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BIBLIOTECA UCM

~1~

5306063879

UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID


FACULTAD DE CIENCIAS BIOLOGICAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA ANIMAL 1
(ZOOLOGIA DE VERTEBRADOS)

ESTUDIO ECOMORFOLOGICO DE LAS AVES LIMICOLAS


(AVES: CIIARADRII)
MODIFICACIONES ADPTATIVAS RELACIONADAS CON
LA BUSQUEDA DEL ALIMENTO

K 2,2.260
ANDRES BARBOSA ALCON
Febrero 1994

Memoria presentada por Andrs Barbosa Alcn para optar al


grado de Doctor en Ciencias Biolgicas. Dirigida por la
Doctora Eulalia Moreno Maas, Colaborador Cientfico del
Consejo Superior de Investigaciones Cientficas.

~~1

Firmado:
-~

- y-

Andrs Bafhosa Akn

Eulalia Moreno Maas

A Laura, Beln y a mis padres y hermanos

Llegar el futuro...
Deberamos mirar hacia adelante?
Es esa luz que vemos en el cielo una
de aquellas que se apagar pronta?
Es escalofriante contemplar el ideal,
perdido en las profundidades, pequeo,
aislado, minsculo, brillante, pero
amenazado por todos los lados por las
fuerzas oscuras que lo rodean;
sin embargo, no est en peligro ms que
una estrella en las mandbulas de las nubes.
VICTOR HUGO

AGRADECIMIENTOS

Culminar

esta

tesis

no

habra

sido

posible

sin

la

inestimable ayuda que Lal Moreno me ha prestado a lo largo de


estos aos, en multitud de apasionantes discusiones acerca de
cuestiones cientficas y de otra ndole. Su apoyo, a todos los
niveles,

ha

resultado crucial para

el buen

trmino de este

proyecto que se gest ( como no!) entre huesos de aves.


Los comentarios efectuados por Luisma Carrascal referentes
a

la

propia

tesis

ms

especialmente

otros

trabajos

contribuyeron en gran medida a mi formacin cientfica. Pero ms


ala de lo relacionado con cuestiones tcnicas, el compartir con
l

en

estos

aos

muchos

momentos

en

el

museo

en

El

Ventorrillo, ha significado mucho para mi.


La comparticin de muchas horas de conversacin,
cervezas
Julio,

etc.

Rosa

especialmente con Jess,


y

Santi,

influyeron

en

el

Jose,

Pilar,

desarrollo

cafs,
Luism,
de

este

los

trabajo.
Deseo

tambin

investigadores

del

mostrar
departamento

mi
de

agradecimiento
Ecologa

Evolutiva

que

siempre han atendido a cualquiera de mis peticiones de ayuda.


Juan Carlos Alonso admiti el proyecto de tesis en su proyecto
Estrategias alimentarias en aves DGICYT PB0870389 siendo esto de

gran importancia para su conclusin.


La direccin y el personal del Museo Nacional de Ciencias
Naturales me prest toda su ayuda y colaboracin, vaya a ellos
mi agradecimiento.
La direccin y los servicios del Parque Natural del Delta
del Ebro me dieron la autorizacin necesaria y me prestaron su
ayuda para poder realizar all el trabajo de campo.
Quiero recordar y agradecer asimismo, a las personas del
Departamento de Biologa Animal 1 (Ctedra de Vertebrados), las
facilidades que me dieron en los comienzos de este proyecto para
que

pudiera

utilizar

sus instalaciones.

Entre

ellas,

Toms

Santos me prest ayuda para solventar las trabas burocrticas


que siempre surgen.
Prcticamente la mitad de la tesis se ha basado en material
procedente de colecciones. Muchas personas, encargadas de dichas
colecciones, han contribuido con su ayuda a que este trabajo se
pudiera realizar. A todas ellas, muchas gracias.
Quiero agradecer a mis padres la oportunidad que me dieron
con sus esfuerzos de poder alcanzar lo que realmente quera,
ser bilogo!
A lo largo de estos aos, una persona (y ms tarde otra)
han tenido que aguantar muchas de mis historias (e histerias) y
de las historias que acompaa la cotidianidad de este trabajo,
y han tenido que compartir

su tiempo con el de semanas de

trabajo de campo, muchas horas de trabajo en fines de semana,

vacaciones, etc. Sin su apoyo y los momentos que he compartido


con ellas, nada de esto hubiera sido igual. A vosotras, Laura y
Beln, muchas gracias.
Quiero darle las gracias a Pedro Luis, quien me introdujo
en el mundo de la ornitologa hace ya quince aos y con quien
compart mis primeros pasos dentro l.
Deseo hacer una mencin especial para Jos Luis Telleria,
quien propici mis inicios en la investigacin e influy en gran
medida en que haya llegado hasta aqu.
Esta tesis doctoral se ha llevado a cabo gracias a una beca
predoctoral CAM-CSIC-MNCN.

Caja Madrid y el

financiaron parte del trabajo.

British Council

INDICE

1.-Introduccin

2..- Morfologa

10

2.1.- Morfologa esqueltica: Patrones y evolucin


2.1.1.- Material y Mtodos

10
10

...

2.1.2.- Resultados

18

2.2.- Morfologa muscular

35

2.2.1.- Material y Mtodos

2.2.2.- Resultados

35
41

3.- Ecologa

85

3.1.- Area de estudio

85

3.2.- Patrones de bsqueda del alimento, locomocin,


seleccin de hbitat y microhbitat
3.2.1.- Material y Mtodos

88
88

3.2.2.- Resultados de comportamiento: Patrones


de bsqueda del alimento y locomocin..

94

3.2.3.- Resultados de ecologa: Seleccin de


hbitat y microhbitat

109

4.- Ecomorfologa
4.1.- Material y Mtodos

103

109

...

4.2.- Resultados

115

5.- Discusion

125

5.1.- Morfologa y conducta


5.2. Morfologa y hbitat

126
.

136

6.- Bibliografa

144

7. Conclusiones

165

1.- INTRODUCCION

Podramos definir Ecomorfologa como la ciencia que se


ocupa de poner de manifiesto las relaciones funcionales entre
el diseo morfolgico de un organismo y su ecologa, y aunque
como disciplina biolgica se consolida en la dcada de los
setenta (s. XX), puede considerarse que sus orgenes se sitan
aproximadamente un siglo antes..
Cuando en 1859 Darwin publica su Origen de las especies
destaca en varias ocasiones los

..numerosos ejemplos de

semejanzas sorprendentes, en seres completamente distintos,


entre rganos o partes determinados, que se han adaptado a las
mismas funciones. Probablemente sin ser consciente de ello,
estaba enunciando las primeras hiptesis ecomorfolgicas.
La verificacin de hiptesis ecomorfolgicas no es ms
que la demostracin del carcter adaptativo de determinados
rasgos morfolgicos. Durante la primera mitad de este siglo
fueron numerosos los autores (e. g. Burt, 1930; Bker, 1935,
1937; Engels,
Klaauw,

1940; Richardson, 1942; Storer, 1945; Van der

1948) cuya investigacin se dirigi precisamente a

esto: poner de manifiesto adaptaciones morfolgicas.


Un papel
bases

importantsimo en el establecimiento de las

sobre las que descansa en la actualidad

la ciencia

ecomorfolgica fue desempeado por Bock & Von Wahlert, quienes


en 1965 publicaron lo que puede considerarse el primer trabajo

INTRODUCCION

terico sobre ecomorfologia, y el comienzo de la aplicacin


del mtodo moderno al estudio de las adaptaciones biolgicas.
En dicho

trabajo definieron y diferenciaron dos

fundamentales:

trminos

funcin (cmo acta una estructura) y papel

biolgico (cmo una estructura es usada por un organismo bajo


una

determinada

ecomorfolgicos

presin
no

de

deben

seleccin).

pretender

Los

estudios

solamente

encontrar

relaciones entre forma de una estructura y funcin de esa


estructura, sino entre su tIformaI~ y su papel biolgico. Un
buen ejemplo de la importancia de esta diferenciacin podra
constituirlo

las

glndulas

supraorbitales

de

las

aves

limcolas. Su funcin es la de excretar sal, mientras que su


papel biolgico es el de regular el equilibrio hdrico en
especies que estn sometidas a regmenes salinos distintos y/o
variables en el tiempo. La funcin de estas glndulas es la
misma en todas las especies, pero su papel biolgico vara
interespecficamente en funcin del grado de salinidad del
medio en que mayoritariamente vive cada especie (Barbosa, en
preparacin).
Muchos han sido los trabajos ecomorfolgicos publicados
durante los setenta y ochenta (e. g. Williams, 1972; Karr &
James,

1975;

Rotenberry,

Ricklefs & Cox,


1980;

Nierni,

1977;

1985;

Pianka, 1986; Carrascal et al.,

Leisler,

MacNally

1980;

Wiens &

& Doolan,

1986;

1989). En general todos han

-3-

INTRODUCCION

pretendido poner de manifiesto, aceptando el axioma de que


morfologa y ecologa estn relacionadas, el valor predictivo
que el diseo de un organismo tiene de su ecologa.
Volviendo de nuevo a Darwin, ste expona en su Origen
de

las

especies:

importantsima diferencia
reales y las semejanzas

.es

necesario

comprender

que existe entre


analgicas

la

las afinidades

o de adaptacin.

Con

afinidades reales se refiere el autor a aquellas que nos


estn indicando genealoga.. Si los estudios ecomorfolgicos
pretenden demostrar adaptacin no deberan perder de vista
la posibilidad de que semejanzas en morfologas puedan ser
debidas a historia comn.
La necesidad de encuadrar los estudios ecomorfolgicos en
un contexto evolutivo ha sido slo recientemente puesta de
manifiesto

(Lauder,

Wikramanayake,

1990,

1990;

1991;

Wainwright,

Moreno & Carrascal 1993,

Losos,
1991;

1990a,

Winemiller,

1990b;
1991;

1994), y el desarrollo de mtodos

estadsticos que eliminen el efecto de la no independencia


estadstica de las especies filogenticamente emparentadas
(ver

revisin en

Harvey

&

Pagel,

1991)

ha

facilitado

la

inclusin de esta componente evolutiva en dichos estudios


ecomorfolgicos.
manifiesto

que

Adems,
su

no

recientemente

inclusin en

se

ha

un marco

puesto

de

filogentico

-4-

INTRODUCCION

apropiado

puede

llevar

la

obtencin

de

patrones

ecomorfolgicos espurios (Losos, 1990b).


Esta tesis pretende ser un estudio ecomorfolgico cuya
hiptesis

de

partida

interespecficas
traducirn

presupone

observadas

en diferencias

en

que

el

las

diseo

en variables

diferencias

morfolgico

se

ecolgicas y/o de

comportamiento, como consecuencia de la interaccin de dicho


diseo

con

el

ambiente,

va

capacidad

de

ejecucin

de

determinadas funciones (performance).. Este trabajo se incluye,


adems,

en un contexto evolutivo,

dada la necesidad de 1)

eliminar el efecto de semejanzas debidas a antecesor comn


y

2)

demostrar

la

existencia

de

evolucin

simultnea

(coevolucin) entre cambio de forma y cambio de funcin

Para seleccionar las variables eco-etolgicas a analizar


se recurri a informacin bibliogrfica, eligiendo aquellas
que,

priori,

auguraran

buenas

expectativas

en

los

resultados. La conducta de bsqueda del alimento y el uso del


hbitat

parecan

pretendamos
recursos

idneas

abordar.

La

para

un

trabajo

importancia

de

como

la

el

obtencin

que
de

alimenticios para la vida del individuo permita

presuponer la existencia de una variabilidad morfolgica que


reflejara

las

distintas

presiones

selectivas

las

que

estaran o habran estado sometidas las especies a lo largo de


su historia evolutiva. En las aves, la forma del pico y la de

5
INTROLUCCION

las extremidades se ha demostrado que estn relacionadas con


la conducta de bsqueda del alimento as como con el uso del
hbitat (Spring, 1965; Bock, 1966; Morse, 1971; James, 1982;
Hespenheide, 1973; Lederer, 1984; Moreno, 1991; Woodall, 1991;
Moreno

& Carrascal,

1993,

1994).

Se pretenda,

por tanto,

encontrar patrones ecomorfolgicos que relacionaran conducta


de bsqueda del alimento y morfologa (pico y extremidades
posteriores) de las especies implicadas.
Un estudio ecomorfolgico para ser adecuadamente abordado
y tener probabilidades de xito en sus resultados requiere de
un grupo que haya radiado extensamente produciendo especies
que difieran en morfologa, ecologa y/o conducta, y del que
estn

bien

establecidas

sus

relaciones

filogenticas.

El

Suborden Charadrii (sensu Sybley & Ahlquist, 1990) rene, a


nuestro

juicio,

estos

requerimientos.

Las

aves

limcolas

presentan una gran diversidad especfica (en la actualidad se


reconocen 214 especies) que va acompaada de gran variabilidad
morfolgica

en

distintos

sistemas

Burton, 1974; Barbosa, 1989; 1990,


Wortmann,

1972;

Barbosa,

1991,

(sistema

alimentario:

1991; sistema locomotor:


1993a).

Igualmente

se

ha

demostrado que presentan una gran variedad en los mtodos de


bsqueda del alimento (Baker & Baker, 1973; Pienkowski, 1983;
Metcalfe,
1994).

1985;

Hamilton,

1975;

Whitfield,

1990;

Barbosa,

Sus relaciones filogenticas han sido recientemente

6
INTRODUCCION

establecidas mediante anlisis de hibridacin de ADN (Sibley


& Ahlquist,

1990).

Todo ello hace de estas

aves un grupo

apropiado sobre el que verificar hiptesis ecomorfolgicas con


el

fin

de

observadas

determinar

si

constituyen

las
no

diferencias

morfolgicas

modificaciones

adaptativas

consecuencia de un proceso evolutivo (adaptacin).


Una

vez

seleccionar
incluir

elegido

el

las especies

todas

seleccionado.

las
De

grupo
en

especies

entre

ellas,

de

estudio

implicadas.
del

quedaba
Lo

grupo

y por

por

ideal

era

monofiltico

motivos

obvios,

se

eliminaron las no espaolas (U restriccin).. Pero no todas


estuvieron a nuestro alcance a la hora de tomar datos de su
ecologa

(2~

restriccin).

Adems,

la

disponibilidad

de

ejemplares de coleccin en los distintos museos del mundo a


los que se ha tenido acceso no fue siempre la deseada (3~
restriccin).. Por tanto, las especies que se han estudiado han
sido aquellas que han pasado estos tres filtros,

es decir,

aqullas para las cuales se ha obtenido el suficiente tamao


de muestra, tanto en los datos ecolgicos como morfolgicos,
que permitiera realizar los anlisis estadsticos apropiados.
En total

se han estudiado 17 especies de limcolas.

Este

nmero, aunque ha sido suficiente a la hora de establecer los


patrones

ecomorfolgicos

relacionados

con

la

conducta

de

bsqueda del alimento, se ha revelado insuficiente a la hora

-7-

NTRODU CCION

de realizar algunos anlisis encaminados a valorar la tasa de


cambio evolutivo de determinados caracteres (vase apartado
2.1.1).
La presente tesis investiga, pues, la existencia o no de
patrones

ecomorfolgicos

que

relacionen

la

conducta

de

bsqueda del alimento y el uso del hbitat con la morfologa


del pico y de las extremidades posteriores (como determinantes
del modo de locomocin) en 17 especies que forman parte de la
comunidad de aves limcolas del Delta del Ebro.
Considerando: 1) que las variables morfolgicas incluidas
en cualquier estudio ecomorfolgico deben

formar parte de

sistemas funcionales y, por tanto, ser tratadas conjuntamente


como partes integrantes de dichos sistemas (Leisler & Wnkler,
1985), y 2) que el conocimiento de la morfologa funcional del
sistema

de

estudio

ecomorfolgicos

(Bock,

es

imprescindible

1990;

Emerson,

en

1991>,

los
este

estudios
trabajo

pretende verificar las siguientes predicciones, teniendo en


cuenta los cambio de funcin asociados a los cambios de forma
y la filogenia de las especies:

1) La longitud del pico estar relacionada con la profundidad


de alimentacin, de tal modo que especies con picos ms
largos

se

profundidades.

alimentarn

preferentemente

mayores

NTRODUCCION

2) En conexin con la prediccin anterior, sera esperable que


las especies con picos ms largos utilizaran como mtodo de
captura de las presas una tcnica tctil (sondeo) frente a
un mtodo visual (picoteo) que debera seis mayoritariamente
utilizado por especies de picos cortos.
3)

La

longitud

de

las

patas

estar

relacionada

con

la

profundidad de alimentacin, de forma que las especies de


patas ms largas utilizarn ms frecuentemente lugares de
mayor profundidad para la obtencin del alimento..
4) Partiendo

de criterios

de optimizacin,

se predecir

que la

velocidad de locomocin durante la bsqueda del alimento no


debera diferir interespecificamente una vez eliminado el
efecto del tamao.
definida

por

adoptarn

la

Considerando que la velocidad viene

relacin

diferentes

espacio/tiempo,

estrategias

en

las

relacin

especies
a

dichos

parmetros (modificacin del espacio tomado como longitud


de zancada; modificacin del tiempo tomado como frecuencia
de zancada) en funcin de su morfologa.. Gatesy & Biewener
(1992) han sealado la relacin entre la longitud de la
extremidad

posterior

la

longitud

de

la

zancada

en

animales con locomocin bpeda, de forma que las especies


con las patas ms largas darn pasos de mayor longitud. Por
otra parte, Sukhanov (1968) y Marsh (1988) han demostrado
que

la

frecuenca

de

la

zancada

est

determinada

por

INTRODUCCION

factores fisiolgicos y biomecnicos relacionados con la


musculatura.

De

esta

forma,

una

mayor

velocidad

de

contraccin muscular estar directamente relacionada con la


frecuencia de la zancada.
5)

Fry

(1947),

Bennett

(1985,

1989)

y Walton

(1993)

han

establecido que el factor limitante de la capacidad de


resistencia

durante

la

locomocin

de

un animal

es

la

capacidad mxima de metabolismo aerbico. Considerando que


las estregias de bsqueda del alimento continua o al acecho
se diferencian

por el

tiempo en que

la

locomocin

es

mantenida, afectando por tanto a la resistencia del animal,


la

morfologa

de

la

extremidad

posterior

relacionada con este tipo de estrategias.

no

estar

-10-

2..- MORFOLOGA
2.1.- MORFOLOGA ESQTJELETICA: PATRONES Y EVOLIJCION
2.1.1..- MATERIAL Y METODOS

Para la realizacin del estudio morfomtrico se midieron


350 esqueletos y 138 pieles de individuos adultos procedentes
de diversas colecciones de museos (Ctedra de Vertebrados,
Facultad de Biologa, Universidad Complutense, Madrid; Museo
Nacional
dEstudis

de

Ciencias

Avan~ats

de

Naturales,
les

Illes

OSlO,

Madrid;

Balears,

0510,

Institut
Palma

de

Mallorca; Estacin Biolgica de Doana, Sevilla; Laboratorio


de Arqueozoologa, Facultad de Ciencias, Universidad Autnoma,
Madrid; Unidad de Zoologa Aplicada, Madrid; Museo de Ciencias
Naturales,

Tenerife;

(Subdepartment
Copenhangen,

of

British

Ornithology),

Museum

Natural

History

Tring;

Zoologisk

Museum,

Institut fr Haustierkunde, Kiel;

Zoologisches

Forschungsinstitut und Museum Alexander Kbenig, Bonn; Institut


Royal

des Sciences Naturelles

de Belgique,

Bruselas).

Las

especies y el nmero de individuos medidos se muestran en la


Tabla 1..
A pesar

de que las aves limicolas exhiben un marcado

dimorfismo sexual en el tamao (Jeh & Murray, 1986; Jbnsson


&

Alerstan,

1990),

se ha optado por analizar los datos en

conjunto, dado que la mayor parte de los ejemplares medidos


carecan de esta informacin. De otra forma, tanto el tamao

1
3
3
3

II

2~2~S~~

11

4,

-4

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u
E

MORFOLOGIA

12
MOR FOLOGlA

de

muestra como

el

nmero de especies

habra

disminuido

enormemente. No obstante, se hizo un anlisis con los escasos


datos de que disponamos distribuidos por sexos y se observ
que en general, no existen mayores diferencias entre sexos que
las encontradas entre las especies.
Todas las medidas se hicieron con calibres digitales con
0.1 mm de precisin y fueron introducidos en un ordenador por
medio de un interface conectado al calibre..
Las variables

morfomtricas utilizadas en el

estudio

fueron (Fig.. 1): Longitud, anchura y altura del pico, longitud


del

fmur,

longitud

tarsometatarso,

del

longitud

tibiotarso,

total

de

la

longitud
pelvis,

anchura

antitrocantrica de la pelvis, longitud de los dedos 1,


III,

IV..

del

II,

Tambin se midi la longitud y la anchura de la

impresin de la glndula supraorbital.


La eleccin de las variables se hizo considerando su
posible

relacin

funcional

con

la

conducta

variable

ecolgica para la cual se pretenda establecer los patrones


ecomorfolgicos;

en

este

caso,

bsqueda

del

alimento,

seleccin de hbitat y uso del espacio en los lugares de


alimentacin..
Para el anlisis estadstico, las variables se agruparon
en unidades funcionales

(sistema alimentador,

extremidades

posteriores y dedos de la extremidad posterior) relacionadas


con funciones biolgicas especficas (Leisler & Winkler,

-13NORFOLOGIA

Sn

8W

GLTI

ATW

6(7

GLF

9
o

~1-

Fig. 1.- Medidas del crneo y de las extremidades posteriores.


ATW: anchura antitrocantrica; BD: altura del pico;
BL: longitud del pico; BW: anchura del pico; GLF:
longitud del fmur; GLT: longitud del tarsometatarso;
OLTI: longitud del tibiotarso; LDIII: longitud del
dedo III; LCIV: longitud del dedo IV; LGS: longitud
de la glndula supraorbital; TPL: longitud total de
la pelvis; WGS: anchura de la gndula supraorbital..

-14-

MORFOLOGA

1985). Se llevaron a cabo Anlisis de Componentes Principales


para cada una de las unidades funcionales,

basados en las

matrices de correlacin, como el modo de soslayar el problema


del escalamiento en los caracteres (Freeman & Jackson, 1990).
Dos tipos de Anlisis de Componentes

Principales

realizaron

las

unidades

un

ACP con

sobre

consideradas.

cada

Primero

una

de

se realiz

(ACP) se

funcionales
las

medidas

originales sin eliminar el efecto de la talla, ya que las aves


limcolas exhiben un gran rango de tamaos (Tabla 1) (Cramp,
1983; Barbosa, 1991,
ejecutado

de esta

1993a). El primer componente de un ACP


manera

se

puede

considerar

un

factor

tamao (Jolicoeur, 1963; Rising & Sommers, 1989), siendo la


interpretacin de este factor de gran importancia, ya que la
longitud absoluta del.. pico y de las extremidades posteriores,
especialmente

del

tibiotarso

y del

tarsometatarso

tienen

claras implicaciones ecolgicas en el uso del hbitat y el


acceso a los recursos (p.ej. mxima profundidad del agua en la
que las aves pueden alimentarse, Barbosa, 1993a). En el caso
del

sistema

alimentador,

su

longitud

viene

determinada

solamente por una variables (longitud del pico) por lo que no


fue necesario realizar el primer ACP.
El segundo ACP se llev a cabo eliminando el efecto del
tamao

de manera

que

se

obtuvieran patrones morfolgicos

fcilmente comparables con los patrones obtenidos del anlisis


del comportamiento de

alimentacin y uso

del espacio.

El

15
MORFOLOGA

efecto

del

tamao

se

elimin

dividiendo

las

variables

morfomtricas por la raz cbica del peso corporal en cada


especie (Leisler & Winkler, 1985; ver Bookstein et al.., 1985;
Marcus,

1990;

correccin

Rohlf,

del

1990;

efecto

de

para

la

una

discusin

talla).

Los

datos

sobre
del

la
peso

corporal de las especies se obtuvieron de Cramp (1983).


Las

variables

logartmicamente

originales

antes

de

llevar

fueron

transformadas

los

cabo

anlisis

estadsticos.
Los anlisis evolutivos se han llevado a cabo utilizando
o

la

metodologa

de

los

contrastes

filogenticamente

gO

independientes

(Felsenstein,

1985).

Los

organismos

estn

relacionados jerrquicamente, por tanto, los datos procedentes


vn

de las diferentes especies que se pretenden comparar no son


estadsticamente independientes (Grafen, 1989; Harvey & Pagel,
1991).. Felsenstein (1985) seal que los datos fenotpicos de
especies pertenecientes a un grupo monofiltico, pueden ser
transformadas

en

N-1

contrastes

independientes.

Estos

contrastes se calculan como el valor de un rasgo determinado


en una especie

(o nodo)

dentro de un rbol

filogentico,

restado del valor de ese mismo rasgo en su especie o nodo


hermano.

Si

movimiento

los

caracteres

Browniano,

independientes

(ver

los

han

evolucionado

contrastes

Felsenstein,

son

1985,

mediante

un

estadsticamente
1988;

Martins

Garland, 1991; Garland et al., 1992 para ms detalles).

&

16

MORFOLOGA

El

mtodo

conocimiento

de

de

Felsenstein

las

relaciones

requiere

un

filogenticas

completo
entre

las

especies, as como de la longitud de las ramas del cladograma


que conduce a cada una de ellas

(en unidades de varianza

esperada en el cambio del carcter). En el presente estudio se


ha utilizado informacin (Fig. 2) procedente de la hiptesis
filogentica de Sibley & Ahlquist
recientes

crticas

hechas

(1990).

esta

A pesar de

hiptesis

las

filogentica

(Harvey & Cotgreave, 1991; Mindel, 1992), consideramos que su


utilizacin es apropiada ya que provee una filogenia basada en
mtodos

moleculares que evita

la circularidad

que podra

producirse al estudiar la evolucin de rasgos morfolgicos a


partir de una filogenia construida con caracteres del mismo
tipo..

Las

relaciones

filogenticas

de

las

especies

no

analizadas por Sibley & Ahlquist (1990) <Philomachus ouanax


Arenara interpres, Calidris alba se han deducido de Strauch
(1978)..
La tasa de cambio evolutivo se ha analizado siguiendo la
metodologa

de

Carland

(1992),

basada

en

los

contrastes

filogenticamente independientes (Felsenstein, 1985; Martins


& Garland, 1991). El uso de este mtodo para comparar la tasa
media de evolucin entre los ciados, requiere la comparacin
de la tendencia central de las distribuciones de los valores
absolutos de

los contrastes

independientes estandarizados.

Este valor absoluto da un ndice independiente de la mnima

17-

MORFOLOGA

V..VANELLUS

CH..ALEXANDRINUS
CM.HIATICULA

RSQUATAROLA
H..OSTRALEGUS
H.HIMANTOPUS
R..AVOSETTA
G.GALLI NAGO
L..LAPPONICA
L..LIMOSA
T..TOTANUS
T..ERYTHROPUS
A..INTERPR ES
P.PUGNAX
C.ALBA
C..ALPINA
C..MINUTA
Fig.

2.

Hiptesis de las relaciones filogenticas entre


limcolas (basada en Sibley & Ahlquist, 1990 y
Strauch, 1978).

-18MORFOLOGA

cantidad de evolucin fenotpica que ha sucedido relacionado


con la raz cuadrada del tiempo, cuando un hipottico ancestro
diverge para producir dos especies hermanas <Garland, 1992).
Las datos procedentes de los dos tipos de anlisis de
componentes principales (con y sin correccin del efecto del
tamao)

se

han

utilizado

para

obtener

los

contrastes

independientes y analizar las tasas de cambio evolutivo en los


diferentes

rasgos

morfolgicos

estudiados..

El

especies estudiadas no permite realizar tests

nmero

de

estadsticos

para analizar las diferencias en la tasa de cambio evolutivo,


no

obstante

grficamente

puede

inferirse

cmo

son

esas

diferencias.
Asimismo se han llevado a cabo anlisis de correlacin
mltiple a partir de los contrastes independientes para ver si
la

variacin

entre

los

distintos

sistemas

morfolgicos

estudiados ha estado correlacionada a lo largo de la evolucin


del grupo.
En los anlisis evolutivos

se ha utilizado el modelo

evolutivo gradualista..

2.1.2.- RESULTADOS

Los resultados de los Anlisis de Componentes Principales


sin eliminar el efecto del tamao se muestran en la tabla 2..
El primer factor del ACP en cada uno de los sistemas

19--

!URFOLOGIA

VARIABLE

PC

EXTREMIDAD POSTERIOR
LONGITUD FEMUR

0.96

LONGITUD TIBIOTARSO

0.96

LONGITUD TARSOMETATARSO

0.91

AUTOVALOR

4.47

% VARIANZA

89.6

DEDOS
LONGITUD HALLUX

0.24

LONGITUD DEDO II

0.89

LONGITUD DEDO III

0.94

LONGITUD DEDO IV

0.93

AUTOVALOR

5.62

% VARIANZA

70.3

Tabla 2.- Resultados del Anlisis de Componentes principales


realizado con las variables biomtricas sin eliminar
el efecto del tamao en cada uno de los sistemas
considerados

(**

pcO..Ol).

-20-

MORFOLOGIA

funcionales
explica

considerados

un alto

<extremidad

porcentaje

respectivamente.

La figura

de

posterior

la varianza,

dedos>

89.5%

3 muestra el gradiente

y 70.3%

de tamao

obtenido para cada uno de los sistemas, incluyendo la longitud


del pico.

Los Anlisis

de Componentes Principales

llevados

a cabo

con las variables una vez eliminado el efecto del tamao se


presentan

en la tabla

3.

Los anlisis

alimentador

(pico)

muestran

relacionado

con un

incremento

referidos

al

un primer componente
relativo

de la

sistema

(PC1PICO)

anchura y la

altura del pico, mientras que el segundo componente (PC2PICO)


se relaciona con un incremento relativo de la longitud del
pico.

La figura

4 ilustra la situacin de las especies en el

plano definido por estos dos componentes principales. Se puede


observar una clara separacin
funcin

de

Charadrius
vanellus,
segundo

la

longitud

hiaticula,
Pluvialis

grupo

que

entre dos grupos de especies

del

pico,

un

Charadrius
sauatarola

incluye

el

grupo

formado

alexandrinus,
Arenaria

resto

por

Vanellus

interpres

de las

en

especies.

un
La

anchura y altura del pico por el contrario tienden a mostrar


un gradiente
especies
himantopus

ms o menos continuo

que
con

va
los

desde
picos

Tringa
ms

en la distribucin
ervthropus

estrechos

de las

Himantopus

planos,

hasta

Calidris minuta, Haematopus ostralegus y Callinago gallinago


con los picos ms anchos y altos.

;
.

21MORFOLOGIA

CN

CH

HO

GG

AV

VV

iNlr/ltFr ~

CPpp

TE

TT

LP

11111
BL

ihi
ca

PPPO
MAl

GG

AVLL

TT(TE

Y
G LF
GLTI
G LT

LP
CNCX

GG

TT TE
AI PO

Ii
II

PP AV

LL HH HO

II

LD II
LDIII
LDIV

Fig.. 3..- Situacin de las especies a lo largo de los factores


de tamao.. Abreviatura de las especies, Al: Arenaria
interpres;
CB:
Calidris
alba;
CH:
Charadrius
hiaticula; CN: Caldris minuta; CP: Calidris alDina
CX: Charadrius alexandrinus; GG: Gallinago gallinacio
HH: Himantopus himantopus; HO: Haematopus ostralepus
LL:
Limosa limosa;
LP:
Limosa
lapponica;
PP:

Philomachus pucznax; PQ: Pluvialis sguatarola;


Recurvirostra avosetta; TE: Trincra ervtropus;
Trinqa totanus; VV: Vanellus vanellus

RV:
TT:

22
IVRFOL~IA

VARIABLE

PCi

PC2

PICO

PCPICO

PC2PICO

LONGITUD PICO

0.13

0.98**

ALTURA PICO

0.82**

0.19

ANCHURA PICO

Q~35**

0.04

EIGENVALUE

1.63

0.82

% VARIANCE

54.4

27..6

EXTREMIDADES POSTERIORES

PC1PATA

LONGITUD FEMUR

-0.02

PC2PATA

PC3

PC3PATA

0.67*

-0.35

LONGITUD TIBIOTARSO

Q97fl

0.06

-0.06

LONGITUD TARSOMETATARSO

Q97*

0.03

-0.13

LONGITUD SINSACRO

0.09

O.86**

ANCHURA ANTITROCANTERICA

0.13.

-0.14

-0.06

O.93

EIGENVALUE

2.11

1.23

0.86

% VARIANCE

42.2

24.6

17.2

DEDOS

PC1DEDO

PC2DEDO

LONGITUD HALLUX

0.25

Q~93

LONGITUD DEDO II

0.92**

0.30

LONGITUD DEDO III

Q.95~~

0.13

LONGITUD DEDO IV

0.95~

0.11

EIGENVALUE

4..17

1.05

% VARIANCE

52.2

13.2

Tabla 3.- Resultados del Anlisis de Componentes principales


realizado con las variables biometricas eliminado el
efecto del tamao en cada uno de los sistemas
considerados (* p<O.05,
p<0..O1)
**

-23-

NORFOLOGIA

SL

1.5

LL

GG

LP
1 HH
u

0.5
o
o

E
<a

TT

RV

CP
ON

uCa

.pp

ca
a..

-0.5
PQ

VV

Al

uCX

CH

-1.5
-2
-1.6 -1.4 -1.2

-1

-0.8 -0.6 -0.4 -0.2

0.2

0.4 0.6

0.8

1
r

BW
BD

PCi PICO

Fig.

4..-

Situacin de las especies en el plano definido por


los factores morfolgicos del pico despus de
eliminar el efecto del tamao. Abreviaturas segn la
figura 3..

-24-

MORFOLOGA

El anlisis de la extremidad posterior y cintura plvica


<Tabla 3) muestra tres factores que explican en total el 84%
de

la

varianza

total.

El

primer

relacionado con un incremento

de

factor

(PClPATA)

est

la longitud relativa

del

tibiotarso y del tarsometatarso. Un segundo factor (PC2PATA)


se relaciona con el incremento de la longitud relativa del
fmur y de la longitud total de la pelvis,

mientra que el

tercer factor (PC3PATA) est asociado a un incremento relativo


en

la

distancia

gradiente

en

la

antitrocantrica.

Se

situacin

especies

de

las

puede

observar
en

el

un

plano

determinado por los dos primeros factores morfolgicos (Fig.


SA). Este gradiente lleva desde Himantopus himantopus con un
tibiotarso y tarsometatarso relativamente ms largo y con el
fmur y la pelvis ms cortos, a Haematopus ostralecius con la
pelvis y el fmur relativamente ms largos y con los segmentos
distales ms cortos. Calidris alvina y Calidris alba presentan
las extremidades inferiores relativamente ms pequeas en su
conjunto. El tercer factor (Fig. 5B) muestra la ordenacin en
funcin
observar

de

anchura

asimismo

ostralecius,
Calidris

la

un

Charadrius

alpina,

antitrocantrica..
gradiente

que

alexandrinus,
Calidris

va

En

desde

se

puede

Haematopus

Charadrius hiaticula

minuta

con

la

pelvis

relativamente ms anchas a Gallinago pallinacio con la pelvis


relativamente ms estrecha.
En cuanto al anlisis de los dedos de las patas, la tabla

25
MORFOLOGA

G LP 1.5
TPL

A
HO

CN
~PP

GG

TE

0.5
4
3
4
o..
o

LP

Al
o

PO

o-

CH
-0.5

TT

LL

cx

VV

RV
E

CB

CP

HH

-1.5
-1.5 -1

-0.5

0.5

1.5

2.5

3.5

4.5
G LTI
GLT

PCi PATA

ATW 1.5

6
-

HO

CN
u

CH
0.5

CB

o..

-0.5

TE
VV

o.

e,

RV

o Al

4
14

CP

Po

LP

pp

-1

I.s

TT

LL
HH

GG
-2
-1.5

-1 -0.5

0.5

1.5

2.5

PCi PATA

Fig.

3.5

4.5

GLTI
G LT

5..- Situacin de las especies en el plano definido por


los factores morfolgicos de la extremidad posterior
despus
de
eliminar
el
efecto
del
tamao..
Abreviaturas segn la figura 3..

-26--

MORFOLOGA

3 muestra tres factores que explican el 91% de la varianza. El


primer factor (PC1DEDO) est relacionado con un incremento de

la longitud relativa de los dedos


segundo

(excepto el hallux)..

factor se asocia con un incremento

relativa

del

hallux,

relacionado

El

de la longitud

principalmente

con

su

presencia o ausencia, dado que este dedo no est presente en


algunas especies.. La figura 6 muestra cal es la ordenacin de
las especies en el plano definido por el primer y el segundo
factor.

Los anlisis evolutivos demuestran que ha existido una


correlacin evolutiva en los distintos sistemas morfolgicos

tendente al alargamiento tanto del pico, como de la extremidad


posterior y de los dedos (r=0.84 p.O.OOl pico vs pata, Fig.
7A; r=O.52 p.cO..05 pico vs dedos, Fig. 7B; r=0.83 pcO.OOl pata
vs dedos, Fig. 70).
El estudio de la tasa de cambio evolutivo muestra que en

cuanto al tamao no existen diferencias entre los distintos


dados

considerando el tamao corporal y la variacin en la

longitud absoluta tanto del pico, como de la pata y de los


dedos

(Figs.

8 A-D), siendo pues la evolucin en el tamao

homognea en el suborden.
Sin

embargo
.

considerando

los

distintos

morfolgicos relativizados por el tamao,


evolutivo

experimenta

algunas

sistemas

la tasa de cambio

variaciones.

Respecto

la

longitud relativa del pico, los resultados muestran una tasa

-27MORFOLOGIA

HALLUX 1.5
1

Al

LP
LL

VV

PP

0.5

o
uJ
o.
oa-

TT
u

TE

CP

CN

GG

PO

RV

-0.5
cx
1
1.5
-2
-2.5

uca
u
CM
mHO

HM

-1 -0.8-0.6-0.4-0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8

PC1DEDO

1..2 1.4 1.6 1.8 2


DEDO II
fi DEDO III
DEDO IV

Fig. 6.- Situacin de las especies en el plano definido por


los factores morfolgicos de los dedos de la
extremidad posterior despus de eliminar el efecto
del tamao. Abreviaturas segn la figura 3..

-28-

MORFOLOGIA
A

a
-a

Mi
O
O

1
1,
2
O
..1
si
O

<o

O
O
4

O
2
4

o>
o,
u

Eo

.0.5 -0.4 -0.2

0.2

0.4

0.6

0.0

1.2

1.4

1.8

CONTRASTES STANDARIZADOS DE LONGITUD DE LA EXTREMIDAD POSTERIOR


o,
O

EO
si

1
5
2
O

-a

ni

o
O
O

4
O
2
4

o
0

Iii

5-

O
0

.O.8..O.6.O.4.O.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 1.4 1.6 1.8


CONTRASTES STANDARIZADOS DE LONGITUD DEL PICO

O
O
u

O
O
5<5
2
O
u
O
o
O
O
4
O
2
4
5-

o,

-t

.0.8 .0.4 -0.2

0.2

0.4

0.6

0.8

1.2

1.4

1.6

CONTRASTES STANDARIZADOS DE LONGITUD DE LA EXTREMIDAD POSTERIOR

Fig.

7.- Correlaciones entre los contrastes de la longitud


cada uno de los sistemas morfolgicos estudiados.
A) longitud de la extremidad posterior vs longitud
del pico. B) longitud del pico y~ longitud de los
dedos. C> longitud de la extremidad posterior vs
longitud de los dedos.

-29-

MORFOLOGIA

PESO

0.7.
o,

Paco

0.0

o,

04
o,mo,
<Mi

~r

oE
5-4
DO
-2

0<

0.3
><
E
2

0.2

0.1

500 LO PACIDAE

0.5

4
DO

o
0

o,..
<u

o
U
-

500

.000 5,500 2,000 2,500 3,000 3,500 4,000 4,S00 5.000

DESVIACION ESTANDAR

EXTREMIDADES POSTERIORES

500 5,000 1,5002,0002.5003,000 3,800 4,000 4,500 5.000


DESVIACION ESTANDAR

DEDOS

o,

o
0=

oE
5-4
o
-2

4
~0

04

o,..
=o,
<u

04
o,.mc
<Lii

E~~
Ot~

tI

0.5

z
o
U

0
O

500

.000 1500 2,000 2.500 3,000 3,500 4,000 4.500 5.000


DESVIACION ESTANDAR

500

1.000 1,500 2,000 2,500 3,000 3,500 4,000 4.500 5.000


DESVIACION ESTANDAR

Fig. 8.- Comparacin de las tasas de cambio evolutivo en el


tamao de los sistemas estudiados. A) Peso. E)
Longitud del pico.. C) Longitud de la extremidad
posterior. D) Longitud de los dedos.. Scolopacinae,
u Tringinae, ?4~ Charadriinae, A Recurvirostrinae.

-30MORFOLOGA

de cambio evolutivo ligeramente


pertenecientes

la

familia

ms

alta en las especies

Scolopacidae

en

su

conjunto

comparada con Charadriidae (Fig. 9) Charadriidae no obstante,


presenta un valor muy alto en el contraste que separa las
subfamilias Charadriinae y Recurvirostrinae. En cuanto a las
variaciones de

la anchura y altura

relativas,

no existen

diferencias en la tasa de cambio evolutivo en ninguna de las


dos familias (Fig. 10).
El estudio de la evolucin de las extremidades inferiores
muestra que el cambio evolutivo en los distintos segmentos no
ha sido homogneo.. El anlisis de los segmentos distales no
mostr diferencias entre las distintas familias, sin embargo,
en el nivel

de subfamilia

experimenta

una

rpida

se observa que Recurvirostrinae

evolucin

en

el

alargamiento

del

tarsometatarso y del tibiotarso, y que Charadriinae posee la


tasa ms

lenta,

permaneciendo las subfamilias Tringinae y

Scolopacinae en un posicin intermedia (Fig. 11). El anlisis


de

los

segmentos

distales

alargamiento

del

fmur

diferencias

entre

las

mostr

y de
dos

que

la pelvis

familias,

con

respecto

no existen

aunque de

al

claras

nuevo

son

Recurvirostrinae y Tringinae las subfamilias que experimentan


mayores cambios en la evolucin de los elementos proximales de
la extremidad inferior (figura 12). En cuanto a la tasa de
cambio evolutivo en la anchura antitrocantrica, no existen
diferencias entre los dados sugirindose una evolucin

-31MORFOLOGIA
PC2PICO:LONGITUD DEL PICO
2
U>

o
o
.4
N

1.5

CHARADRIIDAE

1-4

Do

-Jz
Oc

o.cW

SCOLO PAC IDA E

~cn
:<
3--

z
o

0.5

(-3

Fig.

500 1,000 1500 2,000 2,500 3,000 3,500 4000 4,500 5,000
DESVIACION ESTANDAR

g.- Comparacin de la tasa de cambio evolutivo en la


longitud del pico una vez eliminado el efecto del
tamao. Smbolos igual que en la figura 8.
PCi PICO:ANCHURA Y ALTURA DEL PICO
2.5
o,

o
4

CHARADRIIDAE

oE
1-4
DO
..Jz
Oc

1.5

(121-

mo
4W

1
12

SCOLOPACIDAE

0.5

(.3

500 1,000 1,500 2,000 2,500 3,000 3,500 4,000 4500 5,000
DESVIACION ESTANOAR

Fig.

10..- Comparacin de la tasa de cambio evolutivo en la


anchura y altura del pico una vez eliminado el
efecto del tamao. Smbolos igual que en la figura
8.

32--

MORFOLOGA
PCI PATA:TIEIOTARSO Y TARSOMETATARSO

4
CHARADRIIDAE

ocr
1-4

04

(1>1mo,
4W

cro

><
az 1
O
O
*

2.

500

1,000 1,500 2,000 2,500 3,000

3,500

2.

4,000 4,500 5,000

DESVIACION ESTANDAR

Fig.

11..- Comparacin de la tasa de cambio evolutivo en los


segmentos distales de la extremidad posterior.
Smbolos igual que en la figura 8..
PC2PATA:FEMUR Y LONGITUD PELVIS
2.5
o,

o
o
4

N
ocr
1-4
Do
-Jz

0.4

1.5

(01-

mo
4W

cro

1-

0.5

(-3

sao

i,ooo 1,500 2,000 2,500 3,000 3,500 4,000 4,500 5,000


DESVIACION ESTANDAR

Fig. 12.- Comparacin de la tasa de cambio evolutivo en los


segmentos proximales de la extremidad posterior..
Smbolos igual que en la figura 8.

-33MORFOLOGA

homognea para todo el grupo

<figura 13)..

Sin embargo,

la

evolucin en el alargamiento de los dedos no ha sido igual en


todos los dados. La figura 14 muestra que la tasa ha sido
mayor en Recurvirostrinae.

-34-

HORFOLOOIA
PC3PATA:DISTANCIA ANTITROCANTERICA

2
o

o
~1.5
9-4
=0

-Jz
0<
o.mO

.4W

z 0.5
1-

O
.0

Fig..

500 1,000 1,500 2,000 2,500 3,000 3,500 4,000 4,500 5,000
DESVIACION ESTANDAR

13..- Comparacin de la tasa de cambio evolutivo en la


anchura antitrocantrica. Smbolos igual que en la
figura 8..
Pci DEDO:DEDOII,III Y LV

3
o

025
o.
.4
N

ocr

1-4

-~2
0<

Cha-

mci2 15
4W

crU>
~1
><
1-

z
30.5

Fig.

14..

500 1,000 1,500 2,000 2,500 3,000 3,500 4,000 4,500 5,000
DESVIACION ESTANDAR

Comparacin de la tasa de cambio evolutivo en la


longitud de los dedos de la extremidad posterior..
Smbolos igua que en la figura 8.

-35-

2.2.- MORFOLOGA MUSCULAR


2.2.1.- MATERIAL Y METODOS

El estudio muscular se ha centrado exclusivamente en las


extremidades

posteriores

alimentador.

Las

dejando

implicaciones

de

lado

funcionales

el

sistema

del

sistema

alimentador en su conjunto, y principalmente las que vienen


determinadas

por

la

musculatura,

estn

relacionadas

fundamentalmente con el manejo de las presas ms que con la


bsqueda del
1981).

Sin

patrones

alimento
embargo,

de

(Zusi,
las

locomocin

1967;

Burton,

extremidades

exhibidos por

1974;

Btihler,

posteriores
las especies,

los

estn

directamente relacionados con esta ltima actividad (Barbosa,


1993a)

por

muscular

lo que

proveer

funcionales

un estudio detallado
informacin

necesarias

para

acerca

de

de

explicar

la morfologa
las
los

relaciones
patrones

ecomorfolgicos derivados..
Para

el

estudio

de

la

musculatura

se

diseccion

la

extremidad posterior de un ejemplar conservado en alcohol


etlico de cada una de

las especies estudiadas

<Tabla 1)

procedentes de la recoleccin de cadveres frescos de aves


cuya muerte fue siempre fortuita y ocasional y suministrados
por el Parque Natural del Delta del Ebro, as como de diversas
colecciones de museo (Museo de Zoologa, Barcelona; British
Museum Natural History [Subdepartment of Ornithology], Tring)..
Las disecciones fueron realizadas con la ayuda de una lupa

-36MORFOLOGA

binocular de 6X. Para incrementar la visibilidad de las fibras


musculares,

se utiliz el mtodo de Bock & Shear (1972) de

tincin con lodina. Los dibujos preliminares fueron realizados


con la ayuda de una cmara clara unida a la lupa y a partir de
fotografas.

La

nomenclatura

anatmica

utilizada

sigue

Baumel et al. (1979).


Uno de los parmetros que determinan la velocidad de
desplazamiento de los animales es la frecuencia de la zancada
(Sukhanov, 1968), que est condicionada por diversos factores
fisiolgicos

relacionadas

con

biomecnicos,
la

entre

musculatura

ellos

diferencias

fundamentalmente

con

la

velocidad de contraccin muscular (Marsh, 1988).


Diversos autores (Gans, 1982; Gans & De Vree, 1987) han
determinado a

partir de modelos empricos

que existe una

relacin inversa entre la fuerza ejercida por un msculo y la


velocidad de contraccin de sus fibras (Fig.

15).

Por otro

lado, la velocidad de acortamiento de las fibras musculares


est directamente relacionada

con el nmero de sarcmeros

dispuestos en serie y determina por tanto, la longitud de las


fibras musculares.. Teniendo en cuenta lo anterior es posible
construir modelos grficos que nos permiten proponer un modelo
biomecnico para cada uno de los msculos. El modelo general
es el siguiente:

-37MORFOLOGIA

y LM

--7

donde,

V= Velocidad de contraccin muscular


LM= Longitud del msculo tomada como la longitud desde
el punto medio del origen hasta el punto medio de
la insercin.
F=

Fuerza

ejercida

por

el

msculo,

que

puede

calcularse a partir de la siguiente frmula:


F=m*a*c

F~rn*NF* c

donde,

m=

Masa muscular,

que se puede

tomar

como

una

constante al estar eliminado el efecto del tamao.


a= Brazo de palanca, medido desde el punto medio del
origen al punto de rotacin de la articulacin.
c=

Carga,

sobre

la

que

se

ejerce

la

fuerza,

dependiendo de los casos, puede ser considerada como


constante.
NF= Nmero de fibras estimadas por la ocupacin del
paquete muscular en el hueso.
Para

estudiar

la

velocidad

de

contraccin

muscular

durante la zancada, se seleccionaron seis msculos despus de

38MORFOLOGA

z
o
(-3
<.3

4
1-

z
o

(.3
w

w
u-

o
VELOCIDAD DE CONTRACCION

Fig.

15..-

Relacin entre la fuerza y la velocidad de


contraccin muscular (segn Gordon et al., 1966 y
modificado en Gans, 1982).

PELVIS

1
FEMUI~ .

TARSOMETATARSO

Fig.

16..- Posicin de cada uno de los segmentos que forman la


extremidad posterior en cada fase del ciclo de un
paso y accin de los msculos seleccionados.
1) Flexin del fmur (tLIotIbIalIs cranlalis).
2) Flexin del tibiotarso <iIIoEIbuIarIs). 3) Flexin
del tarsometatarso (tiblalis cranhialis).. 4) Extensin
del tibiotarso (IIIotI..bIaIIs Iateralis). 5) Extensin
del tarsometatarso (gas trocnemlus).

39MORFOLOGIA

obtener la descripcin completa de la variabilidad muscular en


las especies consideradas, teniendo en cuenta la existencia de
variacin interespecfica y la importancia de su funcin en el
ciclo de la zancada (Figura 16).. Los msculos seleccionados
fueron:

M..

iliotibialis

iliotibialis
iliofibularis

lateralis
<flexor

cranlalis

<flexor

(extensor
del

del

del

fmur),

tbiotarso),

tibiotarso),

M.

M..
M.

gastrocnemius

(extensor del tarsometatarso), M. tibialis cranialis <flexor


del tarsometatarso)

y M.. flexor digitorum longus (flexor

de

los dedos)..
En las figuras 17 A, E, C, D, E y F,
modelos

biomecnicos

utilizados

para

velocidad de contraccin en cada msculo.

el

se muestran los
clculo

de

la

-40MORFOLOGIA

MUS CULO

V= LM/a*c

LM

MUS CU LO

V= LM/a~c
PELVIS

PELVIS

TIBIOTARSO

c
V=1/NF*c
MUSO U LO

V= LM/a*c

TI 610 TAA SO

TAA SO M ETATAA

V= 1/NF~c

E
MUSC U LO

V=1/NFta
MUSCIJLO

TIBIOTARSO

TEN DON

TEN DON
TI 61OTAR SO

TAA SO ME TATA A SO

PIE.

-ti,
4

Fig. 17.- Modelos biomecnicos propuestos para estimar la


velocidad de contraccin en cada uno de los msculos
seleccionados. A) XliotibiaIis cranialis.
E) Iliotibialis
.Iateralis..
C)
ubE iba! aris..
D)
Tiblalis cranialis..
E)
Gastrocnemius. F) Flexor digltorum longus.

-41MORFOLOGA

2.2.2.- RESULTADOS

Dado que la mayora de las especies estudiadas comparten


una morfologa muscular comn, se ha elegido una especie de
referencia,

Pluvialis spuatarola, para hacer sobre ella la

descripcin muscular completa de su extremidad posterior.. Para


ello,

se

describir

cada

msculo,

indicando

su

origen,

disposicin de fibras e insercin. Las variaciones encontradas


entre las especies se incluirn en el apartado de Variacin
interespecifica que sigue a la descripcin de cada msculo..
Si no

se indica lo contrario,

se presupone que todas

las

especies estudiadas no difieren de la de referencia en el


msculo que se est describiendo. La funcin desarrollada por
cada uno de los msculos se muestra en la tabla 4. Tanto esta
tabla como las figuras de los msculos se encuentran al final
del captulo.

M. ILIOTIBIALIS

CRANIALIS (lCR; Fig. 18 y 21)

Es el msculo ms craneal del muslo.. Se origina, mediante


una aponeurosis que comparte con el M. iliotbialis lateralis,
en el tercio craneal de la cresta dorsal del

ilaca.

Sus

fibras, dispuestas fundamentalmente en paralelo, se dirigen


distal y medialmente hacia el extremo proximal del tibiotarso,
en cuyo borde craneomedial se inserta mediante un tendn que

-42MORFOLOGIA

forma la parte

medial del

ligamento patelar,

y que queda

cubierto por la banda patelar del M. gastrocnernius. El borde


caudal de todo el msculo est fusionado con el borde craneal
del M. lb tibalis lateralis..
Variacin

interespecfica:

Las diferencias observadas

entre las especies afectan fundamentalmente al tamao y tipo


de origen. En Gallinapo pallinapo,

el msculo no vara con

respecto a la especie de referencia en la proporcin que ocupa


en la cresta dorsolateral, sin embargo, el origen en su mitad
craneal es de tipo fibrilar, mientras que en la mitad caudal
es aponeurtico. En Vanellus vanellus, Arenaria interores e
Himantopus
ocupa

himantopus el

slo

el

cuarto

origen,

craneal

totalmente
de

la

aponeurtico,

cresta

dorsal,

no

existiendo en la ltima especie fusin entre el borde caudal


del M. lliotibialis cranhialis y el M. iliotibialis lateralis.
En

Charadrius

Haematopus

alexandrinus,

ostralegus,

Limosa

Charadrius

limosa,

Limosa

hiaticula
lapponica

Phlomachus pucinax, Calidris alba, Caldris minuta y Caldris


alpina se origina en la mitad craneal de la cresta dorsal
iliaca.. En C.. alexandrinus y C. hiaticula la mitad craneal de
este

origen

Haematopus

es

fibrilar

ostralegus,

aproximadamente

los

dos

la

Limosa
tercios

caudal

limosa

aponeurtica.

Limosa

craneales

fibrilares y el tercio caudal aponeurtico.

del

En

lagnonica
origen

son

En Philomachus

-43MORFOLOGA

pupnax,

Calidris alba, Calidris minuta y Calidris alpina el

origen es aponeurtico en su totalidad..

M. ILIOTIBIALIS LATERALIS (IL) <Fig. 18)


Es uno de los msculos ms grandes de la extremidad
inferior; tiene forma triangular y se sita lateralmente en el
muslo.

En el

origen se pueden distinguir

tres partes no

separables en relacin a su posicin respecto al acetbulo, 1)


para preacetabularis:

se sita

craneal al

fmur cubriendo

completamente a los msculos iliotrochantericus cranialis e


iliotrochantericus caudalis; 2) para acetabularis: cubre el
acetbulo, situndose superficialmente al M.. gluteus medius et
minimus.

M.

femorotibialis

medius,

M.

Eemorotibiaitis

externus; 3) para pos tacetabularis: se sita superficialmente


al M.. iliofibularis. M. flexor crurs lateralis y M. flexor
cruris medialis.
El origen de este msculo es aponeurtico en la cresta
iliaca dorsal y dorsolateral, comenzando a continuacin del M..
iliotbialis cranialis. Posteriormente, el origen no alcanza
el extremo caudal del proceso terminal iliaco..

Las

fibras

convergen hacia un tendn central, ancho y plano, que forma


parte del ligamento patelar y que se inserta en el extremo
proximal del tibiotarso por debajo de la banda patelar del M.
gas trocnemius.

-44MORFOLOGA

Variacin interespecfica:

Las variaciones en la para

preacetabularis afectan mayoritariamente a la proporcin que


su origen representa con respecto a la longitud de la cresta
dorsal,

estando por tanto relacionadas con las variaciones

indicadas para el M. lliotibialis cranlalis. No obstante, en


Vanellus

vanellus,

preacet abul aria

el

queda

extremo

ms

cubierto por

craneal
la

origen del 24. libo tibialia cranialis.


slo

varia

fibrilar

en

Callinago

ciallinacro,

de

la

pars

porcin caudal

del

Las para acet abul aria


donde

el

origen

es

Las diferencias en la para poatacetabuitaris afectan al


tipo de origen. En Charadrius hiaticula el extremo ms caudal
del origen es fibrilar. En Philomachus ouanax la mitad caudal
de su origen es fibrilar..
caudales

del

origen

En Limosa limosa los dos tercios


son

fibrilares.

En

Charadrius

alexandrinus, Recurvirostra avosetta, Haematopus ostralecius


Calidris alba, Calidris minuta y Calidris alvina, el origen de
la pars postacetabularis es fibrilar si bien en R.. avosetta
C.

alba y A.

interores no

ocupa ms

de los dos

tercios

craneales de la cresta dorsolateral.

M. ILIOTROCHANTERICUS CAUDALIS <ITCA; Fig. 19)


Es un msculo ancho que ocupa la fosa dorsal iliaca. Se
origina por medio de fibras musculares dispuestas en forma de

-45MORFOLOGIA

abanico y unipinnadas en toda la superficie de dicha fosa, as


como, en el borde de la cresta dorsal ilaca. Estas fibras
convergen en un tendn ancho y plano que se inserta sobre la
superficie lateral del extremo proximal del fmur.
Variacin

interesoecifica:

No

existe

variacin

interespecfica.

M. ILIOTROCHANTERICUS CRANIALIS <ITCR; Fig. 19 y 22)


Es un pequeo msculo de forma triangular que se sita
inferior y profundamente al 24. iliotrochantericus caudalia. Se
origina por medio de fibras musculares dispuestas en paralelo,
en el borde ventral del ala ilieca preacetabular. Se inserta
por medio de un tendn en la superficie lateral del extremo
proximal

del

fmur,

distalmente

la

insercin

del

24..

iliotrochantericus caudalis y cubierto por el origen del M.


femoroltlbialia medius.
Variacin

interesvecfica:

No

existe

variacin

interespecfica.

M.. ILIOTROCHANTERICUS MEDIUS


Este msculo no est presente en ninguna de las especies
diseccionadas.

-46MORFOLOGA

M.. ILIOFEMORALIS INTERNUS


Es un pequeo msculo con forma de banda que se origina
por medio de fibras musculares dispuestas en paralelo en el
borde ventral de la porcin preacetabular del leon, caudal al
origen

del

24..

iliotrochantericus

cranialis..

Se

inserta

fibrilarmente en la superficie medial del fmur a la altura


del origen del 24. femorotibialis internus.
Variacin interespecfica:

No existe variacin en las

especies consideradas.

M. GLUTEUS MEDIUS ET MINIMUS (GMEM; Fig.. 19)


Pequeo msculo de forma triangular situado proximalmente
a la articulacin femoral, y cubierto por el 24.. ilbotibialis
laterals. Se origina por medio de fibras musculares en el
ileon dorsal al acetbulo.

La disposicin

de las fibras es

bipinnada, convergiendo en un tendn plano y delgado que se


inserta en la superficie

lateral del extremo proximal del

fmur, por debajo del origen del 24. femorotibialia medius y


distlmente a las inserciones del 24. obturatorius lateralis.
24.. obturatorius medialia y 24.. ischiofemoralis.
Variacin interespecifica: No existe variacin entre las
especies estudiadas

-47MORFOLOGA

M.. ILIOFIBULARIS (IF; Fig. 19 y 23)


Este msculo de forma triangular, se sita en la regin
caudolateral del muslo, por debajo de la para poatacetabularls
del 24.

iliotibialis

origina

por

medio

lateralia y caudalmente al
de

dorsolateral iliaca,

fibras

musculares

en

fmur.
la

Se

cresta

sin llegar a alcanzar su extremo ms

caudal. Las fibras, con una disposicin bipinnada, convergen


en un potente tendn central que pasa a travs del ansa 24..
iliofibul aria para insertarse en el tercio proximal de la
difisis fibular, entre las cabezas medial y lateral del 24.
flexor perforatus digiti IV.
Variacin

interespecfica:

En

Vanellus

vanellus

Haematopus ostralecius y Calidris minuta el extremo ms craneal


del origen es aponeurtico. En Himantopus himantopus el origen
se extiende cranealmente hasta alcanzar la regin acetabular
del ileon..

En Recurvirostra avosetta,

Limosa lapponica,

Gallinapo ciallinacio

Philomachus pupnax y Calidris alpina el

origen se extiende caudalmente hasta alcanzar el extremo ms


posterior

del

proceso

hiaticula,

Charadrius

terminal

iliaco.

alexandrinus,

En

Arenaria

Charadrius
interpres

Calidris alba el origen ocupa los dos tercios craneales de la


cresta

dorsolateral iliaca,

especies

el

aponeurtico..

extremo

ms

si bien,
craneal

en las dos primeras


de

dicho

origen

es

-48MORFOLOGA

M. FEMOROTIBIALIS EXTERNUS <FTEP, FTED; Fig.. 19,20,22 y 23)


Est

situado en la

superficie

lateral

del

fmur

por

debajo de la porcin acetabular del 24. iuiotibalis lateralis.


Est compuesto por dos partes, 1) Para proxmalis (FTEP) y 2)
Para diatalis (FTED). La para proximalia se origina por medio
de fibras musculares en la superficie lateral de la difisis
del

fmur,

comenzando en

su

cuarto proximal..

Las

fibras

convergen unipinnadamente hacia un rafe que comparte con el 24..


femorotibialis medius. Se inserta por medio de un tendn en la
patela, en comn con el 24. ifemorotibials medius, y formando
parte del ligamento patelar.
La para distalis se origina mediante fibras en la mitad
distal

de

la

difisis

femoral

laterocaudalmente,

que

unipinnadamente se dirigen a un tendn que se inserta en la


cresta cnemial latera! cubierto por el 24. flexor perforans et
perforatua digit II..
Variacin interespecfca:
tamao

relativo

de

la

para

Las diferencias

dstalia.

En

afectan al

Tringa

totanus

Arenaria intervres y Calidris minuta el origen de la pars


distalis se sita en el tercer cuarto del fmur.

M. FEMOROTIBIALIS MEDIUS <FTM; Fig. 19,20,21 y 22)


Es un msculo alargado y grueso que ocupa la mayor parte
de

la superficie lateral y anterior del fmur.

Posee dos

-49MORFOLOGA

cabezas de origen, la cabeza proximal se origina mediante un


tendn en la cresta trocantrica. La cabeza distal se origina
por medio de fibras musculares en la superficie lateral del
fmur en su cuarto proximal, estando ntimamente unida a la
para

proximalis

del

24.

femorotibialis

externus.

cabezas se unen en una sola masa muscular cuyas

Las

dos

fibras se

disponen unipinnadamente a lo largo del fmur. El msculo se


inserta por medio de un tendn comn con el 24. femorotibialia
externus

en

la cabeza

del

tibiotarso

formando parte

del

ligamento patelar.
Variacin interespecfca:

En

Limosa limosa y Limosa

lanqonica el origen de la cabeza distal se sita en el segundo


cuarto proximal del fmur.

M. FEMOROTIBIALIS INTERNUS <FTI; Fig.. 21)


Se origina mediante fibras musculares en la superficie
medial del fmur, comenzando distalmente al trocnter y a lo
largo de la difisis femoral. La disposicin de las fibras es
unipinnada. Se inserta por medio de un tendn en la cabeza del
tibiotarso medialmente, por debajo de la banda patelar del 24.
gas trocnemius..
Variacin interespecifica: Sin variacin en la especies
estudiadas.

-50MORFOLOGA

M. FLEXOR CRURIS LATERALIS (FCRLP, FCRLA; Fig. 18,19 y 21)


Se sita caudal al fmur. Est dividido en dos partes:
pars pelvca (FCRLP) y para accesoria <FCRLA). La pars pelirica
se origina por medio de fibras musculares en el extremo caudal
de la cresta dorsolateral ilaca.

Caudalmente el origen se

prolonga por una aponeurosis hasta

las vrtebras caudales

atravesando los msculos elevadores y depresores de la cola.


Las fibras se disponen en paralelo dirigindose distalmente
hasta alcanzar un rafe tendinoso que sirve de origen a la para
accesoria. Existe una conexin tendinosa entre el rafe y uno
de los tendones de insercin del 24.. flexor crurs medialis.
Las fibras de la para accesoria se dirigen en paralelo basta
la regin intercondilar del fmur donde se insertan fusionadas
al origen de la

pars intermedia del 24..

gaatrocnemius y a

continuacin de la insercin del 24. puboischiofernoraiis.


Variacin interespecfica: En Vanellus vanellus, Limosa
limosa y Limosa lapponica e Himantopus himantopus el origen de
la pars pelvica es tendinoso en el extremo caudal de la cresta
dorsolateral iliaca.

No obstante,

en la ltima especie el

paquete muscular es considerablemente ms estrecho que en el


resto de las especies estudiadas, careciendo adems de para
accesoria y de rafe..

En esta especie la insercin de este

msculo se realiza por medio de dos tendones: uno que se une


a la pars intermedia del 24.. gaatrocnemua y otro en comn con

51
MORFOLOGA

el tendn de insercin del 24.

flexor cruris medialis.

En

Charadrius hiaticula, Charadrius alexandrinus y Calidris alba


el origen de la pars pelvica est adelantado con respecto

a la

especie de referencia, ocupando todo el tercio caudal de la


cresta dorsolateral ilaca.

En Calidris alba el origen es

aponeurtico.
En Gallinacio gallinapo no existe conexin entre la pars
accesoria y el 24.

gas trocnemiua.

En Philomachus

ouanax no

existe unin entre el rafe y el 24. flexor cruris medialis.

M.FLEXOR CRURIS MEDIALIS (FCRM; Fig. 22 y 23)


Msculo alargado con forma de banda, est situado en la
regin caudolateral del muslo por debajo del 24. flexor cruris
lateralis y caudal al 24. puboiachiofemoralis para caudal ia.
Posee

un

origen

fibrilar

en

la

superficie

del

isquion,

dorsocaudalmente a la fenestra isquopbica. La disposicin de


las fibras es paralela insertndose por medio de dos tendones;
uno, proximalmente a la superficie medial del tibiotarso entre
la para intermedia y la para medialia del 24. gastrocnemius; el
otro sobre el rafe del 24.. flexor cruris lateralis.
Variacin

interesDecfica:

En

Limosa

lmosa,

Limosa

lapoonica y Arenaria interDres y Calidris alba el origen es


aponeurtico..
tercio ms

En Trinca totanus una aponeurosis conecta el

distal del msculo a la para accesoria del 24.

-52
MORFOLOGA

flexor

cruris

.lateralis

la

para

intermedia

del

24.

gas trocnemius. En Philomachus ouanax no existe conexin con la


para accesoria del 24. flexor criara Lateralia.

M.. ILIOFEMORALIS (ILF; Fig. 20)


Msculo con forma de banda situado dorsalmente al 24..
caudofemoralis, por debajo del 24.. iliofibuiaris y por encima
del

24.

ischiotemoralia.

Se

origina

por

medio

de

fibras

musculares en la cresta dorsolateral del ileon, ventralmente


y caudal a la fenestra ilioisquidica. En la parte central del
msculo

existe

una

zona

aponeurtica.

La

insercin

es

tendinosa en la parte proximal de la difisis femoral a la


altura de la insercin del 24. liotrochantericua cranialis,
pero caudomedialmente. Esta insercin est unida distalmente
a la del 24. caudofemoralia.
Variacin

interespecfica:

En

todas

las

especies

pertenecientes a la familia Scolopacidae, el 24. iliofemorals


est

ausente..

En

Himantopus

himantonus

la

insercin

es

fibrilar proximalmente, y tendinosa distalmente en comn con


el 24. caudofemorala. Carece de la zona aponeurtica central.

M. CAUDOFEMORALIS (CF; Fig. 20)


Msculo alargado y plano con forma de huso. Se origina
por medio

de

un tendn ventralmente en

el

pigostilo.

El

-53MORFOLOGA

msculo, fundamentalmente paralelo, se inserta por medio de un


tendn ancho en la mitad del fmur caudomedial, fusionado y
distal a la insercin del 24.. iuiofemoralis.
Variacin

interesDecfica:

En

todas

pertenecientes a la familia Scolopacidae,


minuta,
hasta

las

especies

excepto Calidris

la insercin se desplaza proximalmente en el fmur


situarse

isohiofernorals.

justo
En

distal

Himantopus

la

insercin

himantopus

del

24..

y Recurvirostra

avosetta la insercin tambin se desplaza proximalmente en la


difisis femoral, sin llegar a alcanzar la insercin del 24.
achofernoral..

En Haematopus ostralegus se inserta en comn

con el 24. iliofemoralis.

M. ISCHIOFEMORALIS (1SF; Fig. 20 y 22)


Est situado por debajo del M.. iliofemoralis ocupando la
superficie lateral del ischion, en donde se origina por medio
de fibras musculares, que tambin parten del borde ventral de
la cresta dorsolateral ilaca. Las fibras se disponen en forma
de

abanico

dando

al

msculo

su

forma

caracterstica..

Se

inserta por medio de un tendn ancho y plano en la superficie


caudolateral del extremo proximal del fmur, al nivel de la
insercin del 24.. iliotrochantercus caudalia.
Variacin interespecfica: No existe variacin entre las
especies estudiadas.

-54MORFOLOGIA

M.. OBTURATORIUS MEDIALIS <OM; Fig. 21)


Msculo plano de forma ovalada que ocupa la fenestra
isquiopbica en la superficie medial del isquion. Se origina
por medio de fibras musculares en la superficie medial del
isquion

del

pubis.

La

disposicin

de

sus

fibras

es

bipinnada, convergiendo en un fuerte tendn central que pasa


a travs del foramen obturador insertndose en el trocnter
del fmur proximalmente a la insercin del 24.. obturatorius
lateralia.
Variacin interesDecfica:

No se ha detectado ninguna

variacin entre las especies estudiadas.

M. OBTURATORIUS LATERALIS
Es un pequeo msculo que se origina fibrilarmente en el
borde

ventro-caudal del foramen obturador..

Las

fibras,

en

disposicin paralela, se insertan en el trocnter del fmur


distalmente al 24.. obturatoriua medials..
Variacin

interespecfica:

Sin

variacin

entre

las

especies consideradas en este estudio..

M. PUBOISCHIOFEMORALIS <PIFSP, PIFPR; Fig. 21,22 y 23)


Msculo alargado y ancho en forma de banda situado en la
regin caudal del muslo,
mediala

cubierto

por

cranealmente al 24.
el

24.

flexor cruris

caudofemoralis

el

24..

55
MORFOLOGA

iliofemoralis.
paralelos.

La

fibrilarmente
foramen

Est

compuesto

para

borde

obturador hasta
Las

dos

superEicialis

en el

isquiopbica.

de

ventral

el

paquetes
<PIFSP)

del

se

isquion,

primer tercio de

fibras,

con

musculares

disposicin

origina
desde

la

el

fenestra

paralela,

se

insertan en la mitad distal del fmur laterocaudalmente. La


para profundus
porcin

ms

(PIFPR)

caudal

queda

de

parcialmente cubierta por

la para

superEicials.

la

Se origina

mediante fibras musculares en el borde dorsal de la fenestra


isquiopbica, ocupando aproximadamente su tercio central. Es
un msculo paralelo cuyas
tendn

en

el

tercio

fibras

distal

se insertan mediante un

del

fmur

laterocaudalmente,

ntimamente asociado con el extremo ms distal de la insercin


de la para superfcialia, as como con la pars accesoria del
24.. flexor cruria lateralia.
Variacin

interespecfica:

Charadrius alexandrinus,
interpres

no

superfcalis

existe
y

Charadrius

Himantopus himantopus,

una

para

En

clara

diferenciacin

profundua.

En

Tringa

hiaticula
y Arenaria
entre

para

totanus

Recurvrostra avosetta el origen de la para superE icialis es


aponeurtico.. En Himantopus himantopus, Limosa limosa, Limosa
laooonica y Philomachus pugnax todo el origen es aponeurtico.

56KORFOLOGIA

M.. AMBIENS (MI; Fig.. 21)


Es un msculo fusiforme situado en la superficie medial
del muslo.

Se origina por medio de un fino tendn en el

proceso pectinal de la pelvis. Es un msculo fundamentalmente


paralelo,

aunque hacia el origen y hacia la insercin es

ligeramente bipinnado.. Las fibras convergen en un tendn fino


que alcanza el ligamento patelar atravesndolo en diagonal,
tendn

que

se

inserta

en

la

cabeza

del

tibiotarso

lateralmente, en comn con el origen del 24. flexor perforatus


dgit III y 24.. flexor perforatus digit IV.
Variacin interespecfica: No existe variacin entre las
especies estudiadas.

M. GASTROCNEMIUS (OL, 01, GM; Fig. 18,19,20,21 y 22)


Ocupa

la

superficie

lateral,

caudal

medial

del

tibiotarso. Est dividido en tres partes: 1) para laterals


(GL); 2) para intermedia <GI); 3) para medals (GM).
La para .Lateralis

tiene

un doble

origen,

una cabeza

lateral se origina mediante un tendn en la superficie externa


del cndilo lateral del fmur. Una segunda cabeza medial a la
anterior, se origina tambin mediante un tendn en la regin
poplitea..
La para

ntermedia

tiene

un origen

tendinoso

en el

cndilo medial del fmur y en la regin poplitea, en comn con

-57
MORFOLOGIA

la insercin de la pars profundus del 24. puboschiofemoralia


y con la pars accesoria del 24. flexor criara .Lateralis.
La

para

musculares

medialis

en

la

se

origina

superficie

por

medial

medio

de

la

de

fibras

cabeza

del

tibiotarso, aunque tambin algunas fibras tendinosas tienen su


origen

en

esta

regin.

Una

banda

accesoria

musculares <banda patelar) toma su origen en el

de

fibras

ligamento

patelar.
Las fibras en las tres partes, se dirigen unipinnadamente
hacia

un tendn de insercin que cubre la

superficie

del

msculo. Los tres tendones se unen distalmente en un nico


tendn

de

insercin

(tendn

de

Aquiles)

que

discurre

caudalmente por la difisis del tibiotarso para insertarse en


la superficie caudal del tarsometatarso, en su mitad proximal..

Variacin interesoecifica: La para .Iateralia presenta una


sola cabeza de origen en el cndilo lateral del fmur

en

Charadrius hiaticula, Charadrius alexandrinus, Limosa limosa


Limosa

lapponica,

Trinqa

totanus,

Arenaria

interores

Philomachus pupnax, Calidris alba, Calidris alpina y Calidris


minuta. En Recurvirostra avosetta la cabeza medial de la para
lateralis se origina en comn con la cabeza femoral de origen
del 24.

flexor perforatus dgt III,

24..

digit II y 24. flexor perforatus digiti IV..

flexor pertoratus

-58MORFOLOGA

La para medalls se origina adems mediante unas fibras


tendinosas

en

el

cndilo

medial

del

fmur

en

Vanellus

vanellus, Limosa limosa y Limosa laooonica. En Trincia totanus


la pars medialis se extiende laterocranealmente cubriendo la
parte proximal del 24. fbularis .Longus.

M. TIBIALIS CRANIALIS (TCR; Fig. 24A)


Est situado en la superficie craneal del

tibiotarso

profundamente al 24. fbularis longus.. Se origina por medio de


dos cabezas, una cabeza tibial, fibrilar sobre la superficie
de la cresta cnemial craneal, cresta cnemial lateral y sobre
el borde de la cresta patelar; y una cabeza femoral, tendinosa
sobre el cndilo lateral cranealmente.. La disposicin de las
fibras es bipinnada en cada cabeza convergiendo en un fuerte
tendn que se extiende a travs
cruzando

la

articulacin

del ligamento

intratarsal

hasta

la

transverso
superficie

craneal del extremo proximal del tarsometatarso insertndose


en un tubrculo.

El paquete muscular ocupa algo menos de la

mitad proximal del tibiotarso.


Variacin interespecfica:
tamao

relativo

del

paquete

longitud del tibiotarso..


limosa

Limosa

Las diferencias afectan al


muscular

con

respecto

En Recurvirsotra avosetta,

lavponica

ocupa

el

tercio

la

Limosa

proximal

del

tibiotarso, mientras que en Himantovus himantovus slo ocupa

59
MORFOLOGA

el cuarto proximal..

M.. FIHULARIS LONGUS <FL; Fig. 18,19,20,22,23 y 24B)


Est situado en la superficie craneal del tibiotarso,
superficial al 24. tibialia cranialis. Es un msculo delgado y
fundamentalmente plano. Se origina mediante una aponeurosis en
la cresta cnemial lateral,

cresta patelar y cresta cnemial

craneal.. De esta aponeurosis salen unas fibras que discurren


en paralelo aproximadamente a lo largo de la mitad proximal
del paquete muscular. A este nivel, aparece superficialmente
el tendn de insercin hacia el cual se dirigen las fibras
musculares,

ahora

en

disposicin unipinnada.

distal del paquete muscular,

En la

mitad

el tendn de insercin divide

claramente al msculo en dos porciones, lateral y medial <Fig.


25A).

El

paquete

muscular

ocupa

la

mitad

proximal

del

tibiotarso. El tendn de insercin discurre por el tibiotarso


craneolateralmente
transverso,

en

hasta

donde

se

alcanzar

el

nivel

del

bifurca.

La

rama

corta

ligamento
de

esta

bifurcacin se inserta en el cartlago tibial. La rama larga


cruza

la

articulacin

intratarsal

lateralmente,

para

insertarse en el tendn de insercin del 24.. flexor perforatus


digiti III.
Variacin

interesr,ecfica:

Las

diferencias

interespec ficas en este msculo afectan fundamentalmente a la

-60MORFOLOGA

disposicin

y nmero

de fibras,

as

como

la

longitud

relativa del paquete muscular. En Vanellus vanellus, Limosa


limosa,

Limosa lapponica,

Calidris alpina el

Calidris alba,

nmero de

fibras

Calidris minuta

del paquete muscular

aumenta con respecto a la especie de referencia reducindose


la porcin central del tendn de insercin que divide el
paquete muscular en lateral y medial (Fig. 25B). Entre estas
especies existen adems diferencias en el tamao relativo del
paquete muscular con respecto a la longitud del tibiotarso. En
Vanellus vanellus, al igual que en la especie de referencia,
el paquete muscular ocupa la mitad proximal del tibiotarso,
mientras que en Limosa limosa,

Limosa lapponica,

Calidris

alba, Calidris minuta y Calidris alpina slo ocupa el tercio


proximal del tibiotarso.
Existe una tercera morfologa para este msculo presente
en Charadrius hiaticula y Trincia totanus. El nmero de fibras
se incrementa en estas especies con respecto a las anteriores,
al no estar
msculo <Fig.

desprovista de fibras la porcin central del


25C)..

En ambas especies el paquete muscular

ocupa el tercio proximal del tibiotarso.


En

Haematopus

ostralectus

Gallinacio

cTallinaclo,

la

aponeurosis de origen se extiende por la superficie interna de


los dos tercios proximales del paquete muscular. De ella salen
fibras en disposicin bipinnada que se dirigen hacia el tendn

61

MORFOLOGA

de insercin que cubre la superficie de los tercios distales


del

paquete muscular

paquete

muscular

<Fig.

ocupa

25D).

En

las dos especies

aproximadamente

el

la

mitad

del

es

tpicamente

tibiotarso.
En

Philomachus

pupnax

el

msculo

bipinnado, en el que existe un tendn central de insercin al


que convergen fibras lateral y medialmente

(Fig.

25E).

El

paquete muscular en esta especie ocupa el tercio proximal del


tibiotarso.
Recurvirostra

avosetta

Himantopus

himantopus

diferencia de las especies estudiadas presentan adems de la


cabeza tibial, una cabeza fibular que se origina mediante una
aponeurosis en la cabeza de la fibula.

Las fibras de esta

cabeza fibular se disponen en paralelo alcanzando el tendn de


insercin de la cabeza tibial
estas

especies

la

cabeza

<Fig 2SF). En la primera de

tibial

es

como

la

especie

de

referencia aunque ocupando el tercio proximal del tibiotarso.


En

Himantopus

Charadrius

himantopus

hiaticula

la

ocupando

cabeza
el

tibial
cuarto

es

como

proximal

en
del

tibiotarso.

M. EXTENSOR DIGITORUM LONGUS (EDL; Fig. 24A y 27)


Es el msculo ms profundo de la superficie craneal del
tibiotarso,

situndose

inmediatamente

por

debajo

del

24.

-62-

MORFOLOGA

tibialis cranialis.

Se origina fibrilarmente en la cresta

cnemial craneal, cresta cnemial lateral, as como a lo largo


del cuarto proximal de la difisis del tibiotarso. En la mitad
proximal

del

paquete

muscular,

las

fibras

convergen

bipinnadamente en un tendn central, pero en su mitad distal


el msculo se hace unipinnado por desaparicin de las fibras
laterales al tendn.. El tendn de insercin cruza el ligamento
transverso

la

articulacin

intratarsal.

Discurre

cranealmente a lo largo del tarsometatarso, en cuyo extremo


distal se ensancha formando un tendn plano que diverge en
tres ramas que se insertan dorsalmente en el extremo distal de
la falange unguinal de los dedos II, III y IV..
Variacin

interespecfica:

Las

diferencias

en

este

msculo afectan al tamao relativo del paquete muscular con


respecto al tibiotarso y a la porcin de msculo unipinnado.
En Himantopus himnantopus el paquete muscular ocupa el quinto
proximal,

siendo

unipinnado

su

tercio

distal.

En

Trincia

totanus y Charadrius hiaticula la longitud del msculo es de


un tercio de la longitud del tibiotarso. En el resto de las
especies el paquete muscular ocupa
tibiotarso,

ocupando

la

porcin

la mitad proximal del

unipinnada

en

Gallinaco

aallinaczo y Philomachus ouanax algo mas de la mitad distal del


paquete muscular. En Charadrius alexandrinus el msculo es
bipinnado en su totalidad,

ocupando el tercio proximal del

-63MORFOLOGA

tibiotarso.

M. PLANTARIS (PL; Fig. 26)


Es un pequeo msculo de pocos milmetros que se origina
por medio de fibras musculares en la cabeza del tibiotarso
caudomedialmente. Las fibras se disponen fundamentalmente en
paralelo y distalmente se unen a un tendn de insercin que
recorre

el

tibiotarso

medialmente

para

insertarse

en

el

cartlago tibial.
Variacin interespecfica: Ninguna.

M.. FIBULARIS BREVIS (FB; Fig. 27)


Este pequeo msculo fusiforme se origina fibrilarmente
en la superficie medial del extremo distal de la fbula y en
la zona adyacente del tibiotarso. Las fibras convergen en un
tendn que recorre el tibiotarso lateralmente, insertndose,
despus

de

atravesar

la

articulacin

intratarsal,

en

el

extremo proximal del tarsometatarso.


Variacin interesvecifica: Ninguna..

M.

FLEXOR PERFORANS ET PERFORATUS DIGITI

II

(FPPDII;

Fig.

18,19,20,22,23 y 28)
Est situado en la superficie lateral del tibiotarso,
craneal a la pars laterals del 24.. gastrocnemius y por encima

-64MORFOLOGA

del 24. flexor perforana et perforatus digt III..

Posee dos

cabezas de origen de tipo tendinoso: una cabeza femoral que se


origina sobre el cndilo lateral del fmur, y una tibial que
se origina sobre
patelar,

siendo

la cresta onemial lateral y el ligamento


este

origen comn

con

el

del

24..

flexor

perforana et perforetus digti III. Las fibras en disposicin


fundamentalmente

paralela

se

dirigen

hacia

un

tendn

de

insercin que cubre superficialmente los dos tercios distales


del paquete muscular, y que divide al mismo en dos porciones,
craneal y caudal. El tendn de insercin pasa a travs del
cartlago tibial, continuando a lo largo del tarsometatarso
hasta alcanzar la base del dedo II, donde perfora el tendn
del

24..

flexor

perforatus

dgit

II..

El

tendn

contina

ventralmente a lo largo de la primera falange del dedo II y se


inserta, despus de ser perforado por el 24. flexor dgtorum
Iongua en la base de la segunda falange.
Variacin interesoecfica: Cinco son las especies que no
se ajustan al patrn general.

En Calidris alba, Charadrius

hiatcula, Charadrius alexandrinus y Gallinacio callinapo,

el

origen tendinoso de la cabeza tibial contina distalmente


hasta
tanto,

alcanzar el

tendn de

insercin,

fibras musculares en la mitad

no existiendo por
craneal del

paquete

muscular (disminucin del nmero de fibras con respecto a la


especie de

referencia).

En

Philomachus

ouanax,

la

cabeza

65
MORFOLOGIA

tibial es igual que en estas cuatro especies anteriores, pero


la femoral se origina mediante fibras musculares en el cndilo
lateral del fmur y mediante un tendn profundo. Las fibras de
esta cabeza se dirigen en disposicin unipinnada hacia un
tendn de insercin que se extiende prcticamente por toda la
superficie

externa

del

paquete

muscular.

En

Haematopus

ostralecius no existe cabeza tibial y la femoral es como en


Phlomachus pupnax

M. FLEXOR PERFORANS ET PERFORATUS DIGITI III (FPPDIII; Fig..


248 y 28)
Est

situado

por

debajo

del 24.

flexor

perforana

et

perforatus dgti II, con el cual tiene todo el origen en


comn.

El

proximal

paquete muscular ocupa


del

tibiotarso..

Las

aproximadamente
fibras

se

la mitad
disponen

bipinnadamente, dirigindose hacia un tendn de insercin que


pasa a travs del cartlago tibial y recorre el tarsometatarso
caudalmente hasta alcanzar la primera falange del dedo II,
donde perfora al 24. flexor perforatus digt III. Se inserta
en la base de la segunda falange despus de ser perforado por
el 24.. flexor dgtorum Longias.
Variacin interespecfica:

En Himantopus himantopus el

origen sobre el cndilo lateral est unido al del 24.. flexor


perforatus dgt XI. En Recurvirostra avosetta este origen se

-66-MORFOLOGA

une al 24. flexor perforatus digt XII. En Trinca totanus el


origen femoral es en comn con el 24.. flexor perforatus digit
III y al 24. flexor perforatus digit II. En Calidris alba y
Haematovus ostralecius la cabeza femoral se une a la del 24.
flexor perforatus digit IV.

M. FLEXOR PERFORATUS DIGITI III (FPDIII; Fig.. 23,24B y 28)


Est situado en la superficie caudal del tibiotarso por
encima del 24.
medio

de

flexor perforatus digt XI

dos

cabezas

intercondilar del

fmur

tendinosas;
(cabeza

una

femoral)

Se origina por
en

la

regin

en comn

con la

cabeza medial del 4. flexor perforatus digit XV, y otra en la


cabeza de la fibula (cabeza fibular)..

La disposicin de las

fibras de la cabeza femoral es unipinnada de tendn de origen


a

tendn

de

insercin,

mientras

que

en

la

fibular

es

fundamentalmente paralela. Todas las fibras se unen al tendn


de insercin que cubre superficialmente el paquete muscular,
pasando a travs del cartlago tibial hasta llegar a la base
del

tarsometatarso..

Se

inserta en

la base de

la

primera

falange despus de ser perforado por el M. flexor perforans et


perfora tus dgiti XXI y el 24. flexor dgtorum .Longua. En la
mitad proximal del tarsometatarso el tendn de insercin se
une por un vnculo se une al tendn de
fibulars iongua..

insercin del 24.

-67
MORFOLOGA

Variacin
Limosa

limosa

interespecfica:
y

Limosa

En Recurvirostra avosetta

lapponica,

la

cabeza

fibular

se

desplaza hasta el cndilo lateral del fmur, donde se origina


en comn con el 24. flexor perforatus digit II y 24. flexor
perforatus dgiti XV. En Haemotovus ostralecius, Calidris alba
Calidris

alpina

desaparecido.

Calidris

Sin embargo,

minuta

en estas

la

cabeza

fibular

ha

cuatro especies el 24.

flexor perforatus dgt XII no es morfolgicamente igual; en


el ostrero est ntimamente asociado al 24.. flexor digt XV en
toda su longitud, mientras que en los tres correlimos, los dos
msculos son independientes a partir de su origen.

M. FLEXOR PERFORATUS DIGITI IV (FPDIV; Fig. 23,24A,B y 28)


Se origina por medio de dos cabezas tendinosas entre las
que se

inserta el 24.

iliofibul aria..

La cabeza medial

se

origina en la regin intercondilar en comn con los msculos


originados en dicha regin. La cabeza lateral se origina en la
base del cndilo lateral del fmur caudalmente. Las fibras en
disposicin unipinnada se unen al tendn de insercin que
discurre laterocaudalmente por el tibiotarso y tarsometatarso.
A la altura de la base de la primera falange es perforado por
el 24. flexor dgtorum ion gua. La insercin se efecta en la
base de la cuarta falange, mandando ramas a cada una de las
falanges restantes.

-68
MORFOLOGA

Variacin

interespecfica:

En Limosa

limosa y Limosa

laooonica la cabeza lateral se desplaza hacia afuera para


originarse en la superficie externa del cndilo lateral del
fmur en comn con la cabeza lateral del 24. flexor perforatus
digiti

II.

En

Vanellus

Gallinapo ciallinacio,

vanellus

y Charadrius

Trincia totanus,

hiaticula

Arenaria intervres y

Philomachus pucinax la cabeza lateral se desplaza hasta la


fbula en cuya cabeza se origina caudalmente en comn con el
24. flexor perforatus digit III.

En Recurvirostra avosetta

slo existe cabeza medial cuyo origen en es comn, adems de


con el 24. flexor perforatus digt II, con la cabeza lateral
de la pars lateralis del 24.

gas trocnemius y con la cabeza

femoral del 24. flexor perforatus digt XI.

M. FLEXOR PERFORATUS DIGITI II (FPDII; Fig. 27 y 28)


Es el ms pequeo de los flexores, se sita profundamente
al 24. flexor perfora tus digti III, originndose por medio de
fibras tendinosas en el cndilo lateral del fmur caudalmente.
Las fibras, en disposicin unipinnada,

se dirigen hacia un

tendn de insercin que cubre superficialmente los dos tercios


distales del paquete muscular. El tendn de insercin discurre
caudalmente por el tibiotarso, atraviesa el cartlago tibial
y sigue por el tarsometatarso caudalmente.. Se inserta en la
base de la primera falange despus de ser perforado por el 24..

69
MORFOLOGA

flexor periorana et perforatus digit II y por el 24. flexor


digtorum longus
Variacin interespecfica: En este msculo la variacin
afecta a

la

aparicin de

una cabeza

variable..

En HimantoDus himantopus,

adicional

de origen

Recurvirostra avosetta

Haematopus ostralecius, Callinapo ciallinacio, Limosa limosa y


Limosa lapponica existe una cabeza lateral tendinosa que toma
su origen en el cndilo lateral del fmur externamente. En
Arenaria interores esta cabeza adicional se origina en la
cabeza de la fbula caudalniente.

M. FLEXOR HALLUCIS LONGUS (FHL; Fig. 27)


Est situado por debajo del 24.. flexor perforatus dgti
Xl y por encima del 24. flexor digitortmz longus. Se origina
fibrilarmente en la cabeza del tibiotarso caudalmente.

Las

fibras se dirigen en disposicin bipinnada hacia un tendn


central

de

insercin

que

discurre

caudalmente

por

el

tibiotarso y tarsometatarso despus de atravesar el cartlago


tibial.

Se inserta en la base de la falange unguinal del

hallux despus de perforar al 24. flexor haliucs brevis y de


mandar fibras tendinosas a la rama del dedo II del 24.. flexor
dgitorum longus. El tendn del 24. flexor haliuca longus y
del 24. flexor digitorum lotigus se unen mediante un vnculo
aproximadamente hacia la mitad del tarsometatarso.

-70MORFOLOGA

Variacin interesoecfica: En Himantopus himantopus,


Haematopus ostralecus el origen es comn con el 24.

flexor

perforatus dgit II, 24. flexor perforatus digit III y 24..


flexor perforatus dgit IV. En Philomachus ouanax el origen
es comn con el 24.. flexor perfora tus digit III. En Calidris
alba el paquete muscular est reducido a pocos milmetros,
unindose distalmente al 24. flexor digitorum longus; no tiene
conexin con el hallux ya que carece de l.

M.. FLEXOR DIGITORUM LONGUS <FDL; Fig.. 26 y 28)


Es

el

tibiotarso

msculo

ms

caudalmente.

profundo
Se

de

origina

los

situados

fibrilarmente

en

por

el
dos

cabezas: una lateral desde la cabeza de la fbula caudalmente,


y desde la superficie caudolateral del extremo proximal del
tibiotarso. Otra cabeza medial se origina en la superficie
caudal del extremo proximal del tibiotarso, lateral al origen
del. 24. plantara. Las fibras, con

una disposicin bipinnada

convergen en un tendn central que corre

a lo largo

del

tibiotarso, pasa a travs del cartlago tibial y del hipotarso


hasta la base del tarsometatarso, donde se divide mandando una
rama a los dedos

II,

III,

IV. Cada rama se inserta en la

falange unguinal de dichos dedos.

El tendn del 24..

flexor

digitorum iongus y el del 24. fiexor hailucis longus se unen


por un vnculo distalmente al hipotarso.

-71MORFOLOGA

Variacin interespecfica: Himantopus himantopus presenta


una cabeza adicional de origen fibrilar situada medialmente a
la cabeza medial. En Calidris alba la unin con el 24.. flexor
hailucis lengua se produce distalmente en el tarsometatarso..

M. POPLITEUS <PO; Fig. 26)


Es un pequeo msculo de pocos milmetros situado en la
superficie

caudal

profundamente

del

al resto

extremo

proximal

del

tibiotarso,

de los msculos de esa regin.

Se

origina mediante fibras musculares en la superficie caudal de


la fbula, distal a la cabeza fibular caudalmente.. Las fibras
con una disposicin en general paralela se insertan en la
cresta poplitea del tibiotarso..
Variacin interespecifica: No existe variacin entre las
especies estudiadas.

M. EXTENSOR HALLUCIS LONGUS <EHL; Fig.. 29A y E)


Es un msculo delgado que se origina por medio de fibras
musculares en la superficie anteromedial del tarsometatarso,
proximal y anterior a la base del hallux. Se inserta por medio
de un tendn en el extremo proximal de la falange unguinal del
hallux, dorsalmente..
Variacin

interespecfica:

En

Charadrius

hiaticula

Haematopus ostralecius, Himantopus himantopus y Calidris alba

-72MORFOLOGA

no se ha encontrado este msculo..

M. FLEXOR HALLUCIS BREVIS <FHB; Fig. 29A y B)


Se origina por medio de fibras musculares en la base del
hipotarso caudomedialmente. El tendn de insercin recorre el
tarsometatarso y se inserta en la base de la primera falange
del hallux..
Variacin

interespecfica:

En Charadrius

hiaticula e

Himantopus himantopus no se ha encontrado este msculo. En


Haeniatonus ostralecus y Calidris alba se une proximalmente al
tendn del 24. adductor digit IX.

M. ABDUCTOR DIGITI IV <ABDIV; Fig. 29B)


Se

origina

fibrilarmente

en

la

base

del

hipotarso,

caudolateralmente. Se inserta por medio de un tendn fino que


recorre el tarsometatarso hasta la base de la primera falange
del dedo IV.
Variacin interespecfica: No se ha encontrado variacin
entre las especies estudiadas.

M. EXTENSOR BREVIS DIGITI IV (EBDIV; Fig. 29A)


Se origina por medio de fibras musculares en el tercio
proximal del tarsometatarso cranealmente. Se inserta por medio
de un tendn a travs de la incisura intertroclear lateral en

-73MORFOLOGIA

la superficie dorsolateral del dedo IV..


Variacin interespecfica: No existe variacin entre las
especies estudiadas..

M. ABDUCTOR DIGITI II (ABOl; Fig. 29A)


Este msculo se origina por medio de fibras musculares en
la parte distal del tarsometatarso caudalmente. Se inserta
tendinosamente en la base de la primera falange del dedo II,
medialmente.
Variacin interespecficia: No se ha encontrado entre las
especies estudiadas.

M. ADDUCTOR DIGITI II <ADOII; Fig. 29B)


Se origina fibrilarmente en la

superficie

caudal del

extremo proxmal del tarsometatarso y distalmente al origen


del 24. abductor dgt XV. Se inserta por medio de un tendn
en la base de la primera falange del dedo II..
Variacin interespecfica: No existe variacin entre las
distintas especies.

M. EXTENSOR BREVIS DIGITI III <EBOIII; Fig. 29A)


Origen fibrilar en el extremo distal del tarsometatarso.
Se inserta por un tendn a travs de la incisura intertroclear
medial en la superficie dorsal de la primera falange del dedo

-74MORFOLOGA

III.
Variacin interespecfica: No existe variacin entre las
especies estudiadas.

Los resultados del clculo de la velocidad de contraccin


para cada msculo se muestran en la tabla 5 y en la figura 30.
Se pueden observar distintas tendencias entre los msculos.
Tanto el 24.

iliofibul aria,

como el 24.

tbals cranialis,

presentan muy poca variacin entre las especies, obtenindose


un valor

de

velocidad de contraccin casi constante..

Las

mayores variaciones aparecen en el 24. flexor dgitorum Iongus


y el 24.
observar

iliotibals
una

cranialis.

variacin

casi

Por otra parte


sincrnica

iliothialis lateralis y el 24.. gas trocnemua..

entre

se puede
el

24.

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MORFOLOGA

78MORFOLOGIA

lcR

II.

GM

Fig.

18.- Vista lateral de la musculatura superficial del


muslo y de la pata de Pluvialis spuatarola.
Abreviaturas de los msculos para las figuras 18-29:
ABDII, abductor digiti II; ABDIV, abductor dgiti
IV; ADDiI, adductor digit IX; EBDIII,
extensor
brevia dgit III; EBDIV, extensor brevia dgt It?;
CF, caudofemorals; EDL, extensor dgtorum longus;
EHL, extensor hallucis longus; Fa, fbularia brevs;
FCRLA,
flexor crurs laterals para accesoria;
FCRLP, flexor criara lateralis para peivica; FCR14,
flexor cruris medialia; FDL,
flexor dgitorum
longus; FHB, flexor hallucs brevis; FHL, flexor
hallada longas;
FL,
fbul aria longus; FPDII,
flexor
perfora tus
dgit
II;
FPDIII,
flexor
perforatus dgt III; PPDIV, flexor perforatus
dgti IV; FPPDII, flexor perforatus et perforans
dgt II; FPPDIII, flexor perforatus et perforana
digiti XXX; FTED, fezwtotibialis externus para
distala;
FTEP,
femorothialia
externas
para
proxmala; FTI,
femorotibalis internas; FTM,
femorotbialis medius;
CI,
gastrocnemiua para
intermeda; CL, gaatrocnemus para laterala; CM,
gas trocnemas para medals;
lCR,
iliotibalis
cranialis;
IF,
iliofibularia; IL,
iliotibalis
lateralis; ITCA, iliotrochantercas caudalis; ITCR,
iliotrochantericus
cranials;
O!!,
obturatotus
medals; PIFPR, puboschofemoralis para protundus;
PIFSP, puiboschiofemoralia para superEicialis; PL,
plantara; PO, poplteas; TCR, tibialis cranialis..

-79
MORFOLOGIA

Fig. 19
GMEM

TCA

Fig. 20

GM

Fig. 19 y 20.- vista lateral de los msculos del maslo y de la


pata.

-80MORFOLOGA

lCR
FTM

pIFSp

PIFPR
FTI

FC RI A

Fig. 21..- Vista medial de los msculos del muslo y de la pata..

Fm P

GM

Fig. 22..- Vista lateral de los msculos profundos del muslo y


superficiales de la pata.

-81MORFOLOGA

FTEO

FI

Fig.

23.- Vista lateral de los msculos profundos del muslo y


superficiales de la pata.
A

FL
TO R

E PP 2 II

EDL

Fig. 24.- A) Vista medial de los msculos de la pata. E) Vista


lateral de los msculos de la pata.

-82
MORFOLOGIA

E
OLiMII

.~LiuI

4! ,

np,
y!
Li,
Li,
-Li

ILi

En..g.

25..- Variacin

morfolgica

que presenta

el msculo

fbulars longas en el paquete muscular <ver texto).

DL

EH

FPDII
PO

FOL

PL

Fig. 26.- Vista caudal de la musculatura profunda de la pata.

Fig. 27.- Vista lateral de la musculatura profunda de la pata.

83MORFOLOG lA

FOL

FP PO II

Fig.. 28.- Insercin de los distintos flexores de los dedos.


A

a
SI

ABON

FHB
ADOII

EHB
EH L

Fig. 29.- A) Vista craneal de la musculatura del tarsometatarso.


E) Vista caudal de la musculatura del tarsometatarso..

-84MORFOLOGA

ESPECIE

Ch.

lCR

alexandrlnus

E. ZQXaftflrg.ifl

L....hn~2pn&

II>

1?

lCR

FOL

1.58

0.31

0.083

0.22

0.30

1.49

1.80

0.46

0.084

0.29

0.29

1.12

1.85

0.50

0.082

0.34

0.35

1.14

1.66

0.36

0.10

0.26

0.26

1.09

1.57

0.45

0.11

0.27

0.27

1.02

1.51

0.16

0.04

0.17

0.25

1.40

1.49

0.23

0.06

0.20

0.28

1.10

1.73

0.38

0.079

0.25

0.32

0.45

1.89

0.38

0.058

0.28

0.30

1.20

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1.75

0.45

0.083

0.33

0.30

1.35

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1.60

0.30

0.093

0.21

0.24

1.06

1.63

0.39

0.11

0.36

0.34

0.93

1.67

0.38

0.094

0.19

0.23

0.94

1.84

0.52

0.10

0.33

0.29

1.20

1.85

0.48

0.10

0.26

0.34

0.99

1.93

0.44

0.081

0.31

0.31

0.94

Th.....pMsnna

~..A1PtflA

Tabla 5..- Valores de la velocidad de contraccin estimada en los


msculos seleccionados (ver Material y Mtodos)
de la
extremidad posterior.. Abreviaturas dadas en la figura 18.
2.5

lCR
IL

~ ir
-

~ TOR
FOL

a
o

CH CN CP CX CE GG VV LL PP TT PO RV LP Al HM HO
Fig..

30..-

Comparacin de la velocidad de contraccin estimada


en cada uno de los msculos seleccionados.
Abreviaturas segn se muestra en la figura 18.

-85--

3.- ECOLOGIA
3.1- AREA DE ESTUDIO

La toma de datos de comportamiento y ecologa de las aves


se realiz en el Delta

del Ebro

(Tarragona).

Actualmente

protegido con la figura de Parque Natural, el Delta del Ebro


es una de las zonas hmedas mediterrneas catalogadas como
Area de Importancia Internacional para aves limcolas <Grimmet
& Jones, 1989; Barbosa, 1992) soportando unos 19000 individuos
de 27 especies.. Est situado en el NE de la Pennsula Ibrica
(Fig.

31)

transformadas
arrozales,
frutales,

posee
por

9500

el

estn

7500 estn

una

extensin

hombre,

de

dedicadas
constituidas

de

las
a

32000
que

Has..

15000

huertas

muy

son

de

cultivo

de

por ambientes palustres

(playas, salinas, lagunas litorales, marismas), adems de unas


5100

de

bahas

marinas.

Del

total,

la

superficie

potencialmente explotable por las aves limcolas es de 16000


Has.. (Fig. 32)<Martinez-Vilalta, 1984, 1985,1988). Actualmente
el Parque Natural tiene una extensin de 7736 Has que engloba
la mayor parte de las zonas hmedas naturales..
El uso del espacio y el acceso a los recursos por los
limicolas est determinado por el proceso de inundacin y
desecacin de las reas donde se alimentan (Burger,

et al.,

1977; Connors et al., 1981). En el Delta del Ebro existen dos


zonas con distintos regmenes en la oscilacin del nivel de

-86ECOLOGA

Fig. 31..- Mapa del Delta del Ebro y sus hbitats principales..

Fig..

32..- Zonas de principal importancia


limcolas en el Delta del Ebro.

para

las

aves

-87
ECOLOGA

las aguas: los ecosistemas acuticos no marinos y las zonas de


influencia marina..
El ciclo

hidrolgico de los ecosistemas

acuticos no

marinos depende del ciclo del arroz, ya que en esta zona no


existe inundacin de origen fluvial y todo el agua que llega
a las lagunas y marismas es a travs de la red de canales de
riego de los arrozales.. Desde finales de abril hasta octubre
los canales permanecen abiertos,

por

lo que la extensin

inundada es grande, constante y de cierta profundidad. Ello


hace que no sea disponible para la mayor parte de las especies
de limcolas.. A partir del cierre del sistema de riego <de
octubre a diciembre), la superficie inundada se va reduciendo
progresivamente hasta llegar al mnimo a finales de marzo y
principios de abril.
En los medios marinos, la superficie explotable por los
limcolas viene controlada por las oscilaciones del nivel del
mar.

En el

Mediterrneo,

las oscilaciones peridicas

del

nivel, las mareas, tienen poca importancia. Las variaciones en


el nivel del agua vienen pues determinadas principalmente por
los vientos y presin atmosfrica entre otros factores, stos
son de carcter irregular y no peridico,

lo que confiere un

alto grado de impredecibilidad al ambiente, produciendo una


oscilacin mxima del nivel del mar en condiciones normales de
20 cm..

(Martinez-Vilalta, 1984)..

-88ECOLOGIA

3.2.- PATRONES DE BIJSQIJEDA DEL ALIMENTO, LOCOMOCION, SELECCION


DE HABITAT Y MICROHABITAT
3.2.1..- MATERIAL Y METODOS

El estudio sobre la ecologa y comportamiento de las aves


limicolas durante la alimentacin se ha efectuado sobre un
total de 544 individuos pertenecientes a las 17 especies en
las que se ha estudiado la variacin morfolgica <Tabla 1)..
Las aves fueron observadas durante el invierno y principios de
primavera de 1990,

1991,

1992..

Todas

las observaciones se

hicieron durante el da con prismticos 8X30 o telescopio con


20x o 60X,

segn la distancia a la que se encontraran las

aves.
La localizacin de los bandos o individuos solitarios se
realiz siguiendo itinerarios fijados con anterioridad, que
recorran las reas

adecuadas del Delta y susceptibles de

tener aves limcolas alimentndose.


Para el registro de datos de comportamiento se utiliz el
mtodo de observacin focal (Altmann, 1974). Las aves-focales
se eligieron al azar siguindose durante perodos de 2 minutos
como promedio, siendo el rango 30-130 segundos. Para evitar
problemas

de

pseudorreplicacin

derivados

del

muestreo

repetido de los mismos individuos <Hulbert, 1984), solamente


se muestre el nmero suficiente de individuos en un bando de

-89
ECOLOGIA

forma que se asegurara que se trataba de individuos distintos.


Por otro lado, aunque las aves se desplazaban en el interior
del rea de estudio, el nmero de aves existentes aseguraba de
forma

probabilstica

que

las

aves

muestreadas

en

das

consecutivos y a lo largo del da eran individuos diferentes.


El comportamiento de las aves mientras se alimentaban fue
grabado

en

cintas

filmaciones en video,

de

cassette,

realizndose

tambin

siguiendo el mtodo de observaciones

secuenciales <Wagner, 1981; Morrison, 1984)..

Las secuencias

obtenidas fueron posteriormente temporizadas por medio del


programa Observer 6.0, con una precisin de 0.01 segundos. Las
variables descriptoras del comportamiento consideradas en el
estudio fueron: porcentaje de tiempo picoteando en superficie,
porcentaje de tiempo sondeando (se considera un sondeo cuando
el ave introduce ms de un tercio de la longitud el pico en el
substrato),

porcentaje

de

tiempo

levantando

objetos,

porcentaje de tiempo buceando, porcentaje de tiempo haciendo


barrido (un barrido se define como un movimiento del pico de
lado a lado), porcentaje de tiempo desplazndose y porcentaje
de tiempo parado. En cada observacin se registr asimismo, el
tamao y composicin del bando, el tipo de hbitat (arrozal,
zona litoral o laguna) y el nivel del agua. Este ltimo como
un descriptor del mcrohbitat, que se estim tomando como
referencia la altura del agua en la pata del ave (Claireaux &

-90ECOLOGIA

D
e

B
A

Fig.. 34..- Estimacin de la profundidad de alimentacin..


A) Aguas someras.. E) Aguas de profundidad media..
C) Aguas profundas. D) Aguas muy profundas..

Ysou,

i986;

Fig..

34)

siendo

posteriormente calculada

la

profundidad real para los anlisis subsiguientes. Cuando el


ave se encontraba fuera
definidas

por

Recher

del agua se utilizaron las zonas


(1966)

para

la

descripcin

del

microhbitat. Estas son: zona A, reas de arena o fango por


encima del lmite del agua y que no retienen una lmina de
agua; zona E, reas de arena o fango por encima del lmite del

91
ECOLOGA

agua

que

retienen

una

lmina

de

agua..

El

gradiente

de

profundidad se ha categorizado para los anlisis estadsticos


de la siguiente forma: seco, hmedo <ver zona B), somera (720
mm.), media (20-50 mm..), profunda < 50-100 mm.), muy profunda
(ms de 100 mm.).
Para el anlisis del uso del hbitat, se han utilizado
todos los individuos contabilizados mientras se alimentaban,
an cuando en la mayor parte de ellos no fue registrado su
comportamiento.
Se

han

utilizado

como

variables

descriptoras

de

la

locomocin la frecuencia de paso medida como pasos dados por


segundo, as como la longitud del paso (Losos 1990b; Catesy &
Biewener,

1991).

Los datos de esta ltima variable se han

tomado de la bibliografa (Wortmann, 1972), y a partir de aves


filmadas mediante video en el rea de estudio

(Himantopus

himantopus, Recurvirostra avosetta, Limosa limosa y Calidris


alba). Desgraciadamente no ha sido posible obtener datos de
cuatro de las diecisiete especies consideradas

(Charadrius

alexandrinus, Trincia erithrouus, Philomachus pucinax y Calidris


minuta).
Estas

variables determinan

adems la velocidad en el

desplazamiento, y son susceptibles de ser modificadas por la


morfologa

(Shukhanov,

1968;

Losos

1990b)..

Como

era

predecible, existi una relacin alomtrica entre el tamao

-92ECOLOGIA

corporal y tanto la frecuencia como la longitud de paso <Fig.


35). Para eliminar este efecto se dividi cada variable por la
raz cbica del peso corporal en gramos <ver apartado 2.1.1).
Para

la

comportamiento

obtencin
de

las

de

los

especies

patrones
de

que

definen

el

limcolas

durante

la

bsqueda del alimento se realiz un anlisis de componentes


principales sobre las variables consideradas,

las cuales se

transformaron mediante arcsin p1.


La seleccin de hbitat y microhbitat de cada especie y
las diferencias segn las especies en su uso se analizaron por
medio de test de chi-cuadrado. En el caso del test de chicuadrado para la seleccin de microhbitat se ha supuesto una
presencia igual de cada uno de ellos en los distintos medios,
ya que no fue posible determinar cul era su representacin
real.
A partir de anlisis de correlaciones se han establecido
las relaciones entre hbitats y microhbitats..
Se han utilizado anlisis de la varianza para describir
y analizar las diferencias en la frecuencia de paso de las
distintas especies.. Las diferencias en la longitud del paso se
han establecido grficamente dado que la mayor parte de los
datos provenientes de la bibliografa se refieren a valores
medios..

-93ECOLOGA

250

200
1.5

150 0

ca
z

uJ

ca

z
100

m
u-

0.5
50

50 100 160 200 250 300 350 400 450 500 550
PESO CORPORAL

Fig.. 35..- Relacin de la frecuencia y la longitud de paso con


el tamao corporal..

-g4ECOLOGIA

3.2.2.- RESULTADOS DE COMPORTAMIENTO: PATRONES DE BUSOUEDA DEL


ALIMENTO Y LOCOMOCION

La tabla 6 muestra los valores medios de tiempo empleado


en cada actividad expresados porcentualmente.
Los resultados del anlisis de componentes principales se
muestran en la tabla 7. Los cinco primeros factores explican
en total el 88% de la varianza. De ellos,

los dos primeros

estan relacionados con pautas de conducta generales exhibidas


por todas las especies.
El

primer

factor

se

relaciona

positivamente

con

el

porcentaje de tiempo picoteando en superficie y negativamente


con el porcentaje de tiempo sondeando, definiendo un gradiente
comportamental relacionado con la tcnica de bsqueda de las
presas y que va desde especies con una estrategia de bsqueda
del alimento tctil a especies con una tcnica de caza visual.
El

segundo

factor

est

relacionado

negativamente

con

el

porcentaje de tiempo parado y positivamente con el porcentaje


de

tiempo

gradiente

desplazndose.
comportamental

Este

factor

relacionado

define asimismo,
con

el

modo

un
de

desplazamiento durante la bsqueda de las presas y que va


desde especies con una estrategia de bsqueda pause-travel
(al acecho) hasta especies con un tipo de bsqueda continua
(Fig. 36). La combinacin de los dos factores determina tres

-95ECOLOGIA

-96
ECOLOGIA

VARIABLE
PICOTEO
SONDEO

PCi
O.78**
~Q94**

PC2

PC3

PC4

PC5

0.07

-0.32

-0.08

-0.04

0.07

-0.19

-0.10

-0.02

DESPLAZAMIENTO

0.39

Q75*

0.23

0.03

0.06

PAUSA

0.48

~O.79**

0.11

-0.01

0.01

LEVANTAMIENTO

0.00

0.03

-0.01

0.00

BARRIDO

0.01

0.03

-0.02

0.99

-0.02

0.07

.0;93**

-0.02

-0.02

1.91

1.29

1.03

1.01

0.97

BUCEO
AUTOVALOR
% VARIANZA

27.4

18.5

14.8

14.5

0.99~
**

0.00

13.6

Tabla 7.- Resultados del Anlisis de Componentes Principales


ejecutado con las actividades realizadas durante la
bsqueda del alimento 7 p<O.O1)

-97ECOLOGIA
CONTINUA
0.5

0.
0.

-0.5

2
O
(3

-1.5

-2
Al. ACECHO -2.5

-1

-0.8

-0.6

-0.4

-0.2

0.2

0.4

0.6

0.8

TA CI II

1
VISUAL

PC100MP

Fig. 36..- Situacin de las especies en el plano definido por


los das primeros factores de comportamiento.
Abreviaturas segn figura 3.
BARRIDO

1.2
RV

0.8

o-

0.6

HH

O
o
o
o-

0.4

0.2
PO C U

o
GOCPAIEITI LP
HO
-0.2
ON
-0.4
-0.4

.0.2

vvCx
0.2

0.4

0.6

0.8

1
BUCEO

PC300MP

Fig. 37.- Situacin de las especies en el plano definido por


los factores 3Q y 4Q de comportamiento. Abreviaturas
segn figura 3.
LL

POvv
Al

PP CD

CN

TT

Fig. 38.- Situacin de las especies en el gradiente definido


por el 52 factor de comportamiento. Abreviaturas
segn figura 3.

;
,
.

98
ECOLOGIA

grupos de estrategias: 1) especies con una estrategia tctil


y

continua

(Recurvirostra

Limosa limosa,

avosetta,

Limosa laooonica,

Gallinago

gallinago

Tringa ervthropus,

Tringa

totanus, Philomachus pugnas, Calidris alba y Calidris alpina


2) especies con una estrategia de bsqueda visual y continua
(Himantopus

himantopus,

Haematopus

ostralecus,

Arenaria

interores, Calidris ninuta); y 3) especies con una estrategia


visual y al acecho (Vanellus vanellus, Charadrius hiaticula
Charadrius alexandrinus y Pluvialis sguatarola)
Los restantes factores obtenidos se relacionan con una
pauta

muy

especializada

de

explotacin

de

los

recursos

generalmente restringida a una especie. El tercer factor se


relaciona positivamente con el porcentaje de tiempo buceando.
El cuarto factor define el comportamiento de barrido. Estas
dos

pautas

separan

claramente

Himantopus

himantopus

Recurvirostra avosetta del resto de las especies (Fig. 37). El


quinto factor (Fig. 38) est relacionado con el levantamiento
de objetos, principalmente algas, piedras, conchas etc. Este
comportamiento,

aunque

es

mayoritariamente

exhibido

por

Arenaria intenres, se ha registrado tambin en Tringa totanus


en una
exhiba

situacin particular en la que el Archibebe Comn


un

comnmente
prensa).

comportamiento
utilizada

por

de
el

copiado

de

Vuelvepiedras

la

estrategia

(Barbosa,

en

99
ECOLOGIA

En la tabla 8 se muestran los valores de las variables


descriptoras de la locomocin (frecuencia, longitud de paso y
velocidad)

en cada una de las especies. El anlisis de la

varianza para la frecuencia de paso determin diferencias


significativas entre las especies <F16371=3.79

p<0.01;

Fig.

39). Se observa un claro gradiente inverso al tamao de las


especies.

Una vez eliminado el efecto del tamao sobre

frecuencia
asimismo,

de

paso,

diferencias

el

anlisis

de

significativas

la

varianza

(F16371=12.05

la

muestra
p<0.Ol),

existiendo un gradiente desde Charadrius hiaticula con la


frecuencia

de paso ms

alta

hasta

Haematopus

ostralecius

Himantopus himantopus y Arenaria interpres con las frecuencias


de paso ms bajas de todas las especies estudiadas (Fig. 40).
La longitud del paso est directamente relacionada con el
tamao de las aves (Figura 35). Una vez eliminado el efecto
del tamao

(Fig.

41)

existe un gradiente que lleva

desde

Limosa limosa y Tringa totanus con la longitud de paso mayor


hasta Arenaria interpres y Calidris alba

con el paso ms

corto.
La

velocidad

se

obtuvo

mediante

el

producto

de

la

frecuencia de paso por su longitud. En la figura 42 se observa


la ordenacin de las especies en cuanto a la velocidad media
de locomocin corregido por el

tamao y sin corregir.

La

figura 43 muestra la combinacin de la velocidad, frecuencia

-100-

ECOLOCIA

ESPECIE

FRECVEZ<CIA DE PASO
(paso s~>
fl
Z
se

LONOTIVO DE PASO
n

se

VELOCIDAD
a

L.XOntI1121

39

1.70

0.15

105

0.02

rtale.andrln.s

31

1.51

0.15

0.07
0.1.4

Ch...hIAtInaTh

1.86

0.40

82

35

1.00

0.10

150

0.15

0.38

0.10

120

0.04

L....hIaftnt~ma

25

0.46

0.12

17

139

5.8

0.06

L.AYQfitZZA

51

0.93

0.06

13

143

2.4

0.13

1.78

0.56

110

0.19

63

1.58

0.17

28

202

8.7

0.31.

10

0.82

0.15

155

0.12

29

0.82

0.10

150

0.12

llAxzsmua

QAIIAInASQ

L..snZhx~ma
A.....I.nterorn

L...AThA

L....AIPILA

1.67

0.40

11

0.36

0.05

57

28

1.13

0.09

28

1.62

0.20

44

7.6

45

1.28

0.12

116

1-37

0.08

63

002

0.07

008

Tabla 8.- Valores de las variables descriptoras de la locomocin


en limcolas.
2.5

o
cb~

ci,
02
ci,
4
oCo

o
ci, 1.5
4

ow

Dl
4

z
uJ
=
0.5
ca
w

u-

CHaO VV TE CE LL CX CP CN PP PO RV TT LP HHHO Al
ESPECIES

Fig. 39.- Valores medios y error estndar de la frecuencia de

paso sin eliminar el efecto del tamao. Abreviaturas


segn figura 3.

-101-

ECOLOGIA

0.8
Co
Co

0.6

oO

Co

4
o-

0.4

uJ

O
4

3
0.2
D

11Iii

E-u-ls-

<a

u-E-

u-

u-m-

CHCNCPCXCEGGTE VV LL PP TT PO RV LP Al HHHO
ESPECIES

Fig. 40. valores medios y error estndar de la frecuencia de


paso una vez eliminado el efecto del tamao..
Abreviaturas segn figura 3.

30
u

o
Ci,

25

u
.

oO
i-

20

o
-J

15

13
LL

Fig..

TT

PO HH

LP

GO RV

CH

CP

VV

HO

Al

CB

41.- Valores medios de la longitud de paso una vez


eliminado el efecto del tamao.. Abreviaturas segn
figura 3.

-102ECOLOGIA

o
4
o

CON TAMAO

SIN TAMAO

O
-J

o
IL GG VV PO CH RV LP IT CP CB HH HO Al
ESPECIES

Fig..

42..-

valores medios de la velocidad de locomocin


considerando el efecto del tamao y sin considerar.
Abreviaturas segn figura 3.

250

200
-

1.5
o,

o
oo,
o,

150

o
Ca

<2

2w
00
J u
u ~

loo
O

VELOCIDAD
~ FRECUENCIA
LONGITUD

-J

0.5
o

o
LL GG VV PO CH RV LP TI CP CB HH HO Al
ESPECIES

Fig.. 43..

Valores de la velocidad, frecuencia y longitud de


paso.. Abreviaturas segn figura 3.

-103ECOLOGIA

y longitud de paso sin eliminar el efecto del tamao. Se puede


observar

como

distintas

especies

alcanzan

velocidades

semejantes modificando la frecuencia o la longitud del paso,


existiendo adems,

un gradiente que va desde Limosa limosa

hasta Arenaria interores.


Una vez eliminado el efecto del tamao, se puede ver cmo
la velocidad media relativa es muy similar entre las especies
y aunque el gradiente observado permanece,

las diferencias

entre las especies han quedado muy atenuadas (Fig. 42)..

3..2..3..-

RESULTADOS

ECOLOGIA:

SELECCION

DE

HABITAT

MICROHABITAT

En el Delta del Ebro existen tres hbitats fundamentales


utilizados

por

las

aves

limcolas

para

su

alimentacin:

cultivos de arrozal, zonas litorales y lagunas. En la figura


44 se muestra cul es el porcentaje de cada uno de dichos
hbitats con respecto al total del rea muestreada.
Si no existiesen diferencias en el uso de los hbitats
durante la alimentacin,
proporcin a
estudio.

La

lo que

todos

supone

su

deberan ser utilizados


superficie

en el

rea

en
de

tabla 9 muestra el porcentaje de uso de cada

hbitat en cada una de las especies y los valores de chicuadrado que muestran si existe o no seleccin hacia el

ej
~0.
O

U
E

4-

1<

h.

o
O

O
0>
E

E
2
o

o
O

o
o

o
o

4,

e~

.0

o
O

O
O

O
O

0
0

<4
O

e,

0
e,

o:
e,j

0%
o

0
O

0%

4,

0~

.4

O
E-.

0~ejej*~

0~
0

4,.

0%
O

e-

0
O

O
4e,

E,

0%

e.

-104-

o
o

0
0

.0
ej

e-

ej

e,

<j

ej

e-I

ej

-4

O
O

0%

15

-4

o
o

o
o

04,

ce,
.4

ej

e,
0

0
O

0
O

ej

4,

ej

ej

a
a

e.

O
O

O
e,
0%

e0%
ej

ej

e,
.0
4,

E-.

e.

ej

4,

e.

o
o

e,

ej

.0

E~

ej

0%

O
O

0%

0%

0%

ej

0
ej

ej

O
4,

ej

0%e,ejO..4ejoe,e,Oej

-.

o
a

to

4,

ej

ej
-.

t.
e,

0%

e,

4~

4,

4,

<e,
e,

4,

4.

0>

o
O

o
O

O
O

ej

W-..4e.4,w4,.-40%e,

0.

0%

0<

E
E,

o
e-

0,

ca

o)
o
o)
O
<0

<0

4.>
4.>
~0-4

.0
o

<0

u1-4
E

-H

4->

<0
4->
-H
.0
4V
-e
eH

oo)
O
(0

o)

<0
ti
<0

e4.>
uo)
o-4
04

o
<0
-1
.0
<u
E-.

ECOLOGIA

-105-

ECOLOGIA

LAGUNAS

9.05

ARROZAL
77.35

LITORAL

13.58

Fig. 44.- Representacin de los hbitats presentes en el Delta


del Ebro expresados como porcentaje del total del

rea muestreada.

100

80

60

E LAGUNA

LITORAL

U ARROZAL

40

20

VV GG LI PP TT CP HH

~a CX

CN AV TE CH Al CB LP HO

ESPECIES

Fig.

Uso,
expresado
en
porcentaje
de
tiempo
alimentndose, de los distintos hbitats presentes
en el Delta del Ebro por las especies de limicolas.
Abreviaturas segn figura 3.

45.-

-106ECOLOGIA

hbitat ms utilizado.
Todas las especies estudiadas a excepcin de Philomachus
pupnax muestran una clara seleccin por alguno de los hbitats
que

componen

el

Delta

del

Ebro.

Fundamentalmente

pueden

distinguirse tres grupos de especies segn sus preferencias de


hbitat (Fig. 45): un primer grupo con claras preferencias por
el medio litoral y que est compuesto por Calidris alpina
Calidris minuta,

Calidris alba,

totanus,

ervthropus,

Trinqa

ostralepus,

Pluvialis

Arenaria interpres,

Limosa

spuatarola,

lapponica,
Charadrius

Haematopus
hiaticula

Charadrius alexandrinus. Este grupo constituye el 64% de las


especies estudiadas. Un segundo grupo compuesto por Limosa
limosa, Gallinapo pallinaczo y Vanellus vanellus <el 17% de las
especies) utiliza de forma exclusiva los cultivos de arroz
para su alimentacin. El tercer grupo formado por Himantopus
himantopus y Recurvirostra avosetta, representa el 11% de las
especies, y utiliza preferentemente las lagunas existentes en
el Delta del Ebro para alimentarse.. Como ya se ha mencionado,
Philomachus pugnas, no muestra preferencias por ninguno de los
tres hbitats,

utilizndolos en la misma frecuencia en que

estn representados en el rea de estudio..


En cuanto a la preferencia de uso por el microhbitat la
tabla 9

y la figura 46 muestran los porcentajes de uso de

diferentes profundidades para la alimentacin en cada una de

-107-

ECOLOGIA

100

80

LiD MUY PROFUNDO


E PROFUNDO

60

MEDIO

E SOMERO
E HUMEDO
U SECO

40

20

Al POCXHOCBCHVV CPCN LP iT PP LI GGHHTE RV

ESPECIES

Fig. 46.- Uso, expresado en porcentaje de tiempo alimntadose,


en
las
diferentes
profundidades
de
agua
consideradas.. Abreviaturas segn figura 3.

140
120
4

E 100

o 80
4
o
E 60
z
=
IIO

o-

40

1~II[

IMF[

20

u-

-..

RVHHGGTE LP LLCPHOTT PPCUPOCHCN VVCX Al

ESPECIES
Fig. 47.- valor medio y error estndar de la profundidad a la cual
se alimentan las especies estudiadas. Abreviaturas
segn figura 3..

-108ECOLOGIA

las especies y los valores de chi-cuadrado que determinan si


existe una seleccin hacia alguno de los microhbitats.. Todas
las especies estudiadas muestran claras preferencias en el uso
del microhbitat
alimentan

las

tomado como la profundidad a la cual se


aves.

Pueden

distinguirse

diferenciados por la profundidad media

cuatro

grupos

de alimentacin (Fig.

47): el primer grupo est formado por Recurvirostra avosetta


siendo la especie que se alimenta a una mayor profundidad.. El
segundo grupo en el gradiente de profundidad est compuesto
por

Gallinago

gallinago,

Himantopus

himantopus,

Limosa

lapponica y Tringa ervthropus, especies que se alimentan en


aguas

profundas

compuesto

por

<entre

Calidris

50

alba,

100

mm.).

Calidris

Un

tercer

alpina,

grupo

Haematopus

ostralegus, Limosa limosa, Philomachus pugnax y Trinca totanus


y que utilizan principalmente aguas someras o de profundidad
media

(7-50 mm.). El cuarto grupo utiliza fundamentalmente

sustratos secos o hmedos <cubiertos por una dbil lmina de


agua).

-109-

4.- ECOMORFOLOGIA

4.1.- MATERIAL Y METODOS

Uno

de

los

objetivos

de

la

presente

tesis

es

la

inferencia del significado adaptativo de determinados rasgos


morfolgicos en distintas especies de limcolas a partir de su
covariacin

con

componentes

del

ambiente..

Los

estudios

comparados representan, adems, la base emprica para inferir

o verificar patrones evolutivos generales (Pagel & Harvey,


1988). Normalmente las especies son comparadas, morfolgica y
ecolgicamente,

definindose as patrones que surgen de la

existencia de relaciones estadsticamente significativas entre


los caracteres estudiados. Estos anlisis estadsticos se usan
para

verificar

las

hiptesis

adaptativas

inicialmente

planteadas (Clutton-Erock & Harvey, 1977; Gittleman & Harvey,


1982)..

Sin

embargo,

los

organismos

descienden

en

forma

jerrquica de ancestros comunes, teniendo las especies, por


tanto,

distinto

grado

lejana en el rbol

obtenidos

en

los

dependencia

segn

su

cercana

filogentico. Es por ello que los datos

anlisis

diferentes especies
estadsticas

de

usuales

no
no

morfolgicos

son independientes
son

apropiadas

ecolgicos

de

las

tcnicas

para

los

anlisis

comparativos <Felsenstein, 1985; 1988).


Para solventar este problema se han desarrollado diversos
mtodos (ver revisin en Harvey & Pagel, 1991). De todos ellos

-110ECf#DRFOLOGIA

hemos

elegido,

para

el

anlisis

de

los

caracteres

cuantitativos, el mtodo de los contrastes filogenticamente


independientes
facilidad

de

(Felsenstein,
entendimiento

1988;

Burt,

su

amplia

1989),

dada

su

aplicabilidad

caracteres heredados de los ancestros cualquiera que sea el


mecanismo

de

herencia,

incluyendo

rasgos

relacionados con el ambiente (Garland et al..,

fenotpicos
1992). Adems

este mtodo tiene la ventaja aadida de que explcitamente


verifica

la

hiptesis

ecomorfolgica,

es

decir,

que

dos

caracteres han evolucionado sincrnicamente.


El

mtodo

de

los

contrastes

filogenticamente

independientes se basa en la comparacin de pares de especies


o de nodos que comparten un ancestro comn. Est basado en el
modelo

browniano

de

cambio

evolutivo

requiere

el

conocimiento de la filogenia de las especies consideradas, as


como

la longitud de

unidades

de

captulo

2)..

las ramas

varianza
Esto

esperada

permite

el

del rbol
de

cambio

clculo

de

filogentico
evolutivo
un

en

(ver

conjunto

de

comparaciones entre los datos de los pares de especies, cada


uno de los cuales tiene la misma media y varianza esperada
bajo la hiptesis nula.
Para

la obtencin de

los contrastes

se calculan

las

diferencias entre los valores de los pares de especies o nodos


hermanos,

segn

indica

la

topologa

filogentica,

111

EW~DRFOLOGIA

retrocediendo hacia los nodos ms antiguos. Se obtienen as N1. contrastes, siendo N el nmero de especies estudiadas. Cada
uno de los contrastes es,

por tanto,

independiente de los

otros en trminos de los cambios evolutivos que han sucedido


para

producir las diferencias entre

los dos miembros del

contraste. Esta independencia estadstica permite ya el empleo


de

anlisis

estadsticos

habituales..

No

obstante,

los

contrastes deben ser estandarizados (sustraccin de la media


y divisin por la desviacin estndar) antes de ser sometidos
al

tratamiento

largos

estadstico..

periodos de

tiempo

Los

contrastes

(ramas

ms

largas

implicados
en el

en

rbol

filogentico), probablemente sean mayores en valores absolutos


y podran tener un peso mayor en anlisis estadsticos tales
como

correlaciones

regresiones.

Para

comprobar

estandarizacin de las ramas ha sido adecuada,

si

la

se relaciona

grficamente el valor absoluto de cada contraste estandarizado


y su desviacin estndar <Garland et al.., 1992; Garland 1992).
Cualquier tendencia lineal o no lineal en la grfica indicara
que la estandarizacin no ha sido adecuada y por tanto, o los
datos

la

longitud de

las

ramas

deben

ser transformados

(Sokal & Rohlf, 1981).. Para ninguno de los rasgos analizados


las

grficas

indicaron

alguna

tendencia

significativa

(p>O..05).
Los

contrastes

sus

desviaciones

estndar

fueron

112EWORFOIfl

calculados utilizando el programa CMSINGLE (Martins & Garland,


1991)

partir

identificacin
muscular

de

los

resultados

obtenidos

en

la

de los patrones morfolgicos esqueltico y

(velocidad

de

contraccin

muscular),

ecolgicos

(profundidad de alimentacin preferida) y comportamentales


<estrategias de bsqueda del alimento, variables descriptoras
de la locomocin),

ya fueran estos componentes principales

resultantes de un ACP o variables simples.


Para la comprobacin de las predicciones planteadas, se
han efectuado anlisis de correlaciones entre los contrastes
de las variables morfolgicas, ecolgicas y comportamentales..
Asimismo,

en

algunas

ocasiones

se

realizaron

anlisis

de

regresin mltiple por pasos para determinar qu variables


explicaban

en

mayor

medida

la

variacin

de

la

variable

dependiente. Al calcular los contrastes, la direccin de la


sustraccin

es

arbitraria

debido

que

los

rboles

filogenticos son isomrficos (topolgicamente idnticos).. La


ambigtiedad

asociada

la

determinacin

del

signo

de

los

contrastes impone restricciones a los mtodos utilizados para

hallar las regresiones,

de forma que las regresiones deben

realizarse a travs del origen (Garland et al.,

Para

el

anlisis

seleccin de hbitat,

ecomorfolgico

que

1992).

relaciona

tomado como preferencia

la

de hbitats

salinos y no salinos, y el diseo morfolgico de las especies,

-113EC~(VRFOL~IA

se

ha

utilizado

independientes,
discretas
<1989)

tambin

el

pero aplicado a

y variables continuas

propone

la divisin de

anlisis
la

de

contrastes

relacin de

(Felsenstein,
los datos

variables

1988).

en una

Burt

serie de

contrastes.. En este caso un contraste se define como un grupo


de

dos

o ms

especies,

que

puede

representarse como una

trayectoria que une a las especies a lo largo de la filogenia.


Para que los contrastes sean efectivamente independientes las
trayectorias no deben encontrarse en ningn punto (Fig.. 48).
Desgraciadamente,

este mtodo slo permiti obtener cuatro

contrastes independientes,

lo que impidi la aplicacin de

pruebas estadsticas (test de signos; Siegel, 1956).

-114EO~IDRFOIfl

V..VANELLUS

CH <ALEXAN DR IN U 5

NS

CH.HIATICULA

P.SOUATAROLA
H.OSTRALEGUS
H-IIMANTOPUS

R.AVOSETTA
G.GALLINAGO

~l

L.LAPPONICA
L.LIMOSA
T..TOTA N U 5

T. ERYTH RO PUS
KINTER PR ES
P.PUGNAX
C.ALBA
C.ALPINA
C.MINUTA

Fig. 48.- Filogenia de las aves limicolas y contrastes obtenidos


entre las especies/grupos de especies de hbitats
salinos (5) y no salinos (NS).

115

EOQ~iRFOI~IA

4.2

RESULTADOS

Los anlisis ecomorfolgicos que relacionan el tamao de


las

estructuras

esquelticas

con

las

variables

comportamentales se muestran en la tabla 10. Solamente fueron


significativas

(p<O.O5)

relacionaban el
estudiados
respecto

tamao de

<pico,

al

las

correlaciones

los

tres

extremidades

primer componente

sistemas

posteriores

determinar

sistemas,

la

que

esquelticos
y

dedos)

con

principal de comportamiento

(gradiente entre bsqueda visual y tctil)


Para

evolutivas

importancia

de

cada

(Figs..
uno

de

49A,B,C)..
los

tres

se realiz un anlisis de regresin mltiple por

pasos siendo nicamente seleccionado el pico como sistema que


explica la mayor parte de la variacin en el gradiente, de tal
manera

que

especies

con

picos

ms

largos

utilizan

mayoritariamente el mtodo tctil para obtener el alimento


(r2=O..30 pc0.0l)..
La tabla 11 muestra los resultados de las correlaciones
evolutivas entre los componentes principales de la morfologa
del esqueleto una vez corregido el efecto del tamao y los
componentes que definen el comportamiento de bsqueda del
alimento..
Al igual que en el anlisis en el que no se corrigi por
el

efecto

del

tamao,

la

longitud

del

pico

result

-116
EC~tVRFO1~IA

PICO

PATA

DEDO

~O.68** ~o.56*

PCi (VISUAL-TACTIL)

~O.48*

PC2 (CONTINUA-AL ACECHO)

n.s.

n.s.

n.s.

PC3 <BUCEO)

n.s.

n..s..

n.s.

PC4 (BARRIDO)

n.s.

n..s..

n.s.

PC5 (LEVANTAMIENTO)

0..s?

n.s.

n.s.

PROFUNDIDAD MEDIA

0.55*

0.55*

0.51*

Tabla

10.-

Correlaciones

entre

los

contrastes

filogenticamente independientes del tamao absoluto de los


sistemas morfolgicos considerados (componentes principales)
y de las conducta de bsqueda del alimento <~ p.cO.O5, **
pcO.Ol)

PC1PICO
WB.DB

PC2P1C0
BL

ECPATA
CtT.CLTI

PC2PATA
CLF%TPL

PC3PATA
ATW

PC1DEDO
DII,DIII. DIV

PC2DEDO
DI

PCi

(VISUAL-TACTIL)

n.a.

~O.67~

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

PC2

(CONTINUA..AL ACECXO)

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

PC3

<BUCEO)

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

PC4

(BARRIDO)

PC5 (LEVAflTA}IIENTO)

Tabla

n.a.

0.48

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

n.a.

0.52*

n.B.

n.a.

n.B.

n.a.

11.8.

11..- Correlaciones entre los contrastes filogenticamente


independientes de los componentes principales morfolgicos
y conductuales (* p<0..05, ** pcO.0l).

lCR
LONCITUD

DE PASO

n.a.

ITL

IP

n.a.

n.a.

n.a.

**

FRECUENCIA

Tabla

DE PASO

0.78

TOR

FOL

PC1PATA

n.a.

n.a.

0.61

n.a.

n.a.

11.8.

**

PC2PATA
n.a.

0.44

n.a.

0.48

n.a.

12..- Correlaciones de los contrastes filogenticamente


independientes de la velocidad de contraccin muscular y de
los componentes principales de la pata con los de las
variables descriptoras de la locomocin <~ p.cO..O5,
**
p<0.01).

117

E~#ORFOL~IA

1 .5
.4

4
.0

>

4 ~

05

o
o,
la

tAJ

t44 i..05
02

E
O
o
-1.5

-0.8-0.6-0.4-0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 1.4 1.6 1.8 2


CONTRASTES ESTANDARIZADOS DE LONGITUD DEL PICO

1.5
.4

4
0>
.4

4
al

0.5

o
1
coz
Efl

~;

<4
~

1-

~
2
02
O

-1.5

-0.6 -04 -0.2 0 0.2 0.4 0.8 0.8 1


1.2 1.4 1.6
CONTRASTES ESTANDARIZADOS DELONGITUD DE LA PATA

1.5
.4

1
a

o
oS

E
4
1
a
20
4<
k

0.6

r-0.48

(02

la

1-

la

-0.5

44
E

20
OC.
02
O

.1

<.3

-0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1


1.2 1.4 1.6 1.8
CONTRASTES ESTANDARIZADOS DE LONGITUD DE LOS DEDOS

Fig. 49.- Correlacin entre los contrastes filogenticamente


independientes del tamao absoluto de los sistemas

morfolgicos estudiados y del componente principal


que define el comportamiento tctil y visual. A)
Longitud del pico. H) Longitud de la extremidad
posterior.. C) Longitud de los dedos..

118
EC~<VRPOI~IA

correlacionada positiva y significativamente con el gradiente

comportamental que define la bsqueda visual y tctil, y con


el gradiente que determina la pauta especializada de barrido,
indicando por tanto coevolucin entre el cambio morfolgico y
el comportamental (Figs. 50A,B>.
Respecto

significativas

la
las

extremidad

posterior,

correlaciones

entre

no

el

resultaron

gradiente

conducta que define la bsqueda continua y al

de

acecho con

ninguno de los componentes morfolgicos de la pata (POlPATA


segmentos proximales, PC2PATA distales y PC3PATA anchura de la

pelvis). Tampoco result significativa la correlacin entre la


longitud de la extremidad posterior y la frecuencia de la
zancada.

Sin

embargo,

si

se

obtuvo

una

correlacin

significativa y positiva entre la longitud de los segmentos


distales de la pata (PC2PATA) y la longitud de la

zancada

(Fig. 51; tabla 12).


Los

resultados

del anlisis ecomorfolgico

entre

los

caracteres musculares (velocidad de contraccin muscular), la


frecuencia y la longitud de la zancada <Tabla 12), muestran
que

existe

una

correlacin

significativa,

por

tanto

coevolucin, entre el cambio en la velocidad de contraccin de


los msculos Ii! iotibialis cranialis, tilo tibialis lateralis y
gas trocnemus y la

frecuencia de

la zancada eliminado el

efecto del tamao (Figs.. 52A,B,C). As, a mayor velocidad de

119
E~$DRFOWGIA

A
.4
o~

4.4
o
2<3
1
02 II>
la

~;

~..o.

44
~

20
O 0.

-1

O
a

0806-0402

0 0.2 0.4 0.6 0.8 1

1.2 1.4 1.6 1.8 2

CONTRASTES ESTANDARIZADOS DE LONGITUD DEL PICO

O
O 0
02

05

<u
2
40
3->-<02
la u4

~
4

.1
00
<3<3

.1.5
.1.2 -I -0.8-0.6.0.4.0.2 0

0.2 0.4 0.6 0.8

1.2 1.4 1.6

CONTRASTES ESTANDARIZADOS DE LONGITUD DEL PICO

Fig. 50..- correlacin entre los contrastes filogenticamente


independientes de la longitud del pico y de los
componentes principales que definen el Comportamiento
de bsqueda del alimento. A) Comportamiento tctilvisual.. B) Comportamiento de barrido.
0.4
o,

O
o
4
N

0.3

20

0.2

4f~
00.
2

0.1

<00
<4=
01.-

<0
32

o
-0.1

<3

-0.2
-0.3

.4

.35

-3

.2.5 -2

-1.6 -l

-0.5

0.5

1.5

CONTRASTES ESTANDARIZADOS LONGITUD GITI, GLT

Fig. 51.- Correlacin entre los contrastes filogenticamente


independientes de la longitud de los segmentos
distales de la extremidad posterior y de la longitud
del paso.

-120EW~ORFOWGIA
ILIOTIBIALIS CRANIAL~S

0.2

0o,
0=
22

<0

ca
3-4
la 2

O
i~t<3
Ola
Ir

3-O
2<

oE

<30

O
.4
la

.03

~0l5

.0.1

.1

1.

-0.05

0.05

0.1

0.15

0.2

CONTRASTES ESTANDARIZADOS FRECUENCIA DE PASO


ILIOTIBIALIS LATERALIS
Ir
4

0.3

.4

o
0<0

0.2

Ez
40
0.1
la 2

<00
Ola
<0
Ir
3-0
2<

-0.1

<3<3

O
.4
w

-0.15 ~0I
-0.05
0
0.05
0.1
0.15
0.2
CONTRASTES ESTANDARIZADOS FRECUENCIA DE PASO
GAS TROGNEMIUS

O,
22

<O
2<.>
o,Ir
la
O2
LO Iii

40
Ir

z4
oE
<30

O
.4

.015

-0.1

-005

0.05

0.1

0.15

0.2

CONTRASTES ESTANDARIZADOS FRECUENCIA DE PASO

Fig.

52..

Correlacin entre los contraste filogenticamente


independientes de la velocidad de contraccin
muscular y de la frecuencia del paso. A) Illotlblalls
cranlalis..
B)
Iliotlblalls
lateralls.
O)
Gas trocnemius..

-121
ECa*DRFOL~IA

contraccin en estos msculos, mayor frecuencia de zancada..


Sin

embargo,

correlaciones

no

se

obtuvo

entre

esta

ninguna

significacin

variable

los

en

las

msculos

iliofibularls, tiblalis cranlalis y flexor dlgitorum longus.


Tampoco se obtuvo ninguna correlacin significativa entre el
cambio muscular y el cambio en la longitud de la zancada.
Para valorar la importancia

de cada uno de los tres

msculos correlacionados con la frecuencia de la zancada, se


realiz un anlisis de regresin mltiple por pasos..
resultados

muestran

la

importancia

cranlalis (r2=O.56 pcO..O1), en


lliotlblalis .Iateralls (r2=O.36
frecuencia de zancada,

del

primer
p<0.05),

frente al M..

M.

Los

iliotIblalis

lugar,

despus,

del

M.

en

la

gastrocnemius (r2=O.23

p>O.05), que no fue seleccionado en el anlisis..


Respecto a los resultados de la relacin existente entre
morfologa

seleccin

de

microhbitat

<tabla

12),

se

obtuvieron correlaciones significativas entre el tamao del


pico, patas y dedos, y la profundidad media de alimentacin
<Fig. 53A,B,C). Por medio de un anlisis de regresin mltiple
por pasos se obtuvo cul de las tres variables influa ms en
el uso del microhbitat, resultando nicamente seleccionada la
longitud de

los dedos.

explotan preferentemente
pzO..O5)..

Las especies con dedos


las

aguas

ms

ms profundas

largos
(r2=O;24

-122E~iRFOLO3IA

A
<02

o2
0<3

22
<Iii
2.4
44
lijo
4
jo

la
10

Ir2
1-=
u-

00

-0.8-0.6-0.4.0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 1.4 1.6 1.8 2


CONTRASTES ESTANDARIZADOS LONGITUD DEL PICO

e
0<3
22
<LI>
2.4
<4
la0
Oc
w4

3-0
ctZ

-0.6 ~O4 -0.2 0


0.2 0.4 0.6 0.8
1
1.2 1.4 1.6
CONTRASTES ESTANDARIZADOS LONGITUD DE LA EXTREMIDAD POSTERIOR

1;
(02

0<3

o!
2.4
4<
~Id
la0
(00
la<
4--O

-1.5
.0.6 .0.4 .0.2 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1
1.2 1.4 1.6 1.8
CONTRASTES ESTANDARIZADOS LONGITUD DE LOS DEDOS

Fig. 53.

correlacin entre los contrastes filogenticamente


independientes de la profundidad de alimentacin y la
longitud absoluta de los sistemas morfolgicos.. A)
Pico.. E) Extremidad posterior. C) Dedos.

-123EC~VRFOLOGIA

A partir de los anlisis entre la seleccin de hbitat


(medio salino y no salino) y el tamao de la impresin de la
glndula supraorbital se obtuvieron los resultados indicados
en la figura 54.

Como ya se ha comentado,

contrastes obtenidos en

funcin de

la escasez

las especies

y de

de
la

hiptesis filogentica <Fig. 48), no ha permitido aplicar


ninguna prueba estadstica..

Sin embargo,

puede observarse

cmo, a excepcin del contraste entre Limosa limosa y Limosa


lapponica. las especies que ocupan habitas salinos <litoral)
tienen
grandes,

la

impresin

una vez

de

las

glndulas

supraorbitales

eliminado el efecto del

especies pertenecientes

a mismo

tamao,

ms

que las

contraste pero que ocupan

hbitats no salinos (arrozal y lagunas)..

-124ECG#DRFOLOZIA

NS

NS

NS

5,

-2

Fig..

CONTRASTE 1 CONTRASTE 2 CONTRASTE 3 CONTRASTE 4

54..- comparacin del tamao relativo de la glndula


supraorbital en los contrastes filogeneticamente
independientes considerados.. 5: Especie/grupo de
especies de hbitats salinos. NS: Especies/grupo de
especies de hbitats no salinos.

125

5..- DISCUSION
En sus estudios sobre avifaunas, SChoener (1965> y Grant
(1968) encontraron una relacin positiva entre la homogeneidad
del hbitat y el desplazamiento de Caracteres en especies
sintpicas.

Tericamente,

las especies que ocupan hbitats

homogneos no tienen la posibilidad de repartir los recursos


utilizando diferentes hbitats.. Por tanto, en dichos hbitats
las especies deberan mostrar diferencias en el comportamiento
de bsqueda del alimento (sensu lato), y tales diferencias
deberan tener un reflejo en su morfologa, tal y como predice
la hiptesis ecomorfolgica.
Las

aves

limcolas

ocupan

mayoritariamente

hbitats

costeros <Burger, 1984). Aunque presentan ciertas diferencias


en funcin de la naturaleza del substrato,

relieve, grado de

salinidad y de inundacin debido a las mareas, estos hbitats


muestran,

al menos

a un nivel

macroestructural,

homogeneidad, careciendo de diversidad vertical.

una gran
Este hecho

est ms acentuado en nuestra rea de estudio, el Delta del


Ebro, donde la no existencia de costas rocosas y la casi total
carencia de oscilaciones mareales (que provocan variaciones
ambientales

de

gran

importancia

para

las

aves

limcolas;

Burger et al.., 1977; Connors et al., 1981), incrementan esta


homogeneidad.
Los resultados de esta tesis muestran la existencia, en
una

serie

de

especies

de

limicolas,

de

modificaciones

126
DISCUSION

morfolgicas en el pico y extremidades posteriores que han


surgido como adaptaciones ligadas a la explotacin de los
recursos en los medios costeros <coevolucin de morfologa y
ecologa),

y que permiten la distribucin y/o reparto de

dichos recursos va diferencias en la conducta de bsqueda del


alimento.

5..1.- MORFOLOGIA Y CONDUCTA

La relacin de la morfologa del pico con la conducta


alimentaria en aves ha sido ampliamente puesta de manifiesto

por varios autores (morfologa y tipo de dieta: Morse, 1971;


Hespenheide, 1973; Grant, 1986; morfologa y tamao de presa:
Newton, 1967, Willson, 1972; Abbott et al., 1977; morfologa
y movilidad de la presa: Beecher, 1962; Bock, 1964; Lederer,
1975)..

Asimismo,

diversos autores han sealado la relacin

existente entre la morfologa del pico y el comportamiento,


referido

principalmente

los

modos

de

frecuentemente empleados <Bock,

1966;

Lagerquist & Ankney,

1989; Carrascal et al..,


1991;

Woodall,

1991)

1990; Hul,
y

una

alimentacin

ms

1991; Keast & Saunders,

diferente

utilizacin

del

microhbitat (Carrascal et al., 1990).


En las aves limcolas,

los estudios llevados a cabo han

sealado asimismo la importancia de la morfologa del pico,

127
DISCUSION

tanto a nivel interespecifico como intraespecfico, en cuanto


al manejo de las presas (Swennen et al., 1983), dieta (Holmes
& Pitelka,

1968;

Strauch & Abele,

1979;

Lifjeld,

1984)

seleccin de microhbitat <Baker, 1979; Gerritsen & Heezik,


1985). Nuestros resultados no slo demuestran la existencia de
una relacin entre la morfologa del pico y la conducta de
bsqueda del alimento en las especies estudiadas (las especies
con picos ms largos capturan el alimento a mayor profundidad
y utilizan un mtodo tctil para capturar el alimento frente
a

las

de

pico

corto

que

utilizan

un

mtodo

visual

en

superficie, cf. cap.4), sino que adems demuestran que esta


relacin

es

adaptativa,

que

el

cambio

surgido, a lo largo de la evolucin,

morfolgico

ha

como respuesta a unos

determinados cambios ambientales.


Zweers

<1991)

seala

cules

son

los

requerimientos

funcionales que han de cumplir las especies que utilicen un


mtodo tctil para buscar el alimento: 1) gran capacidad de
penetracin en el substrato para obtener las presas, y 2) alta
capacidad

de

inspeccin.

En

hbitats

costeros

una

gran

proporcin de presas se encuentran bajo el suelo, algunas de


ellas

a varias decenas de centmetros

de profundidad.

La

adquisicin de picos largos y delgados disminuye los costos


asociados a la penetracin en el substrato y los de apertura
y cierre de las mandbulas una vez dentro del substrato.. En

-128DISCUSION

nuestras especies, los picos largos estn asociados adems (a


excepcin de Haematopus ostralecius, Himantopus himantopus y
Recurvirostra avosetta que no son estrictamente tctiles) a la
presencia

de

especializaciones

morfolgicas

(quimiorreceptores) relacionadas con la recepcin de estmulos


localizadores de presas,

que estn

situadas en el extremo

distal del pico (Gerritsen et al, 1983, Heezik et al., 1983;


Gerritsen

&

Meijboom,

1986)

que

complementan

la

especializacin que supone tener picos largos.. Por tanto, el


alargamiento del pico a

lo largo

de la evolucin de las

especies estudiadas ha ido asociado a un cambio en el mtodo


de captura del alimento mediante el tacto (de visual a tctil;
Fig.

50A),

suponiendo

esto

una

ventaja

adaptativa

que

disminuye los costos asociados con la captura de presas en


profundidad. Estos resultados son, adems, congruentes con la
hiptesis

propuesta

evolucin

de

la

por

Zweers

tcnica

de

(1991)

obtencin

para

explicar

la

del

alimento

en

limcolas.. Segn este autor, la conducta primitiva sera la de


picoteo.. En hbitats costeros, la explotacin de grandes reas
ricas en recursos en superficie durante la bajamar favorecera
el desarrollo del mtodo de bsqueda y picoteo
peck),

(run-and-

suponiendo una ventaja adaptativa el alargamiento de

las patas <cubrir mayor distancia), y como consecuencia, el


alargamiento

de

los

picos

(efecto

de

compensacin

-129DISCUSION

morfolgica).

El

siguiente

paso

evolutivo

vendra

como

consecuencia del descubrimiento, por parte de algunas aves,


de los recursos situados bajo el substrato.. En este estadio la
seleccin natural favorecera an ms el alargamiento de los
picos (a mayor longitud mayor rango de explotacin). A partir
de aqu se separaron dos grupos. Uno desarroll el mecanismo
del

toque

directo

Recurvirostra),

quimiorrecepcin
reflejando

una

el

con
otro

(familia
tasa

la

de

presa

(e.

desarroll

g.
un

Scolopacidae).
cambio

evolutivo

Himantopus
mecanismo

Nuestro
ms

de

datos,

rpida

en

Scolopacidae y Recurvirostrinae en cuanto al alargamiento del


pico y de las patas (Figs. 9 y 11; cf. tambin Barbosa, 1993a,
1993b) y la coevolucin de estos

dos sistemas

(Fig.

7A),

soportan la hiptesis de Zweers, adems de demostrar que los


cambios morfolgicos en pico y patas en Charadrii han ido
evolutivamente asociados a cambios en la conducta de bsqueda
del alimento <visual vs tctil).
El sistema locomotor y particularmente las extremidades
posteriores

desempean un papel

importante

la

hora

de

acceder al alimento <Spring, 1965; Wortmann, 1972; Winkler &


Bock,

1976; James,

1982; Lederer,

especies del suborden Charadrii,


Glareolidae
alimentan

que

son

siempre

1984; Moreno,

el

Las

a excepcin de la familia

principalmente

sobre

1991)..

suelo

cazadores
(Cramp,

areos,

1983).

se

Sera

-130DISCUSION

esperable

que

la

interespecficamente

conducta

en hbitats

argument anteriormente)
recursos.

locomotora
homogneos

(tal

variara
como

se

para optimizar el reparto de los

En esta tesis hemos analizado como variable que

afecta a la locomocin, la velocidad de bsqueda del alimento,


y ms concretamente dos parmetros que la definen (Sukhanov,
1968; Losos, 1990b): la longitud de paso y la frecuencia de
zancada.
Durante la bsqueda del alimento, y bajo criterios de
optimizacin, la velocidad de desplazamiento (espacio/tiempo)
no debera diferir interespecficamente, una vez eliminado el
efecto del tamao. Cavagna et al. (1977) y Gatesy & Biewener
<1991),

comparando

numerosas especies de aves y primates,

demuestran,

efectivamente,

bpedos

mayor

la

parte

que,

de

la

en general,

en todos

variabilidad

observada

los
en

distintos parmetros de locomocin, entre ellos la velocidad


de desplazamiento, es explicada por el tamao de las especies.
Nuestros resultados concuerdan con los de dichos autores y se
ajustan a la prediccin inicial, dado que no parecen existir
diferencias en la velocidad de desplazamiento en las especies
estudiadas una vez corregido el efecto talla (Fig. 42).
Cavagna
demuestran,

et

al.

(1977)

Gatesy

&

Biewener

(1991)

adems, que la variacin que queda sin explicar

por el tamao en cuanto a la velocidad de desplazamiento queda

-131DISCUS ION

explicada y se relaciona con la longitud relativa de los


huesos

de

la

extremidad

posterior.

De

acuerdo

con esto,

nuestros resultados demuestran que, a lo largo de la evolucin


de

estas

especies,

el

incremento

en

la

longitud

de

los

segmentos distales de la pata ha ido asociado a un incremento


en la longitud de la zancada, con la consecuente ventaja de
poder

recorrer

ms

espacio

por

unidad

de

tiempo.

Estos

resultados se ajustan, adems a las predicciones propuestas


por

Hildebrand

derivadas

de

(1974),

modelos

Bakker

(1975)

biomecnicos,

Coombs

segn

las

(1978)

cuales

y
las

especies con patas relativamente ms largas deberan ser las


ms veloces.
Segn se muestra en la figura 43, las especies con mayor
longitud de zancada tienden a disminuir la frecuencia de paso
(Dagg,

1977), probablemente como compensacin para mantener

constante la velocidad de desplazamiento.

Sin embargo,

la

correlacin entre la longitud de los segmentos distales de la


pata (PC2PATA) y la frecuencia de paso no dio significativa..
Parece, por tanto, que el cambio evolutivo en la velocidad de
desplazamiento
esqueltico,

no
sino

ha

afectado

que,

exclusivamente

probablemente

otra

al

parte

sistema
de

la

morfologa ha debido modificarse para compensar este desajuste


entre frecuencia de paso y longitud de la pata.
Diversos

autores

(Sukhanov,

1968;

Marsh,

1988)

han

-132DI~CUS ION

sealado

que

la

fundamentalmente

frecuencia
determinada

de
por

-zancada

debera

factores

estar

fisiolgicos

biomecnicos relacionados con la musculatura. Efectivamente,


nuestros

resultados,

biomecnicos
locomotores

obtenidos

formulados
<ver

para

2.2.1),

a
los

muestran

partir

de

principales
la

existencia

modelos
msculos
de

una

relacin directa entre la velocidad de contraccin de dichos


msculos y la frecuencia de zancada, y que los cambios en
estas dos variables han ocurrido paralelamente a lo largo de
la evolucin. No obstante, dichos cambios no han afectado por
igual

muscular

todos
es

los

ms

msculo

implicados.

importante

en

el

As,

segmento

la variacin
proximal

(14..

iliotlblalis cranealis y 4. lliotibalis lateralls) que en los


distales

(14.

gastrocnemius,

14.

ilitlbularls,

14.

tIbialis

cranlalls y 14. flexor dlgltorum longus).


El cambio en el

4..

LLiotiblalis cranialis, cuya funcin

principal es flexionar el fmur, es el que explica la mayor


parte

de la

variacin en

la

frecuencia de

zancada.

Esto

concuerda con los resultados de Hinchlif fe & Johnson (1980),


quienes proponen que una flexin rpida y efectiva del fmur
es

utilizada

para desplazar el

resto

de

la

pata con

un

movimiento de balanceo, incrementndose as la velocidad de


desplazamiento a travs del incremento en la frecuencia de la
zancada.

-133DISCUSION

La variacin en los msculos extensores del tibiotarso


(4.

lllotlbalis

lateralis>

del

(4..

tarsometatarso

gastrocnemius) tambin muestra coevolucin con la variacin en


la frecuencia de zancada, sin que esta relacin exista entre
la variable conductual y los msculos flexores de esos mismos
segmentos
tibialis
(1971)

(4.

HicEibularis,

cranialis,

flexor

flexor
del

del

tibiotarso

tarsometatarso).

y Gatesy & Biewener <1991) sealan que,

locomocin bpeda,

son ms importantes

y 14.

Cracraft

durante la

los movimientos de

flexin que los de extensin. Esta aparente contradiccin con


nuestros

resultados

posibilidad

de que

fundamentalmente

podra explicarse si
la

flexin de

relacionada

se

considera

la

las articulaciones est

con la

fuerza de

contraccin

muscular, ms que con la velocidad de contraccin, dado que


dicha

fuerza ha de contrarrestar el efecto de la gravedad

(tendente a cerrar las articulaciones).


La

velocidad de contraccin

del

4.

flexor

digitorum

longus tampoco mostr correlacin con la frecuencia de paso..


La principal accin de este msculo durante la locomocin es
el impulso hacia adelante del animal una vez que el pie est
en contacto

con el

suelo

(Alexander et al.,

1979).

Este

impulso se consigue en gran medida a partir de la energa


almacenada fundamentalmente

en el tendn (Alexander,

1990)

siendo muy probable que la mayor parte de la variacin que

-134DISCUSION

pueda existir en este msculo est relacionada con el peso


corporal (Alexander, 1977).
Los resultados

anteriores

ponen de manifiesto que la

locomocin es una funcin <conducta) que emerge de la accin


coordinada
(Bennett,

de

varios

sistemas

que

actan

en

consonancia

1989), dos de los cuales son el esqueltico y el

muscular. Considerando dos parmetros que definen velocidad de


desplazamiento,

longitud de

zancada y frecuencia de paso,

nuestros resultados muestran que:


1) Parece existir un intercambio (trade-off) entre ambos
parmetros

la

desplazamiento;
zancada

hora

unas

disminuyendo

de

optimizar

especies
la

la

incrementan

frecuencia,

velocidad
la

longitud

otras

hacen

de
de
lo

contrario;
2) Se aprecian dos estrategias evolutivas en la conducta
locomotora de las aves limcolas y que han actuado sobre la
velocidad de desplazamiento. Unas especies han alargado los
segmentos distales de la pata como modificacin adaptativa que
incrementa

(ventaja) la longitud de la zancada; otras, han

modificado el sistema esqueleto-muscular del segmento proximal


consiguiendo

un incremento

(ventaja)

en

la

frecuencia

de

zancada.. Estas dos tendencias son claras cuando se analiza la


tasa

de

cambio

proximales,

evolutivo

observndose

en

los

diferencias

segmentos
segn

los

distales

grupos

de

-135DISCUSION

especies.
Los

resultados

eco-etolgicos

tambin

referentes

conducta locomotora y expuestos en el cap. 3 (apartado 3.2.2),


mostraron la existencia de un gradiente que defina especies
con una locomocin continua (caza continua) frente a especies
que mostraban una locomocin con pausas <caza al acecho). Los
anlisis

ecomorfolgicos

no

mostraron,

sin

embargo,

coevolucin de ninguno de los componentes morfolgicos de las


extremidades posteriores (segmentos proximales y/o distales)
con el gradiente que caracteriza dichos modos de locomocin.
Nuestro argumento

para explicar este desajuste es que

la

locomocin continua, por tener que ser mantenida en el tiempo,


depender fundamentalmente de la capacidad de resistencia del
individuo. Fry (1947) y Hennett (1985, 1989) han sealado que
el factor limitante de la capacidad de resistencia durante la
locomocin de un animal es

la tasa mxima de metabolismo

aerbico y no la estructura del complejo esqueleto-muscular.


Walton (1993) estudiando algunas especies de Hylidae observa
que dicha relacin funcional ha sido mantenida a lo largo de
la evolucin, de forma que un incremento en la tasa metablica
ha

favorecido

el

incremento

de

la

capacidad

de

realizar

actividades como la locomocin sostenida en el tiempo.. En las


aves

limicolas

es

probable

que este

patrn

evolutivo

se

mantenga. Sin embargo para comprobarlo es necesario abordar el

-136DISCUSION

problema desde un punto de vista experimental, a travs de la


medicin mediante respirometria del consumo de oxgeno durante
una locomocin sostenida a distintas velocidades (ver Walton
& Anderson, 1988).

5.2.- MORFOLOGIA Y HABITAT

Los resultados muestran que, tanto la morfologa del pico


como la de la extremidad posterior estn relacionadas con la
seleccin

uso

del

microhbitat.

Varios

autores

han

encontrado que las especies que forman una comunidad reparten


los recursos existentes en el ambiente utilizando diferentes
microhbitats

<Root,

1967;

Eckardt;

1979,

Noon,

1981).

Diferencias en estructura del hbitat <Gutirrez, 1980; Holmes


&

Robinson,

alimentacin
Tellera,

1981),

en

(MacArthur,

1985)

se

han

el

uso

1958;

de

Root,

apuntado

los
1967;

como

explican la reparticin de los recursos.


aproximacin morfolgica para
sido,

substratos
Carrascal

determinantes

de
&
que

Sin embargo,

la

explicar dichos repartos

ha

en general, poco tratada (ver,

sin embargo, Block et

al., 1991; Moreno & Carrascal, 1993).


En limcolas varios autores han puesto de manifiesto las
distintas preferencias de algunas especies de Calidris por el
tipo de substrato y el cambio de comportamiento asociado a la

-137DISCUS ION

explotacin

de

dicho

substrato,

relacionndolo

morfologa principalmente del pico..


(1974)

y Grant

priseus

(1984)

diferentes

con

Puttick (1979),

la

Burton

observan en Calidris y Limnodromus

proporciones

de

picoteos

sondeos

dependiendo de la distancia al borde del agua y del grado de


compactacin del substrato en funcin de la humedad. Ashmole
<1970) seala diferencias en el comportamiento y la seleccin
del substrato en Calidris pusilla y Calidris mauri, indicando
que estas diferencias se deben probablemente a la relacin
existente

entre

consideradas.
reparto

del

la

longitud

Harrington
hbitat

del

(1982)

durante

la

pico

las

variables

observa diferencias

en el

bajamar en funcin de

la

asociacin entre longitud de pico, substrato y tcnica de caza


utilizada.

Gerritsen

experimentalmente en
alba,

Calidris

&

Heezik

(1985)

abordan

el

problema

tres especies de correlimos Calidris

maritima

Calidris

alpina

obteniendo

resultados semejantes y poniendo de manifiesto la adecuacin


del comportamiento a las condiciones locales en funcin de la
distinta penetrabilidad del substrato.

En esta tesis se ha

abordado otro problema menos tratado en la bibliografa: la


seleccin del microhbitat en cuanto a la profundidad a la
cual

se

alimentan

las

especies

su

relacin

con

la

morfologa. Dado que el 62% del tiempo de alimentacin para el


conjunto de las especies se desarrolla en terrenos cubiertos

-138DISCUSION

de agua

(Fig.

46),

se ha supuesto que,

en nuestra rea de

estudio, es la profundidad del agua ms que las diferencias en


tipos de substratos, la variable que condiciona la reparticin
de

las

especies,

que,

por

tanto,

existirn

patrones

ecomorfolgicos que pongan de manifiesto dicha relacin.


Nuestros

resultados

demuestran

la

existencia de

una

evolucin sincrnica entre el incremento en la longitud de


pico,

patas y dedos y el incremento en la profundidad del

substrato preferentemente explotado durante la alimentacin,


siendo el cambio en la longitud de los dedos el que explica la
mayor parte de la variacin en la profundidad..

La relacin

entre morfologa de pico y patas y la profundidad ya ha sido


puesta

de

Rylander,
Baker

manifiesto
1980;

(1979)

por

diversos

Claireaux & Ysou,

Ishikawa

&

autores
1986;

Nakamura

(Baker,

Barbosa,

<1988)

1979;
1993a).

sealan

que,

probablemente, el ambiente es menos restrictivo para las aves


que poseen picos largos al permitirles capturar sus presas en
un amplio rango de profundidades.. Las aves de picos cortos,
por el contrario,

ven limitado dicho

rango

(Fig.

46).

El

alargamiento de las patas podra ser explicado esgrimiendo


este

mismo

considerando,

argumento,

aunque

segn propone Zweers

tambin

podra

serlo

(1991) en su modelo de

evolucin del sistema alimentador en limcolas <cf. supra 5.1:


Morfologa y conducta), que dicho alargamiento se produce como

-139DISCUSION

efecto para compensar el incremento en la longitud del pico.


A pesar de la importancia que tiene la morfologa del
pico y de las patas,

nuestros resultados revelan una mayor

relevancia en trminos de varianza explicada, de la longitud


de

los dedos,

hecho

este que nunca

ha sido

apuntado con

anterioridad en limcolas. Un incremento en la longitud de los


dedos implica un incremento en la superficie de sustentacin
del animal.. Caminar en el agua aumentara el desequilibrio,
sobre todo a medida que aumenta la velocidad.. Las especies con
dedos

ms

largos

ganarn,

pues,

estabilidad

durante

la

locomocin, explotando con ventaja las zonas ms profundas.


Los

resultados

ecomorfolgicos

apoyan

adems

los

obtenidos en cuanto a la evolucin en trminos de tasas de


cambio evolutivo para el tamaflo absoluto de cada sistema.. El
hecho de que no existan diferencias en la tasa de cambio <Fig.
8B,C,D)

indica

que

en

el

curso

de

la

diferenciacin de las especies en el tamao,

evolucin,

la

incluyendo el

corporal (Fig.. SA), ha tenido la misma importancia en todo el


suborden Charadrii,

hecho

que podra haber

favorecido

la

diferenciacin entre conespecficos y por tanto la reparticin


de los recursos disponibles..
Respecto a la seleccin del hbitat, la mayora de los
modelos

de

fisiologa

seleccin
constante

ptimo
y

que

suponen
lo

nico

la

morfologa

modificable

la

es

el

-140DISCUSION

comportamiento (Rosenzweig, 1991).. Esto, en principio, no es


del todo cierto; lo nico que parece demostrado es que la tasa
de cambio evolutivo es ms lenta para rasgos morfolgicos que
para

comportamentales

tanto,

como

(Wcislo,

Rosenzweig

(1991)

completo conocimiento de

1989;

Garland,

seala,

no

1992).

se

lograr

Por
un

la evolucin de la seleccin de

hbitat hasta que no se conozca la evolucin de la morfologa.


En

nuestro

rea

principales, litoral,
lagunas,

que

se

de

estudio

existen

tres

hbitats

arrozal y lagunas.. A excepcin de las

caracterizan

por

presentar

las

mayores

profundidades de agua (r=O.80 pcO.01) y que son seleccionadas


principalmente por la
arrozal,
(obs.

presentan

pers)

avoceta

y la

complejidades

cigtieuela,

litoral y

estructurales

semejantes

pudiendo considerarse homogneas..

En ausencia

prcticamente de mareas, factor que determina la mayor parte


de la variacin estructural del litoral y que condiciona la
vida de los limcolas litorales (Burger et al., 1977; Connors
et al., 1981), la homogeneidad entre litoral y arrozal es an
mayor,

siendo el grado de salinidad el factor que ms varia

entre los dos hbitats (Maldonado, 1977).


En aves el exceso de sal es eliminado por los riones y
por las glndulas nasales, siendo estas ltimas la principal
va de excrecin (Peaker & Linzel, 1975; Skadhauge, 1982). La
localizacin

tamao

de

las

glndulas

nasales

ha

sido

-141DISCUSION

descrita

para un gran

limcolas

(Technau,

nmero de

1936),

especies

incluyendo

las

estando situadas siempre en la

regin supraorbital. La presin salina que soporta un ave que


frecuenta

medios

salinos

se incrementa

al

alimentarse de

invertebrados isotnicos con dichos medios <Schlieper, 1971),


como es el caso de nuestras especies. Esta alta presin limita
el aporte de alimento debido al coste energtico asociado a la
eliminacin de este exceso de sal <Klaassen & Ens, 1990).. Por
tanto,

el

funcionamiento

la

eficacia

de

la

glndulas

supraorbitales es de gran importancia a la hora de explotar


hbitats

altamente

salinos.

relacin existente entre el

Staatland

<1967)

muestra

la

tamao de las glndulas y el

volumen de secrecin.. Nuestros resultados, aunque no pueden


ser

contrastados

estadsticamente,

apuntan

hacia

una

coevolucin entre el tamao de las glndulas supraorbitales (a


partir de su impresin en el crneo) y la seleccin de hbitat
en

limicolas,

de

forma

que

las

especies

que

seleccionan

hbitats ms salinos (litoral) poseen glndulas supraerbitales


mayores (Fig.. 54). Resultados similares han sido encontrados
considerando
<Barbosa,
(Staatland,

un

en

mayor

nmero

preparacin),

de

especies

varios

niveles

de

limcolas
taxonmicos

1967), y considerando especies de la subfamilia

Charadriinae (Bock,

1958,

1963). No obstante, Siegel-Causey

(1990) seala, que en el caso de la familia Phalacrocoracdae,

-142DISCUSION

la influencia del hbitat en el tamao de la glndula no es


mayor que el efecto de la filogenia.
Las

hiptesis

ecomorfolgicas

son

predicciones sobre la relacin adaptativa

esencialmente

(sensu 1illiams,

1966; Gould & Vbra, 1982) entre la morfologa y la ecologa


<James, 1982; Niemi, 1985; Voss, 1988). Este estudio junto con
otros llevados a cabo desde el ao 1990 (Losos, 1990a; Moreno
& Carrascal, 1993, 1994) es de los primeros que analizan la
evolucin

de

los patrones

ecomorfolgicos

en un

contexto

estrictamente filogentico.. Los resultados confirman que la


morfologa,

la capacidad

de

ejecucin,

la

ecologa

el

comportamiento han evolucionado sincrnicamente en nuestras


especies de estudio.

Se ha mostrado cmo el tamao de las

estructuras <pico y patas), por una parte, y las proporciones


relativas de dichas estructuras han coevolucionado con cambios
ecolgicos

(sensu

morfolgicas

pueden

lato).

Por

considerarse

tanto,

las

diferencias

adaptaciones

para

la

utilizacin de microhbitas diferentes y uso de distintas


tcnicas de bsqueda del alimento (Greene, 1986), considerando
la ventaja en la capacidad de ejecucin (performance) que
dichas

diferencias

suponen

para

las

especies

que

las

manifiestan.
Una

aproximacin

filogentica

en

los

ecomorfolgicos es necesaria por dos motivos:

estudios

por un lado

-143
DISCUSION

permite

comprobar predicciones implcitas

ecomorfolgica

(coevolucin

en

dos

tipos

en la hiptesis
de

caracteres,

morfolgicos y ecolgicos); por otro, eliminar el efecto de


antecesor comn en los rasgos compartidos. La presencia de
uniformidad en rasgos morfolgicos y ecolgicos en todos los
miembros de un grupo monofiltico no excluye la posibilidad de
que

sean

heredados

plesiomrficos).

de

un

antecesor

comn

(rasgos

Sin eliminar esta posibilidad se corre el

riesgo de sobreestimar la cantidad de evolucin adaptativa que


ha tenido lugar a lo largo de la historia evolutiva de las
especies consideradas (Lauder,

1981;

Huey,

1987,

Donoghue,

1989).
Aunque

los

anlisis

confirman

las

relaciones

entre

morfologia y ecologa (sensu lato), y su coevolucin, existe


una considerable cantidad de variacin no explicada.

Esto

sugiere que, probablemente, se requiera el anlisis de otras


variables no tenidas en cuenta en este estudio: medidas ms
precisas

de

la

capacidad

locomotora

mediante

tcnicas

sofisticadas de cinematografa de alta velocidad y anlisis de


movimientos, anlisis respiromtricos, estudios morfolgicas
a nivel

celular,

actividad neuromuscular,

o el estudio de

diferencias en la dieta. Esto probablemente incrementara el


poder explicativo de algunos de los anlisis llevados a cabo.

-144-

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Evol.

7.- CONCLUSIONES

De todo el trabajo anterior se desprenden las siguientes


conclusiones:

La morfologa del pico se relaciona principalmente con la


conducta de bsqueda del alimento. El alargamiento del pico
esta asociado evolutivamente al cambio en el comportamiento de
caza visual a caza tctil..

Existen dos estrategias evolutivas en la conducta locomotora


de las aves limcolas relacionadas con la velocidad.

Unas

especies

pata

han

alargado

los

segmentos

distales

de

la

logrando un incremento en la longitud de la zancada.. Otras


especies

han

modificado

el

sistema

esqueltico-muscular

consiguiendo un incremento en la frecuencia de la zancada..

-El

uso

de

ciertos

microhbitats

determinados

por

la

profundidad de agua en la que se alimentan las limcolas, est


correlacionado evolutivamente con el alargamiento en el pico,
extremidades posteriores y dedos.

El

uso del hbitat est asociado a lo largo de la evolucin a

-166
la adquisicin y desarrollo de un sistema de excrecin de sal,
las glndulas supraorbitales..

Las aves limcolas han sufrido modificaciones morfolgicas que


pueden considerarse adaptativas.

Estas modificaciones estan

asociadas a cambios comportamentales, que a lo largo de la


evolucin

han

permitido

este

grupo

de

aves

explotar

ptimamente los ambientes costeros que ocupan, utilizando de


forma diferente los recursos disponibles tal y como predice la
hiptesis ecomorfolgica -