se encontraban en el intestino delgado; en
tanto que slo en un roedor los 6 cstodos estuvieron localizados
en el intestino grueso (Tabla 1).
La intensidad de la infeccin parasitaria vari entre 1 y 24
ejemplares por hospedero (Tabla 2). Los individuos adultos de
H. diminuta hallados en las ratas capturadas y que presentaban
progltidos grvidos, midieron entre 51 y 72 cm de largo por
0,2 cm de ancho.
El 85,2% de ratas estuvo infestada por Xenopsylla cheopis. La
intensidad de infestacin vari entre 1 y 57. De las 158 pulgas
Parsitos
Prevalencia
total (%)
n=27
Prevalencia segn sexo (%)
Frecuencia
total
Intensidad
Localizacin
Hembras
n=12
Machos
n=15
Mayor Menor
Cstodo
Hymenolepis diminuta 81,5 83,3 80 22 de 27 24 1
Intestino delgado (6
individuos de una rata
en intestino grueso)
Ectoparsito
Xenopsylla cheopis 85,2 83,3 86,6 23 de 27 57 1 Pelaje
Tabla 1. Parasitismo por Hymenolepis diminuta y Xenopsylla cheopis en Rattus norvegicus, Lima-Per.
Roedores
parasitados n=22
Parsitos por
roedor
% (n=22)
8 1 36,4
3 6 13,6
3 8 13,6
2 3 9,1
2 10 9,1
1 2 4,5
1 4 4,5
1 9 4,5
1 24 4,5
Tabla 2. Intensidad de infeccin parasitaria por Hymenolepis diminuta
en Rattus norvegicus.
Figura 1. Cisticercoide de Hymenolepis diminuta, encontrado en
hemocele de Xenopsylla cheopis, Lima, Per.
251
xenopsyllA cheopis como hospedero intermediario natural de hymenolepis diminutA
Rev. peru. biol. 18(2): 249 - 252 (August 2011)
recogidas, el 12% albergaba cisticercoides en su hemocele (Fig.
1, Tabla 3).
Tambin se observ que a partir de los 18 das, las ratas albi-
nas, a las que se inocul cisticercoides, comenzaron a eliminar
los caractersticos huevos de Hymenolepis diminuta. Las ratas
infectadas experimentalmente, al ser sacrifcadas a los 30 das,
presentaron en su intestino individuos adultos del cstodo
Hymenolepis diminuta.
Discusin
La presencia de Hymenolepis diminuta en Rattus norvegicus ha
sido reportada en diversos estudios desarrollados en Lima. Un
informe del ao 1947 (Ayulo & Dammert 1948) sealaba que
el 12,7% de ratas de Lima estaban parasitadas por este cstodo.
En el 2002, Iannacone y Alvario encontraron H. diminuta en
84% de ratas examinadas del distrito de San Juan de Lurigancho
en Lima, nmero similar al encontrado en el presente estudio
(81,5%).
En concordancia con Mafana et al. (1997) quien observ
que la talla de R. rattus infuy en la prevalencia de infeccin de
H. diminuta, en El Cercado de Lima se observ que la mayor
longitud y peso de las ratas estuvo relacionada con mayor preva-
lencia del cstodo.
Khanum et al. (2009) observaron adultos de H. diminuta en
el ciego de 20,83 % (10 de 48) de ratas infectadas naturalmente
(Rattus norvegicus, cepa Long-Evans). En el presente estudio, 21
roedores albergaban a los cstodos en el intestino delgado, en
tanto que en una rata sus seis cstodos estuvieron localizados en
el intestino grueso. Este ltimo hallazgo, semejante al reportado
por Khanum et al., indica que los esclices de estos hymenolep-
didos, aunque en menor proporcin, pueden alojarse en esta
regin del tubo digestivo y desarrollar su estrbila.
En lo referente a la intensidad de la infeccin parasitaria, un
alto porcentaje de roedores (36,4%) albergaba un solo individuo
de H. diminuta en su tubo intestinal; en textos de Parasitologa
se seala que es frecuente que algunos cstodos se encuentren
solos en el intestino y ocurra fertilizacin cruzada entre sus
progltidos.
En numerosas publicaciones cientfcas y en manuales de
enseanza de Parasitologa se asume que los colepteros de
los gneros Tenebrio y Tribolium son los ms importantes hos-
pederos intermediarios del cstodo Hymenolepis diminuta, no
considerndose la importancia de Xenopsylla cheopis en su ciclo.
Existen pocos estudios sobre el papel de la pulga de la rata en
la hymenolepiosis por H.diminuta, as Yamada et al. (1936) y
Cceres y Guilln (1972) lograron infectar larvas de Xenopsylla
cheopis con huevos de esa tenia; sin embargo ambos grupos de
investigadores no encontraron pulgas naturalmente infectadas.
Los resultados del presente trabajo son concluyentes y consti-
tuyen el primer registro del rol de X. cheopis como hospedero
intermediario natural en nuestro pas, por lo que es necesario
reconsiderar los factores de riesgo y las medidas de prevencin
en Lima, donde las ratas infectadas con adultos de H. diminuta
y cuyas pulgas parasitadas con el estadio larvario cisticercoide
Parsitos
Prevalencia en
pulgas (%) n= 158
Frecuencia total
Intensidad
Localizacin
Mayor Menor
Larva cisticercoide de H.diminuta 12 19 de 158 pulgas 2 1 Hemocele
Tabla 3. Cisticercoides de Hymenolepis diminuta en hemocele de Xenopsylla cheopis, Lima-Per.
Figura. 2 Ciclo biolgico de Hymenolepis diminuta en Lima, Per. (1) Huevo embrionado, (2) Larva de Xenopsylla cheopis, (3) Hospedero
intermediario: X. cheopis con cisticercoide en hemocele, (4) Hospedero defnitivo: Rattus novergicus.
1
2
3
4
252
Grate et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 249 - 252 (Agosto 2011)
constituyen un grave riesgo para la poblacin humana. Respecto
al ciclo biolgico de Hymenolepis diminuta en Per, se presenta
el esquema desarrollado en la Figura 2, fundamentado en los
hallazgos de la presente investigacin.
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Note on the diet of Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) in Ce-
rros de Amotape National Park, Tumbes, Peru
Juan C. Jordn
1,2
and Diana Amaya
1
Nota sobre la dieta de Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) en el Par-
que Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Per
1 Departamento de Herpetologa,
Museo de Historia Natural, Uni-
versidad Nacional Mayor de San
Marcos, Museo de Historia Natural,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos. Av. Arenales 1256,
Jess Mara Apdo. 14-0434, Lima
14, Per.
2 Laboratorio de Estudios en Bio-
diversidad (LEB). Departamento de
Ciencias Biolgicas y Fisiolgicas.
Facultad de Ciencias y Filosofa.
Universidad Peruana Cayetano
Heredia (UPCH).
Email Juan Carlos Jordn:
juan.jordan@gmail.com
NOTA CIENTFICA
Presentado: 13/12/2010
Aceptado: 11/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
Abstract
The diet of Ameiva edracantha Bocourt 1874, a terrestrial diurnal teiid lizard distributed in northwestern Peru
and southwestern Ecuador is described for the frst time. Stomach contents of ffteen individuals collected from
quebrada La Angostura were analyzed. Lepidopteran larvae, coleopterans, orthopterans and spiders were the
dominant preys in the lizards diet. Snout-vent length and head length, width and height were not correlated to
prey length, width and volume. Other parameters such as proftability and prey target selection could be involved
in prey selection by A. edracantha.
Keywords: lizard diet; dry forests; Cerros de Amotape National Park; Ameiva edracantha.
Resumen
Se describe por primera vez la dieta de Ameiva edracantha, una especie de lagartija teiida diurna terrestre que
se distribuye en la costa noroeste de Per y suroeste de Ecuador. Se analiz el contenido estomacal de 15
individuos colectados en la quebrada La Angostura. La dieta de A. edracantha estuvo compuesto principalmente
por larvas de lepidpteros, colepteros, ortpteros y araas. La longitud hocico-cloaca y la longitud, ancho y alto
de la cabeza no se relacion con la longitud, ancho y volumen de las presas. Otros parmetros como seleccin
especfca de presas y proftabilidad, podran estar involucrados en la seleccin de presas en A. edracantha.
Palabras clave: dieta de saurios; bosques secos; Parque Nacional Cerros de Amotape; Ameiva edracantha.
Introduction
Te genus Ameiva comprises 32 currently recognized spe-
cies distributed in Central and South America (Hower & Blair
2003). In Peru, four species of Ameiva lizards occur: A. ameiva,
A. bifrontata, A. edracantha and A. septemlineata, with the last
two occuring inside Cerros de Amotape National Park. Ameiva
edracantha Bocourt, 1874, is a medium-sized teiid lizard (Jordn
2010) distributed in northwestern Peru and southwestern Ecua-
dor. Ameiva edracantha has been registered in dry and tropical
Pacifc forest at northwestern Peru (Carrillo & Icochea 1995,
Jordn 2010) and in dry bushes and lomas in central Peru (Lehr
2002, Aguilar et al. 2007).
Here, we present for frst time data on the diet of Ameiva
edracantha from the dry forests inside Cerros de Amotape Na-
tional Park in northwestern Peru.
Material and methods
Te study was carried out at the surroundings of La Angos-
tura rural village and Quebrada La Angostura (S 034514.4W
0802317.9W, 70 m of altitude), near the control post of the
Servicio Nacional de reas Naturales Protegidas (SERNANP),
inside Cerros de Amotape National Park during February, 2005
(rainy season).
Te study area is mostly composed of low dense xerophitic-
spiny bushes (matorral deciduo, Aguirre et al. 2006), repre-
sented by Prosopis pallida, Prosopis julifora, Acacia macracantha,
Capparis scabrida, C. crotonoides, C. avicenniifolia, Caesalpinia
glabrata, Ipomoea carnea, Cordia lutea, Armatocereus cartwrightia-
nus among others (Aguirre et al. 2006, Linares-Palomino, 2006).
Fifteen adult individuals (as recognized for their sexual color-
ation and gonadal development) were hand-or noose-collected.
Snout-vent length (SVL) head length (HL), width (HW) and
height (HH) were measured with a vernier caliper (0.02 mm).
Lizards were kindly sacrifced with Ketalar injection (0.2 mL),
dissected and their stomach content removed and stored in 70
alcohol in feld.
Specimens were deposited in the Department of Herpetology
collection at Museo de Historia Natural, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos (MUSM).
Stomach contents were analyzed, items identifed to the
order level (following Borror et al. 1992) and measured (length
and width) in the Laboratory of Entomology (MUSM), with a
stereoscopic microscope.
Normality of lizard morphological variables was assessed with
a Kolmogorov-Smirnov test, then, sex-diferences in size were
assessed with a t-test. Lizard morphological variables and prey
measurements were log
10
transformed to normalize its distribu-
tion and analyzed with a linear regression to determine a possible
correlation between these two variables sets.
Trophic niche breadth was calculated with the inverse Simp-
son diversity index (Pianka 1973, Vitt & Zani 1996):
B = 1/ (i
2
)
Where is the proportion of the i resource (preys in this
case). Niche breadth vary from 1 (use of one prey) to n (use of
all preys).
254
Jordn & Amaya
Rev. peru. biol. 18(2): 253 - 255 (Agosto 2011)
Results
Te smallest individual collected measured 53.3 mm while
the largest measured 77.4 mm of SVL. Morphological measure-
ments are presented in Table 1. Because no diferences in size
between sexes were registered (D= 0.5; p= 0.21), we combined
all data for subsequent analysis.
Te diet of Ameiva edracantha consists of 8 diferent prey
types. Numerically, lepidopteran larvae (39.1%), coleopterans
(17.3%) and orthopterans (15.2%) were the most consumed
prey items by this lizard (Table 2). Te most frequent prey
items in lizard stomachs were lepidopteran larvae, coleopterans
correlation between lizard head length and mean prey volume
(R
2
= 0.005; F
1,13
= 0.066; p= 0.80), head width and mean prey
volume (R
2
= 0.001; F
1,13
=0.02; p=0.88) and head height and
mean prey volume (R
2
= 0.0001; F
1,13
= 0.002; p= 0.96).
Aditionally, preys were arbitrarily classifed in four broad
size categories: a (4 12 mm), b (12 20 mm), c (20 28
mm) and d (>28 mm). Ameiva edracantha consumes prey of all
size categories with higher consumption frequency of a and c
categories (48.5% and 27.3%, respectively; Fig. 1), with larvae
accounting for this variation mainly.
Discussion
Teiids are active foragers, usually capturing hidden or lumped
preys (Huey & Pianka 1980) detected by chemical cues (Cooper
1990, 1994, 1995). Ameiva edracantha presents an active forag-
ing strategy, covering wide areas while searching for preys under
leaf-litter or tree and rock holes in the study area.
Ameiva edracantha could be considered as a generalist forager
in the dry forest of Cerros de Amotape National Park based on
its trophic niche breadth, comparable to other peruvian coastal
lizards as Phyllodactylus reissi (Jordn 2006), Microlophus peru-
vianus (Prez & Balta 2009) Microlophus tigris (Prez 2005).
Lepidopteran larvae, coleopterans, orthopterans and spiders are
the main prey items of the diet of A. edracantha, similar to its
diet in adyacent Tropical Pacifc Forest (Jordn 2010) and to
other Ameiva species, such Ameiva festiva (Vitt & Zani 1996),
Ameiva ameiva (Vitt & Colli 1994, Vitt et al. 2000), Ameiva
septemlineata (Jordn 2010) and with other related genus as
Kentropyx (Vitt et al. 1994, Vitt et al. 2001) and Cnemidophorus
(Mesquita & Colli, 2003, Menezes et al. 2006).
Lizard body size and head dimensions are usually related to
prey size and/or volume (Schoener 1967, Vitt et al. 1996, Vitt
& Zani 1998 a,b, Vitt et al. 2000). However, in some species,
this relationship is not apparent as in the teiid Cnemidophorus
deepii (Vitt et al. 1993) and the tropidurid Tropidurus oreadicus
(Rocha & Siqueira 2008), similar to results reported here for A.
edracantha in northwestern dry forests.
Apparently, Ameiva edracantha does not necessarily select
preys based on size (or volume), as has been recorded for other
Ameiva species (Vitt & Colli, 1994, Vitt & Zani, 1996, Vitt
et al. 2000) and other teiids (Vitt et al. 1994, Vitt et al. 2000,
Ameiva edracantha X DS (mm) min. max.
Snout-vent length (SVL) 68.38 7.97 53.3 77.4
Head length (HL) 17.4 2.96 13.1 22.5
Head width (HW) 9.71 1.76 6.9 13.2
Head height (HH) 7.79 1.38 5.3 9.8
Table 1. Morphological measurements variables of Ameiva edracantha
in the dry forest in Cerros de Amotape National Park (X SD, min.
and max. range values).
Prey type N N% F F%
Aranae 5 10.9 4 26.7
Coleoptera 8 17.4 8 53.3
Formicidae 1 2.2 1 6.7
Homoptera 1 2.2 1 6.7
Lepidoptera 3 6.5 3 20.0
Orthoptera 7 15.2 7 46.7
Lepidoptera (larvae) 18 39.1 8 53.3
Coleoptera (larvae) 3 6.5 3 20.0
Trophic niche breadth (Bt) 4.41
Table 2. Diet of Ameiva edracantha in the dry forest of Cerros de
Amotape National Park (Tumbes, Peru). Categories are based on
order level (Borror et al. 1992).
(presented in 53.3% of all stomachs) and orthopterans (46.6%)
(Table 2). Trophic niche breadth (B
t
) of Ameiva edracantha,
calculated from numeric occurrence of prey, was 4.41 (Table 2).
Prey averaged 13.5 7.31 mm in length (range 4 28 mm);
2.96 1,53 mm in width (range 0.5 6 mm); and 99.08
120.90 mm
3
in volume (0.52 395.84 mm
3
)(Table 3). Te
number of prey per lizard varied from 1 7 (mean: 3.53 2.02)
(Table 3). Tere were no correlation between lizard SVL and
mean prey length (R
2
= 0.088; F
1,13
= 0.10; p= 0.75), mean prey
width (R
2
= 0.05; F
1,13
= 0.82; p= 0.37) and mean prey volume
(R
2
= 0.013; F
1,13
= 0.18; p= 0.67). In a similar way, there were no
Preys X SD (mm) mn. mx.
Prey tems categories (order) 6
Prey number 33
Prey per stomach 3.53 2.02 1 7
Prey lenght (mm) 13.5 7.31 4 28
Prey width (mm) 2.96 1.53 0.5 6
Prey volume (mm
3
) 99.08 120.90 0.52 395.84
Tabla 3. Descriptive statistics of prey items consumed by Ameiva
edracantha in Cerros de Amotape National Park (X SD, min. and
max. range values).
0
10
20
30
40
50
4-12 12-20 20- 28 >28
P
e
r
c
e
n
t
a
g
e
(
%
)
Prey length categories (mm)
Figure 1. Percentage of prey length categories (mm) consumed by
Ameiva edracantha in Cerros de Amotape National Park.
255
Note on the diet of AmeivA edrAcAnthA
Rev. peru. biol. 18(2): 253 - 255 (August 2011)
Vitt et al. 2001). Other parameters, such as net proftability and
prey target selectivity (Costa et al. 2008), related to its foraging
mode could be involved in this result.
Dry forests are a unique and high endangered ecosystem
(Garca-Villacorta et al. 2009). More detailed ecological stud-
ies on this lizard and the sympatric saurian community, as well
as their interaction with other taxa, are needed to gain more
insights into the dynamics of this fragile area.
Acknowledgements
JCJ thanks to all the people at La Angostura village for their
kind support and to Cerros de Amotape National Park staf for
granted collection permit (former Instituto Nacional de Re-
cursos Naturales, actually Servicio Nacional de reas Naturales
Protegidas). Also, we thank Csar Aguilar and Karen Siu-Ting
for their critical comments on earlier draft of this manuscript.
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Jordn & Amaya
Rev. peru. biol. 18(2): 253 - 255 (Agosto 2011)
257
Notas sobre la ecologa de thecAdActylus solimoensis
Rev. peru. biol. 18(2): 257 - 260 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 257 - 260 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Notas sobre la ecologa de Thecadactylus solimoensis (Squamata,
Phyllodactylidae) de la Amazona Peruana
Juan C. Jordn
1, 2
, Juana Surez S.
1
y Lidia Snchez
3
Ecological notes on the ecology of Thecadactylus solimoensis (Squamata,
Phyllodactylidae) from Peruvian Amazon 1 Departamento de Herpetolo-
ga, Museo de Historia Natural,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos. Av. Arenales 1256,
Jess Mara Apdo. 14-0434, Lima
14, Per.
2 Laboratorio de Estudios en Bio-
diversidad (LEB). Departamento de
Ciencias Biolgicas y Fisiolgicas.
Facultad de Ciencias y Filosofa.
Universidad Peruana Cayetano
Heredia (UPCH).
3 Departamento de Protozoologa
Helmintologa e Invertebrados
Afnes. Museo de Historia Natural,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos.
Email Juan C. Jordn:
juan.jordan@gmail.com
NOTA CIENTFICA
Presentado: 19/01/2011
Aceptado: 16/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
Thecadactylus solimoensis es una especie de gecnido nocturno abundante en la Amazona peruana. Sin
embargo, se desconocen aspectos bsicos de su ecologa. Se presenta informacin sobre su dieta, morfologa,
reproduccin y parasitismo por nemtodos evaluados en especmenes de museo.
Palabras clave: ecologa; Thecadactylus solimoensis; Amazona Peruana.
Abstract
Thecadactylus solimoensis is an abundant nocturnal gekkonid species in Peruvian Amazonia. However, basic
aspects on its ecology remain unknown. Here, we present data on diet, morphology, reproduction and nematode
parasitism assessed in museum specimens.
Keywords: ecology; Thecadactylus solimoensis; Peruvian Amazon.
Introduccin
En el Per, diversos estudios sobre la ecologa de saurios
han sido desarrollados principalmente con especies diurnas en
ambientes costeros ridos (Huey 1974, Pefaur & Lpez-Tejeda
1983, Prez & Jhancke 1998, Catenazzi et al. 2005, Prez
2005 a,b, Prez & Balta 2005a,b, Prez & Balta 2007, Prez
et al. 2008, Quispitpac & Prez 2009) mientras que slo un
estudio reporta datos sobre la ecologa de saurios (y anfbios)
en un ambiente tropical amaznico peruano (Duellman 2005).
Sin embargo, las investigaciones relacionadas con la ecologa de
especies nocturnas, particularmente de la familia Gekkonidae,
son escasos (Huey 1979, Prez 2005a, Jordn 2006, Catenazzi
& Donnelly 2007).
En la Amazona peruana ocurren dos especies de geckos
nocturnos: Tecadactylus solimoensis y Hemidactylus mabouia.
Tecadactylus solimoensis, una especie recientemente descrita
(Bergmann & Russel, 2007) fue considerada por mucho tiempo
como Tecadactylus rapicauda, una especie de amplia distribucin
en Centro y Sur Amrica. Tecadactylus solimoensis presenta un
rango geogrfco amplio, abarcando ambientes tropicales al este
de los Andes de Ecuador, Per, Bolivia y los estados brasileos
de Rondonia y Amazonas (Bergmann & Russel 2007).
El objetivo de esta nota es presentar datos dieta, morfometra,
reproduccin y parasitismo por nemtodos de Tecadactylus
solimoensis Bergmann and Russell, 2007 en el Per.
Material y mtodos
Se analizaron 17 individuos depositados en la coleccin her-
petolgica del Departamento de Herpetologa del Museo de His-
toria Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
(material examinado: MUSM 21747, MUSM 24045, MUSM
24623, MUSM 22263, MUSM 17372, MUSM 17519, MUSM
17518, MUSM 14429, MUSM 14460, MUSM 14716). Los
individuos fueron medidos, disectados, sexados, extrayndose
los estmagos (incluyendo esfago e intestinos). El contenido
estomacal fue analizado, contabilizndose e identifcndose las
presas a nivel de Orden. Debido al bajo nmero de muestras, no
se consideraron datos morfolgicos de las presas identifcadas. La
amplitud del nicho trfco fue calculada con la frmula inversa
de Simpson (Pianka 1973, Vitt & Zani 1996):
B = 1/ (i
2
)
Donde i es la proporcin del tem i en la dieta. La amplitud
del nicho trfco vara desde 1 (uso de una sola presa) hasta n
(uso de todas las presas).
Con un calibrador vernier (0,02 mm de precisin), se regis-
traron las siguientes medidas corporales: longitud hocico-cloaca
(LHC), largo de la cabeza (LC), ancho de la cabeza (WC), alto de
la cabeza (AC), largo de las extremidades inferiores y posteriores
(HL y FL, respectivamente). Se analizaron posibles diferencias
morfolgicas entre machos y hembras mediante un t-test con
el sexo como factor.
Para analizar la condicin reproductiva de cada individuo,
se registr la presencia de folculos vitelognicos o huevos en
el oviducto. Los huevos fueron contados y medidos (ancho y
largo). En machos, se examinaron si los testculos eran grandes
y turgentes.
Se analiz el tracto digestivo de cada individuo para examinar
la presencia de nemtodos parsitos adheridos a las mucosas o
presentes en el material digerido. Los nemtodos encontrados
fueron depositados en viales con alcohol de 70. Posteriormente
fueron aclarados con lactofenol para su identifcacin. Se calcul
la prevalencia e intensidad de infeccin por nemtodos en T.
solimoensis.
Resultados y discusin
Vitt y Zani (1997) presentaron datos sobre la ecologa de
Tecadactylus rapicauda, considerando dos poblaciones geo-
258
Jordn et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 257 - 260 (Agosto 2011)
grfcamente separadas en la Amazona: una proveniente de
Cuyabeno (Ecuador) y otra proveniente de Par, incluyendo
algunos datos colectados en Roraima, Rondonia y el centro
de Par. De acuerdo a la descripcin y distribucin sealada
por Bergmann y Russel (2007), la poblacin ecuatoriana de
Tecadactylus rapicauda pertenece en realidad a Tecadactylus
solimoensis, mientras que la poblacin brasilea pertenece a
Tecadactylus rapicauda.
Tecadactylus solimoensis (Fig. 1) presenta un LHC promedio
de de 91,66 11,05, variando entre 73-111,1 mm. Las hem-
bras presentaron un LHC promedio de 93,02 11,61, con un
rango entre 73-111,1 m, mientras que los machos presentaron
un LHC promedio de 88,40 10,21 mm, con un rango entre
79,1-103,1 mm. Las hembras son ligeramente ms grandes
que los machos aunque no signifcativamente (t=0,776 p=
0,449, df=15). Removiendo el efecto de LHC no se presentan
diferencias morfomtricas signifcativas entre ambos sexos (p>
0,005, df = 15).
Tecadactylus solimoensis consume seis tipos de presas, prin-
cipalmente insectos de los rdenes Orthoptera, Lepidoptera y
Blatoptera, y en menores proporciones, Coleoptera. Se registr
un caracol (Gasteropoda) en un individuo de Tecadactylus
solimoensis. La amplitud de nicho calculada para esta especie
es de 4,74.
Este gecko es parasitado por tres especies de nemtodos:
Parapharyngodon scleratus, Physaloptera retusa y Physalopteroides
venancioi, presentando una prevalencia general de 47,05% y una
intensidad de entre 1 4 nemtodos por individuo.
Se registraron 9 hembras maduras que presentaron huevos
en sus tractos reproductivos. Estas hembras fueron colectadas
entre los meses de noviembre a febrero en diferentes aos. Las
hembras presentaron una LHC promedio de 97,16 8,68, con
un rango entre 83,1 y 111,1 mm. Los huevos presentaron una
longitud promedio de 14,36 6,87 (6 28 mm) y un ancho
promedio de 9,95 3,70 (4,9 14,4 mm).
En el Per, Tecadactylus solimoensis ha sido registrado en
los departamentos de Cusco, Hunuco, Junn, Loreto, Madre
de Dios y Ucayali, habitando en bosques tropicales amaznicos
(Fig. 2).
Tecadactylus solimoensis present un LHC promedio menor a
lo reportado para esta misma especie en Ecuador, aunque dentro
de los rangos descritos (Vitt & Zani, 1997). Tal resultado puede
ser atribuido a diferencias en el tamao de muestra considerada
y la presencia de juveniles. No se presentaron diferencias mor-
fomtricas signifcativas entre machos y hembras, sin embargo,
las hembras son ligeramente ms grandes que los machos,
reportndose similares resultados para esta especie en Ecuador
y para Tecadactylus rapicauda en Brasil (Vitt & Zani, 1997).
Figura 1. Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) (Fotografa: Claudia Torres)
Figura 2. Distribucin de Thecadactylus solimoensis en la Amazona
peruana.
259
Notas sobre la ecologa de thecAdActylus solimoensis
Rev. peru. biol. 18(2): 257 - 260 (August 2011)
En este estudio, se reporta una menor talla en hembras
adultas (sexualmente maduras) de Tecadactylus solimoensis, a
diferencia de los resultados presentados por Vitt y Zani (1997)
(LHC= 95 mm). As mismo, los huevos presentaron menores
dimensiones lo cual podra estar relacionado con el tamao de la
hembra o a diferentes etapas durante el desarrollo de los mismos
al ser examinados. Sin embargo, Vitt y Zani (1997) no reportan
una relacin signifcativa entre el tamao de las hembras y la
masa de los huevos contenidos. A diferencia de otras especies
de gecnidos que producen dos huevos por puesta (uno por
oviducto), Tecadactylus solimoensis presentan una puesta de
un solo huevo similar a Tecadactylus rapicauda (Vitt & Zani
1997). Tal patrn podra estar asociado al tipo de locomocin
que presenta esta especie, particularmente sobre superfcies
verticales, por lo que una modifcacin de la forma corporal y
aumento de peso, podra infuir negativamente en su capacidad
locomotora. Restricciones similares en locomocin, visibilidad
ante predadores entre otras han sido sugeridas para diferentes
especies de saurios (Vitt & Congdon 1978, Cooper et al. 1990,
Galdino et al. 2003).
Es posible que T. solimoensis realice puestas simultneas al-
ternando el desarrollo de los huevos en su oviducto, lo que ha
sido sealado para T. rapicauda (Vitt & Zani 1997) y Gonatodes
spp. (Vitt et al. 2000). Nuestros datos muestran que la etapa
reproductiva se produce entre noviembre y febrero, sin embargo,
debido al bajo nmero de muestra, no se ha identifcado si varia-
ciones climticas asociadas a diferencias geogrfcas infuencian
el perodo reproductivo de esta especie a lo largo de su rango de
distribucin, como ha sido reportado en otras especies de saurios
tropicales (Colli 1991) incluyendo geckos (Colli et al. 2003).
Tecadactylus solimoensis consume principalmente grillos,
cucarachas y polillas. Cabe mencionar que en un individuo
se encontr un gasterpodo como nica presa consumida,
siendo este el primer registro de tal presa. En Per, esta especie
presenta un valor de B mayor que el reportado en Ecuador,
aunque bastante bajo comparado con la amplitud de nicho de
Tecadactylus rapicauda en la Amazona brasilea (Vitt & Zani
1997). Sin embargo, tanto en Ecuador como en Per, Teca-
dactylus solimoensis consume una considerable proporcin de
cucarachas, lo cual podra estar relacionado con la ocupacin de
construcciones humanas o con la abundancia de estos insectos
en los bosques (Vitt & Zani 1997). En el caso de los individuos
de T. solimoensis analizados en este estudio, al menos dos de
ellos fueron colectados en construcciones humanas. Resultados
similares fueron reportados por Jordn (2006) para Phyllodactylus
reissi, una especie de gecnido nocturno en el Parque Nacional
Cerros de Amotape.
Los endoparsitos, como nemtodos, tremtodos y cstodes,
usan el tracto gastrointestinal de diversos vertebrados como mi-
crohbitat, debido a que representa un ambiente homeosttico
para ellos (Ribas et al. 1998). Tecadactylus solimoensis es parasi-
tado por tres especies de nemtodos: Parapharyngodon scleratus,
Physaloptera retusa y Physalopteroides venancioi, reportndose
para la primera especie un nuevo registro de hospedero. Las otras
dos especies de nemtodos han sido registrados previamente por
Bursey et al. (2005) en individuos identifcados como Tecadac-
tylus rapicauda en Cuzco Amaznico. De acuerdo a Bergmann
y Russell (2007), los hospederos registrados corresponderan
a Tecadactylus solimoensis. Se report una alta prevalencia de
parsitos, debido probablemente al pequeo tamao muestral.
Sin embargo, la intensidad es baja comparada con otras lagar-
tijas (p.e. Ameiva edracantha y Microlophus occipitalis, datos no
publicados), asociado posiblemente con sus hbitos de forrajeo
(Huey & Pianka 1981).
Tecadactylus solimoensis es la especie de gecnido nocturno
ms grande en la Amazona Peruana. Se sugiere la continuacin
de estudios sobre la ecologa de esta especie, particularmente en
su ambiente natural.
Agradecimientos
Agradecimientos: A Jess Crdova, Jefe del Departamento
de Herpetologa del Museo de Historia Natural, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos, y Csar Aguilar, por permitirnos
el acceso y uso de los especmenes de Tecadactylus solimoensis
depositados en la coleccin herpetolgica. A Juan Carlos Cusi,
por la elaboracin del mapa de distribucin de los especmenes
estudiados.
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Optimizacin del test de microncleos en linfocitos cultivados
Rev. peru. biol. 18(2): 261 - 263 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 261 - 263 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
ISSN 1561-0837
Optimizacin del test de microncleos en linfocitos cultivados
usando una metodologa de gradiente y frotis
Erika Castillo
1,2
, Mara Luisa Guevara-Fujita
1
y Ricardo Fujita
1
*
Improving the micronuclei test in cultured lymphocytes by gradient and
cell spreading methodology
1 Centro de Gentica y Biologa
Molecular. Facultad de Medicina
Humana, Uni versi dad de San
Martn de Porres, Alameda del
Corregidor 1531, La Molina, Lima,
Per. Tel. 511 3652300 anexo 152.
2 Facultad de Ciencias Biolgicas,
Universidad Nacional Mayor de
San Marcos
* Autor para correspondencia
Email Ricardo Fujita:
rfujita@rcp.net.pe
Email Erika Castillo:
erikita_cast@hotmail.com
Email Mara Luisa Guevara-Fujita:
mguevara1@usmp.edu.pe
NOTA CIENTFICA
Presentado: 11/01/2011
Aceptado: 19/06/2011
Publicado online: 25/08/2011
Resumen
El test de microncleos en cultivo de linfocitos es una prueba validada para estudiar mutagenicidad. Consiste
en detectar material nuclear interfsico daado, producto de fragmentacin cromosmica o errores de divisin
nuclear en 2000 clulas binucleadas con citoplasma defnido. El protocolo estndar deriva de la preparacin
citolgica de cromosomas de sangre perifrica con solucin hipotnica, lavados de fjador y goteo de lminas.
Nosotros proponemos modifcaciones para mejorar el nmero y la observacin de los microncleos. Primero
se purifca linfocitos de glbulos rojos antes del cultivo, luego de 72 horas, se elimina la solucin hipotnica y
los lavados repetidos con fjador, y fnalmente se coloca las muestras en lminas por frotis en vez de goteo.
Con las modifcaciones obtenemos mas clulas binucleadas bien defnidas (un promedio de 8 veces ms por
lmina) mejorando la efciencia de este test.
Palabras clave: biomonitoreo humano; Proyecto HUMN; genotoxicidad; citogentica; protocolo.
Abstract
The micronuclei test in lymphocyte culture is a validated procedure to study mutagenicity. It consists in detec-
ting damaged interphasic nuclear material produced by chromosome fragmentation or nuclear division errors
in 2000 binucleated cells with well defned cytoplasm. Standard protocol derives from blood chromosome
preparation with hypotonic and fxing solutions as well as preparing slides by dropping fxed cells. We modifed
the protocol to improve the number and quality of micronuclei. First, lymphocytes are separated from red cells
before culture. After 72 hours, hypotonic and repeated fxer washing steps are eliminated. Cells are put onto
slides by spreading instead of dropping. With these modifcations we obtained more (about 8 times per slide)
and better defned binucleated cells to help micronuclei detection.
Keywords: Human biomonitoring; HUMN Project; genotoxic; Cytogenetic; Protocol.
Los microncleos (MN) son corpsculos citoplasmticos
esfricos, detectados en interfase, ms pequeos y con las mismas
caractersticas morfolgicas que el ncleo celular; se originan por
prdida de fragmentos cromosmicos o cromosomas enteros
durante la divisin nuclear y tienen valor en el diagnstico de
genotoxicidad. El test de microncleos registra slo las clulas
binucleadas por bloqueo de la citocinesis con citochalasina B
(CBMN), descartando el conteo de mononucleadas, trinuclea-
das, tetranucleadas, etc. Este artifcio permite determinar qu
clulas han estado expuestas al mutgeno o sustancia a probar
y han pasado recientemente primera divisin.
En comparacin con el test de microncleos, el anlisis de
aberraciones cromosmicas en metafases proporciona ms det-
alle del dao (Clouston 2001), sin embargo la complejidad del
anlisis cromosmico requiere de personal entrenado y mayor
tiempo para el diagnostico (OECD 2004, Wolstenholme &
Burn 2001). Por otra parte, el anlisis de microncleos provee
mayor validez estadstica ya que se registra miles de clulas
binucleadas, mientras que las metafases se cuentan por cientos
o menos.
La prueba de microncleos est validada internacionalmente
como bioensayo para evaluar genotoxicidad de sustancias, ex-
posiciones agudas y crnicas, y es una de las ms usadas para
identifcar agentes cancergenos (Murli 2003, Abrevaya et al.
2007).
La iniciativa internacional The International Collabora-
tive Project on Micronucleus Frequency in Human Populations
(HUMN), busca uniformizar el test de microncleos; all
se comparan resultados y se recopilan datos de frecuencias y
variaciones de diferentes laboratorios en todo el mundo para
establecer un protocolo estndar (Fenech 2007).
El HUMN establece ciertos criterios de seleccin para con-
siderar una clula apta para el anlisis estadstico. Dentro de esos
criterios est el tener la membrana celular y citoplasma ntegros
(Fenech 2003). En muchos laboratorios, para la observacin
de microncleos se utiliza la tcnica estndar de preparacin
cromosmica de mamferos a partir de linfocitos cultivados
(Clouston 2001, Murli 2003). En esta tcnica se emplea una
solucin hipotnica, necesaria para abrir las metafases y mejorar
la visualizacin de cromosomas, eliminando adems los eritroci-
tos. Ello es seguido por fjacin de clulas y el lavado varias veces
en soluciones de alcohol y cido actico. Finalmente la mues-
tra se deposita en lminas por goteo. El proceso de fjacin y
lavado, as como el goteo de la muestra en lminas, maltratan
las membranas celulares y producen prdida de citoplasma que
difculta el anlisis de los microncleos. Por lo mencionado, la
preparacin citolgica clsica del protocolo de microncleos es
susceptible de optimizar.
En el presente trabajo reportamos modifcaciones al protocolo
estndar que mejoran la observacin de las clulas, cumpliendo
262
Castillo et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 261 - 263 (Agosto 2011)
Nmero de binucleadas/lmina sin modifcacin 64
Nmero de binucleadas /lmina con modifcacin 487
Tabla 1. Nmero de clulas binucleadas por lmina (apropiadas para
anlisis segn HUMN), con y sin modifcacin a la tcnica estndar.
Tratamiento Porcentaje (%) IDN
Control negativo 0,89 1,6
Mitomicina C (0,16 g/mL) 12,05 1,3
Tabla 2. Frecuencia de microncleos obtenidos con el protocolo mo-
difcado, expresada en porcentajes e ndice de Divisin Nuclear (IDN).
Figura 1. (a) Clula mononucleada con un microncleo, luego de la
exposicin a MMC, cultivada segn el protocolo estndar sin modif-
car. (b) Clulas binucleadas inducidas con citocalasina B, con y sin
microncleo, siguiendo las modifcaciones al protocolo estndar y
expuestas a mitomicina C.
los criterios de seleccin segn HUMN, facilitando el anlisis
estadstico y proporcionando confabilidad y reproducibilidad
por el incremento en el nmero y mejora en la calidad de los
preparados citolgicos.
1) La primera modifcacin es la purifcacin de linfocitos
mediante el uso de Ficoll-Hypaque que separa los linfocitos de
eritrocitos y dems componentes como paso previo al cultivo.
2) La segunda es la eliminacin del uso de solucin hipotnica
para romper las membranas celulares. Este paso provocaba
rompimiento de la membrana celular de linfocitos, y adems
se requera realizar varios lavados para limpiar el cultivo, lo que
provoca prdida de muestra.
3) La tercera modifcacin se refere a la forma de preparar
las lminas del cultivo, reemplazando el goteo de lminas por el
frotis. Al gotear lminas a cierta distancia, en las preparaciones
citolgicas se rompen las membranas de los linfocitos (Clouston
2001). En consecuencia, se observan clulas con citoplasma muy
irregular y disgregado; disminuyendo la calidad de las clulas
para un anlisis confable, que cumpla los criterios establecidos
por el HUMN. El uso de frotis, que mantiene el citoplasma
intacto y mejora la visualizacin de clulas, permite un anlisis
ms efciente y rpido, al reducir el nmero de lminas necesarias
para el conteo.
Resumen del protocolo modifcado
Extraccin de 3 5 mL de sangre perifrica de un donante
voluntario aparentemente sano y que se coloca por las paredes
de un tubo falcon de 15mL que contiene un volumen similar
de Ficoll-Hypaque.
Centrifugacin de la muestra de sangre a 3000 rpm por 30
minutos para una separacin por gradiente de densidad.
Siembra de la interfase de linfocitos en 5 mL de medio PBMax
e incubacin a 37 C. De esta manera se eliminan los eritrocitos
y el cultivo de linfocitos es ms puro desde el inicio.
Despus de 24 h, se adiciona el mutgeno, la mitomicina C
(MMC- Sigma MO503) (0,16 g/mL) al control positivo. La
MMC provocar quiebras cromosmicas que se evidenciarn
por la formacin de microncleos.
Despus de 44 h, se agrega Citocalasina B (Sigma V6762)
(0,012 g/mL) a todos los tubos. La citocalasina B bloquea la
citocinesis al interferir en la polimerizacin de microflamentos
de actina de manera que luego de la primera divisin celular se
obtienen clulas binucleadas.
Cumplidas las 72 h de cultivo, se centrifuga a 300 rpm/5 min
y se disgrega el taco celular suavemente. Se coloca una a dos gotas
en una lmina y se hace un frotis, se fja la lmina por 5 minutos
con una solucin de metanol y acido actico 1:1. Luego se tie
con Giemsa al 5% por espacio de 8 minutos
Al realizar el conteo de clulas binucleadas obtenidas con la
modifcacin, se obtuvo un ndice de Divisin Nuclear (IDN)
de 1,5 el cual se encuentra dentro del rango ptimo, segn la
HUMN (IDN= 1,3 2,0; Fenech 2007).
Los resultados con el protocolo modifcado se muestran en
la Tabla 1 y Tabla 2. El porcentaje obtenido en el control nega-
tivo sin MMC, se encuentra dentro del rango de la frecuencia
basal reportada por otros laboratorios. La Figura 1 muestra las
diferencias entre las clulas utilizando el protocolo estndar y
aplicando las modifcaciones.
En conclusin, gracias a las modifcaciones aplicadas al proto-
colo original, se optimiz la tcnica obteniendo un cultivo libre
de eritrocitos y con preparados citolgicos de mejor calidad.
El nmero de clulas observadas es alrededor de 8 veces ms
que el protocolo estndar (un promedio de 487 binucleadas
263
Optimizacin del test de microncleos en linfocitos cultivados
Rev. peru. biol. 18(2): 261 - 263 (August 2011)
frente a 64 binucleadas, por lmina), lo que permite obtener en
menos tiempo las 2000 binucleadas necesarias para el anlisis
estadstico. Esta prueba estandarizada es utilizada actualmente
en nuestro laboratorio para medir genotoxicidad de extractos
vegetales entre otros.
Agradecimientos
Este trabajo fue posible debido al apoyo del Consejo Na-
cional de Ciencia y Tecnologa (CONCYTEC), contrato
359-2006-CONCYTEC-OAJ y de la Facultad de Medicina
de U. de San Martn de Porres (proyectos E10012007006,
E10012009013).
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Castillo et al.
Rev. peru. biol. 18(2): 261 - 263 (Agosto 2011)
265
Comentario: Mtodos de inferencia filogentica
Rev. peru. biol. 18(2): 265 - 267 (August 2011)
Rev. peru. biol. 18(2): 265 - 267 (Agosto 2011)
Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM
Mtodos de inferencia flogentica
COMENTARIO
Carlos Pea
Editor asociado, Laboratory of Genetics, Department of Biology, University of Turku, 20014 Turku, Finland. Email: carlos.pena@utu.f
ISSN 1561-0837
Existen tres mtodos comnmente utilizados en estudios
de sistemtica flogentica: i) la Cladstica, usando el principio
de Mxima Parsimonia (MP); ii) Maximum Likelihood (ML)
y la iii) Inferencia Bayesiana (IB). En recientes aos se viene
utilizando con frecuencia el mtodo Neighbor-Joining (NJ), el
cual no es un mtodo flogentico; en las siguientes lneas ex-
plicare brevemente, el porqu no debe ser utilizado para inferir
relaciones flogenticas.
Fundamentos flogenticos
De los tres mtodos vlidos para inferencia flogentica, MP,
ML, e IB, algunos sistemticos utilizan solo uno de ellos para
sus manuscritos, o combinaciones de los tres. Por lo general,
estas preferencias se basan en fundamentos flosfcos y/o ra-
zones prcticas.
La fnalidad de los anlisis flogenticos es estimar una f-
logenia (rbol flogentico) que muestre la historia evolutiva
del grupo taxonmico de estudio. Es decir, el objetivo fnal es
un rbol flogentico que sea refejo del proceso de evolucin
donde las entidades biolgicas son el resultado de descendencia
con modifcacin (Darwin 1859) entre especies ancestrales y
descendientes. Una manera de cumplir este objetivo es mediante
la bsqueda de indicios de descendencia con modifcacin en
las especies, ya sea caracteres morfolgicos o moleculares. Por
ejemplo, se puede utilizar el carcter morfolgico notocorda
que apareci en la especie ancestral de todos los cordados y ha
sido heredada y modifcada mltiples veces (estados de carcter)
a lo largo de la historia evolutiva del flo Chordata. La aparicin
de esqueleto rodeando la notocorda (o vestigios de esta) se utiliza
para agrupar al grupo vertebrados. En el contexto flogentico,
el grupo que incluye la especie ancestral, donde apareci este
estado de carcter, y todas sus especies descendientes se denomina
clado o grupo monofltico (en este caso, clado Vertebrata).
Es por esto que en la sistemtica flogentica es vital encontrar
caracteres tiles en el rastreo de casos de descendencia con mo-
difcacin para indentifcar grupos monoflticos. Obviamente
los caracteres que sern de mayor utilidad son los caracteres
homlogos, mientras que los caracteres homoplsicos podrn
ser causantes de errores en los rboles flogenticos al inferir
relaciones de parentesco errneas. Adems, parte inherente de
la prctica flogentica es la relacin ancestrodescendientes
que se trata de estimar a partir de los caracteres estudiados, y
cuya relacin se trata de representar en los rboles flogenticos.
Neighbor-Joining (NJ)
El mtodo NJ es frecuentemente usado en estudios de cdi-
go de barras molecular (DNA barcoding) (Hebert etal. 2004,
2010), el cual consiste en utilizar un segmento de 648 bases
nitrogenadas del gen mitocondrial citocromo c oxidasa I (COI)
como identifcador nico para cada especie del reino animal
(Hebert etal. 2003). El objetivo fundamental de este mtodo
es poder identifcar individuos cuando se desconoce la especie
a la que pertenecen. Adems, existe la posibilidad de descubrir
especies crpticas en grupos de morfologa compleja o inaccesible
(Hebert etal. 2003, Silva-Brando etal. 2009). Esto es factible
ya que la variabilidad intra-especfca de esta secuencia es menor
que la variacin existente entre especies diferentes. Luego de
secuenciar el fragmento del COI para grupos de individuos,
especies de un mismo gnero, o incluso especies pertenecientes
a diferentes flos (Hebert etal., 2003), dependiendo del nivel
taxonmico que se quiera estudiar, es necesario analizar las
secuencias. El algoritmo de preferencia para estudios de cdigo
de barras molecular es el Neighbor-Joining (Hebert etal. 2003,
2004, 2010).
El algoritmo NJ fue creado por Saitou & Nei (1987) y con-
siste en generar un nico rbol flogentico fnal, el cual, segn
los autores, no necesariamente ser el rbol verdadero. En el
paso inicial, se unen los dos neighbors (secuencias) que tengan
la menor distancia gentica. Luego, este par inicial se considera
como una sola entidad, y se busca el siguiente terminal que tenga
la menor distancia gentica con este. El procedimiento contina
hasta unir todos los terminales al rbol flogentico (Saitou
& Nei 1987). En el caso de secuencias de ADN, la distancia
gentica entre dos terminales se calcula en base al nmero total
de sustituciones de bases nitrogenadas (Saitou & Nei 1987), es
decir en el nmero de bases nitrogenadas que son diferentes en
estas dos secuencias. Para seleccionar los terminales que tengan
menor distancia gentica, lo que en la prctica es escoger las
secuencias ms parecidas, es necesario construir una matriz
estndar de distancias entre todas las posibles combinaciones
de terminales. Entonces se construye el rbol flogentico
agregando terminales tomando como informacin los valores
de la matriz de distancias (Saitou & Nei 1987).
Si bien Farris etal. (1996) seala algunos problemas en el
mtodo NJ, es importante notar que el rbol flogentico fnal
solamente refeja el grado de similaridad de los terminales. Por
esto, NJ es til en estudios de cdigo de barras molecular ya
que los individuos pertenecientes a una misma especie formarn
grupos aislados debido a su alto nivel de semejanza (o semejanza
de sus secuencias COI). Sin embargo, el mtodo NJ no toma en
cuenta la relacin ancestrodescendientes. Tampoco considera
el principio de descendencia con modifcacin (Darwin 1859).
Por lo tanto, el rbol que se obtiene usando NJ no refeja rela-
ciones evolutivas, en realidad es una representacin del grado de
similaridad de los terminales, lo cual corresponde al campo de la
Presentado: 07/07/2011
Aceptado: 19/07/2011
Publicado online: 25/08/2011
266
Pea
Rev. peru. biol. 18(2): 265 - 267 (Agosto 2011)
fentica (Crisci & Lpez, 1983), no de la sistemtica flogentica.
Por estos motivos, el rbol inferido con NJ no debe ser consi-
derado como rbol flogentico, y sera incorrecto suponer que
los agrupamientos resultantes consisten en una especie ancestral
y sus especies descendientes. En realidad son agrupaciones de
miembros muy similares que no pueden ser considerados clados
ni grupos monoflticos.
Mtodos flogenticos: Mxima Parsimonia,
Maximum Likelihood e Inferencia Bayesiana
En MP se usa un mnimo de asunciones a priori sobre los
caracteres utilizados como fuente informacin se asume que
cualquier carcter heredable es una homologa potencial (Gran-
dcolas etal. 2001). Entonces, todos los caracteres son tratados
de igual manera, con el mismo peso o misma infuencia, al
momento de inferir los rboles flogenticos debido a que no se
puede (o no se quiere) identifcar homoplasias a priori (Hennig
1968). En MP, el rbol flogentico que se prefere es el que
implica la mnima cantidad de cambios evolutivos (pasos evo-
lutivos) que se requieren para explicar una determinada matriz
de caracteres (Farris 1970, Swoford etal. 1996).
Maximum Likelihood y la Inferencia Bayesiana son mto-
dos estadsticos basados en modelos de evolucin molecular,
donde se toma en cuenta conocimiento a priori acerca de los
caracteres, especialmente cuando son caracteres moleculares
(frecuentemente secuencias de nucletidos de ADN). El m-
todo ML estima la probabilidad de qu tan bien la matriz de
caracteres es explicada por los rboles flogenticos (Felsenstein
2004), mientras que IB estima la probabilidad de qu tan bien
los rboles flogenticos son explicados por los datos (la matriz
de caracteres) (Huelsenbeck et al. 2001, Brooks et al. 2007).
Maximum Likelihood necesita calcular cada rbol posible que
pueda ser derivado de los datos segn el modelo de evolucin
seleccionado. Adems, debe calcular la longitud de ramas para
cada rbol diferente (Huelsenbeck & Rannala 1997). Algunos
preferen usar IB sobre ML debido a que el primer mtodo utiliza
atajos para los clculos al emplear el algoritmo conocido como
Markov Chain Monte Carlo (MCMC), el cual permite realizar
bsquedas a travs de un nmero menor de rboles segn sus
valores de probabilidades posteriores (Huelsenbeck etal. 2001).
Esto permite que la IB demande menos poder computacional y
sea ms rpida que ML.
Si bien estos tres mtodos son ampliamente utilizados, no
estn libres de crticas. Mxima Parsimonia es afectado por el
fenmeno conocido como atraccin de ramas largas, long branch
attraction (Felsenstein 1978), lo que causa que los rboles refejen
relaciones flogenticas espurias cuando la cantidad de caracteres
homoplsicos abruma los caracteres homlogos (Bergsten 2005).
Maximum Likelihood es afectado por la repulsin de grupos
hermanos cuando estos se ubican en ramas largas de los rboles
(Siddall 1998). Ms an, ML y la IB son poco confables cuando
las tasas de evolucin de ADN no son homogneas en el tiempo
ni entre linajes (Kolaczkowski & Tornton 2004).
Algunos sistemticos, tal vez simpatizantes de cada uno de
estos mtodos, han sido muy explcitos al defender su mtodo
preferido, sealando los defectos de los otros (Swoford et al.
1996, Siddall 1998, Farris 1999, Ebach etal. 2008). Aunque es
bien conocido que estos mtodos no son efectivos en todas las
circunstancias, estos desacuerdos refejan la carencia de consenso
en la comunidad cientfca en lo que respecta a la metodologa
flogentica. Es en esta situacin algunos investigadores estarn
indecisos en escoger un mtodo para analizar sus datos. Algunos
preferen utilizar un procedimiento conciliatorio al emplear
los tres mtodos. Si las topologas de los rboles obtenidos,
usando los diferentes mtodos, son concordantes, la hiptesis
flogentica resultante es considerada robusta (ej. Martin etal.
2002). Si este no es el caso, se deber tener cautela al discutir
las relaciones flogenticas de los nodos discordantes (Pol 2001,
Kolaczkowski & Tornton 2004).
Afortunadamente, existen estrategias para evitar algunos de
los artefactos que sufren los mtodos por ejemplo la extrac-
cin de ramas largas en MP (Siddall & Whiting 1999); el uso
de complejos modelos mixtos de evolucin molecular en ML
(Kolaczkowski & Tornton 2004). Aunque se culpa a la imper-
feccin de los mtodos como la causa de las discordancias, es
menos frecuente que la culpa se atribuya a la complejidad de las
matrices de caracteres, probablemente porque la mayora de estos
estudios se basan en datos simulados (ejemplo: Felsenstein 1978,
Siddall 1998, Kolaczkowski & Tornton 2004) de entidades
biolgicamente inverosmiles (ver Steel 2005). A pesar que se
ha recalcado que aumentar el nmero de taxones y caracteres
en las matrices pueda ayudar a resolver relaciones flogenticas
ambiguas y nodos dbilmente soportados (Wiens 1998, Zwickl
& Hillis 2002), esto ha comenzado a ser explorado recientemente
mediante anlisis de datos empricos (Hallstrm & Janke 2008,
Wahlberg & Wheat 2008, Pea etal. 2011).
Agradecimientos
A Niklas Wahlberg por sus comentarios acerca de este tema.
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Pea
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269
Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)
Colofn
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aportes al conocimiento. Deben contener las siguientes partes: Ttulo, autores, Resumen (en ingls y castellano), palabras clave
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resultados.
b. NOTAS CIENTFICAS. Son artculos primarios, reportes de resultados cuya informacin es de inters para la comunidad cientfca.
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d. COMENTARIOS. Son artculos donde se discute y exponen temas o conceptos de inters para la comunidad cientfca. Se incluyen
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e. COMENTARIOS DE LIBROS. Son artculos que comentan recientes publicaciones de inters para la comunidad cientfca.
Puede solicitarse al Comit Editor la elaboracin de un comentario enviando dos copias del libro a la direccin postal de la Revista
Peruana de Biologa.
12. Cuando el artculo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceirse a la Declaracin
de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas
en el texto.
13. Cuando el artculo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeogrfcas o inventarios taxonmicos debe
indicarse el depsito de los ejemplares en un centro de referencia taxonmico.
14. Cuando los especmenes hallan sido colectados en reas protegidas, debe de indicarse los respectivos permisos.
15. Los nombres cientfcos del gnero y especie irn en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deber hacerse con su
nombre cientfco completo (gnero, especie y autor); posteriormente podr citarse solamente la inicial del nombre genrico y el
nombre especfco completo.
16. Deben usarse los smbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros
sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser defnidas en el texto. Decimales con coma, no punto (ejemplo correcto: 0,5;
incorrecto: 0.5).
17. LAS CITAS EN EL TEXTO deben incluir el apellido del autor y ao (ejemplo: (Carrillo 1988) o ... de acuerdo a Snchez (1976)
o (Chvez y Castro 1998, Rios 1999, Piedra 2001)). Si hay varios trabajos de un autor en un mismo ao, se citar con una letra
en secuencia adosada al ao (ejemplo: Castro 1952a). Cuando hay ms de dos autores se citar al primer autor y se colocar et al.
(Ejemplo: (Smith et al. 1981) o segn Smith et al. (1981)).
PAUTAS PARA LA PRESENTACIN DE LOS ARTCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGA
Enero 2009
(Contina....)
272
18. La LITERATURA CITADA incluir todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabtico y sin numeracin.
La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuacin, sin coma, las iniciales del nombre con puntos y sin espacio. El
segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuacin el apellido. El ltimo autor se diferenciara por
que le antecede el smbolo &. Si hubiesen ms de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada
solamente se usa letra tipo normal, no itlica, no versalita. Ejemplos:
a. Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis
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19. Las citas de artculos en prensa deben incluir el volumen, el ao y el nombre de la revista donde saldrn publicados; de lo
contrario debern ser omitidos.
20. Deben evitarse las citas a resmenes de eventos acadmicos (congresos y otros) y las comunicaciones personales.
21. Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, grfcos, fotos, etc.) sern numeradas correlativamente con nmeros arbigos;
de igual manera las Tablas. Las leyendas de las fguras deben presentarse en hoja separada del texto y deben ser sufcientemente
explicativas. Cada tabla debe llevar un ttulo descriptivo en la parte superior.
22. Cuando el trabajo es enviado por correo postal, las fguras sern presentadas en papel Canson y con tinta china, en un tamao
A4, montados sobre cartulina blanca. Los dibujos y fotos de estructuras y organismos deben llevar una escala grfca para facilitar
la determinacin del aumento. Los mapas deben llevar las respectivas coordenadas. Las fotografas deben tener 15x10 cm de tamao
como mnimo, en papel liso, con amplio espectro de tonos y buen contraste, montados sobre una cartulina blanca A4. Costos por
fotografas a color debern ser asumidos por el autor.
23. Si las fguras fuesen escaneadas, deben guardarse en un archivo TIFF, tamao natural, 600 dpi. Las grfcas de origen electrnico
deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps). Los mapas en formatos SHP.
Fotos de cmaras digitales en formato JPGE mayor a 3Mpixel. Otros archivos independientes en formato TIFF, BMP, Ai, PSD.
Costos por ilustraciones a color sern asumidos por el autor.
24. Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo
para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imgenes insertadas
en otros archivos (por ejemplo no enviar imgenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).
25. Slo se aceptan fotos e imgenes digitales de alta calidad.
26. El material enviado no ser devuelto, por lo que los autores deben tomar sus precauciones.
27. Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado adems del costo por impresin ser enviado al autor para su aprobacin.
28. El autor principal podr solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un nmero de separatas adicional podr ser solicitado antes
de la impresin teniendo en cuenta los costos respectivos.
Comit Editor
Email: editor.revperubiol@gmail.com
Correo postal: Leonardo Romero (Editor)
Revista Peruana de Biologa
UNMSM-FCB
Apartado 11-0058
Lima 11
Per
(continacin...)
249 Registro de Xenopsylla cheopis como hospedero intermediario natural de Hymenolepis diminuta en Lima, Per
Xenopsylla cheopis record as natural intermediate host of Hymenolepis diminuta in Lima, Peru
Ins Grate, Paolo Jimnez, Karen Flores y Bertha Espinoza
Notas cientfcas
253 Note on the diet of Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) in Cerros de Amotape National Park, Tumbes, Peru
Nota sobre la dieta de Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) en el Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Per
Juan C. Jordn and Diana Amaya
257 Notas sobre la ecologa de Tecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) de la Amazona Peruana
Ecological notes on the ecology of Tecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) from Peruvian Amazon
Juan C. Jordn, Juana Surez S. y Lidia Snchez
261 Optimizacin del test de microncleos en linfocitos cultivados usando una metodologa de gradiente y frotis
Improving the micronuclei test in cultured lymphocytes by gradient and cell spreading methodology
Erika Castillo, Mara Luisa Guevara-Fujita y Ricardo Fujita
Comentarios
265 Mtodos de inferencia flogentica
Carlos Pea
(Contina...)
Revista PeRuana de Biologa
Volumen 18 Agosto, 2011 Nmero 2
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
Contenido
Homenaje
143 Armando Yarleque Chocas
Leonardo Romero
Editorial
147 Buscando la calidad en un artculo cientfco
Leonardo Romero
Trabajos originales
149 Composicin qumica y actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana Willd. de los llanos venezolanos
Chemical composition and antibacterial activity of the essential oil of Ambrosia peruviana Willd. from Venezuelan plains
Carlos A. Ynez C., Nurby Rios, Flor Mora, Luis Rojas, Tulia Diaz, Judith Velasco, Nahile Rios y Pablo Melendez
153 Activity of ethanolic extracts leaves of Machaerium foribundum against acne-inducing bacteria, and their cytoprotective and antioxidant
efects on fbroblast
Actividad del extracto etanlico de las hojas de Machaerium foribundum contra bacterias que inducen el acn y su efecto citoprotector y
antioxidante sobre fbroblastos
Lorena Daz, Soumi De Montijo, Ana L. Medina, Pablo Melndez, Vian Laurence and Gilberte Marti-Mestres
159 Potential use of low-NDGA Larrea divaricata extracts as antioxidant in foods
Uso potencial de extractos de Larrea divaricata con bajo contenido de NDGA como antioxidantes en comidas
Sebastian Turner, Roberto Davicino, Rosario Alonso, Graciela Ferraro, Rosana Filip and Claudia Anesini
165 Una nueva especie de Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) del norte del Per
A new species of Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from Northern of Peru
Miguel Chocce, Nanette Vega, Margoth Acua-Tarazona, Jorge Arnaiz y Betty Milln
169 Flora y vegetacin de suelos crioturbados y hbitats asociados en los alrededores del abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Per)
Flora and vegetation on cryoturbated and associates habitats around abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Peru)
Asuncin Cano, Amalia Delgado, Wilfredo Mendoza, Huber Trinidad, Pal Gonzles, Mara I. La Torre, Magda Chanco, Hctor
Aponte, Jos Roque, Niels Valencia y Eduardo Navarro
179 Vegetative adaptability of the Peruvian palm Astrocaryum perangustatum to deforestation
Adaptabilidad vegetativa a la deforestacin de la palma peruana Astrocaryum perangustatum
Hctor Aponte, Francis Kahn and Betty Milln
185 Deschampsia danthonioides (Poaceae - Pooideae) un nuevo registro para la fora peruana
Deschampsia danthonioides (Poaceae Pooideae) a New Record for Peruvian Flora
Pal Gonzles, Mara Isabel La Torre y Asuncin Cano
189 La familia Poaceae del distrito de Arahuay (Canta, Lima, Per)
Te family Poaceae from Arahuay district (Canta, Lima, Peru)
Pal Gonzles, Eduardo Navarro, Mara. I. La Torre y Asuncin Cano
197 Diversidad del gnero Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) en los Andes peruanos
Diversity of the genus Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) in the Peruvian Andes
Wilfredo Mendoza y Asuncin Cano
201 Divergencia intraespecfca y cdigo de barras de ADN en Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae)
Intraspecifc divergence and DNA barcodes in Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae)
Pedro Romero y Rina Ramrez
209 Colepteros coprfagos (Scarabaeidae: Scarabeinae) de la Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Per
Dung beetles (Scarabaeidae: Scarabeinae) from the Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Peru
Luis Figueroa y Mabel Alvarado
213 Descripcin del cromosoma profsico en la meiosis I de Bostryx conspersus
Description of the profasic chromosome in Meiosis I of Bostryx conspersus
Mara Siles-Vallejos, Olga Bracamonte G. , Alberto Lpez S., Betty Shiga y Misael Guevara P.
217 Ecologa de Phyllodactylus angustidigitus y P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) de la Reserva Nacional de Paracas, Per
Ecology of Phyllodactylus angustidigitus and P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) from the Reserva Nacional de Paracas, Peru
Jos Prez Z. y Katya Balta
225 Hunting pressure on cracids (Cracidae: Aves) in forest concessions in Peru
Presin de caza sobre crcidos (Cracidae: Aves) en concesiones forestales en Per
Javier Barrio
231 Diversidad de mamferos en la cuenca media del ro Tambopata, Puno, Per
Mammal diversity in the middle basin of the river Tambopata, Puno, Peru
Vctor Pacheco, Gisella Mrquez, Edith Salas y Oscar Centty
245 Primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) para el Per
First record of Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) in Peru
Elba Prieto Rios, Mauricio Valds de Anda, Francisco Alonso Sols-Marn y Alfredo Laguarda Figueras