Universidad Austral de Chile

Facultad de Ciencias Agrarias Escuela de Agronoma

Presencia otoal de escarabajos estercoleros nativos paracpridos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en renovales de bosque nativo y praderas naturales asociadas

Tesis presentada como parte de los requisitos para optar al grado de Licenciado en Agronoma

MAURICIO ANDRES GONZALEZ CHANG

VALDIVIA-CHILE 2010

PROFESOR PATROCINANTE:

____________________________________ Dante Pinochet T. Ing. Agr., M. Sc., Ph.D. Instituto de Ingeniera Agraria y Suelos

PROFESORES INFORMANTES:

____________________________________ Roberto Carrillo Ll. Ing. Agr., M. Sc., Ph.D. Instituto de Produccin y Sanidad Vegetal

___________________________________ Maritza Reyes C. Ing. Agr., M. Sc., Dr. Cs. Agr. Instituto de Produccin y Sanidad Vegetal

Este trabajo est dedicado a todos aquellos Quijotes contemporneos que buscan la verdad por sobre intereses econmicos. A todos aquellos seres que creen en ideales y utopas como formas de cambiar la realidad, realidad que depende de nuestra experiencia, concentracin, observacin y percepcin. Soar, lo imposible soar, Pelear contra la amenaza invencible, Aguantar la pena inaguantable, Correr a donde los valientes no se atreven, Amar, puro y sincero, Intentar cuando mis brazos estn cansados, Mantenerme con mi ltimo gramo de coraje para Alcanzar la estrella inalcanzable Fragmento El hombre de la Mancha Sin miedo, atreverse a soar, atreverse a aceptar el reto, atreverse a emerger desde la sociedad tradicional para ser libre de ataduras espirituales Yang-Jwing Ming Este trabajo fue inspirado por una profunda conexin y respeto hacia la naturaleza. Es necesario encontrar nuevas formas de hacer agronoma en pos de alcanzar bases para una agricultura sustentable, ms aun en el actual escenario de inequidad y cambio climtico. Este es un humilde aporte a todas las generaciones que vendrn. Espero que ellas puedan maravillarse y encantarse con la naturaleza tanto como yo.

AGRADECIMIENTOS

Quisiera ante todo primero agradecer a mis padres, ya que gracias a su amor pude conocer este mundo maravilloso. Agradecer a Mayling Chang y a Maylang Chang por su cario, entrega, paciencia y por haberme dado el privilegio de haber podido estudiar. Agradezco a Dante Pinochet, Roberto Carrillo y Maritza Reyes por haberme aceptado como estudiante, por incitarme a descubrir la naturaleza a travs de la ciencia y por su gran sensibilidad al apoyar este estudio. A Ignacio Lpez, Dryes Huygens, Jose Mondaca, Pablo Donoso, Ramn Rebolledo y Anton Huber por su apoyo en la realizacin de este estudio. A la Direccin General de Aeronutica Civil por la facilitacin de datos climticos de la zona. A Newton Novo, Agustn Infante, Miguel Altieri y Lilian Baeza por compartir conmigo su visin agroecolgica de la vida. A los profesores y funcionarios del Instituto de Ingeniera Agraria y Suelos por la disposicin y clida acogida, lo que me hace sentir como en casa. A Mario Elgueta, Sergio Rothmann, Andrs Angulo, Jos Artigas y Jaime Solervicens por darme la oportunidad de apreciar insectos maravillosos. A todos los profesores de distintas Facultades, Congresos, Institutos y Universidades que he conocido en este viaje como estudiante. Gracias por su apoyo, consejo y oportunas palabras. A Rodrigo Ojeda, Felipe Vargas, Christian Barrn, Julin Valenzuela, Pablo Quinillao, Rodrigo Pozo, Brbara Villena, Gastn Ziga, Rodolfo Arnguiz y Francisco Rivera por su valiosa amistad y ayuda en momentos difciles de mi vida. A mi maestro de Gongfu, por darme la oportunidad de sentir la esencia del Taiji y por haber compartido su compasin, energa y sabidura. A todos mis amigos y amigas que con su energa positiva llenan de vida y color mi existencia. Gracias por compartir la vida conmigo. A la vida, por mostrarme y dejarme sentir la belleza, calidez y pureza del amor.

INDICE DE MATERIAS

Captulo RESUMEN SUMMARY 1 2 2.1 2.1.1 2.2 2.2.1 2.2.2 2.2.3 2.3 2.3.1 2.3.2 2.4 2.5 2.6 2.6.1 2.6.2 2.6.3 2.6.4 2.6.5 2.6.6 2.6.7 2.7 2.8 3 3.1 3.2 3.3 INTRODUCCION REVISION BIBLIOGRAFICA Historia y generalidades Aspectos culturales Rol ecolgico Paracpridos Telecpridos Endocpridos Rol agronmico Biodiversidad y sustentabilidad Servicios ecosistmicos Escarabajos estercoleros en estudios ecolgicos Colecta de individuos Situacin en Chile Megathopa villosa (Eschscholtz, 1822) Homocopris torulosus (Eschscholtz, 1822) Homocopris punctatissimus (Curtis, 1844) Frickius variolosus (Germain, 1897) Frickius costulatus (Germain, 1897) Taurocerastes patagonicus (Philippi, 1866) Aphodiinae (Leach, 1815) Pradera, bosque nativo y escarabajos estercoleros Praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo MATERIAL y METODOS Materiales Sitio de estudio poca de muestreo

Pgina 1 2 3 4 4 4 5 5 6 6 7 8 8 9 10 11 12 13 15 16 16 16 17 18 20 22 22 22 23

ii

3.4 3.5 3.6 3.6.1 3.6.2 3.6.3 3.7 3.8 3.9 4 4.1 4.2 4.3 4.4 4.5 4.6 5 6 7

Diseo del muestreo de escarabajos Conservacin e identificacin de las muestras Caracterizacin del agroecosistema Composicin botnica de la pradera Tipo de bosque nativo Caracterizacin de suelos Superficie cubierta por bostas Datos climticos y balance hidrolgico Anlisis estadstico RESULTADOS y DISCUSIN Presencia de escarabajos estercoleros nativos Relacin entre los datos climticos, el balance hidrolgico y la presencia de H. torulosus Relacin entre la composicin botnica de las praderas y la presencia de H. torulosus Relacin entre la composicin botnica del bosque y la presencia de H. torulosus Relacin entre las caractersticas qumicas de los suelos y la presencia de H. torulosus Superficie cubierta por bostas y abundancia de H. torulosus CONCLUSIONES BIBLIOGRAFIA ANEXOS

24 25 25 26 26 26 27 27 28 30 30 36 39 44 48 50 54 55 71

iii

INDICE DE CUADROS

Cuadro 1 Composicin botnica de las praderas (desde P1 a P8) estudiadas y presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje. 2 Composicin botnica del bosque nativo (desde B1 a B8) y

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44

presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje. 3 Contenido de materia orgnica (MO %), aluminio extractable (Alext ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H2O, pH en CaCl2 y presencia de H. torulosus en cada uno de los suelos. 4 Superficie de suelo cubierta por bostas, nmero de H. torulosus y porcentaje de colonizacin de trampas para cada ecosistema en estudio. 50 48

iv

INDICE DE FIGURAS

Figura 1 Especies paracpridas y telecpridas nativas. 1) Megathopa villosa; 2) Homocopris torulosus (Grande); 3) Homocopris torulosus (Pequeo); 4) Frickius variolosus; 5) Frickius costulatus; 6) Taurocerastes patagonicus. 2 Especies endocpridas nativas. 1) Amerisaprus valdivia (3mm); 2) Acanthapodius bruchi (3-4mm); 3) Orodaliscoides rugosiceps (57mm); 4) Ataenius chilensis (3mm); 5) Ataenius platensis (3-5mm); 6) Symphodon anomalus (6-7mm); 7) Odontopsammodius cruentus (3-5mm); opatroides 8) Leiopsammodius (5mm); indefensus (3mm); 9) Ataenius Entre 10) Podotenus fulviventris

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(8-11mm).

parntesis se indica la longitud del individuo. 3 Distribucin espacial para cada una de las 4 zonas de muestreo. La fotografa corresponde a Catripulli 3101. 4 5 Arreglo espacial de cada cuadrante compuesto por 4 trampas. H. torulosus macho (derecha) y hembra (izquierda) colectados en otoo. 6 Distribucin de H. torulosus en bosque nativo y praderas naturales durante la poca otoal. 7 Relacin entre presencia de H. torulosus, precipitacin y temperatura para cada una de las fechas de muestreo. 36 35 24 31 23

Balance hidrolgico del suelo desde diciembre de 2008 a mayo de 2009. EvP corresponde a la tasa de evapotranspiracin de la pradera y EvB a la tasa de evapotranspiracin del bosque nativo.

38

Anlisis de componentes principales para las praderas en estudio. Los ejes en la figura explican la variacin en composicin botnica entre los sitios.

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10

Anlisis de componentes principales para los bosques en estudio. Los ejes en la figura explican la variacin en composicin botnica entre los sitios.

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11

Relacin entre la abundancia de H. torulosus y la superficie de suelo cubierta por bostas. (*p<0.05).

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12

Relacin entre porcentaje de colonizacin de trampas y la superficie de suelo cubierta por bostas. (**p<0.01).

52

vi

INDICE DE ANEXOS

Anexo 1 Clave taxonmica para la diferenciacin entre H. torulosus y H. punctatissimus. 2 Presencia de machos y hembras de H. torulosus para cada trampa y en cada poca de muestreo. 3 Datos de altura y dimetro a la altura del pecho (DAP) para cada una de las especies arbreas muestreadas. 4 Contenido de materia orgnica (MO %), aluminio extractable (Alext ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H2O y pH en CaCl2 presente en cada uno de los suelos. 5 Presencia de H. torulosus en cada trampa para cada fecha de muestreo.

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73

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82

RESUMEN

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias: Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae), estn distribuidos ampliamente en variados ecosistemas. En Chile, pueden ser encontrados desde el norte al sur del pas, con dominio de especies nativas. Sin embargo, en el sur de Chile, no existen estudios que muestren su abundancia ante cambios introducidos por el manejo agrcola que han afectado principalmente el tipo de vegetacin presente en sus ecosistemas. En este estudio, se plante la hiptesis que la abundancia relativa de escarabajos estercoleros nativos paracpridos es dependiente del ecosistema: bosque nativo o pradera. Para esto, se instalaron 16 trampas de cada con rejilla y cebo de estircol de vacuno en sectores que presentaron al mismo tiempo bosque nativo y pradera, siendo todos evaluados en el perodo otoal desde el 7 de marzo al 15 de mayo. Adems de caracterizar la vegetacin, se evaluaron caractersticas qumicas de suelo. Se colect solo la especie Homocopris torulosus, capturndose un total de 112 individuos, de los cuales la gran mayora (94%) estuvo presente en bosque nativo y solo una pequea cantidad (6%) se colect en las trampas en pradera. No se determin ninguna asociacin entre la presencia y distribucin de H. torulosus y las caractersticas qumicas de los suelos evaluados. Las diferencias en la distribucin de los insectos se asociaron principalmente con el tipo de vegetacin presente en el lugar, considerndose que afect la distribucin espacial de H. torulosus, aunque factores como la oferta de bostas presentes en cada ecosistema deberan ser considerados. Los resultados mostraron un incremento en la abundancia de insectos hacia finales del otoo en ambos ecosistemas. Esto podra deberse a cambios en condiciones

climticas que alteran la condicin del suelo y que favorecen la incorporacin de las bostas en el suelo. Ello estuvo asociado con el aumento de las precipitaciones y por ello a las condiciones de friabilidad de los suelos. Palabras clave: Escarabajos estercoleros paracpridos nativos, Homocopris torulosus, Bosque nativo, Praderas naturales, Variacin otoal.

SUMMARY

Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias: Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae), are widely distribute in different ecosystems. In Chile, they can be found from the north to the south of the country with dominance of native species. However, in southern Chile, there are no studies that show how their abundance changes in relation to agriculture management affecting the vegetation type present in their ecosystems. In this study, it was hypothesize that the relative

abundance of native paracoprid dung beetles is dependent of the ecosystem: native forest or pastures. For this, it was installed 16 grided pitfall traps with cow manure as bait, in places that have both native forest and pastures. Both ecosystems were evaluated in the autumn season, from march 7th until may 15th. In addition to vegetation characterization, it was characterized the soil chemical properties. Only the species Homocopris torulosus was collected, with a total of 112 indivuduals, 94% of them were collected on native forest and only 6% was collected on pastures. There was no association between presence and distribution of H. torulosus and chemical characteristics of soil. The differences in H. torulosus distribution are mainly associated to vegetation type in the area, which affected the spatial distribution of H. torulosus. Nevertheless, factors like dung pat presence in each ecosystem should be considered. The results show an increase in H. torulosus abundance toward the end of autumn season in both ecosystems. This could be related to changes in weather condition that change soil condition and help the incorporation of dung pats into soil. This was associated with an increase in rainfall and therefore with an improvement of the friability conditions of soils. Key words: Native paracoprid dung beetles, Homocopris torulosus, Native forest, Natural pastures, Autumnal variation.

1 INTRODUCCION

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias: Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae) estn presentes en todo el mundo a excepcin de la Antrtida. Culturalmente han sido de gran importancia para distintos pueblos, entre ellos los egipcios. Hoy en da, se reconoce la importancia ecolgica y agronmica que poseen estos insectos. Debido a la forma que tienen de anidar,

generan una serie de beneficios, los cuales agronmicamente se traducen en la reduccin de insumos qumicos tales como fertilizantes y antiparasitarios usados en la produccin bovina. En Chile, existe poca informacin acerca de la biologa, etologa y ecologa de estos insectos. En la zona centro sur de Chile, existen condiciones

ecosistmicas favorables para el desarrollo de stos, tanto por la presencia de remanentes de bosque nativo, como por praderas que albergan gran cantidad de animales bovinos. Ambos ecosistemas proveen refugio y alimento a estos

escarabajos. Se ha visto que el tipo de vegetacin presente afecta la distribucin espacial de los escarabajos estercoleros. En Chile, no existen estudios que relacionen praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo con la presencia de estos escarabajos. Debido a lo anteriormente expuesto se plante la siguiente hiptesis: la abundancia relativa de escarabajos estercoleros nativos paracpridos es dependiente del ecosistema: bosque nativo o pradera. Para comprobar esta hiptesis se plante el siguiente objetivo general: Determinar la presencia de escarabajos estercoleros nativos paracpridos, (Scarabaeidae: Scarabaeinae) presentes en remanentes de bosque nativo antiguo y praderas naturales asociadas durante la poca de otoo. Se plantearon adems los siguientes objetivos especficos: (1) Determinar las especies paracpridas nativas atradas a fecas de vacuno, (2) Evaluar las diferencias en abundancia de estos insectos entre bosque y pradera asociada, (3) Relacionar

factores climticos con la presencia de los escarabajos colectados y (4) Relacionar las caractersticas edficas y botnicas de los dos ecosistemas con la presencia de escarabajos estercoleros.

2 REVISION BIBLIOGRAFICA

2.1

Historia y generalidades

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae sub familias: Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae) estn distribuidos ampliamente en el mundo, son un grupo diverso y abundante, con alrededor de 8500 especies (LOBO, 1992). Se encuentran en desiertos, savanas, bosques, praderas, tanto en ecosistemas tropicales como en templados clidos, as como en zonas fras (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), e incluso en parques urbanos (RADTKE et al., 2008). Se alimentan principalmente de las fecas de mamferos, pero en su ausencia tambin se alimentan de carroa, fruta descompuesta, hongos y materia orgnica (HALFFTER y EDMONDS, 1982). Adems de alimentarse de fecas, las utilizan en la construccin de sus nidos los cuales son enterrados en el suelo o dispuestos sobre la feca (HALFFTER y EDMONDS, 1982; CAMBEFORT y HANSKI, 1991), lo que tiene diversas

consecuencias tanto culturales como ecolgicas.

2.1.1

Aspectos culturales. Desde la antigedad se ha relacionado a los escarabajos

estercoleros con smbolos religiosos. En diversas corrientes religiosas tales como el budismo, taosmo, hinduismo, en indgenas iranes (indios Gandharvas), en indoeuropeos, en griegos y cristianos se aprecia a estos escarabajos como smbolos de deidad, de rituales chamnicos, adems de ser utilizados como fuente de alimentacin, como medicina y como actores fundamentales en leyendas y folclor (CAMBEFORT, 1994). Cabe destacar la relacin de los egipcios con los escarabajos estercoleros los cuales al observar su ecologa se convirtieron probablemente en los primeros en realizar una observacin ecolgica y entomolgica de la metamorfosis de un insecto hace ms de 5000 aos. Sus observaciones los llevaron a comparar al escarabajo con Kheper, mximo Dios en la cultura egipcia, el cual hacia rodar al sol Ra a travs de la vida y la muerte, generando el da y la noche (HOGUE, 2003). Esto se debe al comportamiento que posee el escarabajo Scarabaeus sacer, el cual empuja una bola

de estircol sobre el suelo, para despus enterrarla, imitando la tarea de Kheper al empujar y enterrar a Ra (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003). Por esta razn, a estos escarabajos se les relaciona con ideas de renovacin, transformacin y resurreccin. Tal fue el impacto del escarabajo en la religin egipcia que se lo relaciona con las momias y con las pirmides, comparndolas al estado larval del escarabajo y a la bosta de fecas respectivamente (HANSKI, 1988; HOGUE, 2003).

2.2

Rol ecolgico

Este grupo de escarabajos genera importantes beneficios en la mantencin del equilibrio ecosistmico, promoviendo una serie de consecuencias a nivel ecolgico (NICHOLS et al., 2008), dadas principalmente por la relacin que tienen con las fecas de mamferos al descomponerlas para alimentarse y/o usarlas como nidos para colocar sus huevos y permitir el desarrollo de sus larvas. Dentro de estos efectos destacan la promocin del reciclaje de nutrientes, bioturbacin del suelo, promocin del crecimiento vegetal, dispersin secundaria de semillas, supresin de parsitos, control de moscas, polinizacin (NICHOLS et al., 2008) y regulacin trfica (NICHOLS et al., 2008; LARSEN et al., 2009). Estos efectos son generados a travs de 3 estrategias diferentes, las cuales se relacionan principalmente a la forma que tienen de anidar (HALFFTER y EDMONDS, 1982). Estos se agrupan en paracpridos (tuneleros), telecpridos (rodadores) y endocpridos (habitantes o habitadores).

2.2.1

Paracpridos. Los paracpridos (Sub familias: Scarabaeinae, Coprinae y

Geotrupinae) entierran bolas de fecas a distinta profundidad, justo debajo de la bosta, generando galeras al interior del suelo (HALFFTER y EDMONDS, 1982). stas

pueden ser enterradas a ms de 2 metros de profundidad (JOSEPH, 1929; LOBO, 1992). Esto tiene efecto directo sobre la aireacin y capacidad de retencin de agua (BANG et al., 2005; MIRANDA, 2006), promoviendo un aumento en la biomasa vegetal (GALBIATI et al., 1995; BANG et al., 2005). Este efecto podra estar dado por la bioturbacin que se genera al transportar y mezclar partculas de suelo al excavar sus tneles (NICHOLS et al., 2008). Se piensa que la generacin de tneles est

directamente relacionada con las condiciones de humedad y temperatura de suelo

(VESSBY y WIKTELIUS, 2003), adems del tamao del escarabajo (Lindquist, 1933, citado por NICHOLS et al., 2008, DOUBE, 1990).

2.2.2

Telecpridos. Los telecpridos (Sub familias: Scarabaeinae y Geotrupinae)

construyen bolas de fecas las que son transportadas hacindolas rodar por la superficie del suelo (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991). Al llegar al lugar apropiado, son enterradas superficialmente. Este transporte de material fecal genera beneficios desde el punto de vista de la dispersin de semillas, como agentes secundarios de dispersin (ANDRESEN y FEER, 2005; NICHOLS et al., 2008). Se cree que esto tiene un rol fundamental en la regeneracin de los bosques tropicales (NICHOLS et al., 2008) y en ecosistemas mediterrneos (VERD et al., 2009), al transportar semillas horizontal y verticalmente. Por otro lado, el hecho de enterrar las semillas tiene aspectos positivos como la disminucin del ataque por parte de predadores y efectos negativos como disminucin en la emergencia de las plntulas, cuando las semillas son enterradas a gran profundidad (ANDRESEN y FEER, 2005).

2.2.3

Endocpridos. Los endocpridos (Sub familia: Aphodiinae) cran sus larvas

sobre las fecas, por lo cual generan efectos in situ, dentro de los que destacan aceleracin de la descomposicin de las fecas. En la fauna ibrica de escarabajos se los considera los principales desintegradores de fecas bovinas (LOBO, 1992) lo que contribuye a inhibir el desarrollo de parsitos intestinales del ganado bovino como nemtodos tricoestrongildeos (Trichostrongylidae), (FINCHER, 1975) y moscas como Haematobia irritans (Linnaeus, 1758), Musca autumnalis (De Geer, 1776), Haematobia thirouxi potans (Bezzi, 1907), Haematobia irritans exigua (Meijere, 1903) y Musca vetustissima (Walker, 1849), (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003; NICHOLS et al., 2008). Este control biolgico es de gran importancia en el manejo bovino (BERTONE, 2004). En las comunidades coprfagas dominan en abundancia, lo cual es relevante en el reciclaje de nutrientes (WATERHOUSE, 1974).

2.3

Rol agronmico

Desde un punto de vista agronmico, estos escarabajos contribuyen mayoritariamente a la desaparicin del estircol presente sobre las praderas (WATERHOUSE, 1974; Bgena, 1967, citado por SAMPER, 2008) y al control biolgico de parsitos, ambos asociados a la produccin animal. El volumen de estircol enterrado o dispersado vara entre las especies paracpridas, telocpridas y endocpridas. Se plantea que la razn peso vivo/excremento dispersado vara entre 1/5 y 1/1000 (DOUBE, 1990). El caso ms extremo se encuentra en especies paracpridas dentro del gnero Heliocopris, capaces de enterrar hasta 3 Kg de estircol al da (KLEMPERER y BOULTON, 1976). La actividad de los escarabajos estercoleros genera un aumento en la tasa de descomposicin del estircol sobre la pradera lo cual permite una mayor utilizacin de la misma, promoviendo la palatabilidad y calidad del pasto (WATERHOUSE, 1974; BORNEMISSZA, 1976; BANG, et al., 2005). Adems, esta fragmentacin e incorporacin del estircol promueve la actividad y diversidad ecolgica en el suelo, dada por la liberacin de nutrientes a la solucin del suelo. Ejemplo de lo anterior es lo que sucede con el nitrgeno contenido en las fecas, el cual es inmovilizado rpidamente por los microorganismos presentes. Al morir,

stos liberan el nitrgeno contenido en su interior, proceso llamado mineralizacin. El nitrgeno mineral es absorbido por las races de las plantas y el restante es nuevamente inmovilizado, promoviendo la biomasa y diversidad microbiana (HTTENSCHWILER et al., 2005). Esto constituye la base para la diversificacin de las cadenas trficas presentes en el suelo, fundamentales para la promocin de ecosistemas saludables, sustentables y productivos (UPHOFF et al., 2006; BARRIOS, 2007); debido a que existe una relacin entre las propiedades del suelo y la vegetacin que crece sobre l, siendo sta un reflejo de la condicin del suelo (WARDLE et al., 2004; UPHOFF et al., 2006; CARDON y WHITBECK, 2007). Este proceso se aprecia claramente en las dinmicas de nitrgeno ocurridas en un bosque nativo prstino que posee gran biodiversidad, en donde el nitrgeno tiende a un ciclo cerrado, debido a la alta inmovilizacin microbiana, haciendo mnimas las prdidas por lixiviacin y volatilizacin (HUYGENS et al., 2007).

2.3.1

Biodiversidad y sustentabilidad. La sustentabilidad, belleza, productividad y presentes en un bosque prstino podra promoverse en un

biodiversidad

agroecosistema a travs de la diversidad de escarabajos estercoleros, si se consideran las dinmicas entre la micro y macro fauna presentes en el suelo y sus posibles interacciones (HTTENSCHWILER et al., 2005; UPHOFF et al., 2006; BARRIOS, 2007). Se ha visto que los escarabajos estercoleros promueven la biologa de algunas lombrices de tierra en Brasil, aumentando el nmero de stas por metro cuadrado (MIRANDA et al., 1998). La presencia de lombrices genera cambios en la estructura del suelo (BRADY y WEIL, 1999), lo cual promueve flujos de nitrgeno y dixido de carbono, dado por un aumento en la cantidad de microorganismos debido a la gran superficie especfica de los agregados formados por las lombrices de tierra (SPERATTI y WHALEN, 2008). Estos microorganismos son la base en las cadenas trficas presentes en el suelo (UPHOFF et al., 2006). Por lo tanto, al mirar los escarabajos estercoleros desde un punto de vista holstico, es posible considerarlos como promotores de biodiversidad local, ya que al diversificar las especies presentes en el suelo, se diversifican tambin las especies presentes sobre el suelo y viceversa (WARDLE et al., 2004; CARDON y WHITBECK, 2007). La conservacin y promocin de la biodiversidad es un tema importantsimo al momento de disear sistemas agrcolas sustentables, debido principalmente al rol de la biodiversidad sobre regulacin de cadenas trficas, control de plagas y enfermedades, reciclaje de nutrientes y fertilidad de suelos, diversidad en la dieta, estabilidad de la produccin, minimizacin de riesgos y maximizacin de recursos con bajos niveles tecnolgicos (ALTIERI, 1994; 1995 y 1999; NAREA y VALDIVIESO, 2002; AQUINO y ASSIS, 2005; AMARAL et al., 2006).

2.3.2

Servicios

ecosistmicos.

Los

efectos

antes

mencionados,

generan

importantes servicios ecosistmicos (NICHOLS et al., 2008).

Estos servicios se

caracterizan principalmente por derivar de procesos ecolgicos los cuales generan beneficios al ser humano, traducidos en trminos econmicos (DE GROOT et al., 2002). Declarar un servicio ecosistmico importante es subjetivo a consideraciones espaciales, temporales y sobre todo ticas. Depende de lo que culturalmente

consideremos como beneficioso para el ser humano (WALLACE, 2007). Desde un

punto de vista agronmico se considera como beneficioso la produccin de ganado bovino con menores costos de insumos, promoviendo la salud y el bienestar animal traducidos en producciones ms estables. Esto se manifiesta en la produccin y

sustentabilidad de sistemas ganaderos presentes en Australia debido la introduccin de un gran nmero de especies estercoleras forneas (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003; STEINFELD et al., 2006). Se ha visto que los escarabajos estercoleros promueven un aumento en el contenido de nutrientes del suelo, en especial fsforo, potasio, amonio y nitrato (LASTRO, 2006). En Estados Unidos se calcula que los escarabajos estercoleros ahorran a los agricultores USD$ 380/ao por la disminucin en el uso de fertilizantes e insumos para el control de parsitos y moscas (LOSEY y VAUGHAN, 2006). Algunos escarabajos al construir sus nidos aplican sustancias anti fngicas, las cuales podran ser aisladas y sintetizadas con posibles usos en la horticultura (NICHOLS et al., 2008). Estos efectos tienen directa incidencia sobre el rendimiento y sustentabilidad de los cultivos. Adems, la dispersin de semillas puede tener gran relevancia sobre la reforestacin, restauracin y conservacin de bosques en un futuro no distante (VULINEC et al., 2007).

2.4

Escarabajos estercoleros en estudios ecolgicos

Se ha utilizado a los escarabajos estercoleros en distintos estudios ecolgicos (ROSLIN, 1999; ROSLIN y KOIVUNEN, 2001; ENDRES et al., 2007; GARDNER et al., 2008), como bioindicadores de la sustentabilidad de ecosistemas (MCGEOCH et al., 2002; DAVIS et al., 2004), y del impacto de las actividades humanas en relacin al efecto sobre la estructura de sus comunidades (FAVILA y HALFFTER, 1997). Esto es, debido principalmente a que sus poblaciones son muy sensibles a cambios en la vegetacin, microclima, caractersticas de suelo y presencia de alimento causados por factores naturales o antrpicos (FAVILA y HALFFTER, 1997). Adems, se los ha utilizado como una forma de controlar los pesticidas usados en agroecosistemas (DAVIS et al., 2004), debido a su alta sensibilidad a productos qumicos. Adicionalmente, se utilizan al estudiar transformaciones de hbitat, por ejemplo en la deforestacin, manejo y fragmentacin de los bosques (ANDRESEN, 2003; HORGAN,

10

2005; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; GARDNER et al., 2008; MASIS y MARQUIS, 2009). Se han muestreado en bosques tropicales para conocer el nivel de degradacin de los mismos. Esto es, debido a que estn asociados a mamferos que habitan estos bosques, como primates (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2005b). Al ser alterado su ecosistema, ya sea por tala, quema u otro factor, los

mamferos migran o mueren, disminuyendo su poblacin, lo cual afecta la estructura y composicin de las comunidades de escarabajos estercoleros (AGUILAR-

AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007). Estos trabajos han utilizado a los escarabajos estercoleros debido principalmente a que poseen una taxonoma relativamente estable (PHILIPS et al., 2004), estn distribuidos ampliamente en el mundo, encontrndose la mayor diversidad en ecosistemas tropicales y savanas (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), y son afectados sinrgicamente por efectos en la modificacin de los bosques, fragmentacin de ecosistemas y efectos de caza sobre la fauna nativa asociada a estos escarabajos (NICHOLS et al., 2007), afectndose su biomasa, riqueza de especies y abundancia (HORGAN, 2005). Adems tienen la ventaja de presentar

facilidad y rapidez en la metodologa de muestreo (LARSEN y FORSYTH, 2005).

2.5

Colecta de individuos

Los escarabajos estercoleros son insectos voladores y buscan su alimento a travs del olfato (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; LARSEN y FORSYTH, 2005), es por esta razn que se utilizan formas de colecta basadas en la utilizacin de fecas animales. stas al desprender sus compuestos fenlicos voltiles atraen con rapidez a stos y otros insectos coprfagos (LOBO et al., 1988 y 1989). Existen distintas metodologas de muestreo en terreno. Se puede utilizar como cebo las bostas ubicadas sobre la superficie en estudio (ROSLIN, 1999; ROSLIN y KOIVUNEN, 2001; JAY-ROBERT et al., 2008; ROSENLEW y ROSLIN, 2008), lo que permite estudiar especies con comportamiento endocprido. Es posible estudiar

comunidades paracpridas con este mtodo, pero es necesario cavar un agujero en profundidad hasta encontrar los nidos de los escarabajos enterrados. Por otro lado est la colocacin de trampas de cada o pitfall con cebo. El uso de trampas de cada se ha utilizado en numerosos trabajos (LOBO et al., 1988 y 1989; ESTRADA et al.,

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1999; FINN y GILLER, 2002; DAVIS y SCHOLTZ, 2004; SANCHEZ-PIERO y AVILA, 2004; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2005; OLIVEIRA et al., 2006; AGUILARAMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; ENDRES et al., 2007; VERD et al., 2007; GARDNER et al., 2008; SAMPER, 2008; TYLER, 2008; LOUZADA y CARVALHO, 2009; MASIS y MARQUIS, 2009). El uso de estas ltimas permite conocer especies con comportamiento paracprido y endocprido. Adems, tambin pueden ser capturados con trampas de luz (blanca o ultravioleta), trampas de intercepcin de vuelo, trampa Malaise y trampas con carroa (cebo de pulpo u otros). Estas ltimas no son exclusivas para escarabajos estercoleros y pueden atraer otras especies presentes en el lugar de estudio (PEA, 2001).

2.6

Situacin en Chile

En Chile, existe una interesante diversidad de escarabajos estercoleros, distribuidos principalmente desde las costas de la IV Regin hasta la Patagonia, encontrndose especies paracpridas, endocpridas y telocpridas. Parte de los individuos

colectados durante el siglo pasado se encuentra en las colecciones del Museo Nacional de Historia Natural (MNHN), Museo de Zoologa en la Universidad de Concepcin (UDEC), en la Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educacin (UMCE) y en la Universidad Austral de Chile (UACH). Los escarabajos estercoleros nativos (paracpridos y telecpridos) se muestran en la Fig. 1. endocpridos nativos se muestran en la Fig. 2. A pesar de esta interesante diversidad, existe poca o nula informacin acerca de su biologa, etologa y ecologa. En la antigedad la cultura Aymar designaba a ciertos insectos como Accantencca, lo cual significa el que empuja guano (PEA, 2001). Esto podra dar interesante evidencia de organismos telecpridos asociados a las fecas de camlidos que viven en bofedales y pastizales del altiplano en el norte de Chile. Pocos estudios recientes se han realizado en Chile sobre insectos asociados a descomposicin de fecas. De ellos destacan los realizados en la Regin de Coquimbo (SIZ, 1991) y en sectores costeros de la Regin del Maule (BUSTAMANTESNCHEZ et al., 2004) no encontrndose trabajos publicados en la zona centro sur de Los escarabajos

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Chile. Los estudios anteriores se enfocaron a investigar el desarrollo de un microlepidptero y un coleptero de la familia Ptinidae en fecas de caprinos (SIZ, 1991) y escarabajos nativos que habitan el suelo y su rol en la descomposicin de fecas bovinas en distintos tipos de bosque (BUSTAMANTE-SNCHEZ et al., 2004). Sin embargo, estos estudios no consideraron la presencia de escarabajos estercoleros nativos.

6 cm

FIGURA 1 Especies paracpridas y telecpridas nativas. 1) Megathopa villosa; 2) Homocopris torulosus (Grande); 3) Homocopris torulosus (Pequeo); 4) Frickius variolosus; 5) Frickius costulatus; 6) Taurocerastes patagonicus. FUENTE: MUSEO NACIONAL DE HISTORIA NATURAL (2010).

2.6.1

Megathopa villosa (Eschscholtz, 1822). Su clasificacin taxonmica lo ubica

dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille, 1802), tribu Canthonini (Pringuey, 1901), gnero Megathopa (Eschscholtz, 1822). OVALLE y SOLERVICENS (1980), al estudiar la biologa de M. villosa, encontraron

13

que esta especie era capaz de transportar su bola de estircol hasta 2,6 m desde la bosta principal, para luego enterrarla entre 21 y 35 cm. Estas variaciones en la

profundidad responden a condiciones microclimticas del suelo, a mayor profundidad existe mayor contenido de humedad y menor temperatura para enfrentar las condiciones del verano (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). El hecho de transportar sus crotovinas (bolas de alimentacin o bolas de incubacin (brood balls)) propone un comportamiento telecprido. Esta especie es atrada por fecas de vacuno y en menor medida por fecas de equino (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Posee

comportamiento crepuscular. Se han colectado individuos desde Punta Choros hasta Valdivia (Regin de Coquimbo a Regin de los Ros) (GUTIERREZ, 1940a) desde el mes de junio en Punta Choros y Con-Con, hasta enero en Valdivia (MNHN y UDEC), sin embargo, se aprecia una mayor concentracin de esta especie en primavera (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). El ciclo de vida se inicia preferentemente en

septiembre con la etapa de huevo, la cual dura alrededor de 18 das. Para llegar a una etapa adulta se requieren de al menos 5 meses. Se plantea que el desarrollo de una generacin completa ocurre en aproximadamente 7 meses y medio (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Prefiere suelos arenosos o francos, ubicndose

preferentemente en sectores costeros, con vegetacin herbcea de escaso desarrollo (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Recientemente investigadores de la Universidad de La Serena descubrieron la presencia de M. villosa en distintas localidades costeras de la Regin de Coquimbo, en el sector transicional entre el desierto de Atacama y zonas ms templadas (ALFARO et al., 2008). Este es el primer registro cientfico de escarabajos estercoleros que los reporta tan al norte en nuestro pas.

2.6.2

Homocopris torulosus (Eschscholtz, 1822). Su clasificacin taxonmica lo

ubica dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille, 1802), tribu Ateuchini (Laporte, 1840), gnero Homocopris (Burnmeister, 1846). H. torulosus Dichotomius torulosus Pinotus torulosus, es otra especie

presente en Chile. Se han colectado individuos desde Talca hasta Ancud (Regin del Maule hasta Regin de los Lagos), (GUTIRREZ, 1940b; Gutirrez, 1947, citado por SMITH, 2009), capturados durante todos los meses del ao, a excepcin de julio y agosto (JOSEPH, 1929; MNHN y UDEC). Posee actividad nocturna para buscar

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bostas a travs del olfato, preferentemente desplazndose por el aire (JOSEPH, 1929). Tanto machos como hembras trabajan en la construccin del nido, el macho sobre la superficie limpiando el suelo que es expulsado desde el interior, intentando no dejar rastros de la entrada del tnel y la hembra en el fondo del nido donde se colocarn las crotovinas (bolas de alimentacin o bolas de incubacin (brood balls)) (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b). Las crotovinas son esferas que estn constituidas en su interior por fecas y son rodeadas por una capa de suelo para evitar la prdida de humedad y el posible ataque de parsitos (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b). Si por alguna razn la crotovina se perfora o se parte, la larva comienza a utilizar sus fecas para poder repararla. Este comportamiento se aprecia tanto para H. torulosus (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b), como para M. villosa (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Estas crotovinas pueden ser utilizadas como fuente de

alimento o como cmaras de incubacin. Al usarse en la reproduccin poseen slo un huevo, el cual tras convertirse en larva, se alimenta de las fecas presentes en ella. Si el macho no coopera en la construccin del nido, la hembra lo empuja con su clipeo y lo golpea repetidamente con sus patas delanteras hasta que el macho coopera (KLEMPERER, 1983b). Posee comportamiento paracprido, al enterrar sus crotovinas justo bajo la bosta principal, llegando a encontrarse a 2 m de profundidad bajo la ciudad de Temuco (JOSEPH, 1929). REBOLLEDO (2008)1, seala la presencia de estos escarabajos en praderas de la Regin de la Araucana, tanto en sectores costeros como cordilleranos. Se han encontrado crotovinas de H. torulosus en

distintas zonas de la Regin de los Ros y la Regin de los Lagos. Estas se han encontrado fortuitamente al realizar otras labores como calicatas, levantamiento de cercos y reconocimiento de suelos, en el fundo Santa Rosa de la Universidad Austral de Chile, en localidades de la costa de Valdivia como Niebla, San Ignacio y Bonifacio, y en sectores cordilleranos como Puyehue y Puerto Fonk. Esta evidencia preliminar nos sugiere la amplia distribucin que presenta esta especie en las Regiones de la Araucana, Los Ros y Los Lagos. Asumiendo estos patrones de distribucin, se deduce la gran plasticidad de este escarabajo en relacin a la textura del suelo, ya que al hacer un transecto desde la costa hasta la cordillera, en la Regin de los Ros, existe una gran variedad de suelos,
1 Rebolledo, R. 2008. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Agropecuarias y Forestales. Departamento de Ciencias Agronmicas y Recursos Naturales. Universidad de la Frontera. Temuco. Chile. ramonr@ufro.cl

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desde arcillosos hasta trumaos. Las localidades costeras de Niebla, San Ignacio y Bonifacio presentan suelos arcillosos, mientras que Puyehue y Puerto Fonk presentan suelos trumaos (CORFO, 1964 y CIREN, 2003).

2.6.3

Homocopris punctatissimus (Curtis, 1844). Su clasificacin taxonmica lo

ubica dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille, 1802), tribu Ateuchini (Laporte, 1840), gnero Homocopris (Burnmeister, 1846). H. punctatissimus Copris valdiviana (Philippi, 1859) se ha colectado desde Temuco hasta Chilo, principalmente en sectores cordilleranos como Villarrica, Panguipulli y Puyehue (Regin de la Araucana a Regin de los Lagos), capturados desde noviembre hasta febrero (SMITH, 2009). Al poseer comportamiento paracprido, no es posible precisar si las crotovinas de Homocopris encontradas en la Regin de los Ros y la Regin de los Lagos corresponden a H. torulosus o a H. punctatissimus. Posiblemente, las crotovinas encontradas en la costa y depresin intermedia correspondan a H. torulosus, mientras que las encontradas en sectores cordilleranos correspondan a H. punctatissimus. Existen diferencias morfolgicas entre estas dos especies. La principal de ellas (anexo 1) se refleja en la parte metaesternal del individuo. H. punctatissimus presenta una depresin metaesternal que no se

extiende continuamente de forma anterior al medio del lbulo anterior metaesternal, a diferencia de H. torulosus el cual posee una depresin romboidal metaesternal que se extiende anterior y continuamente desde cerca de la punta del lbulo metaesternal anterior, con un surco ininterrumpido regularmente derecho, a lo largo del medio de este lbulo (MONDACA, 20102). Otra diferencia que presentan estas especies es la cantidad de tubrculos que presentan los machos y la cercana que existe entre stos en la zona del pronoto (GUTIRREZ, 1940b). Sin embargo, se ha visto que existe dimorfismo en la expresin de cornamentas entre los machos de una misma especie de escarabajo estercolero (Onthophagus sp.), en las que se manifiesta que grandes machos expresan grandes cuernos, mientras que los pequeos expresan cuernos pequeos (Balthasar, 1963, citado por MACAGNO et al., 2009). Adems, el tamao y numero de cuernos y tubrculos est determinado por factores ambientales, los cuales
2 Mondaca, J. 2010. Comunicacin personal. Editor Revista Chilena de Entomologa. Santiago. Chile. jose.mondaca@sag.gob.cl

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estimulan la proliferacin de distintos discos imaginales (BLAIR, 2003), los que responden ante el estimulo hormonal liberado por el tipo y condicin de la fuente de alimento (Emlen y Nijhout, 2001, citado por MACAGNO et al., 2009). Por esta razn se utiliz el criterio metaesternal por sobre la estructura de la cornamenta para identificar estas especies.

2.6.4

Frickius variolosus (Germain, 1897). Taxonmicamente se clasifica dentro

de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), gnero Frickius (Germain, 1897). F. variolosus ha sido colectado desde Chilln a Coyhaique (Regin del Biobo hasta Regin de Aysn) (Bruch, 1911 y Gutirrez, 1947 y 1949, citados por SMITH, 2009), siendo capturados desde noviembre a marzo (MNHN y UDEC). Existen evidencias en los alrededores de la ciudad de Panguipulli (UACH), Llifn, Villarrica y Pucn (MNHN y UDEC), as como en praderas en el sector de Maihuales y Coyhaique (Regin de Aysn). Se ha visto que posee comportamiento paracprido. Se conoce muy poco acerca de su etologa.

2.6.5

Frickius costulatus (Germain, 1897). Al igual que F. variolosus se clasifica

taxonmicamente dentro de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), gnero Frickius (Germain, 1897). Slo se encontr un individuo en el MNHN el cual fue capturado cerca de las termas de Chilln (Regin del Biobo) en el mes de marzo de 1985. Debido a la presencia de cuernos en el pronoto y a la falta de adaptacin del par de patas traseras, se sugiere un comportamiento paracprido (EMLEN et al., 2005). No se conoce mayor informacin acerca de esta especie.

2.6.6

Taurocerastes patagonicus (Philippi, 1866). Taxonmicamente se clasifica

dentro de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), gnero Taurocerastes (Philippi, 1897). T. patagonicus, se ha colectado desde la Regin de Aysn hasta la Regin de Magallanes. Se han encontrado tambin en las Islas Malvinas (Gutirrez, 1947 y

17

Schweiger, 1959, citados por SMITH, 2009). Slo se han capturado individuos desde septiembre a febrero (MNHN y UDEC). Se asocian principalmente a ganado ovino, debido a la gran cantidad presente en la zona. Entierran sus nidos entre 10 a 35 cm de profundidad (HOWDEN y PECK, 1987). Ms informacin acerca de su comportamiento se plantea en el trabajo realizado por CONTI et al., (1994).

2.6.7

Aphodiinae (Leach, 1815). Recientemente se realiz un estudio en el que se

hace una revisin de las especies endocpridas presentes en la Zona Central, Patagonia y Regiones Subantrticas de Chile y Argentina (SMITH y SKELLY, 2007). En Chile se encontraron individuos desde Valparaso a Punta Arenas (Regin de Valparaso a Regin de Magallanes), agrupndose en la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Aphodiinae (Leach, 1815) y en distintas tribus. Dentro de las especies endocpridas nativas y endmicas (Fig. 2) se encuentra: Tribu Aegialiini (Laporte, 1840): Amerisaprus valdivia (Stebnicka y Skelly, 2004). Tribu Aphodiini (Leach, 1815): Acanthaphodius bruchi (Schmidt, 1909); Podotenus fulviventris (Fairmaire y Germain, 1860); Orodaliscoides rugosiceps (Harold, 1859); Symphodon anomalus (Harold, 1874). Tribu Eupariini (Schmidt, 1910): Ataenius chilensis (Solier, 1851); Ataenius opatroides (Blanchard, 1847); Ataenius platensis (Blanchard, 1847) y Oxyataenius morosus (Harold, 1869). Tribu Psammodiini (Mulsant, 1842): Leiopsammodius indefensus (Schmidt, 1909) y Odontopsammodius cruentus (Harold, 1868). Slo A. opatroides y O. cruentus son especies nativas que se encuentran en otros pases como Argentina y Uruguay. No se conoce la condicin de O. morosus, debido a su gran similitud con especies del gnero Ataenius, sin embargo, slo ha sido colectado en Chile. El resto de las especies mencionadas son nativas y endmicas de Chile (SMITH y SKELLY, 2007). Esto muestra que existe una interesante diversidad endocprida nativa y endmica en nuestro pas.

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10

FIGURA 2

Especies endocpridas nativas. 1) Amerisaprus valdivia (3mm); 2)

Acanthapodius bruchi (3-4mm); 3) Orodaliscoides rugosiceps (5-7mm); 4) Ataenius chilensis (3mm); 5) Ataenius platensis (3-5mm); 6) Symphodon anomalus (6-7mm); 7) Odontopsammodius 9) cruentus (3-5mm); 8) 10) Leiopsammodius indefensus (3mm); Ataenius opatroides (5mm);

Podotenus fulviventris (8-11mm). Entre parntesis se indica la longitud del individuo FUENTE: SMITH y SKELLY (2007).

2.7

Pradera, bosque nativo y escarabajos estercoleros

En el estudio realizado por SMITH y SKELLY (2007), una de las zonas de muestreo estaba ubicada en la costa al sur de Chaihun (Regin de los Ros). Esta zona, posee gran superficie cubierta por bosque nativo, encontrndose algunas reservas destinadas a la conservacin del bosque, tanto bajo entes gubernamentales (CONAF) como privados (The Natural Conservancy). Posiblemente la diversidad de escarabajos

estercoleros aqu presente se deba principalmente a la baja intervencin antrpica lo

19

que permite el desarrollo de gran diversidad vegetal y arbrea en el lugar, la cual permite el desarrollo de mamferos nativos como pumas (Puma concolor, Linnaeus, 1771), puds (Pudu puda, Molina, 1782), felinos menores (Oncifelis guigna, Molina, 1782; Oncifelis colocolo, Molina 1782) y chingues (Conepatus chinga, Molina, 1782). Es probable que tambin aqu en Chile, los escarabajos estn ntimamente relacionados a mamferos nativos como en el caso de los bosques tropicales (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2005b; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y

HENEBRY, 2007). De esta forma, el bosque nativo podra considerarse dentro del paisaje como un ente protector de la biodiversidad funcional local, la cual es fundamental para la mantencin de un sistema agronmico productivo y sustentable (ALTIERI, 1994; 1995 y 1999; NAREA y VALDIVIESO, 2002; AQUINO y ASSIS,

2005). As, la conservacin del bosque nativo podra asociarse con la agricultura, cumpliendo un rol clave en la sustentabilidad de sistemas agrcolas. Adicionalmente, es posible pensar en la ganadera como promotora de la diversidad de escarabajos, al generar fecas atractivas para los escarabajos nativos, como en el caso de la reserva de Metztitln, ubicada en el estado de Hidalgo en Mxico (VERD et al., 2007). Aqu se observ como la pradera constituye un ecosistema capaz de conservar y promover la diversidad local de escarabajos estercoleros. Trabajos cientficos

muestran una preferencia por parte de los escarabajos de distintas partes del mundo hacia las fecas de bovinos (LOBO et al., 1988 y 1989; ROSENLEW y ROSLIN, 2008; LOUZADA y CARVALHO, 2009). Cabe destacar que no todos los escarabajos

estercoleros son atrados por fecas de bovinos. Esta es una de las razones por las cuales fueron introducidos escarabajos estercoleros africanos en Australia

(WATERHOUSE, 1974; BORNEMIZZA, 1976).

En Chile, el trabajo de OVALLE y

SOLERVICENS (1980), muestra la atraccin hacia fecas de bovinos por parte de M. villosa. JOSEPH (1929) comenta la atraccin de H. torulosus hacia fecas bovinas. En este sentido es muy interesante y a la vez desconocido el rol de los escarabajos estercoleros nativos en la descomposicin de las heces bovinas.

20

2.8

Praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo

Las praderas naturales en la Regin de los Ros y en la Regin de los Lagos abarcan una superficie de 515.858 h, lo que corresponde al 47.9 % de la zona (CAF, 2007). Una pradera natural es una comunidad poliftica dominada principalmente por gramneas, cantidades variables de plantas de hoja ancha y en donde las leguminosas no aportan ms del 5% del rendimiento total anual de la pradera (BALOCCHI y LPEZ, 1996). Tambin, una pradera natural se define como la tierra que es utilizada para el pastoreo, donde se aprovecha la vegetacin espontnea, sin que haya ningn tipo de labor cultural o manejo (Paladines y Muoz, 1982, citado por NAVARRO, 2009). Debido a que no existe aplicacin de agroqumicos sobre estas praderas, se piensa que ecolgicamente no estn mayormente alteradas y, por lo tanto, se espera encontrar escarabajos estercoleros nativos paracpridos. Adems, la Regin de los Ros posee el 16.7 % de la masa ganadera del pas y la Regin de los Lagos posee el 28.2 %, lo que en conjunto representan el 44.9 % de la masa ganadera del pas (CAF, 2007). Esta cantidad de animales podra eventualmente entregar alimento suficiente para el desarrollo de estos insectos. Tanto la Regin de los Ros como la Regin de los Lagos poseen gran superficie cubierta por bosque nativo con un 25.4 % del total del pas. En la zona de la depresin intermedia es fcil encontrar bosques del tipo forestal Roble-Laurel-Lingue (DONOSO, 1993). En esta zona, este tipo de bosque se asocia frecuentemente con la presencia de Roble (Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst.), Olivillo (Aextoxicon punctatum Ruiz et Pavn), Laurel (Laurelia sempervirens Looser), Lingue (Persea lingue Ness), Avellano (Gevuina avellana Molina), Ulmo (Eucryphia cordifolia Cavanilles) y Mirtceas en general (DONOSO et al., 2006b). Estos bosques son un remanente de bosques ms antiguos, los cuales fueron talados o cortados para la habilitacin de tierras ganaderas, principalmente los ltimos 100 aos, pero probablemente desde antes del siglo XVI (DONOSO, 1993). Esto fue realizado en un principio por indgenas Huilliches (gente del sur) para la crianza de Chilihueque (paleo guanaco) y posteriormente por colonos alemanes y suizo-italianos los cuales eliminaron este tipo de bosque casi por completo, a travs de la cosecha forestal y uso del fuego, todo esto para la habilitacin de terrenos para ganadera en el siglo XIX (DONOSO, 1993). Por lo tanto, el bosque presente en esta zona corresponde a un bosque de segundo crecimiento o renoval.

21

Algunos de estos renovales podran tener entre 50 y 70 aos. Hay que tener en cuenta que parte de esta superficie de bosque nativo remanente se encuentra asociada a praderas, debido a que el bosque es conservado para que los animales se protejan en su interior durante el invierno. Debido a las caractersticas ecolgicas sealadas anteriormente, sera de gran importancia para esta zona poder incentivar la biologa de estos escarabajos a travs de prcticas conservacionistas que tiendan hacia un equilibrio dinmico del ecosistema, promoviendo la sustentabilidad a largo plazo. Algunas de estas prcticas podran ser la conservacin y preservacin de bosques nativos junto a las praderas que se asocian a stos, para que as entre el bosque y la pradera entregaran las condiciones adecuadas para la biologa de estos escarabajos. Adems, este aumento en la diversidad estercolera presente en la pradera podra eventualmente desincentivar el uso de agroqumicos y productos veterinarios, los cuales afectan las poblaciones de organismos patgenos y benficos (MCKELLAR, 1997; ALTIERI, 1994 y 1999; AQUINO y ASSIS, 2005). Esto llevara a una reduccin de insumos, ahorrando costos al productor (LOSEY y VAUGHAN, 2006). Con la conservacin de los bosques nativos y la disminucin en la utilizacin de sustancias nocivas para el medio ambiente se podra promover un sistema de ganadera para el sur de Chile con bases ecolgicas o naturales (FUKUOKA, 1985; ALTIERI, 1995; AQUINO y ASSIS, 2005), responsable con el medio ambiente, que promueva la biodiversidad local, y que genere un mejor futuro para nuestros descendientes.

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3 MATERIAL Y METODOS

3.1

Materiales

Para realizar este estudio se utilizaron 16 recipientes plsticos de 12 cm de dimetro y 12 cm de profundidad, 16 rejillas metlicas con una trama de 2,5 x 2,5 cm y 400 cm2 de rea, guano fresco de vacuno, solucin de glicerina al 5% en agua, alcohol de 70, pinzas y alfileres entomolgicos, una caja de madera utilizada como insectario, un balde, una pala, un plumn permanente, un metro de madera marcado cada 4 cm, un cuaderno de campo, un bastn agrolgico (barreno), 16 bolsas plsticas hermticas, 16 frascos plsticos, un hipsmetro, una huincha de 30 m y otra de 1,5 m, un cuadrante de madera de 42 x 42 cm, una cuerda y 4 estacas.

3.2

Sitio de estudio

Para realizar este trabajo se seleccion un sector rural ubicado a 27 Km al norte de la ciudad de Valdivia, el cual se encuentra entre las siguientes coordenadas (3943.025'3943.359' S y 735.716'-734.719' W), ubicado entre 18 a 24 m.s.n.m. (GOOGLE EARTH, 2009). Este lugar se eligi debido a que presenta un agroecosistema que incluye praderas con ganado bovino, junto a bosque nativo, lo cual es esencial para demostrar la hiptesis planteada. En este lugar se escogieron cuatro zonas de

muestreo (Z1, Z2, Z3 y Z4), las cuales estaban separadas entre 700 y 2500 m (Fig. 3). Este agroecosistema presenta precipitaciones anuales que oscilan entre 1900 mm (Sector Pichoy) y 2370 mm (Sector Isla Teja). La temperatura promedio anual es de 12C, alcanzando en verano temperaturas medias sobre los 20C y en invierno alrededor de los 5C (HUBER, 1970), con una amplitud trmica anual reducida de slo 8.8C. Esto indica que la temperatura es moderada por la influencia marina. Por lo anteriormente expuesto el clima de esta zona se clasifica en un clima templado lluvioso con influencia mediterrnea (METEOCHILE, 2009).

23

Z4 Z3

Z2 Z1

ORTOFOTO ESCALA 1:20.000 1000 m_________________________________2 Km

FIGURA 3 Distribucin espacial para cada una de las 4 zonas de muestreo. La fotografa corresponde a Catripulli 3101. FUENTE: CIREN (2003).

3.3

poca de muestreo

Se realizaron 5 muestreos fechados el 7 de marzo, 20 de marzo, 9 de abril, 27 de abril y 15 de mayo de 2009. As, se pudo observar la variacin en la abundancia de estos escarabajos desde finales del verano a fines de otoo. Este perodo de tiempo fue escogido debido a que los escarabajos estercoleros aumentan en abundancia durante las pocas de otoo y primavera (ANDRESEN, 2005a; SAMPER, 2008), posiblemente por las condiciones climticas que favorecen a estos insectos dadas por altas temperaturas ( 15C), luego de eventos lluviosos (WATERHOUSE, 1974;

CAMBEFORT y HANSKI, 1991; RIDSDILL-SMITH, 2003).

24

3.4

Diseo del muestreo de escarabajos

Se utilizaron trampas de cada con cebo y rejilla (LOBO et al., 1988), debido a que permiten la colecta de escarabajos estercoleros paracpridos, adems de ser fciles de manipular. Se colocaron 4 trampas, dispuestas en las esquinas de un cuadrante de 50 x 50 m (VERD et al., 2007). Esto se repiti para cada una de las 4 zonas en estudio (Fig. 4). 4 zonas x 4 trampas, n=16.

FIGURA 4 Arreglo espacial de cada cuadrante compuesto por 4 trampas.

Las trampas se separaron 50 m entre s para que no existiera interferencia en los datos muestreados (LARSEN y FORSYTH, 2005). Se colocaron 2 trampas en el bosque nativo y otras 2 en la pradera. Las trampas consistan en un recipiente plstico de 12 cm de dimetro y 12 cm de profundidad. Este recipiente fue enterrado a ras de suelo. En su interior se colocaron 700 mL de agua con glicerina al 5% para que no escaparan los insectos (PEA, 2001). Sobre el recipiente se instal una malla metlica con una trama de 2,5 x 2,5 cm y un rea de 400 cm2. Sobre la malla se deposit aproximadamente 1 Kg de estircol de vacuno (LOBO et al., 1988 y 1989; VESSBY y WIKTELIUS, 2003; SAMPER, 2008). La malla metlica permite el paso de los

escarabajos estercoleros que hayan colonizado la bosta hacia el recipiente colector.

25

La eleccin de este tipo de trampa fue debido a la etologa de los organismos paracpridos en estudio, los cuales se entierran bajo la bosta que colonizan (HALFFTER y EDMONDS, 1982; LOBO et al., 1988 y 1989). Debido a que el atractivo del cebo dura corto tiempo, las muestras fueron colectadas 48 horas despus de colocadas las trampas (LOBO et al., 1989). Este es el primer registro en Chile donde se utiliz este tipo de trampas de cada para estudiar escarabajos estercoleros. En este estudio se utilizaron cebos con estircol de vacuno. De esta forma, se pudo conocer a las especies paracpridas nativas asociadas a estas fecas, para as determinar los escarabajos estercoleros nativos paracpridos que estn influyendo en los procesos ecolgicos relacionados con el manejo ganadero durante la poca otoal. Conocer estas especies nativas es de vital importancia al momento de evaluar la posible introduccin de especies exticas estercoleras.

3.5

Conservacin e identificacin de las muestras

Luego de colectados, los individuos fueron lavados y colocados en alcohol etlico de 70 para su conservacin y posterior identificacin. Se montaron en alfileres

entomolgicos para su preservacin y exhibicin. La identificacin de las especies se realiz a travs del clipeo y el pronoto de los individuos, comparndolos con las descripciones presentes en los trabajos de JOSEPH (1929), PEA (2001) y SMITH (2009). Adems, se visitaron las colecciones entomolgicas presentes en la

Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educacin (UMCE), en la Universidad Austral de Chile (UACH), en la Universidad de Concepcin (UDEC) y en el Museo Nacional de Historia Natural (MNHN).

3.6

Caracterizacin del agroecosistema

La metodologa que se describe continuacin se llev a cabo para cada una de las 4 zonas en estudio. Se realiz para conocer si existan diferencias de suelo y vegetacin en ellas.

26

3.6.1

Composicin botnica de la pradera.

sta se determin de la siguiente

manera: Se coloc sobre la pradera un metro de madera marcado cada 4 cm. En cada uno de estos puntos se baj una aguja, y las especies pratenses que fueron tocadas por la aguja se anotaron como porcentaje en el total de especies encontradas (CORNEJO, 2000). Esto se repiti 3 veces alrededor de cada trampa (n=78).

3.6.2

Tipo de bosque nativo. Para caracterizar el bosque nativo, se demarc una

parcela de 500 m2 alrededor de las trampas de cada. En cada una de estas parcelas se caracteriz la composicin botnica a travs de la identificacin de las especies arbreas segn la especie, la altura y el dimetro a la altura del pecho (DAP). Para medir la altura de los rboles se utiliz un hipsmetro y el DAP se midi con una huincha y el resultado fue dividido por el permetro de una circunferencia (= 3,141592) para conocer el dimetro del rbol (DONOSO, 2009)3. Se registraron todos los individuos con un DAP 5 cm y una altura superior a los 2 m (DONOSO, 1993).

3.6.3

Caracterizacin de suelos. Se tom una muestra contenida de 8 submuestras

de suelo extradas con un bastn agrolgico (barreno), tanto en pradera como en bosque nativo para cada una de las trampas. En el laboratorio del Instituto de

Ingeniera Agraria y Suelos de la Universidad Austral de Chile, se procesaron cada una de las muestras. Se colocaron las muestras en una sala de secado a 25C durante 72 horas. Luego se tamiz a 2 mm para poder ser utilizado en el laboratorio. Se

realizaron determinaciones de aluminio extractable (Alext) mediante extraccin con acetato de amonio 1M a pH 4,8, contenido de materia orgnica (%MO) mediante la determinacin del carbono total del suelo por digestin hmeda de Walkley-Black, contenido de bases intercambiables (K+, Na+, Ca+2 y Mg+2) mediante extraccin con acetato de amonio 1M a pH 7,0 y determinacin de pH al agua y en cloruro de calcio en una proporcin de suelo y solucin de 1:2.5 (SADZAWKA et al., 2006).

3 Donoso, P. 2009. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Forestales. Instituto de Silvicultura. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. pdonoso@uach.cl

27

3.7

Superficie cubierta por bostas

Posterior al ltimo muestreo, el da 22 de mayo se midi la cantidad de bostas presentes sobre la superficie de la pradera y al interior del bosque nativo. Estas se midieron en los alrededores de las trampas. La medicin consisti en colocar al azar un cuadrante de 42 x 42 cm. Se realizaron 15 repeticiones en cada ecosistema para cada zona. Luego, se expres como porcentaje la superficie del cuadrante cubierta por bostas. Para calcular el porcentaje de colonizacin de trampas, se determin un ndice de presencia de H. torulosus utilizando como variable dummy la presencia o ausencia de individuo (esto es, cuando hay presencia de individuo, la variable toma valor =1 y cuando no hay presencia la variable toma valor= 0), para cada fecha de muestreo se evalu la presencia de individuos en el total de trampas colocadas por sitio. Si hubo al menos 1 individuo la variable tom valor 1. El valor del ndice de presencia se calcul en funcin de las cinco fechas de muestreo en cada sitio. Un valor de 100%, lo

alcanza el sitio que en todas las fechas de muestreo se colect al menos 1 individuo. Un valor de 0% corresponde a un sitio en que en ninguna de las fechas de muestreo y en ninguna de las trampas se colect al menos 1 individuo. Adicionalmente, se calcul la cantidad terica de escarabajos estercoleros a encontrar en cada trampa durante una fecha muestreo. Para ello el nmero de escarabajos totales encontrados en un sitio (por ejemplo, en P1 y P2) fue dividido por el nmero total de trampas en todas las fechas para cada sitio (5 fechas x 2 trampas x 1 sitio).

3.8

Datos climticos y balance hidrolgico

Los datos de temperatura y precipitacin de la zona fueron otorgados por la Direccin Meteorolgica de Chile a travs de la Direccin General de Aeronutica Civil. Los datos obtenidos provienen de la estacin meteorolgica ubicada en el aeropuerto Pichoy, ubicado a 8 Km del ensayo. Estos datos van desde diciembre de 2008 hasta mayo de 2009. Adems, se recopilaron datos de evaporacin potencial desde la

estacin meteorolgica Isla Teja, ubicada en la Universidad Austral de Chile (HUBER,

4 Huber, A. 2009. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias. Instituto de Geociencias. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. ahuber@uach.cl

28

2009)4. Estos datos permitieron confeccionar un balance hidrolgico de suelo, el cual se utiliz para estimar el contenido de humedad de ste al momento de capturar los escarabajos. Para esto, se utiliz la siguiente frmula (ALLEN et al., 1998):

Ev= Kc*Evp

Donde, Ev= Evapotranspiracin; Evp= Evaporacin potencial, y Kc= Coeficiente de cultivo que expresa la relacin entre la evapotranspiracin de cualquier cultivo en relacin a la evapotranspiracin de referencia calculada para pastos o alfalfa (ALLEN et al., 2005), es decir, indica la tasa de absorcin de agua de un cultivo durante su desarrollo. Se utiliz un Kc= 0,75 para pradera y un Kc= 1 para bosque nativo (ALLEN et al., 1998).

3.9

Anlisis estadstico

Para conocer si existen diferencias entre la cantidad de escarabajos estercoleros nativos presentes en bosque nativo y pradera se utiliz la estadstica de 2 propuesta por Pearson en el ao 1911 (SOKAL y ROHLF, 1969). Con el objetivo de determinar si existen diferencias entre los suelos presentes en cada uno de los ecosistemas en estudio se realiz una prueba t de Student, la cual permiti contrastar hiptesis referidas a medias poblacionales, considerando una distribucin normal de los datos (SOKAL y ROHLF, 1969). Estas hiptesis se aplicaron a cada uno de los parmetros de anlisis de suelo realizados en este estudio. Tanto la prueba de 2 como la prueba t, fueron calculadas usando el programa estadstico SPSS v. 16. Con el objetivo de estudiar similitudes entre las zonas estudiadas en funcin de su composicin botnica, se realiz un anlisis de componentes principales (ACP), que corresponde a un mtodo de anlisis multivariado, que permite tomar en cuenta la correlacin entre diferentes variables, las cuales son analizadas simultneamente (GIL et al., 2008). Esta tcnica reduce un nmero original de variables en un grupo ms pequeo que contiene la mayora de la informacin original. Las nuevas variables calculadas se denominan componentes principales (PCs). Usualmente, slo los

29

primeros componentes principales (PC1 y PC2), explican la varianza mxima de todas las variables originales (ZBYTNIEWSKI y BUSZEWSKI, 2005). Los resultados

entregados en este anlisis fueron usados para investigar si existe relacin entre las especies muestreadas tanto en bosque nativo como en pradera, y su relacin con escarabajos estercoleros nativos colectados en cada trampa. As, se observ la

interrelacin entre stos, al mostrar grupos de entre las praderas y los bosques en estudio. Los objetos dentro del grupo estn interrelacionados entre s (GIL et al., 2008). De esta forma, se pueden relacionar las praderas y las porciones de bosque nativo similares en funcin de sus caractersticas botnicas (Cuadro 1 y 2 respectivamente). Para este clculo estadstico se utiliz el programa R (R Development Core Team, 2009).

30

4 RESULTADOS Y DISCUSION

4.1

Presencia de escarabajos estercoleros nativos

Durante las 5 visitas realizadas a cada una de las zonas en estudio, se colect solo la especie Homocopris torulosus, encontrndose tanto machos como hembras (Fig. 5). Se captur un total de 112 individuos, de los cuales, 43 fueron machos y 69 hembras. Esto da una relacin entre sexos de aproximadamente 1:2 (1:1,6) (anexo 2). Esta relacin de sexos podra estar dada por el comportamiento de esta especie, en la cual la hembra entrega mayores cuidados parentales a su descendencia quedndose en el nido, mientras que el macho podra eventualmente dejar a la hembra para continuar aparendose (KLEMPERER, 1983a) o ser expulsado por ella (KLEMPERER, 1983b). El hecho de colectar slo una especie podra estar dado por el ciclo biolgico de estos insectos. Tras visitar las colecciones presentes en el MNHN y en la UDEC, se aprecia que H. torulosus posee una poca de vuelo que se distribuye a travs de todo el ao, por esto fue posible colectarlo en otoo. Esto se condice con las observaciones de JOSEPH (1929) y REBOLLEDO (2008)1. Adems, observaciones visuales personales realizadas durante el mes de octubre revelaron una gran cantidad de agujeros sobre las bostas presentes en praderas y de tneles bajo stas. paracpridos (H. torulosus o F. variolosus o H. punctatissimus). Por su parte, los escarabajos preservados en las colecciones del MNHN y de la UDEC muestran que especies como H. punctatissimus y F. variolosus concentran sus pocas de vuelo en perodos primaverales y veraniegos. A su vez, se observ que T. patagonicus y F. costulatus presentan una distribucin que est fuera del rea en estudio. Adems, M. villosa, probablemente no fue capturado debido a que posee comportamiento telecprido y las trampas utilizadas en este estudio son exclusivas para organismos paracpridos. individuos colectados exista Lo mismo debe considerarse para los organismos una segunda especie: H. punctatissimus. Se supuso que

posiblemente estos agujeros y tneles fueron realizados por escarabajos estercoleros

endocpridos. A pesar de lo mencionado anteriormente, es posible que dentro de los

31

Lamentablemente, no fue posible su identificacin a travs de la clave taxonmica en uso, dado que era necesaria la presencia fsica de un ejemplar de H. punctatissimus, identificado previamente, para establecer que se entiende por lnea no continua o grandes machos, conceptos relevantes y mencionados en la clave taxonmica para diferenciar H. torulosus de H. punctatissimus (anexo1) (CARRILLO, 2010)5.

FIGURA 5 otoo.

H. torulosus macho (derecha) y hembra (izquierda) colectados en

De los 112 ejemplares, 105 de ellos fueron colectados en las trampas ubicadas al interior del bosque nativo, lo que corresponde al 94% del total capturado. Slo 7 individuos fueron colectados en las trampas ubicadas sobre la pradera, lo que corresponde al 6% del total. El valor 2 al comparar la cantidad de individuos

colectados en bosque nativo y pradera fue de 13,3 con p= 0,101. Esto muestra que existen diferencias estadsticamente significativas en la cantidad de H. torulosus presentes en bosque nativo y pradera. La mayor presencia de los escarabajos en bosque nativo en relacin a la pradera podra deberse a mltiples factores biticos y abiticos. En praderas tropicales se ha visto que stas ofrecen un hbitat muy distinto a los bosques nativos, principalmente, por presentar mayores temperaturas ambientales, mayores fluctuaciones de

5 Carrillo, R. 2010. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Agrarias. Instituto de Produccin y Sanidad Vegetal. rea de Entomologa. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. rcarrill@uach.cl

32

temperatura y humedad, mayor luminosidad, carencia de refugio para evitar predadores y falta de sitios para posarse (Breshears et al., 1998, citado por HORGAN, 2007). Gill (1991), citado por ESTRADA y COATES-ESTRADA (2002) muestra que los sitios para posarse, como rboles y arbustos, son relevantes para sentir el olor del alimento y para refugiarse de predadores como escarabajos de la familia Staphylinidae, araas y murcilagos. Adems, en reas abiertas cambian algunas funciones biolgicas como la duracin y efectividad de las feromonas, eficiencia del olfato y la visin o eficiencia en la termorregulacin (HORGAN, 2007). Adicionalmente, el bosque contribuye a mantener mayor cantidad de humedad ambiental y en la superficie del suelo, mantiene la temperatura del aire y del suelo ms estable, reduce la incidencia de los rayos solares, disminuye la accin del viento y presenta una mayor cantidad de fuentes alimentarias. Desde este punto de vista, el bosque acta como buffer para afrontar cambios ambientales extremos (Steininger, 2000, citado por AVENDAO-MENDOZA et al., 2005). Todas estas caractersticas determinan la sobrevivencia y reproduccin de los escarabajos estercoleros (HALFFTER y EDMONDS, 1982; ANDRESEN, 2005a). As, JAY-ROBERT et al. (2008), en un estudio realizado al sur de Francia, plantean que la presencia de escarabajos estercoleros en ecosistemas de pradera dominadas por ovejas podra estar relacionada a la prdida de humedad producida por los animales a travs de la apertura de la cubierta vegetal, compactacin y erosin del suelo, tanto como por las prcticas agrcolas como cortes o quemas. De acuerdo con nuestros resultados, H. torulosus probablemente no est adaptado para tolerar cambios ambientales fuertes presentes en la pradera, como ha sido mostrado para otras especies de escarabajos estercoleros en el mundo CAMBEFORT y HANSKI (1991) y LOUZADA y CARVALHO (2009). Estos cambios ambientales se traducen en variacin de la temperatura, rpida prdida de humedad del suelo y mayor cantidad de radiacin solar incidente (ANDRESEN, 2005a; ENDRES et al., 2007; HORGAN, 2008; JAYROBERT et al., 2008). HORGAN (2007) seala que algunos escarabajos estercoleros prefieren condiciones de sombra para reproduccin o en ciertas etapas de su vida, saliendo a la luz slo en perodos de intensa competencia o cuando se presenten condiciones climticas ms

33

favorables. Este efecto ha sido descrito para H. torulosus, mostrndose que prefiere condiciones de sombra ante condiciones de mayor luminosidad (JOSEPH, 1929). Adems, se debe considerar que elevadas temperaturas favorecen la proliferacin de moscas, las cuales seran competitivas con los escarabajos estercoleros por la fuente de alimento, lo que reducira la oferta de bostas presentes en praderas (HORGAN, 2008). Adems, las fecas depositadas sobre la pradera sufren mayor desecacin que las depositadas en bosque nativo, transcurrido el mismo tiempo. Esto limita el tiempo que el alimento est disponible para el escarabajo, imponiendo lmites a las especies estercoleras, para diseminarse sobre la pradera. Los efectos de la desecacin de las bostas sobre la distribucin de algunas especies de escarabajos estercoleros ha sido discutido por OVALLE y SOLERVICENS (1980); AVENDAO-MENDOZA et al. (2005); HORGAN (2008); ALMEIDA y LOUZADA (2009). Por otra parte, debe considerarse que la adaptacin de H. torulosus hacia una nueva fuente de bostas podra ser slo parcial (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), y que est dominado por la rapidez con la que la bosta pierde humedad. sta podra ser una de las razones que explicara el comportamiento nocturno de H. torulosus (JOSEPH, 1929). El bosque a diferencia de la pradera, provee condiciones microclimticas ms fras (Menndez y Gutirrez, 1996, citado por JAY-ROBERT et al., 2008), por lo tanto, las bostas se desecaran de forma ms lenta, aumentando la cantidad de alimento disponible y de esta forma hacindolas atractivas para que stas sean colonizadas por estos insectos (JAY-ROBERT et al., 2008). Debe considerarse que las bostas ms viejas y secas son fcilmente colonizadas por endocpridos, los cuales no fueron considerados en este estudio (HORGAN, 2002). Otra razn planteada sobre la menor presencia de escarabajos estercoleros en pradera que en bosque nativo, se debe a la menor diversidad de funciones en los ecosistemas de praderas. As, ciertas funciones como la reduccin de carroa, hongos y fruta en descomposicin no son requeridas en praderas, pero si en bosques, lo cual, limita la oferta nutricional para los insectos y por lo tanto, su distribucin (ANDRESEN, 2005a; VERD et al., 2007; HORGAN, 2008). La presencia de L. apiculata en los bosques estudiados podra ser una interesante fuente de fruta en descomposicin.

34

Cabe sealar que las diferencias en la presencia de H. torulosus en bosque nativo y pradera podran variar durante el ao. Las poblaciones de escarabajos estercoleros varan durante las estaciones del ao, presentndose una menor diversidad durante los perodos secos (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; ANDRESEN, 2005a). ESTRADA y COATES-ESTRADA (2002), MILHOMEM et al. (2003), ANDRESEN (2005a), AVENDAO-MENDOZA et al. (2005), y HORGAN (2007) sealan que la estacionalidad est relacionada con la variacin del clima en conjunto con la vegetacin, determinando la distribucin espacial y temporal en los escarabajos estercoleros. De acuerdo con los registros de las colecciones presentes en el MNHN y en la UDEC, se apreci que para M. villosa el inicio de la poca de vuelo se produca ms temprano (junio) en la zona centro norte del pas (La Serena) y ms tarda (septiembre) en la zona centro sur (Valdivia, Puerto Montt). Las condiciones ambientales podran favorecer en forma diferente el comportamiento de estos insectos. En pocas de primavera, las condiciones ambientales podran ser ms favorables para que los escarabajos se presentaran en praderas, comparado con la poca otoal, ya que en primavera, los efectos de sequa, exceso de temperatura y sequedad de bostas son menores que los comnmente se observan en otoo. De esta forma, el bosque nativo podra ser considerado un refugio durante pocas adversas de sequa, como frente al ataque de predadores (DUNCAN y DUNCAN, 2000; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2007; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). De esta

manera, al cambiar las condiciones climticas en primavera, estos insectos podran eventualmente colonizar las bostas presentes en la pradera, entregando los mltiples beneficios ecolgicos descritos en la revisin bibliogrfica. Una investigacin futura debera estudiar la distribucin de estos insectos durante todo el ao, para validar o descartar esta idea. A pesar de las diferencias ecolgicas que existen entre bosque nativo y pradera, en la literatura se plantea el hecho de que es posible aumentar la diversidad de escarabajos estercoleros nativos presentes en praderas conservando los remanentes de bosque nativo (ROSLIN, 1999), adems de incorporar en los sistemas agrcolas cercos vivos conectados a los remanentes de bosque, compuestos de plantas y arbustos nativos, con el fin de crear microhbitats que promuevan la sobrevivencia, dispersin y reproduccin de mamferos, reptiles, aves, anfibios e insectos (NICHOLLS et al., 2001;

35

ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). Al promover un aumento en la biodiversidad, el agroecosistema se vuelve ms estable ante variaciones ambientales (AQUINO y ASSIS, 2005; ALTIERI y NICHOLLS, 2009). Adicionalmente, se observ que el 71,4% de los individuos colectados en la pradera fue capturado hacia el final de otoo, en el mes de mayo, mientras que el 46,6% de los individuos colectados en bosque nativo fue capturado en el mismo perodo. Esta

diferencia en la presencia de escarabajos hacia finales de otoo es estadsticamente significativa para pradera (2=1,6; p=0,449) y para bosque nativo (2=11,33; p=0,416). Por lo tanto, existe un aumento relativo de estos escarabajos a medida que avanza el otoo, aumentando en mayor medida sobre las trampas ubicadas en la pradera (Fig. 6).

FIGURA 6 Distribucin de H. torulosus en bosque nativo y praderas naturales durante la poca otoal. Se observ que la abundancia de estos insectos oscila a travs del tiempo (Fig. 6). Esta oscilacin se ve acompaada con un aumento en las precipitaciones (Fig. 7). La

36

menor presencia se aprecia a finales del verano, lo cual coincide con un periodo de baja o nula precipitacin (Fig. 7). La abundancia de escarabajos tanto en pradera como en bosque nativo presenta una oscilacin con 2 puntos mximos, el 9 de abril y el 15 de mayo. Esto podra estar dado por un aumento en la humedad del suelo. Sin embargo, se debe considerar que posiblemente exista un efecto biolgico relacionado con la ontologa del insecto, es decir, que su poca de vuelo coincida con las precipitaciones por un asunto de madurez fisiolgica. torulosus hacia finales de la poca otoal estudiada. Estas dos ideas no son excluyentes y probablemente en conjunto explican el aumento en la presencia de H.

4.2

Relacin entre los datos climticos, el balance hidrolgico y la presencia

de H. torulosus

FIGURA 7 Relacin entre presencia de H. torulosus, precipitacin y temperatura para cada una de las fechas de muestreo.

37

El efecto mostrado en la Fig 7., (relacin de precipitaciones con el aumento relativo de estercoleros) ha sido determinado en otros escarabajos por MILHOMEM et al. (2003) y ANDRESEN (2005a). En este estudio este aumento de abundancia se aprecia tanto para el bosque nativo como para la pradera (Fig. 6). Esto podra se explicado por un cambio en la capacidad de soporte del suelo al cambiar su friabilidad, lo que se traduce en una disminucin de la resistencia a ser penetrado producto de un cambio en su humedad (ELLIES, 1988). Esto es un factor relevante para la construccin de tneles (ANDRESEN, 2005a; Jansen, 1983, citado por MIELES y LERMA, 2009) y por lo tanto, para la perpetuacin de esta especie paracprida. Se estima que este aumento de H. torulosus en funcin de la precipitacin debera tener un lmite, dado por factores como la presencia de alimento, el ataque de predadores y la disminucin de la temperatura (CHOWN y NICOLSON, 2004). Se plantea que la temperatura est relacionada con el metabolismo de los insectos, por lo cual, al disminuir la temperatura bajo cierto umbral, la actividad metablica baja y el insecto podra cambiar su comportamiento, entrar en un perodo de latencia o morir (CHOWN y NICOLSON, 2004). El umbral de H. torulosus no est determinado, sin embargo, se aprecia que durante los perodos de captura, la temperatura mxima registrada nunca fue inferior a 15C. Esto sugiere que el umbral de temperatura de vuelo de H. torulosus coincide con lo propuesto en la literatura para otras especies estercoleras en el mundo (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991; RIDSDILL-SMITH, 2003). No se encontraron individuos de H. torulosus capturados durante los meses de julio y agosto en las colecciones revisadas (UMCE, UDEC y MNHN). Esto podra estar dado por temperaturas mximas menores a 15C en estos meses (HUBER, 1970), las cuales podran impedir el vuelo de H. torulosus. Al no poder volar, se plantea que durante estos meses los escarabajos se encuentran en sus nidos cuidndolos (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b). Como se aprecia en la Fig. 8, bajo las condiciones de este estudio, desde diciembre a marzo, el suelo se encontraba con un dficit hdrico, debido a que la

evapotranspiracin fue mayor que la precipitacin. El mes de abril comenz con un leve dficit, pero luego rpidamente la lluvia cada supera la cantidad de agua evapotranspirada. Esto se hace ms evidente en el mes de mayo, donde el supervit de agua en el suelo fue considerable. En el mes de marzo se colect la menor

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cantidad de H. torulosus con slo 19 individuos, lo cual coincide con un dficit hdrico. En abril se colectaron 39 individuos y en mayo 54. Se aprecia entonces, que a medida que aumenta el contenido de agua en el suelo, aumenta tambin la cantidad de H. torulosus que fueron capturados. Esto indicara una relacin entre el contenido de humedad del suelo y la abundancia de estos insectos, lo que ha sido sealado para otros estercoleros en el mundo (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; MILHOMEM et al., 2003; AVENDAO-MENDOZA et al., 2005; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2007; JAYROBERT et al., 2008; MIELES y LERMA, 2009) y podra explicar el aumento en la presencia de esta especie hacia fines de otoo, tanto en bosque nativo como en pradera.

FIGURA 8 Balance hidrolgico del suelo desde diciembre de 2008 a mayo de 2009. EvP corresponde a la tasa de evapotranspiracin de la pradera y EvB a la tasa de evapotranspiracin del bosque nativo.

39

4.3

Relacin entre la composicin botnica de las praderas y la presencia de

H. torulosus Las especies pratenses encontradas en cada una de las praderas en estudio y la abundancia de H. torulosus se muestran en el cuadro 1:

CUADRO 1 Composicin botnica de las praderas (desde P1 a P8) estudiadas y presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje. Especies encontradas Gramneas Holcus lanatus (HL)1 Agrostis capillaris (AC) Bromus valdivianus (BV) Asteraceas Hypochaeris radicata (HR) Taraxacum officinallis (TO) Leontodon nudicaulis (LN) Otras Plantago lanceolata (PL) Ranunculus repens (RR) Dichondra repens (DR) Musgos (MG) Otro Suelo descubierto (SD) Homocopris torulosus P1 41,0 12,8 20,5 7,7 19,3 10,3 5,1 3,9 9,0 2,6 0,0 0,0 6,4 30,7 30,7 0,0 P2 41,0 19,2 20,5 1,3 12,9 10,3 2,6 0,0 24,4 0,0 0,0 6,4 18,0 21,7 21,7 28,5 P3 57,7 21,8 33,3 2,6 20,6 14,1 3,9 2,6 6,4 0,0 0,0 0,0 6,4 15,3 15,4 14,3 P4 44,8 11,5 26,9 6,4 33,3 25,6 6,4 1,3 9,0 0,0 0,0 0,0 9,0 12,9 12,8 14,3 P5 73,1 44,9 26,9 1,3 7,7 7,7 0,0 0,0 12,9 0,0 3,9 0,0 9,0 6,3 6,4 14,3 P6 56,4 35,9 18,0 2,6 39,7 37,2 2,6 0,0 3,9 1,3 2,6 0,0 0,0 0,0 0,0 14,3 P7 10,2 5,1 5,1 0,0 80,8 74,4 2,6 3,9 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 9,0 9,0 0,00 P8 28,3 16,7 9,0 2,6 55,1 55,1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 16,6 16,7 14,3

1 Abreviacin del nombre cientfico expresado entre parntesis.

Las especies encontradas permiten agrupar estas praderas como naturales. En todas las praderas analizadas se apreci un dominio de gramneas a excepcin de P7 y P8 donde dominaron las plantas de hoja ancha. Esto podra estar dado por diferencias en el manejo agronmico, lo cual se traduce en una prdida de la calidad nutricional de la pradera al aumentar la cantidad de plantas de hoja ancha (LOPEZ, 2009)6. Con estos datos se confeccion un anlisis de componentes principales (ACP), agregando la cantidad H. torulosus colectada en cada pradera (Fig. 9).

6 Lpez, I. 2009. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Agrarias. Instituto de Produccin Animal. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. ilopez@uach.cl

40

Segn el ACP, el componente principal 1 (PC1) explica en un 68,7 % la variacin de los datos, mientras que PC2 explica slo un 19,3 %. Por esta razn, el anlisis de este grafico estar basado en la posicin de los datos en relacin a la componente principal horizontal.

SD

PC2 (19,3%)

P1 MG P3 AC RR HR

P7 P8

BV TO P4 LN DR PL

P2

-2

Htorulosus P6 P5

-6

-4

HL

-10

-8

-6

-4

-2 PC1 (68,7%)

FIGURA 9 Anlisis de componentes principales para las praderas en estudio. Los ejes en la figura explican la variacin en composicin botnica entre los sitios.

41

La ubicacin espacial de las distintas praderas (P1 a P8) indica la relacin que existe entre ellas. En la Fig. 9, se aprecian de forma general 2 grupos que no se relacionan entre s: (1) P1, P2, P3, P4 y P5; (2) P6, P7 y P8. Los sitios P1, P2, P3, P4 y P5 se ubican espacialmente cerca debido a la composicin botnica que presentan. P5 posee mayor presencia de Holcus lanatus (Linnaeus), mientras P6 posee un mayor dominio de Hypochaeris radicata (Linnaeus), concentrndose la abundancia de esta especie en P7 y P8. Por esta razn, P6, P7 y P8 se grafican al otro lado del eje vertical y presentan una ubicacin espacial distinta en relacin al grupo 1. Las otras especies listadas en el cuadro 1 no destacan por su abundancia en ninguna de las praderas estudiadas y no son determinantes para relacionar las praderas en funcin de su composicin botnica. Las flechas rojas indican la relacin entre las especies que componen la pradera y la presencia de H. torulosus. Mientras ms cerca est la proyeccin de cada una de estas flechas sobre el eje horizontal, mayor es la relacin existente entre estas variables. Se aprecia que existe una relacin entre H. lanatus, Agrostis capilaris Es (Linnaeus, 1753), musgos, suelo descubierto y la presencia de H. torulosus.

interesante mencionar que se asocia la presencia de musgo con altos contenidos de humedad (ARDILES et al., 2008). H. lanatus tambin se asocia a mayores niveles de humedad en el suelo (LOPEZ et al., 1997), lo que podra facilitar la construccin de tneles necesarios para la reproduccin de H. torulosus. Esta caracterstica de la composicin botnica de las praderas al indicar una condicin de suelo, podra explicar la presencia de H. torulosus en este ecosistema. Por otro lado, H. lanatus y A. capilaris son plantas gramneas de alto valor forrajero para este tipo de praderas (LOPEZ, 2009)6, lo cual sugiere una relacin entre praderas dominadas por gramneas y la presencia de H. torulosus. No obstante, no es posible determinar si esta relacin est asociada al hecho de que las plantas gramneas presten algn servicio indirecto a H. torulosus o por que stas sean un indicador de la condicin ecolgica de la pradera. En ecosistemas diversos, los animales bovinos seleccionan el forraje segn su palatabilidad, digestibilidad, disponibilidad, morfologa y estado fisiolgico del animal (CARPINO et al., 2003; SANON et al., 2007; LOPEZ, 20096). Las plantas de hoja ancha, al establecerse tarde en la sucesin ecolgica, presentan menor palatabilidad que plantas colonizadoras como gramneas y leguminosas (LOPEZ, 20096). Adems,

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stas al desarrollarse en forma de roseta, ofrecen menor superficie para que el animal las consuma en relacin a plantas leguminosas o gramneas. Lo expuesto

anteriormente podra influir en la ubicacin espacial del ganado, al buscar otros lugares donde alimentarse (GANSKOPP y BOHNERT, 2009). As, al desplazarse a otro sitio, no habra un aporte significativo de fecas sobre este tipo de praderas, disminuyendo la cantidad de alimento disponible para los escarabajos estercoleros (ANDRESEN, 2005a; VERDU et al., 2007; ANDRESEN, 2008) y, por consiguiente, pudiendo disminuir la poblacin de stos en praderas naturales. La idea planteada

anteriormente se contrapone en lo expresado en el cuadro 4, donde se aprecia que P7 y P8 poseen la mayor cantidad de bostas en superficie. Quizs, estas praderas son utilizadas en mayor medida como ruta hacia otras zonas de mejor composicin botnica y que la cantidad de bostas en superficie slo refleje una condicin puntual y no general. Cabe mencionar que esta caracterizacin de las bostas en superficie fue realizada una vez terminado el estudio (22 de mayo). Posiblemente, en otra poca del ao, los resultados mostrados en el cuadro 4 podran ser distintos para P7 y P8. Adicionalmente, se ha visto que existe un aumento en la biomasa microbiana de la rizsfera de plantas que son pastoreadas (BARDGETT, 2005). Esto, genera un

aumento en la diversidad de individuos que se alimentan de esta biomasa microbiana (BARDGETT, 2005; UPHOFF et al., 2006), lo que contribuye a determinar la composicin botnica y animal presente en un ecosistema (JOHNSON et al., 2003; REYNOLDS et al., 2003; WARDLE et al., 2004; CARDON y WHITBECK, 2007), la cual influye en las poblaciones de escarabajos estercoleros (HORGAN, 2007; Zamora et al., 2007, citado por VERDU et al., 2007). Adems, al crecer las especies gramneas que componen la pradera, podran eventualmente entregar refugio ante las condiciones adversas de la misma, como son la radiacin y cambios bruscos de temperatura (VERDU et al., 2007; ANDRESEN, 2008). Debido a que H. torulosus no fue colectado en P7 y P8, se sugiere que este insecto podra ser capaz de indicar la condicin de la pradera, ya que se relaciona a las praderas cubiertas con altas cantidades de hoja ancha con problemas productivos debido a un mal manejo agronmico (LOPEZ, 2009)6. Indicios de este manejo se aprecian en el cuadro 3, donde el contenido de Calcio y Magnesio es inferior en P7 y P8. Una prdida en el contenido de bases del suelo implica un aumento en la acidez

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del suelo y toxicidad de aluminio, lo que disminuye el crecimiento radicular, afectando la cantidad de biomasa vegetal producida y por consiguiente, la cantidad de residuos ingresados por stas, lo cual disminuye la biomasa microbiana, disminuyendo la fertilidad del suelo, lo que lleva a la degradacin del suelo en el tiempo (PINOCHET, 20107). Adicionalmente, la presencia de plantas de hoja ancha se asocia con una degradacin fsica del suelo (RAMIREZ et al., 1991), traducida en la compactacin del mismo, lo que reduce el rango de friabilidad de ste (PINOCHET, 20107), aumentando su resistencia a la penetracin (ELLIES et al., 1993). Al aumentar la resistencia a la penetracin del suelo, se podra dificultar la construccin de tneles necesarios para la nidificacin o emergencia de H. torulosus. Esta condicin de suelo podra explicar la baja presencia de H. torulosus en las praderas dominadas por plantas de hoja ancha. El uso de escarabajos estercoleros como bioindicadores ante la accin antrpica ha sido validado en la literatura (FAVILA y HALFFTER, 1997; MCGEOCH et al., 2002; DAVIS et al., 2004; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). Segn lo expresado anteriormente, se sugiere que posiblemente podra considerarse a H. torulosus como un bioindicador de la calidad forrajera y condicin de las praderas naturales en la zona centro sur de Chile. Sin embargo, se necesitan ms estudios para validar o descartar esta idea.

7 Pinochet, D. 2010. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Agrarias. Instituto de Ingeniera Agraria y Suelos. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. ilopez@uach.cl

44

4.4

Relacin entre la composicin botnica del bosque y la presencia de H.

torulosus La composicin botnica del bosque nativo y la presencia de H. torulosus se expres como porcentaje y se muestra en el cuadro 2. Los datos de altura y dimetro a la altura del pecho (DAP) se muestran en detalle en el anexo 3. CUADRO 2 Composicin botnica del bosque nativo (desde B1 a B8) y presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje. Especies encontradas Luma apiculata (LA)1 Myrceugenia exsucca (ME) Nothofagus obliqua (NO) Gevuina avellana (GA) Persea lingue (PL) Laurelia sempervirens (LS) Eucryphia cordifolia (EC) Lomatia hirsuta (LH) Drimys winteri (DW) Embothrium coccineum (ECC) Nmero de rboles Homocopris torulosus B1 7,1 62,5 30,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 56,0 16,2 B2 80,4 0,0 13,7 2,0 3,9 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 51,0 32,4 B3 53,9 7,7 30,7 0,0 0,0 7,7 0,0 0,0 0,0 0,0 26,0 14,3 B4 10,0 0,0 60,0 0,0 0,0 20,0 10,0 0,0 0,0 0,0 10,0 26,7 B5 11,4 0,0 88,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 35,0 3,8 B6 0,0 0,0 93,4 0,0 3,3 0,0 0,0 3,3 0,0 0,0 61,0 3,8 B7 0,0 48,2 18,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 25,9 7,4 27,0 2,8 B8 0,0 55,0 15,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 30,0 0,0 20,0 0,0

1 Abreviacin del nombre cientfico expresado entre parntesis.

Las especies encontradas permiten clasificar este bosque como un bosque nativo de tipo forestal Roble-Laurel-Lingue (DONOSO, 1993). Algunos individuos de N. obliqua medidos en este estudio presentaron un dimetro a la altura del pecho mayor a 50 cm y una altura superior a los 30 m (anexo 3). Esto podra sugerir que estos individuos podran tener 50 aos o ms (De Puente et al., 1979, citado por DONOSO, 1993). Con los datos presentados en el cuadro 2 se realiz un anlisis de componentes principales, el cual se muestra en la Fig. 10.

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10

LA

B2

PC2(42,4%)

B3 Htorulosus

B4 B5 B6

LSPL GA EC LH ECC B1 DW B7

B8

NO

ME

-5

-5

0 PC1(49,5%)

FIGURA 10 Anlisis de componentes principales para los bosques en estudio. Los ejes en la figura explican la variacin en composicin botnica entre los sitios.

De acuerdo al ACP, el componente principal 1 (PC1) explica el 49,5% de la variacin de los datos, mientras que PC2 explica el 42,4%. Por esta razn, el anlisis de este grfico se basar en la distancia de la proyeccin de cada unos de los vectores sobre el eje horizontal.

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La ubicacin espacial de cada porcin de bosque nativo (B1 a B8) muestra la relacin que existe entre cada una de stas. De forma general, se aprecian tres grupos que no se relacionan entre s, compuestos por: (1) B2 y B3; (2) B4, B5 y B6; y (3) B1, B7 y B8. Un alto dominio de N. obliqua se presenta en B5 y B6, y en menor grado en B4, mientras que B1, B7 y B8 presentan una menor proporcin de esta especie y mayor cantidad de Myrceugenia exsucca (D.C.) Berg. y Drimys winteri Forster. B2 y B3 cuentan con gran presencia de Luma apiculata. Las otras especies listadas en el cuadro 2 no tienen mayor participacin en la diferenciacin de los bosques estudiados en funcin de su composicin botnica. Las flechas rojas indican la relacin que existe entre las especies encontradas en bosque nativo y la presencia de H. torulosus. Mientras ms cerca est la proyeccin de cada una de estas flechas sobre el eje horizontal, mayor es la relacin existente entre estas variables. Se aprecia que gran parte de los individuos colectados de H. torulosus fue capturado en B2 y B4, presentando B2 la mayor cantidad de stos. Este anlisis sugiere que existe relacin entre la presencia de L. apiculata y H. torulosus, lo que propone una relacin entre el tipo de bosque y H. torulosus. Cabe preguntarse si esta relacin entre H. torulosus y L. apiculata se debe a que este rbol presta algn servicio a H. torulosus o que L. apiculata sea un indicador ambiental de cierta condicin natural. En ocasiones muy raras, se ha visto que ciertos escarabajos estercoleros polinizan flores de plantas de las familias Araceae y Lowiacea, las cuales liberan ciertos compuestos aromticos que atrae a estos insectos (NICHOLS et al., 2008). Posiblemente podra existir una relacin similar entre L. apiculata y H. torulosus. Adems, los frutos en descomposicin de L. apiculata podran tener algn rol en la nutricin de H. torulosus. Adicionalmente, se reporta que L. apiculata crece de forma natural en terrenos que durante alguna poca del ao estn cubiertos por agua (DONOSO et al., 2006a). Esto se condice con lo observado en terreno, ya que en B1 y B2 existe un pequeo estero el cual mantiene inundado el suelo durante gran parte del ao. Este estero podra aportar la humedad necesaria al suelo para el correcto desarrollo de los tneles de H. torulosus, lo que podra explicar la mayor presencia de este insecto en bosque nativo que en pradera, si se considera la humedad del suelo como factor relevante en la formacin de un microclima para el correcto desarrollo de estos

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insectos, como lo es para otras especies estercoleras en el mundo (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; MILHOMEM et al., 2003; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2007; MIELES y LERMA, 2009). Esta condicin de humedad tambin se manifiesta en B7 y B8, sin embargo, sta es producida por un aumento en el nivel fretico producto de la lluvia y no por un estero. A pesar de ello, en estos sitios la colecta fue muy baja (slo 3 individuos). Esto podra deberse a que el aumento en el nivel fretico eventualmente podra inundar las cmaras de nidificacin que construyen estos insectos (VESSBY y WIKTELIUS, 2003), lo cual no ocurre en B1 y B2. Adicionalmente, es probable que exista un efecto del tipo y manejo de bosque sobre la abundancia de H. torulosus (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2003; DAVIS et al., 2004; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2005; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; NICHOLS et al., 2007; ANDRESEN, 2008; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b; GARDNER et al., 2008; ROSENLEW y ROSLIN, 2008 y MASIS y MARQUIS, 2009), debido a las diferencias que existen en altura y dimetro a la altura del pecho (anexo 3), lo cual indica que B7 y B8 se estableci de forma ms temprana que el resto de los bosques en estudio, o que los individuos de mayor tamao fueron sacados del lugar (DONOSO, 1993). Al cortar el bosque cambian las condiciones microclimticas presentes en l, lo cual altera ciertas funciones biolgicas que afectan la distribucin de estos insectos, como la duracin y efectividad de las feromonas, la eficiencia del olfato y la visin o eficiencia en la termorregulacin (HORGAN, 2007). bosques. Por ltimo, se observ que en todos los bosques estudiados el sotobosque estaba cubierto en cantidades variables de Chusquea quila (Kunth), la cual dificulta el establecimiento de especies arbreas nativas. La presencia de Ch. quila se debe a la luminosidad que entra a travs del bosque debido a claros que se generan de forma natural o producto de la tala (DONOSO, 1993). Una vez que el sotobosque es cubierto por Ch. quila, es muy difcil la regeneracin por parte de las especies arbreas presentes en el lugar. Cabe sealar que slo en B1, B2 y B3 la cantidad de Ch. quila al interior del bosque era reducida (<10%). En los dems bosques en estudio Esto podra afectar la distribucin de H. torulosus en estos

dominaba ampliamente (>50%). La baja cantidad de Ch. quila en B1, B2 y B3 podra sugerir la poca o nula intervencin de estos bosques durante los ltimos 50 aos. La

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cobertura que presenta un bosque es una caracterstica muy importante que determina la diversidad de escarabajos estercoleros, y es por esta razn, que se sugiere la utilizacin de estos insectos como bioindicadores de la modificacin y destruccin de los bosques (NICHOLS et al., 2007; ANDRESEN, 2008). De esta manera se podra sugerir que distintos grados de conservacin de remanentes de bosques nativos antiguos determinan localmente la distribucin de H. torulosus. estudios para validar o descartar esta idea. Se requieren ms

4.5

Relacin entre las caractersticas qumicas de los suelos y la presencia de

H. torulosus En el cuadro 3 se presenta el promedio de los datos obtenidos tanto para bosque nativo como para pradera. muestra en el anexo 4. ecosistemas. CUADRO 3 Contenido de materia orgnica (MO %), aluminio extractable (Alext ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H2O, pH en CaCl2 y presencia de H. torulosus en cada uno de los suelos. El detalle de las caractersticas qumicas de suelo se Adems, se indica el nmero de H. torulosus en ambos

Parmetro MO (%) Alext (ppm) Calcio (cmol+ kg-1 ss) Magnesio (cmol+ kg-1 ss) Potasio (cmol+ kg-1 ss) Sodio (cmol+ kg-1 ss) pH H2O pH CaCl2 Homocopris torulosus (abundancia)

Bosque 13,31,9 1160320 2,911,37 1,320,46 0,710,14 0,240,07 5,50,3 4,70,3 105

Pradera 12,80,7 1415207 2,21,15 0,660,22b 0,260,1b 0,140,03b 5,70,1 4,90,1

2

Probabilidad (t y 2) 0,53 0,08 0,28 0,003 0 0,01 0,06 0,05 0,101

7b

Probabilidad t calculada para cada parmetro de suelo. Probabilidad de calculada para H. torulosus.

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Al observar los contenidos de materia orgnica y aluminio extractable es posible clasificar este suelo dentro del grupo de suelos derivados de cenizas volcnicas, conocido como Andisol o trumao (PINOCHET, 20107). Debido a la ubicacin

geogrfica de la zona en estudio, estos suelos se agrupan dentro de la serie Pelchuqun (Medium Mesic Eutric Fulvudans) (CIREN, 2003). Al analizar estos datos se acepta la hiptesis de igualdad de medias y en consecuencia se concluye que el contenido de materia orgnica, aluminio extractable, calcio, pH al agua y pH en CaCl2 para bosque nativo y pradera no presentan diferencias estadsticamente significativas (p>0,05). Al contrario, al realizar la misma prueba para magnesio, potasio y sodio se aprecia que existen diferencias estadsticamente significativas entre bosque nativo y pradera (p<0,05). Al no existir diferencias estadsticamente significativas en el contenido de materia orgnica y aluminio extractable se puede deducir que el material parental que origin estos suelos fue el mismo. Por lo tanto, existe similitud en el tipo de suelo presente en bosque nativo y pradera. Los distintos valores encontrados en potasio, magnesio y sodio entre bosque nativo y pradera se deben principalmente a que existe una extraccin de estos nutrientes por parte de los animales bovinos que pastorean la pradera. Esto se manifiesta debido a que en el lugar no se realiza ningn tipo de fertilizacin que aporte estos elementos. Adicionalmente, el bosque al poseer races profundas extrae stos desde las profundidades, y luego al perder sus hojas (N. obliqua) deposita parte de los nutrientes sobre la superficie del suelo. Lo anteriormente expuesto, junto a la no extraccin de lea desde el bosque, contribuye a la acumulacin de estos elementos qumicos en niveles ms altos en el bosque nativo que en la pradera. No existen diferencias estadsticamente significativas en la

medicin de acidez para los suelos en ambos ecosistemas. Debido a que el tipo de suelo presente en bosque nativo y pradera es el mismo, se asume que las diferencias en la presencia de H. torulosus en estos ecosistemas no se deben al tipo de suelo. Se deduce que este insecto es capaz de soportar las

caractersticas edficas que presenta un suelo Andisol y que su distribucin est influenciada por otros factores ecolgicos. En este aspecto, la condicin del suelo podra tener un rol relevante en la distribucin de estos insectos.

50

4.6

Superficie cubierta por bostas y abundancia de H. torulosus

El cuadro 4 relaciona la superficie de suelo cubierta por bostas y el nmero total de H. torulosus capturados en cada ecosistema. Adems, se adjunta el porcentaje total de trampas que fueron colonizadas durante todo el estudio. El anexo 5 proporciona los datos sobre la abundancia de H. torulosus a travs del tiempo. CUADRO 4 Superficie de suelo cubierta por bostas, nmero de H. torulosus y porcentaje de colonizacin de trampas para cada ecosistema en estudio. % Cubierto por Sitio P1 y P2 B1 y B2 P3 y P4 B3 y B4 P5 y P6 B5 y B6 P7 y P8 B7 y B8 Bostas 11,9 0,0 15,3 0,0 0,0 0,0 25,8 22,8 N de H. torulosus 2 51 2 43 2 8 1 3 % Colonizacin de trampas 10 100 20 90 20 50 10 20

De forma general, se puede apreciar que sobre la pradera existe una mayor cantidad de bostas que al interior del bosque. Cuando esto ocurri, fue muy baja la poblacin de H. torulosus capturada. Al no existir bostas al interior del bosque el hecho de colocar artificialmente una bosta es mucho ms atractivo para los escarabajos presentes en l. Por esta razn, al colocar una bosta sobre la pradera, es posible que se est sub estimando la poblacin, debido a que los insectos podran estar dirigindose a las otras bostas presentes en la pradera. Esto se aprecia claramente al observar la superficie cubierta por bostas en el sitio compuesto por B1 y B2 al compararla con el sitio compuesto por P7 y P8. En B1 y B2 no existan bostas de vacuno y fueron capturados 51 individuos, lo cual corresponde al 45,5% del total de insectos colectados. Adems, fue colonizado el 100% de las trampas durante la poca de estudio. Por otra parte, en P7 y P8, donde la superficie cubierta de bostas fue de 25,8%, slo se captur 1 individuo, correspondiente al 0,9% del total. Aqu, slo se

51

coloniz el 10% de las trampas durante la poca de estudio. anteriormente se grafica en la Fig. 11 y en la Fig. 12.

Los expuesto

p=0.033*

FIGURA 11 Relacin entre la abundancia de H. torulosus y la superficie de suelo cubierta por bostas. (*p<0.05).

En la Fig. 11 se muestra una relacin inversa entre el nmero de H. torulosus y la superficie cubierta por bostas. Sin embargo, cuando existieron menos de 5 individuos colectados por sitio, la superficie cubierta por bostas no mostr influencia en el nmero de individuos colectados, al menos hasta cuando las bostas ocupan el 25% de la superficie. Una situacin distinta se determin cuando no se detectaron bostas en superficie, distintas a las de las trampas. En este caso, la cantidad de individuos colectados vari desde 1 a 34. Este resultado sera indicativo que la superficie cubierta por bostas puede influir la abundancia de los individuos colectados, por sobre el nmero de 5 individuos.

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Al evaluar la presencia de individuos de acuerdo con el ndice de presencia (material y mtodos) con respecto a la superficie cubierta por bostas en cada sitio, se determin una relacin inversa (Fig. 12). Cuando sta aumenta, disminuye el porcentaje de colonizacin de trampas presentes en pradera. Este resultado ratifica que la ausencia de bostas es un factor determinante en la abundancia de H. torulosus y que en ausencia de bostas se logran colectar mayor cantidad de individuos en las trampas. Esto parece de cierta lgica, ya que la oferta por individuo se afecta en la medida en que hay o no presencia de bostas en cada sitio. Sin embargo, los resultados sugieren que existen otras variables muy determinantes en su distribucin, ya que bajo el 40% del porcentaje de colonizacin de trampas, la distribucin en ambos ecosistemas de H. torulosus no pareci depender del porcentaje de bostas presentes en cada sitio.

p=0.006**

FIGURA 12 Relacin entre porcentaje de colonizacin de trampas y la superficie de suelo cubierta por bostas. (**p<0.01).

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Por lo sealado anteriormente, se sugiere que podra existir competencia e interferencia entre las trampas colocadas artificialmente y la cantidad de bostas presentes en los ecosistemas en estudio. Considerando lo anterior, se estara

subestimando la poblacin de escarabajos estercoleros presentes en la pradera. Esto sugiere otro punto de vista al explicar las diferencias en la cantidad de escarabajos colectados en bosque nativo y pradera. Sin embargo, este efecto debe investigarse con mayor detalle en estudios ms controlados. La cantidad terica de escarabajos presentes en cada trampa durante todas las fechas de colecta en pradera fue de 0,1750,05, mientras que en las trampas colocadas en bosque nativo fue de 2,6252,43. Cabe sealar que no es posible precisar si esta cantidad de individuos es relevante o no en procesos de inters agronmico en esta zona y para esta especie. Esto es, debido a que no se conoce la cantidad de estircol que es capaz de procesar cada individuo ni tampoco la tasa a la cual produce su desaparicin, ni los cambios producidos en las caractersticas de suelo, ni los cambios en la calidad y cantidad del forraje. Sin embargo, al comparar la cantidad de individuos colectados con otros estudios, se aprecian diferencias que van desde la mitad de lo encontrado por otros autores (MIELES y LERMA, 2009), 4 veces menos (RADTKE et al., 2008; LOUZADA y CARVALHO, 2009), 10 veces menos (OLIVEIRA-MONTEIRO et al., 2006), 50 veces menos (GARDNER et al., 2008) y 80 veces menos (HORGAN, 2008). Esto podra sealar una baja presencia de estos insectos en el sur de Chile, sin embargo, cabe mencionar que parte de estos estudios se llevaron a cabo en ecosistemas tropicales, donde las condiciones ambientales favorecen la biologa de estos colepteros (CAMBEFORT y HANSKI, 1991). Adems, esta investigacin slo evalu la presencia de escarabajos durante el otoo. Por ltimo, en este estudio, se cuantific la cantidad de organismos paracpridos, excluyendo a endocpridos y telecpridos, a diferencia de los mencionados anteriormente. Posiblemente al incluir estos grupos en un estudio futuro, sobre todo la gran diversidad endocprida (SMITH y SKELLY, 2007; SMITH, 2009), aumentara la cantidad de individuos por bosta, lo cual podra dar una visin ms amplia de lo que sucede en los ecosistemas del sur de Chile.

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5 CONCLUSIONES

Durante la poca de otoo en los ecosistemas de bosque nativo y praderas asociadas se colect slo la especie H. torulosus, siendo sta capturada en trampas de cada usando fecas de bovino como cebo.

La mayor abundancia de H. torulosus fue determinada en el renoval de bosque nativo por sobre las praderas, lo que sugiere que el tipo de vegetacin y sitio en el ecosistema influyen sobre la abundancia del escarabajo estercolero nativo paracprido colectado.

La relacin entre el aumento en la abundancia de H. torulosus y las precipitaciones de la zona, durante el otoo, sugieren que cambios en el contenido de humedad de suelo durante la poca de estudio podran ser relevantes en la presencia de estos individuos.

Las caractersticas edficas medidas del Andisol evaluado no influyeron en la distribucin de estos escarabajos. La presencia de bostas en superficie explica slo parcialmente las diferencias en abundancia de H. torulosus entre ecosistemas, no determinndose una relacin bajo el 40% de las trampas colonizadas.

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71

7 ANEXOS

ANEXO 1 Clave taxonmica para la diferenciacin entre H. torulosus y H. punctatissimus.

1. metasternal romboidal depression extending anteriorly continuously to near anterior tip of metasternal anterior lobe, with a regular straight uninterrupted sulcus all along in the middle; anterior border of depression separated of anterior tip of anterior lobe by a non-depressed region shorter than mesosternon in the midline; large males with six pronotal tubercles; females with clypeo-frontal carina straight, occupying less than 1/4 of the space between anterior eye tips, and pronotal anterior carina short and straight. Chile................................................................................. H. torulosus (= dahli; = minor) - metasternal depression not extenting continuously anteriorly to the middle of metasternal anterior lobe, sometimes divided in the posterior half of metasternal lobe, forming two separated depressions, the anterior (occupying anterior half of anterior lobe) either triangular or circular, and distinctly separated from the posterior one by a transverse convexity; large males with two to four pronotal tubercles, sometimes with lateral transverse carinae.. 2

2. lateral pronotal carina posteriorly arising further than lateral fossa, to close to notohypomeral carina; large males with two central transverse pronotal tubercles and a transverse external carina; females with clypeo-frontal carina straight, occupying less than of the space between anterior eye tips, and pronotal anterior carina replaced by o conical tubercle. Chile... H. punctatissimus (=valdivianus)

72

ANEXO 2 Presencia de machos y hembras de H. torulosus para cada trampa y en cada poca de muestreo.

7 Marzo Zona B1 B2 B3 B4 B5 B6 B7 B8 P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 Total H 1 1 3 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 9 M 0 1 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5 H 0 1 0 1 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4

20 Marzo M 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 H 2 7 1 2 2 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 17

9 Abril M 5 2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 9 H 1 4 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8

27 Abril M 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 H 7 8 5 8 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0

15 Mayo M 0 7 5 7 2 1 1 0 0 1 0 1 0 0 0 0 25 Total 17 34 15 28 4 4 3 0 0 2 1 1 1 1 0 1

31

112

H: Hembra M: Macho

73

ANEXO 3 Datos de altura y dimetro a la altura del pecho (DAP) para cada una de las especies arbreas muestreadas. Zona Especie Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca B1 Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca N. comn Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua h (m) Permetro Dap (cm) 21 6,68 6,5 23 7,32 7 9,5 33,5 10,66 8 28 8,91 12,5 57,5 18,30 13 68,5 21,80 93,5 29,76 11 100 31,83 14 12 75 23,87 13 64 20,37 6 26 8,28 9 34 10,82 12 66 21,01 93 29,60 14 68 21,65 11,5 12,5 87,5 27,85 10 55 17,51 8 23 7,32 14 94,5 30,08 9 31 9,87 26,5 8,44 8 85 27,06 12 10 72 22,92 11,5 82 26,10 9 38,5 12,25 8 29 9,23 12 68,5 21,80 92 29,28 13,5 12 78 24,83 10 69 21,96 7,5 24 7,64 13 73 23,24 13,5 90 28,65 70,5 22,44 12 8 32 10,19

74

B1

B2

Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata

Patagua Patagua Patagua Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan

10 9,5 11 37 25 21,5 13,5 22 24,5 34 40 20 33 31 43 42 30 21 31 26 20 15 10 12 14 9,5 10 10 13 12 9,5 11 11 12 10 16 14 14 12 15

58,5 32 69,5 131 95 84 31 77 49 135 153 69 124,5 97 144 139 95 63 102,5 138 95 73 47,5 54,5 65 48 47,5 38 52,5 56 32 40,5 43 50,5 46 72 68,5 70,5 63,5 68

18,62 10,19 22,12 41,70 30,24 26,74 9,87 24,51 15,60 42,97 48,70 21,96 39,63 30,88 45,84 44,25 30,24 20,05 32,63 43,93 30,24 23,24 15,12 17,35 20,69 15,28 15,12 12,10 16,71 17,83 10,19 12,89 13,69 16,07 14,64 22,92 21,80 22,44 20,21 21,65

75

B2

B3

Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Gevuina avellana Persea lingue Persea lingue Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata

Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Avellano Lingue Lingue Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan

10,5 12 11 14 10,5 15 9 10 15 12,5 9 11 13 14 10 10 11 14 17 16 12 10 11 18 15 38 32 27 40 38 12 33 20 12 15 14 11 10 13 15

45,5 64 38 67,5 59 73,5 40,5 64 70,5 58,5 49 35 57 68 47,5 45,5 38 65 73 74,5 65 55 80 43 37 140 90 73 180 200 31 128 58,5 54 72,5 70 53 48 68,5 75,5

14,48 20,37 12,10 21,49 18,78 23,40 12,89 20,37 22,44 18,62 15,60 11,14 18,14 21,65 15,12 14,48 12,10 20,69 23,24 23,71 20,69 17,51 25,46 13,69 11,78 44,56 28,65 23,24 57,30 63,66 9,87 40,74 18,62 17,19 23,08 22,28 16,87 15,28 21,80 24,03

76

B3

B4

B5

Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Laurelia sempervirens Laurelia sempervirens Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Luma apiculata Laurelia sempervirens Laurelia sempervirens Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Eucryphia cordifolia Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Luma apiculata Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua

Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Laurel Laurel Patagua Patagua Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Arrayan Laurel Laurel Roble Roble Roble Roble Roble Roble Ulmo Arrayan Arrayan Arrayan Arrayan Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble

12 12 10 11 14 14 23 21 13 12 30 32 35 25 25 32 27 28 15 42 27 32 35 40 35 32 30 21 7,5 6 8 7,5 15 18,5 18 19 20 20 19 18

62,5 64 57 46 68,5 71 116 137 65 75 205 173 225 148 163 118 106,5 113,5 68,5 332 174,5 212 146 155 128,5 147,5 136,5 74 24 20 26 21 43 47,5 74 70 95 91,5 78 58,5

19,89 20,37 18,14 14,64 21,80 22,60 36,92 43,61 20,69 23,87 65,25 55,07 71,62 47,11 51,88 37,56 33,90 36,13 21,80 105,68 55,55 67,48 46,47 49,34 40,90 46,95 43,45 23,55 7,64 6,37 8,28 6,68 13,69 15,12 23,55 22,28 30,24 29,13 24,83 18,62

77

B5

B6

Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Persea lingue Persea lingue Lomatia hirsuta Lomatia hirsuta Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua

Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Lingue Lingue Radal Radal Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble

14,5 20 21 18 17 16 18,5 20 19 15 20 18,5 17 18 20 20 19 20 15 16 20 14,5 17 17 7,5 12 11 22 18 17,5 19 15 20 20,5 21 19,5 18 17,5 14 14,5

47,5 88,5 92 76 69 62 57,5 84 82 55,5 92 64 78 87,5 73 79 84 102 49 46,5 80,5 51,5 62 51 18,5 45,5 42 228 77 85 82,5 53 216 98,5 143,5 86,5 79 65 42 45

15,12 28,17 29,28 24,19 21,96 19,74 18,30 26,74 26,10 17,67 29,28 20,37 24,83 27,85 23,24 25,15 26,74 32,47 15,60 14,80 25,62 16,39 19,74 16,23 5,89 14,48 13,37 72,57 24,51 27,06 26,26 16,87 68,75 31,35 45,68 27,53 25,15 20,69 13,37 14,32

78

B6

Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua

Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble Roble

17 18 20,5 20 21 18,5 18 18 20,5 21 19 20 20,5 19 16 14 15 14,5 17 19 20 19 20 21 20,5 20 20 18 16 19 20 17,5 18 18 20 20 19 18,5 20 19

70 68 137 98,5 92 85 80,5 83 127 134 80 95 119 77,5 59 43 52 47 75 86,5 90 77 88 99,5 96 79 80 74 55,5 81 87 67 75 79 86 90,5 78,5 69 104,5 83

22,28 21,65 43,61 31,35 29,28 27,06 25,62 26,42 40,43 42,65 25,46 30,24 37,88 24,67 18,78 13,69 16,55 14,96 23,87 27,53 28,65 24,51 28,01 31,67 30,56 25,15 25,46 23,55 17,67 25,78 27,69 21,33 23,87 25,15 27,37 28,81 24,99 21,96 33,26 26,42

79

B6

B7

B8

Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Embothrium coccineum Embothrium coccineum Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Drimys winteri Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca

Roble Roble Roble Roble Canelo Canelo Canelo Canelo Canelo Canelo Canelo Notro Notro Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Roble Roble Roble Roble Roble Canelo Canelo Canelo Canelo Canelo Canelo Patagua Patagua Patagua

18 14,5 14 20 6,5 7 7 6,5 8 8 8 10 11 8 9 8 7,5 8 9 8,5 7,5 6 7 6 6 8 14 16 17 14 14 5 7 5,5 6 5,5 7 8 6,5 7

81,5 41,5 39 77 28 31 30,5 26 34 31 29,5 31,5 33,5 29 32 28,5 25 28 30,5 31 24,5 21 23,5 19,5 22 27 46 51 67,5 48 39,5 24 27,5 25 26,5 22 28 27 21,5 24

25,94 13,21 12,41 24,51 8,91 9,87 9,71 8,28 10,82 9,87 9,39 10,03 10,66 9,23 10,19 9,07 7,96 8,91 9,71 9,87 7,80 6,68 7,48 6,21 7,00 8,59 14,64 16,23 21,49 15,28 12,57 7,64 8,75 7,96 8,44 7,00 8,91 8,59 6,84 7,64

80

B8

Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Myrceugenia exsucca Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua Nothofagus obliqua

Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Patagua Roble Roble Roble

7,5 8 6 9 7,5 9 8 6 15 14 15

25,5 29 22,5 29,5 24,5 30 28 20 44 38 52

8,12 9,23 7,16 9,39 7,80 9,55 8,91 6,37 14,01 12,10 16,55

81

ANEXO 4

Contenido de materia orgnica (MO %), aluminio extractable (Alext ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H2O y pH en CaCl2 presente en cada uno de los suelos.

Suelo M.O. (%)

Alext (ppm)

Calcio (cmol+ / kg ss) 3,48 4,16 1,93 2,80 1,67 1,08 1,48 1,01 3,63 3,49 3,90 4,92 3,17 1,52 0,96 1,66

Magnesio (cmol+ / kg ss) 0,85 0,83 0,71 0,96 0,60 0,45 0,58 0,30 1,50 1,20 2,13 1,67 1,41 0,75 0,72 1,18

Potasio (cmol+ / kg ss) 0,31 0,25 0,48 0,30 0,22 0,23 0,20 0,13 0,73 0,72 0,70 0,55 0,84 0,56 0,64 0,97

Sodio (cmol+ / kg ss) 0,17 0,17 0,17 0,19 0,12 0,11 0,09 0,12 0,35 0,30 0,28 0,29 0,17 0,12 0,18 0,23

pH H2O 5,9 5,9 5,7 5,6 5,8 5,5 5,7 5,7 5,7 5,8 5,6 5,5 5,5 5,7 5,1 4,9

pH CaCl2 5,1 5,1 4,9 4,8 5,0 4,7 5,0 4,9 4,7 5,1 4,8 4,8 4,7 4,9 4,3 4,1

P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 B1 B2 B3 B4 B5 B6 B7 B8

12,7 11,7 13,5 12,4 13,7 13,7 12,4 12,4 11,3 10,2 15,6 12,0 13,4 14,1 14,8 15,0

1152 1214 1615 1221 1389 1726 1485 1514 1000 977 1131 802 1571 1718 1144 939

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ANEXO 5 Presencia de H. torulosus en cada trampa para cada fecha de muestreo. Fecha N Trampa 7/3/2009 20/3/2009 9/4/2009 27/4/2009 15/5/2009 B1 1 1 7 1 7 B2 2 1 10 7 14 B3 3 0 2 1 9 B4 7 1 3 2 15 B5 0 0 2 0 2 B6 0 2 1 0 1 B7 0 0 2 0 1 B8 0 0 0 0 S/I P1 0 0 0 0 0 P2 0 0 0 0 2 P3 0 0 0 0 1 P4 0 0 0 0 1 P5 0 0 0 0 1 P6 1 0 0 0 0 P7 0 0 0 0 0 P8 0 0 1 0 0 Total Fecha 14 5 28 11 54 S/I: Sin informacin. Trampa destruida. Total trampa 17 34 15 28 4 4 3 0 0 2 1 1 1 1 0 1

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