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Universidad Austral de Chile Facultad de Ciencias Agrarias Escuela de Agronomía Presencia otoñal de escarabajos

Universidad Austral de Chile

Facultad de Ciencias Agrarias Escuela de Agronomía

Presencia otoñal de escarabajos estercoleros nativos paracópridos (Scarabaeidae:

Scarabaeinae) en renovales de bosque nativo y praderas naturales asociadas

Tesis presentada como parte de los requisitos para optar al grado de Licenciado en Agronomía

MAURICIO ANDRES GONZALEZ CHANG

VALDIVIA-CHILE

2010

PROFESOR PATROCINANTE:

PROFESORES INFORMANTES:

Dante Pinochet T. Ing. Agr., M. Sc., Ph.D. Instituto de Ingeniería Agraria y Suelos

Roberto Carrillo Ll. Ing. Agr., M. Sc., Ph.D. Instituto de Producción y Sanidad Vegetal

Maritza Reyes C. Ing. Agr., M. Sc., Dr. Cs. Agr. Instituto de Producción y Sanidad Vegetal

Este trabajo está dedicado a todos aquellos Quijotes contemporáneos que buscan la verdad por sobre intereses económicos. A todos aquellos seres que creen en ideales y utopías como formas de cambiar la realidad, realidad que depende de nuestra experiencia, concentración, observación y percepción.

“Soñar, lo imposible soñar,

Pelear contra la amenaza invencible,

Aguantar la pena inaguantable,

Correr a donde los valientes no se atreven,

Amar, puro y sincero,

Intentar cuando mis brazos estén cansados,

Mantenerme con mi último gramo de coraje para

Alcanzar la estrella inalcanzable”

Fragmento “El hombre de la Mancha”

“Sin miedo, atreverse a soñar, atreverse a aceptar el reto, atreverse a emerger desde la sociedad tradicional para ser libre de ataduras espirituales”

Yang-Jwing Ming

Este trabajo fue inspirado por una profunda conexión y respeto hacia la naturaleza. Es necesario encontrar nuevas formas de hacer agronomía en pos de alcanzar bases para una agricultura sustentable, más aun en el actual escenario de inequidad y cambio climático.

Este es un humilde aporte a todas las generaciones que vendrán. Espero que ellas puedan maravillarse y encantarse con la naturaleza tanto como yo.

AGRADECIMIENTOS

Quisiera ante todo primero agradecer a mis padres, ya que gracias a su amor pude conocer este mundo maravilloso. Agradecer a Mayling Chang y a Maylang Chang por su cariño, entrega, paciencia y por haberme dado el privilegio de haber podido estudiar. Agradezco a Dante Pinochet, Roberto Carrillo y Maritza Reyes por haberme aceptado como estudiante, por incitarme a descubrir la naturaleza a través de la

ciencia y por su gran sensibilidad al apoyar este estudio. A Ignacio López, Dryes Huygens, Jose Mondaca, Pablo Donoso, Ramón Rebolledo y Anton Huber por su apoyo en la realización de este estudio. A la Dirección General de Aeronáutica Civil por

la facilitación de datos climáticos de la zona. A Newton Novo, Agustín Infante, Miguel

Altieri y Lilian Baeza por compartir conmigo su visión agroecológica de la vida.

A los profesores y funcionarios del Instituto de Ingeniería Agraria y Suelos por la

disposición y cálida acogida, lo que me hace sentir como en casa.

A Mario Elgueta, Sergio Rothmann, Andrés Angulo, José Artigas y Jaime Solervicens

por darme la oportunidad de apreciar insectos maravillosos.

A todos los profesores de distintas Facultades, Congresos, Institutos y Universidades

que he conocido en este viaje como estudiante. Gracias por su apoyo, consejo y

oportunas palabras.

A Rodrigo Ojeda, Felipe Vargas, Christian Barrón, Julián Valenzuela, Pablo Quinillao,

Rodrigo Pozo, Bárbara Villena, Gastón Zúñiga, Rodolfo Aránguiz y Francisco Rivera

por su valiosa amistad y ayuda en momentos difíciles de mi vida.

A mi maestro de Gongfu, por darme la oportunidad de sentir la esencia del Taiji y por

haber compartido su compasión, energía y sabiduría.

A todos mis amigos y amigas que con su energía positiva llenan de vida y color mi

existencia. Gracias por compartir la vida conmigo.

A la vida, por mostrarme y dejarme sentir la belleza, calidez y pureza del amor.

i

INDICE DE MATERIAS

Capítulo

Página

 

RESUMEN

1

SUMMARY

2

1

INTRODUCCION

3

2

REVISION BIBLIOGRAFICA

4

2.1

Historia y generalidades

4

2.1.1

Aspectos culturales

4

2.2

Rol ecológico

5

2.2.1

Paracópridos

5

2.2.2

Telecópridos

6

2.2.3

Endocópridos

6

2.3

Rol agronómico

7

2.3.1

Biodiversidad y sustentabilidad

8

2.3.2

Servicios ecosistémicos

8

2.4

Escarabajos estercoleros en estudios ecológicos

9

2.5

Colecta de individuos

10

2.6

Situación en Chile

11

2.6.1

Megathopa villosa (Eschscholtz, 1822)

12

2.6.2

Homocopris torulosus (Eschscholtz, 1822)

13

2.6.3

Homocopris punctatissimus (Curtis, 1844)

15

2.6.4

Frickius variolosus (Germain, 1897)

16

2.6.5

Frickius costulatus (Germain, 1897)

16

2.6.6

Taurocerastes patagonicus (Philippi, 1866)

16

2.6.7

Aphodiinae (Leach, 1815)

17

2.7

Pradera, bosque nativo y escarabajos estercoleros

18

2.8

Praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo

20

3

MATERIAL y METODOS

22

3.1

Materiales

22

3.2

Sitio de estudio

22

ii

3.4

Diseño del muestreo de escarabajos

24

3.5

Conservación e identificación de las muestras

25

3.6

Caracterización del agroecosistema

25

3.6.1

Composición botánica de la pradera

26

3.6.2

Tipo de bosque nativo

26

3.6.3

Caracterización de suelos

26

3.7

Superficie cubierta por bostas

27

3.8

Datos climáticos y balance hidrológico

27

3.9

Análisis estadístico

28

4

RESULTADOS y DISCUSIÓN

30

4.1

Presencia de escarabajos estercoleros nativos

30

4.2

Relación entre los datos climáticos, el balance hidrológico y la presencia de H. torulosus

36

4.3

Relación entre la composición botánica de las praderas y la presencia de H. torulosus

39

4.4

Relación entre la composición botánica del bosque y la presencia de H. torulosus

44

4.5

Relación entre las características químicas de los suelos y la presencia de H. torulosus

48

4.6

Superficie cubierta por bostas y abundancia de H. torulosus

50

5

CONCLUSIONES

54

6

BIBLIOGRAFIA

55

7

ANEXOS

71

iii

INDICE DE CUADROS

Cuadro

Página

1 Composición botánica de las praderas (desde P1 a P8) estudiadas y presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje.

39

2 Composición

botánica

del

bosque

nativo

(desde

B1

a

B8)

y

44

presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje.

 

3 Contenido de materia orgánica (MO %), aluminio extractable (Al ext ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H 2 O, pH en CaCl 2 y presencia de H. torulosus en cada uno de los suelos.

48

4 Superficie de suelo cubierta por bostas, número de H. torulosus y porcentaje de colonización de trampas para cada ecosistema en estudio.

50

iv

INDICE DE FIGURAS

Figura

Página

1 Especies paracópridas y telecópridas nativas. 1) Megathopa villosa; 2) Homocopris torulosus (Grande); 3) Homocopris torulosus (Pequeño); 4) Frickius variolosus; 5) Frickius costulatus; 6) Taurocerastes patagonicus.

12

2 Especies endocópridas nativas. 1) Amerisaprus valdivia (3mm); 2) Acanthapodius bruchi (3-4mm); 3) Orodaliscoides rugosiceps (5- 7mm); 4) Ataenius chilensis (3mm); 5) Ataenius platensis (3-5mm); 6) Symphodon anomalus (6-7mm); 7) Odontopsammodius cruentus (3-5mm); 8) Leiopsammodius indefensus (3mm); 9) Ataenius opatroides (5mm); 10) Podotenus fulviventris (8-11mm). Entre paréntesis se indica la longitud del individuo.

18

3 Distribución espacial para cada una de las 4 zonas de muestreo. La fotografía corresponde a Catripulli 3101.

23

4 Arreglo espacial de cada cuadrante compuesto por 4 trampas.

24

5 H. torulosus macho (derecha) y hembra (izquierda) colectados en otoño.

31

6 Distribución de H. torulosus en bosque nativo y praderas naturales durante la época otoñal.

35

7 Relación entre presencia de H. torulosus, precipitación y temperatura para cada una de las fechas de muestreo.

36

v

8 Balance hidrológico del suelo desde diciembre de 2008 a mayo de 2009. EvP corresponde a la tasa de evapotranspiración de la pradera y EvB a la tasa de evapotranspiración del bosque nativo.

38

9 Análisis de componentes principales para las praderas en estudio. Los ejes en la figura explican la variación en composición botánica entre los sitios.

40

10 Análisis de componentes principales para los bosques en estudio. Los ejes en la figura explican la variación en composición botánica entre los sitios.

45

11 Relación entre la abundancia de H. torulosus y la superficie de suelo cubierta por bostas. (*p<0.05).

51

12 Relación entre porcentaje de colonización de trampas y la superficie de suelo cubierta por bostas. (**p<0.01).

52

vi

Anexo

INDICE DE ANEXOS

Página

1 Clave taxonómica para la diferenciación entre H. torulosus y H. punctatissimus.

71

2 Presencia de machos y hembras de H. torulosus para cada trampa y en cada época de muestreo.

72

3 Datos de altura y diámetro a la altura del pecho (DAP) para cada una de las especies arbóreas muestreadas.

73

4 Contenido de materia orgánica (MO %), aluminio extractable (Al ext ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H 2 O y pH en CaCl 2 presente en cada uno de los suelos.

81

5 Presencia de H. torulosus en cada trampa para cada fecha de muestreo.

82

1

RESUMEN

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias:

Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae), están distribuidos ampliamente en variados ecosistemas. En Chile, pueden ser encontrados desde el norte al sur del país, con dominio de especies nativas. Sin embargo, en el sur de Chile, no existen estudios que muestren su abundancia ante cambios introducidos por el manejo agrícola que han afectado principalmente el tipo de vegetación presente en sus ecosistemas. En este estudio, se planteó la hipótesis que “la abundancia relativa de escarabajos estercoleros nativos paracópridos es dependiente del ecosistema: bosque nativo o pradera”. Para esto, se instalaron 16 trampas de caída con rejilla y cebo de estiércol de vacuno en sectores que presentaron al mismo tiempo bosque nativo y pradera, siendo todos evaluados en el período otoñal desde el 7 de marzo al 15 de mayo. Además de caracterizar la vegetación, se evaluaron características químicas de suelo.

Se colectó solo la especie Homocopris torulosus, capturándose un total de 112 individuos, de los cuales la gran mayoría (94%) estuvo presente en bosque nativo y solo una pequeña cantidad (6%) se colectó en las trampas en pradera. No se determinó ninguna asociación entre la presencia y distribución de H. torulosus y las características químicas de los suelos evaluados. Las diferencias en la distribución de los insectos se asociaron principalmente con el tipo de vegetación presente en el lugar, considerándose que afectó la distribución espacial de H. torulosus, aunque factores como la oferta de bostas presentes en cada ecosistema deberían ser considerados. Los resultados mostraron un incremento en la abundancia de insectos hacia finales del otoño en ambos ecosistemas. Esto podría deberse a cambios en condiciones climáticas que alteran la condición del suelo y que favorecen la incorporación de las bostas en el suelo. Ello estuvo asociado con el aumento de las precipitaciones y por ello a las condiciones de friabilidad de los suelos.

Palabras clave: Escarabajos estercoleros paracópridos nativos, Homocopris torulosus, Bosque nativo, Praderas naturales, Variación otoñal.

2

SUMMARY

Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias: Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae), are widely distribute in different ecosystems. In Chile, they can be found from the north to the south of the country with dominance of native species. However, in southern Chile, there are no studies that show how their abundance changes in relation to agriculture management affecting the vegetation type present in their ecosystems. In this study, it was hypothesize that the relative abundance of native paracoprid dung beetles is dependent of the ecosystem: native forest or pastures. For this, it was installed 16 grided pitfall traps with cow manure as bait, in places that have both native forest and pastures. Both ecosystems were evaluated in the autumn season, from march 7 th until may 15 th . In addition to vegetation characterization, it was characterized the soil chemical properties.

Only the species Homocopris torulosus was collected, with a total of 112 indivuduals, 94% of them were collected on native forest and only 6% was collected on pastures. There was no association between presence and distribution of H. torulosus and chemical characteristics of soil. The differences in H. torulosus distribution are mainly associated to vegetation type in the area, which affected the spatial distribution of H. torulosus. Nevertheless, factors like dung pat presence in each ecosystem should be considered. The results show an increase in H. torulosus abundance toward the end of autumn season in both ecosystems. This could be related to changes in weather condition that change soil condition and help the incorporation of dung pats into soil. This was associated with an increase in rainfall and therefore with an improvement of the friability conditions of soils.

Key words:

Native paracoprid dung beetles, Homocopris torulosus, Native

forest, Natural pastures, Autumnal variation.

3

1 INTRODUCCION

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias:

Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae) están presentes en todo el mundo a excepción de la Antártida. Culturalmente han sido de gran importancia para distintos pueblos, entre ellos los egipcios. Hoy en día, se reconoce la importancia ecológica y agronómica que poseen estos insectos. Debido a la forma que tienen de anidar, generan una serie de beneficios, los cuales agronómicamente se traducen en la reducción de insumos químicos tales como fertilizantes y antiparasitarios usados en la producción bovina. En Chile, existe poca información acerca de la biología, etología y ecología de estos insectos. En la zona centro sur de Chile, existen condiciones ecosistémicas favorables para el desarrollo de éstos, tanto por la presencia de remanentes de bosque nativo, como por praderas que albergan gran cantidad de animales bovinos. Ambos ecosistemas proveen refugio y alimento a estos escarabajos. Se ha visto que el tipo de vegetación presente afecta la distribución espacial de los escarabajos estercoleros. En Chile, no existen estudios que relacionen praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo con la presencia de estos escarabajos. Debido a lo anteriormente expuesto se planteó la siguiente hipótesis: “la abundancia relativa de escarabajos estercoleros nativos paracópridos es dependiente del ecosistema: bosque nativo o pradera”. Para comprobar esta hipótesis se planteó el siguiente objetivo general: Determinar la presencia de escarabajos estercoleros nativos paracópridos, (Scarabaeidae: Scarabaeinae) presentes en remanentes de bosque nativo antiguo y praderas naturales asociadas durante la época de otoño. Se plantearon además los siguientes objetivos específicos: (1) Determinar las especies paracópridas nativas atraídas a fecas de vacuno, (2) Evaluar las diferencias en abundancia de estos insectos entre bosque y pradera asociada, (3) Relacionar factores climáticos con la presencia de los escarabajos colectados y (4) Relacionar las características edáficas y botánicas de los dos ecosistemas con la presencia de escarabajos estercoleros.

4

2 REVISION BIBLIOGRAFICA

2.1 Historia y generalidades

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae sub familias:

Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae) están distribuidos ampliamente en el mundo, son un grupo diverso y abundante, con alrededor de 8500 especies (LOBO, 1992). Se encuentran en desiertos, savanas, bosques, praderas, tanto en ecosistemas tropicales como en templados cálidos, así como en zonas frías (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), e incluso en parques urbanos (RADTKE et al., 2008). Se alimentan principalmente de las fecas de mamíferos, pero en su ausencia también se alimentan de carroña, fruta descompuesta, hongos y materia orgánica (HALFFTER y EDMONDS, 1982). Además de alimentarse de fecas, las utilizan en la construcción de sus nidos los cuales son enterrados en el suelo o dispuestos sobre la feca (HALFFTER y EDMONDS, 1982; CAMBEFORT y HANSKI, 1991), lo que tiene diversas consecuencias tanto culturales como ecológicas.

2.1.1 Aspectos culturales. Desde la antigüedad se ha relacionado a los escarabajos

estercoleros con símbolos religiosos. En diversas corrientes religiosas tales como el budismo, taoísmo, hinduismo, en indígenas iraníes (indios Gandharvas), en indo- europeos, en griegos y cristianos se aprecia a estos escarabajos como símbolos de deidad, de rituales chamánicos, además de ser utilizados como fuente de alimentación, como medicina y como actores fundamentales en leyendas y folclor (CAMBEFORT, 1994). Cabe destacar la relación de los egipcios con los escarabajos estercoleros los cuales al observar su ecología se convirtieron probablemente en los primeros en realizar una observación ecológica y entomológica de la metamorfosis de un insecto hace más de 5000 años. Sus observaciones los llevaron a comparar al escarabajo con “Kheper”, máximo Dios en la cultura egipcia, el cual hacia rodar al sol “Ra” a través de la vida y la muerte, generando el día y la noche (HOGUE, 2003). Esto se debe al comportamiento que posee el escarabajo “Scarabaeus sacer”, el cual empuja una bola

5

de estiércol sobre el suelo, para después enterrarla, imitando la tarea de Kheper al empujar y enterrar a Ra (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003). Por esta razón, a estos escarabajos se les relaciona con ideas de renovación, transformación y resurrección. Tal fue el impacto del escarabajo en la religión egipcia que se lo relaciona con las momias y con las pirámides, comparándolas al estadío larval del escarabajo y a la bosta de fecas respectivamente (HANSKI, 1988; HOGUE, 2003).

2.2 Rol ecológico

Este grupo de escarabajos genera importantes beneficios en la mantención del equilibrio ecosistémico, promoviendo una serie de consecuencias a nivel ecológico (NICHOLS et al., 2008), dadas principalmente por la relación que tienen con las fecas de mamíferos al descomponerlas para alimentarse y/o usarlas como nidos para colocar sus huevos y permitir el desarrollo de sus larvas. Dentro de estos efectos destacan la promoción del reciclaje de nutrientes, bioturbación del suelo, promoción del crecimiento vegetal, dispersión secundaria de semillas, supresión de parásitos, control de moscas, polinización (NICHOLS et al., 2008) y regulación trófica (NICHOLS et al., 2008; LARSEN et al., 2009). Estos efectos son generados a través de 3 estrategias diferentes, las cuales se relacionan principalmente a la forma que tienen de anidar (HALFFTER y EDMONDS, 1982). Estos se agrupan en paracópridos (tuneleros), telecópridos (rodadores) y endocópridos (habitantes o habitadores).

2.2.1 Paracópridos. Los paracópridos (Sub familias: Scarabaeinae, Coprinae y Geotrupinae) entierran bolas de fecas a distinta profundidad, justo debajo de la bosta, generando galerías al interior del suelo (HALFFTER y EDMONDS, 1982). Éstas pueden ser enterradas a más de 2 metros de profundidad (JOSEPH, 1929; LOBO, 1992). Esto tiene efecto directo sobre la aireación y capacidad de retención de agua (BANG et al., 2005; MIRANDA, 2006), promoviendo un aumento en la biomasa vegetal (GALBIATI et al., 1995; BANG et al., 2005). Este efecto podría estar dado por la bioturbación que se genera al transportar y mezclar partículas de suelo al excavar sus túneles (NICHOLS et al., 2008). Se piensa que la generación de túneles está directamente relacionada con las condiciones de humedad y temperatura de suelo

6

(VESSBY y WIKTELIUS, 2003), además del tamaño del escarabajo (Lindquist, 1933, citado por NICHOLS et al., 2008, DOUBE, 1990).

2.2.2 Telecópridos. Los telecópridos (Sub familias: Scarabaeinae y Geotrupinae)

construyen bolas de fecas las que son transportadas haciéndolas rodar por la superficie del suelo (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991). Al llegar al lugar apropiado, son enterradas superficialmente. Este transporte de material fecal genera beneficios desde el punto de vista de la dispersión de semillas, como agentes secundarios de dispersión (ANDRESEN y FEER, 2005; NICHOLS et al., 2008). Se cree que esto tiene un rol fundamental en la regeneración de los bosques tropicales (NICHOLS et al., 2008) y en ecosistemas mediterráneos (VERDÚ et al., 2009), al transportar semillas horizontal y verticalmente. Por otro lado, el hecho de enterrar las semillas tiene aspectos positivos como la disminución del ataque por parte de predadores y efectos negativos como disminución en la emergencia de las plántulas, cuando las semillas son enterradas a gran profundidad (ANDRESEN y FEER, 2005).

2.2.3 Endocópridos. Los endocópridos (Sub familia: Aphodiinae) crían sus larvas

sobre las fecas, por lo cual generan efectos in situ, dentro de los que destacan aceleración de la descomposición de las fecas. En la fauna ibérica de escarabajos se los considera los principales desintegradores de fecas bovinas (LOBO, 1992) lo que contribuye a inhibir el desarrollo de parásitos intestinales del ganado bovino como nemátodos tricoestrongilídeos (Trichostrongylidae), (FINCHER, 1975) y moscas como Haematobia irritans (Linnaeus, 1758), Musca autumnalis (De Geer, 1776), Haematobia thirouxi potans (Bezzi, 1907), Haematobia irritans exigua (Meijere, 1903) y Musca vetustissima (Walker, 1849), (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003; NICHOLS et al., 2008). Este control biológico es de gran importancia en el manejo bovino (BERTONE, 2004). En las comunidades coprófagas dominan en abundancia, lo cual es relevante en el reciclaje de nutrientes (WATERHOUSE, 1974).

7

2.3 Rol agronómico

Desde un punto de vista agronómico, estos escarabajos contribuyen mayoritariamente

a la desaparición del estiércol presente sobre las praderas (WATERHOUSE, 1974;

Bágena, 1967, citado por SAMPER, 2008) y al control biológico de parásitos, ambos asociados a la producción animal. El volumen de estiércol enterrado o dispersado varía entre las especies paracópridas, telocópridas y endocópridas. Se plantea que la razón “peso vivo/excremento dispersado” varía entre 1/5 y 1/1000 (DOUBE, 1990). El caso más extremo se encuentra en especies paracópridas dentro del género Heliocopris, capaces de enterrar hasta 3 Kg de estiércol al día (KLEMPERER y BOULTON, 1976). La actividad de los escarabajos estercoleros genera un aumento en

la tasa de descomposición del estiércol sobre la pradera lo cual permite una mayor

utilización de la misma, promoviendo la palatabilidad y calidad del pasto (WATERHOUSE, 1974; BORNEMISSZA, 1976; BANG, et al., 2005).

Además, esta fragmentación e incorporación del estiércol promueve la actividad y diversidad ecológica en el suelo, dada por la liberación de nutrientes a la solución del suelo. Ejemplo de lo anterior es lo que sucede con el nitrógeno contenido en las fecas, el cual es inmovilizado rápidamente por los microorganismos presentes. Al morir, éstos liberan el nitrógeno contenido en su interior, proceso llamado mineralización. El nitrógeno mineral es absorbido por las raíces de las plantas y el restante es nuevamente inmovilizado, promoviendo la biomasa y diversidad microbiana (HÄTTENSCHWILER et al., 2005). Esto constituye la base para la diversificación de las cadenas tróficas presentes en el suelo, fundamentales para la promoción de ecosistemas saludables, sustentables y productivos (UPHOFF et al., 2006; BARRIOS, 2007); debido a que existe una relación entre las propiedades del suelo y la vegetación que crece sobre él, siendo ésta un reflejo de la condición del suelo (WARDLE et al., 2004; UPHOFF et al., 2006; CARDON y WHITBECK, 2007). Este proceso se aprecia claramente en las dinámicas de nitrógeno ocurridas en un bosque nativo prístino que posee gran biodiversidad, en donde el nitrógeno tiende a un ciclo cerrado, debido a la alta inmovilización microbiana, haciendo mínimas las pérdidas por lixiviación y volatilización (HUYGENS et al., 2007).

8

2.3.1 Biodiversidad y sustentabilidad. La sustentabilidad, belleza, productividad y biodiversidad presentes en un bosque prístino podría promoverse en un agroecosistema a través de la diversidad de escarabajos estercoleros, si se consideran las dinámicas entre la micro y macro fauna presentes en el suelo y sus posibles interacciones (HÄTTENSCHWILER et al., 2005; UPHOFF et al., 2006; BARRIOS, 2007). Se ha visto que los escarabajos estercoleros promueven la biología de algunas lombrices de tierra en Brasil, aumentando el número de éstas por metro cuadrado (MIRANDA et al., 1998). La presencia de lombrices genera cambios en la estructura del suelo (BRADY y WEIL, 1999), lo cual promueve flujos de nitrógeno y dióxido de carbono, dado por un aumento en la cantidad de microorganismos debido a la gran superficie específica de los agregados formados por las lombrices de tierra (SPERATTI y WHALEN, 2008). Estos microorganismos son la base en las cadenas tróficas presentes en el suelo (UPHOFF et al., 2006). Por lo tanto, al mirar los escarabajos estercoleros desde un punto de vista holístico, es posible considerarlos como promotores de biodiversidad local, ya que al diversificar las especies presentes en el suelo, se diversifican también las especies presentes sobre el suelo y viceversa (WARDLE et al., 2004; CARDON y WHITBECK, 2007).

La conservación y promoción de la biodiversidad es un tema importantísimo al momento de diseñar sistemas agrícolas sustentables, debido principalmente al rol de la biodiversidad sobre regulación de cadenas tróficas, control de plagas y enfermedades, reciclaje de nutrientes y fertilidad de suelos, diversidad en la dieta, estabilidad de la producción, minimización de riesgos y maximización de recursos con bajos niveles tecnológicos (ALTIERI, 1994; 1995 y 1999; NAREA y VALDIVIESO, 2002; AQUINO y ASSIS, 2005; AMARAL et al., 2006).

2.3.2 Servicios ecosistémicos. Los efectos antes mencionados, generan importantes servicios ecosistémicos (NICHOLS et al., 2008). Estos servicios se caracterizan principalmente por derivar de procesos ecológicos los cuales generan beneficios al ser humano, traducidos en términos económicos (DE GROOT et al., 2002). Declarar un servicio ecosistémico importante es subjetivo a consideraciones espaciales, temporales y sobre todo éticas. Depende de lo que culturalmente consideremos como “beneficioso para el ser humano” (WALLACE, 2007). Desde un

9

punto de vista agronómico se considera como beneficioso la producción de ganado bovino con menores costos de insumos, promoviendo la salud y el bienestar animal traducidos en producciones más estables. Esto se manifiesta en la producción y sustentabilidad de sistemas ganaderos presentes en Australia debido la introducción de un gran número de especies estercoleras foráneas (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003; STEINFELD et al., 2006).

Se ha visto que los escarabajos estercoleros promueven un aumento en el contenido de nutrientes del suelo, en especial fósforo, potasio, amonio y nitrato (LASTRO, 2006). En Estados Unidos se calcula que los escarabajos estercoleros ahorran a los agricultores USD$ 380/año por la disminución en el uso de fertilizantes e insumos para el control de parásitos y moscas (LOSEY y VAUGHAN, 2006). Algunos escarabajos al construir sus nidos aplican sustancias anti fúngicas, las cuales podrían ser aisladas y sintetizadas con posibles usos en la horticultura (NICHOLS et al., 2008). Estos efectos tienen directa incidencia sobre el rendimiento y sustentabilidad de los cultivos. Además, la dispersión de semillas puede tener gran relevancia sobre la reforestación, restauración y conservación de bosques en un futuro no distante (VULINEC et al.,

2007).

2.4

Escarabajos estercoleros en estudios ecológicos

Se ha utilizado a los escarabajos estercoleros en distintos estudios ecológicos (ROSLIN, 1999; ROSLIN y KOIVUNEN, 2001; ENDRES et al., 2007; GARDNER et al., 2008), como bioindicadores de la sustentabilidad de ecosistemas (MCGEOCH et al., 2002; DAVIS et al., 2004), y del impacto de las actividades humanas en relación al efecto sobre la estructura de sus comunidades (FAVILA y HALFFTER, 1997). Esto es, debido principalmente a que sus poblaciones son muy sensibles a cambios en la vegetación, microclima, características de suelo y presencia de alimento causados por factores naturales o antrópicos (FAVILA y HALFFTER, 1997). Además, se los ha utilizado como una forma de controlar los pesticidas usados en agroecosistemas (DAVIS et al., 2004), debido a su alta sensibilidad a productos químicos.

Adicionalmente, se utilizan al estudiar transformaciones de hábitat, por ejemplo en la deforestación, manejo y fragmentación de los bosques (ANDRESEN, 2003; HORGAN,

10

2005; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; GARDNER et al., 2008; MASIS y MARQUIS, 2009). Se han muestreado en bosques tropicales para conocer el nivel de degradación de los mismos. Esto es, debido a que están asociados a mamíferos que habitan estos bosques, como primates (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2005b). Al ser alterado su ecosistema, ya sea por tala, quema u otro factor, los mamíferos migran o mueren, disminuyendo su población, lo cual afecta la estructura y composición de las comunidades de escarabajos estercoleros (AGUILAR- AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007). Estos trabajos han utilizado a los escarabajos estercoleros debido principalmente a que poseen una taxonomía relativamente estable (PHILIPS et al., 2004), están distribuidos ampliamente en el mundo, encontrándose la mayor diversidad en ecosistemas tropicales y savanas (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), y son afectados sinérgicamente por efectos en la modificación de los bosques, fragmentación de ecosistemas y efectos de caza sobre la fauna nativa asociada a estos escarabajos (NICHOLS et al., 2007), afectándose su biomasa, riqueza de especies y abundancia (HORGAN, 2005). Además tienen la ventaja de presentar facilidad y rapidez en la metodología de muestreo (LARSEN y FORSYTH, 2005).

2.5 Colecta de individuos

Los escarabajos estercoleros son insectos voladores y buscan su alimento a través del olfato (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; LARSEN y FORSYTH, 2005), es por esta razón que se utilizan formas de colecta basadas en la utilización de fecas animales. Éstas al desprender sus compuestos fenólicos volátiles atraen con rapidez a éstos y otros insectos coprófagos (LOBO et al., 1988 y 1989).

Existen distintas metodologías de muestreo en terreno. Se puede utilizar como cebo las bostas ubicadas sobre la superficie en estudio (ROSLIN, 1999; ROSLIN y KOIVUNEN, 2001; JAY-ROBERT et al., 2008; ROSENLEW y ROSLIN, 2008), lo que permite estudiar especies con comportamiento endocóprido. Es posible estudiar comunidades paracópridas con este método, pero es necesario cavar un agujero en profundidad hasta encontrar los nidos de los escarabajos enterrados. Por otro lado está la colocación de trampas de caída o pitfall con cebo. El uso de trampas de caída se ha utilizado en numerosos trabajos (LOBO et al., 1988 y 1989; ESTRADA et al.,

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1999; FINN y GILLER, 2002; DAVIS y SCHOLTZ, 2004; SANCHEZ-PIÑERO y AVILA, 2004; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2005; OLIVEIRA et al., 2006; AGUILAR- AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; ENDRES et al., 2007; VERDÚ et al., 2007; GARDNER et al., 2008; SAMPER, 2008; TYLER, 2008; LOUZADA y CARVALHO, 2009; MASIS y MARQUIS, 2009). El uso de estas últimas permite conocer especies con comportamiento paracóprido y endocóprido. Además, también pueden ser capturados con trampas de luz (blanca o ultravioleta), trampas de intercepción de vuelo, trampa Malaise y trampas con carroña (cebo de pulpo u otros). Estas últimas no son exclusivas para escarabajos estercoleros y pueden atraer otras especies presentes en el lugar de estudio (PEÑA, 2001).

2.6 Situación en Chile

En Chile, existe una interesante diversidad de escarabajos estercoleros, distribuidos principalmente desde las costas de la IV Región hasta la Patagonia, encontrándose especies paracópridas, endocópridas y telocópridas. Parte de los individuos colectados durante el siglo pasado se encuentra en las colecciones del Museo Nacional de Historia Natural (MNHN), Museo de Zoología en la Universidad de Concepción (UDEC), en la Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educación (UMCE) y en la Universidad Austral de Chile (UACH). Los escarabajos estercoleros nativos (paracópridos y telecópridos) se muestran en la Fig. 1. Los escarabajos endocópridos nativos se muestran en la Fig. 2.

A pesar de esta interesante diversidad, existe poca o nula información acerca de su biología, etología y ecología. En la antigüedad la cultura Aymará designaba a ciertos insectos como “Accantencca”, lo cual significa “el que empuja guano” (PEÑA, 2001). Esto podría dar interesante evidencia de organismos telecópridos asociados a las fecas de camélidos que viven en bofedales y pastizales del altiplano en el norte de Chile.

Pocos estudios recientes se han realizado en Chile sobre insectos asociados a descomposición de fecas. De ellos destacan los realizados en la Región de Coquimbo (SÁIZ, 1991) y en sectores costeros de la Región del Maule (BUSTAMANTE- SÁNCHEZ et al., 2004) no encontrándose trabajos publicados en la zona centro sur de

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Chile. Los estudios anteriores se enfocaron a investigar el desarrollo de un microlepidóptero y un coleóptero de la familia Ptinidae en fecas de caprinos (SÁIZ, 1991) y escarabajos nativos que habitan el suelo y su rol en la descomposición de fecas bovinas en distintos tipos de bosque (BUSTAMANTE-SÁNCHEZ et al., 2004). Sin embargo, estos estudios no consideraron la presencia de escarabajos estercoleros nativos.

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FIGURA 1 Especies paracópridas y telecópridas nativas. 1) Megathopa villosa; 2) Homocopris torulosus (Grande); 3) Homocopris torulosus (Pequeño); 4) Frickius variolosus; 5) Frickius costulatus; 6) Taurocerastes patagonicus. FUENTE: MUSEO NACIONAL DE HISTORIA NATURAL (2010).

2.6.1 Megathopa villosa (Eschscholtz, 1822). Su clasificación taxonómica lo ubica

dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille, 1802), tribu Canthonini (Péringuey, 1901), género Megathopa (Eschscholtz, 1822). OVALLE y SOLERVICENS (1980), al estudiar la biología de M. villosa, encontraron

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que esta especie era capaz de transportar su bola de estiércol hasta 2,6 m desde la bosta principal, para luego enterrarla entre 21 y 35 cm. Estas variaciones en la profundidad responden a condiciones microclimáticas del suelo, a mayor profundidad existe mayor contenido de humedad y menor temperatura para enfrentar las condiciones del verano (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). El hecho de transportar sus crotovinas (bolas de alimentación o bolas de incubación (“brood balls”)) propone un comportamiento telecóprido. Esta especie es atraída por fecas de vacuno y en menor medida por fecas de equino (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Posee comportamiento crepuscular. Se han colectado individuos desde Punta Choros hasta Valdivia (Región de Coquimbo a Región de los Ríos) (GUTIERREZ, 1940a) desde el mes de junio en Punta Choros y Con-Con, hasta enero en Valdivia (MNHN y UDEC), sin embargo, se aprecia una mayor concentración de esta especie en primavera (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). El ciclo de vida se inicia preferentemente en septiembre con la etapa de huevo, la cual dura alrededor de 18 días. Para llegar a una etapa adulta se requieren de al menos 5 meses. Se plantea que el desarrollo de una generación completa ocurre en aproximadamente 7 meses y medio (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Prefiere suelos arenosos o francos, ubicándose preferentemente en sectores costeros, con vegetación herbácea de escaso desarrollo (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Recientemente investigadores de la Universidad de La Serena descubrieron la presencia de M. villosa en distintas localidades costeras de la Región de Coquimbo, en el sector transicional entre el desierto de Atacama y zonas más templadas (ALFARO et al., 2008). Este es el primer registro científico de escarabajos estercoleros que los reporta tan al norte en nuestro país.

2.6.2 Homocopris torulosus (Eschscholtz, 1822). Su clasificación taxonómica lo

ubica dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille, 1802), tribu Ateuchini (Laporte, 1840), género Homocopris (Burnmeister, 1846). H. torulosus ó Dichotomius torulosus ó Pinotus torulosus, es otra especie

presente en Chile. Se han colectado individuos desde Talca hasta Ancud (Región del Maule hasta Región de los Lagos), (GUTIÉRREZ, 1940b; Gutiérrez, 1947, citado por SMITH, 2009), capturados durante todos los meses del año, a excepción de julio y agosto (JOSEPH, 1929; MNHN y UDEC). Posee actividad nocturna para buscar

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bostas a través del olfato, preferentemente desplazándose por el aire (JOSEPH, 1929). Tanto machos como hembras trabajan en la construcción del nido, el macho sobre la superficie limpiando el suelo que es expulsado desde el interior, intentando no dejar rastros de la entrada del túnel y la hembra en el fondo del nido donde se colocarán las crotovinas (bolas de alimentación o bolas de incubación (“brood balls”)) (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b). Las crotovinas son esferas que están constituidas en su interior por fecas y son rodeadas por una capa de suelo para evitar la pérdida de humedad y el posible ataque de parásitos (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b). Si por alguna razón la crotovina se perfora o se parte, la larva comienza a utilizar sus fecas para poder repararla. Este comportamiento se aprecia tanto para H. torulosus (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b), como para M. villosa (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Estas crotovinas pueden ser utilizadas como fuente de alimento o como cámaras de incubación. Al usarse en la reproducción poseen sólo un huevo, el cual tras convertirse en larva, se alimenta de las fecas presentes en ella. Si el macho no coopera en la construcción del nido, la hembra lo empuja con su clipeo y lo golpea repetidamente con sus patas delanteras hasta que el macho coopera (KLEMPERER, 1983b). Posee comportamiento paracóprido, al enterrar sus crotovinas justo bajo la bosta principal, llegando a encontrarse a 2 m de profundidad bajo la ciudad de Temuco (JOSEPH, 1929). REBOLLEDO (2008) 1 , señala la presencia de estos escarabajos en praderas de la Región de la Araucanía, tanto en sectores costeros como cordilleranos. Se han encontrado crotovinas de H. torulosus en distintas zonas de la Región de los Ríos y la Región de los Lagos. Estas se han encontrado fortuitamente al realizar otras labores como calicatas, levantamiento de cercos y reconocimiento de suelos, en el fundo Santa Rosa de la Universidad Austral de Chile, en localidades de la costa de Valdivia como Niebla, San Ignacio y Bonifacio, y en sectores cordilleranos como Puyehue y Puerto Fonk. Esta evidencia preliminar nos sugiere la amplia distribución que presenta esta especie en las Regiones de la Araucanía, Los Ríos y Los Lagos.

Asumiendo estos patrones de distribución, se deduce la gran plasticidad de este escarabajo en relación a la textura del suelo, ya que al hacer un transecto desde la costa hasta la cordillera, en la Región de los Ríos, existe una gran variedad de suelos,

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desde arcillosos hasta trumaos. Las localidades costeras de Niebla, San Ignacio y Bonifacio presentan suelos arcillosos, mientras que Puyehue y Puerto Fonk presentan suelos trumaos (CORFO, 1964 y CIREN, 2003).

2.6.3 Homocopris punctatissimus (Curtis, 1844). Su clasificación taxonómica lo

ubica dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille, 1802), tribu Ateuchini (Laporte, 1840), género Homocopris (Burnmeister, 1846). H. punctatissimus ó Copris valdiviana (Philippi, 1859) se ha colectado desde Temuco hasta Chiloé, principalmente en sectores cordilleranos como Villarrica, Panguipulli y Puyehue (Región de la Araucanía a Región de los Lagos), capturados desde noviembre hasta febrero (SMITH, 2009). Al poseer comportamiento paracóprido, no es posible precisar si las crotovinas de Homocopris encontradas en la Región de los Ríos y la Región de los Lagos corresponden a H. torulosus o a H. punctatissimus. Posiblemente, las crotovinas encontradas en la costa y depresión intermedia correspondan a H. torulosus, mientras que las encontradas en sectores cordilleranos correspondan a H. punctatissimus. Existen diferencias morfológicas entre estas dos especies. La principal de ellas (anexo 1) se refleja en la parte metaesternal del individuo. H. punctatissimus presenta una depresión metaesternal que no se extiende continuamente de forma anterior al medio del lóbulo anterior metaesternal, a diferencia de H. torulosus el cual posee una depresión romboidal metaesternal que se

extiende anterior y continuamente desde cerca de la punta del lóbulo metaesternal anterior, con un surco ininterrumpido regularmente derecho, a lo largo del medio de este lóbulo (MONDACA, 2010 2 ). Otra diferencia que presentan estas especies es la cantidad de tubérculos que presentan los machos y la cercanía que existe entre éstos en la zona del pronoto (GUTIÉRREZ, 1940b). Sin embargo, se ha visto que existe dimorfismo en la expresión de cornamentas entre los machos de una misma especie de escarabajo estercolero (Onthophagus sp.), en las que se manifiesta que grandes machos expresan grandes cuernos, mientras que los pequeños expresan cuernos pequeños (Balthasar, 1963, citado por MACAGNO et al., 2009). Además, el tamaño y numero de cuernos y tubérculos está determinado por factores ambientales, los cuales

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estimulan la proliferación de distintos “discos imaginales” (BLAIR, 2003), los que responden ante el estimulo hormonal liberado por el tipo y condición de la fuente de alimento (Emlen y Nijhout, 2001, citado por MACAGNO et al., 2009). Por esta razón se utilizó el criterio metaesternal por sobre la estructura de la cornamenta para identificar estas especies.

2.6.4 Frickius variolosus (Germain, 1897). Taxonómicamente se clasifica dentro

de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), género Frickius (Germain, 1897). F. variolosus

ha sido colectado desde Chillán a Coyhaique (Región del Biobío hasta Región de Aysén) (Bruch, 1911 y Gutiérrez, 1947 y 1949, citados por SMITH, 2009), siendo capturados desde noviembre a marzo (MNHN y UDEC). Existen evidencias en los alrededores de la ciudad de Panguipulli (UACH), Llifén, Villarrica y Pucón (MNHN y UDEC), así como en praderas en el sector de Mañihuales y Coyhaique (Región de Aysén). Se ha visto que posee comportamiento paracóprido. Se conoce muy poco acerca de su etología.

2.6.5 Frickius costulatus (Germain, 1897). Al igual que F. variolosus se clasifica

taxonómicamente dentro de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), género Frickius

(Germain, 1897). Sólo se encontró un individuo en el MNHN el cual fue capturado cerca de las termas de Chillán (Región del Biobío) en el mes de marzo de 1985. Debido a la presencia de cuernos en el pronoto y a la falta de adaptación del par de patas traseras, se sugiere un comportamiento paracóprido (EMLEN et al., 2005). No se conoce mayor información acerca de esta especie.

2.6.6 Taurocerastes patagonicus (Philippi, 1866). Taxonómicamente se clasifica

dentro de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), género Taurocerastes (Philippi, 1897). T. patagonicus, se ha colectado desde la Región de Aysén hasta la Región de Magallanes. Se han encontrado también en las Islas Malvinas (Gutiérrez, 1947 y

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Schweiger, 1959, citados por SMITH, 2009). Sólo se han capturado individuos desde septiembre a febrero (MNHN y UDEC). Se asocian principalmente a ganado ovino, debido a la gran cantidad presente en la zona. Entierran sus nidos entre 10 a 35 cm de profundidad (HOWDEN y PECK, 1987). Más información acerca de su comportamiento se plantea en el trabajo realizado por CONTI et al., (1994).

2.6.7 Aphodiinae (Leach, 1815). Recientemente se realizó un estudio en el que se

hace una revisión de las especies endocópridas presentes en la Zona Central, Patagonia y Regiones Subantárticas de Chile y Argentina (SMITH y SKELLY, 2007). En Chile se encontraron individuos desde Valparaíso a Punta Arenas (Región de Valparaíso a Región de Magallanes), agrupándose en la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Aphodiinae (Leach, 1815) y en distintas tribus. Dentro de las especies endocópridas nativas y endémicas (Fig. 2) se encuentra: Tribu Aegialiini (Laporte, 1840): Amerisaprus valdivia (Stebnicka y Skelly, 2004). Tribu Aphodiini (Leach, 1815): Acanthaphodius bruchi (Schmidt, 1909); Podotenus fulviventris (Fairmaire y Germain, 1860); Orodaliscoides rugosiceps (Harold, 1859); Symphodon anomalus (Harold, 1874). Tribu Eupariini (Schmidt, 1910): Ataenius chilensis (Solier, 1851); Ataenius opatroides (Blanchard, 1847); Ataenius platensis (Blanchard, 1847) y Oxyataenius morosus (Harold, 1869). Tribu Psammodiini (Mulsant, 1842):

Leiopsammodius indefensus (Schmidt, 1909) y Odontopsammodius cruentus (Harold, 1868). Sólo A. opatroides y O. cruentus son especies nativas que se encuentran en otros países como Argentina y Uruguay. No se conoce la condición de O. morosus, debido a su gran similitud con especies del género Ataenius, sin embargo, sólo ha sido

colectado en Chile. El resto de las especies mencionadas son nativas y endémicas de Chile (SMITH y SKELLY, 2007). Esto muestra que existe una interesante diversidad endocóprida nativa y endémica en nuestro país.

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FIGURA 2 Especies endocópridas nativas. 1) Amerisaprus valdivia (3mm); 2) Acanthapodius bruchi (3-4mm); 3) Orodaliscoides rugosiceps (5-7mm); 4) Ataenius chilensis (3mm); 5) Ataenius platensis (3-5mm); 6) Symphodon anomalus (6-7mm); 7) Odontopsammodius cruentus (3-5mm); 8) Leiopsammodius indefensus (3mm); 9) Ataenius opatroides (5mm); 10) Podotenus fulviventris (8-11mm). Entre paréntesis se indica la longitud del individuo FUENTE: SMITH y SKELLY (2007).

2.7 Pradera, bosque nativo y escarabajos estercoleros

En el estudio realizado por SMITH y SKELLY (2007), una de las zonas de muestreo estaba ubicada en la costa al sur de Chaihuín (Región de los Ríos). Esta zona, posee gran superficie cubierta por bosque nativo, encontrándose algunas reservas destinadas a la conservación del bosque, tanto bajo entes gubernamentales (CONAF) como privados (The Natural Conservancy). Posiblemente la diversidad de escarabajos estercoleros aquí presente se deba principalmente a la baja intervención antrópica lo

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que permite el desarrollo de gran diversidad vegetal y arbórea en el lugar, la cual permite el desarrollo de mamíferos nativos como pumas (Puma concolor, Linnaeus, 1771), pudús (Pudu puda, Molina, 1782), felinos menores (Oncifelis guigna, Molina, 1782; Oncifelis colocolo, Molina 1782) y chingues (Conepatus chinga, Molina, 1782). Es probable que también aquí en Chile, los escarabajos estén íntimamente relacionados a mamíferos nativos como en el caso de los bosques tropicales (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2005b; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007). De esta forma, el bosque nativo podría considerarse dentro del paisaje como un ente protector de la biodiversidad funcional local, la cual es fundamental para la mantención de un sistema agronómico productivo y sustentable (ALTIERI, 1994; 1995 y 1999; NAREA y VALDIVIESO, 2002; AQUINO y ASSIS, 2005). Así, la conservación del bosque nativo podría asociarse con la agricultura, cumpliendo un rol clave en la sustentabilidad de sistemas agrícolas.

Adicionalmente, es posible pensar en la ganadería como promotora de la diversidad de escarabajos, al generar fecas atractivas para los escarabajos nativos, como en el caso de la reserva de Metztitlán, ubicada en el estado de Hidalgo en México (VERDÚ et al., 2007). Aquí se observó como la pradera constituye un ecosistema capaz de conservar y promover la diversidad local de escarabajos estercoleros. Trabajos científicos muestran una preferencia por parte de los escarabajos de distintas partes del mundo hacia las fecas de bovinos (LOBO et al., 1988 y 1989; ROSENLEW y ROSLIN, 2008; LOUZADA y CARVALHO, 2009). Cabe destacar que no todos los escarabajos estercoleros son atraídos por fecas de bovinos. Esta es una de las razones por las cuales fueron introducidos escarabajos estercoleros africanos en Australia (WATERHOUSE, 1974; BORNEMIZZA, 1976). En Chile, el trabajo de OVALLE y SOLERVICENS (1980), muestra la atracción hacia fecas de bovinos por parte de M. villosa. JOSEPH (1929) comenta la atracción de H. torulosus hacia fecas bovinas. En este sentido es muy interesante y a la vez desconocido el rol de los escarabajos estercoleros nativos en la descomposición de las heces bovinas.

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2.8 Praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo

Las praderas naturales en la Región de los Ríos y en la Región de los Lagos abarcan una superficie de 515.858 há, lo que corresponde al 47.9 % de la zona (CAF, 2007). Una pradera natural es una comunidad polifítica dominada principalmente por gramíneas, cantidades variables de plantas de hoja ancha y en donde las leguminosas no aportan más del 5% del rendimiento total anual de la pradera (BALOCCHI y LÓPEZ, 1996). También, una pradera natural se define como la tierra que es utilizada para el pastoreo, donde se aprovecha la vegetación espontánea, sin que haya ningún tipo de labor cultural o manejo (Paladines y Muñoz, 1982, citado por NAVARRO, 2009). Debido a que no existe aplicación de agroquímicos sobre estas praderas, se piensa que ecológicamente no están mayormente alteradas y, por lo tanto, se espera encontrar escarabajos estercoleros nativos paracópridos. Además, la Región de los Ríos posee el 16.7 % de la masa ganadera del país y la Región de los Lagos posee el 28.2 %, lo que en conjunto representan el 44.9 % de la masa ganadera del país (CAF, 2007). Esta cantidad de animales podría eventualmente entregar alimento suficiente para el desarrollo de estos insectos.

Tanto la Región de los Ríos como la Región de los Lagos poseen gran superficie cubierta por bosque nativo con un 25.4 % del total del país. En la zona de la depresión intermedia es fácil encontrar bosques del tipo forestal Roble-Laurel-Lingue (DONOSO, 1993). En esta zona, este tipo de bosque se asocia frecuentemente con la presencia de Roble (Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst.), Olivillo (Aextoxicon punctatum Ruiz et Pavón), Laurel (Laurelia sempervirens Looser), Lingue (Persea lingue Ness), Avellano (Gevuina avellana Molina), Ulmo (Eucryphia cordifolia Cavanilles) y Mirtáceas en general (DONOSO et al., 2006b). Estos bosques son un remanente de bosques más antiguos, los cuales fueron talados o cortados para la habilitación de tierras ganaderas, principalmente los últimos 100 años, pero probablemente desde antes del siglo XVI (DONOSO, 1993). Esto fue realizado en un principio por indígenas Huilliches (gente del sur) para la crianza de Chilihueque (paleo guanaco) y posteriormente por colonos alemanes y suizo-italianos los cuales eliminaron este tipo de bosque casi por completo, a través de la cosecha forestal y uso del fuego, todo esto para la habilitación de terrenos para ganadería en el siglo XIX (DONOSO, 1993). Por lo tanto, el bosque presente en esta zona corresponde a un bosque de segundo crecimiento o renoval.

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Algunos de estos renovales podrían tener entre 50 y 70 años. Hay que tener en cuenta que parte de esta superficie de bosque nativo remanente se encuentra asociada a praderas, debido a que el bosque es conservado para que los animales se protejan en su interior durante el invierno.

Debido a las características ecológicas señaladas anteriormente, sería de gran importancia para esta zona poder incentivar la biología de estos escarabajos a través de prácticas conservacionistas que tiendan hacia un equilibrio dinámico del ecosistema, promoviendo la sustentabilidad a largo plazo. Algunas de estas prácticas podrían ser la conservación y preservación de bosques nativos junto a las praderas que se asocian a éstos, para que así entre el bosque y la pradera entregaran las condiciones adecuadas para la biología de estos escarabajos. Además, este aumento

en la diversidad estercolera presente en la pradera podría eventualmente desincentivar

el uso de agroquímicos y productos veterinarios, los cuales afectan las poblaciones de

organismos patógenos y benéficos (MCKELLAR, 1997; ALTIERI, 1994 y 1999;

AQUINO y ASSIS, 2005). Esto llevaría a una reducción de insumos, ahorrando costos

al

productor (LOSEY y VAUGHAN, 2006). Con la conservación de los bosques nativos

y

la disminución en la utilización de sustancias nocivas para el medio ambiente se

podría promover un sistema de ganadería para el sur de Chile con bases ecológicas o naturales (FUKUOKA, 1985; ALTIERI, 1995; AQUINO y ASSIS, 2005), responsable

con el medio ambiente, que promueva la biodiversidad local, y que genere un mejor futuro para nuestros descendientes.

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3 MATERIAL Y METODOS

3.1 Materiales

Para realizar este estudio se utilizaron 16 recipientes plásticos de 12 cm de diámetro y 12 cm de profundidad, 16 rejillas metálicas con una trama de 2,5 x 2,5 cm y 400 cm 2 de área, guano fresco de vacuno, solución de glicerina al 5% en agua, alcohol de 70°, pinzas y alfileres entomológicos, una caja de madera utilizada como insectario, un balde, una pala, un plumón permanente, un metro de madera marcado cada 4 cm, un cuaderno de campo, un bastón agrológico (barreno), 16 bolsas plásticas herméticas, 16 frascos plásticos, un hipsómetro, una huincha de 30 m y otra de 1,5 m, un cuadrante de madera de 42 x 42 cm, una cuerda y 4 estacas.

3.2 Sitio de estudio

Para realizar este trabajo se seleccionó un sector rural ubicado a 27 Km al norte de la ciudad de Valdivia, el cual se encuentra entre las siguientes coordenadas (39°43.025'- 39°43.359' S y 73°5.716'-73°4.719' W), ubicado entre 18 a 24 m.s.n.m. (GOOGLE EARTH, 2009). Este lugar se eligió debido a que presenta un agroecosistema que incluye praderas con ganado bovino, junto a bosque nativo, lo cual es esencial para demostrar la hipótesis planteada. En este lugar se escogieron cuatro zonas de muestreo (Z1, Z2, Z3 y Z4), las cuales estaban separadas entre 700 y 2500 m (Fig. 3). Este agroecosistema presenta precipitaciones anuales que oscilan entre 1900 mm (Sector Pichoy) y 2370 mm (Sector Isla Teja). La temperatura promedio anual es de 12°C, alcanzando en verano temperaturas medias sobre los 20°C y en invierno alrededor de los 5°C (HUBER, 1970), con una amplitud térmica anual reducida de sólo 8.8°C. Esto indica que la temperatura es moderada por la influencia marina. Por lo anteriormente expuesto el clima de esta zona se clasifica en un clima templado lluvioso con influencia mediterránea (METEOCHILE, 2009).

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Z4 Z3 Z2 Z1 N
Z4
Z3
Z2
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N

1000 m

ORTOFOTO ESCALA 1:20.000

2

Km

FIGURA 3 Distribución espacial para cada una de las 4 zonas de muestreo. La fotografía corresponde a Catripulli 3101. FUENTE: CIREN (2003).

3.3 Época de muestreo

Se realizaron 5 muestreos fechados el 7 de marzo, 20 de marzo, 9 de abril, 27 de abril y 15 de mayo de 2009. Así, se pudo observar la variación en la abundancia de estos escarabajos desde finales del verano a fines de otoño. Este período de tiempo fue escogido debido a que los escarabajos estercoleros aumentan en abundancia durante las épocas de otoño y primavera (ANDRESEN, 2005a; SAMPER, 2008), posiblemente por las condiciones climáticas que favorecen a estos insectos dadas por altas temperaturas (15°C), luego de eventos lluviosos (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991; RIDSDILL-SMITH, 2003).

24

3.4

Diseño del muestreo de escarabajos

Se

utilizaron trampas de caída con cebo y rejilla (LOBO et al., 1988), debido a que

permiten la colecta de escarabajos estercoleros paracópridos, además de ser fáciles

de manipular. Se colocaron 4 trampas, dispuestas en las esquinas de un cuadrante

de 50 x 50 m (VERDÚ et al., 2007). Esto se repitió para cada una de las 4 zonas en

estudio (Fig. 4). 4 zonas x 4 trampas, n=16.

las 4 zonas en estudio (Fig. 4). 4 zonas x 4 trampas, n=16. FIGURA 4 Arreglo

FIGURA 4 Arreglo espacial de cada cuadrante compuesto por 4 trampas.

Las trampas se separaron 50 m entre sí para que no existiera interferencia en los datos muestreados (LARSEN y FORSYTH, 2005). Se colocaron 2 trampas en el bosque nativo y otras 2 en la pradera. Las trampas consistían en un recipiente plástico de 12

cm

de diámetro y 12 cm de profundidad. Este recipiente fue enterrado a ras de suelo.

En

su interior se colocaron 700 mL de agua con glicerina al 5% para que no escaparan

los

insectos (PEÑA, 2001). Sobre el recipiente se instaló una malla metálica con una

trama de 2,5 x 2,5 cm y un área de 400 cm 2 . Sobre la malla se depositó aproximadamente 1 Kg de estiércol de vacuno (LOBO et al., 1988 y 1989; VESSBY y WIKTELIUS, 2003; SAMPER, 2008). La malla metálica permite el paso de los escarabajos estercoleros que hayan colonizado la bosta hacia el recipiente colector.

25

La elección de este tipo de trampa fue debido a la etología de los organismos paracópridos en estudio, los cuales se entierran bajo la bosta que colonizan (HALFFTER y EDMONDS, 1982; LOBO et al., 1988 y 1989). Debido a que el atractivo del cebo dura corto tiempo, las muestras fueron colectadas 48 horas después de colocadas las trampas (LOBO et al., 1989). Este es el primer registro en Chile donde se utilizó este tipo de trampas de caída para estudiar escarabajos estercoleros.

En este estudio se utilizaron cebos con estiércol de vacuno. De esta forma, se pudo conocer a las especies paracópridas nativas asociadas a estas fecas, para así determinar los escarabajos estercoleros nativos paracópridos que están influyendo en los procesos ecológicos relacionados con el manejo ganadero durante la época otoñal. Conocer estas especies nativas es de vital importancia al momento de evaluar la posible introducción de especies exóticas estercoleras.

3.5 Conservación e identificación de las muestras

Luego de colectados, los individuos fueron lavados y colocados en alcohol etílico de 70° para su conservación y posterior identificación. Se montaron en alfileres entomológicos para su preservación y exhibición. La identificación de las especies se realizó a través del clipeo y el pronoto de los individuos, comparándolos con las descripciones presentes en los trabajos de JOSEPH (1929), PEÑA (2001) y SMITH (2009). Además, se visitaron las colecciones entomológicas presentes en la Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educación (UMCE), en la Universidad Austral de Chile (UACH), en la Universidad de Concepción (UDEC) y en el Museo Nacional de Historia Natural (MNHN).

3.6 Caracterización del agroecosistema

La metodología que se describe continuación se llevó a cabo para cada una de las 4 zonas en estudio. Se realizó para conocer si existían diferencias de suelo y vegetación en ellas.

26

3.6.1 Composición botánica de la pradera. Ésta se determinó de la siguiente

manera: Se colocó sobre la pradera un metro de madera marcado cada 4 cm. En cada uno de estos puntos se bajó una aguja, y las especies pratenses que fueron tocadas por la aguja se anotaron como porcentaje en el total de especies encontradas (CORNEJO, 2000). Esto se repitió 3 veces alrededor de cada trampa (n=78).

3.6.2 Tipo de bosque nativo. Para caracterizar el bosque nativo, se demarcó una

parcela de 500 m 2 alrededor de las trampas de caída. En cada una de estas parcelas se caracterizó la composición botánica a través de la identificación de las especies arbóreas según la especie, la altura y el diámetro a la altura del pecho (DAP). Para medir la altura de los árboles se utilizó un hipsómetro y el DAP se midió con una huincha y el resultado fue dividido por el perímetro de una circunferencia (π= 3,141592) para conocer el diámetro del árbol (DONOSO, 2009) 3 . Se registraron todos los individuos con un DAP 5 cm y una altura superior a los 2 m (DONOSO, 1993).

3.6.3 Caracterización de suelos. Se tomó una muestra contenida de 8 submuestras

de suelo extraídas con un bastón agrológico (barreno), tanto en pradera como en bosque nativo para cada una de las trampas. En el laboratorio del Instituto de Ingeniería Agraria y Suelos de la Universidad Austral de Chile, se procesaron cada una de las muestras. Se colocaron las muestras en una sala de secado a 25°C durante 72 horas. Luego se tamizó a 2 mm para poder ser utilizado en el laboratorio. Se realizaron determinaciones de aluminio extractable (Al ext ) mediante extracción con acetato de amonio 1M a pH 4,8, contenido de materia orgánica (%MO) mediante la determinación del carbono total del suelo por digestión húmeda de Walkley-Black, contenido de bases intercambiables (K + , Na + , Ca +2 y Mg +2 ) mediante extracción con acetato de amonio 1M a pH 7,0 y determinación de pH al agua y en cloruro de calcio en una proporción de suelo y solución de 1:2.5 (SADZAWKA et al., 2006).

27

3.7 Superficie cubierta por bostas

Posterior al último muestreo, el día 22 de mayo se midió la cantidad de bostas presentes sobre la superficie de la pradera y al interior del bosque nativo. Estas se midieron en los alrededores de las trampas. La medición consistió en colocar al azar un cuadrante de 42 x 42 cm. Se realizaron 15 repeticiones en cada ecosistema para cada zona. Luego, se expresó como porcentaje la superficie del cuadrante cubierta por bostas.

Para calcular el porcentaje de colonización de trampas, se determinó un índice de presencia de H. torulosus utilizando como variable dummy la presencia o ausencia de individuo (esto es, cuando hay presencia de individuo, la variable toma valor =1 y cuando no hay presencia la variable toma valor= 0), para cada fecha de muestreo se evaluó la presencia de individuos en el total de trampas colocadas por sitio. Si hubo al menos 1 individuo la variable tomó valor 1. El valor del índice de presencia se calculó en función de las cinco fechas de muestreo en cada sitio. Un valor de 100%, lo alcanza el sitio que en todas las fechas de muestreo se colectó al menos 1 individuo. Un valor de 0% corresponde a un sitio en que en ninguna de las fechas de muestreo y en ninguna de las trampas se colectó al menos 1 individuo.

Adicionalmente, se calculó la cantidad teórica de escarabajos estercoleros a encontrar en cada trampa durante una fecha muestreo. Para ello el número de escarabajos totales encontrados en un sitio (por ejemplo, en P1 y P2) fue dividido por el número total de trampas en todas las fechas para cada sitio (5 fechas x 2 trampas x 1 sitio).

3.8 Datos climáticos y balance hidrológico

Los datos de temperatura y precipitación de la zona fueron otorgados por la Dirección Meteorológica de Chile a través de la Dirección General de Aeronáutica Civil. Los datos obtenidos provienen de la estación meteorológica ubicada en el aeropuerto Pichoy, ubicado a 8 Km del ensayo. Estos datos van desde diciembre de 2008 hasta mayo de 2009. Además, se recopilaron datos de evaporación potencial desde la estación meteorológica Isla Teja, ubicada en la Universidad Austral de Chile (HUBER,

28

2009) 4 . Estos datos permitieron confeccionar un balance hidrológico de suelo, el cual se utilizó para estimar el contenido de humedad de éste al momento de capturar los escarabajos. Para esto, se utilizó la siguiente fórmula (ALLEN et al., 1998):

Ev= Kc*Evp

Donde, Ev= Evapotranspiración; Evp= Evaporación potencial, y Kc= Coeficiente de cultivo que expresa la relación entre la evapotranspiración de cualquier cultivo en relación a la evapotranspiración de referencia calculada para pastos o alfalfa (ALLEN et al., 2005), es decir, indica la tasa de absorción de agua de un cultivo durante su desarrollo. Se utilizó un Kc= 0,75 para pradera y un Kc= 1 para bosque nativo (ALLEN et al., 1998).

3.9 Análisis estadístico

Para conocer si existen diferencias entre la cantidad de escarabajos estercoleros nativos presentes en bosque nativo y pradera se utilizó la estadística de χ 2 propuesta por Pearson en el año 1911 (SOKAL y ROHLF, 1969).

Con el objetivo de determinar si existen diferencias entre los suelos presentes en cada uno de los ecosistemas en estudio se realizó una prueba t de Student, la cual permitió contrastar hipótesis referidas a medias poblacionales, considerando una distribución normal de los datos (SOKAL y ROHLF, 1969). Estas hipótesis se aplicaron a cada uno de los parámetros de análisis de suelo realizados en este estudio. Tanto la prueba de χ 2 como la prueba t, fueron calculadas usando el programa estadístico SPSS v. 16.

Con el objetivo de estudiar similitudes entre las zonas estudiadas en función de su composición botánica, se realizó un análisis de componentes principales (ACP), que corresponde a un método de análisis multivariado, que permite tomar en cuenta la correlación entre diferentes variables, las cuales son analizadas simultáneamente (GIL et al., 2008). Esta técnica reduce un número original de variables en un grupo más pequeño que contiene la mayoría de la información original. Las nuevas variables calculadas se denominan componentes principales (PCs). Usualmente, sólo los

29

primeros componentes principales (PC1 y PC2), explican la varianza máxima de todas las variables originales (ZBYTNIEWSKI y BUSZEWSKI, 2005). Los resultados entregados en este análisis fueron usados para investigar si existe relación entre las especies muestreadas tanto en bosque nativo como en pradera, y su relación con escarabajos estercoleros nativos colectados en cada trampa. Así, se observó la interrelación entre éstos, al mostrar grupos de entre las praderas y los bosques en estudio. Los objetos dentro del grupo están interrelacionados entre sí (GIL et al.,

2008).

De esta forma, se pueden relacionar las praderas y las porciones de bosque nativo similares en función de sus características botánicas (Cuadro 1 y 2 respectivamente). Para este cálculo estadístico se utilizó el programa R (R Development Core Team,

2009).

30

4 RESULTADOS Y DISCUSION

4.1 Presencia de escarabajos estercoleros nativos

Durante las 5 visitas realizadas a cada una de las zonas en estudio, se colectó solo la especie Homocopris torulosus, encontrándose tanto machos como hembras (Fig. 5). Se capturó un total de 112 individuos, de los cuales, 43 fueron machos y 69 hembras. Esto da una relación entre sexos de aproximadamente 1:2 (1:1,6) (anexo 2). Esta relación de sexos podría estar dada por el comportamiento de esta especie, en la cual la hembra entrega mayores cuidados parentales a su descendencia quedándose en el nido, mientras que el macho podría eventualmente dejar a la hembra para continuar apareándose (KLEMPERER, 1983a) o ser expulsado por ella (KLEMPERER, 1983b).

El hecho de colectar sólo una especie podría estar dado por el ciclo biológico de estos insectos. Tras visitar las colecciones presentes en el MNHN y en la UDEC, se aprecia que H. torulosus posee una época de vuelo que se distribuye a través de todo el año, por esto fue posible colectarlo en otoño. Esto se condice con las observaciones de JOSEPH (1929) y REBOLLEDO (2008) 1 . Además, observaciones visuales personales realizadas durante el mes de octubre revelaron una gran cantidad de agujeros sobre las bostas presentes en praderas y de túneles bajo éstas. Se supuso que posiblemente estos agujeros y túneles fueron realizados por escarabajos estercoleros paracópridos (H. torulosus o F. variolosus o H. punctatissimus).

Por su parte, los escarabajos preservados en las colecciones del MNHN y de la UDEC muestran que especies como H. punctatissimus y F. variolosus concentran sus épocas de vuelo en períodos primaverales y veraniegos. A su vez, se observó que T. patagonicus y F. costulatus presentan una distribución que está fuera del área en estudio. Además, M. villosa, probablemente no fue capturado debido a que posee comportamiento telecóprido y las trampas utilizadas en este estudio son exclusivas para organismos paracópridos. Lo mismo debe considerarse para los organismos endocópridos. A pesar de lo mencionado anteriormente, es posible que dentro de los individuos colectados exista una segunda especie: H. punctatissimus.

31

Lamentablemente, no fue posible su identificación a través de la clave taxonómica en uso, dado que era necesaria la presencia física de un ejemplar de H. punctatissimus, identificado previamente, para establecer que se entiende por “línea no continua” o “grandes machos”, conceptos relevantes y mencionados en la clave taxonómica para diferenciar H. torulosus de H. punctatissimus (anexo1) (CARRILLO, 2010) 5 .

de H. punctatissimus (anexo1) (CARRILLO, 2010) 5 . FIGURA 5 H. torulosus macho (derecha) y hembra

FIGURA 5

H. torulosus macho (derecha) y hembra (izquierda) colectados en

otoño.

De los 112 ejemplares, 105 de ellos fueron colectados en las trampas ubicadas al interior del bosque nativo, lo que corresponde al 94% del total capturado. Sólo 7 individuos fueron colectados en las trampas ubicadas sobre la pradera, lo que corresponde al 6% del total. El valor χ 2 al comparar la cantidad de individuos colectados en bosque nativo y pradera fue de 13,3 con p= 0,101. Esto muestra que existen diferencias estadísticamente significativas en la cantidad de H. torulosus presentes en bosque nativo y pradera.

La mayor presencia de los escarabajos en bosque nativo en relación a la pradera podría deberse a múltiples factores bióticos y abióticos. En praderas tropicales se ha visto que éstas ofrecen un hábitat muy distinto a los bosques nativos, principalmente, por presentar mayores temperaturas ambientales, mayores fluctuaciones de

32

temperatura y humedad, mayor luminosidad, carencia de refugio para evitar predadores y falta de sitios para posarse (Breshears et al., 1998, citado por HORGAN, 2007). Gill (1991), citado por ESTRADA y COATES-ESTRADA (2002) muestra que los sitios para posarse, como árboles y arbustos, son relevantes para sentir el olor del alimento y para refugiarse de predadores como escarabajos de la familia Staphylinidae, arañas y murciélagos. Además, en áreas abiertas cambian algunas funciones biológicas como la duración y efectividad de las feromonas, eficiencia del olfato y la visión o eficiencia en la termorregulación (HORGAN, 2007).

Adicionalmente, el bosque contribuye a mantener mayor cantidad de humedad ambiental y en la superficie del suelo, mantiene la temperatura del aire y del suelo más estable, reduce la incidencia de los rayos solares, disminuye la acción del viento y presenta una mayor cantidad de fuentes alimentarias. Desde este punto de vista, el bosque actúa como “buffer” para afrontar cambios ambientales extremos (Steininger, 2000, citado por AVENDAÑO-MENDOZA et al., 2005).

Todas estas características determinan la sobrevivencia y reproducción de los escarabajos estercoleros (HALFFTER y EDMONDS, 1982; ANDRESEN, 2005a). Así, JAY-ROBERT et al. (2008), en un estudio realizado al sur de Francia, plantean que la presencia de escarabajos estercoleros en ecosistemas de pradera dominadas por ovejas podría estar relacionada a la pérdida de humedad producida por los animales a través de la apertura de la cubierta vegetal, compactación y erosión del suelo, tanto como por las prácticas agrícolas como cortes o quemas. De acuerdo con nuestros resultados, H. torulosus probablemente no está adaptado para tolerar cambios ambientales fuertes presentes en la pradera, como ha sido mostrado para otras especies de escarabajos estercoleros en el mundo CAMBEFORT y HANSKI (1991) y LOUZADA y CARVALHO (2009). Estos cambios ambientales se traducen en variación de la temperatura, rápida pérdida de humedad del suelo y mayor cantidad de radiación solar incidente (ANDRESEN, 2005a; ENDRES et al., 2007; HORGAN, 2008; JAY- ROBERT et al., 2008).

HORGAN (2007) señala que algunos escarabajos estercoleros prefieren condiciones de sombra para reproducción o en ciertas etapas de su vida, saliendo a la luz sólo en períodos de intensa competencia o cuando se presenten condiciones climáticas más

33

favorables. Este efecto ha sido descrito para H. torulosus, mostrándose que prefiere condiciones de sombra ante condiciones de mayor luminosidad (JOSEPH, 1929).

Además, se debe considerar que elevadas temperaturas favorecen la proliferación de moscas, las cuales serían competitivas con los escarabajos estercoleros por la fuente de alimento, lo que reduciría la oferta de bostas presentes en praderas (HORGAN, 2008). Además, las fecas depositadas sobre la pradera sufren mayor desecación que las depositadas en bosque nativo, transcurrido el mismo tiempo. Esto limita el tiempo que el alimento está disponible para el escarabajo, imponiendo límites a las especies estercoleras, para diseminarse sobre la pradera. Los efectos de la desecación de las bostas sobre la distribución de algunas especies de escarabajos estercoleros ha sido discutido por OVALLE y SOLERVICENS (1980); AVENDAÑO-MENDOZA et al. (2005); HORGAN (2008); ALMEIDA y LOUZADA (2009).

Por otra parte, debe considerarse que la adaptación de H. torulosus hacia una nueva fuente de bostas podría ser sólo parcial (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), y que esté dominado por la rapidez con la que la bosta pierde humedad. Ésta podría ser una de las razones que explicaría el comportamiento nocturno de H. torulosus (JOSEPH,

1929).

El bosque a diferencia de la pradera, provee condiciones microclimáticas más frías (Menéndez y Gutiérrez, 1996, citado por JAY-ROBERT et al., 2008), por lo tanto, las bostas se desecarían de forma más lenta, aumentando la cantidad de alimento disponible y de esta forma haciéndolas atractivas para que éstas sean colonizadas por estos insectos (JAY-ROBERT et al., 2008). Debe considerarse que las bostas más viejas y secas son fácilmente colonizadas por endocópridos, los cuales no fueron considerados en este estudio (HORGAN, 2002).

Otra razón planteada sobre la menor presencia de escarabajos estercoleros en pradera que en bosque nativo, se debe a la menor diversidad de funciones en los ecosistemas de praderas. Así, ciertas funciones como la reducción de carroña, hongos y fruta en descomposición no son requeridas en praderas, pero si en bosques, lo cual, limita la oferta nutricional para los insectos y por lo tanto, su distribución (ANDRESEN, 2005a; VERDÚ et al., 2007; HORGAN, 2008). La presencia de L. apiculata en los bosques estudiados podría ser una interesante fuente de fruta en descomposición.

34

Cabe señalar que las diferencias en la presencia de H. torulosus en bosque nativo y pradera podrían variar durante el año. Las poblaciones de escarabajos estercoleros varían durante las estaciones del año, presentándose una menor diversidad durante los períodos secos (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; ANDRESEN, 2005a).

ESTRADA y COATES-ESTRADA (2002), MILHOMEM et al. (2003), ANDRESEN (2005a), AVENDAÑO-MENDOZA et al. (2005), y HORGAN (2007) señalan que la estacionalidad está relacionada con la variación del clima en conjunto con la vegetación, determinando la distribución espacial y temporal en los escarabajos estercoleros. De acuerdo con los registros de las colecciones presentes en el MNHN y en la UDEC, se apreció que para M. villosa el inicio de la época de vuelo se producía más temprano (junio) en la zona centro norte del país (La Serena) y más tardía (septiembre) en la zona centro sur (Valdivia, Puerto Montt). Las condiciones ambientales podrían favorecer en forma diferente el comportamiento de estos insectos. En épocas de primavera, las condiciones ambientales podrían ser más favorables para que los escarabajos se presentaran en praderas, comparado con la época otoñal, ya que en primavera, los efectos de sequía, exceso de temperatura y sequedad de bostas son menores que los comúnmente se observan en otoño. De esta forma, el bosque nativo podría ser considerado un refugio durante épocas adversas de sequía, como frente al ataque de predadores (DUNCAN y DUNCAN, 2000; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2007; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). De esta manera, al cambiar las condiciones climáticas en primavera, estos insectos podrían eventualmente colonizar las bostas presentes en la pradera, entregando los múltiples beneficios ecológicos descritos en la revisión bibliográfica. Una investigación futura debería estudiar la distribución de estos insectos durante todo el año, para validar o descartar esta idea.

A pesar de las diferencias ecológicas que existen entre bosque nativo y pradera, en la literatura se plantea el hecho de que es posible aumentar la diversidad de escarabajos estercoleros nativos presentes en praderas conservando los remanentes de bosque nativo (ROSLIN, 1999), además de incorporar en los sistemas agrícolas cercos vivos conectados a los remanentes de bosque, compuestos de plantas y arbustos nativos, con el fin de crear microhábitats que promuevan la sobrevivencia, dispersión y reproducción de mamíferos, reptiles, aves, anfibios e insectos (NICHOLLS et al., 2001;

35

ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). Al promover un aumento en la biodiversidad, el agroecosistema se vuelve más estable ante variaciones ambientales (AQUINO y ASSIS, 2005; ALTIERI y NICHOLLS, 2009).

Adicionalmente, se observó que el 71,4% de los individuos colectados en la pradera fue capturado hacia el final de otoño, en el mes de mayo, mientras que el 46,6% de los individuos colectados en bosque nativo fue capturado en el mismo período. Esta diferencia en la presencia de escarabajos hacia finales de otoño es estadísticamente significativa para pradera (χ 2 =1,6; p=0,449) y para bosque nativo (χ 2 =11,33; p=0,416). Por lo tanto, existe un aumento relativo de estos escarabajos a medida que avanza el otoño, aumentando en mayor medida sobre las trampas ubicadas en la pradera (Fig.

6).

medida sobre las trampas ubicadas en la pradera (Fig. 6). FIGURA 6 Distribución de H. torulosus

FIGURA 6 Distribución de H. torulosus en bosque nativo y praderas naturales durante la época otoñal.

Se observó que la abundancia de estos insectos oscila a través del tiempo (Fig. 6). Esta oscilación se ve acompañada con un aumento en las precipitaciones (Fig. 7). La

36

menor presencia se aprecia a finales del verano, lo cual coincide con un periodo de baja o nula precipitación (Fig. 7). La abundancia de escarabajos tanto en pradera como en bosque nativo presenta una oscilación con 2 puntos máximos, el 9 de abril y el 15 de mayo. Esto podría estar dado por un aumento en la humedad del suelo. Sin embargo, se debe considerar que posiblemente exista un efecto biológico relacionado con la ontología del insecto, es decir, que su época de vuelo coincida con las precipitaciones por un asunto de madurez fisiológica. Estas dos ideas no son excluyentes y probablemente en conjunto explican el aumento en la presencia de H. torulosus hacia finales de la época otoñal estudiada.

4.2 Relación entre los datos climáticos, el balance hidrológico y la presencia

de H. torulosus

el balance hidrológico y la presencia de H. torulosus FIGURA 7 Relación entre presencia de H.

FIGURA 7 Relación entre presencia de H. torulosus, precipitación y temperatura para cada una de las fechas de muestreo.

37

El efecto mostrado en la Fig 7., (relación de precipitaciones con el aumento relativo de estercoleros) ha sido determinado en otros escarabajos por MILHOMEM et al. (2003) y ANDRESEN (2005a). En este estudio este aumento de abundancia se aprecia tanto para el bosque nativo como para la pradera (Fig. 6). Esto podría se explicado por un cambio en la capacidad de soporte del suelo al cambiar su friabilidad, lo que se traduce en una disminución de la resistencia a ser penetrado producto de un cambio en su humedad (ELLIES, 1988). Esto es un factor relevante para la construcción de túneles (ANDRESEN, 2005a; Jansen, 1983, citado por MIELES y LERMA, 2009) y por lo tanto, para la perpetuación de esta especie paracóprida.

Se estima que este aumento de H. torulosus en función de la precipitación debería tener un límite, dado por factores como la presencia de alimento, el ataque de predadores y la disminución de la temperatura (CHOWN y NICOLSON, 2004). Se plantea que la temperatura está relacionada con el metabolismo de los insectos, por lo cual, al disminuir la temperatura bajo cierto umbral, la actividad metabólica baja y el insecto podría cambiar su comportamiento, entrar en un período de latencia o morir (CHOWN y NICOLSON, 2004). El umbral de H. torulosus no está determinado, sin embargo, se aprecia que durante los períodos de captura, la temperatura máxima registrada nunca fue inferior a 15°C. Esto sugiere que el umbral de temperatura de vuelo de H. torulosus coincide con lo propuesto en la literatura para otras especies estercoleras en el mundo (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991; RIDSDILL-SMITH, 2003). No se encontraron individuos de H. torulosus capturados durante los meses de julio y agosto en las colecciones revisadas (UMCE, UDEC y MNHN). Esto podría estar dado por temperaturas máximas menores a 15°C en estos meses (HUBER, 1970), las cuales podrían impedir el vuelo de H. torulosus. Al no poder volar, se plantea que durante estos meses los escarabajos se encuentran en sus nidos cuidándolos (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b).

Como se aprecia en la Fig. 8, bajo las condiciones de este estudio, desde diciembre a marzo, el suelo se encontraba con un déficit hídrico, debido a que la evapotranspiración fue mayor que la precipitación. El mes de abril comenzó con un leve déficit, pero luego rápidamente la lluvia caída supera la cantidad de agua evapotranspirada. Esto se hace más evidente en el mes de mayo, donde el superávit de agua en el suelo fue considerable. En el mes de marzo se colectó la menor

38

cantidad de H. torulosus con sólo 19 individuos, lo cual coincide con un déficit hídrico. En abril se colectaron 39 individuos y en mayo 54. Se aprecia entonces, que a medida que aumenta el contenido de agua en el suelo, aumenta también la cantidad de H. torulosus que fueron capturados. Esto indicaría una relación entre el contenido de humedad del suelo y la abundancia de estos insectos, lo que ha sido señalado para otros estercoleros en el mundo (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; MILHOMEM et al., 2003; AVENDAÑO-MENDOZA et al., 2005; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2007; JAY- ROBERT et al., 2008; MIELES y LERMA, 2009) y podría explicar el aumento en la presencia de esta especie hacia fines de otoño, tanto en bosque nativo como en pradera.

fines de otoño, tanto en bosque nativo como en pradera. FIGURA 8 Balance hidrológico del suelo

FIGURA 8 Balance hidrológico del suelo desde diciembre de 2008 a mayo de 2009. EvP corresponde a la tasa de evapotranspiración de la pradera y EvB a la tasa de evapotranspiración del bosque nativo.

39

4.3 Relación entre la composición botánica de las praderas y la presencia de

H. torulosus

Las especies pratenses encontradas en cada una de las praderas en estudio y la

abundancia de H. torulosus se muestran en el cuadro 1:

CUADRO 1 Composición botánica de las praderas (desde P1 a P8) estudiadas y

presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje.

Especies encontradas

P1

P2

P3

P4

P5

P6

P7

P8

Gramíneas Holcus lanatus (HL) 1 Agrostis capillaris (AC) Bromus valdivianus (BV) Asteraceas Hypochaeris radicata (HR) Taraxacum officinallis (TO) Leontodon nudicaulis (LN) Otras Plantago lanceolata (PL) Ranunculus repens (RR) Dichondra repens (DR) Musgos (MG) Otro Suelo descubierto (SD) Homocopris torulosus

41,0

41,0

57,7

44,8

73,1

56,4

10,2

28,3

12,8

19,2

21,8

11,5

44,9

35,9

5,1

16,7

20,5

20,5

33,3

26,9

26,9

18,0

5,1

9,0

7,7

1,3

2,6

6,4

1,3

2,6

0,0

2,6

19,3

12,9

20,6

33,3

7,7

39,7

80,8

55,1

10,3

10,3

14,1

25,6

7,7

37,2

74,4

55,1

5,1

2,6

3,9

6,4

0,0

2,6

2,6

0,0

3,9

0,0

2,6

1,3

0,0

0,0

3,9

0,0

9,0

24,4

6,4

9,0

12,9

3,9

0,0

0,0

2,6

0,0

0,0

0,0

0,0

1,3

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

3,9

2,6

0,0

0,0

0,0

6,4

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

6,4

18,0

6,4

9,0

9,0

0,0

0,0

0,0

30,7

21,7

15,3

12,9

6,3

0,0

9,0

16,6

30,7

21,7

15,4

12,8

6,4

0,0

9,0

16,7

0,0

28,5

14,3

14,3

14,3

14,3

0,00

14,3

1 Abreviación del nombre científico expresado entre paréntesis.

Las especies encontradas permiten agrupar estas praderas como naturales. En todas

las praderas analizadas se apreció un dominio de gramíneas a excepción de P7 y P8

donde dominaron las plantas de hoja ancha. Esto podría estar dado por diferencias en

el manejo agronómico, lo cual se traduce en una pérdida de la calidad nutricional de la

pradera al aumentar la cantidad de plantas de hoja ancha (LOPEZ, 2009) 6 . Con estos

datos se confeccionó un análisis de componentes principales (ACP), agregando la

cantidad H. torulosus colectada en cada pradera (Fig. 9).

6 López, I. 2009. Comunicación personal. Profesor Facultad de Ciencias Agrarias. Instituto de Producción Animal. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. ilopez@uach.cl

40

Según el ACP, el componente principal 1 (PC1) explica en un 68,7 % la variación de los datos, mientras que PC2 explica sólo un 19,3 %. Por esta razón, el análisis de este grafico estará basado en la posición de los datos en relación a la componente principal horizontal.

SD P1 MG TO BV P4 P2 LN P7 PL DR P3 P8 AC RR
SD
P1
MG
TO
BV
P4
P2
LN
P7
PL DR
P3
P8
AC
RR
HR
Htorulosus
P5
P6
HL
-10
-8
-6
-4
-2
0
2
4
PC1
(68,7%)
PC2
(19,3%)
-6
-4
-2
0
2
4

Análisis de componentes principales para las praderas en estudio.

Los ejes en la figura explican la variación en composición botánica entre los sitios.

FIGURA 9

41

La ubicación espacial de las distintas praderas (P1 a P8) indica la relación que existe entre ellas. En la Fig. 9, se aprecian de forma general 2 grupos que no se relacionan entre sí: (1) P1, P2, P3, P4 y P5; (2) P6, P7 y P8. Los sitios P1, P2, P3, P4 y P5 se ubican espacialmente cerca debido a la composición botánica que presentan. P5 posee mayor presencia de Holcus lanatus (Linnaeus), mientras P6 posee un mayor dominio de Hypochaeris radicata (Linnaeus), concentrándose la abundancia de esta especie en P7 y P8. Por esta razón, P6, P7 y P8 se grafican al otro lado del eje vertical y presentan una ubicación espacial distinta en relación al grupo 1. Las otras especies listadas en el cuadro 1 no destacan por su abundancia en ninguna de las praderas estudiadas y no son determinantes para relacionar las praderas en función de su composición botánica.

Las flechas rojas indican la relación entre las especies que componen la pradera y la presencia de H. torulosus. Mientras más cerca esté la proyección de cada una de estas flechas sobre el eje horizontal, mayor es la relación existente entre estas variables. Se aprecia que existe una relación entre H. lanatus, Agrostis capilaris (Linnaeus, 1753), musgos, suelo descubierto y la presencia de H. torulosus. Es interesante mencionar que se asocia la presencia de musgo con altos contenidos de humedad (ARDILES et al., 2008). H. lanatus también se asocia a mayores niveles de humedad en el suelo (LOPEZ et al., 1997), lo que podría facilitar la construcción de túneles necesarios para la reproducción de H. torulosus. Esta característica de la composición botánica de las praderas al indicar una condición de suelo, podría explicar la presencia de H. torulosus en este ecosistema. Por otro lado, H. lanatus y A. capilaris son plantas gramíneas de alto valor forrajero para este tipo de praderas (LOPEZ, 2009) 6 , lo cual sugiere una relación entre praderas dominadas por gramíneas y la presencia de H. torulosus. No obstante, no es posible determinar si esta relación está asociada al hecho de que las plantas gramíneas presten algún servicio indirecto a H. torulosus o por que éstas sean un indicador de la condición ecológica de la pradera.

En ecosistemas diversos, los animales bovinos seleccionan el forraje según su palatabilidad, digestibilidad, disponibilidad, morfología y estado fisiológico del animal (CARPINO et al., 2003; SANON et al., 2007; LOPEZ, 2009 6 ). Las plantas de hoja ancha, al establecerse tarde en la sucesión ecológica, presentan menor palatabilidad que plantas colonizadoras como gramíneas y leguminosas (LOPEZ, 2009 6 ). Además,

42

éstas al desarrollarse en forma de roseta, ofrecen menor superficie para que el animal las consuma en relación a plantas leguminosas o gramíneas. Lo expuesto anteriormente podría influir en la ubicación espacial del ganado, al buscar otros lugares donde alimentarse (GANSKOPP y BOHNERT, 2009). Así, al desplazarse a otro sitio, no habría un aporte significativo de fecas sobre este tipo de praderas, disminuyendo la cantidad de alimento disponible para los escarabajos estercoleros (ANDRESEN, 2005a; VERDU et al., 2007; ANDRESEN, 2008) y, por consiguiente, pudiendo disminuir la población de éstos en praderas naturales. La idea planteada anteriormente se contrapone en lo expresado en el cuadro 4, donde se aprecia que P7 y P8 poseen la mayor cantidad de bostas en superficie. Quizás, estas praderas son utilizadas en mayor medida como ruta hacia otras zonas de mejor composición botánica y que la cantidad de bostas en superficie sólo refleje una condición puntual y no general. Cabe mencionar que esta caracterización de las bostas en superficie fue realizada una vez terminado el estudio (22 de mayo). Posiblemente, en otra época del año, los resultados mostrados en el cuadro 4 podrían ser distintos para P7 y P8.

Adicionalmente, se ha visto que existe un aumento en la biomasa microbiana de la rizósfera de plantas que son pastoreadas (BARDGETT, 2005). Esto, genera un aumento en la diversidad de individuos que se alimentan de esta biomasa microbiana (BARDGETT, 2005; UPHOFF et al., 2006), lo que contribuye a determinar la composición botánica y animal presente en un ecosistema (JOHNSON et al., 2003; REYNOLDS et al., 2003; WARDLE et al., 2004; CARDON y WHITBECK, 2007), la cual influye en las poblaciones de escarabajos estercoleros (HORGAN, 2007; Zamora et al., 2007, citado por VERDU et al., 2007). Además, al crecer las especies gramíneas que componen la pradera, podrían eventualmente entregar refugio ante las condiciones adversas de la misma, como son la radiación y cambios bruscos de temperatura (VERDU et al., 2007; ANDRESEN, 2008).

Debido a que H. torulosus no fue colectado en P7 y P8, se sugiere que este insecto podría ser capaz de indicar la condición de la pradera, ya que se relaciona a las praderas cubiertas con altas cantidades de hoja ancha con problemas productivos debido a un mal manejo agronómico (LOPEZ, 2009) 6 . Indicios de este manejo se aprecian en el cuadro 3, donde el contenido de Calcio y Magnesio es inferior en P7 y P8. Una pérdida en el contenido de bases del suelo implica un aumento en la acidez

43

del suelo y toxicidad de aluminio, lo que disminuye el crecimiento radicular, afectando la cantidad de biomasa vegetal producida y por consiguiente, la cantidad de residuos ingresados por éstas, lo cual disminuye la biomasa microbiana, disminuyendo la fertilidad del suelo, lo que lleva a la degradación del suelo en el tiempo (PINOCHET,

2010 7 ).

Adicionalmente, la presencia de plantas de hoja ancha se asocia con una degradación física del suelo (RAMIREZ et al., 1991), traducida en la compactación del mismo, lo que reduce el rango de friabilidad de éste (PINOCHET, 2010 7 ), aumentando su resistencia a la penetración (ELLIES et al., 1993). Al aumentar la resistencia a la penetración del suelo, se podría dificultar la construcción de túneles necesarios para la nidificación o emergencia de H. torulosus. Esta condición de suelo podría explicar la baja presencia de H. torulosus en las praderas dominadas por plantas de hoja ancha.

El uso de escarabajos estercoleros como bioindicadores ante la acción antrópica ha sido validado en la literatura (FAVILA y HALFFTER, 1997; MCGEOCH et al., 2002; DAVIS et al., 2004; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). Según lo expresado anteriormente, se sugiere que posiblemente podría considerarse a H. torulosus como un bioindicador de la calidad forrajera y condición de las praderas naturales en la zona centro sur de Chile. Sin embargo, se necesitan más estudios para validar o descartar esta idea.

7 Pinochet, D. 2010. Comunicación personal. Profesor Facultad de Ciencias Agrarias. Instituto de Ingeniería Agraria y Suelos. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. ilopez@uach.cl

44

4.4 Relación entre la composición botánica del bosque y la presencia de H.

torulosus

La composición botánica del bosque nativo y la presencia de H. torulosus se expresó

como porcentaje y se muestra en el cuadro 2. Los datos de altura y diámetro a la

altura del pecho (DAP) se muestran en detalle en el anexo 3.

CUADRO 2 Composición botánica del bosque nativo (desde B1 a B8) y presencia

de H. torulosus expresadas en porcentaje.

Especies encontradas

B1

B2

B3

B4

B5

B6

B7

B8

Luma apiculata (LA) 1 Myrceugenia exsucca (ME) Nothofagus obliqua (NO) Gevuina avellana (GA) Persea lingue (PL) Laurelia sempervirens (LS) Eucryphia cordifolia (EC) Lomatia hirsuta (LH) Drimys winteri (DW) Embothrium coccineum (ECC) Número de árboles Homocopris torulosus

7,1

80,4

53,9

10,0

11,4

0,0

0,0

0,0

62,5

0,0

7,7

0,0

0,0

0,0

48,2

55,0

30,4

13,7

30,7

60,0

88,6

93,4

18,5

15,0

0,0

2,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

3,9

0,0

0,0

0,0

3,3

0,0

0,0

0,0

0,0

7,7

20,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

10,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

3,3

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

25,9

30,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

0,0

7,4

0,0

56,0

51,0

26,0

10,0

35,0

61,0

27,0

20,0

16,2

32,4

14,3

26,7

3,8

3,8

2,8

0,0

1 Abreviación del nombre científico expresado entre paréntesis.

Las especies encontradas permiten clasificar este bosque como un bosque nativo de

tipo forestal Roble-Laurel-Lingue (DONOSO, 1993). Algunos individuos de N. obliqua

medidos en este estudio presentaron un diámetro a la altura del pecho mayor a 50 cm

y una altura superior a los 30 m (anexo 3). Esto podría sugerir que estos individuos

podrían tener 50 años o más (De Puente et al., 1979, citado por DONOSO, 1993). Con

los datos presentados en el cuadro 2 se realizó un análisis de componentes

principales, el cual se muestra en la Fig. 10.

45

LA B2 Htorulosus B3 LS PL GA EC B4 LH ECC B5 DW B1 B7
LA
B2
Htorulosus B3
LS
PL
GA
EC
B4
LH ECC
B5
DW B1
B7 B8
B6
NO
ME
-5
0
5
PC1
(49,5%)
PC2
(42,4%)
-5
0
5
10

Análisis de componentes principales para los bosques en estudio.

Los ejes en la figura explican la variación en composición botánica entre los

sitios.

FIGURA 10

De acuerdo al ACP, el componente principal 1 (PC1) explica el 49,5% de la variación de los datos, mientras que PC2 explica el 42,4%. Por esta razón, el análisis de este gráfico se basará en la distancia de la proyección de cada unos de los vectores sobre el eje horizontal.

46

La ubicación espacial de cada porción de bosque nativo (B1 a B8) muestra la relación que existe entre cada una de éstas. De forma general, se aprecian tres grupos que no se relacionan entre sí, compuestos por: (1) B2 y B3; (2) B4, B5 y B6; y (3) B1, B7 y B8. Un alto dominio de N. obliqua se presenta en B5 y B6, y en menor grado en B4, mientras que B1, B7 y B8 presentan una menor proporción de esta especie y mayor cantidad de Myrceugenia exsucca (D.C.) Berg. y Drimys winteri Forster. B2 y B3 cuentan con gran presencia de Luma apiculata. Las otras especies listadas en el cuadro 2 no tienen mayor participación en la diferenciación de los bosques estudiados en función de su composición botánica.

Las flechas rojas indican la relación que existe entre las especies encontradas en bosque nativo y la presencia de H. torulosus. Mientras más cerca esté la proyección de cada una de estas flechas sobre el eje horizontal, mayor es la relación existente entre estas variables. Se aprecia que gran parte de los individuos colectados de H. torulosus fue capturado en B2 y B4, presentando B2 la mayor cantidad de éstos. Este análisis sugiere que existe relación entre la presencia de L. apiculata y H. torulosus, lo que propone una relación entre el tipo de bosque y H. torulosus. Cabe preguntarse si esta relación entre H. torulosus y L. apiculata se debe a que este árbol presta algún servicio a H. torulosus o que L. apiculata sea un indicador ambiental de cierta condición natural. En ocasiones muy raras, se ha visto que ciertos escarabajos estercoleros polinizan flores de plantas de las familias Araceae y Lowiacea, las cuales liberan ciertos compuestos aromáticos que atrae a estos insectos (NICHOLS et al., 2008). Posiblemente podría existir una relación similar entre L. apiculata y H. torulosus. Además, los frutos en descomposición de L. apiculata podrían tener algún rol en la nutrición de H. torulosus. Adicionalmente, se reporta que L. apiculata crece de forma natural en terrenos que durante alguna época del año están cubiertos por agua (DONOSO et al., 2006a). Esto se condice con lo observado en terreno, ya que en B1 y B2 existe un pequeño estero el cual mantiene inundado el suelo durante gran parte del año.

Este estero podría aportar la humedad necesaria al suelo para el correcto desarrollo de los túneles de H. torulosus, lo que podría explicar la mayor presencia de este insecto en bosque nativo que en pradera, si se considera la humedad del suelo como factor relevante en la formación de un microclima para el correcto desarrollo de estos

47

insectos, como lo es para otras especies estercoleras en el mundo (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; MILHOMEM et al., 2003; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2007; MIELES y LERMA, 2009). Esta condición de humedad también se manifiesta en B7 y B8, sin embargo, ésta es producida por un aumento en el nivel freático producto de la lluvia y no por un estero. A pesar de ello, en estos sitios la colecta fue muy baja (sólo 3 individuos). Esto podría deberse a que el aumento en el nivel freático eventualmente podría inundar las cámaras de nidificación que construyen estos insectos (VESSBY y WIKTELIUS, 2003), lo cual no ocurre en B1 y B2.

Adicionalmente, es probable que exista un efecto del tipo y manejo de bosque sobre la abundancia de H. torulosus (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2003; DAVIS et al., 2004; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2005; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; NICHOLS et al., 2007; ANDRESEN, 2008; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b; GARDNER et al., 2008; ROSENLEW y ROSLIN, 2008 y MASIS y MARQUIS, 2009), debido a las diferencias que existen en altura y diámetro a la altura del pecho (anexo 3), lo cual indica que B7 y B8 se estableció de forma más temprana que el resto de los bosques en estudio, o que los individuos de mayor tamaño fueron sacados del lugar (DONOSO, 1993). Al cortar el bosque cambian las condiciones microclimáticas presentes en él, lo cual altera ciertas funciones biológicas que afectan la distribución de estos insectos, como la duración y efectividad de las feromonas, la eficiencia del olfato y la visión o eficiencia en la termorregulación (HORGAN, 2007). Esto podría afectar la distribución de H. torulosus en estos bosques.

Por último, se observó que en todos los bosques estudiados el sotobosque estaba cubierto en cantidades variables de Chusquea quila (Kunth), la cual dificulta el establecimiento de especies arbóreas nativas. La presencia de Ch. quila se debe a la luminosidad que entra a través del bosque debido a claros que se generan de forma natural o producto de la tala (DONOSO, 1993). Una vez que el sotobosque es cubierto por Ch. quila, es muy difícil la regeneración por parte de las especies arbóreas presentes en el lugar. Cabe señalar que sólo en B1, B2 y B3 la cantidad de Ch. quila al interior del bosque era reducida (<10%). En los demás bosques en estudio dominaba ampliamente (>50%). La baja cantidad de Ch. quila en B1, B2 y B3 podría sugerir la poca o nula intervención de estos bosques durante los últimos 50 años. La

48

cobertura que presenta un bosque es una característica muy importante que determina

la diversidad de escarabajos estercoleros, y es por esta razón, que se sugiere la

utilización de estos insectos como bioindicadores de la modificación y destrucción de

los bosques (NICHOLS et al., 2007; ANDRESEN, 2008). De esta manera se podría

sugerir que distintos grados de conservación de remanentes de bosques nativos

antiguos determinan localmente la distribución de H. torulosus. Se requieren más

estudios para validar o descartar esta idea.

4.5 Relación entre las características químicas de los suelos y la presencia de

H. torulosus

En el cuadro 3 se presenta el promedio de los datos obtenidos tanto para bosque

nativo como para pradera.

muestra en el anexo 4.

ecosistemas.

El detalle de las características químicas de suelo se

Además, se indica el número de H. torulosus en ambos

CUADRO 3 Contenido de materia orgánica (MO %), aluminio extractable (Al ext

ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H 2 O, pH en CaCl 2 y presencia de H.

torulosus en cada uno de los suelos.

Parámetro

Bosque

Pradera

Probabilidad (t y χ 2 )

MO (%)

13,3±1,9ª

12,8±0,7ª

0,53

Al ext (ppm)

1160±320ª

1415±207ª

0,08

Calcio (cmol + kg -1 ss)

2,91±1,37ª

2,2±1,15ª

0,28

Magnesio (cmol + kg -1 ss)

1,32±0,46ª

0,66±0,22 b

0,003

Potasio (cmol + kg -1 ss)

0,71±0,14ª

0,26±0,1 b

0

Sodio (cmol + kg -1 ss)

0,24±0,07ª

0,14±0,03 b

0,01

pH H 2 O

5,5±0,3ª

5,7±0,1ª

0,06

pH CaCl 2

4,7±0,3ª

4,9±0,1ª

0,05

Homocopris torulosus (abundancia)

105ª

7 b

0,101

Probabilidad t calculada para cada parámetro de suelo. Probabilidad de χ 2 calculada para H. torulosus.

49

Al observar los contenidos de materia orgánica y aluminio extractable es posible clasificar este suelo dentro del grupo de suelos derivados de cenizas volcánicas, conocido como Andisol o trumao (PINOCHET, 2010 7 ). Debido a la ubicación geográfica de la zona en estudio, estos suelos se agrupan dentro de la serie Pelchuquín (Medium Mesic Eutric Fulvudans) (CIREN, 2003).

Al analizar estos datos se acepta la hipótesis de igualdad de medias y en consecuencia se concluye que el contenido de materia orgánica, aluminio extractable, calcio, pH al agua y pH en CaCl 2 para bosque nativo y pradera no presentan diferencias estadísticamente significativas (p>0,05). Al contrario, al realizar la misma prueba para magnesio, potasio y sodio se aprecia que existen diferencias estadísticamente significativas entre bosque nativo y pradera (p<0,05).

Al no existir diferencias estadísticamente significativas en el contenido de materia orgánica y aluminio extractable se puede deducir que el material parental que originó estos suelos fue el mismo. Por lo tanto, existe similitud en el tipo de suelo presente en bosque nativo y pradera. Los distintos valores encontrados en potasio, magnesio y sodio entre bosque nativo y pradera se deben principalmente a que existe una extracción de estos nutrientes por parte de los animales bovinos que pastorean la pradera. Esto se manifiesta debido a que en el lugar no se realiza ningún tipo de fertilización que aporte estos elementos. Adicionalmente, el bosque al poseer raíces profundas extrae éstos desde las profundidades, y luego al perder sus hojas (N. obliqua) deposita parte de los nutrientes sobre la superficie del suelo. Lo anteriormente expuesto, junto a la no extracción de leña desde el bosque, contribuye a la acumulación de estos elementos químicos en niveles más altos en el bosque nativo que en la pradera. No existen diferencias estadísticamente significativas en la medición de acidez para los suelos en ambos ecosistemas.

Debido a que el tipo de suelo presente en bosque nativo y pradera es el mismo, se asume que las diferencias en la presencia de H. torulosus en estos ecosistemas no se deben al tipo de suelo. Se deduce que este insecto es capaz de soportar las características edáficas que presenta un suelo Andisol y que su distribución está influenciada por otros factores ecológicos. En este aspecto, la condición del suelo podría tener un rol relevante en la distribución de estos insectos.

50

4.6 Superficie cubierta por bostas y abundancia de H. torulosus

El cuadro 4 relaciona la superficie de suelo cubierta por bostas y el número total de H. torulosus capturados en cada ecosistema. Además, se adjunta el porcentaje total de trampas que fueron colonizadas durante todo el estudio. El anexo 5 proporciona los datos sobre la abundancia de H. torulosus a través del tiempo.

CUADRO 4 Superficie de suelo cubierta por bostas, número de H. torulosus y porcentaje de colonización de trampas para cada ecosistema en estudio.

 

% Cubierto por Bostas

N° de

% Colonización de trampas

Sitio

H. torulosus

P1 y P2 B1 y B2 P3 y P4 B3 y B4 P5 y P6 B5 y B6 P7 y P8 B7 y B8

11,9

2

10

0,0

51

100

15,3

2

20

0,0

43

90

0,0

2

20

0,0

8

50

25,8

1

10

22,8

3

20

De forma general, se puede apreciar que sobre la pradera existe una mayor cantidad de bostas que al interior del bosque. Cuando esto ocurrió, fue muy baja la población de H. torulosus capturada. Al no existir bostas al interior del bosque el hecho de colocar artificialmente una bosta es mucho más atractivo para los escarabajos presentes en él. Por esta razón, al colocar una bosta sobre la pradera, es posible que se esté sub estimando la población, debido a que los insectos podrían estar dirigiéndose a las otras bostas presentes en la pradera. Esto se aprecia claramente al observar la superficie cubierta por bostas en el sitio compuesto por B1 y B2 al compararla con el sitio compuesto por P7 y P8. En B1 y B2 no existían bostas de vacuno y fueron capturados 51 individuos, lo cual corresponde al 45,5% del total de insectos colectados. Además, fue colonizado el 100% de las trampas durante la época de estudio. Por otra parte, en P7 y P8, donde la superficie cubierta de bostas fue de 25,8%, sólo se capturó 1 individuo, correspondiente al 0,9% del total. Aquí, sólo se

51

colonizó el 10% de las trampas durante la época de estudio. Los expuesto anteriormente se grafica en la Fig. 11 y en la Fig. 12.

p=0.033*
p=0.033*

FIGURA 11 Relación entre la abundancia de H. torulosus y la superficie de suelo cubierta por bostas. (*p<0.05).

En la Fig. 11 se muestra una relación inversa entre el número de H. torulosus y la superficie cubierta por bostas. Sin embargo, cuando existieron menos de 5 individuos colectados por sitio, la superficie cubierta por bostas no mostró influencia en el número de individuos colectados, al menos hasta cuando las bostas ocupan el 25% de la superficie. Una situación distinta se determinó cuando no se detectaron bostas en superficie, distintas a las de las trampas. En este caso, la cantidad de individuos colectados varió desde 1 a 34. Este resultado sería indicativo que la superficie cubierta por bostas puede influir la abundancia de los individuos colectados, por sobre el número de 5 individuos.

52

Al evaluar la presencia de individuos de acuerdo con el índice de presencia (material y métodos) con respecto a la superficie cubierta por bostas en cada sitio, se determinó una relación inversa (Fig. 12). Cuando ésta aumenta, disminuye el porcentaje de colonización de trampas presentes en pradera. Este resultado ratifica que la ausencia de bostas es un factor determinante en la abundancia de H. torulosus y que en ausencia de bostas se logran colectar mayor cantidad de individuos en las trampas. Esto parece de cierta lógica, ya que la oferta por individuo se afecta en la medida en que hay o no presencia de bostas en cada sitio. Sin embargo, los resultados sugieren que existen otras variables muy determinantes en su distribución, ya que bajo el 40% del porcentaje de colonización de trampas, la distribución en ambos ecosistemas de H. torulosus no pareció depender del porcentaje de bostas presentes en cada sitio.

p=0.006**
p=0.006**

FIGURA 12 Relación entre porcentaje de colonización de trampas y la superficie de suelo cubierta por bostas. (**p<0.01).

53

Por lo señalado anteriormente, se sugiere que podría existir competencia e interferencia entre las trampas colocadas artificialmente y la cantidad de bostas presentes en los ecosistemas en estudio. Considerando lo anterior, se estaría subestimando la población de escarabajos estercoleros presentes en la pradera. Esto sugiere otro punto de vista al explicar las diferencias en la cantidad de escarabajos colectados en bosque nativo y pradera. Sin embargo, este efecto debe investigarse con mayor detalle en estudios más controlados.

La cantidad teórica de escarabajos presentes en cada trampa durante todas las fechas de colecta en pradera fue de 0,175±0,05, mientras que en las trampas colocadas en bosque nativo fue de 2,625±2,43. Cabe señalar que no es posible precisar si esta cantidad de individuos es relevante o no en procesos de interés agronómico en esta zona y para esta especie. Esto es, debido a que no se conoce la cantidad de estiércol que es capaz de procesar cada individuo ni tampoco la tasa a la cual produce su desaparición, ni los cambios producidos en las características de suelo, ni los cambios en la calidad y cantidad del forraje. Sin embargo, al comparar la cantidad de individuos colectados con otros estudios, se aprecian diferencias que van desde la mitad de lo encontrado por otros autores (MIELES y LERMA, 2009), 4 veces menos (RADTKE et al., 2008; LOUZADA y CARVALHO, 2009), 10 veces menos (OLIVEIRA-MONTEIRO et al., 2006), 50 veces menos (GARDNER et al., 2008) y 80 veces menos (HORGAN, 2008). Esto podría señalar una baja presencia de estos insectos en el sur de Chile, sin embargo, cabe mencionar que parte de estos estudios se llevaron a cabo en ecosistemas tropicales, donde las condiciones ambientales favorecen la biología de estos coleópteros (CAMBEFORT y HANSKI, 1991). Además, esta investigación sólo evaluó la presencia de escarabajos durante el otoño. Por último, en este estudio, se cuantificó la cantidad de organismos paracópridos, excluyendo a endocópridos y telecópridos, a diferencia de los mencionados anteriormente. Posiblemente al incluir estos grupos en un estudio futuro, sobre todo la gran diversidad endocóprida (SMITH y SKELLY, 2007; SMITH, 2009), aumentaría la cantidad de individuos por bosta, lo cual podría dar una visión más amplia de lo que sucede en los ecosistemas del sur de Chile.

54

5 CONCLUSIONES

Durante la época de otoño en los ecosistemas de bosque nativo y praderas asociadas se colectó sólo la especie H. torulosus, siendo ésta capturada en trampas de caída usando fecas de bovino como cebo. La mayor abundancia de H. torulosus fue determinada en el renoval de bosque nativo por sobre las praderas, lo que sugiere que el tipo de vegetación y sitio en el ecosistema influyen sobre la abundancia del escarabajo estercolero nativo paracóprido colectado. La relación entre el aumento en la abundancia de H. torulosus y las precipitaciones de la zona, durante el otoño, sugieren que cambios en el contenido de humedad de suelo durante la época de estudio podrían ser relevantes en la presencia de estos individuos. Las características edáficas medidas del Andisol evaluado no influyeron en la distribución de estos escarabajos. La presencia de bostas en superficie explica sólo parcialmente las diferencias en abundancia de H. torulosus entre ecosistemas, no determinándose una relación bajo el 40% de las trampas colonizadas.

55

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71

7 ANEXOS

ANEXO 1 Clave taxonómica para la diferenciación entre H. torulosus y H. punctatissimus.

1. metasternal romboidal depression extending anteriorly continuously to near anterior

tip of metasternal anterior lobe, with a regular straight uninterrupted sulcus all along in the middle; anterior border of depression separated of anterior tip of anterior lobe by a non-depressed region shorter than mesosternon in the midline; large males with six pronotal tubercles; females with clypeo-frontal carina straight, occupying less than 1/4 of the space between anterior eye tips, and pronotal anterior carina short and straight.

Chile

- metasternal depression not extenting continuously anteriorly to the middle of

metasternal anterior lobe, sometimes divided in the posterior half of metasternal lobe, forming two separated depressions, the anterior (occupying anterior half of anterior lobe) either triangular or circular, and distinctly separated from the posterior one by a transverse convexity; large males with two to four pronotal tubercles, sometimes with

lateral transverse carinae………………………………………………………………

H. torulosus (= dahli; = minor)

2

2. lateral pronotal carina posteriorly arising further than lateral fossa, to close to noto-

hypomeral carina; large males with two central transverse pronotal tubercles and a transverse external carina; females with clypeo-frontal carina straight, occupying less

than ¼ of the space between anterior eye tips, and pronotal anterior carina replaced by

o conical tubercle. Chile

H. punctatissimus (=valdivianus)

72

ANEXO 2 Presencia de machos y hembras de H. torulosus para cada trampa y en cada época de muestreo.

 

7 Marzo

20 Marzo

9 Abril

27 Abril

15 Mayo

 

Zona

H

M

H

M

H

M

H

M

H

M

Total

B1

1

0

0

1

2

5

1

0

7

0

17

B2

1

1

1

0

7

2

4

3

8

7

34

B3

3

0

0

0

1

0

1

0

5

5

15

B4

3

4

1

0

2

1

2

0

8

7

28

B5

0

0

0

0

2

0

0

0

0

2

4

B6

0

0

2

0

1

0

0

0

0

1

4

B7

0

0

0

0

2

0

0

0

0

1

3

B8

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

P1

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

0

P2

0

0

0

0

0

0

0

0

1

1

2

P3

0

0

0

0

0

0

0

0

1

0

1

P4

0

0

0

0