Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________

DINMICA Y PREFERENCIAS DE MICROHBITAT EN DOS ESPECIES DEL GNERO Eleutherodactylus (ANURA: LEPTODACTYLIDAE) DE BOSQUE ANDINO
Por Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres

RESUMEN
Entre julio y noviembre de 2000, se capturaron dos especies de Eleutherodactylus en dos reas de bosque andino del sector occidental de la Sabana de Bogot. Se encontr que el xito de captura en los cinco meses fue diferente en los dos bosques. La cantidad de machos vocalizando aument despus del mes que present mayor pluviosidad. La presencia de Eleutherodactylus sp. se encontr asociada a la cobertura herbcea y de dosel, mientras que la presencia de E. gr. bogotensis se encontr fuertemente asociada a la cobertura arbustiva y de dosel. Se describe la preferencia de microhbitat de las especies de Eleutherodactylus y la cobertura vegetal sobre ellos. Palabras clave: Abundancia, precipitacin, localizaciones. cobertura vegetal, Eleutherodactylus, microhbitat,

ABSTRACT
Between July and November of the year 2000, two Eleutherodactylus species were captured in two areas of the Andean forest from the western sector of the Sabana de Bogot. It was found that capture success was different in the two forests during the five months. The amount of vocalizing males increased after the month where it presented more rainfall. The Eleutherodactylus sp. presence was related to the canopy herbaceous coverage, while the E. gr. bogotensis presence was strongly related to the understory and canopy cover. The Eleutherodactylus species microhabitat preference is described, as well as the vegetation cover over them. Key words: Abundance, Eleutherodactylus, microhabitat, rainfall, vegetation cover, vocalizations.

INTRODUCCIN
Las especies de anuros presentan alta plasticidad. Este aspecto es importante en la adaptacin de los individuos y determina la estructura de la comunidad y la ocupacin de los hbitats andinos (Navas 1999). La riqueza de las especies en diferentes hbitats (como por ejemplo los Andes), depende de factores histricos y mecanismos fisiolgicos de tolerancia a las condiciones extremas de los ambientes (Pefaur & Duellman 1980, Duellman 1989, Navas 1996). La respiracin pulmocutnea, los modos reproductivos, las interacciones acsticas, los

278

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________ hbitos y los hbitats, son los principales aspectos ecofisiolgicos que se pueden tener en cuenta para evaluar la respuesta de los Eleutherodactylus que habitan en los Andes ante la perturbacin del hbitat. La respiracin pulmocutnea hace que estos organismos deban permanecer siempre hmedos para mantener su cuerpo entre los lmites de tolerancia de temperatura (Pough 1999). Por ello, algunas variables ambientales como la temperatura, la radiacin solar y la humedad relativa, pueden afectar el desarrollo de los individuos y determinar su distribucin en diferentes ambientes (Duellman 1992, Crump 1994, Jablonski 1998, Lizana & Pedraza 1998). Ms de la mitad de las ranas andinas, presentan una reproduccin terrestre que los in dependiza de cuerpos de agua y los liga al hbitat de bosque (Kattan & lvarez-Lpez 1996). El gnero Eleutherodactylus deposita huevos con desarrollo directo, en el suelo del bosque (Crump 1974, Towndsend & Stewart 1985, Duellman 1992). Este modo reproductivo le confiere ventajas para explotar nuevos ambientes. Pero as mismo puede exponer los huevos a la deshidratacin, dependiendo de la ubicacin de las posturas en el bosque (Duellman 1992, Marsh & Pearman 1997, Tocher et al. 1997). En cuanto a las interacciones acsticas, stas y los cantos de competencia, constituyen uno de los principales medios de seleccin intraespecfica. Estos traen como resultado la distribucin de las especies y la particin de los lugares de reproduccin a una escala microespacial (Crump 1974, Heatwole 1982, Gerhardt 1994). Por ltimo, uno de los factores que reduce las interacciones agresivas entre especies es la temporalidad (Crump 1982). La mayora de las especies que componen la comunidad de anuros andinos son activas en la noche. Las especies de hbitos nocturnos (como Eleutherodactylus) poseen mayor solapamiento de nicho estructural que las diurnas (Pefaur & Duellman 1980). Por ello muchas especies frecuentan el hbitat terrestre (Navas 1996) y migran verticalmente hacia bromelias (Corn & Bury 1990). Este comportamiento puede relajar la competencia entre anuros, y estimular la particin de los recursos espaciales, temporales y alimenticios (Crump 1982, Heatwole 1982, Duellman 1989). La alta especificidad de hbitat en los anuros, hace que estos organismos sean abundantes localmente en reas con alta cobertura vegetal (dosel y sotobosque), mayor profundidad de hojarasca, alta humedad y temperaturas bajas (Crump 1974, Jaeger 1994, Marsh & Pearman 1997, Tocher et al. 1997, de Maynadier & Hunter 1998). Estas condiciones son indispensables para la ocupacin de los microhbitats (Heatwole 1982). Sin embargo, cuando estas condiciones ptimas se ven modificadas por la fragmentacin del bosque se aumenta la probabilidad de extincin de las especies que lo habitan (Pimm 1991, Blaustein & Wake 1995, Pough 1999, Rueda 1999), y pueden tender a la endogamia al quedar aisladas espacialmente en el fragmento (Saunders et al. 1991, Murcia et al. 1993). Este trabajo tuvo como objetivo general determinar la dinmica y el microhbitat preferencial de dos especies del gnero Eleutherodactylus presentes en dos bosques andinos del sector occidental de la Sabana de Bogot.

MATERIALES Y MTODOS rea de estudio

El trabajo se desarroll en dos reas de bosque andino sin evidencias de intervencin antrpica en los ltimos 50 aos, ubicadas a lo largo de la falla del Tequendama en el

279

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________ borde Sur-Occidental de la Sabana de Bogot (Colombia). La primera rea estudiada llamada La Selva se encuentra a 04o5119N y 74o2249W va Facatativ-Albn, a una altura de 2.850 msnm, y tiene un rea de 2.000 ha. La otra rea estudiada llamada San Cayetano est ubicada a 04o3744N y 74o1849W va Bogot-La Mesa, a una altura de 2.750 msnm y tiene un rea de 800 ha.

Mtodos
Las capturas se realizaron de julio a noviembre de 2000, con un total de 24 muestreos nocturnos y 48 horas de muestreo por cada rea. Se establecieron en cada rea, cinco transectos de 100 m, perpendiculares al borde del bosque y separados 90 m entre s. Se aplic la tcnica de transecto-punto-transecto que consisti en realizar un conteo visual con captura manual a lo largo de un transecto (Crump & Scott 1994, Jaeger 1994, Tocher et al. 1997), en un rea de 1,5 m a la redonda y hasta 1,8 m de altura. Adems se complement el estudio, realizando anotaciones de las vocalizaciones de los machos (Zimmerman 1994) de las especies de Eleutherodactylus. Se registr la temperatura y humedad relativa del microhbitat donde fue capturado cada individuo. Se realizaron parcelas de 5x5 m para determinar la cobertura arbustiva, de 1x1 m para la cobertura herbcea y se realizaron mediciones con un densimetro para calcular el porcentaje de cobertura del dosel en cada uno de los puntos establecidos para los transectos (Tocher et al. 1997, Knutson et al. 1998). Se determin la pluviosidad de cada mes tomando como base los datos del Sistema de Informacin del Instituto de Hidrologa, Meteorologa y Estudios Ambientales (IDEAM) de las estaciones ms cercanas a las reas de estudio. La abundancia se calcul cmo el nmero de individuos en cada muestra respecto al esfuerzo de captura. El esfuerzo de captura se calcul como: (Horas totales x Transectos totales)/Noches totales. Se aplic un anlisis de varianza de doble entrada de Friedman para establecer si existan diferencias (Siegel 1980, Zar 1999) a lo largo de los meses en cada rea. Se realiz un anlisis de correspondencia cannica (Ter Braak 1987, Odland et al. 1990, Ter Braak & Smilauer 1998, Hofer et al. 2000) con el fin de detectar la relacin de las especies de Eleutherodactylus respecto a las variables registradas en el microhbitat. Y se describi el porcentaje de individuos capturados en los diferentes sustratos y los rangos de cobertura vegetal sobre los microhbitats.

RESULTADOS
Se capturaron dos especies de anuros pertenecientes al gnero Eleutherodactylus: Eleutherodactylus gr. bogotensis, fue poco abundante y se capturaron nicamente machos adultos. Eleutherodactylus sp., (perteneciente al grupo unistrigatus), se encuentra an sin describir (J. Lynch com. pers.), fu la ms abundante en el rea de estudio y se captur un 22,6 % de machos adultos y 77,4 % de juveniles. En el bosque La Selva el valor del xito de captura total fue mayor (0,17) que en San Cayetano (0,14). Durante los cinco meses de muestreo no se encontraron diferencias significativas del xito de captura tanto en La Selva (cr2 = 7,19; n = 11, p = 0,12) como en San Cayetano (cr2 = 7,11; n = 11, p = 0,13). En La Selva el pico mximo en el xito de

280

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________ captura (0,06) se obtuvo en noviembre, seguido por el valor obtenido en el mes de octubre (0,04). El mnimo valor en el xito de captura (0,01) fue obtenido en septiembre (Figura 1a). En San Cayetano el mximo valor en el xito de captura se present en julio (0,07), seguido por noviembre (0,03) y en septiembre no se realizaron capturas (0) (Figura 1b). En La Selva la precipitacin no fluctu ampliamente (38,8 mm en octubre y 44,6 mm en julio) y se present un pico en septiembre (77,1 mm). En general, se registr bajo nmero de vocalizaciones (10 - 20 individuos) y solo se present un pico en octubre (43 individuos) (Figura 2a). En San Cayetano la precipitacin fluctu ampliamente con un pico entre septiembre (121,3 mm) y octubre (80,1 mm). Se registr un alto nmero de machos vocalizando con tres picos en julio (88 individuos), septiembre (109 individuos) y noviembre (163 individuos). La distribucin de las especies de Eleutherodactylus a lo largo de variables ambientales en el bosque, fue explicada por la cobertura herbcea, arbustiva y de dosel. (Eje1 = 83,1 %; Eje2 El porcentaje de cobertura de dosel en los cinco transectos de los dos bosques (La Selva y San Cayetano) se encontr entre 60 % y 100 %. La cobertura de dosel sobre los microhbitats donde fueron capturados mayor nmero de anuros (cinco) fue 100 % (Tabla 1). La cobertura arbustiva de los transectos en La Selva y San Cayetano estuvo entre el 22 % y 100 %. El porcentaje de cobertura arbustiva sobre el microhbitat donde fueron encontrados = 94,3 %, Eje3 = 100 %), lo que denot una fuerte relacin de los Eleutherodactylus con la cobertura vegetal sobre sus microhbitats. Eleutherodactylus sp. present una fuerte asociacin con la cobertura herbcea y de dosel, las cuales mantuvieron buena humedad en los microhbitats. E. gr. bogotensis se encontr asociada a la cobertura arbustiva y de dosel, las cuales mantuvieron una temperatura estable e ideal en los microhbitats. mayor nmero de anuros (siete) fue 83 %. La mayora de individuos se encontraron entre el 72 % y 100 %. La cobertura herbcea para ambos bosques se encontr entre 5 % y 100 %. El mayor nmero de individuos se encontr en reas con 88 %. Pero los valores fluctuaron entre reas desde 30 % hasta 100 % de cobertura herbcea (Tabla 1). El 67,7 % de Eleutherodactylus sp. fueron capturados en sustratos que se encontraban por encima de los 50 cm de altura. El sustrato ms usado fue el haz de hojas glabras (55 %), otros se encontraron habitando el interior de las bromelias (23 %) o en Chusquea (16 %). E. gr bogotensis se captur entre 70 cm y 180 cm de altura entre troncos rugosos.

DISCUSIN
El nmero de capturas de anuros fue bajo en ambos bosques y refleja en parte el tamao de la muestra resultado de la unidad de esfuerzo por noche, el sistema de muestreo (CV) y el nmero de transectos por bosque. Al comparar el xito de captura a lo largo de los meses con el nmero de machos vocalizando se observ que no existe una semejanza en el resultado entre estos dos sistemas de muestreo, lo que permite pensar que el conteo de los machos vocalizando no es buen indicador de la abundancia de individuos en el bosque. El Anlisis de Correspondencia Cannica (CCA) revel una respuesta significativa de las dos especies ante el gradiente de variables ambientales. Se observ una alta dependencia de la abundancia de Eleutherodactylus sp. a la humedad relativa y a la cobertura herbcea y de dosel, que ofrece estratos para reproducirse y vocalizar. Mientras que la abundancia de Eleutherodactylus gr. bogotensis estuvo determinada por la cobertura arbustiva y de

281

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________ dosel que determina la temperatura ptima en los microhbitats. Si bien es cierto que algunas especies del gnero Eleutherodactylus ocupan hbitats similares en el bosque y no es evidente una divisin del recurso en cuanto a espacio, tiempo y posiblemente alimentacin (Lynch & Burrowes 1990, Vargas & Castro 1999), al evaluar metdicamente los aspectos microclimticos para cada especie, se observa que la divisin del recurso en este grupo de organismos se realiza, tambin, basado en los valores de tolerancia de cada especie ante caractersticas ambientales puntuales en el microhbitat. A partir de la fluctuacin del nmero de machos vocalizando y la precipitacin en cada mes, se evidenci que en los dos bosques se presenta un retraso en el tiempo, donde se incrementaron sustancialmente las vocalizaciones justo despus de los meses de mayor precipitacin. Esto puede deberse a que luego de la poca de lluvias, la cantidad de hojarasca y la humedad en el suelo aumentan y generan microhbitats ptimos para la postura de huevos de los Eleutherodactylus. De acuerdo con las condiciones particulares de cada tipo de bosque, la abundancia de Eleutherodactylus se encuentra relacionada positivamente con el espesor de la hojarasca y la cobertura de dosel (Toucher et al. 1997). As mismo, la riqueza de anuros depende en gran medida de la estructura y cobertura vegetal del microhbitat (de Maynadier & Hunter 1998). Por ello, las poblaciones de anuros terrestres se encuentran muy ligadas al bosque (Marsh & Pearman 1997) y dependen de la disponibilidad de microhbitats aptos para establecerse. Se trat de describir el microhbitat ptimo que cumpla con los supuestos estipulados en los requerimientos eco-fisiolgicos para las especies de Eleutherodactylus propuestos en este trabajo. Se proponen valores de cobertura vegetal con base en los microhbitats donde fueron capturados ms del 90 % de los individuos: 90-100 % de dosel, 72-100 % arbustiva y 60-100 % herbcea. De acuerdo con los resultados, se sugiere que los anuros podran entrar en estrs ecofisiolgico en hbitats andinos fragmentados (en principio con caractersticas similares a las del presente estudio), si se encuentran muy por debajo de estos valores de cobertura vegetal y carecen de abundante hojarasca en el suelo. A medida que se reduce el rea del bosque se disminuye la proporcin de microhbitats preferenciales (Matlack 1993, de Maynadier & Hunter 1998, Vos & Chardon 1998) y algunas especies pueden desaparecer de la comunidad en un orden secuencial (Tocher et al. 1997, Hager 1998). Debido a que la fragmentacin del hbitat afecta el ambiente fsico (p.e. aumento de irradiacin solar y temperatura) (Mackinnon et al. 1990, Murcia 1995, Hunter 1996), la distribucin y abundancia de los organismos (Saunders et al. 1991, Abensperg-Traun et al. 1996, Bender et al. 1998) y las interacciones entre especies (p.e. predacin y parasitismo) (Kattan & Alvarez- Lpez 1996), los anuros pueden desaparecer de reas que a pesar de tener buena cobertura vegetal y disponibilidad de alimento, no proporcionan hbitats ptimos para reproducirse (Marsh & Pearman 1997). Por ello es muy importante dedicar ms esfuerzos en la caracterizacin del microhbitat de los anfibios y la dinmica de sus poblaciones para ser tenidos en cuenta como herramienta en el diseo y manejo de reas para conservar estos organismos.

282

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________

AGRADECIMIENTOS
Parte de los fondos fueron provistos por el Laboratorio de Ecologa de Poblaciones y Comunidades de la Pontificia Universidad Javeriana. Bernardo Escalln y Miriam Cubillos permitieron el ingreso a sus propiedades. Andrs Acosta (PUJ), Mariela Osorno (UP), Ruth A. Estupin (GOELDTI), Carlos Navas (USP), Olga Castao (UNAL) y Fernando Vargas (UPR) prestaron valiosa asesora en los aspectos herpetolgicos. Agradecemos tambin a Toms Bolaos, Maria ngela Echeverri, Camilo Peraza, Gina Cruz y Mauricio Romero por su colaboracin durante el desarrollo del trabajo.

LITERATURA CITADA
Abensperg-Traun, M., G. T. Smith, G. W. Arnold & D. E. Steven. 1996. The effects of habitat fragmentation and livestock grazing on animal communities in remnants of gimlet Eucalyptus salubris woodland in the western australian wheatbelt: Arthropods. Journal of Applied Ecology 33:1281-1301. Bender, D. J., T. A. Contreras & L. Fahrig. 1998. Habitat loss and population decline: A meta-analysis of the patch size effect. Ecology 79 (2):517-533. Blaustein, A. R. & D.B. Wae. 1995. Declive en las poblaciones de anfibios. Investigacin y Ciencia. Junio: 8-13. Corn, P. & R. Bury. 1990. Sampling methods for terrestrial amphibians and reptiles. Pacific Northwest Research Station. Portland, Oregon. Crump, M. L. 1974. Reproductive strategies in a tropical anuran community. Miscellaneous Publications (6) University of Kansas. 69 p. _________. 1982. Amphibian reproductive ecology in the community level. P. 239 En: Scott, N. J. (ed.) Herpetological Communities. U.S. Department of the Interior Fish and Wildlife Service. Washington D.C. _________. 1994. Climate and environment. P. 364. En: Heyer, W., Donnelley, M. A., R. A. McDiarmid, L. C. Hayec & M. C. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington D.C. Crump, M. L. & N. J., Scott. 1994. Visual encounter surveys. En: Heyer, W., M. A. Donnelley, R. A. McDiarmid, L. C. Hayec, & M. C. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington D.C. Cruz, G. L. 2001. Comparacin de la cada de hojarasca entre fragmentos y reas de bosque continuo alto andino, en la Sabana de Bogot. Trabajo de Grado en Biologa. Facultad de Ciencias. Pontificia Universidad Javeriana. Bogot D. C. 125 p. De Maynadier, P. G. & M. Hunter. 1998. Amphibians and forest edge effects. Conservation Biology 12 (2):314-352. Duellman, W. E. 1989. Tropical herpetofaunal communities: Patterns of community structure in Neotropical rainforest. P. 61-88. En: Harmelin_Virien, M. L. & F. Bourliere (Eds.). Vertebrates in Complex Tropical Systems. Springer-Verlag. New York. _________. 1992. Estrategias reproductoras de las ranas. Investigacin y Ciencia. Septiembre: 54-61. Gerhardt, H. C. 1994. The evolution of vocalization in frogs and toads. Annual Review in Ecology and Systematic 25:293-324. Hager, H. A. 1998. Area-sensitivity of reptiles and amphibians: Are there indicator species for habitat fragmentation? Ecoscience 5 (2):139147. Heatwole, H. 1982. A Review of structuring in herpetofaunal assemblages. En: Scott,

283

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________ N. J. (ed.) Herpetological Communities. U.S. Department of the Interior Fish and Wildlife Service. Washington D.C. Hofer, U., L. Bersier, & D. Borcard. 2000. Ecotones and gradients as determinants of herpetofaunal community structure in the primary forest of Mount Kupe, Cameroon. Journal of Tropical Ecology. 16:517-533. Hunter, M. 1996. Habitat degradation and loss. Chap. 8. P. 179-190 En: Hunter, M. (ed.). Fundamentals of Conservation Biology. Blackwell Sciencel. USA. Jablonski, N. G. 1998. Ultraviolet light-induced neural tube defects in amphibian larvae and their implications for the evolution of melanized pigmentation and declines in amphibian population. Journal of Herpetology 32 (3):455-457. Jaeger, R. G. 1994. Transect sampling. En: Heyer, W., M. A. Donnelley, McDiarmid, R. A., Hayec, L. C. & M. C. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Instituton Press, Washington D. C. Kattan, G. H. & H. Alvrez-Lpez. 1996. Preservation and management of biodiversity in fragmented landscapes in the colombian Andes. Pg. 427. En: Schelmas, J. & R. Greenberg (Eds.). Forest Patches in Tropical Landscapes. Island Press, Washington, D. C. Knutson, M., J. Sauer, D. Olsen, M. Mossman, L. Hemesath & M. Lannoo. 1998. Effects of landspace composition and wetland fragmentation on frog and toad abundance and species richness in Iowa and Wisconsin, U.S.A. Conservation Biology 13 (6):1437-1446. Lizana, M. & E. M. Pedraza. 1998. The effect of UV-radiation on toad mortality in mountainous areas of central Spain. Conservation Biology 12 (3):703-707. Lynch, J. D. & P. A. Burrowes. 1990. The frogs of the genus Eleutherodactylus (Family Leptodactylidae) at La Planada Reserve in Southwestern Colombia with descriptions of eight new species. Occasional Papers Museum Natural History. University of Kansas 136:1- 31. Mackinnon, J., K. Mackinnon, C. Graham & T. Jim. 1990. Manejo de reas protegidas en los trpicos. Unin Internacional de Conservacin de Recursos Naturales y la Naturaleza (UICN), Gland, Suiza. 720 p. Marsh, D. M. & P. B. Pearman. 1997. Effects of habitat fragmentation on the abundance of two species of leptodactylid frogs in an Andean montane forest, Conservation Biology 11 (6):1323-1328. Matlack, G. R. 1993. Microenvironment variation within and among forest edges sites in the eastern United States. Biological Conservation 66:185-194 Murcia, C., G. H. Kattan, H. lvarez-Lpez, & M. Giraldo. 1993. Patrones procesos y mecanismos de extincin de especies en un bosque de niebla fragmentado. IX Concurso Nacional de Ecologa Enrique Prez Arbelaez FEN. Navas, C. A. 1996. Implications of microhabitat selection and patterns of activity on thermal ecology on high elevation neotropical anurans. Oecologia 108:617-626. _________. 1999. Biodiversidad de anfibios y reptiles en el pramo: Una visin ecofisiolgica. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fsicas y Naturales (23):465-474. Odland, A., H. J. Birks & J. M. Line. 1990. Quantitative vegetation - environment relationships in west norwegan tall-fern vegetation. Nordic Journal of Botany 10(5):511532. Pefaur, J. E. & W. E. Duellman. 1980. Community structure in high Andean herpetofaunas. Transactions of the Kansas Academy of Sciences 83(2): 45-65. Pimm, S. L. 1991. The balance of nature: Ecological issues in the conservation of species and communities. University of Chicago Press. Chicago. 434 p. Pough, H. F. 1999. Salamanders, anurans and caecilians. P. 773. En: Pough, H. F., Janis, C. M. & J. B. Heiser (eds.). Vertebrate Life. Fifth Edition, Prentice Hall, New Jersey. Rueda, J. V. 1999. Anfibios y reptiles amenazados de extincin en Colombia. Revista de la Academia Colombiana de

284

Eleutherodactylus de bosque andino Jos Nicols Urbina-Cardona & Jairo Prez-Torres ________________________________________________________________________________ Ciencias Exactas, Fsicas y Naturales (23):475-497 Saunders D., R. Hobbs & C. Margules. 1991. Biological consequences of ecosystem fragmentation: A review. Conservation Biology 5(1):18-32. Siegel, S. 1980. Estadstica no paramtrica. Sexta edicin. Editorial Trillas. Mxico. 346 pp. Ter Braak, C. J. F. 1987. The analysis of vegetation-environment relationship by canonical correspondence analysis. Vegetation 69:69-77. Ter Braak, C. J. F. & P. Smilauer. 1998. CANOCO Reference Manual. Users guide to Canoco for Windows. Version 4. Centre for Biometry. Wageningen, the Neederlands. 301p. Tocher, M., C. Glascon & B. Zimmerman. 1997. Fragmentation effects on a central Amazonian frog community: A ten-year study. P. 616. En: Laurance, W. F. & R. O. Bierregaard (Eds.). Tropical Forest Remnants. University of Chicago Press, Chicago. Towndsend, D. M. & M. M. Stewart. 1985. Direct development in Eleutherodactylus coqui (Anura: Leptodactylidae). Copeia 1985:423-436. Turton, S. M. & H. J. Freiburger. 1997. Edge and aspect effects on the microclimate of a small tropical forest remnant on the Atherton tableland, Northeastern Australia. P. 616. In: Laurance, W. F. & R. O. Bierregaard (Eds.). Tropical Forest Remmants. University of Chicago Press, Chicago. Vargas, F. & F. Castro. 1999. Cuidado parental en anuros del gnero Eleutherodactylus (Amphibia: LEPTODACTYLIDAE) presentes en Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fsicas y Naturales (23):407-410. Vos, C. C. & J. P. Chardon. 1998. Effects of habitat fragmentation and road density on the distribution pattern of the frog Rana arvalis. Journal of Applied Ecology 35:44-56. Woolbright, L. 1996. Disturbance influences long-term population patterns in the Puerto Rican frog, Eleutherodactylus coqui (Anura: Leptodactylidae). Biotropica 28(4a):493-5001. Zar, J. H. 1999. Biostatistical analysis. 4 Edition. Prentice Hall inc. New Jersey. U.S.A. 663 pp. Zimmerman, B. L. 1994. Audio strip transects. P.364. En: Heyer, W., M. A. Donnelley, R. A. McDiarmid, L. C. Hayec & M. C. Foster (eds.). Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington D.C.

285