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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTNOMA DE MXICO
POSGRADO EN CIENCIAS
BIOLGICAS

Centro de Investigaciones en Ecosistemas

RESPUESTAS DE COMPORTAMIENTO Y
FISIOLGICAS DEL MONO AULLADOR (Alouatta
palliata mexicana) FRENTE AL TAMAO DE GRUPO Y
PRESENCIA DE SERES HUMANOS

T E S I S
QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADMICO DE
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLGICAS

(BIOLOGA AMBIENTAL)

P R E S E N T A

ADRIANA RAQUEL AGUILAR MELO

TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: Dr. Ellen Andresen

COMIT TUTOR:
Dr. Juan Carlos Serio Silva
Dr. Jorge Ernesto Schondube Friedewold

MORELIA, MICHOACN. ABRIL 2011

1

2

Francisco To

3
oledo

4
AGRADECIMIENTOS
Al Posgrado en Ciencias Biolgicas, UNAM.

A CONACYT por la beca otorgada durante los estudios de la maestra en
ciencias biolgicas (febrero 2009-enero 2011).

A los miembros de mi Comit Tutoral:
Dra. Ellen Andresen
Dr. Juan Carlos Serio Silva
Dr. Jorge E. Schondube Friedewold

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AGRADECIMIENTOS A TTULO PERSONAL
A Ellen por su recibimiento amabilsimo desde que surgi la idea de la maestra.
Gracias tambin por darme la libertad de pensar e imaginar el proyecto. Por su
consejos para ser ms concisa y breve en lo que se comunica en la tesis. Por su
amistad y apoyo.
A Juan Carlos Serio Silva por recordarme que no todo es estadstico y que las
explicaciones biolgicas son la parte central en esto de la ecologa. Por el apoyo y
nimos en la parte acadmica y administrativa.
A Chon (Schondube) por sus observaciones atinadas para no perder de vista aquellas
variables y situaciones que de pronto se perdan de vista, para observar mejor el
comportamiento de los datos y orientacin en la parte fisiolgica. Ya vienen las truffas
de chocolate en camino.
Al Centro de Investigaciones en Ecosistemas (CIEco) UNAM por todas las enseanzas
acadmicas y personales mientras he ocupado sus espacios. Mis mejores deseos
para que este Centro siga creciendo por buen camino.
A Jurgi por su gran apoyo, consejos, tutora y enseanza durante el proceso de la
parte fisiolgica de la tesis, desde la colecta de las muestras, pasando por la pequea
estancia en Xalapa y en Los Tuxtlas, hasta detalles en los anlisis estadsticos. Al
final el estrs de la tesis no fue tanto!
A Alfredo Cuarn por los nimos y motivacin a la maestra, por el gran apoyo durante
el nacimiento del proyecto y por su amistad.
Al M. en C. Heberto Ferreira y al Lic. Alberto Valencia por toda su ayuda logstica con
las herramientas digitales a lo largo de la maestra. A Atzimba Lpez por su ayuda en
la biblioteca real y digital.
A la SEMAVIHN (IHNyE durante el trabajo de campo) y al ZOOMAT por permitirme
hacer esta investigacin en el hermoso espacio de El Centro Ecolgico El Zapotal. Al
maestro Federico lvarez del Toro, al bilogo Gerardo de J. Cartas Heredia y a la Dra.
Yara Fernndez por su amabilidad, facilidades y apoyo antes, durante y despus del
trabajo de campo en el ZOOMAT. A la biloga y compaera Evelyn (Veline), a Pedro
Aguilar Aragn y a Laura Avils Cerrano por todo el apoyo, motivacin en esta
empresa y por su grande amistad, su fuerza, y sus risas y sonrisas.
A Roberto Chavira y el Departamento de Biologa de la Reproduccin del Instituto de
Ciencias Mdicas y Nutricin Salvador Zubirn en la ciudad de Mxico por su ayuda
en los anlisis de radioinmunoanlisis, la donacin de una parte de los kits y en las
pruebas de validacin de la muestra.
Braulio Gmes por su ayuda en la identificacin de plantas que formaron parte de la
alimentaicn de los monos aulladores. Al Dr. Guillermo Ibarra tambin por su ayuda en
la identificacin de algunas plantas y por la informacin otorgada del conocimiento
sobre el mundo de las plantas.
Al compaerito Jos Luis Flores por su ayudadota y compaa en las observaciones y
colecta de muestras. A los mantenedores del ZOOMAT, a Juan Gabriel Gumeta
Hernndez por su ayuda en la identificacin de algunas plantas, por ayudarme a
encontrar a las tropas otras veces y por los breves momentos de compaa durante las
observaciones.
Alejandro Flamenco, Adrin Ghilardi y Juan Luis Pea Mondragn por su ayuda en
todo lo relacionado con los anlisis del uso del espacio de los monos aulladores.
A mis compaeros de laboratorio (los legales y los okupa) por su alegrsima
compaa y pila contagiosa. A Diego Zrate, por el incentivo das de no feisbuc ni
mesenyer. A Caro por las charlas diarias y plticas novelescas. A Erikenka alias

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chika okupa, d por los bailes y rolas inventadas mientras las actividades acadmicas
correspondientes y durante la dispersin fuera de la academia que le dicen. A las
plticas de toda ndole, consejos, por los momentos de desahogo y alegra Poder
Adelita por siempre! A Marins, porque aunque tu estancia en el laboratorio fue corta y
tambin de estilo ocupa, tu compaa siempre fue grata.
A la magos por todo el tiempo compartido, las ideas y proyectos pensados e
imaginados (siguen pendientes los documentales) y realizados, las risas y las
platicadotas ya en casita, la motivacin vital para darle a lo que venga. Por ensearme
algo del mundo de la relacin maravillosa entre las plantitas, los huertos y la gente.
Plantas y gente: Presentes!.Poder Adelita!
Al laboratorio virtual Juan Colorado (Fabi, Vttorio aguamaln, Anita, el Joselo, Too
gero, magos y rika), por todas las actividades, charlas e ideas que aunque
pequeas, fueron de lucha y libertad, muy importantes para nuestras almas. A Marins
y a Too en conjunto por su gran ayuda en las carreras con los votos aprobatorios
Jalapeos. Al Martino (equipo!) por las porras y la alegre compartidera en algunos
cursos de la maestra (Al cabo que nos sobra tiempo, no? Ya estn fras?).
Al Arturo y al Carlinhus por la compaa y el compaerismo durante el proceso de
ingreso al posgrado, y por la compartida en procesos durante el mismo.
Al No por su aparicin natural en este nuevo ciclo, por su gran compaa en la
presencia y en la lejana, por el aligeramiento de la vida (que tambin es cosa seria).
Tambin por su ayuda durante algunos das de observacin en campo. Pero sobre
todo por ser yang, Lang (moncheeeee!).
A los primos-hermanos Irapuatenses (Toito, Julio y Majus) por los fines de semana
de contentura en la casita linda y su grandsima compaa de vida.
A los paps porque aunque no lo ped aqu estoy, vivita, aprendiendo y disfrutando de
esto que se llama vida. Por todo su apoyo durante la aventura de la maestra, que
aunque casi siempre estuvimos a distancia, los apapachos siempre fueron recibidos. A
ambos por su cario cada vez ms grande. Al pap, adems de por la vida, por sus
buenas ocurrencias divertidas y los consejos en la vida (oohm, ahm, hmm). A la mam
por su cario en forma de mltiples sabores, por venir a divertirse unos das a Morelia.
A la Valentina, pues porque s, porque quiero mucho a la hermanita, gracias por darme
asilo cuando iba al D.F. o pasaba por ah en las mltiples vueltas, tambin por tus
odos, ve. Gracias tambin a doa Liz, que me recibi muchas veces en su hermosa
casa.
A los que nunca lo sabrn y no tienen por qu: A la naturaleza y al cosmos que le
rodea por dejarse vivir, sentir y curiosear. Imposible disculparse con la primera por
todas las atrocidades cometidas por m en mi trascender. A los monos aulladores de El
Zapotal, por dejarse ver y seguir, por su compaa. Disfrut mucho el estar bajo sus
rboles!

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CITAS INTERESANTES
goza de universal simpata la tesis esttica de que una unin de dos y ms artes no
puede producir una elevacin del goce esttico, sino que es, antes bien, un extravo
brbaro del gusto. Pero esa tesis demuestra a lo sumo la mala habituacin moderna,
que hace que nosotros no podamos ya gozar como hombres enteros: estamos, por as
decirlo, rotos en pedazos por las artes absolutas, y ahora gozamos tambin como
pedazos, unas veces como hombres-odos, otras veces como hombres-ojos, y as
sucesivamente. (Nietzche en El nacimiento de la tragedia)

A model should be as simple as possible. But no simpler. Remember, too, what Oscar
Wilde said: Truth is rarely pure, and never simple. (Einstein refirindose al principio
de la parsimona de Occam Razor).

La ausencia del estrs es la muerte. (Hans Seyle 1950)
Stress is not something to be avoidedwe can enjoy it by learning more about its
mechanism (Selye 1973).

MIS VENTANAS FAVORITAS (en Las palabras andantes de Eduardo Galeano)

Cuando tenamos todas las respuestas nos cambiaron las preguntas (Pared en Quito).
Quien tiene miedo de vivir, no nace (Pared en Ro de Janeiro).

Ventana sobre un hombre de xito

No puede mirar la luna sin calcular la distancia.
No puede mirar un rbol sin calcular la lea.
No puede mirar un cuadro sin calcular el precio.
No puede mirar el men sin calcular las caloras.
No puede mirar un hombre sin calcular la ventaja.
No puede mirar una mujer sin calcular el riesgo.

Ventana sobre el espejo

Solea el sol y se lleva los restos de sombra que ha dejado la noche.
Los carros de caballo recogen, puerta por puerta, la basura.
En el aire tiende la araa sus hilos de baba.
El tornillo camina las calles de Melo. En el pueblo lo tienen por loco. l lleva un espejo
en la mano y se mira con el ceo fruncido. No quita los ojos del espejo-

-Qu haces, Tornillo?
-Aqu- dice-. Controlando al enemigo.

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NDICE GENERAL

RESUMEN ................................................................................................ 13
ABSTRACT ............................................................................................... 16
1. INTRODUCCIN GENERAL ........................................................... 18
2. ANTECEDENTES ............................................................................ 22
3. SISTEMA DE ESTUDIO .................................................................. 37
4. CAPTULO 1. Comportamiento de los monos aulladores ante el
tamao de subgrupo y presencia de seres humanos ................................ 43
4.1. Introduccin ........................................................................................ 43
4.2. Objetivo .............................................................................................. 46
4.3. Hiptesis ............................................................................................ 46
4.4. Mtodos ............................................................................................. 46
4.4.1. Sitio y especie de estudio ................................................................ 46
4.4.2. Obtencin y registro de datos ......................................................... 47
4.4.3. Anlisis de datos ............................................................................. 51
4.5. Resultados ......................................................................................... 52
4.5.1. Uso del espacio ............................................................................... 52
4.5.2. Patrones de actividad y esfuerzo de forrajeo .................................. 56
4.5.3. Vocalizaciones ................................................................................ 58
4.5.4. Dieta y patrones de alimentacin .................................................... 59
4.6. Discusin ............................................................................................ 65
4.6.1. Uso del espacio ............................................................................... 65
4.6.2. Patrones de actividad, esfuerzo de forrajeo y vocalizaciones ......... 69
4.6.3. Dieta y patrones de alimentacin .................................................... 72
4.7. Conclusiones ...................................................................................... 76
5. CAPTULO 2. Respuestas fisiolgicas (variacin de niveles de
cortisol) y su relacin con las respuestas conductuales en relacin al
tamao de subgrupo y presencia de seres humanos. ............................... 77
5.1. Introduccin ........................................................................................ 77
5.2. Objetivos ............................................................................................ 79
5.3. Hiptesis ............................................................................................ 79
5.4. Mtodos ............................................................................................. 80
5.4.1. Sitio y especie de estudio ................................................................ 80
5.4.2. Obtencin y registro de datos ......................................................... 80
5.4.3. Anlisis de datos ............................................................................. 83

9
5.4.4. Relacin entre las respuestas de comportamiento y las respuestas
fisiolgicas ante el tamao de subgrupo y nmero de personas ............... 84
5.5. Resultados ......................................................................................... 85
5.6. Discusin ............................................................................................ 88
5.7. Conclusiones ...................................................................................... 93
6. DISCUSIN GENERAL. .................................................................. 94
7. CONCLUSIONES GENERALES ..................................................... 99
8. RECOMENDACIONES .................................................................. 100
9. LITERATURA CITADA................................................................... 103
10. ANEXOS ........................................................................................ 120
Anexo 1. Estructura poblacional histrica de monos aulladores Alouatta
palliata mexicana en el Centro Ecolgico El Zapotal, Chiapas. .............. 120
Anexo 2. Patrones en la concentracin de cortisol de las dos estudiadas.
................................................................................................................ 121

10
INDICE DE FIGURAS Y CUADROS
Figura 3.1. Reserva Ecolgica El Zapotal con los tipos de vegetacin, senderos
para visitantes y trabajadores del Zoolgico Miguel lvarez del Toro, y los
mbitos hogareos de los dos grupos que conforman la poblacin de monos
aulladores del lugar. ......................................................................................... 39
Figura 4.1. Efecto del tamao de subgrupo sobre el rea de ocupacin diaria
(AOD) de los subgrupos de mono aullador en El Zapotal, Chiapas, Mxico. ... 54
Figura 4.2. Efecto del tamao de subgrupo sobre el rango diario de los
subgrupos de mono aullador en El Zapotal, Chiapas, Mxico.......................... 54
Figura 4.3. Porcentaje de consumo de las diferentes estructuras vegetales
consumidos por los grupos de mono aullador en la reserva Ecolgica El
Zapotal. ............................................................................................................ 63
Figura 5.1. Concentracin de metabolitos de cortisol en heces de dos grupos
de monos aulladores en la Reserva Ecolgica El Zapotal, Chiapas, Mxico (n =
81). Las barras de error representan el error estndar. ................................... 85
Figura 10.2.1. Concentracin de cortisol en los meses de estudio con el total de
las muestras (n = 117; ns, p > 0.05). .............................................................. 121
Figura 10.2.2. Concentracin de cortisol (ng/g) en los meses de estudio con el
total de las muestras y sin las muestras que corresponden a los sbados (ns, p
> 0.05, * p < 0.05, ** p < 0.01). ....................................................................... 121
Cuadro 3.1. Estructura poblacional de monos aulladores en el El Zapotal de
febrero a julio 2008, con base a frecuencias totales de individuos en ambos
grupos (E-grupo y O-grupo) y en base a nmero promedio de individuos en los
subgrupos derivados de cada grupo (E-subgrupo y O-subgrupo). ................... 41
Cuadro 4.1. Efecto del tamao de subgrupo y nmero de personas en El
Zapotal sobre el rea de ocupacin diaria (n = 36) y el rango recorrido diario
(n= 36) usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente
estimado del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo signo indica
la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. . 53
Cuadro 4.2. Efectos del tamao de subgrupo y nmero de personas en El
Zapotal sobre la distancia a la que el subgrupo observado se encontraba de los

11
senderos para visitantes y trabajadores usando modelos lineales
generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del modelo encontrado
por los mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin (positiva o negativa)
entre cada factor y la variable de respuesta. .................................................... 55
Zapotal sobre los tipos de vegetacin frecuentados por los monos aulladores
usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado
del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin
(positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. ................... 56
Cuadro 4.4. Efectos del tamao de subgrupo y nmero de personas sobre el
tiempo usado para las actividades diarias y el esfuerzo de forrajeo de los
monos aulladores en El Zapotal usando modelos lineales generalizados. 'Est.'
se refiere al coeficiente estimado del modelo encontrado por los mnimos
cuadrados cuyo signo indica la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y
la variable de respuesta. .................................................................................. 57
Zapotal sobre la frecuencia de vocalizaciones de los monos aulladores usando
modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del
modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin
Cuadro 4.6. Especies de rboles y lianas usados como alimento, y partes
consumidas por los monos aulladores de El Zapotal de febrero a julio 2008
(FM: frutos maduros, FI: frutos inmaduros, HM: hojas maduras, ByHI: brotes y
hojas inmaduras, FL: flores). En las ltimas columnas se muestra el porcentaje
del tiempo total usado para alimentacin que los monos invirtieron en el
consumo de cada especie, y el porcentaje con respecto al total de individuos
usados para su alimentacin. En negritas se muestran las tres especies ms
consumidas. El smbolo (
) indica que la especie es una liana. ....................... 59

nmero de especies consumidas por da y el nmero de rboles y lianas
usadas como alimento por los monos aulladores en El Zapotal de acuerdo a los

12
Cuadro 4.8. Efectos del tamao de subgrupo y nmero de personas en el El
Zapotal sobre el consumo de las categoras de alimento de acuerdo a los
Cuadro 5.1. Efectos del tamao de subgrupo de monos aulladores, del nmero
de personas en El Zapotal y del grupo sobre la concentracin de metabolitos de
cortisol (MC) en heces de monos adultos (n = 81). 'Estimado' se refiere al
coeficiente estimado del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo
signo indica la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de
respuesta.......................................................................................................... 85
Cuadro 5.5. Relacin de las respuestas de comportamiento y fisiolgicas ante
el tamao de subgrupo, el nmero de personas y los grupos; as como las
interacciones entre estos factores en los monos aulladores de El Zapotal. ..... 87

13
RESUMEN
El mono aullador Alouatta palliata es una especie adaptable a diferentes tipos
de vegetacin y grados de perturbacin ambiental, tanto naturales como
antropognicas. Sin embargo, en Mxico, la subespecie A. palliata mexicana
est considerada como en peligro crtico por la prdida y fragmentacin de su
hbitat. La prdida y fragmentacin del hbitat, al limitar la obtencin de
recursos y la emigracin de individuos, puede ocasionar alteraciones en los
tamaos de grupos y niveles de estrs que afecten la salud y reproduccin de
las poblaciones. Adems, gran parte del hbitat remanente para estos primates
en Mxico, es en forma de fragmentos. Se ha argumentado que el ecoturismo
en reas naturales, proyectos en reservas urbanas y zoolgicos pueden
cumplir una labor de educacin ambiental y de investigacin que ayuden a la
conservacin de especies en peligro. Sin embargo, se ha visto que actividades
humanas, como el turismo, tambin pueden causar alteraciones sobre el
comportamiento y/o fisiologa de animales silvestres. As, para la conservacin
a largo plazo del mono aullador, es importante determinar cules son los
umbrales de su capacidad de tolerancia y/o adaptacin a factores estresantes,
particularmente para poblaciones de primates viviendo en fragmentos de
bosque.
El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto del tamao de
subgrupo y del nmero de personas, y sus interacciones, sobre variables de
respuesta relacionadas con el comportamiento y los niveles de glucocorticoides
en dos grupos de mono aullador (grupo E con 34 individuos y grupo O con 43
individuos) en la Reserva Ecolgica El Zapotal (Tuxtla Gutirrez, Chiapas; 194
ha), lugar en el que se encuentra el Zoolgico Miguel lvarez del Toro. Para las
respuestas de comportamiento, se hicieron observaciones directas de los
grupos durante seis meses. Cada grupo fue seguido durante tres das
consecutivos cada mes. Los datos del uso del espacio fueron obtenidos
registrando la localizacin de los monos cada cinco minutos, con un GPS. El
rea de actividad y distancias recorridas fueron calculadas con el programa
ArcView 3.3. Los patrones de actividad fueron registrados con el mtodo de
barrido cada cinco minutos. La dieta, los patrones de alimentacin y las
vocalizaciones fueron registrados por el mtodo de ocurrencia. Para la

14
medicin de metabolitos de cortisol (MC), se colectaron heces de individuos
adultos y se analizaron mediante radioinmunoensayo empleando corticosterona
slida en rata (COAT-A-COUNT RIA). Las variables independientes fueron
obtenidas registrando el tamao de subgrupo y el nmero de personas
(visitantes y empleados) presentes en El Zapotal. El anlisis de los datos se
hizo mediante Modelos Lineales Generalizados.
Ambos grupos de mono aullador presentaron dinmica de fisin-fusin
adaptativamente cohesiva. Este comportamiento probablemente es una
respuesta ante la escasez de alimento por la carencia de un hbitat continuo y
la imposibilidad de dispersin de la poblacin para mitigar la competencia intra-
grupo. El grupo O present en promedio subgrupos ms grandes que el grupo
E. A medida que el tamao de los subgrupos aument, los monos
incrementaron su rea de actividad, recorrieron mayores distancias por da,
usaron menos tiempo para descanso, el esfuerzo de forrajeo fue mayor, y
usaron ms individuos de plantas leosas (rboles y lianas) para alimentarse.
Estos resultados sugieren que el incremento en el tamao grupal se relaciona
con una mayor competencia intragrupal por el alimento, lo que reduce la
ganancia alimenticia neta de cada individuo y fuerza a dedicar ms tiempo a la
bsqueda y obtencin de alimento (estrs nutricional). Adems, si bien los
niveles de MC en heces no se vieron afectados por el incremento del tamao
de subgrupo, el grupo O, con tamaos grupales ms grandes, pas mayor
tiempo en un hbitat de menor calidad y present en promedio niveles de MC
ms altos que el grupo E, lo cual sugiere un mayor estrs nutricional.
Con el aumento de personas, los monos disminuyeron el tiempo para las
interacciones sociales y cada grupo modific de manera distinta el tiempo
dedicado a la alimentacin. En el grupo O, el tiempo para alimentacin se
increment y en el grupo E disminuy. Asimismo, el nmero de personas no
influy sobre los niveles de MC. Los resultados de este estudio resaltan la
importancia de incluir estrategias de control poblacional de monos y la
regulacin del nmero de turistas, al disear planes de manejo de mono
aullador que habiten fragmentos de bosque sujetos a actividades tursticas.

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Palabras clave: Mono aullador, Alouatta palliata mexicana, tamao de
subgrupo, presencia de personas, reserva natural urbana, zoolgico,
comportamiento, metabolitos de cortisol, Chiapas.

16
ABSTRACT
The mantled howler monkey, Alouatta palliata, is a species adaptable to
different types of vegetation, and degrees of environmental disturbances.
However, in Mexico, the subspecies A. palliata mexicana is currently
considered as critically endangered due to the loss and fragmentation of its
habitat. Monkeys living in small habitat fragments are probably subject to
changes in group size, and stress due to an increase in the density of
individuals, as a consequence of lack of dispersal possibilities. Yet, in Mexico,
most of the remaining habitat for wildlife, including the howler monkey, is in the
form of forest fragments. It is argued that ecotourism in natural areas, projects
in urban reserves, and zoos can contribute to the conservation of endangered
species through environmental education and scientific research. However,
tourism activities are also known to cause alterations in the behavior and/or
physiology of wild animals. Thus, for the long-term conservation of the Mexican
howler monkey, it is important to determine thresholds in its tolerance and/or
adaptation capacity to stress-inducing factors, particularly for primate
populations living in isolated forest fragments.
The objective of the present study was to determine the effect of group
size and number of people, as well as their interaction, on response variables
related to the behavior and physiology of howler monkeys. For this, we studied
two howler monkey groups (group E with 34 individuals, and group O with 43
individuals), in the Reserva Ecolgica El Zapotal (Tuxtla Gutirrez, Chiapas;
194 ha) which also houses the Zoolgico Miguel lvarez del Toro. The values
of response variables were obtained through direct observation of the groups
during six months. Each group was followed for three consecutive days every
month. The use of space was assessed by recording the location of the focal
group every five minutes with a GPS. Activity areas and daily ranges were
calculated with the ArcView 3.3. program. Activity patterns were recorded with
scan sampling every five minutes. Diet, feeding patterns and vocalizations were
recorded by the occurrence sampling method. To quantify cortisol metabolites
(CM), we collected fecal samples of adult howler monkey individuals, and
analyzed them by radioimmunoassay using solid corticosterone in rat (COAT-A-
COUNT RIA). The independent variables were quantified by recording the

17
number of individuals in monkey subgroups, and the number of people (tourists
and employees) present at El Zapotal. Data were analyzed with Generalized
Linear Models.
Both howler monkey groups displayed fission-fusion dynamics with
adaptive cohesiveness, i.e. the splitting of each group into subgroups of
variable composition and duration. This behavior could mitigate the intra-troop
competition caused by the lack of a continuous habitat that would allow the
natural dispersal of individuals. Group O presented, on average, larger
subgroups than group E. Activity area, daily range, foraging effort, and the
number of woody plants (trees and lianas) used for feeding increased with
subgroup size, while time spent resting decreased. These results suggest that
the increase of subgroup size is associated with higher levels of scramble
competition, which reduces the net food gain per individual and might lead to
nutritional stress. Furthermore, even though CM levels were not affected by
subgroup size, group O, with larger subgroups on average, presented higher
levels of CM than group E. Group O also inhabited an area with lower
proportion of high-quality habitat, compared to group E. This suggests a higher
nutritional stress in group O than in group E.
When the number of people present at El Zapotal increased, monkeys
spent less time engaged in social interactions. Also, in response to this variable
each monkey troop modified its time for feeding differently. While in the larger
troop (O), feeding time increased as the number of people increased, in the
smaller troop (E) feeding time decreased. The number of people did not affect
the CM levels.
The results of this study stress the importance of including strategies for
monkey population control and regulation in the number of tourists when
designing long-term management plans of howler monkey populations
inhabiting forest fragments subject to tourism.

Key words: Mantled howler monkey, Alouatta palliata mexicana, group size,
human presence, urban forest reserve, zoo, forest fragment, behavior, cortisol
metabolites, Chiapas.

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1. INTRODUCCIN GENERAL
Los animales, ante estmulos amenazantes, presentan diversas
respuestas de comportamiento y fisiolgicas que les ayudan a mantener su
homeostasis y salud (Toates 2000, Owen et al. 2004). Dichos estmulos
amenazantes se conocen como estresores y la respuesta ante estos es el
estrs. Tanto los estresores como el estrs, son parte de la vida de un animal y
no son necesariamente dainos. Los estresores pueden ser naturales (e.g.
conflicto social, estacionalidad) o de origen humano (intrusin humana,
deforestacin; Wolfle 2000, Hill et al. 2004, Owen et al. 2004, Gesquiere et al.
2008, Romano et al. 2010). Los estresores tambin pueden clasificarse en
psicolgicos (e.g. inestabilidad social), metablicos (e.g. heridas, ejercicio
extenuante, temperaturas extremas) y nutricionales (e.g. desbalances
energticos; Foerster y Monfort 2010). De acuerdo al tipo, intensidad y duracin
con que se presenten los estmulos estresantes, la respuesta puede
presentarse como estrs agudo (de alta intensidad) o crnico (de larga
duracin) y constituir una amenaza para la homeostasis y salud del animal
(Moberg 2000, Bonier et al. 2009). Por lo tanto, es importante determinar
cuando el estrs afecta negativamente la homeostasis (procesos fisiolgicos
que mantienen estable al organismo) del animal y la salud de la poblacin. Esto
no es fcil ya que el estrs es individuo-especfico (Wolfle 2000). Una manera
de medir el estrs en un animal es identificando cambios en el comportamiento,
pero tambin puede medirse cuantificando ciertos compuestos en sangre,
heces u orina que se liberan durante el estrs (e.g. glucocorticoides, Moberg
2000, Reeder y Kramer 2005). Con la medicin de los glucocorticoides, es
posible evaluar las consecuencias del estrs de las estrategias conductuales
sobre la adecuacin (fitness) en los animales silvestres, particularmente en
especies de vida larga para las que las medidas de eficacia biolgica son
difciles de obtener (Foester y Montford 2010).
El mono aullador Alouatta palliata tiene la capacidad de habitar en
diversos tipos de bosques primarios, sabanas y hbitat perturbados (Crocket y
Eisenberg 1987, Chapman y Balcomb 1998, Fedigan et al. 1998, Fleagle 1999,
Bicca-Marques 2003, Arroyo-Rodrguez y Dias 2010). Lo anterior, es gracias a:
1) su capacidad de sobrevivir con una dieta predominantemente folvora y que

19
puede incluir especies secundarias y exticas, 2) patrones de actividad con
poco tiempo de viaje y largos de descanso que les permiten ahorrar energa, 3)
el uso de mbitos hogareos pequeos y 4) la estructura social cohesiva que
les facilita la localizacin del alimento (Horwich 1998, Fleagle 1999, Estrada
1989, Milton 1980, 1998, 2000, Chapman y Chapman 2000b, Garber y Jelinek
2006, Arroyo-Rodrguez y Dias 2010, Zuberbler y Janmaat 2010).
De manera natural, los monos aulladores (A. palliata), ocurren en selvas
perennifolias y subperennifolias (evergreen), subcaducifolias (semi-evergreen,
semideciduous forests), caducifolias (deciduous), bosques riparios (riparian),
manglares y humedales (swamps), aunque suelen preferir los primeros dos
tipos de vegetacin (Baumgarten y Williamson 2007, Fedigan et al. 1998,
Stoner 1996, Chapman y Balcomb 1998). A escala ms local, los monos
aulladores pueden ocurrir en una mezcla de hbitats subperennifolios y
caducifolios, lo que les permite obtener de mejor manera sus recursos
alimentarios (Chapman y Balcomb 1998). De manera recproca, los monos
aulladores (Alouatta spp.) juegan un papel importante en los ecosistemas
donde viven al dispersar semillas y promover la regeneracin de rboles
tropicales (Chapman 1995, Estrada et al. 1999). Adems, a travs de la
defecacin aportan recursos a otros animales que a su vez reincorporan
nutrientes al suelo (e.g. escarabajos coprfagos y carroeros; Andresen 2002).
En Mxico, la subespecie A. palliata mexicana, a pesar de su
adaptabilidad, est considerada como en peligro crtico (A4c; IUCN) debido a
la prdida y fragmentacin de su hbitat (Cuarn et al. 2008). Dichas
perturbaciones del hbitat limitan la obtencin de recursos (Dunn et al. 2009,
2010) y la capacidad de emigracin de individuos ante condiciones de alta
densidad poblacional (Crockett y Eisenberg 1987, Clarke et al. 2002, Cristbal-
Azkarate et al. 2004, Cristbal-Azkarate et al. 2005, Arroyo-Rodrguez et al.
2008a, Mandujano y Escobedo-Morales 2008), lo que puede ser causa de
estrs (Romano et al. 2010). Al no ser posible la migracin en un fragmento, la
poblacin y su densidad pueden aumentar (e.g. en la isla Agaltepec, Asensio et
al. 2007; y en Los Tuxtlas, Cristbal-Azkarate et al. 2005, Arroyo-Rodrguez et
al. 2008a, Mandujano y Escobedo-Morales 2008). As, en un grupo demasiado
grande de monos aulladores, los estmulos amenazantes pueden ser mayores
y ocasionar alteraciones en comportamientos relacionados con la obtencin de

20
alimento y conservacin de energa (Janson y Goldsmith 1994, Dunbar 1996,
Henzi et al. 1997, Fedigan y Jack 2001, Di Fiore 2003, Snaith y Chapman
2007). Se ha visto que a mayor tamao de grupo, los monos tienden a recorrer
mayores distancias y/o a cubrir ms rea para satisfacer sus necesidades
como reflejo de una competencia intragrupo (Gaulin et al.1980, Terborgh y
Janson 1986, Isbell 1991, Wrangham et al. 1993, Chapman y Chapman 2000b,
Snaith y Chapman 2007). Adems, en hbitats perturbados, las poblaciones de
mono aullador pueden presentar cambios fisiolgicos (e.g. mayores niveles de
cortisol, Cristbal-Azkarate et al. 2007, Martnez-Mota et al. 2007).
Para la conservacin de esta especie se han propuesto diversas
actividades. Entre ellas, monitoreo a largo plazo, investigacin en diversas
reas (e.g. gentica) y programas de reubicacin y de reintroduccin (Crockett
1998, Horwich 1998, Serio-Silva et al. 2009, Rodrguez-Luna et al. 2009).
Adems, se ha argumentado que el ecoturismo, ciertas actividades de los
zoolgicos modernos de carcter conservacionista, fragmentos de bosque en
ciudades e incluso reservas urbanas pueden contribuir con la conservacin de
especies en peligro mediante diferentes actividades como la educacin
ambiental y la investigacin (Robinson 1992, Hancocks 2001, Bicca-Marques
2003, Grossberg et al. 2003, Garber et al. 2006, Brand y Thomas 2005, Printes
et al. 2010). No obstante, el xito del ecoturismo, la funcionalidad de los
zoolgicos, de los fragmentos, de reservas urbanas, y de las reubicaciones
para la conservacin de las especies animales puede ser muy variable
dependiendo de las condiciones ambientales del lugar como son su capacidad
para aportar los requerimientos de las especies o del impacto que pueda
causar la presencia de humanos y especies exticas en sus diferentes formas
(Brown y Freitas 2002, Chapman et al. 2002, Hancocks 2001, Grossberg et al.
2003, Treves y Brandon 2005, Galetti y Sazima 2006, Printes et al. 2010,
Kowalewski et al. 2011). Las actividades tursticas pueden causar alteraciones
sobre el comportamiento, alimentacin, estado fisiolgico y reproduccin en
animales silvestres (Knight y Gutzwiller 1995, Grossberg et al. 2003, Owen et
al. 2004, Chapman et al. 2005, Gippoliti 2006, Westin 2007, Behie et al. 2010,
Romano et al. 2010).
Si bien el mono aullador pardo puede vivir en diferentes condiciones
ambientales que incluyen diferentes grados de fragmentacin, para su

21
conservacin a largo plazo es importante determinar cules son sus umbrales
de tolerancia y/o adaptacin. Si la fragmentacin del hbitat promueve el
aumento de la densidad de grupo y con ello la competencia intragrupal, es
posible que haya estrs nutricional que afecte la salud de los animales.
Adems, en el caso de zonas con presencia y actividad humana (e.g. reas
ecotursticas, reservas urbanas y zoolgicos), el estrs derivado de la
fragmentacin (estrs nutricional causado por competencia intragrupo) y el
estrs causado por la presencia humana (ambiental causado por las
actividades humanas de recreacin) podran estar actuando de manera
sinrgica poniendo en peligro la supervivencia a largo plazo de los monos que
habitan en fragmentos donde concurren los seres humanos.
El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto de un estresor
nutricional intrnseco a los grupos (tamao de subgrupo) y uno ambiental
extrnseco a las mismas (nmero de personas) sobre variables de respuesta
relacionadas con el comportamiento y la fisiologa de los monos aulladores
(Alouatta palliata mexicana) en la Reserva Ecolgica El Zapotal, Chiapas. En el
primer captulo de esta tesis se exploran las respuestas de comportamiento
ante los factores tamao de subgrupo y nmero de personas, y ante sus
interacciones. El segundo captulo aborda las respuestas fisiolgicas, midiendo
concentraciones de cortisol en heces, ante los mismos factores y sus
interacciones. En ese mismo captulo tambin se busca responder si hay una
relacin entre las respuestas de comportamiento y las fisiolgicas ante los
estresores y sus interacciones. Con los resultados obtenidos se pretende
aportar informacin til para la toma de decisiones de manejo de fauna que
permitan la conservacin, a largo plazo, de los monos aulladores y su hbitat.

22
2. ANTECEDENTES
Adaptabilidad del mono aullador pardo
El mono aullador (Alouatta palliata), puede ocurrir en selvas siempre
verdes o perennifolias (evegreen forests en ingls) y subcaducifolios o
subperennifolios (semi-evergreen) de hojas anchas, bosques caducifolios y
subcaducifolios de hojas anchas (deciduous and semideciduous broad-leaved
forests), manglares y humedales (mangroves; swamps; Baumgarten y
Williamson 2007). Otros autores mencionan que los monos aulladores prefieren
bosques siempre verdes o riparios, y slo se encuentran en hbitats marginales
cuando no hay otras reas disponibles (Fedigan et al. 1998, Stoner 1996,
Chapman y Balcomb 1998). Incluso, puede ocurrir que haya grupos en cuyo
mbito hogareo se presenten diferentes tipos de bosque (Chapman y
Balcomb 1998). De acuerdo con Chapman y Balcomb (1998), a escala local,
los grupos que tienen una mezcla de hbitats subcaducifolios o
subperennifolios (semievergreen) y caducifolios (dry deciduous) pueden
proporcionar de mejor manera los recursos alimentarios de los monos
aulladores. Adems, habita en sabanas abiertas con parches de rboles y al
igual que otras especies de este gnero de primates, es capaz de sobrevivir en
varios tipos de hbitat perturbados, tales como fragmentos de bosque, bosques
sucesionales y sistemas agroforestales (Chapman y Balcomb 1998, Fedigan et
al. 1998, Fleagle 1999, Estrada et al. 2006). Esto muestra que la especie
presenta gran adaptabilidad a diversas condiciones ambientales, lo que se
debe en parte a las siguientes caractersticas: (a) capacidad fisiolgica de
sobrevivir con una dieta altamente folvora cuando otros recursos alimenticios,
en particular frutos, son escasos (Milton 1980, Horwich 1998); (b) capacidad de
incluir en su dieta lianas, arbustos, plantas secundarias e incluso hierbas
(Asensio et al. 2007); (c) flexibilidad en sus patrones de actividad, lo que le
permite ahorrar energa cuando los recursos alimenticios son escasos (Fleagle
1999); (d) el uso de mbitos hogareos relativamente pequeos respecto de
especies predominantemente frugvoras (Horwich 1998); y (e) como otras
especies de primates, con la ayuda de su estructura social en agrupaciones,
son capaces de almacenar informacin de la ubicacin y disponibilidad del

23
alimento (Estrada 1989, Chapman y Chapman 2000b, Milton 2000, Garber y
Jelinek 2006, Zuberbler y Janmaat 2010).
Los grupos de Alouatta palliata normalmente son espacialmente
cohesivos (Terborgh y Janson 1986) y estables en trminos de composicin,
pero se dispersan y transfieren individuos de un grupo a otro (Glander 1992). El
tamao promedio de los grupos de mono aullador se ha reportado de 6 a 23
individuos (Crockett y Eisenberg 1987, Reid 1997). Silver et al. (1998)
mencionan que puede haber hasta 40 individuos en un grupo de Alouatta
palliata. Para la subespecie Alouatta palliata mexicana, el tamao de promedio
de grupo registrado en Los Tuxtlas va de 3 a 14 individuos de acuerdo al
estudio de Estrada (1996) y de 2 a 12 individuos en el correspondiente a
Cristbal-Azkarate (2005). Pero en casos extremos, como el de la Isla
Agaltepec, Veracruz, llegan a presentarse hasta 59 individuos (Asensio et al.
2007)
Normalmente, la respuesta de los monos aulladores ante condiciones de
alta densidad poblacional es la emigracin de individuos (Crockett y Eisenberg
1987). Sin embargo, existe evidencia en Costa Rica, Nicaragua, Panam y
Mxico (Chivers 1969, Gaulin et al. 1980, Clarke y Zucker 1994, Winkler et al.
2002, 2004, Dias y Rodrguez-Luna 2006, Asensio et al. 2007) de que esta
especie muestra variabilidad en trminos de organizacin social que va desde
una organizacin cohesiva hasta un patrn de fisin-fusin.
El patrn fisin-fusin se caracteriza por una divisin temporal del grupo
en subgrupos de composicin variable; el tiempo durante el cual los subgrupos
permanecen separados tambin es variable (Winkler et al. 2002). Se ha
sugerido que la fragmentacin grupal que ocurre con la fisin-fusin, es una
respuesta a la reduccin en la disponibilidad de alimento y consiguiente
incremento en la competencia intragrupal. En palabras de Chapman y
Chapman (2000b), cuando el tamao de un subgrupo es flexible, los animales
pueden responder a cambios ecolgicos que ocurren en escalas de tiempo y
espacio cortas. Sin embargo, no est claro hasta qu punto esta estrategia es
efectiva y si permite mantener la adecuacin (fitness) individual. Adems, an
hay preguntas respecto a la composicin, movimientos y dispersin de
subgrupos en la fisin-fusin (Winkler 2000). En este trabajo utilizo el trmino
fisin-fusin adaptativamente cohesiva como lo manejan Aureli y colaboradores

24
(2008). Es decir, como una dinmica de variacin espacial y de membresa
individual en la cohesin de un grupo a lo largo del tiempo.
El tamao permisible de un grupo est limitado por una serie de factores
que pueden clasificarse en beneficios, costos y restricciones estructurales
(Chapman y Chapman 2000a, 2000b, Cowlishaw y Dunbar 2000, Gillespie y
Chapman 2001). De este modo, el tamao final de un grupo en un hbitat
particular depender del inters que tengan los animales por maximizar las
tasas de nacimiento o su propia tasa de supervivencia (Chapman y Chapman
2000a, 2000b, Gillespie y Chapman 2001). De acuerdo a Treves (2001), al
menos tres categoras de factores ambientales afectan los costos y beneficios
de vivir en grupo: depredacin, distribucin de recursos y demografa.
El modelo de las restricciones ecolgicas explica en cierta medida los
costos de vivir en grupo relacionados con la distribucin de los recursos.
Chapman y Chapman (2000b) mencionan que este modelo implica uno o dos
supuestos: 1) El alimento ocurre en parches discretos y agotables, y el
aumento en el tamao de grupo lleva al agotamiento del alimento, lo que
conlleva al aumento de viajes entre los parches de alimento; y/o, 2) Cuando el
tamao de grupo aumenta, hay coincidencias en la bsqueda individual del
alimento y disminuyen las tasas de encuentro per capita del mismo, lo que lleva
al aumento del rea de bsqueda. Ambos supuestos estn relacionados con la
competencia indirecta o por explotacin (scramble competition; ver Captulo 1)
que se refiere a la competencia intragrupal asociada al agotamiento de los
posibles parches de alimento (Snaith y Chapman 2005). As, a mayor tamao
de grupo podra haber un incremento del rea explorada (Fedigan y Jack 2001,
Snaith y Chapman 2007), haber viajes ms rpidos y ms tiempo para
movimientos (Wasser 1977), explotacin de diferentes recursos alimentarios
(Snaith y Chapman 2007), dispersin intragrupal (Janson y Goldsmith 1994,
Dunbar 1996, Henzi et al. 1997) o mayor tiempo de descanso para reducir
esfuerzos y conservar energa (Di Fiore 2003). Sin embargo, para primates
folvoros, no est clara la existencia de competencia indirecta, tambin llamada
competencia por explotacin (Symington 1988, Gillespie y Chapman 2001,
Das y Strier 2003, Snaith y Chapman 2007, Arroyo-Rodrguez et al. (2011),
Behie et al. 2010).

25
Mono aullador pardo en Mxico y su estado de conservacin
En Mxico ocurre la subespecie A. palliata mexicana, la cual habita en
Veracruz, Chiapas, Oaxaca, Tabasco y Campeche. A pesar de su gran
adaptabilidad, esta subespecie es considerada por la Unin Mundial para la
Conservacin de la Naturaleza (IUCN) como en peligro crtico (A4c; Cuarn et
al. 2008), pues se predice que experimentar una disminucin en sus
poblaciones de ms del 80% en 3 generaciones (36 aos) debido a las tasas
pasadas y actuales de prdida y fragmentacin de hbitat (entre 4.3 y 6.2% al
ao; Cuarn et. al. 2008). La prdida y fragmentacin del hbitat no solamente
provocan disminucin en los tamaos de las poblaciones de estos primates,
sino que tambin limitan la dispersin de los individuos (Crockett y Eisenberg
1987). Entre los problemas asociados a una dispersin limitada figuran el
incremento en la densidad de la poblacin (A. palliata; Cristbal-Azkarate et al.
2006; Mandujano y Escobedo-Morales 2008, A. pigra; van Belle y Estrada,
2006), la endogamia y potencialmente, la prdida de viabilidad gentica (A.
palliata; Malgrem y Brush 1978; A. pigra; James et al. 1997; A. caraya;
Oklander et al. 2006; A. seniculus, Pope 1992, pero ver A. palliata; Milton et al.
2009; A. pigra; Garca del Valle et al. 2005, Winkler et al. 2004). Adems,
factores como la deforestacin y la fragmentacin de hbitat conllevan a
carencia de comida y agua, y estas son causas potenciales de estrs agudo y
crnico para la fauna (Dunn et al. 2009, Romano et al. 2010).
Las propuestas para la conservacin de la especie A.palliata y de la
subespecie A. p. mexicana, incluyen: (i) Monitoreo y censo a largo plazo de las
poblaciones (Rodrguez-Luna et al. 2009), (ii) anlisis de viabilidad de las
poblaciones y su hbitat (op. cit.), (iii) investigacin en la gentica de
poblaciones (op. cit.), (iv) incrementar el nmero, tamao y monitoreo de reas
naturales protegidas (Crockett 1998), (v) programas de educacin ambiental
(Crockett 1998, Rodrguez-Luna et al. 2009, Serio-Silva et al. 2009), (vi)
proyectos que promueven un uso de tierra y manejo de hbitat que permita la
coexistencia de monos y humanos (Horwich 1998), y (vii) la reubicacin y
reintroduccin de individuos en reas deshabitadas (pero previamente
habitadas) por monos (Rodrguez-Luna y Corts-Ortz 1994, Crockett 1998,
Horwich 1998, Rodrguez-Luna et al. 2009).

26
Dentro de las propuestas de manejo que permiten la coexistencia de
monos y humanos, es comn mencionar que el ecoturismo puede ser una
buena estrategia de conservacin de especies bandera, sombrilla o llamativas
como son los primates (Horwich 1998, Garber et al. 2006). Adems, durante
muchos aos se ha argumentado que los zoolgicos pueden cumplir una labor
de educacin ambiental importante sobre sus visitantes y contribuir de otras
formas, como a travs de la investigacin, a la conservacin de especies en
peligro (Robinson 1992, Hancocks 2001). Sin embargo, los proyectos
ecotursticos, de recreacin reas verdes con vida silvestre, y los zoolgicos,
son variables en su xito, y generalmente no se evala el impacto que las
actividades tursticas pueden tener sobre la fauna (Knight y Cole 1995,
Chapman et al. 2002, Hancocks 2001, Treves y Brandon 2005). Para las
reubicaciones es importante el monitoreo a largo plazo de las poblaciones
manejadas (Rodriguez-Luna y Corts-Ortz 1994, Rodrguez-Luna et al. 2009)

Conservacin de animales silvestres a travs de reservas urbanas,
zoolgicos y reubicaciones

i) Reservas urbanas
Desde la dcada de los aos setenta la UNESCO, a travs del Proyecto
del Medio Ambiente y de la Biosfera, ha promovido la conservacin de los
ecosistemas que incluyen reas urbanas abordando tanto los procesos
naturales, como los procesos sociales y urbanos inmersos en dichos
ecosistemas para promover la sustentabilidad urbana y regional (Fernndez
Moreno 2010, UNESCO 2004). En Mxico, con la modificacin de la Ley
General de Equilibrio Ecolgico y Proteccin al Ambiente (LGEEPA) en 1996,
se otorg a los gobiernos municipales responsabilidades en el cuidado de
parques ecolgicos urbanos y zonas de preservacin ecolgica en su territorio
(Castaeda 2006).
Las reservas biolgicas en reas urbanas, tienen funciones de: a)
conservacin de paisajes, ecosistemas, especies, y variacin gentica; b)
desarrollo econmico y humano considerado sustentable socio-cultural y
ecolgicamente; c) apoyo para actividades de educacin ambiental,
entrenamiento, investigacin y monitoreo para la conservacin y desarrollo

27
sustentable (UNESCO 2004). Estas reas naturales pueden ser parte del
sistema de reas Naturales Protegidas en Mxico (e.g. El Pedregal en la
ciudad de Mxico); y de manera similar a lo planteado por la UNESCO, tienen
funciones de recreacin, educacin ecolgica, turismo, proteccin de flora,
proteccin de fauna silvestre, proteccin de fauna acutica y campo
experimental forestal (Castaeda 2006). Tambin, son importantes desde el
punto de vista social para poder abordar la relacin poblacin - recursos
naturales en las ciudades y su periferia (Salazar 2000, UNESCO 2004).
Desde la perspectiva de los servicios ecosistmicos, se considera que las
reas verdes urbanas o periurbanas, mantienen una alta riqueza bitica,
brindan servicios ambientales como agua, aire y suelo, contribuyen a proteger
hbitats representativos de la regin (Pickett et al. 1992). No obstante, estas
reas son variables en su xito para la conservacin de especies animales
dependiendo de la capacidad que tengan para aportar los requerimientos de
las especies (e.g. vertebrados o invertebrados), su aislamiento, o del impacto
que pueda causar la presencia y/o actividades humanas y especies exticas y
ferales (Knight y Cole 1995, Brown y Freitas 2002, Galetti y Sazima 2006,
George y Crooks 2006, Trevelin et al. 2007).

ii) Zoolgicos
Desde tiempos inmemorables, la admiracin y curiosidad del hombre por
los animales ha llevado a querer conocerlos y poseerlos. Una forma de lograr lo
anterior ha sido mediante los zoolgicos. A pesar de ser un fenmeno urbano,
los zoolgicos tienen la capacidad de ayudarnos a re-enfocar nuestra visin de
los animales y ecosistemas naturales (Hancocks 2001).
Actualmente los zoolgicos justifican su existencia a travs de cuatro
actividades: 1) recreacin, 2) investigacin, 3) conservacin y 4) educacin
(Hancocks 2001). Sin embargo, la historia de los zoolgicos (desde hace 4,300
aos aproximadamente) est llena de contradicciones. Se contraponen por
ejemplo el deseo de tener contacto cercano con los animales silvestres, con la
necesidad de poseer cosas exticas o extraas, y el deseo de proteger con el
de controlar.
Histricamente, el manejo de los zoolgicos ha pasado por varias etapas
(Hancocks 2001). Desde finales del siglo XX cobr nfasis el concepto de

28
inmersin paisajstica cuya intencin actual es que la gente
subconscientemente perciba la interdependencia que existe entre el hombre,
los animales, las plantas y el hbitat (e.g. el Miami Monkey Jungle y el
Woodland Park Zoo en los Estados Unidos de Amrica; Hancocks 2001,
Gippoliti 2006). Sin embargo, los altos costos de mantener este tipo de
exhibicin hicieron que la mayora de los zoolgicos permanecieran con los
encierros tradicionales (Gippoliti 2006).
No obstante, el papel de los zoolgicos ha evolucionado desde ser
centros dedicados exclusivamente a la coleccin y exhibicin de animales y la
recreacin del pblico, hasta convertirse en instituciones progresivas
multifacticas (Cuarn, 2005). De acuerdo a la World Zoo Conservation
Strategy (IUDZG/CBSG, 1993), la misin principal de los zoolgicos modernos
debe ser promover la conservacin de especies y ecosistemas, as como de las
interacciones ecolgicas y procesos evolutivos en los cuales participan, y de
los servicios ambientales que proveen a la sociedad. As, mientras que la
reintroduccin a la vida silvestre parece ser un objetivo secundario de los
zoolgicos actuales, el mantenimiento de un repertorio y patrones de
comportamiento adecuados en las poblaciones cautivas responde a los
objetivos educativos y ticos de un buen zoolgico moderno (Hancocks 2001).
En este sentido, Gippoliti (2006) considera importante que el diseo de los
zoolgicos reconozca las respuestas especie-especfica de los animales hacia
los visitantes y trate de mejorar los efectos negativos de stos hacia los
animales. Si los animales silvestres no estn en un ambiente acorde a su
especie y adecuado para su salud, las consecuencias sern negativas tanto
para los animales como sobre la actitud y percepcin de los visitantes (Embury
1992, Hancocks 2001).

iii) Reubicaciones

La reubicacin, tambin llamada translocacin (del ingls translocation),
es una herramienta para la introduccin o la reintroduccin de fauna silvestre
idealmente con fines de conservacin (Rodrguez-Luna y Corts-Ortz 1994).
As, para la conservacin de animales silvestres o en cautiverio, la
reintroduccin a reas donde la especie en cuestin vivi previamente podra

29
ser un elemento importante (Horwich 1998). En cambio, las liberaciones
ocurren en sitios ajenos al rango de distribucin natural de una especie y de
manera tcnica son llamadas introducciones (Rodrguez-Luna y Corts-Ortz
1994).
De acuerdo con Crockett (1998), para que una reubicacin sea exitosa, en
el nuevo sitio, deben cumplirse los siguientes puntos: a) haber alimento y otras
caractersticas similares al mbito hogareo original de la poblacin, b) estar
cerca del sitio de captura para reducir el tiempo de transportacin, c) estar
desprovisto de la especie o tener una poblacin residente pequea para la
viabilidad a largo plazo, d) haber experimentado previamente perturbacin
humana como cacera (hbitat prstinos e intactos deben ser evitados), e) estar
protegidos de cacera, tala, y turismo excesivo al momento de la liberacin, f)
los sujetos deben ser examinados mdicamente bajo sedantes, y los individuos
no saludables no deben liberarse, g) de ser posible, los grupos enteros deben
liberarse, h) los sujetos deben mantenerse en encierros en el sitio dos das
antes de la liberacin para promover la cohesin del grupo, e i) grupos distintos
deben ser liberados con distancias entre uno y otro.
Para el mono aullador Alouatta palliata han habido reubicaciones exitosas
y fallidas. Por ejemplo, entre 1987 y 1988, investigadores de la Universidad
Veracruzana realizaron la reubicacin de dos grupos de A. palliata (10
individuos en total) que se encontraban en situacin crtica por la alteracin de
su hbitat (Rodrguez-Luna et al. 1987, 1993). Estos grupos fueron liberados en
la isla Agaltepec (8.3 ha) y desde entonces se han monitoreado por diferentes
investigadores (ver Rodrguez-Luna y Corts-Ortz 1994, Asensio et al. 2007).
Al cabo de poco tiempo, los grupos de los monos aulladores se unieron en un
solo grupo manteniendo un comportamiento similar al de sus co-especficos en
estado silvestre. Para el 2007, el nmero de monos registrado ya era de 59 con
una densidad considerada alta (9.5 individuos/ha; Asensio et al. 2007). Esta
poblacin presenta comportamiento de fisin-fusin y los patrones alimentarios
se han extendido a especies secundarias, lianas y arbustos (Rodrguez-Luna y
Corts-Ortz, 1994, Asensio et al. 2007). Otro caso de reubicacin es el
estudiado por Aguilar Cucurachi (2007), durante ste, se realiz la reubicacin
de cuatro individuos desde un fragmento de 4.9 ha en Veracruz (Cascajal del
Ro) a una reserva privada de 5.5. ha en Catemaco (La Flor de Catemaco),

30
donde se hace uso intensivo de la palma camedor (Chamaedora elegans).
Durante el trabajo, se observaron dos nacimientos ya en la reserva privada. Lo
anterior pudiera considerarse como indicativo de buenas condiciones en la
salud de los monos aulladores del grupo. Otras reubicaciones exitosas son
reportadas por Garca-Ordua (1987), Estrada y Coates-Estrada (1988),
Glander et al. (1991), y Rodrguez-Luna et al. (1987, 1993).
Entre las reubicaciones fallidas tenemos el ejemplo de la estudiada por de
Vries (1991) en Horwich (1998). La causa de dicha reubicacin fue la
construccin de una presa hidroelctrica en Guanacaste, Costa Rica. En el
nuevo lugar, algunos individuos se volvieron solitarios probablemente por
problemas de forrajeo por la presencia de monos aulladores residentes.
Adems, se present un alto grado de motilidad y la tasa de mortalidad parece
haber sido alta (de Vries 1991 en Horwich 1998).
Los ejemplos anteriores demuestran la necesidad del monitoreo de las
poblaciones reubicadas. Es importante responder a preguntas como 1) si habr
algn momento en que la capacidad de carga del sitio de reubicacin sea
rebasado, y 2) en caso de que el nmero de animales sea excesivo, qu
individuos debern ser removidos (Rodrguez-Luna y Corts-Ortz 1994). Entre
los factores importantes a monitorear estn algunos de los mencionados antes
como actividades propuestas para la conservacin del mono aullador. Es decir,
monitoreo y censo a largo plazo, anlisis de viabilidad de las poblaciones y su
hbitat, e investigaciones de gentica de poblaciones (Rodrguez-Luna et al.
2009).

Impacto de la presencia de seres humanos sobre el comportamiento
y fisiologa animal
Las actividades humanas pueden impactar a los animales de forma directa
o indirecta a travs de cuatro formas: explotacin, perturbacin, modificacin
del hbitat y contaminacin (Knight y Cole 1995). El impacto directo por
perturbacin, que constituye una de las partes importantes de este trabajo,
puede ser o no intencional. Actividades como la fotografa de vida silvestre, la
observacin de aves, o el senderismo en el territorio de un animal puede
ocasionar perturbacin no intencional (Knight y Cole 1995). De acuerdo con

31
George y Crooks (2006), las consecuencias de la creciente exposicin a la
recreacin, no son claras ya que en algunas situaciones los animales pueden
habituarse a perturbaciones humanas recurrentes pero no as en otras
ocasiones. Tal habituacin puede tener impactos positivos (e.g. ingreso
econmico para la poblacin humana sin causar alteracin de los patrones de
actividad y actividades propias de la especie) y negativos (verse atrados por
recursos alimentarios antropognicos, agresiones y vulnerabilidad a humanos;
Knight 1999, George y Crooks 2006, Knight y Gutzwiller 1995, McLennan y Hill
2010, Taylor y Knight, 2003, Smith et al. 2005). Adems, ciertas actividades
recreativas, tanto en reas naturales con proyectos ecotursticos, como en
reservas urbanas y zoolgicos, pueden afectar el comportamiento y fisiologa
de animales como primates y otros mamferos. Dichas alteraciones pueden ser
debidas por ejemplo, a contaminacin por ruido, alimentacin a los animales
y/o posible transmisin de enfermedades (Grossberg et al. 2003, Chapman et
al. 2005, Westin 2007, George y Crooks 2006, Gippoliti 2006, Behie et al. 2010,
Kowalewski et al. 2011).
En el caso de la alteracin del comportamiento de animales silvestres en
reservas naturales, se ha visto que el senderismo causa alteraciones sobre
cisnes trompeteros (Cygnus buccinator), aves de la familia Escolopcidae
(Yalden 1992), chorlitos dorados (Pluvialis dominica), cras de pato, y gansos
de nieve (Chen caerulescens; Knight y Cole 1995). Tambin se han visto
alteraciones sobre el uso del espacio en venados en Dinamarca (Jeppesen
1987, 1987b en Knight y Cole 1995). Particularmente para primates, de la Torre
et al. (1999) registr menos vocalizaciones de monos aulladores (A. seniculus)
en zonas costeras de una laguna donde hay trfico de lanchas con turistas, que
en zonas alejadas a la costa. Los autores atribuyen las diferencias en las
vocalizaciones al ruido emitido por los motores de lanchas. Para la misma
especie, Westin (2007) observ que los grupos habitando cerca de reas con
presencia de turistas, presentaron patrones de actividad y forrajeo distintos de
los grupos ocupando reas lejanas al turismo. De la Torre et al. (1999) tambin
mencionan que en reas con actividad turstica intensa y trfico de personas,
grupos de monos de Cebuella pygmaea realizaron menos actividades de juego
y usaron menos los niveles inferiores de los rboles.

32
La recreacin urbana tambin tiene efectos sobre la fauna silvestre que
habita en estas reas. Para linces se ha visto que su rango y periodo de
actividad cambia a medida que la recreacin aumenta (Reserva Orange
County, Estados Unidos; George y Crooks 2006). En ungulados, adems de las
actividades de alerta, huda y evasin de los sitios de recreacin, disminuyen
las actividades de forrajeo y reproduccin, pero aumentan los costos
energticos y estrs (Eckstein et al., 1979; MacArthur et al., 1982; Freddy et al.,
1986; Papouchis et al., 2001; Miller et al., 2001; Taylor y Knight, 2003). En el
caso de primates no humanos, a pesar de que hay especies que ocurren en
reservas o reas verdes urbanas (e.g. Reserva de Santa Genebra, Sao Paulo;
Porto Alegre; Parque Estatal de Cantareira, Brasil), no se encontraron estudios
que explcitamente evalen cambios en su comportamiento y fisiologa ante la
presencia de personas. Las investigaciones encontradas en estas reas
corresponden a estudios de diversidad, presencia y demografa (Trevelin et al.
2007, Printes et al. 2010), y biologa de alguna especie (Mendes Pontes y
Soares 2005).
En zoolgicos tambin se ha visto en gran medida alteraciones en el
comportamiento de animales silvestres ante la presencia de los visitantes. Por
ejemplo, Owen y colaboradores (2004) encontraron que el ruido ocasionado
por visitantes estuvo asociado con el incremento de locomocin en osos panda
(Ailuropoda melanoleuca); adems, manipularon en mayor medida la puerta del
encierro, se rascaron y realizaron vocalizaciones indicativas de agitacin. En
primates, tambin en zoolgicos, se ha visto que a medida que el nmero de
turistas aumenta, el comportamiento social de monos tamarinos Saginus
oedipus se ve alterado (Glatston et al. 1984). En el estudio de Hosey y Druck
(1987) con doce especies de primates, en tres tipos distintos de encierro y
diferentes tipos de visitantes (pequeos-pasivos, pequeos-activos, grandes-
pasivos y grandes-activos), los monos nunca se habituaron a la presencia de
las personas e incluso mostraron conductas dirigidas hacia ellos cuando los
grupos fueron grandes; adems, las actividades de locomocin fueron ms
frecuentes cuando los grupos de visitantes fueron activos. Lo anterior, sin
diferencias entre los tipos de encierro. Chamove et al. (1988), tambin en
condiciones de zoolgico, observ que cuando los visitantes estaban

33
presentes, los monos (15 especies distintas) mostraron menos comportamiento
afiliativo y fueron ms activos, pero ms agresivos.
Adems, los registros de cambios en la alimentacin, fisiologa (salud y/o
niveles de estrs), e incluso reproduccin en animales silvestres (Grossberg et
al. 2003, Romano et al. 2010). Por ejemplo, los osos panda estudiados por
Owen et al. (2004) presentaron mayores niveles de cortisol a medida que
aument la presencia de personas. Westin (2007) menciona que los monos
aulladores (A. seniculus) pudieron haber presentado mayor riqueza de
parsitos intestinales en el rea turstica de su sitio de estudio. Behie y
colaboradores (2010) mostraron que la presencia de turistas influy sobre los
niveles de cortisol en monos aulladores de la especie A. pigra.

El estrs, una forma de lidiar con el ambiente e indicador de
condiciones adversas
Wolfle (2000) menciona que los estresores y el estrs son parte de la
vida de un animal y no se refieren necesariamente a algo daino. En este
sentido, puede existir estrs esencial para la vida normal de un individuo o
estrs destructivo. Moberg (2000) incluso afirma que el estrs siempre est
presente en el medio como una regla y no como una excepcin en la vida de
los animales.
El trmino estrs es definido de diversas formas. Segn Richard et al.
(2004) el estrs es una adaptacin que permite al animal responder
inmediatamente, en una forma generalizada, a una situacin amenazante.
Owen et al. (2004) mencionan que el estrs es un trmino generalmente usado
para describir una respuesta de comportamiento o fisiolgica de un animal al
recibir estmulos amenazantes. En cambio, Broom y Johnson (1993), definen al
estrs como una situacin en la que las condiciones adversas sobre un
individuo pueden sobrepasar sus sistemas de control, y entonces provocar
cambios fisiolgicos y/o reducir las habilidades del organismo.
De manera general, se identifican tres estadios generales en la respuesta
al estrs (Hemsworth y Barnett 2000, Moberg 2000, Bradshaw 2003):

34
1) Reconocimiento del estresor o respuesta inmediata (respuesta pelea o
huda, fight or fly en ingls). Esta reaccin inicial dura un corto periodo de
tiempo.
2) Defensa biolgica contra el estresor o respuesta de estrs agudo
(sndrome de adaptacin general dependiente de hormonas corticoesteroides).
Su funcin principal es proveer glucosa al organismo para su adaptacin al
ambiente.
3) La respuesta crnica al estrs. Esta serie de eventos tambin depende de
los corticoesteroides, pero los efectos son perjudiciales. En esta fase, ya no
hay slo movilizacin de glucosa, sino que adems hay movilizacin de grasas
y protenas.
Sin embargo, Broom y Johnson (1993) mencionan que no hay una sola
respuesta al estrs, sino un amplio rango de respuestas que, en general, son
bastante especficas a cada circunstancia. Una vez que el sistema nervioso
central percibe una amenaza especfica, se desarrolla una respuesta
igualmente especfica. Esta respuesta consiste en una combinacin de:
respuesta de comportamiento, respuesta del sistema nervioso autnomo,
respuesta neuroendcrina y respuesta inmune (Moberg 2000).
El periodo que un animal permanezca en un estado pre-patolgico, ser
determinante para el desarrollo de patologas del estrs, las cuales incluyen
desde cambios en el comportamiento y el metabolismo, hasta deficiencias en el
sistema inmune y en la reproduccin (Kattesh et al. 1980, Carlstead y
Shepherdson 2000, Dobson y Smith 2000, Elsasser et al. 2000, Moberg 2000,
Hill et al. 2004).
Con la mayora de los estresores, el costo biolgico es insignificante
porque son de vida corta. Sin embargo, cuando el estrs es prolongado
(crnico) o severo (agudo), el costo biolgico es fuerte y se vuelve una carga
para el organismo (Moberg 2000). Cuando el estrs afecta la homeostasis del
animal (distrs sensu Moberg 2000), pueden ocurrir comportamientos
aberrantes, procesos patolgicos (e.g. inmunosupresin), alimentacin anormal
y cambios en las interacciones sociales con coespecficos o humanos (NRC
1992). Es por lo tanto, un fenmeno en el que la estimulacin sobrepasa la
capacidad de completar la adaptacin (Broom y Johnson 1993). Debido a que
los estmulos amenazantes de larga duracin e/o intensidad afectan a la

35
homeostasis del animal, es importante poder identificarlos y medirlos junto con
las respuestas de los animales.
Los estmulos amenazantes, o estresantes, han sido clasificados de
diversas maneras procurando incorporar la diversidad y tipos de los mismos.
Para Nelson (2000), el estmulo estresante puede ser: 1) ambiental (e.g. falta
de agua y alimento); 2) social (e.g. agresiones y subordinacin); 3) fisiolgico
(e.g. enfermedades y lesiones); y 4) fsico (e.g. clima). Foerster y Monfort
(2010) identifican tres tipos de estresores: 1) psicolgico (e.g. inestabilidad
social); 2) metablico (e.g. heridas, ejercicio extenuante, temperaturas
extremas); y 3) nutricional (e.g. desbalances energticos). Adems, se han
identificado factores estresantes naturales (e.g. conflicto social, estacionalidad
o fisiologa relacionada con el reloj circadiano) y antropognicos
(contaminacin, intrusin humana; Hill et al. 2004, Owen et al. 2004, Gesquiere
et al. 2008). De manera particular, Behie, et al. (2010), enfocaron su estudio
con monos aulladores negros (A. pigra) a la influencia de un estresor nutricional
(escasez de alimento) y un estresor ambiental (presencia de turistas) sobre
cambios en el nivel de cortisol de los monos aulladores.
En este trabajo, de manera similar identificamos al tamao de subgrupo
como un estmulo intrnseco o interno al grupo, que podra ocasionar un estrs
nutricional por la competencia intra-grupal; y al nmero de personas como un
estresor ambiental de carcter extrnseco al grupo. Debido a que los monos del
lugar son consecuencia de una translocacin y viven en una reserva urbana
antropizada, ambos estresores podran considerarse antropognicos, pero de
manera indirecta para el tamao de subgrupo y de manera directa para la
presencia de personas.
Como ya se mencion anteriormente, el estrs puede reflejarse en
cambios del comportamiento de un animal, pero tambin puede medirse
cuantificando ciertos compuestos en sangre, heces u orina (Reeder y Kramer
2005). Por ejemplo, el nivel de metabolitos de glucocorticoides en heces es
considerado como buen estimador de niveles basales de estrs, y resulta til
para comparaciones de niveles de estrs entre miembros de un grupo (Moberg
2000, Anestis 2010). Se ha demostrado que niveles altos de glucocorticoides
se asocian con diversas consecuencias de comportamiento y fisiolgicas
negativas en los animales (Mendoza et al. 2000). Las muestras de heces

36
pueden colectarse en vida silvestre sin perturbar a los animales y aportan datos
de variaciones diarias, estacionales, y a largo plazo, en los niveles de
glucocorticoides (Anestis 2010).

37
3. SISTEMA DE ESTUDIO
Este trabajo se llev a cabo en la Reserva Ecolgica El Zapotal
(subsecuentemente llamada El Zapotal), la cual se encuentra en las afueras de
la ciudad de Tuxtla Gutirrez, Chiapas (16 45 N, 93 7W; Fig. 3.1). El clima
de este lugar es clido subhmedo con lluvias en verano cuya precipitacin
anual es de 948.2 mm y su temperatura media anual de 24.7C (Palacios
2000). El Zapotal tiene un rea de 194 ha y altitudes que varan entre 600 y
850 m. Se reconocen principalmente dos tipos de vegetacin natural
conservada: selva mediana subperenifolia y selva baja caducifolia, cada una
con una extensin aproximada de 50 ha (Cuarn 1997, Palacios 2000). El resto
del rea est constituida por vegetacin densa y de menos de 10 m de altura
como pastizales, aguanatocales (vegetacin dominada por Gymnopodium
antigonoides), vegetacin secundaria, e infraestructura del zoolgico (Palacios
2000; ver abajo) y de la institucin a la que este pertenece (Secretara de
Medio Ambiente, Vivienda e Historia Natural).
El Zapotal es un rea natural protegida de carcter estatal pero a su vez,
est rodeada por dos poblados (colonia Rivera Cerro Hueco y ejido Francisco I.
Madero) y por zonas de cultivo y de selva baja caducifolia (Cuarn 1997,
Fernndez 2002, obs. pers.). Los poblados mencionados se encuentran en la
periferia de la ciudad de Tuxtla Gutirrez y aunque mantienen algunas
caractersticas rurales, tambin han experimentado un cambio importante de
uso de suelo rural a urbano (Mrida 2000, Fernndez 2002, Fernndez Moreno
2010). Por lo tanto, El Zapotal puede considerarse como una reserva urbana.
Sin embargo, todava conserva una riqueza biolgica importante y tiene funcin
socio-ambiental relevante (Fernndez Moreno 2010).
Aproximadamente 30 ha de El Zapotal corresponden al Zoolgico
Regional Miguel lvarez del Toro (ZOOMAT), el cual exhibe nicamente fauna
nativa de Chiapas de manera cautiva y en libertad. Tanto El Zapotal como el
ZOOMAT, pertenecen actualmente (2011) a la Secretara del Medio Ambiente,
Vivienda e Historia Natural (SEMAVIHN). El objetivo principal del ZOOMAT es
promover la conservacin y conocimiento sobre los recursos biticos de
Chiapas. Robinson (1988, 1992) y Hancocks (2001), en sus anlisis sobre el
desempeo e historia de los zoolgicos, consideran que el ZOOMAT es un

38
buen zoolgico con un enfoque muy moderno y progresista. En este zoolgico
los monos aulladores y otras especies de fauna nativa regional no estn en
encierros ni reciben manejo directo por parte de los trabajadores del lugar
(salvo en casos extremos como cada de algn individuo).
El Zapotal, desde 1982, alberga individuos en libertad de la subespecie
Alouatta palliata mexicana. Ese ao fueron introducidos un macho y tres
hembras provenientes del Parque Nacional La Venta en Tabasco (Cuarn
1997). En 1985 fue introducida otra hembra (Cuarn 1997) y para el ao 2008,
la poblacin de monos en El Zapotal constaba de 77 individuos repartidos en
dos grupos cuyos mbitos hogareos se encuentran principalmente en la zona
de selva mediana subperenifolia (obs. pers.). En ocasiones, los monos usan
zonas de transicin entre selva mediana y selva baja, as como zonas de
bosque secundario. El presente estudio se enfoc en ambos grupos de monos,
las cuales respectivamente sern denominadas grupo E y grupo O (Aguilar
Melo 2004), en referencia a la ubicacin relativa de los mbitos hogareos de
cada grupo (este y oeste). Esta poblacin presenta dinmica de fisin-fusin
adaptativamente cohesiva, de modo que el nmero de individuos por subgrupo,
o unidades de forrajeo (Gaulin et al. 1980, Leighton y Leighton 1982) es
variable.
Al ZOOMAT llegan turistas internacionales, nacionales y locales. Por lo
tanto, los monos aulladores estn en contacto pasivo continuo con personas
(turistas y trabajadores del lugar) desde 1982, ao en que los individuos de la
poblacin fundadora fueron introducidos al sitio desde el Parque Nacional La
Venta, Tabasco. Podra pensarse entonces que la poblacin de monos
aulladores, con el tiempo que llevan en el sitio, ya estn habituados a la
presencia humana. Sin embargo, el hecho de que el nmero de personas sea
variable a travs del tiempo (considerando temporadas vacacionales, das de
descuento en la entrada al lugar, das de recorridos para escuelas, y das en
que el zoolgico est cerrado al pblico) podra ocasionar diferentes niveles de
estrs. Adems, al considerar que al sitio fueron introducidos cuatro individuos
y al final del estudio de campo eran ms de setenta, podra pensarse que el
xito de la reubicacin ha sido exitoso para la poblacin. Sin embargo, hay que
considerar otros factores como la densidad poblacional, la obtencin de
recursos, salud de la poblacin y su variabilidad gentica.

39

Figura 3.1. Reserva Ecolgica El Zapotal con los tipos de vegetacin, senderos
para visitantes y trabajadores del Zoolgico Miguel lvarez del Toro, y los
mbitos hogareos de los dos grupos que conforman la poblacin de monos
aulladores del lugar.
Tamao y estructura de grupo

Al cabo de un ao de la llegada de los cuatro individuos de mono
aullador fundadores en El Zapotal (1982), cada hembra tuvo una cra, y en
1985 se introdujo otra hembra subadulta (ver Anexo 1; Cuarn, 1997). El primer
registro formal escrito de la existencia de dos grupos de mono aullador en el
lugar fue en 2003 (Aguilar Melo 2004). En ese ao, la poblacin constaba de 59
individuos repartidos en dos grupos grandes (E: 14, O: 41) y un grupo satlite
al grupo E, con 4 individuos. Estos grupos eran cohesivos, pero
ocasionalmente se registr comportamiento de fisin-fusin entre octubre y

40
diciembre del 2002 y del 2003 (Aguilar Melo 2004), as como en abril del 2004
(Pedro Aguilar com. pers).
En este trabajo, para obtener el tamao de subgrupo se registr el
nmero y estructura por da mediante conteo visual, varias veces al da
(Bramblett 1984) anotando la clase de sexo y edad (cras, infantes, juveniles y
adultos) de acuerdo a las recomendaciones de Altmann (1959) y el National
Research Council (1981):
Cras: Estn permanente contacto fsico con la madre (generalmente en el
vientre) y poseen color gris a beige (aproximadamente durante el primer
mes de vida).
Infantes: Pequeo tamao, separacin de la madre por tiempos cortos y
desenvolvimiento cada vez ms independencia de la madre y en contacto
con otros individuos de su misma clase de edad. El contacto fsico con la
madre generalmente es en su espalda, lumbares y hombros; la coloracin
en un poco ms oscura que la de las cras.
Juveniles: Individuos que ya no son cargados por la madre pero que an no
son sexualmente maduros. Su tamao es de un poco ms de la mitad de
los adultos, y de complexin delgada. A esta edad tienden a asociarse con
otros individuos de la misma edad.
Adultos: Han alcanzado su tamao mximo y la madurez sexual. Los
machos han desarrollado los genitales y caracteres secundarios. Las
hembras pueden identificarse fcilmente cuando llevan cras o infantes en
la espalda o vientre y son ms pequeas que los machos.

Debido a que ambos grupos presentaron dinmica de fisin-fusin
adaptativamente cohesiva y que el tamao promedio de sus subgrupos difiri
(p = 0.0455; Cuadro 3.1), en los anlisis respectivos a los cambios en las
variables de comportamiento y fisiolgicos, aparece el factor grupo como
variable cualitativa para tomar en cuenta la individualidad de cada grupo
(Cuadro 3.1). Para los anlisis se us el mayor valor registrado del nmero de
individuos en cada da de observacin.
Durante el trabajo de campo (2008), la poblacin const de 77
individuos, reconocindose nicamente el grupo E (34 individuos) y el O (43
individuos). Ambos grupos presentaron todo el tiempo dinmica de fisin-fusin

41
adaptativamente cohesiva con tamao y composicin de subgrupo variables
da con da (E: 8 a 31 individuos y O: de 7 a 41). En este contexto, se usar el
trmino subgrupo para referirse al conjunto de individuos observados durante
un da dado, pero que son parte de uno u otro grupo (E u O). El tamao total
del grupo O tiene nueve individuos ms que el grupo E (E: 34, O: 43) y en
promedio, el grupo O present subgrupos ms grandes que los de el grupo E
(Cuadro 3.1; E: 17.3 6; O: 22.7 9; t = 2.0904, g.l. = 28.703, p = 0.0455;
Cuadro 3.1). El Cuadro 3.1 muestra la estructura de los subgrupos y las
relaciones hembra:macho(adultos) e inmaduro:hembra, con relacin al tamao
total de cada grupo y promedio de los subgrupos.
Considerando las variaciones diarias en el nmero de individuos y
composicin de los subgrupos, a causa de la dinmica de fisin-fusin, el grupo
O present, en promedio, subgrupos con ms machos adultos e inmaduros que
el E (Machos adultos: U = 88, g.l. 17, p = 0.0180; inmaduros: t = 2.3983, g.l. =
30.719, p = 0.0227; Cuadro 3.1). El nmero promedio de hembras adultas no
difiri entre subgrupos de ambos grupos (t = 1.2928, g.l. = 26, p = 0.2075). En
cuanto a las proporciones, no se presentaron diferencias significativas en la
proporcin hembra:macho (t = -1.0198, g.l. = 32.958, p = 0.3150), pero la
proporcin inmaduros:hembra fue mayor en los subgrupos del grupo O que en
los del grupo E (t = 2.6308, g.l. = 32.808, p = 0.0129; Cuadro 3.1).

Cuadro 3.1. Estructura poblacional de monos aulladores en el El Zapotal de
febrero a julio 2008, con base a frecuencias totales de individuos en ambos
grupos (E-grupo y O-grupo) y en base a nmero promedio de individuos en los
subgrupos derivados de cada grupo (E-subgrupo y O-subgrupo).
Individuos MA HA Inm
Tasas vitales
Relacin
(HA:MA)
Relacin
Inm:HA
E-grupo 34 15 9 10 0.6 1.11
O-grupo 43 11 17 15 1.55 0.88
E-
subgrupo
17.3
(5.8)
5.6
(2.6)
5.7
(2.0)
5.9
(2.6)
1.07
(0.3)
1.02
(0.3)
O-
subgrupo
22.7
(9.2)
7.3
(2.6)

6.9
(3.7)
8.5
(3.7)
0.96
(0.3)
1.32
(0.4)
MA: Machos adultos; HA: Hembras adultas; Inm: Inmaduros.

42
Presencia de seres humanos en El Zapotal
El nmero de personas en El Zapotal flucta con el tiempo, y corresponde
a la suma del nmero de visitantes al ZOOMAT y el nmero de trabajadores del
antes Instituto de Historia Natural (IHN, ahora SEMAVIHN). Los datos se
obtuvieron de acuerdo a los registros de la institucin. El nmero de visitantes
se obtuvo de la base de datos de la institucin a travs del Lic. Gerardo de J.
Cartas Heredia, encargado de la curadura de mamferos; mientras que el
nmero de trabajadores se obtuvo en dos fuentes distintas para corroboracin
(Mara del Carmen Prez, Departamento de Recursos Humanos IHN,
comunicacin personal; Fernndez Moreno, 2010).
El estudio incluy observaciones durante das en que el ZOOMAT estuvo
cerrado al pblico, es decir, das en que el nmero de visitantes fue de cero. En
los das en que el ZOOMAT estuvo abierto al pblico, el nmero de visitantes
vari entre 654 y 4, 282. El nmero promedio de visitantes diarios fue 2,164
1182 (n = 24). Durante el estudio, el nmero de trabajadores en la Reserva
Ecolgica El Zapotal fue de 303 de lunes a viernes, 102 los sbados y sesenta
personas los domingos. Para hacer los anlisis se sum el nmero de
visitantes y el de trabajadores, obteniendo el nmero total de personas en el
ZOOMAT para cada da de observacin. El nmero promedio de personas en
El Zapotal fue de 1660 1329 (n = 36) con un rango de 303 a 4342. El nmero
de personas durante los das de observacin del grupo O vs. Grupo E no difiri
(U = 145, n = 36, Z = -0.548, p = 0.584).

43
4. CAPTULO 1. Comportamiento de los monos aulladores ante el
tamao de subgrupo y presencia de seres humanos

4.1. Introduccin
Los monos aulladores juegan un papel integral en los ecosistemas
donde viven, ya que al dispersar semillas promueven la regeneracin de
rboles tropicales (Chapman 1995, Estrada et al. 1999). Adems, a travs de la
defecacin aportan recursos a otros animales, los cuales reincorporan
nutrientes al suelo (e.g. escarabajos coprfagos; Estrada et al. 1999, Andresen
2002). Los monos aulladores pardos (Alouatta palliata) habitan en selvas
perennifolias, subperennifolias, subcaducifolias, caducifolias, bosques riparios y
manglares, aunque suelen preferir los primeros dos tipos de vegetacin
(Baumgarten y Williamson 2007, Fedigan et al. 1998, Stoner 1996, Chapman y
Balcomb 1998). A escala ms local, los monos aulladores pueden ocurrir en
una mezcla de hbitats subperennifolios y caducifolios (Chapman y Balcomb
1998). Adems, suelen encontrarse en hbitat perturbados (Chapman y
Balcomb 1998, Fedigan et al. 1998, Fleagle 1999, Estrada et al. 2006a). A
pesar de su capacidad de adaptacin, los monos aulladores en Mxico
(Alouatta palliata mexicana) son considerados por la Unin Internacional para
la Conservacin de la Naturaleza (UICN) como 'en peligro crtico' (A4c; Cuarn
et al. 2008) debido a las altas tasas de deforestacin y fragmentacin en su
hbitat. La prdida y fragmentacin del hbitat no solamente provocan
disminucin en el tamao poblacional de estos primates, sino que tambin
limitan la dispersin de los individuos. Entre los problemas asociados a una
dispersin limitada en monos aulladores, figuran el incremento en la densidad
de la poblacin (A. palliata; Cristbal-Azkarate et al. 2006, Mandujano y
Escobedo-Morales 2008; A. pigra; van Belle y Estrada 2006), la endogamia y la
prdida de viabilidad gentica (A. palliata; Malgrem y Brush 1978; A. pigra;
James et al. 1997; A. caraya; Oklander et al. 2006; A. seniculus; Pope 1992,
pero ver en A. palliata Milton et al. 2009, en A. pigra, Garca del Valle et al.
2005 y Winkler et al. 2004).
Entre las propuestas para fomentar la conservacin de especies
animales en peligro, figuran el aumento del nmero, tamao y monitoreo en

44
reas naturales protegidas (Crockett 1998), el ecoturismo (Grossberg et al.
2003, Garber et al. 2006, Horwich 1998), el cuidado de parques ecolgicos
urbanos y zonas de preservacin ecolgica en ciudades (Castaeda 2006),
actividades de educacin ambiental e investigacin in situ y ex situ por parte de
los zoolgicos (Robinson 1992, Hancocks 2001), y proyectos de reubicacin
(Crockett 1998, Horwich 1998, Rodrguez-Luna et al. 2009). En las propuestas
de conservacin mencionadas hay experiencias variables en su xito y existe
poca informacin acerca de los efectos que los proyectos y las condiciones en
que se desenvuelven pueden tener sobre la fauna silvestre (Knight y Cole
1995, Hancocks 2001, Treves y Brandon 2005, Gippoliti 2006, Crocket 1998,
Horwich 1998). Por su parte, los proyectos de reubicacin deben ser bien
planeados, atendidos y monitoreados dando seguimiento a aspectos
poblacionales, reproductivos, demogrficos y de salud (Rodrguez-Luna et al.
2009). As, en las reubicaciones de monos aulladores es importante responder
si en el nuevo hbitat habr algn momento en que la capacidad de carga del
sitio de reubicacin sea rebasado (Rodrguez-Luna y Corts-Ortz 1994). El
xito del hbitat de los monos aulladores, por ejemplo un rea natural urbana,
depender de la capacidad de esta rea para aportar los requerimientos de la
especie, su aislamiento, o del impacto que pueda causar la presencia y/o
actividades humanas y especies exticas y ferales (Knight y Cole 1995, Brown
y Freitas 2002, Galetti y Sazima 2006, George y Crooks 2006, Trevelin et al.
2007).
En su hbitat natural, los monos aulladores viven en agrupamientos
sociales cohesivos (Terborgh y Janson 1986), aunque hay registro de
poblaciones que presentan dinmica de fisin-fusin (Chivers 1969, y Gaulin y
Gaulin 1980 en la Isla Barro Colorado, Panam; Clarke y Zucker 1994 en
Hacienda La Pacfica; Winkler et al. 2002, 2004 en Isla de Ometepe,
Nicaragua; Dias y Rodrguez-Luna 2006, y Asensio et al. 2007 en Agaltepec,
Mxico). Es importante destacar que estos casos de fisin-fusin de grupos de
mono aullador han sido en Islas o en fragmentos. Cuando se presenta la fisin-
fusin, los grupos se dividen en subgrupos de tamao y composicin que
pueden variar diariamente. En teora, cuando el tamao de un grupo de
primates aumenta, pueden presentarse variaciones en los costos, beneficios y
restricciones estructurales relacionadas con la vida en grupo (Chapman y

45
Chapman 2000a, 2000b, Cowlishaw y Dunbar 2000, Gillespie y Chapman
2001). Es posible que a mayor cantidad de individuos, los parches de
alimentacin se agoten ms rpidamente y los monos obtengan menos
alimento por parche. Lo anterior lleva que los grupos visiten ms parches por
da y entonces se incremente el rea explorada como reflejo de la necesidad
de satisfacer sus requerimientos energticos y nutricionales (modelo de las
restricciones estructurales o ecolgicas; Gaulin y Gaulin 1980, Chapman y
Chapman 2000, Fedigan y Jack 2001, Snaith y Chapman 2007). Otras
posibilidades son la dispersin intra-grupal y mayores tiempos para descanso
para la conservacin de energa (Janson y Goldsmith 1994, Hentzi et al. 1997,
Di Fiore 2003). Es importante decir que el tamao ptimo de grupo es hbitat-
especfico (Dunbar 1996).
Respecto a los cambios de comportamiento en primates debidos al estrs
ocasionados por la presencia humana, hay estudios sobre los efectos
negativos de los visitantes sobre el comportamiento de algunos primates en
zoolgicos (e.g., Saguinus oedipus; Glatston et al. 1984, doce especies
distintas: Hosey y Druck 1987, y mandriles: Chamove et al. 1988). En reas
naturales tambin hay estudios sobre el impacto del ecoturismo sobre el
comportamiento y patrones de actividad de primates (e.g. en Alouatta pigra;
Grossberg et al. 2003; en A. seniculus de la Torre et al., 1999; Westin, 2007).
Ante factores estresantes, el comportamiento puede ser una respuesta
especfica; y por lo tanto puede proveer informacin sobre la causa particular o
recurso de estrs (Rushen 2000). En este captulo se pretende responder si el
comportamiento de los monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) se ve
afectado por un factor estresante nutricional de carcter intrnseco al grupo
(tamao de grupo) y un estmulo estresante ambiental de carcter extrnseco
(presencia de personas); y por su interaccin. Los comportamientos a evaluar
fueron el uso del espacio, los patrones de actividad, esfuerzo de forrajeo, la
dieta, los patrones de alimentacin y la frecuencia de vocalizaciones. Debido a
que el estudio se realiz en un rea que presenta condiciones de hbitat
similares a las de un fragmento natural, y a que la presencia de personas en el
sitio es constante, los resultados pueden aportar informacin importante sobre
el manejo de esta especie en zonas fragmentadas, reas naturales en zonas
urbanas y en reas naturales con proyectos ecotursticos. Por la historia de

46
reubicacin en esta poblacin, tambin se aporta informacin de manejo y
diagnstico al respecto.

4.2. Objetivo
Identificar variaciones en el uso del espacio, patrones de actividad, dieta,
patrones de alimentacin y frecuencia de vocalizaciones de acuerdo al tamao
de subgrupo en monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) y el nmero de
personas presentes en un fragmento de bosque usado con fines tursticos.

4.3. Hiptesis
El aumento en el tamao de los subgrupos de mono aullador y aumento en el
nmero de personas presentes en rea de estudio, representan estmulos
estresantes que provocarn cambios de comportamiento en los animales. Si
esta hiptesis es cierta, se predice que la variacin en los valores de los
estresores estar relacionada con la variacin en las variables de
comportamiento de los monos.

4.4. Mtodos
4.4.1. Sitio y especie de estudio
El estudio se llev a cabo en la Reserva Ecolgica El Zapotal, la cul se
encuentra al sur de la ciudad de Tuxtla Gutirrez, Chiapas (16 45 N, 93 7W)
embebida en una zona sub-urbana. Es un rea de 194 ha cuya altitud vara
entre 600 y 850 m, y en la que las vegetaciones dominantes son selva mediana
subperenifolia y selva baja caducifolia (Cuarn 1997, Palacios 2000). El resto
del rea son pastizales, aguanatocales (dominancia de Gymnopodium
antigonoides), bosque secundario, caminos e instalaciones de zoolgico y de la
Secretara de Medio Ambiente, Vivienda e Historia Natural (SEMAVIHN).
Alrededor de El Zapotal hay zonas de cultivo, de selva baja caducifolia y casas
habitacionales pertenecientes a la colonia Rivera Cerro Hueco y al ejido
Francisco I. Madero (obs. pers., Cuarn 1997, Fernndez 2010).

47
El Zapotal alberga desde 1982 individuos de la subespecie A. p.
mexicana provenientes del Parque La Venta, Tabasco (Cuarn 1997).
Durante este estudio, la poblacin de monos aulladores en El Zapotal fue de 77
individuos repartidos en dos grupos. En la seccin 3 de esta tesis ('Sistema de
estudio'), se puede encontrar informacin ms detallada sobre el sitio de
estudio y los grupos de mono estudiadas.

4.4.2. Obtencin y registro de datos
Durante seis das por mes, de febrero a julio del 2008, se hicieron
observaciones de los monos aulladores desde las 7:00 hasta las 17:30-18:00
horas. En cada mes, cada grupo fue observado durante tres das consecutivos.
El tiempo total de observacin fue de 352 horas (172 para el grupo E y 169
para el grupo O). Durante las observaciones se registraron el uso del espacio,
el patrn de actividad, la dieta, los patrones de alimentacin y la frecuencia de
vocalizaciones (rugido A, A2 y ladrido C o E; Altmann 1959, Whitehead
1987). A continuacin se detalla el mtodo usado para cuantificar las variables
independientes (estmulos estresantes) y las variables de respuesta
(comportamiento).

Variables independientes: tamao de subgrupo, nmero de personas
y grupo
El tamao de subgrupo de monos fue registrado mediante conteo visual
(Bramblett 1984) durante los das de observacin. Los conteos podan repetirse
varias veces por da y se facilitaban cuando los monos se encontraban en
movimiento y pasaban por puentes areos (vegetacin, especialmente
arbrea, utilizada como acceso nico entre un sitio y otro). La mayora de las
veces se identificaron individuos particulares para poder dar seguimiento al
mismo grupo. Se registr el nmero de individuos por clase de edad (cras,
infantes, juveniles y adultos) y sexo, de acuerdo a las recomendaciones de
Altmann (1959) y el National Research Council (1981). Las cras se
caracterizan por estar en permanente contacto fsico con la madre. Los infantes
son de tamao pequeo, se separan de la madre por tiempo corto y estn en
contacto con otros individuos de su misma clase de edad. Los juveniles ya no

48
son cargados por la madre pero no son sexualmente maduros; son de tamao
de un poco ms de la mitad que los adultos y de complexin delgada. Los
adultos han alcanzado la madurez sexual, los machos han desarrollado los
genitales y caracteres secundarios; y las hembras son ms pequeas que los
machos y llevan cras o infantes en la espalda o vientre. Como variable
independiente en los anlisis se us nicamente el mayor valor registrado del
nmero total de individuos en cada da.
Las observaciones de los subgrupos de monos se llevaron a cabo en
das con diferente abundancia de turistas y presencia de trabajadores en la
Reserva Ecolgica El Zapotal. Estos das fueron domingos (considerados como
das que, en promedio, tienen mayor nmero de visitantes al ZOOMAT, de
acuerdo a observaciones previas de registros aportados por la institucin),
lunes (da en que el ZOOMAT est cerrado al pblico) y martes (da
considerado con una incidencia intermedia de visitantes al ZOOMAT). El
nmero de visitantes para cada da de observacin fue obtenido del registro de
ingreso del ZOOMAT. El nmero de personal en la Reserva Ecolgica El
Zapotal tambin vara entre estos das siendo el domingo el da con menos
personal trabajando (n = 60), mientras que los sbados es de n = 102, y los
lunes y martes de n = 303. Para hacer los anlisis estadsticos se sum el
nmero de visitantes y el de trabajadores, obtenindose el nmero total de
personas en el ZOOMAT para cada da de observacin.
Considerando que ambos grupos presentaron dinmica de fisin-fusin
adaptativamente cohesiva y que, aunque su tamao total no fue marcadamente
distinto (E: 34, O: 43, Cuadro 3.1.), el tamao promedio de los subgrupos que
se formaron diariamente s difiri (E: 17.2 y O: 22.7, p = 0.0455), en los anlisis
se incluy el factor grupo como variable independiente adicional.

Variables de respuesta de comportamiento
Uso del espacio
Para la medicin del uso del espacio se consideraron cuatro variables: 1)
el rea de actividad ocupada por da (AOD), 2) el rango diario, 3) la distancia
del subgrupo al sendero ms cercano de visitantes o trabajadores del lugar, y

49
3) el tipo de vegetacin usado por los monos aulladores. Cada cinco minutos
se registr con un Sistema Posicionador Global (GPS, Magellan Meridian
color), en unidades UTM (Universal Transverse Mercator), el sitio donde estaba
el subgrupo de monos aulladores observado. Algunas ocasiones, cuando el
subgrupo en observacin se encontraba ms disperso, se registr ms de un
sitio por vez. Las distancias recorridas totales y promedio por da, se obtuvieron
con el programa ArcView versin 3.3. Este programa tambin fue usado para
calcular las reas de actividad empleando el mtodo de fixed kernel without
least-squares cross-validation (FK) y el mtodo de minimum convex poligon
(PMC; Kie et al. 1998).
Asimismo, con los datos de la localizacin de los monos aulladores
obtenidos cada cinco minutos, se evalu la distancia del centro del subgrupo a
los senderos para visitantes y trabajadores. Con la ayuda de mapas existentes,
se registr para cada observacin el tipo de vegetacin usado por los monos
aulladores (Selva mediana subperenifolia, selva baja caducifolia, zona de
transicin de selva mediana a baja y aguanatocales; Figura 1). Para los
clculos de rea y distancia se utiliz el programa ArcView (3.3). Aunque la
zona de transicin de selva mediana a baja present especies tanto de selva
mediana subperenifolia, como de selva baja caducifolia, estructuralmente era
bastante similar a la selva mediana subperenifolia. Por lo anterior, en los
anlisis, la selva mediana subperenifolia y la de transicin se consideraron
como un mismo tipo de vegetacin (selva mediana+transicin).
Patrones de actividad y esfuerzo de forrajeo

Para la obtencin de los patrones de actividad se us el mtodo de
barrido (Altmann 1974) que consiste en registrar peridicamente, en un tiempo
definido, la actividad realizada por el subgrupo o individuo focal. Se registr
cada cinco minutos la actividad realizada por el subgrupo en general. Las
actividades registradas fueron las siguientes:
1) Descanso: Cuando la mayora de los individuos del subgrupo duermen o
reposan sentados o recostados sin movimiento o interaccin alguna.
2) Alimentacin: La mayora de los individuos del subgrupo buscan, manipulan
e ingieren su alimento.

50
3) Viaje: Traslado del subgrupo de un sitio a otro ya sea para alimentarse o
descansar. En esta actividad no se consideran los traslados individuales de un
rbol a otro durante la alimentacin, ni los movimientos en un mismo rbol.
4) Interaccin social: Cualquier actividad que involucre a otro(s) miembro(s) del
subgrupo exceptuando las vocalizaciones (apareamiento, juego, acicalamiento,
peleas, amenazas).
5) Vocalizacin: Rugidos (Whitehead 1987; tipo A sensu Altmann 1959) y
ladridos (Whitehead 1987; tipo C sensu Altmann 1959) por parte de uno o
varios individuos (generalmente machos adultos) de los subgrupos focales.
As mismo, se calcul el esfuerzo de forrajeo de acuerdo a Cavigelli
(1999) dividiendo el tiempo usado para alimentacin y viajes, entre el tiempo
usado para descanso.
Vocalizaciones
Adems de registrar las vocalizaciones como parte del patrn de actividad
diario (ver arriba), estas tambin fueron registradas con el mtodo de
ocurrencia (registro del comportamiento cada vez que se presenta; Altmann
1974). Esto se hizo con la finalidad de determinar si existen diferencias en la
frecuencia de los principales tipos de vocalizacin fuerte (rugido A, A2 y
ladrido C o E; Altmann 1959, Whitehead 1987) en cada una de los grupos
observados. En cada evento de vocalizacin se registraron:
La hora de emisin de la vocalizacin.
Tipo de vocalizacin, segn la clasificacin de Altmann (1959): A, A2, C
o E.
Nmero de individuos que vocalizaron.
Clase de edad y sexo de los individuos que vocalizaron.
Estmulo que pudo provocar la vocalizacin (e.g. vocalizaciones de
otros individuos del mismo u otro grupo, aviones, automviles, ramas
cayendo, etc).

51
Dieta
Los datos de la dieta tambin se obtuvieron mediante el mtodo de
ocurrencia de Altmann (1974). Las observaciones fueron sobre un individuo de
cada clase de sexo y edad elegidos de modo que no fuera el observado el
mismo individuo en el periodo de observacin anterior, sin preferencia por
alguno en particular y procurando abarcar toda el rea ocupada por el
subgrupo en observacin. Para cada observacin de alimentacin se registr:
a) la especie alimentaria; b) la parte consumida (fruto maduro o inmaduro,
hojas maduras, brotes y hojas inmaduras, y flores); y c) el rbol usado como
alimento asignndole una clave y describiendo su ubicacin relativa dentro del
rea de accin del grupo observado para su posterior identificacin.

4.4.3. Anlisis de datos
Para determinar el efecto de las variables independientes, es decir de el
estmulo estresantes nutricional intrnseco (tamao de subgrupo) y ambiental
de carcter extrnseco (nmero de personas) sobre las variables de
comportamiento de los monos aulladores se utilizaron modelos lineales
generalizados (MLG; Crawley 2007). Como se mencion antes, en estos
anlisis tambin se incluy la variable categrica 'grupo' (grupo E y grupo O)
como covariable. En algunos casos las variables de respuesta fueron
transformadas para lograr la normalidad de su distribucin (transformaciones
angulares para las frecuencias relativas y raz en variables continuas). Para las
variables continuas se defini la funcin de enlace del tipo identidad (identity
link function) y para las variables de frecuencia (nmero de especies
consumidas, y nmero de rboles y lianas usados para alimentacin) se us la
funcin de enlace log (log link function). El nivel de significancia fue probado
usando
2
para evaluar los cambios significativos en la devianza (Crawley
2007). Los anlisis estadsticos se llevaron a cabo con los programas Statistica
Visual GL2 (JMP 8), R versin 2.9.2 y SPSS 12.0 y 16.0 para Windows.
Para los anlisis correspondientes al uso del espacio, slo se utilizaron
los valores de reas de actividad calculados con el mtodo fixed kernel (FK) y
no aquellos obtenidos con el mtodo del Polgono Mnimo Convexo (PMC). El

52
mtodo FK se consider ms til por considerarse que refleja ms
adecuadamente la realidad observada en campo, y para los propsitos de este
estudio, ya que este mtodo distingue reas de alta y baja intensidad de uso
mediante estadsticos no paramtricos (smoothing value). En cambio, el
mtodo PMC slo considera los puntos usados ms externos sin discriminar
reas no usadas dentro del polgono formado. Se dejan los resultados
generales del mbito hogareo calculados con el mtodo PMC para permitir la
comparacin con otros trabajos debido a que sigue siendo usado comnmente
en la literatura cientfica de uso del espacio en fauna silvestre (Boyle et al.
2009). Como se mencion antes, las reas de selva mediana subperenifolia y
las de transicin de selva mediana a baja se consideraron como un solo tipo de
vegetacin debido a su similitud estructural a pesar de que la segunda presenta
especies tanto de selva mediana como de selva baja.

4.5. Resultados
4.5.1. Uso del espacio
El rango diario (distancia recorrida) promedio fue de 777.7 m/da y entre
los grupos esta variable fue similar (Grupo E = 796 m/da y Grupo O = 759
m/da). El mbito hogareo total de la poblacin de monos aulladores en El
Zapotal durante los seis meses de estudio fue de 27.35 ha calculado con el
mtodo Fixed Kernel (FK) y de 25.81 calculado con el mtodo de Polgono
Mnimo Convexo (PMC). De manera particular, el mbito hogareo total del
grupo E fue de 15.8 ha (FK) y 14.1 ha (PMC), y del grupo O 12.3 (FK) y 13.7 ha
(PMC), respectivamente. Hubo un rea de sobrelape entre los mbitos
hogareos de ambos grupos, el cual midi 5.6 ha con el mtodo FK y de 1.2 ha
con PMC. Considerando los clculos con FK, la densidad del grupo E fue de
2.2 individuos/ha y del grupo O fue de 3.5 individuos/ha. Con el mtodo PMC,
la densidad fue similar a lo anterior, 2.4 individuos/ha para el grupo E y 3.1 para
el grupo O.
El rea de ocupacin diaria (AOD, medido con FK) slo fue afectado por
la interaccin Grupo*Tamao de subgrupo (p = 0.041, Cuadro 4.1). Es decir
que cada uno de los grupos (E y O) vari su AOD de manera diferente en

53
respuesta al tamao de subgrupo. En este caso, el AOD del grupo E aument
conforme aument el tamao de subgrupo, mientras que el AOD del grupo O
disminuy al aumentar el tamao de subgrupo. El rango diario tambin se vio
afectado por la interaccin Grupo*Tamao de subgrupo (p = 0.041), adems de
ser afectado por el factor Tamao de subgrupo (p = 0.0001). En este caso,
aunque ambos grupos recorrieron mayores distancias a medida que el tamao
de subgrupo aument, el grupo E lo hizo de manera ms pronunciada.

Cuadro 4.1. Efecto del tamao de subgrupo y nmero de personas en El
Zapotal sobre el rea de ocupacin diaria (n = 36) y el rango recorrido diario
(n= 36) usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente
estimado del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo signo indica
la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta.
Factor
rea de ocupacin diaria
FK (ha)

Rango diario (m/da)
Est.
2
p Est.
2
p
Intercepto 1.98 29.12 < 0.0001 15.06 18.44 < 0.0001

Grupo -0.04 0.19 0.666 1.71 2.83 0.093

Tamao de subgrupo 0.006 0.19 0.662 0.61 15.09 0.0001

Nmero de personas 0.00 2.83 0.092 0.00 0.09 0.759

Grupo*Tamao de
subgrupo
0.03 4.120 0.041 0.29 4.19 0.041

Grupo*Nmero de
personas
0.00 2.48 0.115 -0.00 0.01 0.907

Tamao de
subgrupo*Nmero de
personas
0.00 1.32 0.250 -0.00 1.670 0.193

54

Figura 4.1. Efecto del tamao de subgrupo sobre el rea de ocupacin diaria
(AOD) de los subgrupos de mono aullador en El Zapotal, Chiapas, Mxico.

Figura 4.2. Efecto del tamao de subgrupo sobre el rango diario de los
subgrupos de mono aullador en El Zapotal, Chiapas, Mxico.

La distancia del lugar de ubicacin de los subgrupos de monos al
sendero para visitantes ms cercano fue de 21 m en promedio (n = 102). La
distancia mnima fue de 0 y la mxima de 100 m. El grupo E estuvo, en
promedio, a 19.3 m ( 17.4) de los senderos, mientras que el grupo O estuvo a
16.3 m ( 15.7). Los MLGs no mostraron efecto significativo de ninguno de los
factores analizados, ni de sus interacciones (Cuadro 4.2).

55
Zapotal sobre la distancia a la que el subgrupo observado se encontraba de los
senderos para visitantes y trabajadores usando modelos lineales
generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del modelo encontrado
por los mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin (positiva o negativa)
entre cada factor y la variable de respuesta.
Factor
Distancia del subgrupo al sendero (m)
Distancia por cada punto
registrado
Distancia promedio/da
Est.
2
p Est.
2
p
Intercepto 3.56 97.65 < 0.0001 3.92 61.09 < 0.0001
Grupo 0.18 2.81 0.094 2.66 4.50 0.103
Tamao de subgrupo 0.009 0.35 0.554 0.007 0.27 0.606
Nmero de personas 0.00 0.13 0.715 0.00 1.10 0.294
Grupo*Tamao de
subgrupo
0.003 0.03 0.854 0.003 0.04 0.837
Grupo*Nmero de
personas
0.00 0.51 0.476 0.00 1.16 0.281
Tamao de
subgrupo*Nmero de
personas
0.00 1.73 0.188 0.00 0.77 0.379

El tipo de vegetacin ms usado por los grupos en conjunto (83% del
tiempo) fue el que comprende a la selva mediana subperenifolia y la vegetacin
de transicin entre selva mediana y baja (en lo subsecuente llamada selva
mediana+transicin). La selva baja caducifolia fue usada slo el 17 % del
tiempo de observacin de los monos (Figura 3.1).
El grupo E pas el 93% de las observaciones en el rea de selva
mediana+transicin, mientras que el grupo O ocup esta rea slo el 73% del
tiempo para su observacin en este tipo de vegetacin. En cambio, el grupo E
us slo un 6% de su tiempo en la selva baja caducifolia y el grupo O un 27%.
El tamao de subgrupo no influy sobre el uso de los tipos de
vegetacin. Sin embargo, a mayor nmero de personas, los monos usaron
menos la selva mediana+transicin y ms la selva baja caducifolia (p = 0.001;
Cuadro 4.3).

56
Zapotal sobre los tipos de vegetacin frecuentados por los monos aulladores
usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado
del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin
(positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta.
Factor
Tiempo en el tipo de vegetacin correspondiente
Selva mediana y vegetacin de
transicin
Selva baja caducifolia
Est.
2
p Est.
2
p
Intercepto 1.26 39.30 < 0.0001 0.31 4.04 0.0441
Grupo 0.21 14.49 0.0001 -0.20 14.49 0.0001
Tamao de subgrupo 0.009 1.47 0.225 -0.009 1.47 0.225
Nmero de personas -0.0001 10.13 0.001 0.0001 10.12 0.001
Grupo*Tamao de
subgrupo
0.001 0.03 0.865 -0.001 0.03 0.865
Grupo*Nmero de
personas
-0.00 1.44 0.230 0.00 1.44 0.230
Tamao de
subgrupo*Nmero de
personas
-0.00 0.40 0.527 0.00 0.40 0.527

4.5.2. Patrones de actividad y esfuerzo de forrajeo
Casi todas las actividades, excepto la vocalizacin y los viajes, se vieron
influidos por alguno de los factores estudiados, o por su interaccin. En
general, conforme el tamao de subgrupo aument, el tiempo de descanso
disminuy (p = 0.0007); pero el tiempo para alimentacin e interacciones
sociales aument (alimentacin p = 0.046, interacciones sociales p = 042;
Cuadro 4.4). Sin embargo, el tiempo para interacciones sociales vari de
manera distinta en ambos grupos (p = 0.009). Cuando el tamao de subgrupo
aument, el grupo E tendi a usar ms tiempo para esta actividad mientras que
el grupo O no vari el tiempo para ella. El esfuerzo de forrajeo aument
conforme el tamao de subgrupo lo hizo (p = 0.002; Cuadro 4.4). Con respecto
al nmero de personas en el ZOOMAT, cuando ste fue mayor, el tiempo para
interacciones sociales decreci (p = 0.006; Cuadro 4.4). Pero para el tiempo de
alimentacin, ambos grupos respondieron de manera distinta (p = 0.015). A
medida que el nmero de personas aument, el grupo E disminuy su tiempo
de alimentacin, mientras que el grupo O lo aument.

57
Cuadro 4.4. Efectos del tamao de subgrupo y nmero de personas sobre el tiempo usado para las actividades diarias y el
esfuerzo de forrajeo de los monos aulladores en El Zapotal usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente
estimado del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y
la variable de respuesta.
Factor
Tiempo usado para las actividades de los subgrupos de mono aullador
Descanso
Alimentacin Viajes
Interacciones
Sociales
Vocalizaciones Esfuerzo de forrajeo
Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p
Intercepto 1.002 92.79 < 0.0001 0.31 35.16 < 0.0001 0.25 18.95 < 0.0001 0.202 25.14 < 0.0001 0.26 22.61 < 0.0001 0.54 18.27 < 0.0001
Grupo
-0.007 0.20 0.651 0.01 0.61 0.434 0.02 1.13 0.288 0.004 0.13 0.718 0.02 1.93 0.164 0.04 0.98 0.323
Tamao de
subgrupo
-0.008 11.37 0.0007 0.004 3.99 0.046 0.004 3.07 0.079 0.003 4.11 0.043 0.004 3.40 0.065 0.02 9.19 0.002
Nmero de
personas
0.00 0.31 0.579 0.00 0.18 0.667 0.00 1.11 0.293 -0.000 7.52 0.006 -0.00 1.25 0.263 0.00 0.29 0.589
Grupo*tamao
de subgrupo
-0.002 0.70 0.402 -0.002 0.96 0.326 0.001 0.28 0.599 0.004 6.78 0.009 0.002 0.86 0.354 -0.001 0.01 0.921
Grupo*nmero
de personas
0.00 0.82 0.365 -0.00 5.89 0.015 0.00 2.65 0.104 -0.000 0.16 0.693 -0.00 1.11 0.292 -0.00 0.31 0.575
Tamao de
subgrupo*nme
ro de personas
0.00 1.11 0.293 -0.00 1.28 0.257 -0.00 0.01 0.909 0.000 1.95 0.163 -0.00 2.33 0.127 -0.00 0.61 0.436

58
4.5.3. Vocalizaciones
En total se registraron 1856 vocalizaciones de las cuales 749 fueron
para el grupo E y 1107 para el grupo O. De estas vocalizaciones 1201 fueron
rugidos (A) y fueron ms registrados para el grupo O (E = 445, O = 756). Los
ladridos (C) fueron los que presentaron menor frecuencia (611) y se
presentaron ligeramente ms en el grupo O (E = 282, O = 329).
Los modelos lineales generalizados mostraron influencia slo de la
interaccin Tamao de subgrupo*nmero de personas (p = 0.042) sobre los
rugidos (vocalizacin A; Cuadro 4.5).

Zapotal sobre la frecuencia de vocalizaciones de los monos aulladores usando
Factor
Frecuencia de vocalizaciones
A C
Est.
2
p Est.
2
p
Intercepto 1.52 31.94 < 0.0001 1.2 15.54 < 0.0001
Grupo
-0.097 1.53 0.22 -0.03 0.08 0.774
Tamao de subgrupo
0.02 1.87 0.17 0.004 0.11 0.746
Nmero de personas
-0.00 2.75 0.097 -0.00 0.005 0.946
Grupo*tamao de
subgrupo
0.015 1.79 0.18 0.002 0.03 0.873
Grupo*nmero de
personas
-0.00 3.54 0.06 0.00 0.36 0.55
Tamao de
subgrupo*nmero de
personas
-0.00 4.12 0.04 0.00 0.33 0.57
A: Rugidos de Whitehead (1987) o vocalizacin tipo A de Altmann (1959)
C: Ladridos de Whitehead (1987) o vocalizacin tipo C de Altmann (1959)

59
4.5.4. Dieta y patrones de alimentacin
A) Nmero de especies consumidas
Sin diferenciar entre los grupos, la alimentacin de los monos aulladores
de El Zapotal consisti en 44 especies (rboles y lianas; Cuadro 4.6). De
manera particular, el grupo E consumi un total de 34 especies y el grupo O 28.
Los modelos lineales generalizados no mostraron influencia de ningn factor
sobre el nmero de especies consumidas por da (Cuadro 4.7).
El cuadro 4.6 muestra una lista de las especies que los monos
aulladores en El Zapotal usaron para alimentacin, as como el porcentaje de
consumo por especie de acuerdo al tiempo total usado para alimentacin.
Tambin se muestra el porcentaje del total de los individuos de rboles y lianas
por especie usados para alimentacin, y las categoras de las que se
alimentaron los monos por especie.
Cuadro 4.6. Especies de rboles y lianas usados como alimento, y partes
consumidas por los monos aulladores de El Zapotal de febrero a julio 2008
(FM: frutos maduros, FI: frutos inmaduros, HM: hojas maduras, ByHI: brotes y
hojas inmaduras, FL: flores). En las ltimas columnas se muestra el porcentaje
del tiempo total usado para alimentacin que los monos invirtieron en el
consumo de cada especie, y el porcentaje con respecto al total de individuos
usados para su alimentacin. En negritas se muestran las tres especies ms
consumidas. El smbolo (
) indica que la especie es una liana.

Especie Familia Parte consumida
% de
consumo
por
especie
% del
nmero total
de rboles
usados
Mangifera indica L.
Anacardiaceae R.
Br.
FM/FI/ByHI/HM 4.2 5.6
Spondias mombin L.
Anacardiaceae R.
Br.
HM/ByHI 1.5 2.2
Forsteronia viridescens

S.F. Blake.
Apocynaceae
Juss.
HM 0.3 0.3
Eupatorium sp.
Asteraceae Bercht.
& J. Presl
HM 0.2 0.3
Amphilophium
paniculatum
(L.) Kunth.
Bignoniaceae
Juss.
HM 0.1 0.6
Stizophyllum riparium

(Kunth) Sandwith
Bignoniaceae
Juss.
HM 0.2 0.8
Ceiba pentandra (L.)
Gaertn.
Bombacaceae
Kunth
ByHI 0.1 0.3

60
Cuadro 4.6. (Continuacin 1). Especies de rboles y lianas usados como
alimento, y partes consumidas por los monos aulladores de El Zapotal de
febrero a julio 2008 (FM: frutos maduros, FI: frutos inmaduros, HM: hojas
maduras, ByHI: brotes y hojas inmaduras, FL: flores). En las ltimas columnas
se muestra el porcentaje del tiempo total usado para alimentacin que los
monos invirtieron en el consumo de cada especie, y el porcentaje con respecto
al total de individuos usados para su alimentacin. En negritas se muestran las
tres especies ms consumidas. El smbolo (
) indica que la especie es una

liana.
Especie Familia Parte consumida
% de
consumo
por
especie
% del
nmero total
de rboles
usados
Boraginaceae

Boraginaceae
Juss.
HM/ByHI 0.6 0.8
Burseraceae Burseraceae Kunth ByHI/HM 2.1 2.5
Aphananthe monoica
(Hemsl.) J.-F. Leroy
Cannabaceae
Martinov.
ByHI 0.1 0.3
Celtis iguanaea
(Jacq.)
Sarg.
Cannabaceae
Martinov.
HM/ByHI 1.1 1.1
Cucurbitaceae

Cucurbitaceae
Juss.
HM 0.4 0.3
Diospyros digyna Jacq. Ebenaceae Grke FM/ByHI 1.3 2.8
Leucaena esculenta
(Moc. & Sess ex DC.)
Benth.
Fabaceae Lindl. HM/FI 1.1 0.6
Lonchocarpus sp. Fabaceae Lindl. ByHI 0.1 0.6
Machaerium cobanense

Donn. Sm.
Fabaceae Lindl. HM/ByHI 0.9 2.0
Machaerium sp.

Fabaceae Lindl. HM/FL/ByHI 2.5 5.0
Pithecellobium
hymenaeifolium (Humb. &
Bonpl. ex Willd.) Benth.
Fabaceae Lindl. HM 0.6 0.6
Platymiscium pinnatum
(Jacq.) Dugand.
Fabaceae Lindl. ByHI/HM 0.4 0.3
Lauraceae Lauraceae Juss. ByHI 0.1 0.3
Hiraea fagifolia
(DC.) A.
Juss.
Malpighiaceae
Juss.
ByHI 0.3 0.3
Hiraea quapara
(Aubl.)
C.V. Morton.
Malpighiaceae
Juss.
HM/ByHI 0.7 1.7
Malpighiaceae

Malpighiaceae
Juss.
HM/ByHI 0.9 1.7
Stigmaphyllon

lindenianum A. Juss.
Malpighiaceae
Juss.
ByHI 0.1 0.3
Cedrela odorata L. Meliaceae Juss. ByHI/FM/HM 1.3 2.8
Brosimum
costaricanum Liebm.
Moraceae
Gaudich.
FI/ByHI/FM/HM 21.6 14.8

61
Cuadro 4.6. (Continuacin 2). Especies de rboles y lianas usados como
alimento, y partes consumidas por los monos aulladores de El Zapotal de
febrero a julio 2008 (FM: frutos maduros, FI: frutos inmaduros, HM: hojas
maduras, ByHI: brotes y hojas inmaduras, FL: flores). En las ltimas columnas
se muestra el porcentaje del tiempo total usado para alimentacin que los
monos invirtieron en el consumo de cada especie, y el porcentaje con respecto
al total de individuos usados para su alimentacin. En negritas se muestran las
tres especies ms consumidas. El smbolo (
) indica que la especie es una

liana.
Especie Familia
Parte consumida % de
consumo
por
especie
% del
nmero total
de rboles
usados
Brosimum guianense
(Aubl.) Huber.
Moraceae
Gaudich.
ByHI 0.1 0.3
Ficus aurea Nutt.
Moraceae
Gaudich.
ByHI 0.1 0.3
Ficus benjamina L.
Moraceae
Gaudich.
HM 0.1 0.3
Ficus cookii Standl.
Moraceae
Gaudich.
FM/ByHI/HM/FI 4.2 3.1
Ficus cotinifolia Kunth.
Moraceae
Gaudich.
HM/FM/ B yHI 1.8 0.8
Ficus crocata (Miq.) Miq.
Moraceae
Gaudich.
ByHI/FM 5.7 1.4
Ficus maxima Mill.
Moraceae
Gaudich.
ByHI/HM/FM/FI 16.8 9.8
Pisonia aculeata
L.
Nyctaginaceae
Juss.
HM/ByHI 0.5 0.6
Gouania sp. Rhamnaceae Juss. HM 0.5 0.3
Zuelania guidonia (Sw.)
Britton & Millsp.
Salicaceae Mirb. ByHI/HM/FM 0.3 1.1
Paullinia
sp. Sapindaceae Juss. HM 0.1 0.3

Serjania sp.

Sapindaceae Juss. HM 0.1 0.3
Manilkara zapota (L.) P.
Royen
Sapotaceae Juss.
FI/FM/FL/ByHI/H
M
25.5 30.8
Cecropia peltata L. Urticaceae Juss. HM/ByHI 0.3 0.8
Vitis tiliifolia
Humb.&
Bonpl. ex Roem. &
Schult.

Vitaceae Juss. ByHI/FI/HM 0.3 0.6
Sp 1. s/d HM 1.0 0.3
Sp. 2 s/d HM/ByHI 0.1 0.3

TOTAL 100 100

62
B) Nmero de rboles y lianas usados como alimento
En total, los monos aulladores consumieron partes vegetales de 356
individuos de rboles y lianas (175 para E y 182 para O). Durante el estudio
slo se registr un rbol compartido por ambos grupos. El nmero promedio de
individuos usados para alimentacin por da, fue muy similar para ambos
grupos (11.9 para E y 11.7 para O). El rango del nmero de individuos usados
como alimento por da fue de cinco a diecinueve. Al aumentar el tamao de
subgrupo de los monos, el nmero de individuos de rboles y lianas usados por
da tambin aument (p = 0.044; Cuadro 4.7).
nmero de especies consumidas por da y el nmero de rboles y lianas
usadas como alimento por los monos aulladores en El Zapotal de acuerdo a los
Factor
Nmero de especies Nmero de rboles y lianas
Est.
2
p Est.
2
p
Intercept 1.56 39.87 < 0.0001 2.10 123.10 < 0.0001
Grupo 0.12 2.78 0.095 0.07 1.87 0.171
Tamao de
subgrupo
0.01 1.01 0.314 0.01 4.05 0.044
Nmero de
personas
0.00 1.009 0.315 0.00 0.84 0.361
Grupo*Tamao de
subgrupo
-0.00 0.004 0.948 -0.001 0.04 0.846
Grupo*Nmero de
personas
-0.00 0.04 0.835 -0.00 1.88 0.171
Tamao de
subgrupo*nmero
de personas
0.00 0.13 0.716 -0.00 0.38 0.535

C) Estructura vegetal consumida
En general, la categora ms consumida fueron los brotes+hojas
inmaduras en conjunto, seguida por los frutos inmaduros, luego hojas maduras,
frutos maduros y finalmente, las flores (Figura 4.3).

63

Figura 4.3. Porcentaje de consumo de las diferentes estructuras vegetales
consumidos por los grupos de mono aullador en la reserva Ecolgica El
Zapotal.

La nica estructura vegetal de alimento que mostr relacin con alguno
de los estresores, fueron los frutos inmaduros. Esta categora fue afectada por
la interaccin Grupo*Tamao de subgrupo (p = 0.007; Cuadro 4.8). A medida
que el tamao del subgrupo creci, el grupo E consumi menos frutos
inmaduros, mientras que el grupo O los consumi ms.

64

Cuadro 4.8. Efectos del tamao de subgrupo y nmero de personas en el El Zapotal sobre el consumo de las categoras de
alimento de acuerdo a los modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del modelo encontrado por los
mnimos cuadrados cuyo signo indica la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta.
Factor Consumo de las categoras de alimento
Brotes y hojas
inmaduras
Frutos inmaduros Hojas maduras Frutos maduros Flores
Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p Est.
2
p
Intercepto 0.58 15.39 < 0.0001 0.60 21.36 < 0.0001 0.49 15.31 < 0.0001 0.11 0.64 0.423 0.10 5.55 0.018
Grupo -0.02 0.33 0.566 0.03 0.58 0.446 -0.03 0.87 0.351 0.07 2.70 0.100 0.02 1.76 0.185
Tamao de
subgrupo
0.001 0.06 0.813 -0.003 0.39 0.533 -0.005 0.85 0.356 0.01 3.25 0.071 -0.003 2.08 0.145
Nmero de
personas
-0.00 0.01 0.911 -0.00 1.17 0.280 0.00 0.86 0.355 0.00 0.25 0.616 -0.00 2.31 0.129
Grupo*Tamao
de subgrupo
0.00 0.00 0.988 -0.01 7.38 0.006 0.003 0.35 0.553 0.006 1.17 0.279 -0.002 1.66 0.197
Grupo*Nmero
de personas
-0.00 0.68 0.409 0.00 0.72 0.395 0.00 3.45 0.063 -0.00 1.81 0.179 -0.00 0.40 0.526
Tamao de
subgrupo*nm
ero de
personas
-0.00 0.01 0.931 0.00 0.06 0.806 0.00 2.52 0.112 -0.00 2.65 0.103 0.00 1.05 0.306

65
4.6. Discusin
4.6.1. Uso del espacio
Los resultados muestran que el tamao de subgrupo y el nmero de
personas influyeron al menos en alguna de las variables del uso del espacio
para ambas o alguno de los grupos. El rea de ocupacin diaria (AOD) y el
rango diario, en general, cambiaron con el tamao de subgrupo, aunque estos
cambios tuvieron particularidades entre los grupos. A medida que el tamao de
subgrupo aument, el AOD del grupo E aument, mientras que el del grupo O
disminuy. El rango diario aument con el tamao de subgrupo en ambos
grupos, pero el efecto fue ms pronunciado en el grupo E. En cambio, al
contrario de lo pensado, la cantidad de personas no influy sobre el AOD ni
sobre el rango diario. La distancia de los subgrupos hacia los senderos de
visitantes y trabajadores no estuvo relacionada con ninguno de los estmulos
estresores analizados, pero el uso de los tipos de vegetacin en el lugar,
respondieron al factor grupo y al nmero de personas.
El hecho de que con el tamao de subgrupo, el AOD haya aumentado
en el grupo E y disminuido en el O podra estar relacionado con diferencias en
la disponibilidad de recursos y con los tipos de vegetacin usados por los
grupos en cada mbito hogareo. Probablemente, la menor disponibilidad de
selva mediana+transicin y mayor porcin de selva baja en el mbito hogareo
del grupo O, respecto del grupo E (Selva mediana+transicin; O: 8.2 ha, E:
12.7 ha; selva baja; O: 3.6 ha, E: 3.1 ha), implique menor disponibilidad de
recursos alimentarios para el grupo O que es de mayor tamao. Los autores
sugieren que las caractersticas del hbitat (junto con la estacionalidad)
determinan, junto con la dieta, el esfuerzo de forrajeo.
Los resultados del uso del espacio de este estudio, concuerdan
parcialmente con el modelo de las restricciones ecolgicas. De acuerdo a este
modelo, a mayor tamao de grupo, la tendencia es recorrer ms distancias
cubriendo ms territorio para localizar los recursos necesarios que satisfagan
las necesidades de sus integrantes (Gaulin et al. 1980, Terborgh y Janson
1986, Chapman y Chapman 2000, Fedigan y Jack 2001, Snaith y Chapman
2007, Arroyo-Rodrguez et al. 2011). Lo anterior es un reflejo de la necesidad

66
de conseguir alimento y de la competencia dentro del grupo (Isbell 1991,
Wrangham et al. 1993). De este modo, el aumento del mbito hogareo en el
grupo E y del rango diario en ambos grupos pueden representar respuestas al
incremento en la competencia intragrupal por el aislamiento asociadas al
incremento del tamao grupal. Hay estudios que muestran la no aplicabilidad
de los supuestos de aumento de rango diario y mbito hogareo en este
modelo (Papio cynocephalus, Cercopithecus ascanius, Cercopithecus mithis,
Alouatta palliata; Gillespie y Chapman 2001, Arroyo-Rodrguez et al. 2011),
pero otros estudios s han comprobado sus supuestos con primates que
presentan comportamiento de fisin-fusin e incluso con algunos folvoros y de
comportamiento cohesivo (Symington 1988, Gillespie y Chapman 2001, Dias y
Strier 2002). Symington (1988) encontr que conforme el tamao de grupo en
Ateles paniscus chamek aument, el rango diario tambin lo hizo; Dias y Strier
(2002) encontraron que a medida que el tamao de subgrupos de muriquis
(Brachyteles arachnoides hypoxanthus) aument, tambin lo hizo su mbito
hogareo; y Gillespie y Chapman (2001) encontraron en colobos rojos
(Procolobus badius) la tendencia de que a mayor tamao de grupo el mbito
hogareo y el rango diario aumentaron.
El hecho de que ni el AOD, ni el rango diario haya estado relacionado
con el nmero de personas en El Zapotal, podra deberse a que estas variables
responden ms a la distribucin de los recursos alimentarios que a la presencia
de seres humanos. En caso de que el nmero de personas hubiera influido
sobre el uso del espacio, probablemente se vera reflejado en los sitios de
ubicacin y distribucin de los monos dentro de su rea de ocupacin diaria
ms que al aumento o disminucin del AOD o del rango diario. Hasta el
momento, se desconocen estudios que muestren que la presencia de humanos
afecte de ese modo el uso del espacio de primates.
Respecto a la ubicacin de los monos en el territorio, la cercana o
lejana de los subgrupos con respecto a los senderos no estuvo relacionada
con ninguno de los factores analizados. Esto no significa que el nmero de
personas no influya sobre el uso del espacio, ya que s hubo cambios en el uso
del territorio asociado al nmero de personas. As, la cantidad de personas es
lo que condiciona los cambios en el uso de ciertas reas (de selva

67
mediana+transicin o de selva baja; ver abajo) de El Zapotal por los monos
aulladores y no la presencia de los senderos.
En cuanto al tiempo que los monos pasaron en cada tipo de vegetacin
dentro de su mbito hogareo, el grupo O permaneci ms tiempo en el rea
de selva baja caducifolia que el grupo E. Sin embargo, esto, es simplemente un
reflejo de la proporcin de estos tipos de vegetacin en el mbito hogareo de
cada grupo. El 29.7% del territorio del grupo O es selva baja caducifolia;
mientras que en el grupo E, este tipo de vegetacin ocupa slo el 19.6% de su
mbito hogareo. Por el contrario y de manera complementaria, en el territorio
del grupo E la proporcin de selva mediana+transicin (subperenifolia) es
mayor que en el del grupo O (80.4% y 66.4% respectivamente). Esto podra
indicar que el grupo O posee menos hbitat de calidad en recursos
alimentarios. En su estudio, Chapman y Balcomb (1998) sealan la posibilidad
de que muchos de los grupos de mono aullador (A. palliata) en Guanacaste,
Costa Rica, hayan habitado mbitos hogareos con diferentes tipos de bosque.
Sin embargo, destacan que los monos aulladores en dicho lugar, presentaron
mayores densidades y tamao de grupo en reas de bosque subcaducifolio,
donde hubo consistentemente el mayor nivel de produccin de alimento a
comparacin de los sitios de bosque caducifolio. Sin embargo, en otros
estudios se destaca que el hbitat caducifolio puede proveer alimento de mayor
calidad (Janzen 1975, Davies 1994 en Chapman y Balcomb 1998), en tanto
que los hbitats subcaducifolios o subperennifolios pueden proveer recursos
crticos durante breves periodos cuando la comida es escasa en los bosques
caducifolios. De manera ms particular, Stoner (1996), en un estudio con dos
grupos de mono aullador (Alouatta palliata) y su preferencia de hbitat,
encontr que cada grupo prefiri un tipo especfico de hbitat (uno bosque
primario y el otro ripario no perturbado). Lo anterior, a pesar de que los dos
grupos tuvieron todos los hbitat disponibles y no estaban restringidas por
grupos vecinos. En este estudio, la autora encontr que el factor ms
importante para cada grupo fue la densidad de los rboles de las doce
especies ms consumidas por los monos. As, podemos decir de manera
general, que los monos aulladores prefieren los hbitats perennifolios o
subcaducifolios y primarios a las selvas secas, aunque la presencia de dos o
ms tipos de bosque puede favorecer la adquisicin de ciertos recursos

68
alimentarios. Para comprobar la diferencia en calidad de los dos tipos de
vegetacin en El Zapotal y su preferencia por los grupos de monos estudiados,
podra hacerse un estudio de las variaciones temporales y espaciales de los
recursos (tamao, abundancia, densidad y distribucin; Chapman 1990, Isbell
1991, Chapman et al. 1995), y su relacin con los patrones de alimentacin y
de actividad para cada grupo. Tambin podra evaluarse la frecuencia de
consumo y densidad de las especies preferidas en cada vegetacin por mbito
hogareo de los grupos.
La relacin del aumento de personas con el menor uso del rea de selva
mediana+ transicin y mayor uso de la selva baja caducifolia, puede estar
indicando que hay un grado en que el nmero o densidad de personas puede
desplazar a los monos aulladores del lugar donde se encuentren. Respecto a
esto, Westin (2007) encontr que los monos Alouatta seniculus localizados en
el rea turstica de su sitio de estudio en Suriname, pudieron estar evitando a
los turistas al mantenerse en movimiento o dirigindose al interior del bosque
donde no van los turistas. En El Zapotal, las zonas ms alejadas de las
personas fueron reas de selva baja caducifolia. Entonces, el desplazamiento
ocasionado por los visitantes, puede tener consecuencias negativas sobre los
monos de El Zapotal si son desplazados con frecuencia y largo tiempo a reas
menos prefereidas por los monos, es decir, reas con menor disponibilidad de
alimento.
Los resultados de esta seccin muestran la necesidad de un buen
manejo poblacional de monos aulladores que habitan sitios fragmentados y/o
de recreacin, incluyendo al ecoturismo. Conforme aumenta el tamao de
subgrupo de mono aullador, la satisfaccin de los miembros del subgrupo es
ms difcil de alcanzar, lo que ocasiona cambios en el uso del espacio e
inversin de energa. La presencia de personas en sitios como este puede
soportarse pero hasta cierto lmite que no restrinja el uso del espacio de calidad
para los monos aulladores.

69
4.6.2. Patrones de actividad, esfuerzo de forrajeo y vocalizaciones
Acorde con la hiptesis, los resultados muestran que el tamao de
subgrupo y el nmero de personas, influyeron sobre el patrn de actividades de
los monos aulladores de El Zapotal. En cambio, el esfuerzo de forrajeo slo se
vi afectado por el tamao de subgrupo. Es importante mencionar que los
estresores estudiados (tamao de subgrupo y nmero de personas) no
afectaron de la misma manera a estas variables del comportamiento. La
frecuencia de vocalizaciones no cambi con ninguno de los factores y sus
interacciones.
El descanso, la alimentacin y las interacciones sociales se vieron
afectadas por el tamao de subgrupo. A mayor nmero de individuos por
subgrupo, los monos usaron menos tiempo para descanso pero ms para la
alimentacin y las interacciones sociales. Esto sugiere, como el modelo de las
restricciones ecolgicas, que a medida que hay ms individuos por grupo (en
este caso subgrupo), los monos aulladores deben esforzarse ms para
encontrar alimento. De manera similar, Arroyo-Rodrguez et al. (2011)
reportaron en su estudio con fragmentos de bosque en Los Tuxtlas un aumento
en el tiempo para viajes (actividad relacionada con la obtencin de alimento)
conforme aument el tamao de grupo. De manera similar, en la isla de
Agaltepec, lugar con alta densidad de monos aulladores (9.5 individuos/ha),
Asensio et al. (2007) observaron que la poblacin en el fragmento de menor
calidad, usa ms tiempo para viajes y menos para descanso que en fragmentos
de selva ms extensos y con menor densidad de monos aulladores (0.48 ind/ha
y 4.6 ind/ha). En cambio, Cristbal-Azkarate y Arroyo-Rodrguez (2007) no
encontraron efecto de la densidad poblacional sobre los patrones de actividad
de los monos aulladores en el mismo sitio. Las diferencias en los resultados de
los diversos estudios, y entre el grupo E y O en este estudio, indican que deben
tomarse en consideracin otros factores que podran estar influyendo de
manera conjunta, adems de la densidad y el tamao de subgrupo, sobre las
respuestas de comportamiento para la obtencin del alimento. Entre estos
factores est la calidad del hbitat, especficamente, la disponibilidad de
recursos. Es importante aclarar que es posible la comparacin de este estudio
que us como variable independiente al tamao de subgrupo con los expuestos

70
antes que usaron como variable la densidad poblacional, debido a que al ser El
Zapotal un lugar fragmentado, el aumento de tamao de subgrupo y la
densidad estuvieron correlacionados (R = 0.523, p = 0.001).
El aumento del esfuerzo de forrajeo con el incremento del tamao de
subgrupo est relacionado con lo anterior por considerar los cambios en el
tiempo para alimentacin, viajes y descanso. Adems confirma el hecho de que
la poblacin responde al modelo de las restricciones estructurales o ecolgicas.
Considerando que el esfuerzo de forrajeo es una funcin del tiempo usado para
alimentacin y viajes, sobre el de descanso, podemos ver que los monos
requirieron de ms energa para la bsqueda y obtencin de recursos
alimentarios cuando el tamao de subgrupo fue mayor. Esta actividad no se vio
afectada por el nmero de personas.
En el caso de El Zapotal, probablemente la dinmica de fisin-fusin
adaptativamente cohesiva conlleve a ms tiempo para interacciones sociales
que son necesarias para la estabilidad social. As, en este lugar, el aumento de
tiempo para interacciones sociales al aumentar el tamao de subgrupo para los
monos de El Zapotal, puede deberse a la caracterstica social intrnseca de la
especie. Es decir, al tener ms individuos, la probabilidad de interacciones
intra-grupo, en este caso entre los individuos del subgrupo, es mayor. Sin
embargo, esta respuesta fue notable nicamente para el grupo E. Esto tambin
podra estar relacionado con el modelo de las restricciones ecolgicas, ya que
un aumento en el tiempo de interacciones sociales podra significar estrategias
de estabilidad social como conciliaciones (Asensio et al. 2007). De manera
distinta, Dias y Rodrguez-Luna (2005) y Arroyo-Rodrguez et al. (2011)
reportan en sus estudios que las tasas de interaccin social y la proporcin de
tiempo en actividad social decrecieron con el tamao de subgrupo como
respuesta a la necesidad de dedicar ms tiempo al forrajeo.
El nmero de personas presentes en el ZOOMAT tambin tuvo algunos
efectos sobre el patrn de actividades. A medida que el nmero de personas
aument, disminuyeron las interacciones sociales. Probablemente, un nmero
alto de personas interviene de alguna manera en la realizacin de estas
actividades. Es posible que en la cercana de visitantes los monos prefieran
pasar desapercibidos, permaneciendo inactivos, o prefieran movilizarse para
trasladarse a otro lugar. Las interacciones sociales en primates son importantes

71
porque permiten mantener una red de relaciones sociales individualizadas,
basadas en vnculos emocionales complejos y diversos (Smuts et al. 1987,
Cheney y Seyfarth 1990). Adems, el comportamiento social en primates se
debe a experiencias previas y a la forma de interaccin secuencialmente en el
tiempo y en el espacio (van Hooff y van Schaik 1992). Por lo anterior, si el
tiempo para las interacciones sociales se ve reducido en los monos aulladores
de El Zapotal, a largo plazo, podra haber consecuencias en la organizacin
social o alteraciones en dinmicas afiliativas y agonsticas. Por ejemplo, Dias et
al. (2007), argumentan que los monos aulladores en la Isla Agaltepec, que
tambin presentan comportamieto de fisin-fusin, realizan rituales de saludo
que podran estar reduciendo tensiones durante los eventos de fusin para
prevenir conflictos. Las interacciones sociales tambin son importantes en las
coaliciones entre hembras, entre hembras y juvenilies, y hembras con infantes,
que ocurren en la especie A. palliata (Jones 2006). Dicho comportamiento en
las coaliciones est relacionado con procesos de aprendizaje y de dominancia
en los grupos de monos aulladores.
El nmero de personas tambin se relacion con el tiempo usado para la
alimentacin, pero el efecto fue distinto en cada grupo. El grupo E disminuy su
tiempo para alimentacin a medida que el nmero de personas aument,
mientras que el grupo O aument su tiempo para dicha actividad.
Probablemente las reas de alimentacin del grupo E coinciden con zonas de
agrupacin de visitantes y la presencia de ellos ocasiona que los monos se
desplacen a sitios ms alejados de los turistas o permanezcan ms inactivos, lo
que limita la actividad de alimentacin. Sin embargo, no se vio aumento de las
actividades de viajes o descanso con el aumento de personas. Westin (2007)
observ que los monos aulladores (Alouatta seniculus) que viven en reas con
alta presencia de turistas pasaron ms tiempo viajando y forrajeando que los
monos del rea no turstica. La autora sugiere que los monos del rea turstica
pudieron estar intentando evitar a los turistas, al mantenerse en movimiento.
El tiempo para vocalizaciones no se vio afectado ni por el tamao de
subgrupo ni por el nmero de personas. Sin embargo, en el anlisis detallado
de la frecuencia de los tipos de vocalizaciones principales (A y C = rugidos y
ladridos) s se encontraron respuestas (ver abajo). Altmann (1959) y Whitehead
(1981) mencionan que las vocalizaciones estn relacionadas con la

72
comunicacin, tolerancia y territorialidad de los grupos de monos aulladores.
Rushen (2000) sugiere que los comportamientos comunicativos pueden reflejar
el estado interno de un animal, y por lo tanto, pueden ser medidas tiles del
estrs. Las vocalizaciones ms conspicuas (A y C) son consideradas como las
ms relacionadas con la territorialidad y comunicacin intra-grupo (Altmann
1959). En los resultados, slo los rugidos (A) presentaron variacin debida a la
interaccin de los factores estudiados. Por parte del aumento de rugidos,
puede deberse a que a medida que el tamao de subgrupo aumenta, los
monos deben actuar para la organizacin social durante la dinmica de fisin-
fusin para la comunicacin espacial. Pero la interaccin del tamao de
subgrupo con el aumento del nmero de personas sobre los rugidos
probablemente tendra que estudiarse y analizarse especficamente para
comprobar dicha interaccin o la influencia de ambos factores por su parte.

4.6.3. Dieta y patrones de alimentacin
La nica respuesta importante de los monos aulladores ante los factores
estresantes sobre el comportamiento alimentario, fue que a medida que el
tamao de subgrupo de los monos aulladores aument, estos usaron ms
individuos de rboles y lianas por da para su alimentacin. Lo anterior es una
respuesta de los monos ante el tamao de subgrupo y la disponibilidad de
recursos en el hbitat, es decir, que puede explicarse por el modelo de las
restricciones estructurales (Fedigan y Jack 2001, Chapman et al. 1995, Snaith
y Chapman 2007). Otra respuesta, aunque distinta entre los grupos,
corresponde a la interaccin de los factores grupo*tamao de subgrupo sobre
el consumo de frutos inmaduros. Esto es que en el grupo E, el consumo de
frutos inmaduros disminuy con el incremento del tamao de subgrupo, pero en
el grupo O aument su consumo. Segn Altmann (1974), si los parches tienen
una pequea cantidad de alimento con relacin a las necesidades de los
individuos y estn dispuestos de manera dispersa, los parches sern
explotados por unidades de forrajeo (subgrupos) pequeas. Si esto fuera cierto
en El Zapotal, a medida que el tamao de subgrupo fuera mayor, el consumo
de frutos maduros hubiera disminuido como respuesta a la abundancia y

73
disponibilidad de esta categora. Esto coincide con el resultado para el grupo E,
pero no para el O. El resultado de que el grupo E haya disminuido el consumo
de los frutos inmaduros, estuvo sesgado por la presencia de un valor extremo
identificado (el da con mayor nmero de individuos no consumieron de esta
categora). Sin este valor, los resultados del modelo lineal generalizado no dan
respuesta significativa en ningn caso. Por otro lado, este dato ocurri y es
posible que el grupo O se vea ms forzada que el grupo E, a consumir de esta
categora conforme aumenta el nmero de individuos debido a que tiene en
promedio ms individuos por subgrupo y menor disponibilidad de recursos
considerando que su mbito hogareo tiene menos porcin de selva
mediana+transicin que el grupo E. Snaith y Chapman (2007) mencionan que
el comportamiento fisin-fusin est relacionado con variaciones temporales en
la disponibilidad del alimento. Para saber si esto est sucediendo en el lugar,
habra que relacionar el tamao de subgrupo con la fenologa de las especies
ms consumidas en el lugar. De haber datos disponibles, habra que identificar
si hay una relacin positiva entre la tasa de agotamiento de parches y el
tamao de subgrupo. El anlisis de fenologa de las especies ms consumidas
por los monos aulladores en El Zapotal podra apoyar la hiptesis de que los
patrones de alimentacin respondieron ms bien a la fenologa y a la
disponibilidad de los recursos en el espacio.
Al contrario de lo esperado, el nmero de personas no influy sobre
ninguna de las variables de alimentacin. Probablemente las personas no
representan un obstculo directo para la obtencin del alimento y/o los monos
estn habituados a la presencia de seres humanos.
De manera general, destaca la importancia de seis de las 44 especies
consumidas en El Zapotal por los monos aulladores, las cuales constituyeron el
78% de la alimentacin de los monos estudiados y fueron el chicozapote, el
moj, tres especies de Ficus y el mango. Tambin destaca la importancia del
gnero Ficus para el consumo de los grupos, ya que en conjunto, cinco
especies de dicho gnero constituyeron el 28.4% del consumo de los monos
aulladores del lugar. La importancia del gnero Ficus para la alimentacin de
los monos aulladores ha sido frecuentemente reportada (Gaulin et al. 1980,
Serio-Silva et al. 2002). Este gnero aporta alimento en forma de brotes, hojas
jvenes, frutos maduros e inmaduros, e incluso hojas maduras, y puede

74
constituir hasta un 50% de la dieta de los monos aulladores (Gaulin et al.
1980). Adems, la alta produccin de frutos y la fenologa asincrnica del
gnero Ficus permite su consumo todo el ao (Gaulin et al. 1980, Ibarra y
Wendt 1992).
En general, los monos aulladores de El Zapotal se alimentaron en mayor
medida de brotes y hojas inmaduras en conjunto. El consumo de frutos
inmaduros ocup el segundo lugar en frecencia de consumo, pero si se unen
las categoras de frutos maduros con inmaduros, la categora frutos sera la
ms consumida seguida por la de brotes y hojas inmaduras. Sin embargo, se
separan a ambas categoras por considerar que los frutos inmaduros carecen
de la calidad de los maduros (Milton 1980). El alto consumo de brotes y hojas
inmaduras es similar con lo encontrado por Asensio et al. (2007), quienes
compararon los hbitos de forrajeo de tres grupos de mono aullador en
condiciones socio-ecolgicas marcadamente diferentes. En ese estudio, las
hojas maduras dominaron la dieta del fragmento donde la densidad de monos
aulladores fue mayor, mientras que los frutos y hojas jvenes dominaron la
dieta de los monos en el fragmento ms grande y con menor densidad
poblacional. El alto consumo de frutos inmaduros en El Zapotal se debi al
consumo de la especie ms consumida por los monos aulladores del lugar, el
chicozapote (Manilkara zapota (L.). El 20% de lo que consumieron durante el
estudio fueron frutos inmaduros de chicozapote, lo cual confirma la importancia
del chicozapote en el lugar pero es tambin una seal de la posible escasez de
frutos maduros de esta especie en el lugar.
El bajo consumo de frutos maduros que se observ en El Zapotal es de
esperarse si consideramos que una alta densidad de monos aulladores hace
que los recursos de alta calidad con una distribucin agregada y efmera, como
lo son los frutos maduros se agote ms rpidamente. Los frutos son temporal y
espacialmente ms limitados que las hojas, y la relacin entre el consumo y el
esfuerzo de forrajeo restringe el grado de frugivora en los grupos grandes de
monos aulladores (Milton 1980). Leighton y Leighton (1982) mencionan que el
nmero de espacios de alimentacin est limitado por la abundancia y
densidad de las categoras de alimento dentro de un parche, y que estas a su
vez varan de acuerdo a su disponibilidad relativa (teora del forrajeo ptimo).
Sera recomendable hacer un estudio que relacione la dieta y patrones de

75
alimentacin de los monos del lugar con la abundancia, densidad y
disponiblidad de los recursos alimentarios de los monos de El Zapotal.
Por otra parte, el menor consumo de frutos maduros respecto de los
inmaduros, podra estar indicando una probable escasez de los maduros. Esto
podra deberse a factores antropognicos, como la fragmentacin del hbitat
(Neves y Rylands 1991; Juan et al. 2000, Rodrguez-Luna et al. 2003), o
naturales, como la variacin estacional (Glander 1975, Milton 1982). Aunque en
este estudio abarcamos tres meses de la temporada de secas y tres de la
temporada hmeda, para confirmar esto debera hacerse un monitoreo de los
patrones alimentarios durante todo el ao e incluso durante varios aos
considerando variaciones temporales interanuales.
El aumento del tamao de grupo y del nmero de personas en El
Zapotal fueron estresores (nutricional y ambiental) que ocasionaron cambios en
el uso del espacio y comportamiento de los monos aulladores en el lugar.
Respecto al aumento en el tamao de subgrupo, los monos aulladores,
respondieron bajo el modelo de las restricciones ecolgicas. Se recomienda
poner atencin en estos aspectos en poblaciones de la especie bajo
condiciones smiliares. Es decir, sitios fragmentados y con programas que
involucran actividades de recreacin.

76
4.7. Conclusiones
Los cambios en el tamao de subgrupo estuvieron relacionados con
variaciones en el uso del espacio, patrones de actividad y en la dieta. De
manera especfica, cuando el tamao de subgrupo creci, los monos
aulladores tendieron a aumentar el rea de ocupacin diaria (AOD), las
distancias recorridas diarias, el tiempo para la alimentacin, las interacciones
sociales y as, al esfuerzo de forrajeo; pero dedicaron menos tiempo para
descansar. Adems, consumieron ms individuos de rboles y lianas. Al
incorporar el factor grupo, a medida que el tamao de subgrupo creci, el grupo
con subgrupos ms grandes por da (O) us ms la zona de selva baja
caducifolia y consumi ms frutos inmaduros que el grupo E. Lo anterior
sugiere que los monos aulladores de El Zapotal responden de manera general,
como lo planteado en el modelo de las restricciones ecolgicas.
El nmero de personas en El Zapotal estuvo relacionado con diferencias
en el uso del espacio y los patrones de actividad. Particularmente, el aumento
del nmero de personas ocasion que ambos grupos usaran menos tiempo
para las interacciones sociales, menos las reas de selva mediana
subperenifolia+transicin, y particularmente el grupo E y menos tiempo para la
alimentacin, al contrario del grupo O, con el aumento del nmero de personas.
De este modo, se confirma que las actividades recreativas pueden alterar el
comportamiento de la fauna silvestre.
El tamao de subgrupo y el nmero de personas ocasionaron de manera
interactuante, cambios en las vocalizaciones de tipo A (rugidos) de los monos
aulladores. Para explicar esta interaccin son necesarios estudios ms
especficos sobre el tema de las vocalizaciones. Sin embargo, al ser una
actividad relacionada con las interacciones sociales y la territorialidad de los
monos, se considera tomar en cuenta estos resultados para el manejo de
poblaciones de monos aulladores en condiciones similares.

77
5. CAPTULO 2. Respuestas fisiolgicas (variacin de niveles de
cortisol) y su relacin con las respuestas conductuales en relacin al
tamao de subgrupo y presencia de seres humanos.
5.1. Introduccin
El mono aullador Alouatta palliata tiene la capacidad de sobrevivir en
diversas condiciones de hbitat gracias a su alimentacin altamente folvora,
sus patrones de actividad y estructura social en agrupaciones que les permite
ubicar el alimento (Estrada 1989, Chapman y Balcomb 1998, Fedigan et al.
1998, Horwich 1998, Fleagle 1999, Chapman y Chapman 2000b, Milton 2000,
Garber y Jelinek 2006, Zuberbler y Janmaat 2010). Los monos aulladores del
gnero Alouatta juegan un papel integral en los ecosistemas donde viven al
dispersar semillas y de esta manera participar en la regeneracin de rboles
tropicales (Chapman 1995, Estrada et al. 1999). Adems, a travs de la
defecacin aportan recursos a otros animales que a su vez reincorporan
nutrientes al suelo (e.g. escarabajos coprfagos y carroeros; Estrada et al.
1999, Andresen 2002). A pesar de su adaptabilidad, en Mxico, la subespecie
Alouatta palliata mexicana est considerada por la UICN como en peligro
crtico (4Ac) debido principalmente a las altas tasas de deforestacin y
fragmentacin de su hbitat (Cuarn et al. 2008). Aunque se ha documentado
que estos monos se reproducen satisfactoriamente en fragmentos de bosque
(Fedigan et al. 1998), existen condiciones que sinrgicamente podran
ocasionar niveles de estrs fisiolgico dainos para la salud, homeostasis y el
desempeo de los animales en las poblaciones y el ecosistema. Entre estas
condiciones, se encuentran la alta densidad grupal debida a la restriccin en la
emigracin de individuos, la limitacin en la obtencin de recursos y la
presencia de factores externos derivados de actividades humanas. As por
ejemplo, en situaciones de perturbacin de hbitat, se han encontrado
alteraciones en niveles de metabolitos de glucocorticoides en diferentes
especies de primates (Ateles geoffroyi, Alouatta pigra, A. palliata y Piliocolobus
tephrosceles; Rangel 2003, Martnez-Mota et al. 2007, Chapman et al. 2007,
Cristbal-Azkarate et al. 2007, Dunn et al. 2009). Las actividades tursticas
tambin pueden afectar la fisiologa del estrs en animales silvestres y cautivos
al incrementar las concentraciones de glucocorticoides (e.g. Cervus elaphus,
Canis lupus; Creel et al. 2002) y en zoolgicos (Diceros bicornis, Ailuropoda

78
melanoleuca; Carlstead y Shepherdson 2000, Owen et al. 2004). En primates,
se ha reportado que las actividades tursticas afectaron la fisiologa del estrs.
Behie et al. (2010) encontraron que los niveles de cortisol en monos aulladores
negros (A. pigra) aumentaron por la presencia de turistas.
La medicin de hormonas, como el cortisol, mediante mtodos no
invasivos (en orina y heces) se considera una buena herramienta para medir
niveles de estrs y determinar el bienestar y salud de animales (Moberg 2000,
Anestis 2010, Romano et al. 2010). Los estmulos estresantes que provocan la
secrecin de glucocorticoides pueden ser de origen natural (e.g. ciclos
circadianos, condiciones climticas, enfermedades, etc.) o antropognicas (e.g.
presencia humana, perturbacin del hbitat; Hill et al. 2004, Owen et al. 2004,
Busch y Hayward 2009). Otra clasificacin es la usada por Foerster y Monfort
(2010), quienes identifican estresores psicolgicos (e.g. inestabilidad social),
metablicos (e.g. heridas, ejercicio extenuante), y nutricionales (e.g.
desbalances energticos). Por su parte y de manera similar, Behie, et al.
(2010), enfocaron su estudio en la influencia de estresores nutricionales
(escasez de alimento) y un estresor ambiental (presencia de turistas) sobre
cambios en el nivel de cortisol en monos aulladores negros (A. pigra). El
exceso de glucocorticoides y el mantenimiento de una actividad adrenocortical
elevada puede tener consecuencias fisiolgicas dainas tales como la
incapacidad restaurar la homeostasis (Stratakis y Chrousos 1995, Mendoza et
al. 2000).
Investigadores del comportamiento han propuesto que las respuestas de
comportamiento usualmente estn correlacionadas con respuestas fisiolgicas,
y que, por lo tanto, pueden usarse para predecir el efecto del estrs sobre el
funcionamiento biolgico de un animal (Rushen 2000). Si embargo, existen
pocas investigaciones en las que se estudian simultneamente
manifestaciones conductuales y fisiolgicas ante estmulos estresores (Aguilar
Cucurachi 2007, Cristbal-Azkarate et al. 2007). En este captulo se exploran
las respuestas fisiolgicas (concentracin de metabolitos de cortisol en heces)
ante aumento del tamao de subgrupo como un estresor interno al grupo, que
podra ocasionar estrs nutricional por competencia intra-grupal; y el nmero
de personas como estresor estresor ambiental de carcter extrnseco al grupo.
Tambin se determina si existe una relacin entre las respuestas fisiolgicas y

79
las de comportamiento (ver Captulo 1) ante esos mismos estresores. Lo
anterior podra aportar informacin sobre el impacto sinrgico de ciertos
factores de perturbacin sobre la fisiologa y/o comportamiento de los animales,
lo cul podra ser til para el manejo de esta especie y su conservacin tanto
en fragmentos de bosque como en reas con actividades de recreacin como
reservas urbanas y zoolgicos.

5.2. Objetivos
Objetivo 1. Identificar variaciones en los niveles de metabolitos de cortisol en
heces de mono aullador (Alouatta palliata mexicana) de acuerdo al tamao de
subgrupo de los monos y el nmero de personas en El Zapotal.

Objetivo 2. Determinar si existe relacin entre las respuestas de
comportamiento (Captulo 1) y las respuestas fisiolgicas frente a los factores
causantes del estrs (tamao de subgrupo y nmero de personas).

5.3. Hiptesis
Hiptesis 1. El aumento en el tamao de los subgrupos de mono aullador y el
aumento en el nmero de personas presentes en el rea de estudio,
representan estresores que provocarn diferencias en los niveles de
metabolitos de cortisol en heces de mono aullador (Alouatta palliata mexicana).
De ser cierta esta hiptesis se predice que la variacin en los valores de dichos
estresores, estar relacionada con la variacin en las concentraciones de
metabolitos de cortisol.

Hiptesis 2. Habr una relacin entre las respuestas de comportamiento y las
fisiolgicas. De presentarse dicha relacin, las variables de respuesta de
comportamiento y fisiolgicas coincidirn ante los mismos factores.

80
5.4. Mtodos
5.4.1. Sitio y especie de estudio
Este estudio se llev a cabo en la Reserva Ecolgica El Zapotal, la cual
se encuentra al sur de la ciudad de Tuxtla Gutirrez, Chiapas (16 45 N, 93
7W) embebida en una zona sub-urbana. Es un rea de 194 ha cuya altitud
vara entre 600 y 850 m, y en la que los tipos dominantes de vegetacin son
selva mediana subperennifolia y selva baja caducifolia (Cuarn 1997, Palacios
2000). El resto del rea son pastizales, aguanatocales (dominancia de
Gymnopodium antigonoides), bosque secundario, caminos e instalaciones de
zoolgico y de la Secretara de Medio Ambiente, Vivienda e Historia Natural
(SEMAVIHN). Alrededor de El Zapotal hay zonas de cultivo, de selva baja
caducifolia y casas habitacionales pertenecientes a la colonia Rivera Cerro
Hueco y al ejido Francisco I. Madero (obs. pers., Cuarn 1997, Fernndez
Moreno 2010).
El Zapotal alberga desde 1982 individuos de la subespecie A. p.
mexicana provenientes del Parque La Venta, Tabasco (Cuarn 1997). Al
finalizar el trabajo de campo para el presente estudio, la poblacin de monos
en El Zapotal constaba de 77 individuos repartidos en dos grupos. En la
seccin 3 de esta tesis (Sistema de estudio), se puede encontrar informacin
ms detallada sobre el sitio de estudio y los grupos de mono estudiadas.

5.4.2. Obtencin y registro de datos
Para cuantificar la respuesta fisiolgica de los monos aulladores
(concentracin de metabolitos de cortisol) ante el aumento de tamao de
subgrupo y aumento del nmero de personas en El Zapotal, se recolectaron
heces de machos y hembras adultos de los dos grupos estudiados. Las
colectas se hicieron durante los tres das consecutivos de registro conductual
(ver Captulo 1), y tambin en la maana del cuarto da. Esta ltima colecta fue
necesaria para considerar el tiempo de integracin de las hormonas (time delay
o lag time, lapso de tiempo entre la secrecin del esteroide y su excrecin en
las heces; Palme 2005, Wasser et al. 2000). En Alouatta palliata mexicana se
ha reportado el tiempo de integracin de los metabolitos de cortisol de 20 a 29

81
horas, Aguilar Cucurachi 2007; Cristbal-Azkarate datos no publicados). De
este modo se logra la correspondencia de los niveles hormonales con la
conducta presentada el da anterior, as como con el tamao de subgrupo y el
nmero de personas en el da anterior. En el Captulo 1 se describe la
obtencin de los valores de las variables independientes: tamao de subgrupo
y nmero de personas.
Cada muestra de heces fue homogeneizada y se anot la fecha, hora, y
datos del individuo al que corresponda la muestra como sexo y edad. En total
se obtuvieron 117 muestras procurando que estuvieran en buenas condiciones,
libres de orina y otras impurezas (humedad, lodo, lluvia, etc.). En el momento
de la colecta las muestras fueron guardadas en una hielera con bolsas de gel
congeladas y al finalizar las observaciones fueron almacenadas a 20 C
hasta su liofilizacin, extraccin y anlisis por radioinmunoanlisis (ver abajo).
Se ha demostrado que el almacenaje de las muestras a -20 C mantiene
estable la concentracin glucocorticoides en heces estables.
Extraccin del metabolito de cortisol

La extraccin de las hormonas se hizo en el Laboratorio de Salud de
Fauna Silvestre en el Centro de Investigaciones Tropicales (CITRO) de la
Universidad Veracruzana. Para ello, primero fue eliminado el contenido de
agua de las muestras mediante liofilizacin. Para asegurar que toda el agua se
haba excluido de las muestras, las cuatro muestras ms pesadas de cada
serie de liofilizado fueron pesadas repetidamente durante el proceso de
liofilizacin hasta que sus pesos no variaron. Se extrajeron los metabolitos del
glucocorticoide usando una metodologa modificada de Wasser et al. (2000)
que ha sido previamente usada para monos aulladores de manto (Aguilar
Cucurachi 2007, Cristbal-Azkarate et al. 2007). Para ello, se pulveriz una
porcin de 0.7 1 g de cada muestra de excreta seca y posteriormente se
diluyeron de 0.7 a 0.71 g de muestra en metanol (4 ml). Seguidamente, los
extractos fueron agitados por 10 horas en un agitador de pulso, y luego fueron
centrifugados a 3000 rpm por 20 minutos. Para terminar, el sobrenadante del
centrifugado fue separado por decantacin y evaporado. Se ha probado que

82
este mtodo recupera un 84.3 2% de los esteroides de la muestra original
(Wasser et al. 2000).

Radioinmunoanlisis (RIA)
Las 117 muestras obtenidas para la medicin de la concentracin de
cortisol corresponden a individuos adultos (19 de hembras, 36 de machos y 62
de sexo desconocido). Cincuenta y un de ellas corresponden al grupo E y 66 al
grupo O. Los tamaos de subgrupo de mono aullador variaron entre 7 y 32
individuos. Con respecto al nmero de personas en El Zapotal el valor mnimo
fue de 303 y el mximo de 4342 personas.
Las muestras obtenidas se extrajeron y analizaron mediante
radioinmunoanlisis (RIA). El radioinmunoanlisis utiliza anticuerpos altamente
especficos marcados radioactivamente (a dosis muy bajas) para realizar las
cuantificaciones hormonales (Ziegler y Wittwer 2005). Una metodologa
alternativa sera el Enzimainmunoanlisis (EIA) que utiliza marcadores
fluorescentes en lugar de radioactivos, pero se decidi utilizar RIA por ser ms
preciso que el EIA a la hora de cuantificar el cortisol (Wasser comunicacin
personal). Adems, es el mtodo de rutina ms disponible.
Los anlisis de las muestras extradas se llevaron a cabo por
radioinmunoanlisis en el Departamento de Biologa de la Reproduccin del
Instituto de Ciencias Mdicas y Nutricin Salvador Zubirn en la ciudad de
Mxico. Los extractos evaporados fueron reconstituidos con una sustancia
buffer de fosfato libre de esteroides (DPC, Los Angeles, CA) y para realizar los
anlisis mediante RIA, se emple un equipo de corticosterona en rata slida
(COAT-A-COUNT RIA; DPC, Los Angeles, CA). Se usaron anticuerpos de
corticosterona por ser ms efectivos que otros anticuerpos para la medicin de
metabolitos de glucocorticoides en las heces de mono aullador pardo (Wasser
et al. 2000, Cristbal-Azkarate et al. 2007). El rango de calibracin fue de 20 a
2000 ng/ml (57.72 5, 772 nmol/L) con dos horas de incubacin a temperatura
ambiente (15-28 C). Los niveles de glucocorticoides fueron medidos con un
contador gamma por un minuto. Finalmente, las concentraciones de cortisol se
transformaron de ng/ml a ng/g multiplicando por la dilucin del ensayo y
dividiendo por el peso de cada muestra.

83
Validacin del mtodo de extraccin
La validacin fisiolgica y biolgica de las medidas de los metabolitos de
glucocorticoides en heces (MGC) es importante por medir la capacidad de la
tcnica para detectar alteraciones en la actividad adrenocortical (Touma y
Palme 2005). Para tener la seguridad de que el mtodo de extraccin usado
permite una cuantificacin precisa de los metabolitos de cortisol en heces, se
realizaron dos pruebas de validacin, la primera denominada paralelismo, y la
segunda precisin (Touma y Palme 2005). La prueba de paralelismo consiste
en comparar mediante una prueba de Fisher (F) si la curva de concentraciones
de glucocorticoides (GC) obtenidas a partir de diluciones seriadas (de a 1/64)
de una muestra problema son paralelas a una curva obtenida a partir de
estndares. La muestra problema se obtiene a partir de varias muestras del
estudio elegidas al azar, de forma que es representativa del conjunto de
muestras del estudio. La prueba de F demostr que las pendientes de las dos
curvas no fueron significativamente diferentes (F=0.006, g.l.
1
= 1, g.l.
2
=7, p =
0.94).
En la prueba de precisin se corrieron una serie de muestras entandar
(S
i
) con concentraciones de GC conocidas, y la muestra problema con la que
realizamos la prueba de paralelismo (P). Finalmente se corri la misma serie de
estndares a los cuales se les aadi un volumen equivalente de una muestra
problema (S
i
+P). La lgica de la prueba es que el ensayo funciona
adecuadamente si el valor obtenido de la sustraccin del valor de P a (S
i
+P), es
igual o muy similar a S
i.
Los valores de las muestras estndar son los valores
esperados, y [(S
i
+P) P] son los valores observados. Para analizar si los
valores observados corresponden con los esperados, se grafican los
observados y se analiza la pendiente de la curva ajustada. En este caso, la
pendiente de la curva fue de 9.82 y el de R
2
= 0.9993, valor dentro de lo
aceptado (Wasser, comunicacin personal).

5.4.3. Anlisis de datos
Los valores de las variables independientes (tamao de subgrupo, nmero
de personas) que corresponden a cada dato de concentracin de cortisol, son
aquellos del da anterior a la colecta de la muestra de heces, ya que es

84
necesario tomar en cuenta el tiempo de integracin de la hormona (ver arriba).
De las 117 muestras analizadas con RIA, 81 contaron con valores para ambas
variables independientes (tamao de subgrupo y nmero de personas del da
anterior). Sin embargo, para las treinta y seis muestras restantes s se tenan
los datos del nmero de personas en El Zapotal del da anterior, por lo que se
usaron las 117 muestras en los anlisis estadsticos en los que no se incorpor
la variable tamao de subgrupo (ver resultados).
Para identificar el posible efecto de las variables independientes, es decir
las variables causales de estrs intrnseco (tamao de subgrupo) y extrnseco
(nmero de personas) se utilizaron modelos lineales generalizados (MLG;
Crawley 2007). Tambin se incluy en el anlisis la variable categrica 'grupo'
(grupos E y O, ver Seccin 3 de esta tesis). Por ser la concentracin del cortisol
una variable continua, se eligi la funcin de enlace identidad (identity link
function). Los MLG, as como las pruebas de normalidad, comparaciones entre
grupos, y los anlisis de regresin y correlacin se hicieron con los programas
R versin 2.9.2 y SPSS 12.0 y 16.0 para Windows.
Las concentraciones de metabolitos de cortisol (MC) en las heces
analizadas mostraron gran variacin en sus valores, desde 0.7752 ng/g hasta
802.01 ng/g, con un promedio de 116.50 (129.16) ng/g. Los valores mnimos y
mximos para los 81 datos que se usaron en los MLG (excluyendo los das
sbado) fueron los mismos que para el total de las muestras analizadas usadas
para el resto de los anlisis. El promedio con los 81 datos fue ligeramente
mayor que con los 117 (122.20 (140.80) ng/g), pero esta diferencia no fue
significativa (5.69; Z = 0.3849, p = 0.148).

5.4.4. Relacin entre las respuestas de comportamiento y las respuestas
fisiolgicas ante el tamao de subgrupo y nmero de personas
Para la identificacin de alguna relacin entre las variaciones de las
respuestas de comportamiento (descritas en el Captulo 1) y las fisiolgicas de
acuerdo al tamao de subgrupo y nmero de personas en El Zapotal, se
construy un cuadro comparativo. En dicho cuadro se plasmaron las
tendencias generales de aumento (+) o disminucin (-) de las variables
dependientes de acuerdo a las variables independientes tamao de subgrupo,
nmero de personas y grupo.

85
5.5. Resultados
Las variaciones de la concentracin de metabolitos de cortisol (MC) en
heces de los monos aulladores slo respondieron al factor grupo (p = 0.009;
Cuadro 5.1). La concentracin de los MC fueron mayores en los subgrupos del
grupo O que en los subgrupos de E (Figura 5.1).

Figura 5.1. Concentracin de metabolitos de cortisol en heces de dos grupos
de monos aulladores en la Reserva Ecolgica El Zapotal, Chiapas, Mxico (n =
81). Las barras de error representan el error estndar.

Cuadro 5.1. Efectos del tamao de subgrupo de monos aulladores, del nmero
de personas en El Zapotal y del grupo sobre la concentracin de metabolitos de
cortisol (MC) en heces de monos adultos (n = 81). 'Estimado' se refiere al
coeficiente estimado del modelo encontrado por los mnimos cuadrados cuyo
signo indica la relacin (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de
respuesta.
Variables independientes MC en heces (ng/gr)
Estimado
2
p
Intercepto 6.89 11.72 0.0006
Grupo -1.75 6.82 0.009
Tamao de subgrupo 0.10 1.33 0.248
Nmero de personas 0.001 1.79 0.181
Grupo*Tamao de subgrupo -0.07 0.33 0.563
Grupo*Nmero de personas 0.0001 0.05 0.815
Tamao de subgrupo*nmero de
personas
0.0001 2.01 0.156

86
Debido a que los resultados del modelo lineal generalizado con todos los
factores de inters mostr influencia nicamente del factor grupo, volvimos a
correr dicho modelo slo con este factor. Dicho modelo tambin mostr una
influencia significativa del factor grupo sobre la concentracin de MC en los
monos aulladores (
2
= 6.0255, p = 0.014). Debido a que en este caso no se
necesitan los datos del tamao de subgrupo correspondiente a los sbados
(datos que slo estuvieron disponibles para 81 de las 117 muestras analizadas)
se volvieron a hacer los MLG, esta vez usando todas las muestras (n = 117).
Este anlisis tambin mostr el efecto significativo del grupo (X
2
= 5.5220, g.l.
115, p = 0.019). En este caso, el promedio de los niveles de MC en el grupo E
fue de 85.1 91.75, y del grupo O de 140.8 148.07.
Para identificar posibles causas de las diferencias de concentracin de
los MC entre los grupos, se analizaron los posibles efectos de los meses de
estudio, el periodo del da y el sexo. Se encontr que la diferencia de
concentracin de MC entre ambos grupos slo ocurri por un aumento en los
niveles promedio de los MC en el grupo O durante abril y mayo (Anexo 2). Este
incremento en los promedios de dichos meses se debi a valores extremos
altos (outliers por arriba del percentil 90 de la muestra total) en tres muestras
de abril y una de mayo. No se registraron eventos fuera de lo comn durante
los das respectivos previos a la colecta de las muestras.
Relacin entre las respuestas de comportamiento y las respuestas

fisiolgicas ante el tamao de subgrupo y nmero de personas
Las nicas respuestas de comportamiento que parecen relacionadas con
la respuesta fisiolgica son el tiempo usado en los diferentes tipos de
vegetacin. Estas variables, al igual que la concentracin de MC, se vieron
afectadas por el factor grupo. El grupo O pas menos tiempo en las zonas de
selva mediana subperenifolia+transicin, y ms tiempo en la selva baja
caducifolia que el grupo E; mientras que por el contrario, el grupo E pas ms
tiempo en las zonas de selva mediana y de transicin. Al mismo tiempo, el
grupo O, present mayores niveles de MC que el grupo E (Cuadro 5.5.). Es
importante recordar que los subgrupos de monos del grupo O fueron, en
promedio, de mayor tamao que los subgrupos del grupo E.

87
Cuadro 5.5. Relacin de las respuestas de comportamiento y fisiolgicas ante
el tamao de subgrupo, el nmero de personas y los grupos; as como las
interacciones entre estos factores en los monos aulladores de El Zapotal.
Factores
Respuestas Grupo T.
sgpo
Grupo*T.
sgpo
N.
pers
Grupo*
N.pers
Tam.gpo*N.
pers
C
o
m
p
o
r
t
a
m
i
e
n
t
o
Ah(FK) no no E+,O no no no
Rd(m) no + +, E<O no no no
Dsend(m) no no no no no no
Dsend/da
(m)
no no no no no no
SmspyTsm
b(%)
E>O no no no no
Sbc(%) E<O no no + no no
Desc(%) no no no no no
Alim(%) no + no no E,O+ no
Viaj(%) no no no no no no
Int.Soc(%) no + E+,O= no no
Voc(%) no no no no no no
E.Forrajeo no + no no no no
Rugidos(A) no no no no no SI
Ladridos(C) no no no no no no
N.Spp.
rbolesy
lianas
no no no no no no
N.rbolesy
lianas
no + no no no no
FI(%) no no E,O+ no no no
FM(%) no no no no no no
ByHI(%) no no no no no no
HM(%) no no no no no no

Fisiologa MC(ng/g) E<O no no no no no
T. sgpo = Tamao de subgrupo, N. pers = Nmero de personas, Ah = mbito hogareo, Rd =
Rango diario, Dsend = Distancia del subgrupo a los senderos, Smsp = Selva mediana
subperenifolia, Tsm-b = Transicin selva mediana a selva baja, Sbc = Selva baja caducifolia,
Desc = Tiempo usado para descanso, Alim = Tiempo usado para alimentacin, Viaj = Tiempo
usado para viajes, Int. Soc = Tiempo usado para interacciones sociales, Voc = Tiempo usado
para vocalizaciones, E. forrajeo = Esfuerzo de forrajeo (alimentacin + viajes / descanso), FI =
Frutos inmaduros, FM = Frutos maduros, B y HI = Brotes y hojas inmaduras, HM = Hojas
maduras, MC = concentracin de metabolitos de cortisol (ng/g).

88
5.6. Discusin
Al contrario de lo esperado, la concentracin de metabolitos de cortisol
(MC) en heces de los monos aulladores en El Zapotal no se relacion con el
tamao de subgrupo ni con el nmero de personas. Sin embargo, s vari de
acuerdo al factor grupo, siendo el grupo O el que present mayores
concentraciones de MC en comparacin al grupo E. Debido a la diferencia en el
tamao promedio de los subgrupos de ambos grupos, se puede pensar que
este factor sea en cierta medida responsable del patrn observado. Sin
embargo, al observar los niveles de MC a travs de los meses por grupo
(Anexo 2), puede verse que estas diferencias posiblemente estn dadas por las
diferencias significativas entre los grupos de los niveles promedio de MC
durante abril y mayo. Estas diferencias fueron causadas por cuatro valores
extremos altos (tres outliers correspondientes a dos das consecutivos de abril
y uno ms de un da de mayo). Durante las observaciones respectivas al da
anterior de la colecta, no se registr algn evento fuera de lo comn. Sin
embargo, el hecho de haber tres valores extremos en dos das consecutivos de
abril podra sugerir la existencia de algn factor causal no observado.
Con respecto a la presencia de personas, es muy probable que los
monos estn habituados y/o se desplacen a zonas donde el impacto de la
presencia de personas es menor. La habituacin podra darse debido a que la
mayora de los integrantes actuales de la poblacin nacieron en El Zapotal. A
diferencia de este estudio, Behie et al. (2010) encontraron que la presencia de
turistas ocasion un aumento en los niveles de metabolitos de cortisol de
monos aulladores negros (Alouatta pigra) en Belice. Probablemente en Belice
(Monkey River), a pesar de ser un sitio turstico, la cantidad de personas, el
tiempo en aos que tienen las actividades tursticas y la frecuencia con la que
personas y monos coinciden en tiempo y espacio sean distintas a lo que ocurre
en El Zapotal.
El hecho de que los niveles de MC no hayan variado con el tamao de
subgrupo o el nmero de personas, puede deberse a que los monos aulladores
de El Zapotal, an pueden evitar las presiones derivadas de estos estresores
de manera conductual (Captulo 1). Broom y Johnson (1993), mencionan que la
respuesta de menor gasto energtico ante factores estresantes, es la

89
conductual. La respuesta conductual ofrece al animal la oportunidad de eliminar
el factor estresante removindolo por s mismo o bien aminorando el impacto
del mismo (Briseo 2007). En caso de que el factor estresante no pudiera ser
evitado por los animales mediante el comportamiento, las respuestas
fisiolgicas tendran lugar. Ante la reduccin en la disponibilidad de alimento,
probablemente la combinacin de la dinmica fisin-fusin con los cambios en
los patrones de actividad, sea la estrategia que mejor les ayuda a minimizar o
evitar el estrs nutricional que podra estar relacionado con un aumento en el
tamao de subgrupo. Para poder relacionar las diferencias de los niveles de
cortisol entre los grupos de estudio con el tamao de subgrupo y la
disponibilidad de recursos alimentarios, bajo el modelo de las restricciones
estructurales (Snaith y Chapman 2007), se tendra que tomar en cuenta
parmetros ecolgicos como la abundancia de alimento, la disposicin de los
parches de alimento y el tamao de subgrupo (Gaulin et al. 1980). Una
aproximacin de lo anterior podra hacerse relacionando las variaciones en los
niveles de cortisol con el consumo de los objetos de alimentacin (frutos
maduros e inmaduros, hojas maduras y brotes+hojas inmaduras). Por ejemplo,
en el estudio de Behie et al. (2010), cuando la disponibilidad de frutos fue baja,
el cortisol aument, probablemente reflejo de competencia debida a la escasez
de este alimento alto en energa. Otros estudios han mostrado un incremento
en los niveles de MC cuando la disponibilidad de alimento fue baja (Pan
troglodytes, Muller y Wrangham 2004; Papio anubis, Sapolsky 1986, Lemur
catta, Cavigelli 1999), lo que indica una relacin entre la calidad de la dieta y el
cortisol. Considerando lo anterior, puede verse que ambos grupos presentaron
picos en los niveles promedios de MC durante abril, mayo y julio, aunque con
diferencias significativas entre los grupos en abril y mayo (Anexo 2). Durante
estos tres meses, ningn grupo present tamaos promedio grandes (E:18
individuos en abril, 14 en mayo y 13 en julio; O: 18 en abril, 20 en mayo y 15 en
julio). En abril y mayo, cuando ocurrieron las diferencias significativas de los
niveles promedio de MC entre los grupos, el grupo E se aliment mayormente
de hojas maduras (recursos ms abundantes en espacio y tiempo) y frutos
inmaduros; en tanto que el grupo O se aliment en mayor parte de frutos
maduros (recursos ms agregados y temporales). Por ello, se descarta una
baja disponibilidad de frutos maduros como causante de la elevacin de MC en

90
el grupo O. En tanto que en el mbito del grupo E, desde el punto de vista de
disponibilidad de recursos, podra entenderse el incremento de los niveles de
MC para el grupo E. Sin embargo, no se explica la diferencia entre los grupos
durante estos meses. En cambio, durante julio, el grupo E consumi en gran
cantidad frutos inmaduros y brotes+hojas inmaduras; y el grupo O brotes+hojas
inmaduras y hojas maduras. As, el bajo consumo de frutos maduros en ambos
grupos podra explicar el incremento de los niveles de MC en ambos grupos
durante julio.
Las respuestas de comportamiento y las fisiolgicas estuvieron
relacionadas entre s nicamente en relacin al efecto del factor grupo. El
grupo ms grande (O) que present mayores niveles de concentracin de MC,
tambin permaneci ms tiempo en las zonas de selva baja caducifolia en
comparacin con el grupo con subgrupos de menor tamao (E). En cambio,
este ltimo, permaneci ms tiempo en las zonas de selva mediana
subperenifolia+transicin que el grupo O. Esto refleja el hecho de que en el
mbito hogareo del grupo O, no hay tanta rea de selva mediana
subperenifolia+transicin (donde se puede asumir que hay recursos
alimentarios de mejor calidad; Baumgarten y Williamson 2007, Fedigan et al.
1998, Stoner 1996, Chapman y Balcomb 1998) como en el mbito del grupo E.
Estas diferencias en los niveles de MC y el uso de selva mediana+transicin
podran sugerir que el grupo O, con subgrupos en promedio ms grandes, se
encuentra a su vez en un hbitat de menor calidad (ver Captulo 1). De manera
similar, Dunn (2009), al comparar los niveles de glucocorticoides y de forrajeo
en dos grupos habitando parches de diferentes caractersticas de rea y
disponibilidad de recursos, encontr que las hembras del parche ms chico y
menos recursos presentaron niveles de cortisol ms altos que las hembras del
parche de mejores condiciones (e.g. hembras no reproductivas en fragmento
de menor calidad: 126.8 ng/g; hembras no reproductivas en fragmento en
buenas condiciones: 97.1 11 ng/g). Aguilar Cucurachi (2007), en su estudio
durante un proceso de la translocacin de monos aulladores de un sitio
deteriorado a uno conservado, encontr que los niveles de cortisol de los
monos fueron mayores durante su tiempo en cautiverio (115.1 35.79 ng/g)
que cuando estaban en el sitio deteriorado (41.5 14.8 ng/g); y mayores en el
sitio de semicautiverio (221 64.49 ng/g) que cuando estuvieron en el

91
conservado (72.6 21 ng/g). Asimismo, no hubieron diferencias significativas
entre el sitio perturbado y el conservado. Los estudios anteriores utilizaron
mtodos similares de extraccin y anlisis. As, para fines comparativos,
pensando que el grupo E est en mejores condiciones que el grupo O, puede
verse que la concentracin promedio de MC en l (85.1 91.75, n = 51) es un
poco menor al valor de las hembras en el fragmento grande reportado por
Dunn (2009) y un poco mayor a lo reportado por Aguilar Cucurachi (2007) para
los monos en el fragmento conservado y menor a lo reportado para cautiverio y
semicautiverio. El valor promedio de concentracin de MC en el grupo O (140.8
148.07, n = 66) es mayor a lo reportado por Dunn (2009) para las hembras no
reproductivas del fragmento chico y que lo reportado por Aguilar Cucurachi
(2007) para los monos en cautiverio.
Adems, hay que considerar que los subgrupos del grupo O presentaron
mayor cantidad de machos adultos, de individuos inmaduros y mayor
proporcin individuos inmaduros:hembra adulta que los subgrupos del grupo E.
Considerando esto, se hicieron nuevos MLG para ver la relacin entre la
estructura social y los niveles de MC. El nico resultado significativo fue que
cuando el nmero de individuos inmaduros aument, tambin aument la
concentracin de MC.
Para Busch y Hayward (2009) las mejores medidas para evaluar la
adecuacin de un animal (fitness) son la supervivencia y el xito reproductivo,
pero ambas pueden ser difciles de cuantificar en animales de vida libre. En
cuanto a esto, hay pocos estudios que relacionan variaciones de los niveles de
glucocorticoides con el xito reproductivo. Para obtener datos al respecto en
este estudio deberan tenerse datos poblacionales y de niveles de MC a largo
plazo. Sin embargo, puede verse que el grupo de mayor tamao (O), que
tambin present mayores niveles de MC, no present un crecimiento
importante en su poblacin entre el ao 2003 y el ao 2008 (41 a 43); mientras
que el grupo E, con menor tamao, aument de 14 individuos en el 2003 a 34
en el 2008 (Aguilar Melo 2004). Es decir que el xito reproductivo, y
probablemente la supervivencia, del grupo que present mayores niveles de
MC son menores que los del grupo de menor tamao pero con mayor xito
reproductivo. No hay datos referentes a migracin de individuos del grupo O
hacia el grupo E o viceversa.

92
Por otra parte, las variaciones observadas en los niveles de metabolitos
de cortisol en los monos aulladores en El Zapotal, podran deberse tambin a
factores ambientales como la estacionalidad (Hiptesis de la movilizacin de
energa; Hill et al. 2004). Por ejemplo, en hembras de babuino amarillo (Papio
cyanocephalus) los niveles de cortisol fueron mayores durante la estacin seca
(Gesquiere et al. 2008). La estacionalidad podra estar relacionada tambin con
la disponibilidad de alimento.
Los monos aulladores de El Zapotal parecen poder lidiar
fisiolgicamente con el posible estrs nutricional causado por el incremento en
el tamao de subgrupo, y con el estrs ambiental debido a la presencia de
personas. Sin embargo, se presentaron diferencias en las concentraciones de
MC entre los grupos que pudieran deberse a una combinacin de las
diferencias en el tamao promedio de subgrupo entre los grupos con la
disponibilidad de recursos en los mbitos hogareos respectivos y la mayor
proporcin de individuos inmaduros por hembra adulta.

93
5.7. Conclusiones
Los niveles de metabolitos de cortisol (MC) en heces de los monos
aulladores en El Zapotal no variaron con el tamao de subgrupo y tampoco con
el nmero de personas presentes en El Zapotal. Sin embargo, los subgrupos
del grupo O, que en promedio fueron de mayor tamao, presentaron mayores
niveles de MC en heces.
Las pocas relaciones entre las respuestas conductuales y las fisiolgicas
indican que el comportamiento y el aumento de cortisol no estn relacionados
directamente ante el mismo estmulo estresante (tamao de subgrupo o
nmero de personas). El comportamiento de fisin-fusin pudiera ser una
estrategia que les permite lidiar con el estrs nutricional causado en grupos
grandes. Sin embargo, los grupos presentan modos diferentes para responder
de acuerdo a su tamao de grupo y a las caractersticas del mbito hogareo
en el que se desenvuelven.

94
6. DISCUSIN GENERAL
Adaptacin, habituacin o aclimatacin de la poblacin
Los trminos adaptacin, habituacin y aclimatacin son usados en
fisiologa animal, bienestar animal y manejo de fauna con frecuencia, pero
pueden ser difciles de entender e incluso confundirse entre s. Incluso, cada
uno puede tener ms de una definicin distinta de acuerdo al tipo de estudio.
Los resultados en los anlisis del efecto de la presencia de personas en El
Zapotal sobre las respuestas conductuales y fisiolgicas de los monos
aulladores en el lugar estn relacionadas con estos conceptos. El hecho de que
los monos aulladores hayan presentado pocas respuestas conductuales y no
haya respondido fisiolgicamente ante el nmero de personas en El Zapotal,
puede deberse a que, por su historia, esta poblacin est adaptada o habituada
a la presencia de los seres humanos. En el contexto fisiolgico, Broom y
Johnson (1993) definen a la adaptacin como una caracterstica en la que los
mecanismos nerviosos, que funcionan como sensores del ambiente, reducen
su respuesta al ser expuestos a estmulos repetidos. Uno de los procesos que
pueden ayudar a la adaptacin de un individuo, en el sentido de que puede
lidiar con las condiciones ambientales, es el proceso de aprendizaje conocido
como habituacin (Broom y Johnson 1993, Goodenough 2001). Otros estudios
han demostrado que experiencias previas en ambientes complejos durante
estados tempranos del desarrollo, resultan en adultos mejor adaptados hacia
nuevas situaciones (Maier 2001). La adaptacin, entonces, podra explicar por
qu no hubo tantas respuestas en el comportamiento ante el nmero de
personas. Debemos ver entonces al proceso de adaptacin, como un conjunto
de estrategias (e.g. huida, agresin, exploracin, entre otras) que estabilizan
mental y corporalmente a un individuo en un medio ambiente determinado
(Briseo 2007).
Segn Broom y Johnson (1993), y Goodenough (2001), la habituacin es
la reduccin en la respuesta a determinados estmulos repetidos que pueden
seguir presentes en el medio. A mayores frecuencias del estmulo, la
habituacin puede ocurrir, de tal manera que disminuyen los efectos dainos
de la estimulacin. Este tipo de aprendizaje depende del estado de desarrollo
del animal y de la naturaleza del estmulo (Broom y Johnson 1993). Por lo

95
tanto, la habituacin puede ayudar a un individuo a adaptarse a su medio, y
as, ste podr desempearse en el ambiente que lo rodea. En el caso de los
monos aulladores en El Zapotal, la habituacin ocurre a nivel grupal.
Probablemente, esto est relacionado con otro tipo de aprendizaje ms
relacionado con las especies gregarias, el de imitacin u observacin
(Goodenough 2001, Maier 2001). El animal aprende a no responder a un
estmulo especfico porque ste ha sido presentado frecuentemente sin
consecuencias importantes. El beneficio de la habituacin es que el animal
elimina respuestas ante estmulos frecuentes que no ocasionan daos sin
disminuir las reacciones a estmulos importantes (Goodenough 2001).
Por otro lado, en ocasiones, los animales se aclimatan al estresor. Con
la aclimatacin, los individuos continan percibiendo el estmulo como daino,
pero la liberacin de glucocorticoides disminuye como respuesta (Busch y
Hayward 2009). Alternativamente, la verdadera aclimatacin puede tener un
costo al incrementarse el estmulo sobre el animal al punto en que futuros retos
permitan un aumento en la concentracin de gluocorticoides (Sapolsky 1993,
Romero 2004). La aclimatacin, aunque es un riesgo para los monos
aulladores del lugar, podra estar ms relacionada con estresores agudos (de
intensidad alta) y a nivel de individuo. Adems, la aclimatacin al ser un
proceso limitado al ambiente interno del organismo y su fisiologa, no involucra
un proceso de aprendizaje como en el proceso de habituacin.
Fisiolgicamente, ambos grupos de monos aulladores en El Zapotal, al
no presentar relacin entre los niveles de MC y el nmero de personas,
parecen estar adaptadas a travs de comportamientos especficos. El
desplazamiento a reas lejanas de las zonas de agrupacin de turistas, ayuda
con el estresor ambiental derivado de las actividades humanas. Pero aunque la
respuesta de los glucocorticoides est ausente a un estmulo negativo como la
presencia de turistas, las respuestas de comportamiento (e.g. uso del espacio y
patrones de actividad) podran ser indicadores de cierto nivel de perturbacin
por parte de los turistas.

96
Dinmica de fisin-fusin como estrategia para lidiar con estresores
La estructura social de los monos aulladores ha sido descrita
principalmente como cohesiva y estable (Terborgh y Janson 1986, Crockett y
Eisenberg 1987). Sin embargo, hay evidencias que sugieren variabilidad en su
estructura, pudiendo ser sta desde cohesiva hasta presentar dinmica de
fisin-fusin (Carpenter 1964, Chivers 1969, Gaulin y Gaulin 1981, Clarke y
Zucker 1994, Winkler et al. 2002, 2004, Dias y Rodrguez-Luna, 2006, Asensio
et al. 2007). El comportamiento de fisin-fusin se refiere a la formacin
temporal de subgrupos de tamao y composicin variable (Nishida y Hirawa-
Hasegawa 1987, Kappeler y van Schaik 2002, Strier 1992). Se ha propuesto
que la dinmica de fisin-fusin presenta variantes entre especies e incluso
entre poblaciones de una misma especie, existiendo un gradiente en el grado
de fisin-fusin (Aureli et al. 2008). As, los miembros de grupos con un bajo
grado de fisin-fusin deben resolver los conflictos generados por niveles altos
de asociacin y evitar desintegracin social. Por otro lado, los miembros de
grupos con un alto grado de fisin-fusin deben tener mecanismos para re-
establecer las relaciones y resolver incertidumbres (e.g. alianzas, estatus de
dominancia; Barett et al. 2003). Otra forma ms que puede tomar la dinmica
de fisin-fusin, es aquella conocida como dinmica 'adaptativamente cohesiva'
(Aureli et al. 2008). En esta dinmica, ocurren variaciones espaciales en la
cohesin y composicin de los grupos a lo largo del tiempo (Aureli et al. 2008).
Los patrones de fisin-fusin parecen ser una adaptacin
complementaria para mejorar la eficiencia de forrajeo y reducir la competencia
por recursos (Symington 1990). Terborgh y Janson (1986) mencionan que los
animales que exhiben un sistema de fisin-fusin presentan gran flexibilidad de
respuesta a parches de alimento de diferente tamao, y de manera similar,
Snaith y Chapman (2007), indican que el comportamiento fisin-fusin ocurre
en respuesta a una baja disponibilidad de alimento. Esta variacin en el tamao
de grupo a corto plazo es una respuesta bien documentada para lidiar con
condiciones ecolgicas variables en primates frugvoros como chimpancs
(Pan troglodytes) y bonobos (Pan paniscus; Chapman et al. 1993; Wrangham
et al. 1993; Snaith y Chapman 2007), orangutanes (Pongo pygmaeus;
Kappeler y van Shaik 2002, Snaith y Chapman 2007) y monos araa (Ateles

97
geoffroyii; Chapman et al. 1993; Stevenson et al. 1998; Estrada et al. 2002,
2004; Luckett et al. 2004; Ramos-Fernndez et al. 2003), aunque los folvoros
pueden exhibir tambin este comportamiento (Snaith et al. 2005). Se considera
entonces una estrategia de control demogrfico en hbitat fragmentados o
saturados y un mecanismo para mejorar la eficiencia de forrajeo en grupos
grandes (Chivers 1969, Leighton y Leighton 1982, Chapman 1988, 1990,
Stevenson et al. 1998, Goldsmith y Winkler 1999, Winkler 2000, Bezanson et
al. 2002, Dias y Rodrguez-Luna 2003).
La variacin presentada en los tamaos de subgrupo en ambos grupos
(de 8 a 31 individuos en el grupo E y de 7 a 41 en la O) sugiere alta variacin
espacial y de composicin entre los subgrupos, y de cohesin entre ellos. Por
ello, puede considerarse como dinmica adaptativamente cohesiva de fisin-
fusin que puede estar permitiendo a los monos del lugar a optimizar la
obtencin de los recursos alimentarios y reducir el estrs nutricional. Un
corolario particular del sistema de fisin-fusin es que los individuos son
comnmente obligados a forrajear solos o en pequeos grupos en los que
pueden ser ms vulnerables al ataque por depredadores. Aqu es importante
destacar que no fueron observados depredadores en El Zapotal, de modo que
la fisin de los grupos en subgrupos no representa ningn peligro en ese
sentido para sus integrantes. En este sentido, Terborgh y Janson (1986)
suponen que los sistemas sociales de fisin-fusin slo pueden ocurrir en
especies de primates grandes, con pocos depredadores y mencionan que este
es el caso de varios primates del nuevo mundo, aunque no lo reportan para
Alouatta palliata. Es importante sealar entonces, la condicin particular de
esta especie en el sitio de estudio. Aunque, como ya se ha mencionado,
existen otros registros de la dinmica adaptativa de fisin-fusin para esta
especie en sitios ailsados y con alta densidad (Isla Barro Colorado, Panam,
Chivers 1969, Leighton y Leighton 1982; Parque Nacional Santa Rosa, Costa
Rica, Chapman 1990; Isla La Pacfica, Costa Rica, Clarke y Zucker 1994; Isla
Ometepe, Nicaragua, Winkler et al. 2004; e Isla Agaltepec, Veracruz, Asensio
et al. 2007). De acuerdo con Asensio et al. (2007), el cambio al patrn de fisin-
fusin permiti a los monos aulladores de la isla Agaltepec permanecer como
una unidad social reduciendo la competencia por recursos y maximizando la
eficiencia de forrajeo mientras explotaron parches pequeos de alimento. Lo

98
anterior es importante de mencionar ya que los grupos de monos aulladores en
El Zapotal presentan tambin una alta densidad de individuos (ver Seccin
4.5.1) y dicho lugar est aislado por el crecimiento de la mancha urbana en
Tuxtla Gutirrez, cultivos y pastizales (Fernndez Moreno 2010).
El tamao de subgrupo no tuvo relacin con el nmero de personas en
El Zapotal, de modo que la dinmica fisin-fusin en este sitio no est
relacionada con la presencia de seres humanos. Los primeros registros de este
comportamiento son durante los meses de la temporada seca (octubre a
diciembre 2003; Aguilar Melo 2004) y durante abril del 2004 (Aguilar Aragn
com. pers.) a pesar de que durante todo ese ao el ZOOMAT estuvo cerrado al
pblico. Por ello, puede suponerse que este comportamiento est relacionado
con la bsqueda y obtencin de recursos y no con la presencia de seres
humanos.

99
7. CONCLUSIONES GENERALES
Al carecer de un hbitat continuo que les permitiera la dispersin de la
poblacin y mitigar as la competencia intra-grupo, los monos aulladores en El
Zapotal recurrieron a la dinmica de fisin-fusin adaptativamente cohesiva. A
medida que los subgrupos de forrajeo fueron de mayor tamao, estos monos
modificaron algunos de sus patrones de actividad y alimentacin. Los
aumentos en el rea de ocupacin diaria, rango diario, uso de individuos de
rboles y lianas por da para alimentacin y del esfuerzo de forrajeo, indican
que los monos aulladores en El Zapotal responden de acuerdo a las
predicciones del modelo de las restricciones ecolgicas. Los niveles de cortisol
no se vieron afectados por el incremento del tamao de subgrupo. Sin
embargo, el grupo que present en promedio subgrupos ms grandes (O),
tambin present niveles de cortisol ms altos respecto del otro grupo (E).
Con el aumento en el nmero de personas, los monos disminuyeron el
tiempo de interaccin social y cada grupo modific de manera distinta el tiempo
usado para la alimentacin. En el grupo O el tiempo para alimentacin se
increment y disminuy el del E. El nmero de personas no influy sobre los
niveles de metabolitos de cortisol en heces de los monos aulladores.
Los resultados sugieren que ambos grupos ya tienen un tamao que
parece superar la capacidad de mantenerse como grupos cohesivos capaces
de obtener los recursos alimentarios necesarios, por lo que recurren a la
dinmica de fisin-fusin. Adems, cada grupo es afectado por condiciones
contextuales particulares y por lo tanto, se comporta de manera diferente. As,
lo que parece importar es la combinacin de los factores de calidad del hbitat
y tamao de grupo. El grupo O, que en promedio forma subgrupos ms
grandes, tiene adems una mayor proporcin de hbitat de menor calidad
(selva baja caducifolia) en su mbito hogareo. En cambio, el grupo E, que
forma subgrupos en promedio menores como consecuencia de tener menos
individuos en total, tiene adems una mayor proporcin de hbitat de mayor
calidad (selva mediana subperenifolia+transicin) en su mbito hogareo. Esto
sugiere que las condiciones ambientales podran ser menos favorables para el
grupo O, lo que podra parcialmente estar causando los mayores niveles de
cortisol como consecuencia de estrs nutricional en este grupo.

100
8. RECOMENDACIONES
1. Los resultados de este estudio deben tomarse con cierta cautela debido
al tamao de muestra. El muestreo de ms subgrupos por da, ya sea
pertenecientes al mismo grupo o de un subgrupo por grupo durante el mismo
da hubiera fortalecido los datos y aportado mayor informacin del
comportamiento y niveles de metabolitos de cortisol de manera sincrnica. El
aumento de ms das de observacin por grupo hubieran ayudado para
obtener ms muestras de metabolitos de cortisol y su correspondencia con el
tamao de subgrupo del da anterior. Sin embargo, la carencia de equipo y
recursos siempre es un factor limitante en este tipo de estudios.

2. El muestreo no cubre todos los meses del ao, por lo que podra estarse
perdiendo informacin relacionada con la estacionalidad, como variaciones en
el tamao de subgrupo, en las variables de comportamiento (patrones de
actividad, patrones de alimentacin, dieta, uso del espacio) y en las
concentraciones de los metabolitos de cortisol. As como variaciones en la
disponibilidad de recursos alimentarios.

3. El hecho de que los monos en El Zapotal muestren una dinmica fisin-
fusin y estn consumiendo altas cantidades de fruta inmadura, indican que la
alta densidad de la poblacin de monos aulladores podra estar afectando de
manera significativa la disponibilidad del alimento de estos monos y que
podra tener consecuencias negativas para su persistencia a largo plazo. Por
lo tanto, un monitoreo y plan de manejo ayudaran en asegurar la viabilidad de
esta poblacin. Idealmente, el monitoreo debera evaluar la presencia de
alteraciones en el desarrollo y crecimiento de los individuos, o incluso sobre la
reproduccin de los mismos. A pesar de que el crecimiento de la poblacin
aument de manera general del 2004 al 2008 (59 a 72), particularizando entre
los grupos, el tamao del grupo O no aument en este periodo (ANEXO 1).
Esto podra sugerir problemas de reproduccin en el grupo, ya sea por
problemas fisiolgicos o genticos (Frankham et al. 2002, Richard et al.
2004). Este manejo, que podra incluir un programa cooperativo de
reproduccin y reubicaciones o liberaciones, debe considerar el grado de

101
endogamia en el lugar. Debido al pequeo tamao de la poblacin fundadora,
y por tanto de su baja diversidad allica, esta poblacin podra tener una
prdida de alelos debido al pequeo pool reproductivo (Winkler et al. 2004). El
alto nivel probable de homocigosidad y la uniformidad allica en las
poblaciones aisladas pueden bajar la adecuacin (fitness) de los individuos,
medido por el xito reproductivo, la longevidad y el tamao corporal (Klug y
Cummings 2000; Frankham et al. 2003, OBrien, 1994). La identificacin de
una relacin negativa entre el tamao de grupo y el estado nutricional,
fecundidad y/o xito reproductivo de las hembras, as como la frecuencia de
de malformaciones como la criptorquidia y malformaciones de esperma en los
machos aportara informacin del estado poblacional y su viabilidad a largo
plazo.

4. Los monos, al consumir grandes cantidades de fruta inmadura podran
estar impidiendo la maduracin de las semillas que podran establecerse en el
sitio. Un estudio poblacional del chicozapote (Manilkara zapota (L.) P. Royen)
podra comprobar si la cantidad de plntulas de esta especie no es la
suficiente para mantener su poblacin y por lo tanto, que en un futuro haya
escasez de esta especie importante para la alimentacin de los monos
aulladores y de otras especies del lugar.

5. Un mejor manejo del hbitat disponible, as como la restauracin de
reas afectadas por cambio de uso del suelo (recientes construcciones de
oficinas, o zonas de paso constante de vehculos y personas), podra
aumentar la capacidad de carga del lugar y mejorar las condiciones para
ambos grupos, sobre todo para el grupo O. Parte de este proceso podra ser
sembrar especies vegetales nativas consumidas por los monos aulladores.

6. Las diferencias de las proporciones de los tipos de vegetacin entre los
mbitos hogareos de los grupos sugiere que aunque esta especie es
bastante adaptable, los recursos disponibles, como el espacio y los
alimentarios, pueden variar en calidad de acuerdo al sitio y afectar
negativamente a una poblacin de monos aulladores. Un estudio detallado de
la comunidad de rboles usados por los monos aulladores en los tipos de

102
vegetacin, podra confirmar si el grupo O cuenta con recursos menos
favorables que el grupo E.

7. Es recomendable hacer un estudio relacionado con la disponibilidad de
recursos alimentarios para cada grupo en El Zapotal. Podran tomarse datos
de la fenologa y densidad de las especies ms consumidas por los monos
aulladores y relacionar esto con su distribucin dentro de cada mbito
hogareo y en la selva subperenifolia y selva baja caducifolia en cada mbito.

8. La disminucin del tiempo usado para interacciones sociales a medida
que el nmero de personas aumenta, es una alerta de las posibles
consecuencias para los monos aulladores, ya que estas actividades estn
vinculadas con el aprendizaje y la reproduccin. Adems, cuando el nmero
de personas fue mayor, los monos comenzaron a pasar ms tiempo en las
zonas de selva baja caducifolia y menos en las de selva mediana
subperenifolia+transicin. De este modo, se sugieren medidas que controlen
el nmero de personas o su densidad para reducir el impacto de la
aglomeracin de personas sobre el comportamiento de los monos aulladores.
Estas acciones deben hacerse sobre todo en zonas donde coinciden monos y
personas (plazas, tiendas, cafeteras en zonas de selva mediana+transicin).

9. Finalmente, factores como la alta densidad poblacional de los grupos, la
cercana a gran cantidad de humanos y de animales domsticos, la
endogamia, la reduccin de disponibilidad de alimentos, y algunas acciones
de manejo del sitio puede aumentar la vulnerabilidad de individuos a
enfermedades infecciosas emergentes, por lo que sera recomendable
realizar estudios de parasitosis.

103
9. LITERATURA CITADA
Aguilar Cucurachi, Mara del Socorro. 2007. Respuesta conductual y de
glucocorticoides de un grupo de monos aulladores (Alouatta palliata)
durante un proceso de translocacin. Tesis para obtener el grado de
Maestro en Neuroetologa. Instituto de Neuroetologa, Universidad
Veracruzana. Xalapa, Veracruz, Mxico.
Aguilar Melo, Adriana Raquel. 2004. Ecologa de dos tropas de tamao
contrastante de monos aulladores (Alouatta palliata mexicana) en El
Zapotal, Chiapas. Tesis para obtener el grado de Licenciatura en Biologa.
Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, Tuxtla Gutirrez, Chiapas.
Mxico.
Altmann, J. 1974. Observational study of behaviour: Sampling methods.
Behaviour 49: 227-265.
Altmann, S.A., 1959. Field observations on a howling monkey society. Journal
of Mammalogy 40: 317-330.
Andresen, E. 2002. Primary seed dispersal by red howler monkeys and the
effect of defecation patterns on the fate of dispersed seeds. Biotropica
34: 261272.
Anestis, S.F. 2010. Hormones and social behavior in primates. Evolutionary
Anthropology 19: 66-78.
Arroyo-Rodrguez, V. y P.A.D. Dias. 2010. Effects of habitat fragmentation and
disturbance on howler monkeys: A review. American Journal of Primatology
72: 1-16.
Arroyo-Rodrguez, V., P.A.D. Dias.,y J. Cristbal-Azkarate. (2011). Group size
and foraging effort in mantled howlers at Los Tuxtlas, Mxico: A preliminary
test of the ecological constraints model. En: L.M. Gama Campillo, G. Pozo-
Montuy, W.M.Contreras Snchez, S.L. Arriaga Weiss (Eds.). Perspectivas
en Primatologa. UJAT, Villahermosa, Tabasco.
Arroyo-Rodrguez, V., N. Asensio y J. Cristbal-Azkarate. 2008a. Demography,
life history and migration in a Mexican mantled howler group in a rainforest
fragment. American Journal of Primatology 70:114-118.
Arroyo-Rodrguez, V., S. Mandujano. y J. Bentez-Malvido. 2008b. Landscape
attributes affecting patch occupancy by howler monkeys (Alouatta palliata
mexicana) in fragmented landscapes at Los Tuxtlas, Mexico. American
Journal of Primatology 70: 69-77.
Asensio, N., J. Cristobal-Azkarate, P.A.D. Dias, J.J. Vea, y E. Rodrguez-Luna.
2007. Foraging Habits of Alouatta palliata mexicana in three forest
fragments. Folia Primatologica 78: 141-153.
Aureli F, C.M. Schaffner, C. Boesch, S.K. Bearder, J. Call, C.A. Chapman, R.C.
Connor, A. Di Fiore, R.I.M. Dunbar, S.P. Henzi, K.E. Holekamp, A.H.
Korstjens, R.H. Layton, P.C. Lee, J. Lehman, J.H. Manson, G. Ramos-
Fernandez, K.B. Strier, y C.P. van Schaik. 2008. Fission-fusion dynamics.
Current Anthropology 49: 627654.

104
Baldwin, J. D. y Baldwin, D. I. 1972. Population density and use of space in
howling monkeys (Alouatta villosa) in southwestern Panama. Primates 13:
371-379.
Barett, L., P. Henzi, y R. Dunbar. 2003. Primate cognition: From what now? to
what if? Trends in Cognitive Science 7: 494 -97.
Baumgarten, A. y G.B. Williamson. 2007. The distributions of howling monkeys
(Alouatta pigra and A. palliata) in southeastern Mexico and Central
America. Primates doi:10.1007/s10329-007-0049-y
Behie, A.M., Mary S.M. Pavelka y C.A. Chapman. 2010. Sources of variation in
fecal cortisol levels in Howler Monkeys in Belize. American Journal of
Primatology 71:17.
Bezanson, M., P.A. Garber, J. Rutherford, y A. Cleveland. 2002. Patterns of
subgrouping, social affiliation and social networks in Nicaraguan mantled
howler monkeys (Alouatta palliata). American Journal of Physical
Anthropology (Suppl.) 34: 44.
Bicca-Marques, J.C. 2003. How do howler monkeys cope with habitat
fragmentation? En: Primates in Fragments: Ecology and Conservation
(Marsh LK, ed.). New York, Kluwer Academic/Plenum Publishers.
Bonier, F., P.R. Martin, I.T. Moore, y J.C. Wingfield. 2009. Do baseline
glucocorticoids predict fitness? Trends in Ecology and Evolution 24: 634-
642.
Boyle, S.A., W.C. Loureno, L.R. da Silva, A.T. Smith. 2009. Home range
estimates vary with simple size and methods. Folia Primatologica 80: 33-42.
Bradshaw, D. 2003. Vertebrate ecophysiology. An introduction to its principles
and applications. Cambridge University Press.
Bramblett, C.A. 1984. El comportamiento de los primates. Fondo de Cultura
Econmica. Mxico, D.F.
Brand, P. y M.J. Thomas. 2005. Urban environmentalism. Global change and
the mediation of local conflict. Routledge, Great Britain.
Brenner, L., J. Arnegger y H.Job. 2008. Management of Nature-based tourism
in protected areas (The case of the Sian Kaan Biosphere Reserve, Mxico.
En: Ramos, A.D. y P.S.Jimenez (Eds). Tourism Development: Economics,
management and Strategy. Nova Science Publishers, Inc.
Briseo Garzn, Alejandra. 2007. Anlisis sobre los criterios de diseo y
evaluacin de programas de enriquecimiento ambiental en zoolgicos.
Tesis para obtener el ttulo de Mdica Veterinaria Zootecnista. Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM.
Broom D.K., y K.G. Johnson. (Eds.), 1993. Stress and animal welfare.
Chapman and Hall, London.
Brown Jr., K.S., y A.V.L. Freitas. 2002. Butterfly communities of urban forest
fragments in Campinas, Sao Paulo, Brazil: Structure, instability,
environmental correlates, and conservation. Journal of Insect Conservation
6: 217231.

105
Busch, D.S., y L.S. Hayward. 2009. Stress in a conservation context: A
discussion of glucocorticoid actionsand how levels change with
conservation-relevant variables. Biological Conservation 142: 28442853.
Cancino H., D. 2008. Situacin actual del mono aullador Alouatta palliata y
propuesta de manejo. Seminario El Zapotal, del 10 de mayo al 9 de agosto
2008.
Carlstead, K., y D. Shepherdson. 2000. Alleviating stress in zoo animals with
environmental enrichment. En: Moberg GP, Mench J.A. (Eds.) The biology
of animal stress: Basic principles and implications for animal welfare. USA:
CABI Publishing, 2000: 337-354.
Castaeda Rincn, J. 2006. Las reas naturales protegidas de Mxico: de su
origen precoz a su consolidacin tarda. Scripta Nova. Revista electrnica
de geografa y ciencias sociales. Universidad de Barcelona. Nmero
extraordinario dedicado al VIII Coloquio Internacional de Geocrtica (Actas
del Coloquio) ISSN: 1138-9788. 218 (13).
Cavigelli, S.A. 1999. Behavioural patterns associated with faecal cortisol levels
in free-ranging female ring-tailed lemurs, Lemur catta. Animal Behaviour 57:
935-944.
Chamove, A.S., G.R. Hosey y P. Schaetzel. 1988. Visitors excite primates in
zoos. Zoo Biology 7: 359-369.
Chapman, C.A. 1990. Ecological constraints on group size in three species of
Neotropical primates. Folia Primatologica 55:1-9.
Chapman, C.A. 1995. Primate seed dispersal: Coevolution and conservation
implications. Evolutionary Anthropology 4: 74- 82.
Chapman, C.A. y S.R. Balcomb. 1998. Population characteristics of howlers:
Ecological conditions or group history. International Journal of Primatology
19: 385-403.
Chapman, C.A. y L.J. Chapman. 2000a. Constraints on group size in red
colobus and red-tailed guenons: Examining the generality of the ecological
constraints model. International Journal of Primatology 21: 565-585.
Chapman, C.A. y L.J. Chapman. 2000b. Determinants of group size in primates:
The importance of travel costs. p. 24-42. En: Boinski, S. y P.A. Garber
(Eds.). On the move. How and why animals travel in groups. The University
of Chicago Press, Chicago and London.
Chapman, C.A. y C.A. Peres. 2001. Primate conservation in the new
millennium: The role of scientists. Evolutionary Anthropology 10: 16-33.
Chapman, C.A., L.J. Chapman, y T.R. Gillespie. 2002. Scale Issues in the
Study of Primate Foraging: Red Colobus of Kibale National Park. American
Journal of Physical Anthropology 117: 349363.
Chapman, C.A., R.W. Wrangham, y L.J. Chapman. 1995. Ecological constraints
on groups size: an analysis of spider monkey and chimpanzee subgroups.
Behavioral Ecology and Sociobiology 36: 59-70.

106
Chapman, C.A., T.R.Gillespie, y T.L. Goldberg. 2005. Primates and the ecology
of their infectious diseases: How will Anthropogenic change affect host-
parasite interactions? Evolutionary Anthropology 14: 134-144.
Chapman, C.A., T. Saj y T.V. Snaith. 2007. Temporal dynamics of nutrition,
parasitism and stress in colobus monkeys: implications for population
regulation and conservation. American Journal of Physical Anthropology
134: 240250.
Cheney D. y Seyfarth R. 1990. How monkeys see the world: Inside the mind of
another species. Chicago: University of Chicago Press.
Chivers, D.J. 1969. On the daily behaviour and spacing of howling monkey
groups. Folia Primatologica 10: 48102.
Clarke, M.R. y E.L. Zucker. 1994. Survey of the howling monkey population at
La Pacfica: A seven-year follow-up. International Journal of Primatology 15:
61-73.
Cowlishaw, G. y R. Dunbar. 2000. Primate conservation biology. The University
of Chicago Press. Chicago and London.
Crawley, M. J. 2007. The R Book. John Wiley & Sons Ltd. England.
Creel, S., J.E. Fox, A. Hardy, J. Sands, B. Garrott, y R.O. Peterson. 2002.
Snowmobile activity and glucocorticoid stress responses in wolves and elk.
Conservation Biology Vol. 16: 809-814.
Cristbal-Azkarate, J.R. P.A.D. Dias y J.J. Ve. 2004. Causes of intraspecific
aggression in Alouatta palliata mexicana: Evidence from injuries,
demography, and habitat. International Journal of Primatology 25: 939-953.
Cristbal-Azkarate, J., J.J. Ve, N. Asensio, E. Rodrguez-Luna. 2005.
Biogeographical and floristic predictors of the presence and abundance of
mantled howlers (Alouatta palliata mexicana) in rainforest fragments at Los
Tuxtlas, Mexico. American Journal of Primatology 67:209222.
Cristbal-Azkarate, J.,R. Chavira, L. Boeck, E. Rodrguez-Luna, y J.J. Ve.
2006. Testosterone levels of free ranging resident mantled howler monkeys
males in relation to the number and density of solitary males: A test of the
challenge hypothesis. Hormones and Behavior 49: 261-267.
Cristbal-Azkarate, J., R. Chavira, L. Boeck, E. Rodrguez-Luna, y J.J. Ve.
2007. Glucocorticoid levels in free ranging resident mantled howlers: A
study of coping strategies. American Journal of Primatology 69: 866-876.
Crockett C.M., y J.F. Eisenberg. 1987. Howlers: variation in group size and
demography. En: Smuts B.B., D.L. Cheney, R.M. Seyfarth, R.R.
Wrangham, T.T. Struhsaker, (Eds.). Primate societies. Chicago: Chicago
University Press.
Crockett, C.M. 1998. Conservation biology of the genus Alouatta. International
Cuarn, A.D. 1997. Conspecific agression and predation: Costs for solitary
mantled howler monkey. Folia Primatologica 68: 100-105.

107
Cuarn, A.D. 2005. Further role of zoos in conservation: Monitoring wildlife use
and the dilemma of receiving donated and confiscated animals. Zoo Biology
24: 115-124.
Cuarn, A.D., A. Shedden, E. Rodrguez-Luna, P.C. de Grammont y A. Link.
2008. Alouatta palliata ssp. mexicana. In: IUCN 2010. IUCN Red List of
Threatened Species. Version 2010.3. <www.iucnredlist.org>.
Downloaded on 08 September 2010.
De la Torre S., C.T. Snowdon, y M. Bejarano. 1999. Preliminary Study of the
Effects of Ecotourism and Human Traffic on the Howling Behavior of Red
Howler Monkeys, Alouatta seniculus, in Ecuadorian Amazonia. Neotropical
Primates 7: 84-86.
Dias, P.A.D. y E. Rodrguez-Luna. 2003. Estrategias conductuales entre los
machos de un grupo de Alouatta palliata mexicana (Isla Agaltepec,
Veracruz, Mxico) Neotropical Primates 11: 159-162.
Dias, P.A.D., y E. Rodrguez-Luna. 2005. Organizacin espacial y dominancia
social en machos Alouatta palliata en la Isla Agaltepec, Veracruz, Mxico.
Universidad y Ciencia. II: 4553.
Dias, P.A. y E. Rodrguez-Luna. 2006. Seasonal changes in male associative
behavior and subgrouping of Alouatta palliata on an island. International
Dias, P.A., E. Rodrguez-Luna, y D. Canales E. 2008. The functions of the
Greeting ceremony among male mantled howlers (Alouatta palliata) on
Agaltapec Island, Mexico. American Journal of Primatology 70:621-628.
Dias, L.G., y K.B. Strier. 2003. Effects on groups size on ranging patterns in
Brachyteles arachnoids hypoxanthus. International Journal of Primatology
Vol. 24: 209-221.
Di Fiore, A. 2003. Ranging behavior and foraging ecology of lowland woolly
monkeys (Lagothrix lagotricha poeppigii) in Yasun National Park, Ecuador.
American Journal of Primatology 59: 4766
Dobson, H., y R.F. Smith. 2000. What is stress, and how does it affect
reproduction? Animal Reproduction Science 60: 743-752.
Dunbar, R.I.M. 1996. Determinants of group size in primates: A General model.
p. 240-249. En: Runciman, W:G., Maynard J.S., y Dunbar, R.I.M. (Eds.).
Evolution of social behavior patterns. The British Academy of Oxford,
University Press.
Dunn, Jacob Charles, 2009, La estrategia de forrajeo de Alouatta palliata.
Variaciones en la dieta y conducta alimenticia asociadas a la disponibilidad
de alimentos (tamao de hbitat y estacionalidad), y los efectos sobre su
salud fisiolgica. Tesis para la obtencin del grado de Doctor. Universitat
de Barcelona. Barcelona, Diciembre 2009.
Dunn, J.C., J. Cristbal-Azkarate, y J. Vea. 2009. Differences in diet and activity
pattern between two groups of Alouatta palliata associated with the
availability of big trees and fruit of top food taxa. American Journal of
Primatology 71: 654-662.

108
Dunn, J.C., J. Cristbal-Azkarate y J. J. Vea. 2010. Seasonal variations in the
diet and feeding effort of two groups of howlers in different sized forest
fragments. International Journal of Primatology 31:887903
Eckstein, R.G., OBrien, T.F., Rongstad, O.J., Bollinger, J.G. 1979. Snowmobile
effects on movements of white-tailed deer: a case-study. Environmental
Conservation 6: 4551.
Elsasser T.H., K.C. Klasing, N, Filipov, y F. Thompson. 2000. The metabolic
consequences of stress: targets for stress and priorities of nutrient use. En:
Moberg G.P., J.A. Mench (Eds.). The biology of animal stress: Basic
principles and implications for animal welfare. USA: CABI Publishing.
Embury, A. 1992. Gorilla rain forest at Melbourne zoo. In: International Zoo
Yearbook. Vol. 31. London Zoological Society of London.
Environmental Systems Research Institute, Inc, Arc View Spatial Analyst,
Geographic Information System, Redlands, CA. EUA.
Estrada, A. 1989. Comportamiento animal. El caso de los Primates. Fondo de
Cultura Econmica, Mxico, D.F.
Estrada, A. y R. Coates-Estrada. 1988
Estrada, A. y R. Coates-Estrada. 1996. Tropical rain forest fragmentation and
wild populations of primates at Los Tuxtlas, Mxico. International Journal of
Estrada, A., A. Anzures D, y R. Coates-Estrada. 1999. Tropical rain Forest
fragmentation, Howler monkeys (Alouatta palliata), and dung beetles at Los
Tuxtlas, Mexico. American Journal of Primatology 48: 253-262.
Estrada, A., J. Saenz, C. Harvey, E. Naranjo, D. Muoz, y M. Rosales-Meda.
2006. Primates in agroecosystems: Conservation value of some agricultural
practices in Mesoamerican landscapes. En. Estrada, A., P.A. Garber,
M.S.M. Pavelka y L. Luecke (Eds.). New perspectives in the study of
mesoamerican primates. Distribution, ecology, behavior and conservation.
Springer Science + Business Media, Inc. USA.
Fedigan, L.M. y K. Jack. 2001. Neotropical primates in a regenerating Costa
Rican dry forest: A comparison of howler and capuchin population patterns.
International Journal of Primatology 22: 689-713.
Fedigan, L.M., L.M. Rose y R. Morera A. 1998. Growth of mantled howler
groups in a regenerating Costa Rican dry forest. International Journal of
Fernndez Moreno, Y. 2002. reas naturales en ciudades y su conservacin: El
caso de la avifauna de El Zapotal, Tuxtla Gutirrez, Chiapas. Tesis de
Maestra en Ciencias (Recursos Naturales y Desarrollo Rural). El Colegio
de la Frontera Sur.
Fernndez Moreno, Y. 2010. Percepciones ambientales sobre una Reserva
Ecolgica Urbana, El Zapotal, Tuxtla Gutirrez, Chiapas. Tesis para optar
el grado de Doctora en Ciencias en Ecologa y Desarrollo Sustentable. El
Colegio de la Frontera Sur.

109
Feeley, K. 2005. The role of clumped defecation in the spatial distribution of soil
nutients and the availability of nutrients for plant uptake. Journal of Tropical
Ecology 21: 99-102.
Fleagle, J. G. 1999. Primate adaptation and evolution. 2 Edicin. Academic
Press. New York.
Foerster, S y S. L. Monfort. 2010. Fecal glucocorticoids as indicators of
metabolic stress in female Sykes' monkeys (Cercopithecus mitis
albogularis). Hormones and Behavior 58: 685697
Frankham, R., J.D. Ballou, y D.A. Briscoe. 2003. Introduction to Conservation
Genetics. Cambridge University Press. UK.
Freddy, D.J., W.M. Bronaugh, M.C. Fowler, 1986. Responses of mule deer to
disturbance by persons afoot and snowmobiles. Wildlife Society Bulletin 14:
63-68.
Galetti, M., e I. Sazima. 2006. Impact of feral dogs in an urban Atlantic forest
fragment in southeastern Brazil. Natureza & Conservao 4: 146-151.
Garber, P.A y P. Jelinek. 2006. Travel patterns and spatial mapping in
Nicaraguan mantled howler monkeys (Alouatta palliata). En: Estrada, A., P.
A. Garber, M.S.M. Pavelka and L. Luecke. New Perspectives in the Study
of Mesoamerican Primates Distribution, Ecology, Behavior, and
Conservation. Springer Science + Business Media, Inc. USA.
Garber, P.A., A. Estrada, y M.S.M. Pavelka. 2006. New Perspectives in the
Study of Mesoamerican Primates: Concluding Comments and Conservation
Priorities. En: Estrada, A., P. A. Garber, M.S.M. Pavelka and L. Luecke.
New Perspectives in the Study of Mesoamerican Primates Distribution,
Ecology, Behavior, and Conservation. Springer Science + Business Media,
Inc. USA.
Garca del Valle, Y., Estrada A., Espinoza, E., Lorenzo, C., Naranjo, E. 2005.
Gentica de poblaciones de monos aulladores (Alouatta pigra) en hbitat
continuo y fragmentado en la selva Lacandona, Mxico: un estudio
preliminar. Universidad y Ciencia ii:5560.
Garca-Ordua, F., Canales-Espinosa, D., Rodrguez-Luna, E. y Silva-Lpez,
G. 1987. Translocation program for the howler monkey (Alouatta palliata): A
report. American Journal of Primatology 12: 363364.
Gaulin, S.J.C., D.H. Knight y C.K. Gaulin. 1980. Local variance in Alouatta
group size and food availability on Barro Colorado Island. Biotropica 12:
137-143.
George, S. L. y K. R. Crooks. 2006. Recreation and large mammal activity in an
urban nature reserve. Biological Conservation 133: 107-117.
Gesquiere, L.R., M. Khan, L. Shek, T.L. Wango, E.O. Wango, S.C. Alberts, y J.
Altmann. 2008. Coping with a challenging environment: effects of seasonal
variability and reproductive status on glucocorticoid concentrations of
female baboons (Papio cynocephalus). Hormones and Behavior 54: 410
418.

110
Gillespie, T.R. y C.A. Chapman. 2001. Determinants of group size in the red
colobus monkey (Procolobus badius): an evaluation of the generality of the
ecological-constraints model. Behavioral Ecology Sociobiology 50: 329-338.
Gippoliti, S. 2006. Applied primatology in zoos: History and prospects in the
field of wildlife conservation, public awareness and animal welfare. Primate
report. 73: 57-71.
Glander, K.E. 1975. Habitat description and resource utilization: a preliminary
report on mantled howling monkey ecology. En: Socioecology and
Psychology of Primates (Tuttle, R.H. Ed.). The Hague, Mouton.
Glander, K. E., L.M. Fedigan, L. Fedigan. y C. Chapman. 1991. Field methods
for capture and measurement of three monkey species in Costa Rica. Folia
Primatologica 57: 70-82.
Glander, K. E., 1992. Dispersal patterns in Costa Rican mantled howling
monkeys. International Journal of Primatology 13: 415426.
Glatston, A.R., E. Geilvoet-Soeteman, E. Hora-Pecek y J.A.R.A.M. van Hooff.
1984. The influence of the zoo environment on social behaviour of groups
of cotton-topped tamarins, Saguinus oedipus oedipus. Zoo Biology 3: 241-
253.
Goldsmith, S. Z., y L. Winkler. 1999. Shifting social dynamics in a group of
mantled howler monkeys (A. palliata) on the island of Ometepe, Nicaragua.
American Journal of Physical Anthropology (Suppl.) 28: 137.
Goodenough J. Learning. In: Goodenough J, McGuire B, Wallace RA.
Perspectives on Animal Behavior, 2
nd
USA: John Wiley & Sons, Inc, 2001.
Gotelli N.J. y A.M. Ellison. 2004. A primer of Ecological Statistics. Sinauer
Associates, Inc. Publishers Sunderland, Massachusetts U.S.A.
Grossberg, R., A. Treves, y L. Naughton-Treves. 2003. The incidental
ecotourist: measuring visitor impacts on endangered howler monkeys at a
Belizean archaeological site. Environmental Conservation 30: 40-51.
Guyton, A.C., y J.E., Hall. 1997. Fisiologa Mdica. 9a ed. Mxico:
Interamericana McGraw-Hill.
Hancocks, D. 2001. A different nature. The paradoxical world of zoos and their
uncertain future. University or California Press. Berkeley, Los Angeles and
London.
Hemsworth, P.H. y J.L. Barnett. 2000. Human-Animal interactions and animal
stress. En: Moberg, G.P. and J.A. Mench. The biology of animal stress.
Basic principles and implications for Animal Welfare. CAB International,
U.K.
Henzi, S.P., J.E. Lycett y S.E. Piper. 1997. Fission and troop size in a mountain
baboon population. Animal Behaviour 53: 525-535.
Hill, R. W., G.A. Wyse, y M. Anderson. 2004. Animal Physiology. Sinauer
Associates, Inc. Publishers Sunderland, Massachusetts, U.S.A.770 p.
Horwich, R. H. 1998. Effective solutions for howler conservation. International

111
Hosey, G.R. y P.L. Druck. 1987. The influence of zoo visitors on the behaviour
of captive primates. Applied Animal Behaviour Science 18: 19-29.
Hunt, K.E. y S.K. Wasser. 2003. Effect of long-term preservation methods on
fecal glucocorticoid concentrations of Grizzly bear and African elephant.
Physiological and Biochemical Zoology. 76: 918-928.
Ibarra-Manriquez, G. y T.L., Wendt. 1992. Del gnero Ficus, subgnero
Pharmacocycea (Moraceae) en Veracruz. Boletn de la Sociedad Botnica
de Mxico. 52: 3-29.
Isbell, L.A. 1991. Contest and scramble competition: Patterns of female
aggression and ranging behavior among primates. Behavioral Ecology 2:
143155.
IUDZG/CBSG (IUCN/SSC), 1993. Executive Summary, The World Zoo
Conservation Strategy; The Role of the Zoos and Aquaria of the World in
Global Conservation. Chicago Zoological Society, U.S.A.
James, R.A., P.L. Leberg, J.M. Quattro, R.C. Vrijenhoek. 1997. Genetic
diversity in black howler monkeys (Alouatta pigra) from Belize. American
Journal of Physical Anthropology 102:329-336.
Janson, C.H. y M.L. Goldsmith. 1994. Predicting group size in primates:
foraging costs and predation risks. Behavioral Ecology 6: 326-336.
Jones, C.B. 2006. Exploring the utility of van Schaiks model of male coalitions
for female mantled howler monkeys (Alouatta palliata). Laboratory Primate
Newsletter. 45:46.
Juan S, A. Estrada, y Coates-Estrada R. 2000. Contrastes y similitudes en el
uso de recursos y patrn diarios de actividades en tropas de monos
aulladores (Alouatta palliata) en fragmentos de selva en Los Tuxtlas,
Mxico. Neotropical Primates 8:131135.
Kappeler, Peter M. y C.P. van Schaik. 2002. Evolution of Primate Social
Systems. International Journal of Primatology 23: 707-740.
Kattesh H.G., E.T. Kornegay, J.W. Knight, F.G. Gwazdauskas, H.T. Thomas, y
D.R. Notter. 1980. Glucocorticoid concentrations, corticosteroid binding
protein characteristics and reproduction performance of sows and gilts
subjected to applied stress during gestation. Journal of Animal Science 50:
897-905.
Kie, J.G., J.A. Baldwin y C. J. Evans. 1998. Calhome, Home range analysis
program, Users manual. U.S. Forest Service and California Department of
Fish and Game. Fresno, California.
Knight R.L. y D.N. Cole. 1995. Wildlife Responses to recreationists. En: Knight
R.L. y K.J. Gutzwiller (Eds.). Wildlife and Recreationists. Coextistence
through management and research. Island Press. USA.
Knight, R.L., Gutzwiller, K.J. (Eds.), 1995. Wildlife and Recreationists:
Coexistence Through Management and Research. Island Press,
Washington, DC.
Klug, W., y M. Cummings. 2000. Concepts of Genetics, Prentice-Hall, Upper
Saddle River, NJ.

112
Kowalewski, M.M., J.S. Salzer, J.C. Deutsch, M. Rao, M.S. Kuhlenschmidt, y
T.R. Gillespie. 2011. Black and Gold Howler Monkeys (Alouatta caraya) as
sentinels of ecosystem health: Patterns of zoonotic protozoa infection
relative to degree of human-primate contact. American Journal of
Laurenson M.K. 1993. Early maternal behavior of wild cheetahs: Implications for
captive husbandry. Zoo Biology 12: 31-43.
Leighton, M. y D.R. Leighton. 1982. The relationship of size of feeding
aggregate to size of food patch: howler monkeys (Alouatta palliata) feeding
in Trichilia cipo fruit trees on Barro Colorado Island. Biotropica 14: 81-90.
Luckett, J., E. Danforth, K. Linsenbardt y J. Pruetz. 2004. Planted trees as
corridors for primates at El Zota Biological Field Station, Costa Rica.
Neotropical Primates 12: 143-146.
MacArthur, R.A., V. Geist, R.H. Johnston, 1982. Cardiac and behavioral
responses of mountain sheep to human disturbance. Journal of Wildlife
Management 46: 351-358.
Maier, R. 2001 Comportamiento Animal. Un enfoque evolutivo y ecolgico.
McGraw-Hill/Interamericana de Espaa, S.A.U.
Malgrem L.A., Brush A.H. 1978. Isoenzymes and plasma proteins in eight
groups of golden mantled howling monkeys (Allouatta palliata). En:
Chivers D.J., Joysey K.A., (Eds.). Recent advances in primatology. New
York: New York Academic Press.
Mandujano, S, L.A. Escobedo-Morales. 2008. Population viability analysis of
howler monkeys (Alouatta palliata mexicana) in a highly fragmented
landscape in Los Tuxtlas, Mexico. Tropical Conservation Science 1:43-62.
Martnez-Mota, R., C. Valdespino, M.A. Snchez-Ramos y J.C. Serio-Silva.
2007. Effects of forest fragmentation on the physiological stress response of
black howler monkeys. Animal Conservation 10: 374-379.
Matteri, R.L., J.A. Carroll, y C.J. Dyer. 2000. Neuroendocrine responses to
stress. En: Moberg, G.P. and J.A. Mench. The biology of animal stress.
Basic principles and implications for Animal Welfare. P. 1-21. CAB
International, U.K.
Mandujano, S. y Escobedo-Morales, L. A. 2008. Population viability analysis of
howler monkey (Alouatta palliata mexicana) in a highly fragmented
landscape in Los Tuxtlas, Mexico. Tropical Conservation Science 1:43-62.
Mendes Pontes, A.R. y M.L. Soares. 2005. Sleeping sites of common
marmosets (Callithrix jacchus) in defaunated urban forest fragments: a
strategy to maximize food intake. Journal of Zoology 266, 5563.
Mendoza, S.P., J.P. Capitanio, y W.A. Mason. 2000. Chronic social stress:
Studies in non-human primates. En: Moberg, G.P. and J.A. Mench. The
biology of animal stress. Basic principles and implications for Animal
Welfare. CAB International, U.K.
Miller, S.G., R.L. Knight, C.K. Miller, 2001. Wildlife responses to pedestrians
and dogs. Wildlife Society Bulletin 29: 124-132.

113
Millspaugh, J.J., R.J. Woods, K.E. Hunt, K.J. Raedeke, G.C. Brundige, B.E.
Washburn, y S.K. Wasser, 2001. Fecal glucocorticoid assays and the
physiological stress response in elk. Wildlife Society Bulletin 29: 899907.
Milton, K. 1980. The foraging strategy of howler monkeys. A study in Primate
economics. Columbia University Press, New York.
Milton, K. 1982. Dietary quality and demographic regulation in a howler monkey
population. En: The ecology of a tropical forest: Seasonal rhythms and long-
Term Changes (Leigh, E.G. Jr, A.S. Rand, D.M. Windsor, Eds.).
Washington, Smithsonian Institution Press.
Milton, K. 1998. Physiological ecology of howler (Alouatta): Energetic and
digestive considerations and comparison with the Colobinae.
Milton, K., J.F. Lozier, y E.A. Lacey. 2009. Genetic structure of an isolated
population of mantled howler monkeys (Alouatta palliata) on Barro Colorado
Island, Panama. Conservation Genetics 10: 347-358.
Milton, K. 2000. Quo Vadis? Tactics of food search and group movement in
primates and other animals. En: S. Boinski y P.A. Garber (Eds.), On the
move. How and why animals travel in groups. Chicago, London: University
of Chicago Press.
Moberg, G.P. (Editor), Animal Stress. USA: American Physiological Society.
Moberg G.P. 2000. Biological response to stress: implication for animal welfare.
In: Moberg GP, Mench J.A., editors. The biology of animal stress: Basic
principles and implications for animal welfare. USA: CABI Publishing.
Moreno Ramrez, Y., y Lira Meza, K. 2006. Seguimiento de las tropas de
Alouatta palliata en libertad circunscrita en el Parque Ecolgico El
Zapotal. Memoria de residencia profesional, que para acreditar el noveno
semestre de la carrera de Licenciatura en Biologa. Instituto Tecnolgico de
la cuenca del Papaloapan. Oaxaca.
Muller, M.N. y R. W. Wrangham. 2004. Dominance, cortisol and stress in wild
chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii). Behavioral Ecology and
Sociobiology 55:332-340.
Nelson, R.J. 2000. An introduction to behavioural endocrinology. Sunderland,
Massachusetts, Sinauer Associated, Inc. USA.
NRC (National Research Council). 1981. Techniques for the study of primate
population ecology. National Academy Press. Washington, D.C.
Neville M.K; F. Glander; F. Braza y A.B. Rylands. 1988. The howling monkeys,
genus Alouatta. En: R. Mittermeier, A.B. Rylands; A. Coimbra-Filho y
G.B.A. Fonseca (Eds.) Ecology and Behavior of Neotropical Primates.
World Wildlife Fund, U.S.A.
Neves A.M.S., y A. B., Rylands. 1991. Diet of a group of howling monkeys,
Alouatta seniculus , in an isolated forest patch in Central Amazonia. In A
Primatologia no Brasil 3 (Rylands AB, Bernades AT, eds.). Belo Horizonte,
Fundao Biodiversitas para a Conservao da Diversidade Biolgica.
Nishida, T., y M. Hiraiwa-Hasegawa. 1987. Chimpanzees and bonobos:
Cooperative relationships among males. En: Smuts, B. B., Cheney, D. L.,

114
Seyfarth, R. M., Wrangham, R.W., and Struhsaker, T. T. (eds.), Primate
Societies, University of Chicago Press, Chicago.
OBrien, S. 1994. A role for molecular genetics in biological conservation.
Proceedings of the National Academy of Sciences 91: 57485755.
Oklander, L.I., M.M. Kowalewski, G.E. Zunino, y D. Corach. 2006. Genetic
consequences of habitat fragmentation in Alouatta caraya. International
Journal of Primatology 27:334.
Owen, M. A., R. R. Swaisgood, N. M. Czekala, K.Steinman, y D. G. Lindburg.
2004. Monitoring stress in captive giant pandas (Ailuropoda melanoleuca):
Behavioral and hormonal responses to ambient noise. Zoo Biology 23:147-
164.
Palacios E., E. 2000. Vegetacin y flora del Parque Ecolgico y Recreativo El
Zapotal, Tuxtla Gutirrez, Chiapas., Tesis de Licenciatura en Biologa,
Universidad Veracruzana.
Palme, R. 2005. Measuring fecal steroids. Guidelines for practical application.
New York Academmy of Sciences 1046: 75-80.
Papouchis, C.M., F.J. Singer, W.B. Sloan. 2001. Responses of desert bighorn
sheep to increased human recreation. Journal of Wildlife Management 65:
573-582.
Pickett, T.A.S., T.V. Parker, P.L. Fiedler. 1992. The new paradigm in ecology:
Implications for conservation biology above the species level. En: Peggy,
L.F., K.J. Subodh. Conservation Biology: The theory and practice of nature
conservation, preservation and management. Champon y Hall, New York y
Londres.
Pope, T.R. 1992. The influence of dispersal patterns and mating system on
genetic differentiation within and between populations of the red howler
monkey (Alouatta seniculus).Evolution 46:1112-1128.
Printes, R.C., G. Buss, M.M. de A. Jardim, M. de S. Fialho, S. da S. Dornelles,
M. Perotto, L.F.G. Brutto, E. Girardi, L. Jersusalinsky, M.V.A. Liesenfeld,
L.X. Lokschin y H.P. Romanowski. 2010. The urban monkeys program: A
surfey of Alouatta clamitans in the South of Porto Alegre and its influence
on land use policy between 1997 and 2007. Primate Conservation 25: 1-9.
Pottinger, T.G., A.D. Pickering y M.A. Hurley. 1992. Consistency in the stress
response of individuals of two strains of rainbow trout, Onchorhynchus
mykiss. Aquaculture 103: 275-289.
R version 2.9.2 (2009-08-24) Copyright (C) 2009 The R Foundation for
Statistical Computing ISBN 3-900051-07-0
Rangel Negrin, Ariadna. 2003. Niveles de cortisol fecal en Ateles geoffroyi
yucatanensis en diferentes tipos de hbitat de la pennsula de Yucatn,
Mxico. Tesis para obtener el grado de Biloga. Universidad Nacional
Autnoma de Mxico. Facultad de ciencias.
Rangel-Negrn, A., J.L. Alfaro, R.A. Valdez, M.C. Romano y J.C. Serio-Silva
2009. Stress in Yucatan spider monkeys: effects of environmental
conditions on fecal cortisol levels in wild and captive populations. Animal
Conservation 12: 496-502.

115
Reeder, D. y K.M. Kramer. 2005. Stress in free-ranging mammals: Integrating
physiology, ecology, and natural history. Journal of Mammalogy 86: 225-
235.
Ramos-Fernndez, G., L.G. Vick, F. Aureli, C. Schaffner y D.M. Taub. 2003.
Behavioral Ecology and Conservation Status of Spider Monkeys in the
Otoch Maax Yetel Kooh Protected Area. Neotropical Primates 11: 155-158.
Reid, F. 1997. A field guide to the mammals of Central America and Southeast
Mexico. Oxford University Press, Inc. New York, U.S.A.
Richard W. Hill, G. A. Wyse, y M. Anderson. 2004. Animal Physiology. Sinauer
Associates, Inc. Publishers Sunderland, Massachusetts, U.S.A.
Robinson, M.H. 1988. Bioscience education through bioparks. Bioscience 38:
6304.
Robinson, M.H. 1992. Global change, the future of biodiversity and the future of
zoos. Biotropica 24: 34552.
Rodrguez-Luna, E. y L. Corts-Ortiz. 1994. Translocacin y seguimiento de un
grupo de monos Alouatta palliata liberados en una isla (1988-1994).
Neotropical primates 2: 1-5.
Rodrguez-Luna, E., J.E. Fa, F. Garca-Ordua, G. Silva-Lpez y D. Canales-
Espinosa. 1987. Primate conservation in Mexico. Primate Conservation, 8:
114-118.
Rodrguez-Luna, E., F. Garcia-Ordua y D. Canales-Espinosa. 1993.
Translocacin del mono aullador Alouatta palliata: una alternativa
conservacionista. En: Estudios primatolgicos en Mxico, Vol. 1., Estrada,
A, E. Rodrguez-Luna, R. Lpez-Wilchis y R. Coates-Estrada (Eds.).
Universidad Veracruzana, Xalapa, Mxico.
Rodrguez-Luna, E., L.E. Domnguez-Domnguez, J.E. Morales-Mvil, y M.
Martnez-Morales, 2003. Foraging strategy changes in a Alouatta palliata
mexicana troop released on an island. En: Primates in Fragments: Ecology
and Conservation (Marsh LK, Ed.). New York, Kluwer Academic/Plenum
Publishers.
Rodrguez-Luna, E., Solrzano-Garca, B., Shedden, A., Rangel-Negrn, A.,
Dias, P.A.D., Cristbal-Azkarate, J., Corts-Ortiz, L., Dunn, J.C., Domingo-
Balcells, C., Snchez, S., Vea-Bar, J., Cornejo, J. 2009. Taller de
Conservacin, Anlisis y manejo planificado para los primates mexicanos,
2006. Universidad Veracruzana. CBSG/UICN.
Romano, M. C., A.Z. Rodas, R.A. Valdez, S.E. Hernndez, F. Galindo, D.
Canales, y D.M. Brousset. 2010. Stress in Wildlife Species: Noninvasive
Monitoring of Glucocorticoids. Neuroimmunomodulation 17: 209212.
Romero, L.M., 2004. Physiological stress in ecology: lessons from biomedical
research. Trends in Ecology and Evolution 19: 249255.
Rushen, J. 2000. Some issues in the interpretation of behavioural responses to
stress En: Moberg, G.P. and J.A. Mench. The biology of animal stress.
Basic principles and implications for Animal Welfare. CAB International,
U.K.

116
Salazar, C.C. 2000. La relacin poblacin-recursos en la periferia urbana. Una
experiencia terico-metodolgica. Estudios demogrficos y urbano 15: 641-
665.
Sapolsky, R.M. 1986. Endocrine and behavioral correlates of drought in wild
olive baboons (Papio anubis). American Journal of Primatology 11:217-227.
Sapolsky, R.M., 1993. Endocrinology alfresco: pyschoendocrine studies of wild
baboons. Recent Progress in Hormone Research 48, 437468.
Serio-Silva, J.C., V. Rico-Gray., L.T. Hernndez- Salazar y R. Espinoza-
Gmez. 2002. The role of Ficus (Moraceae) in the diet and nutrition of a
troop of Mexican howler monkeys, Alouatta palliata mexicana, released on
an island in southern Veracruz, Mxico. Journal of Tropical Ecology 18:
913-925.
Serio-Silva, J.C., N.E. Corona Callejas, G. Pozo Montuy, Y.M. Bonilla Snchez,
L.M. Garca Feria, F. Vidal Garca, F. Espinosa Gmez, y R. Kyes. 2009.
Saraguatos. Voces de la selva. Secretara de Educacin de Veracruz.
Xalapa, Mxico.
Silver, S. C., L.E.T. Ostro, C.P. Yeager, y R. Horwich. 1998. Feeding Ecology
of the Black Howler Monkey (Alouatta pigra) in Northern Belize. American
Journal of Primatology 45: 263279.
Silver S.C., y L.K. Marsh. 2003. Dietary flexibility, behavioral plasticity, and
survival in fragments: lessons from translocated howlers. En: Primates in
Fragments: Ecology and Conservation (Marsh LK, ed.). New York, Kluwer
Academic/Plenum Publishers.
Smith, T.S., S. Herrero y T.D. DeBruyn. 2005. Alaskan brown bears, humans,
and habituation. Ursus, 16:1-10.
Smuts, B.B, D.L. Cheney, R.M. Seyfarth, R.W. Wrangham y T.T. Struhsaker.
1987. Primate Societies. Chicago: University of Chicago Press.
Snaith, T.V. y C.A. Chapman. 2005. Towards an ecological solution to the
folivore paradox: patch depletion as an indicator of within-group scramble
competition in red colobus monkeys (Piliocolobus tephrosceles). Behavioral
Ecology & Sociobiology 59: 185190
Snaith, T.V. y C.A. Chapman. 2007. Primate group size and interpreting
socioecological models: Do folivores really play by different rules?
Evolutionary Anthropology 16: 94-106.
Snaith, T.V. y C.A. Chapman. 2008. Red Colobus monkeys display alternative
behavioral responses to the costs of scramble competition. Behavioral
Ecology 1289-1296.
Stevenson, P. R.,M.J. Quiones y J.A. Ahumada. 1998. Effects of fruit patch
availability on feeding subgroup size and spacing patterns in four primate
species at Tinigua National Park, Colombia. International Journal of
Primatology 19: 313324.
Stoner, K.E. 1996. Habitat selection and seasonal patterns of activity and
foraging of mantled howling monkeys (Alouatta palliate) in northeastern
Costa Rica. International Journal of Primatology 17: 1-30.

117
Stratakis, C.A. y G.P. Chrousos. 1995. The stress system: Neuroendocrinology
and pathophysiology of the stress system. Annals New York Academy of
Sciences 1-18.
Strier, K. B., 1992. Atelinae adaptations: Behavioral strategies and ecological
constraints. American.Journal of Physical Anthropology 88: 515524.
Symington, M. 1988. Demography, ranging patterns and activity budgets of
black spider monkeys (Atelespaniscus chamek) in the Manu National Park,
Peru. American Journal of Primatology 15: 45-67.
Symington, M. 1990. Fission-fusion social organization in Ateles and Pan.
International Journal of Primatology 11: 4761.
Taylor, A.R., y R.L. Knight. 2003. Wildlife responses to recreation and
associated visitor perceptions. Ecological Applications 13: 951-963.
Tennessen T., 1989. Coping with confinement-features of the envionment that
influence animal.s ability to adapt. Applied Animal Behaviour Science 22:
139-149.
Terborgh, J. 1983. Five New World primates: A study in comparative ecology.
Princeton University Press.
Terborgh, J. y C.H. Janson. 1986. The Socioecology of Primate groups. Annual
Review of Ecology and Systematics 17: 111-136.
Toates, F. 2000. Multiple factors controlling behavious: Implications for stress
and welfare. En: Moberg, G.P. and J.A. Mench. The biology of animal
stress. Basic principles and implications for Animal Welfare. P. 1-21. CAB
International, U.K.
Touma, C. y R. Palme. 2005. Measuring fecal glucocorticoid metabolites in
mammals and birds: The importance of validation. Annals New York
Academy of Sciences. 1046: 54-74.
Trevelin, L.C., M. Port-Carvalho, M. Silveira, y E. Morell. 2007. Abundance,
habitat use and diet of Callicebus nigrifrons Spix (Primates, Pitheciidae) in
Cantareira State Park, So Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 24:
1071-1077.
Treves, A. 2001. Reproductive consequences of variation in the composition of
howler monkey (Alouatta spp.) groups. Behavioral Ecology and
Sociobiology 50: 6171.
Treves, A., y K. Brandon. 2005. Tourism impacts on the behavior of black
howler monkeys (Alouatta pigra) at Lamanai, Belize. In Commensalism and
Conflict: The primate-human Interface. (ed. J. Paterson & J. Wallis).
American Society of Primatology, Norman, OK.
Uriely, N. 2005. The tourist experience. Conceptual Developments. Annals of
Tourism Research 32: 199-216.
UNESCO (United Nations Educational, Scientific and Cultural Organization).
International Co-ordinating Council of the Man and the Biosphere (MAB)
Programme. Eighteenth session. 2004. Urban Biosphere Reserves in the
context of the Statutory Framework and the Seville Strategy for the World
Network of Biosphere Reserves. UNESCO Headquarters, Paris.

118
Vaughan, D. 2000. Tourism and Biodiversity: A convergence of interests?
International Affairs 76: 283-297.
van Belle, S., y A. Estrada. 2006. Demographic features of Alouatta pigra
populations in extensive and fragmented forests. En: Estrada, A., Garber,
P.A., Pavelka, M.S.M., Leucke, L.G. (Eds.), New Perspectives in the Study
of Mesoamerican Primates: Distribution, Ecology, Behavior, and
Conservation. Springer Science + Business Media Inc. USA.
van Hooff, J.A.R.A.M. y C.P. van Schaik. 1992. Cooperation in competition: The
ecology of primate bonds. En: Harcourt A.H., y F.B.M. de Waal (Eds.)
Coalitions and alliances in humans and other animals. Oxford University
Press, Oxford.
Wasser, P. 1977. Feeding, ranging and group size in the mangabey,
Cercocebus albigena. En: T. H. Clutton-Brock. (Ed.). Primate Ecology:
studies of feeding and ranging behavior of lemurs, monkeys and apes. P:
183-222. Academic Press, London.
Wasser, S. K., K.E. Hunt., J.L. Brown., K. Cooper., C.M. Crockett., U. Bechert.,
J.J. Millspaugh., S. Larson., y S.L. Monfort. 2000. A generalized fecal
glucocorticoid assay for use in a diverse array of nondomestic Mammalian
and Avian species. General and Comparative Endocrinology 120: 260-275.
Westin, Jessica Lynn. 2007. Effects of tourism on the behavior and health of red
howler monkeys (Alouatta seniculus) in Suriname. Dissertation submitted in
partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor of Philosophy
(Anthropology) in the University of Michigan.
Whitehead J.M. 1987. Vocally mediated reciprocity between neighbouring
groups of mantled howling monkeys, Alouatta palliata palliata. Animal
Behavior 35: 1615 - 1627
Winkler, L.A. 2000. Patterns of fission-fusion social organization in the mantled
howling monkey (Alouatta palliata) in Nicaragua. American Journal of
Physical Anthropology (Suppl.) 30: 324325.
Winkler, L.A., E. Janney, G. Peter, R. Sohn, y J. Croskey. 2002. A comparison
of fission-fusion grouping patterns in two communities of mantled howling
monkeys (Alouatta palliata). American Journal of Physical Anthropology
Suppl. 34: 167.
Winkler, L.A., X. Zhang, R. Ferrell, R. Wagner, J. Dahl, G. Peter, y R. Sohn.
2004. Geographic microsatellite variability in Central American Howling
Monkeys. International Journal of Primatology 25: 197-210.
Wolfle, T.L. 2000. Understanding the role of stress in animal welfare: Practical
considerations. En: Moberg, G.P. y J.A. Mench. The biology of animal
stress. Basic principles and implications for Animal Welfare. CAB
International, U.K.
Wrangham, R.W., J.L. Gittleman, y C.A. Chapman. 1993. Constraints on group
size in primates and carnivores: population density and day-range as
assays of exploitation competition. Behavioral Ecology and Sociobiology 32:
199-209.

119
Ziegler, T. E. y D.J. Wittwer. 2005. Fecal steroid research in the field and
laboratory: improved methods for storage, transport, processing, and
analysis. American Journal of Primatology 67: 159-174.
Zuberbler, K. y K. Janmaat. 2010. Foraging cognition in nonhuman primates.
En: Platt, M.L. y A.A. Ghazanfar (Eds.). Primate Neuroethology. Oxford
University Press.

120
10. ANEXOS
Anexo 1. Estructura poblacional histrica de monos aulladores Alouatta
palliata mexicana en el Centro Ecolgico El Zapotal, Chiapas.
Ao Grupo
Tamao de
grupo MA HA Inm
Tasas vitales
Tasa sexual
(HA:MA) Tasa Inm:HA
1982
1
Fundador 4 1 3 0 3 2.50
1983
2
Fundador 7 1 3 3 3 1
1986
3
Fundador 8 1 2 5 2 2.50
1991
4
Fundador 10 3 3 4 1 1.33

2003
5
E 14 3 5 6 1.67 1.2
2003
5
O 41 12 16 13 1.33 0.81
2003
5
Satlite 4 2 2 0 1 0

2003
5
Total 59 17 23 19 1.35 0.83

2006
6
E 22 6 8 8 1.33 1.00
2006
6
O 47 12 20 15 1.67 0.75
2006 Total 69 18 28 23 1.56 0.82

2008
E (tamao
mximo)
34 15 9 10 0.6 1.11
2008
O (tamao
mximo)
43 11 17 15 1.55 0.88
2008
E (tamao
promedio)
17.2 5.6 5.7 5.9 1.02 1.04
2008
O (tamao
promedio)
22.7 7.3 6.9 8.5 0.95 1.23

2008 Total 77 26 26 25 1 0.96
MA: Machos adultos; HA: Hembras Adultas; Inm: Inmaduros, s/d: sin datos.
1
Cuarn (1997).
2
Aranda com. pers en Aguilar Melo (2004).
3
Cuarn (1997).
4
Cancino (2008).
5
Aguilar Melo (2004).
6
Moreno Ramrez y Lira Meza (2006).

121
Anexo 2. Patrones en la concentracin de cortisol de las dos estudiadas.

Diferencias a lo largo del tiempo
En conjunto y separando por grupos, los niveles de cortisol variaron
entre los meses (Anexos 2.1 y 2.2). Sin embargo, la diferencia del promedio de
concentracin de cortisol entre los meses no fue importante (Ambas: Kruskal-
Wallis: X
2
= 5.842, g.l. 5, p = 0.322; Figura 10.2.1.; Grupo E: Kruskal-Wallis: X
2

= 2.732, g.l. 4, p = 0.604; Grupo O: Kruskal-Wallis: X
2
= 9.185, g.l. 5, p = 0.102;
Anexo 2.2.). Para el grupo E, la mayor concentracin promedio de cortisol se
registr en julio (105.31 87.89) y para el grupo O en abril (234.20 235.51).
Las principales diferencias de concentracin de cortisol entre los grupos fueron
en abril (U = 33, g.l. 21, p = 0.049) y en mayo (U = 21, g.l. 21, p = 0.005; Figura
10.2.2.).

Figura 10.2.1. Concentracin de cortisol en los meses de estudio con el total de
las muestras (n = 117; ns, p > 0.05).

Figura 10.2.2. Concentracin de cortisol (ng/g) en los meses de estudio con el
total de las muestras y sin las muestras que corresponden a los sbados (ns, p
> 0.05, * p < 0.05, ** p < 0.01).

0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
febrero marzo abril mayo junio julio
C
o
n
c
e
n
t
r
a
c
i
d
e
c
o
r
t
i
s
o
l
(
n
g
/
g
)
Mes
ns

122
Diferencias en el periodo del da
Para saber si habra diferencias de los niveles de cortisol en las
maanas y en las tardes entre los grupos, se realizaron tambin MLG donde
los factores fueron Grupo y periodo del da (am y pm), as como sus
interacciones. Los resultados de estos anlisis mostraron que slo el factor
grupo influy sobre los niveles de cortisol (Estimador: -1.062,
2
= 5.183, p =
0.0228), siendo ms elevadas las concentraciones de cortisol en el grupo O,
como se vio en los resultados (Captulo 2). Sin embargo, sin incluir al factor
grupo en los MLG, el periodo del da mostro diferencias en los niveles de
cortisol (ng/g). Durante las maanas los niveles de cortisol fueron ms altos
(Estimador: 1.001;
2
= 4.484, p = 0.0342).

Diferencias entre sexos
Se busc tambin diferencias de niveles de cortisol entre hembras y
machos entre los grupos, usando en los MLG los factores Grupo, Sexo y sus
interacciones, pero ningn factor mostr valores significativos sobre la variacin
de la concentracin de cortisol.

5

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTNOMA DE MXICO

MAESTRA EN CIENCIAS BIOLGICAS

) indica que la especie es una liana. ....................... 59

Tamao y estructura de grupo

Patrones de actividad y esfuerzo de forrajeo

) indica que la especie es una liana.

) indica que la especie es una

) indica que la especie es una

sp. Sapindaceae Juss. HM 0.1 0.3

Extraccin del metabolito de cortisol

Relacin entre las respuestas de comportamiento y las respuestas

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