Print version ISSN 0100-3984

Radiol Bras vol.44 no.1 So Paulo Jan./Feb. 2011

http://dx.doi.org/10.1590/S0100-39842011000100006
ARTIGO ORIGINAL

Correlao entre espessura cortical frontal e desempenho de funes executivas em pacientes com infeco pelo vrus da imunodeficincia humana*

Tania Maria NettoI; Denise Vieira GrecaII; Rafael FerraciniIII; Denis B. PereiraIII; Bernardo BizzoIV; Thomas DoringV; Tadeu KuboVI; Paulo R. V. BahiaVII; Rochele Paz FonsecaVIII; Emerson L. GasparettoIX
I

Doutora, Psicloga, Ps-doutoranda do Programa de Ps-Graduao em Medicina (Radiologia) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ, Brasil II Psicloga, Mestranda do Programa de Ps-Graduao em Medicina (Radiologia) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ, Brasil III Mdicos Radiologistas, Mestrandos do Programa de Ps-Graduao em Medicina (Radiologia) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ, Brasil IV Aluno do Curso de Graduao em Medicina da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ, Brasil V Mestre, Doutorando do Programa de Ps-Graduao em Medicina (Radiologia) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Fsico Mdico da Clnica de Diagnstico Por Imagem (CDPI), Rio de Janeiro, RJ, Brasil VI Fsico Mdico da Clnica de Diagnstico Por Imagem (CDPI), Rio de Janeiro, RJ, Brasil VII Doutor, Professor Adjunto do Departamento de Radiologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Chefe do Servio de Radiodiagnstico do Hospital Universitrio Clementino Fraga Filho da Universidade Federal do Rio de Janeiro (HUCFF-UFRJ), Mdico Radiologista da Clnica Menezes da Costa, Rio de Janeiro, RJ, Brasil VIII Doutora, Psicloga, Professora Adjunta da Faculdade de Psicologia e Coordenadora do Grupo Neuropsicologia Clnica e Experimental da Pontifcia Universidade Catlica do Rio Grande do Sul (PUCRS), Porto Alegre, RS, Brasil, PsDoutoranda no Centro de Neuroimagem da Universidade de Montreal, Quebec, Canad IX Doutor, Professor Adjunto do Departamento de Radiologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Coordenador do Setor de Ressonncia Magntica do Hospital Universitrio Clementino Fraga Filho da Universidade Federal do Rio de Janeiro (HUCFF-UFRJ), Mdico Neurorradiologista da Clnica de Diagnstico Por Imagem (CDPI), Rio de Janeiro, RJ, Brasil

Endereo para correspondncia

RESUMO OBJETIVO: Investigar a relao entre a espessura cortical medida pela ressonncia magntica em regies frontais e o desempenho em instrumentos que avaliam funes executivas em pacientes com HIV positivo. MATERIAIS E MTODOS: Participaram deste estudo 22 pacientes HIV-positivos, com dficits em funes executivas, sob terapia antirretroviral, idades entre 45 e 65 anos e escolaridade entre 3 e 20 anos. Foi realizada ressonncia magntica com sequncias convencionais, T1 3D, processado pelo Freesurfer para verificar espessura cortical. Instrumentos de avaliao das funes executivas: Teste de Trilhas, Wisconsin, Hayling, Dgitos (WAIS-III), fluncia verbal ortogrfica e Stroop. Para anlise da relao espessura versus cognio, utilizou-se coeficiente de correlao de Pearson. RESULTADOS: Correlaes significativas foram encontradas entre escores de: Wisconsin e espessura das regies pr-central e orbitofrontal lateral direita e prcentral esquerda; Teste de Trilhas e espessura da rea pr-central direita e cngulo anterior caudal esquerdo; e Teste Hayling e espessura da rea lateral orbitofrontal esquerda. CONCLUSO: As correlaes existentes entre medidas de espessura cortical pela ressonncia magntica e desempenho cognitivo sugerem que os dficits executivos em pacientes HIV-positivos relacionam-se a uma reduo da espessura cortical das regies frontais. Unitermos: Imagem por ressonncia magntica; Espessura cortical; Lobo frontal; Avaliao neuropsicolgica; Funes executivas; HIV.

INTRODUO
O vrus da imunodeficincia humana (HIV) um retrovrus que penetra nas clulas do sistema nervoso, produzindo leses(1) que causam prejuzos cognitivos, motores e comportamentais, podendo levar o paciente demncia(2). Os avanos no desenvolvimento da terapia antirretroviral de alta eficcia (HAART) tm proporcionado uma reduo significativa na mortalidade dos pacientes infectados pelo HIV e, consequentemente, tm auxiliado esses pacientes a chegarem fase do envelhecimento do ciclo vital(3,4). Segundo a Organizao Mundial da Sade(5,6), a prevalncia dos casos de HIV/AIDS ainda permanece bastante alta; em 2008, atingiu cerca de 730 mil, apenas no Brasil. Estes dados indicam maior longevidade desses pacientes, mas tambm demonstram maior favorecimento de complicaes neurocognitivas, que so muito comuns em populaes idosas. Essas complicaes associadas ao envelhecimento passam a ser um problema significativo para os pacientes com HIV(3,7-9). Assim, a presente realidade salienta a necessidade de melhores avaliaes clnicas e por imagem de pacientes com HIV/AIDS e suspeita clnica de declnio cognitivo(10).

Tcnicas avanadas de aquisio e processamento de imagens de ressonncia magntica (RM) tm sido utilizadas para a avaliao de pacientes com declnios cognitivos em estgios avanados, principalmente aqueles que j evoluram para um quadro demencial(11). Estas tcnicas buscam encontrar alteraes morfolgicas ou funcionais em pacientes que apresentam RM convencional sem alteraes significativas. Estudos dessas tcnicas de imagens tm mostrado importante correlao com testes neuropsicolgicos(11,12), validando clinicamente as alteraes encontradas. Investigaes com mtodos de imagens j foram conduzidas com algumas amostras de pacientes com HIV/AIDS(12,13). Thompson et al.(12) encontraram atrofia cortical importante na substncia cinzenta em pacientes com AIDS nas seguintes reas: primria sensorimotora, pr-motora, frontopolar, lingusticas frontal e temporal, pr-frontal e parietal, com correlaes significativas entre essas duas ltimas reas e o desempenho nos testes neuropsicolgicos aplicados. Em complementaridade, Chiang et al.(13) observaram atrofias severas em ambos os hemisfrios, tanto na rea primria como na de associao sensorimotora. Estas alteraes encontradas nas imagens, principalmente as na substncia branca, tambm apresentaram correlaes significativas com os resultados dos testes neuropsicolgicos aplicados. Nesse estudo, alm desses achados, tambm foi observada reduo volumtrica nas regies frontal, medial e basal, parte mdia do giro do cngulo e joelho do corpo caloso(13). O HIV tambm pode lesar de forma precoce regies cerebrais frontoestriatais. Leses nestas reas esto em geral associadas a dficits nas funes executivas(14,15). Alm disso, o crtex frontal apresenta uma grande relao com o processamento das funes executivas, especialmente o sistema dorsolateral prfrontal, bem como os gnglios da base e o crtex parietal posterior(16). A literatura tem sugerido que dficits nas funes executivas tm sido um dos comprometimentos neurocognitivos centrais no paciente HIV positivo (17). Essas funes abrangem vrios processos cognitivos, que em conjunto controlam e monitoram as demais funes cerebrais, para que metas comportamentais sejam alcanadas. Elas facilitam o planejamento e a adaptao a novas situaes(18,19) e servem como base para o funcionamento adequado de outros domnios cognitivos (a elas) relacionadas, como a memria. Apesar dos possveis prejuzos causados pelo HIV nas funes executivas, ainda se encontram poucos estudos que tenham investigado a relao entre a espessura cortical dessas regies e o desempenho em testes neuropsicolgicos que examinam componentes cognitivos destas funes em pacientes com HIV/AIDS (20,21). Frente importncia desse tipo de investigao, este estudo teve como objetivo correlacionar a espessura cortical frontal com o desempenho em testes neuropsicolgicos de exame das funes executivas em pacientes HIV-positivos. Como hiptese, esperava-se que pacientes com HIV apresentassem correlaes entre a espessura cortical de reas frontais e o desempenho principalmente em testes de avaliao da inibio.

MATERIAIS E MTODOS
Participantes Foram avaliados 22 pacientes HIV-positivos (5 mulheres e 17 homens; idade mdia de 52,91 anos [desvio-padro = 5,87]) com, em mdia, 11,95 anos de escolaridade (desvio-padro = 4,541). Os pacientes apresentaram-se em acompanhamento clnico no Hospital Universitrio Clementino Fraga Filho (HUCFF)

da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ). Foram considerados como critrios de incluso idade entre 45 e 65 anos, diagnstico de infeco pelo HIV h pelo menos cinco anos, ausncia de histria prvia de qualquer tipo de doena neurolgica, tratamento atual com HAART, ausncia de alteraes auditivas e/ou visuais no corrigidas, escore no Mini Exame do Estado Mental > 17 pontos, para pacientes com escolaridade igual ou abaixo de quatro anos, ou > 24 pontos, para pacientes com cinco anos ou mais de escolaridade. Em conformidade com os aspectos ticos, todos os indivduos que participaram deste estudo o fizeram de forma voluntria no remunerada e assinaram termo de consentimento livre e esclarecido. O estudo foi aprovado pelo Comit de tica em Pesquisa do HUCFF-UFRJ sob o n 151/08. Coleta dos dados A avaliao dos pacientes foi realizada em duas partes: exame de RM e avaliao neuropsicolgica. Os exames de RM foram realizados no HUCFF em aparelho de 1,5 T (Avanto; Siemens Medical Systems, Erlangen, Alemanha) com bobina de crnio de oito canais. Foram adquiridas as sequncias: FLAIR axial (tempo de repetio (TR): 9000 ms; tempo de eco (TE): 83 ms; tempo de inverso (TI): 2500 ms; flip angle: 180; matriz: 256 256; field-of-view (FOV): 230 mm), T1 3D sagital (TR: 2530 ms; TE: 3,39 ms; TI: 1100 ms; flip angle: 7; voxel: 1,33 mm3), T2 coronal (TR: 3500 ms; TE: 99 ms; flip angle: 136; matriz: 256 256; FOV: 210 mm), imagens por tensor de difuso (TR: 1900 ms; TE: 81 ms; matriz: 256 256; FOV: 230 mm; B = 0 s/mm2 e B = 1000 s/mm2, seis direes de gradiente). Todas as imagens de RM convencionais foram avaliadas como normais por dois radiologistas experientes, exceto por diferentes graus de atrofia cortical. O processamento das imagens de RM pesadas em T1, para o estudo da espessura cortical, foi realizado pelo programa Freesurfer v4.0.5 (Martinos Center, Boston, EUA). Os detalhes tcnicos de ps-processamento foram descritos em publicaes anteriores(22,23). De modo resumido, o processamento incluiu correo de movimento, remoo de tecido no cerebral, transformao automtica de Talairach, normalizao de intensidade, segmentao de substncia branca subcortical e substncia cinzenta profunda, reconstruo cortical e parcelamento cortical, insuflao do crebro e determinao de mapas da espessura cortical. Para este estudo, especificamente foram avaliadas as mdias das espessuras corticais das seguintes regies de ambos os hemisfrios: pr-frontal, orbitofrontal lateral, frontal superior e cngulo anterior caudal (Figura 1). Os instrumentos da bateria neuropsicolgica foram administrados por neuropsiclogos experientes e treinados nos paradigmas clnicos selecionados. A avaliao foi efetuada em uma nica sesso, com durao aproximada de 90 minutos. Os instrumentos padronizados aplicados foram escolhidos por mensurarem os componentes cognitivos das funes executivas mais referidos na literatura como acometidos no quadro de HIV(24), tais como, velocidade de processamento, inibio, fluncia verbal (iniciao e planejamento verbais), executivo central da memria de trabalho, flexibilidade cognitiva, organizao, seleo e manuteno de estratgias, entre outros. A sequncia de aplicao dos instrumentos neuropsicolgicos foi planejada de forma a reduzir o efeito de interferncia entre eles, sendo intercaladas tarefas verbais com no verbais, conforme segue. 1. Teste de Trilhas(25) - composto por duas partes: (A) examina coordenao visuomotora, velocidade de processamento e ateno concentrada; (B) investiga,

alm dos componentes da parte A, ateno alternada, flexibilidade cognitiva e inibio. 2. Teste Wisconsin de Classificao de Cartas(26) - Avalia organizao, planejamento, categorizao, inibio, flexibilidade cognitiva e aprendizagem de regras. 3. Teste Hayling(27) - Avalia iniciao (parte A) e inibio (parte B) verbais, e velocidade de processamento. 4. Subteste Dgitos das Escalas Wechsler de Inteligncia para Adultos (WAIS-III)(28) - Examina ateno concentrada e memria de curto prazo (ordem direta), alm do componente executivo central da memria de trabalho (ordem indireta). 5. Subteste fluncia verbal ortogrfica da Bateria Montreal de Avaliao da Comunicao (Bateria MAC)(29) - Investiga iniciao verbal, inibio, memria lexical e linguagem. 6. Teste Stroop de Cores e Palavras(30) - Examina ateno concentrada, inibio, velocidade de processamento e flexibilidade cognitiva. 7. Mini Exame do Estado Mental(31) - um teste de rastreamento cognitivo de sinais sugestivos de demncia cortical, que foi empregado para a caracterizao da amostra. Anlise estatstica Os dados obtidos por neuroimagem e por avaliao neuropsicolgica foram correlacionados a partir do coeficiente de correlao de Pearson, p < 0,05. Usou-se o Statistical Package for the Social Sciences (SPSS), 16.0.

RESULTADOS
Os valores mdios e o desvios-padro da espessura cortical nas diferentes regies estudadas so apresentados na Tabela 1.

Na Tabela 2 so apresentados os escores mdios e desvios-padro do desempenho neuropsicolgico obtido nos testes de funes executivas.

Os resultados da correlao entre os dados da espessura cortical e o desempenho nos instrumentos neuropsicolgicos de funes executivas so apresentados nas Tabelas 3 (hemisfrio direito) e 4 (hemisfrio esquerdo). Observa-se, nas Tabelas 3 e 4, que houve correlao positiva significativa de moderada a forte entre escores do Wisconsin e espessura cortical das regies prcentral e orbitofrontal lateral direita, e pr-central esquerda. Foi encontrada tambm uma correlao negativa significativa entre os escores do Teste de Trilhas e espessura da rea pr-central direita e do cngulo anterior caudal esquerdo. Finalmente, foram demonstradas correlaes positivas significativas moderadas entre escores do Hayling e espessura da rea orbitofrontal lateral esquerda.

DISCUSSO
O presente estudo investigou a associao entre medidas de espessura cortical de regies frontais e pr-frontais e escores de desempenho em tarefas cognitivas que avaliaram funes executivas de pacientes HIV-positivos. A hiptese de que haveria uma associao entre as medidas morfolgicas cerebrais avaliadas pela RM e medidas neuropsicolgicas foi confirmada, e correlaes significativas tanto positivas como negativas foram encontradas. No que diz respeito s correlaes encontradas com o Teste de Trilhas, o escore que se associou negativamente espessura cortical do cngulo anterior caudal esquerdo foi o tempo de execuo da parte B. Este ndice representa a mensurao da velocidade de processamento ligado a inibio, flexibilidade cognitiva e ateno alternada. Dessa forma, quanto mais tempo foi necessrio aos pacientes HIVpositivos para fazerem a parte B desse teste, menor foi a espessura cortical desta regio, sugerindo que uma lentificao de processamento da informao desses pacientes pode estar relacionada reduo da espessura do tero anterior do giro do cngulo. Tal regio vem sendo associada ao funcionamento executivo, principalmente inibio(32). Em complementaridade, o escore do nmero de erros na parte mais complexa do Teste de Trilhas tambm se correlacionou negativamente com a espessura da regio pr-central direita, indicando que quanto maior a quantidade de erros, menor a espessura cortical desta rea nos pacientes examinados. Tal regio tambm vem sendo muito associada a componentes executivos, principalmente em pacientes com transtornos de personalidade (33). As correlaes referentes ao teste Wisconsin reforam os achados acima discutidos sobre o Teste de Trilhas, na medida em que seu escore de aprendizagem de estratgias se correlacionou positivamente com a espessura pr-central bilateral. Isto sugere que a dificuldade dos pacientes HIV-positivos em aprender com a estratgia empregada anteriormente, assim como de resolver problemas (escore aprendendo a aprender(34)), deve estar relacionada diminuio da espessura cortical desta regio. Alm deste correlato, houve associao positiva ainda entre este escore e a espessura orbitofrontal lateral direita, regio relacionada aos componentes executivos medidos pelo escore aprendendo a aprender(35). No que concerne s correlaes entre os escores de tempo da parte B do teste Hayling, estas ocorreram predominantemente com o hemisfrio esquerdo, com a regio orbitofrontal lateral. Tal achado corrobora aquele mencionado sobre o escore do Wisconsin. Entretanto, sua interpretao implica a relao entre maior tempo nesta parte complexa da tarefa cognitiva e maior espessura cortical nas reas examinadas. Tais dados de correlao dos escores do Hayling no foram esperados e nem foram previamente descritos, indicando, possivelmente, um aumento da

espessura cortical das regies mencionadas, para que os pacientes HIV-positivos pudessem desempenhar-se com melhores resultados, demonstrando uma possvel plasticidade neural. As correlaes negativas entre o desempenho no Teste de Trilhas, parte B, e as reas pr-frontal do hemisfrio direito e cngulo anterior caudal no hemisfrio esquerdo encontradas no presente estudo assemelham-se a alguns achados na literatura de relao entre diminuio da espessura cortical e piora na velocidade de processamento(20,21). No que diz respeito ao teste Stroop, que avalia ateno concentrada, inibio, velocidade de processamento e flexibilidade cognitiva, o presente estudo no verificou nenhuma correlao entre espessura cortical, especificamente no crtex frontal, e funes executivas. No entanto, este tipo de correlao foi encontrado em um estudo com pacientes HIV-positivos sem uso de terapia antirretroviral(36). De um modo geral, este estudo pode ser considerado relativamente pioneiro em nvel nacional, com investigaes tangenciais na literatura internacional. No entanto, seus achados tm um carter preliminar e ainda exploratrio. Assim, devem-se considerar as limitaes do tamanho reduzido da amostra, do delineamento correlacional que no inclui grupo controle de indivduos saudveis ou comparativos de pacientes HIV-positivos sem tratamento antirretroviral. Outra implicao o desenho transversal do estudo, que, por sua vez, restringe comparaes da evoluo de dficits cognitivos ao longo do tempo, podendo restringir, assim, a rica fonte de informao de comparar a evoluo desses dficits associados ao HIV com a linha de base do prprio paciente. Investigaes longitudinais so necessrias para verificar como as terapias antirretrovirais atuam nas leses da substncia branca em portadores do HIV(37), podendo tambm verificar com maior clareza a associao entre atrofia no crtex frontal e o funcionamento executivo. Por fim, outra limitao envolveu a correlao de muitas variveis cognitivas e neuroanatmicas, que para este estudo preliminar mostram relaes promissoras a serem mais aprofundadas e especificadas em futuros estudos. Pelo fato de que esses processos cognitivos so essenciais no funcionamento do indivduo no dia-a-dia, mais estudos nessa rea podem orientar profissionais no s na clnica, como tambm na pesquisa em como desenvolver tratamentos mais eficazes na reduo de dficits cognitivos em indivduos HIVpositivos. Tais aes de interveno, tanto medicamentosas quanto cognitivas, podem contribuir para prevenir ou reduzir comprometimentos nas funes executivas antes que evoluam para demncias associadas ao HIV. Concluindo, de acordo com os resultados deste estudo com 22 pacientes infectados pelo HIV, pode-se observar que h uma correlao entre a espessura cortical frontal e o desempenho em testes neuropsicolgicos de funes executivas. As correlaes demonstradas neste estudo sugerem que os dficits executivos nos pacientes HIV-positivos relacionam-se a uma diminuio da espessura cortical em diversas regies frontais, com maior importncia no hemisfrio esquerdo. As correlaes positivas indicando aumento da espessura em algumas regies podem estar relacionadas plasticidade neuronal nos pacientes com infeco pelo HIV(38). Estudos futuros so necessrios para corroborar estes resultados, mostrando de forma mais clara evidncias da interface entre neurorradiologia e neuropsicologia em quadros neurodegenerativos relacionados infeco pelo HIV.

AGRADECIMENTOS

s instituies de fomento pesquisa Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior (Capes), Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq) e Fundao de Amparo Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (Faperj).

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Endereo para correspondncia: Dr. Emerson L. Gasparetto Estrada da Barra da Tijuca, 1006 ap. 1106, Bloco 5, Barra da Tijuca

Rio de Janeiro, RJ, Brasil, 22641-003 E-mail: egasparetto@gmail.com Recebido para publicao em 28/10/2010. Aceito, aps reviso, em 19/11/2010.

* Trabalho realizado no Servio de Radiodiagnstico do Hospital Universitrio Clementino Fraga Filho da Universidade Federal do Rio de Janeiro (HUCFF-UFRJ), Rio de Janeiro, RJ, Brasil.