Latin American Journal of Aquatic Research

Latin American Journal of Aquatic Research
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ISSN 0718 -560X
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CHIEF EDITOR
Sergio Palma
Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Chile
lajar@ucv.cl
ASSOCIATE EDITORS
Patricio Arana
Pontifcia Universidad Catlica de Valparaso, Chile
Jos Angel Alvarez Perez

Universidade do Vale do Itaja, Brasil
Walter Helbling
Estacin de Fotobiologa Playa Unin, Argentina
Nelson Silva
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
EDITORIAL COMMITTEE
Juan Carlos Castilla
Pontificia Universidad Catlica de Chile, Chile
Fernando L. Diehl
Asociacin Brasilera de Oceanografa, Brasil
Enrique Dupr
Universidad Catlica del Norte, Chile
Rubn Escribano
Universidad de Concepcin, Chile
Pierre Fren
Institut de Recherche pour le Developpement, Francia
Michel E. Hendrickx
Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico
Carlos Moreno
Universidad Austral de Chile, Chile
Oscar Pizarro
Guido Plaza
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), Espaa
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso

Fondo de Publicacin de Revistas Cientficas ao 2010
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Catlica de Valparaso

Casilla 1020, Valparaso, Chile Fax: (56-32) 2274206, E-mail: lajar@ucv.cl
INVITED REVIEWERS IN VOLUME 39 (1-3) 2011
Isabel Abdo de la Parra

Centro de Investigacin en Alimentos y Desarrollo, Mazatlan
Mxico
Leonardo Abitia-Crdenas
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, Mxico
Anelio Aguayo
Instituto Antrtico Chileno, Punta Arenas, Chile
Mario Aguayo
Instituto de Investigacin Pesquera, Talcahuano, Chile
Bernab Aguilar
Universidad de Guadalajara, Guadalajara, Mxico
Gabriel Aguirre
Universidad Autnoma de Tamaulipas, Tamaulipas, Mxico
Mauricio Ahumada
Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile
Ramn Ahumada
Universidad Catlica de la Santsima Concepcin, Concepcin
Chile
Beatriz E. ngeles Escobar

Universidad Nacional Agraria la Molina, Lima, Per
Hugo Arancibia
Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile
Miguel Avendao
Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile
Pedro Bez
Museo Nacional de Historia Natural, Santiago, Chile
Anastazia Banaszak
Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Ciudad de Mxico
Mxico
Carolina Bastidas
Universidad Simn Bolvar, Caracas, Venezuela
Aliro Bohrquez
Universidad Catlica de Temuco, Temuco, Chile
Asumpcin Borrel
Universidad de Barcelona, Barcelona, Espaa
Enrique Boschi
Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero
Mar del Plata, Argentina
Mauricio Braun
Instituto de Fomento Pesquero, Valparaso, Chile
Sandra Bravo
Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile
Jos Brito Junior

Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil
Jacqueline Campalans
Bernardita Campos
Universidad de Valparaso, Via del Mar, Chile
Juan Carvajal
Universidad de Los Lagos, Puerto Montt, Chile
Patricio Carvajal
Jorge Pablo Castello

Fundao Universidade do Rio Grande, Rio Grande, Brasil
Leonardo Castro
Francisco Concha
Universidad de Valparaso, Valparaso, Chile
Jean Michel Corra

Universidade Federal Rural da Amaznia, Beln-Par, Brasil
Luis Cubillos
Flavio da Costa Fernandes

Instituto de Estudo do Mar Almirante Paulo Moreira
Ro de Janeiro, Brasil
Herman Dantagnan
Tito Csar de Almeida

Universidade do Vale do Itaja, Itaja, Brasil
Omar Defeo
Direccin Nacional de Recursos Acuticos, Montevideo
Uruguay
Nelson Daz
Universidad de Chile, Santiago, Chile
Maria do Carmo Calijuri

Universidade de So Paulo, So Paulo, Brasil
Enrique Dupr
Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile
Rodolfo Elias
Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata
Argentina
Elaine Espino Barr

Instituto Nacional de Pesca, Benito Jurez, Mxico
Carlos Espinoza
Instituto del Mar del Per, Chucuito Callao, Per
Ana Mara Faras

Universidad Austral de Chile, Puerto Montt, Chile
Lidia Fuentes
Instituto Espaol de Oceanografa, Vigo, Espaa
Ren Funes-Rodrguez
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, Mxico
Horia Galea
Hydrozoan Research Laboratory, Tourves, Francia
Carlos Gallardo
Jos Gallardo
Orlando Garrido
Maria de los ngeles Gasalla

Universidade de So Paulo, So Paulo, Brasil
Claudio Gatica
Instituto de Investigacin Pesquera, Talcahuano, Chile
Gabriel Genzano
Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata
Argentina
Alan Giraldo
Universidad del Valle, Cali, Colombia
Cristina Mabel Gualdoni

Universidad Nacional de Ro Cuarto, Crdoba, Argentina
Angel Guerra
Consejo Superior de Investigaciones Cientficas, Madrid, Espaa
Manuel Haimovici
Universidade Federal do Rio Grande, Ro Grande, Brasil
Jorge Hansen
Buenos Aires, Argentina
Michel Hendrickx
Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mazatln, Mxico
Patricio Hernez
Universidad de Costa Rica, San Jos, Costa Rica
Rodrigo Hucke-Gaete
Christian Ibez
Jos Luis Iriarte

Universidad Austral de Chile, Puerto Montt, Chile
Juan Carlos Jimnez-Muoz

Universidad de Valencia, Valencia, Espaa
Julio Lamilla
Mauricio Landaeta
Universidad de Valparaso, Valparaso, Chile
Carlos Lira
Universidad del Oriente, Isla Margarita, Venezuela
Cecilia Locascio
Universidad Nacional de Tucumn, Tucumn, Argentina
Csar Lodeiros
Instituto Oceanogrfico, Cuman, Venezuela
Karin Lohrmann
Laura Lpez-Greco
Universidad de Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina
Enrique Lozano-lvarez
Universidad Autnoma de Mxico, Cancn, Mxico
Antonio Luna
Instituto Politcnico Nacional, Zacatenco, Mxico
Toms Luppi
Universidad Nacional de Mar de Plata, Mar de Plata, Argentina
Gabriela Malanga
Consejo Nacional de Investigaciones Cientficas y Tcnicas
Bariloche, Argentina
Fernando Mantelatto
Universidade de So Paulo, So Paulo, Brazil
Andr Marafon de Almeida

Fundaco Educacional de Regio de Jonville, Santa Catarina
Brasil
Jorge Marcovechio
Instituto Argentino de Oceanografa, Buenos Aires, Argentina
Alberto Martn
Universidad Simn Bolvar, Caracas, Venezuela
Sergio Martorelli
Centro de Estudios Parasitolgicos y de Vectores
La Plata, Argentina
Marianela Medina
Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile
Andrs Milessi
Mar del Plata, Argentina
Carlos Molinet
Vivian Montecino
Carlos Moreno
Adriana Muhlia
Centro de Investigacin en Alimentacin y Desarrollo, Sonora
Mxico
Armando Mujica
Roberto Neira
Luciano Neves dos Santos

Universidade de Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil
Leyla Osman
Alvaro Palma
Pontificia Universidad Catlica de Chile, Santiago, Chile
Winston Palma
Esperanza Parada
Luis Pardo
Juan Pea
Centro Torre La Sal, Castelln, Espaa
Germn Pequeo
Carlos Perez
Universidad Federal de Pernambuco, Pernambuco, Brasil
Guido Plaza
Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso
Chile
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas, Vigo, Espaa
Mauricio Ramrez-Rodrguez
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas
Playa Palo de Santa Rita, Mxico
Roberto Ramos
Marco A. Retamal
Marcelo Rivadeneira
James Robeson
Chile
Ricardo Rojas
Chile
Ana Roux
Buenos Aires, Argentina
Erich H. Rudolph
Universidad de Los Lagos, Osorno, Chile
Lilia M.A. Santos

Universidade de Coimbra, Calada Martim de Freitas, Portugal
Jos San Martn

Universidad de Talca, Talca, Chile
Pablo Scarabotti
Santa Fe, Argentina
Marcelo Scelzo
Universidad Nacional del Mar del Plata, Mar del Plata
Argentina
Hctor Seplveda
Jos I. Seplveda
Chile
Walter Sielfeld
Luis Felipe Skinner

Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil
Gustavo Manuel Somoza

Universidad Nacional de San Martn, Buenos Aires, Argentina
Maria Sol Souza

Bariloche, Argentina
Wolfgang Stotz
Sebastin M. Strauch
Estacin de Fotobiologa Playa Unin, Chubut, Argentina
Jaime Tapia
Universidad de Talca, Talca, Chile
Marcos Tavares
Museo de Zoologa de la Universidad de Sao Paulo
Sao Paulo Brasil
Martin Thiel
Mara Isabel Toledo

Chile
Roberto Urrutia
Bellineth Valencia
Universidad del Valle, Cali, Colombia
Marco Vega
Universidad Santo Toms, Iquique, Chile
Irma Vila
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, San Jos, Costa Rica
Ernesto Weil
Universidad Puerto Rico, Mayagez, Puerto Rico
Gabriel Yany
Alejandro Yez
Eleuterio Yez
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH

Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3) 2011
CONTENTS
Research Articles
Marcelo Hernando, Gabriela Malanga, Susana Puntarulo & Gustavo Ferreyra
Non-enzymatic antioxidant photoprotection against potential UVBR-induced damage in an Antarctic diatom (Thalassiosira sp.). Fotoproteccin antioxidante no-enzimtica contra el potencial dao inducido por UVBR en una diatomea
antrtica (Thalassiosira sp.)........397-408
Manuel de J. Acosta-Ruiz, J. Paniagua-Michel, J. Olmos-Soto & E. Paredes-Escalona
Primer registro de la utilizacin de harinas de Salicornia bigelovii y Scomber japonicus en dietas prcticas para el
cultivo sper-intensivo de camarn Litopenaeus stylirostris. First record on the use of Salicornia bigelovii and Scomber
japonicus fishmeals as feed for Litopenaeus stylirostris under super-intensive farming...409-415
Miguel Avendao, Marcela Cantillnez, Marcel Le Pennec, Carlos Varela & Carlos Garcias
Distribucin temporal de larvas de Mytilus chilensis (Hup, 1954) (Mollusca: Mytilidae), en el mar interior de Chilo,
sur de Chile. Temporal distribution of larvae of Mytilus chilensis (Hup, 1854) (Mollusca: Mytilidae), in the interior sea of
Chilo, southern Chile. 416-426
Roberto Ramos & Edemar Andreatta
Requerimientos de protena y energa bruta en juveniles de camarn rosado Farfantepenaeus paulensis (PrezFarfante, 1967) sometidos a diferentes salinidades. Gross protein and energy requirements for pink shrimp Farfantepenaeus paulensis (Prez-Farfante, 1967) juvenile under different salinities.... 427-438
Jos Troncoso, Javier Gonzlez, Jorge Pino, Kari Ruohonen, Adel El-Mowafi, Jos Gonzlez, Gabriel Yany, Jorge Saavedra &
Andrs Crdova
Effect of polyunsatured aldehyde (A3) as an antiparasitary ingredient of Caligus rogercresseyi in the feed of Atlantic
salmon, Salmo salar. Efecto del aldehdo poli-insaturado (A3) como ingrediente antiparasitario de Caligus rogercresseyi en la
alimentacin de salmn del Atlntico, Salmo salar.........439-448
Leonardo A. Abitia-Crdenas, Felipe Galvn-Magaa, Vctor H. Cruz-Escalona, Mark S. Peterson & Jess Rodrguez-Romero
Daily food intake of Kajikia audax (Philippi, 1887) off Cabo San Lucas, Gulf of California, Mexico. Tasa de consumo
diario de alimento de Kajikia audax (Philippi, 1887) frente a Cabo San Lucas, golfo de California, Mxico.....449-460
Alexis Castillo & Jorge Valds
Contenido de metales en Cancer polyodon (Crustacea: Decapoda) en un sistema de bahas del norte de Chile (27S).
Metal contents in Cancer polyodon (Crustacea: Decapoda) in a bay system of northern Chile (27S).461-470
Martn Varisco & Julio Vinuesa
Reproductive biology of the spider crab Leucippa pentagona (Decapoda: Epialtidae), in Bustamante Bay, Argentina.
Biologa reproductiva del cangrejo araa Leucippa pentagona (Decapoda: Epialtidae), en Baha Bustamante, Argentina
.....471-480
Mariano H. Tonini & Elbio D. Palma
Respuesta barotrpica de los golfos norpatagnicos argentinos forzados por mareas y vientos. Barotropic response of
north Patagonian gulfs in Argentina to tidal and wind forcing....481-498
Marcela Cantillnez, Miguel Avendao, Manuel Rojo & Alberto Olivares
Parmetros reproductivos y poblacionales de Thais chocolata (Duclos, 1832) (Gastropoda, Thaididae), en la reserva
marina La Rinconada, Antofagasta, Chile. Reproductive and population parameters of Thais chocolata (Duclos, 1832)
(Gastropoda, Thaididae) in La Rinconada marine reserve, Antofagasta, Chile........ 499-511
Pablo A. Oyarzn, Jorge E. Toro, Roberto Jaramillo, Ricardo Guiez, Carolina Briones & Marcela Astorga
Ciclo gonadal del chorito Mytilus chilensis (Bivalvia: Mytilidae) en dos localidades del sur de Chile. Gonadal cycle of
the mussel Mytilus chilensis (Bivalvia: Mytilidae) at two localities in southern of Chile........... 512-525
www.scielo.cl/imar.htm
www.lajar.cl
Mara V. Panebianco, Mara F. Negri, Sandra E. Bott, Jorge E. Marcovecchio & Humberto L. Cappozzo
Metales pesados en el rin del delfn franciscana, Pontoporia blainvillei (Cetacea: Pontoporiidae) y su relacin con
parmetros biolgicos. Heavy metals in kidney tissues of Franciscana dolphin, Pontoporia blainvillei (Cetacea:
Pontoporiidae), and their relation with biological parameters................................................................ 526-533
Rosario Pacheco, Felipe Ascencio, Martha Zarain, Gracia Gmez & ngel Campa
Enhancement of superoxide dismutase and catalase activity in juvenile brown shrimp, Farfantepenaeus californiensis
(Holmes, 1900), fed -1.3 glucan vitamin E, and -caroteneand infected with white spot syndrome virus. Incremento de
la actividad superxido dismutasa y catalasa en juveniles de camarn caf Farfantepenaeus californiensis (Holmes, 1900)
alimentados con -1,3 glucano, vitamina E y -caroteno e infectados con el virus de la mancha blanca..534-543
Yoanna Eissler, Mara Soledad Pavlov, Pablo Conejeros, Juan Carlos Espinoza & Juan Kuznar
Detection and quantification of Chilean strains of infectious pancreatic necrosis virus by real-time RT-PCR assay
using segment B as target. Deteccin y cuantificacin de cepas chilenas del virus de la necrosis pancretica infecciosa por
medio de la tcnica de RT-PCR en tiempo real usando el segmento B como objetivo....... 544-552
Gabriel Genzano, Diego Giberto & Claudia Bremec
Benthic survey of natural and artificial reefs off Mar del Plata, Argentina, southwestern Atlantic. Estudios del bentos de
arrecifes naturales y artificiales de Mar del Plata, Argentina, Atlntico sudoccidental.................................................553-566
Ramn Ahumada, Anny Rudolph, Elizabeth Gonzlez, Gary Fones, Gonzalo Saldas & Ramn Ahumada-Rudolph
Dissolved trace metals in the water column of Reloncav Fjord, Chile. Metales trazas disueltos en la columna de agua en
el fiordo de Reloncav, Chile ..........567-574
Oscar Gonzlez & Ingo S. Wehrtmann
Postlarval settlement of spiny lobster, Panulirus argus (Latreille, 1804) (Decapoda: Palinuridae), at the Caribbean
coast of Costa Rica. Asentamiento postlarval en la langosta espinosa, Panulirus argus (Decapoda: Palinuridae) en la costa
Caribe de Costa Rica...................................................................................................................................................575-583
Oscar Ziga, Alberto Olivares & Ingrid Torres
Evaluacin del crecimiento del pulpo comn Octopus mimus del norte de Chile alimentado con dietas formuladas.
Growth evaluation of octopus (Octopus mimus) from northern Chile fed with formulated diets..........................................584-592
Short Communications
Enrique Hauenstein, Fabiola Barriga & Patricio de los Ros-Escalante
Macrophytes assemblages in mountain lakes of Huerquehue National Park (39S, Araucana Region, Chile). Ensambles
de macrfitas en lagos de montaa del Parque Nacional Huerquehue (39S, Regin de la Araucana, Chile)......593-599
Marco Antonio Vega
Uso de la morfometra de las mandbulas de cefalpodos en estudios de contenido estomacal. Use of morphometry of
cephalopod beaks in stomach content studies....... 600-606
Hctor Flores & Jovanka Rendc
Conducta alimenticia, supervivencia y crecimiento de juveniles silvestres de Graus nigra Philippi, 1887 en cautiverio
(Perciformes: Kyphosidae). Feeding behavior, survival, and growth of wild Graus nigra Philippi, 1887 juveniles in captivity
(Perciformes: Kyphosidae) ........ 607-612
Guillermo L. Guzmn & Javier Sellanes
Spongicoloides sp. aff. a Spongicoloides galapagensis (Decapoda: Stenopodidea: Spongicolidae): una nueva especie
para la carcinofauna chilena y primer registro de un estenopodido en aguas del margen continental de Chile.
Spongicoloides sp. aff. to Spongicoloides galapagensis (Decapoda: Stenopodidea: Spongicolidae): a new species for Chilean
carcinofauna and the first record of a Stenopodid for the Chilean margin......... 613-616
www.scielo.cl/imar.htm
www.lajar.cl
Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 397-408, 2011

DOI: 10.3856/vol39-issue3-fulltext-1
UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.
Research Article
Non-enzymatic antioxidant photoprotection against potential UVBR-induced

damage in an Antarctic diatom (Thalassiosira sp.)
Marcelo Hernando1, Gabriela Malanga2, Susana Puntarulo2 & Gustavo Ferreyra3,4
1
Facultad de Medicina, Universidad de Morn, Cabildo 134 (1708), Buenos Aires
2
Physical Chemistry-PRALIB, School of Pharmacy and Biochemistry
University of Buenos Aires, Junn 956, CP 1113, Buenos Aires, Argentina
3
Institut des Sciences de la Mer (ISMER)
310 alle des Ursulines, Rimouski (Qc.), G5L 3A1, Canad
4
Instituto Antrtico Argentino, Cerrito 1248, C1010AAZ Buenos Aires, Argentina
ABSTRACT. In January 1999, unialgal cultures of the diatom Thalassiosira sp., solate from natural phytoplankton assemblages from Potter Cove, Antarctica, were exposed to solar ultraviolet radiation (UVR, 280400 nm) in order to study the long-term acclimation of this species. Ultraviolet radiation B (UVBR, 280-315
nm) inhibited the growth rate during the first and second days of exposure. No UVBR inhibition was observed
on the third day. The initial content of -tocopherol (13 pmol (104 cell)-1) showed a marked decrease during
the exponential growth phase (4 pmol (104 cell-1) by day 3). The initial content of -carotene (3 pmol (104
cell)-1) did not show significant differences over time in cells exposed to UVBR. Two mycosporine-like amino
acids (MAAs) were identified: porphyra-334 and shinorine. Cellular concentrations of MAAs increased
significantly on days 2 and 3, and exposure of the algae to UVBR significantly enhanced this value. The
relative importance of MAAs concentration was significant (P < 0.05) in relation to the -tocopherol content.
A positive correlation was shown between cellular MAAs concentration and growth rate. Our results suggest
that photoprotection against UV-induced damage is characterized by short-term consumption of -tocopherol
and longer-term synthesis of MAAs. The UVBR damage/repair ratio during long-term exposure involves the
combined action of several endogenous factors within the cell, with MAAs synthesis being the most effective
factor related to photoprotection.
Keywords: -carotene, -tocopherol, growth rate, diatoms, MAAs, photoprotection, Antarctica.
Fotoproteccin antioxidante no-enzimtica contra el potencial dao inducido

por UVBR en una diatomea antrtica (Thalassiosira sp.)
RESUMEN. Durante enero 1999, cultivos unialgales de una diatomea Thalassiosira sp., aislada de
poblaciones fitoplanctnicas naturales de Caleta Carlos Potter, Antrtida, fueron expuestos a radiacin solar
ultravioleta (UVR, 280-400 nm) con el objetivo de estudiar su aclimatacin a largo plazo. La radiacin
ultravioleta B (UVBR, 280-315 nm) inhibi la tasa de crecimiento durante el primer y segundo da de
exposicin. No se observ inhibicin por UVBR durante el tercer da. El contenido inicial de -tocopherol (13
pmol (104 cel)-1) mostr una marcada disminucin durante la fase de crecimiento exponencial (4 pmol (104
cel)-1 al da 3). El contenido inicial de -caroteno (3 pmol (104 cel)-1) no mostr diferencias significativas entre
das en clulas expuestas a UVBR. Se identificaron dos aminocidos parecidos a micosporina (MAAs),
porfira-334 y shinorina. Las concentraciones celulares de MAAs mostraron aumentos significativos en los das
2 y 3, que resultaron mayores cuando las algas fueron expuestas a UVBR. La importancia relativa de la
concentracin de MAAs fue significativa (P < 0.05) en relacin al contenido de -tocopherol. Se encontr una
relacin positiva entre la concentracin celular de MAAs y la tasa de crecimiento. Estos resultados sugieren
que la fotoproteccin contra el dao inducido por UV est caracterizado por un consumo a corto plazo de tocopherol y una sntesis de MAAs a largo plazo. El balance UVBR dao/reparacin a largo plazo,
compromete la accin combinada de varios factores celulares endgenos, siendo la sntesis de MAAs el factor
ms efectivo relacionado con la fotoproteccin.
Palabras clave: -caroteno, -tocoferol, tasa de crecimiento, diatomeas, MAAs, fotoproteccin, Antrtida.
___________________
Corresponding author: Marcelo Hernando (mphernando09@hotmail.com)
397
398
Lat. Am. J. Aquat. Res.
INTRODUCTION
Increased levels of UVBR reach the Earths surface,
particularly in Polar region, due to the anthropogenic
depletion of the stratospheric ozone layer (Frederick &
Lubin, 1988; Madronich, 1993). The identification of
repair and protective mechanisms that may allow
Antarctic phytoplankton species to survive and
reproduce under natural conditions of ultraviolet
radiation (UVR, 280-400 nm) and particularly under
increased ultraviolet-B radiation (UVBR, 280-315
nm) flux scenarios (Lubin et al., 1989) is a critical
issue. UVR can cause significant damage to a variety
of cell targets. However, growth and biomass
accumulation will result from the complex interactions
between the harmful direct and indirect effects of
UVR, and a series of counteracting repair mechanisms
(Lesser et al., 1994; Bischof et al., 2000).
One of the main difficulties of evaluating the
potential ecological impact of increased UVBR on
natural phytoplankton is that UVR sensitivity is
species specific (Hannach & Sigleo, 1998; Hernando
& San Romn, 1999; Hernando et al., 2006).
Prymnesiophytes and dinoflagellates are often
considered more UVR tolerant groups (Neale et al.,
1998a). Diatoms, which in polar region often
dominate algal blooms mainly in spring, show a wide
range of responses to UVR exposure. Furthermore,
centric diatoms seem to be more UVR-resistant than
pennate diatoms, after a suitable acclimation period
(Helbling et al., 1996). Acclimation rates vary with
species (Hannach & Sigleo, 1998), but also with
environmental conditions, such as the light history of
the cells (Neale et al., 1998b), temperature (Roos &
Vincent, 1998) and nutrient availability (Dhler,
1997). These factors may affect the rate of synthesis
of photoprotective compounds as well as the responses
of other UVR protective strategies (Roy, 2000).
UVR has been shown to be very effective in
inducing lipid peroxidation of biological membranes
(Takeuchi et al., 1995; Hideg & Vass, 1996),
polyunsaturated fatty acids (Yamashoji et al., 1979)
and phospholipid liposomes (Pelle et al., 1990).
Moreover, UVBR can destroy the natural lipid soluble
antioxidants and promote the formation of lipid
peroxidation products (Salmon et al., 1990; Malanga
& Puntarulo 1995; Estevez et al., 2001). On the other
hand, several biological effects of UVBR involve
endogenous photosensitization and the formation of
reactive oxygen species (Martin & Burch, 1990).
There are a variety of sensitizers within cells which
absorb UVBR. Interaction between excited sensitizers
and triplet oxygen, produces active oxygen stressor
intermediates consisting of singlet oxygen, super-
oxide radical, hydroxyl radical and hydrogen peroxide

(Ichiki et al., 1994). One of the possible mechanisms
that could counteract the damage caused by UVBR
induced oxidative stress is the synthesis of both
enzymatic and non-enzymatic antioxidants (Davidson,
1998; Niyogi, 1999). The non-enzymatic antioxidants
are generally small molecules, such as ascorbate and
glutathione acting in the aqueous phase, whereas the
lipophilic antioxidants (such as -tocopherol and carotene) are active in the membrane environment.
The hydrophilic ascorbate and the lipophilic
tocopherol might be effective in modulating tissue
injury by predominantly reacting chemically with free
radicals (e.g., alkoxyl and peroxyl radicals) whereas
the predominant photoreaction of the lipophilic carotene might be the scavenging of excited species
such as singlet oxygen and triplet states. Thus, the
antioxidant action of these compounds in vivo is
different qualitatively and quantitatively and depends
on the type of photo-oxidative stress imposed (Fuchs,
1998).
The negative effects of UVR are also minimized
through the presence of screening compounds. The
most studied of these compounds are mycosporinelike amino acids (MAAs), which have been found in
many marine and freshwater algae (Karentz et al.,
1991; Banaszak, 2003). MAAs have been shown to be
an effective protection mechanism (Neale et al.,
1998a), and their synthesis was reported for both,
natural populations and cultures of phytoplankton
(Helbling et al., 1996, Zudaire & Roy, 2001;
Hernando et al., 2002; Callone et al., 2006). However,
the synthesis of MAAs is not a general response, and
several species do not show an increase in the content
of these compounds even after several weeks of
exposure to increased UVR (Villafae et al., 2000).
The aim of this work was to study the antioxidant
and photoprotective responses of the Antarctic diatom
(Thalassiosira sp.) to UVBR, after exposure to surface
solar radiation under culture conditions. The relative
contribution to the total protection capacity of MAAs,
-tocopherol and -carotene was analyzed.
MATERIALS AND METHODS
Experimental design
The experiments were carried out in 1999 at Potter
Cove (South Shetland Islands, Antarctica, 6214'S,
5838'W) (Fig. 1) during the summer (January).
Surface water samples were collected with a five-liter
Niskin bottle and maintained in the laboratory at 2C.
Thalassiosira sp. single cells were isolated with
micropipettes using an inverted microscope, and
399
Figure 1. Map showing the location of Potter Cove (6214S, 5838W) in relation to King George Island and the
Antarctic Peninsula. The filled circle indicates the sampling site. Taken from Schloss (1997).
Figura 1. Mapa mostrando la ubicacin de la Caleta Potter (6214'S, 5838'W), Isla Rey Jorge y la Pennsula Antrtica. El
crculo negro indica el sitio de muestreo. Tomado de Schloss (1997).
inoculated into 200 mL flasks with 0.7 m filtered

seawater plus sterile F/2 culture medium (10 mL L-1 of
seawater) (Guillard, 1975). Cultures were grown at
210 mol m-2 s-1 Photosynthetically Available
Radiation (PAR, 400-700 nm) and exposed to coolwhite fluorescent tubes on 15/9 h light/dark periods at
3C. Prior to the experiments and once exponential
growth was reached, aliquots of the mono-specific
culture were inoculated into a series of 1000 mL
vessels covered with a Mylar foil (DuPont, which has
50% transmission at 316 nm), allowing the samples to
receive only ultraviolet A radiation (UVAR, 315-400
nm) and PAR. The algae were pre-adapted to solar
radiation in an outdoor water bath with flowing
seawater maintaining a temperature between 1 to 2C
for 10 days, from December 26, 1998 to January 4,
1999. After this period, the cultures were transferred
to six 1000 mL quartz vessels and exposed to two
natural irradiance treatments: without UVB
(PAR+UVAR) and with UVB (PAR+UVAR
+UVBR). For the without UVB treatment, the bottles
were covered with Mylar foil (Hernando & San
Romn, 1999). Three replicate samples were used for
each treatment. The algae were exposed to solar
radiation in an outdoors water bath with flowing
seawater to maintain the temperature between 1-2C.
The initial concentrations of cells were on the same

order of magnitude as those reported previously
(Zudaire & Roy, 2001; Leu et al., 2006; Marcoval et
al., 2007). The sterile culture medium was added to
the different treatments at time 0 (t0) of the
experiments and after 3 days of exposure. Subsamples of 80 mL were taken daily at 09:00 AM to
determine chlorophyll-a (Chl-a) concentrations,
MAAs, cell number and the content of -tocopherol
and -carotene.
Determination of Chl-a and cell counting
For Chl-a analyses, 20 mL water were filtered in to
Whatman fiberglass filters (GF/F, 25 mm) followed
by extraction of the pigments in absolute methanol
(Holm-Hansen & Riemann, 1978). Sub-samples for
cell counts were kept in dark bottles and fixed with
formalin previously neutralized with sodium borate
(final concentration 0.4% w/v). Cells were enumerated
with a microscope using a Sedgwick-Rafter counting
slide according to Villafae & Reid (1995).
Irradiance measurements
Incident solar radiation was monitored continuously
during the experiment using a spectroradiometer
(model GUV 510, Biospherical Instruments, Inc.),
400
which records irradiances at four wavelengths in the

ultraviolet region (305, 320, 340 and 380 nm), and
PAR. Data were recorded every minute at a site
located close to the experimental setup. The equation
from Orce & Helbling (1997) was used for calculating
UVBR and UVAR doses expressed in kJ m-2.
Growth measurements
Cell instantaneous growth rate was determined
according to the following equation,
= ln (N1/Nn-1) /t1
where is a specific rate constant (day-1), N1 is the
cell concentration at the time of the measurement, Nn-1
is the cell concentration at the previous time period,
and t1 is the time (days) between both measurements.
Lipid soluble antioxidants
For identification of antioxidants 20 mL samples were
taken daily and filtered onto Whatman GF/F filters
and frozen (-20C) until the time of analysis. The
content of -tocopherol and -carotene in the cell
homogenates was quantified by reverse-phase HPLC
with electrochemical detection using a Bioanalytical
Systems LC-4C amperometric detector with a glassy
carbon working electrode at an applied oxidation
potential of 0.6 V (Desai, 1984). Extraction from the
samples was performed with 1 mL of methanol and 4
mL of hexane. After centrifugation at 600 g for 10
min, the hexane phase was removed and evaporated to
dryness under N2. Extracts were dissolved in
methanol:ethanol (1:1 v/v) and injected for HPLC
analysis: d, l- -tocopherol from synthetic phytol
(Sigma) and -carotene were used as standards.
MAAs measurements
For identification of MAAs, 10-30 mL sub-samples
were filtered onto Whatman GF/F filters and frozen
(-20C). Filters were extracted with a Vibra Cell probe
sonicator (Sonics & Materials; 1 min, 100 W pulse
mode, 0C) into 4 mL 100% HPLC grade methanol.
The extracts were filtered (Whatman GF/F) and dried
using a centrifugal vacuum evaporator (Centrivap,
Labconco, Co.). The residue was redissolved in 500
L water and vortexed for 30 s. After passing through
a 100 kDalton ultrafilter (Ultraspin), samples were
analysed by HPLC according to the method of Carreto
et al. (2002). Briefly, the individual MAAs were
separated by reverse phase gradient elution on an
Alltima (Alltech) C18, 5 m column (4.6 mm i.d.150
mm length) protected by its own Alltech guard
column (4.6 mm i.d.20 mm length) and incubated to
30C. The gradient included an initial isocratic hold of
8 min with 100% Solvent A (0.2% acetic acid)
followed by a 12 min linear gradient from 0 to 40% of
Solvent B (methanol: acetonitrile: 0.2% acetic acid,

25:25:50) at a flow rate of 1.0 mL min1. Individual
peaks were identified by their online absorption
spectra, retention time and co-chromatography with
authentic standards isolated from the red algae
Porphyra sp.
For quantification of MAAs, three daily replicate
sub-samples were extracted for two hours in 7 mL of
methanol at 8C. After extraction, samples were
centrifuged and the supernatant was scanned from 250
to 750 nm with a Shimadzu (model UV-1203)
spectrophotometer. For each spectrum, a peak analysis
was performed using appropriate software to
determine the height of the peak in the UVR region.
Considering that both MAAs (Shinorine and
Porphyra-334) showed a maximum optical density
(OD) at 334 nm (Takano et al., 1979; Tsujino et al.,
1980) this wavelength was selected from
quantification of the UV-absorbing compounds. The
concentration of MAAs was expressed as the peak
height at 334 nm (in mm) per cell concentration,
according to Dunlap et al. (1995).
Statistical analyses
Repeated measures ANOVA (RMANOVA) were
performed (Statistica, version 5.1) to determine the
significance of the differences observed for the
abundance, cell number, Chl-a, growth rate, tocopherol and -carotene in each treatment.
Normality was checked using a one-sample
Kolmogorov-Smirnov test, whereas the sphericity
assumption that concerns variance homogeneity was
checked using Mauchleys test. When such
requirements were not satisfied, a standard
transformation of the data was applied (1/square root
on -tocopherol and -carotene data). The days of
exposure and the treatment were the factors
considered. A Tukey test was additionally done to
determine the differences in each factor. When
interaction was significant or the assumptions of
sphericity were not satisfied, a one factor ANOVA
was performed (Scheiner & Gurevitch, 2001).
Multiple regression was used to study the relationship
between -tocopherol and MAAs (independent
variables) and the growth rate (dependent variable) of
Thalassiosira sp.
RESULTS
The surface daily doses of UVBR, UVAR and PAR
both during the study and the pre-exposure period,
showed variation (Orce & Helbling, 1997) (Fig. 2).
During the period of exponential growth, the average
daily doses from January 4 to 8, 1998 were: 49, 1110,
401
Figure 2. Variations in UVR doses and PAR at Potter Cove from December 23, 1998 to January 9, 1999. a) UVBR (280315 nm) and UVAR (320-400 nm) in kJ m-2, b) PAR doses (400-700 nm), in kJ m-2. The line () shows total UVAR, (--)
shows data of UVAR under de experimental conditions (experimental doses at the first day are lower than total doses
considering that the experiment started at 09:00 AM), ( ) shows total UVBR and ( ) shows data of UVBR under de
experimental conditions.
Figura 2. Variaciones en la dosis de radiacin UV en la Caleta Potter, del 23 de diciembre 1998 al 9 de enero de 1999. a)
UVBR (280 a 315 nm) y UVAR (320-400 nm), en kJ m-2, b) dosis PAR (400-700 nm), en kJ m-2. La linea () muestra la
radiacin UVA total, (----) muestra los datos de UVAR en condiciones experimentales (las dosis experimentales durante
el dia inicial son menores a las dosis totales ya que el experimento se inicia a las 09:00 AM), ( ) muestra la radiacin
UVB total y ( ) muestra los datos bajo condiciones experimentales.
and 10300 kJ m-2 for UVBR, UVAR, and PAR,

respectively. The ozone concentration showed an
average value of 316 10 D.U. The data variability
was primarily due to changes in cloud cover.
After the second day of acclimation to exposure to
radiation without UVB, the cell number of the culture
was significantly increased, and this increase
continued up to day 5 (Fig. 3a). In contrast, biomass
accumulation in the UVB treatment started after a
third-day and continued until day 5. The UVB
treatment showed significant differences with the
without UVB treatment during days 2-4. Cell numbers
in the without UVB treatments were 45 and 27%
higher than in the UVB treatment by day 2 and 4,
respectively (Fig. 3a). Chl-a content in the cultures
showed the same profile (Fig. 3a inset).
During the first two days of exposure, growth rates
of the cells subjected to UVB exposure were
significantly inhibited as compared to the cells without
UVB treatment (Fig. 3b). At day 3, the growth rate in
cells exposed to UVB treatment was significantly
higher than those grown without UVB exposure. No
significant differences in growth were observed
between treatments from day 4 to the end of the study.
The content of -tocopherol showed a significant

decrease as compared to the beginning of the
experiment over the studied period, both after
exposure to UVB radiation and without UVB
treatment. However, the values were significantly
lower than those recorded after exposure to radiation
without UVB at day 5 (Fig. 4a). When UVBR was
excluded, the content of -tocopherol reached
maximum values of approximately 8 pmol (104 cell)-1
(Fig. 4a). No significant differences were observed
between days in the content of -carotene on algae
exposed to UVBR or to radiation without UVB (Fig.
4b). The content of -carotene reached a maximum
value of approximately 4 pmol (104 cells)-1 (Fig. 4b).
The chromatogram of the cell extract of the diatom
Thalassiosira sp. showed a simple MAAs profile (Fig.
5). Although diatom species generally contain low
concentrations of MAAs, some species are reported to
lack MAAs (Riegger & Robinson, 1997; Jeffrey et al.,
1999; Laurion et al., 2003). In coincidence with
previous reports (Riegger & Robinson, 1997;
Hernando et al., 2002) Thalassiosira sp. showed high
amounts of two MAAs, porphyra-334 and shinorine.
The concentration of porphyra-334 exceeded that of
402
Figure 3. Time course evolution of the culture assessed as: a) cellular density expressed as number of cells mL-1. Inset:
time course evolution of the culture assessed as Chl-a biomass expressed as ug L-1, b) Exponential growth rate of
Thalassiosira sp. exposed to natural solar radiation over 5 days. Open bars ( ) represent the parameters in algae cultures
exposed to the UVB treatment, and dark bars () represent the values in cells exposed to the without UVB treatment.
Vertical bars represent the mean standard deviation. * Significantly different from growth rate at the same day. Tuckey
Test, P < 0.05. ** Significantly different from growth rate at the same day. Tuckey Test, P < 0.01.
Figura 3. Secuencia temporal del cultivo celular expresado en: a) la densidad celular como nmero de clulas mL-1.
Inserto: secuencia temporal del cultivo celular evaluado como biomasa por Chl-a expresado en ug L-1, b) Tasa de
crecimiento exponencial de Thalassiosira sp., expuesta a la radiacin solar natural durante 5 das. Las barras abiertas ( )
representan los parmetros en cultivos de algas expuestas al tratamiento UVB, y las barras oscuras () representan los
valores en clulas expuestas al tratamiento sin UVB. Las lneas verticales representan la media desviacin estndar.
* Significativamente diferente para la tasa de crecimiento en el mismo da. Test de Tuckey, P < 0,01).** Significativamente diferente para la tasa de crecimiento en el mismo da. Test de Tuckey, P < 0,01.
Figure 4. Effect of UVBR on content of lipid soluble antioxidants as a function of exposure time: a) -tocopherol, b) carotene. Open bars ( ) represent the parameters in algae cultures exposed to the UVB treatment, and dark bars ()
represent the values in algae cells exposed to the without UVB treatment. Vertical bars represent the mean standard
deviation. ** Significantly different from growth rate at the same day. Tuckey Test, P < 0.01.
Figura 4. Efecto de la UVBR sobre el contenido de antioxidantes liposolubles en funcin del tiempo de exposicin: a) tocoferol, b) -caroteno. Las barras abiertas ( ) representan los parmetros en cultivos de algas expuestas al tratamiento
UVB, y las barras oscuras () representan los valores en clulas de algas expuestas al tratamiento sin UVB. Las lneas
verticales representan la media desviacin estndar. ** Significativamente diferente para la tasa de crecimiento en el
mismo da. Test de Tuckey, P < 0,01.
Figure 5. Typical chromatogram of cell extracts of the

diatom Thalassiosira sp. Peak 1 corresponds to
shinorine, and peak 2 to porphyra-334. Pigments
identification was performed by diode array detection
(DAD) at = 334 nm.
Figura 5. Cromatograma tpico de extractos celulares de
la diatomea Thalassiosira sp. Mximo de elucin 1
corresponde a shinorina, y el mximo de elucin 2 a
porphyra-334. La identificacin de los pigmentos fue
realizada va deteccin por arreglo de diodos a = 334
nm.
shinorine by approximately 9 times. The cellular

concentration of MAAs (estimated spectrophotometrically as OD (106 cells)-1) showed a significant
increase as compared to control values until day 3.
Upon day 2 and 3 the content of MAAs in algae
exposed to UVB treatment was higher than in the cells
subjected to treatments without UVB (P < 0.01) (Fig.
6).
Considering the relationship between -tocopherol
and MAAs and the growth rate, the regression
coefficients corresponding to the UVB treatment were
markedly different (P < 0.05). MAAs presented
significant partial correlation coefficients (P < 0.05),
while no significance was observed for -tocopherol.
On the other hand, no significant correlations were
found between both defense compounds and growth
rate for cells exposed to radiation without UVB (P >
0.05), but a significant regression for MAA was
observed.
DISCUSSION
The results presented here suggest the presence of a
combined action against UV-induced damage,
characterized by a short-term consumption of tocopherol and a long-term synthesis of MAAs.
403
Figure 6. Concentration of MAAs after radiation

treatments, normalized to total cell numbers. Open bars
( ) represent the parameters in algae cultures exposed to
the UVB treatment, and dark bars () represent the
values in algae cells exposed to the without UVB
treatment. Vertical bars represent the mean standard
deviation. * Significantly different from growth rate at
the same day. Tuckey Test, P < 0.05. ** Significantly
different from growth rate at the same day. Tuckey Test,
P < 0.01.
Figura 6. Concentracin de MAAs, normalizada por el
nmero de clulas totales frente los tratamientos de
radiacin. Las barras abiertas ( ) representan los
parmetros en cultivos de algas expuestas al tratamiento
UVB, y las barras oscuras () representan los valores en
clulas de algas expuestas al tratamiento sin UVB. Las
lneas verticales representan la media desviacin
estndar. * Significativamente diferente para la tasa de
crecimiento en el mismo da. Test de Tuckey, P < 0,05.
** Significativamente diferente para la tasa de
crecimiento en el mismo da. Test de Tuckey, P < 0,01.
UVR impact on the phytoplankton community

depends on the radiation levels to which algae are
exposed, their specific tolerance and their ability to
reduce the damage (Roy, 2000). There are several
mechanisms that act over longer periods of time (i.e.,
days, weeks) that allow phytoplankton to acclimate,
and thus minimize the negative effects caused by the
exposure to those short wavelengths (Roy, 2000;
Banaszak, 2003). Long-term acclimation mechanisms
to UVR of phytoplankton cells essentially include
physiological adaptations, such as the synthesis of
protective UV-absorbing compounds (Helbling et al.,
1996; Zudaire & Roy, 2001). Our data on
Thalassiosira sp. behavior are in agreement with
previous field observations made in Potter Cove
(Ferreyra et al., 1998), which showed a significant
positive correlation between UVBR and MAAs
concentration Hernando et al. (2002) showed the algae
404
capacity to synthesize photoprotective compounds in a

time scale (hours), which reasonably fits the time scale
of changes in irradiance in Antarctica.
The data presented here indicated that MAAs
concentration per cell of Thalassiosira sp. was
significantly higher in the UVB treatment on day 3
(Fig. 6a), when growth inhibition was not observed.
Accordingly, Leu et al. (2006) showed an increase in
the ratio of the photoprotective pigments diadinoxanthin and diatoxanthin/Chl-a content during days 0
to 7 in an Arctic diatom Thalassiosira antarctica var.
borealis exposed to UV radiation. In our study, a
significant decrease was observed in the MAA
concentration by days 4 and 5, however, there was no
growth inhibition throughout the time of exposure.
The reasons for the strong reduction in MAAs are not
clear but may be related to the energetic cost required
for the long-term synthesis of these compounds,
reducing the energy available for growth and cell
division (Zudaire & Roy, 2001; Hernando et al.,
2002). MAAs seems to play a significant role in the
photoprotection of Antarctic phytoplankton since
Thalassiosira sp. cultures showed an initial period of
growth inhibition and the rate of synthesis of MAAs
(principally Porphyra-334) was detectable in all the
exposure regimes (with UVBR, or without UVBR or
all the irradiance spectrum) in the short-term
experiment (12 h) and during the 2 initial days of the
long-term experiment (Hernando et al., 2002).
The diatom Thalassiosira sp. is a commonly
occurring marine Antarctic diatom which may
occasionally bloom during early summer, thus this
species would be able to naturally cope with UVBR
generating defense pigments in the time scale of
hours-days, which fits reasonably with the time scale
of changes in irradiance and vertical mixing. These
data support previous field observations made in
Potter Cove (Ferreyra et al., 1998), which show a
significant positive correlation between UVB
irradiance and MAAs concentration present in the
natural phytoplankton community within the time
scale of a day. In our study, the decrease in Chl-a
content after UVB exposure (Fig. 3a, insert) is
consistent with the hypothesis that under UVBR stress
conditions, there is an active down regulation of
photosynthesis in the cells for achieving protection
(Malanga et al., 1997). PSII is one of the main targets
likely to be affected by UVR (Melis et al., 1992), and
several sites might be susceptible to damage (Bumann
& Oesterhelt, 1995) in association to the D1 protein,
which connects the primary electron donors with the
active PSII receptors. Leu et al. (2006) reported a
decrease in optimum quantum yield of PSII between
day 6 and 15 in the Arctic diatom Thalassiosira
antarctica var. borealis, exposed to high UV

conditions. The degradation of D1 protein and
therefore degradation of chlorophyll would produce
nitrogen released that could then be used to synthesize
MAAs. Phytoplankton repair UV-induced damage
using several mechanisms, many of which involve N2requiring enzymes (Roy, 2000). The Biological
Weighting Functions (BWFs) predict that increased
UVBR due to ozone depletion would cause a more
than 1.5-fold greater additional inhibition of N2limited compared to nutrient-sufficient estuarine
dinoflagellates and Akashiwo sanguinea (= Gymnodinium sanguineum) and Gymnodinium (= Gyrodinium) cf. instriatum (Litchman et al., 2002). The
importance of N2 availability to many mechanisms of
defense and repair of UV effects is noteworthy due to
the widespread N2 limitation is in marine waters
(Falkowski & Raven, 1997).
UVBR exposure has been demonstrated to
stimulate the generation of reactive oxygen species
that could be responsible for the effects of UVBR on
cell membranes (Predieri et al., 1995). The connection
between oxidative damage on the one hand, and
antioxidant defense mechanisms on the other, has
been described in both, animal and plant cells
(Kingston-Smith & Foyer, 2000). Consequently, in
our study, lipid soluble antioxidant content was
evaluated. No significant differences were observed
between days in the content of -carotene in
Thalassiosira sp. exposed to radiation without UVB
(UVAR+PAR). The content of the -carotene in the
without UVB treatment was lower than the tocopherol content tested. Besides, it did not show any
differences between days or treatments (P > 0.05).
However, a significant decrease on the content of tocopherol in the UVB exposed cells during the entire
experiment was observed. The decrease in tocopherol content as compared to the initial day of
exposure, suggests an active generation of active
oxidant species during the culture growth, leading to
the consumption of the antioxidant. This observation
could explain the minimum reduction on the growth
rate as the result of a large decrease of the tocopherol content in Thalassiosira sp. cells. In
addition, the growth rate was significantly higher
during day 3 in algae exposed to UVBR, as compared
to time 0 values, suggesting that cells were able to
cope with UVBR damage, and that the only significant
effect was the delay in the timing of the triggering of
the exponential phase of growth. Similar acclimation
to UV radiation was reported in Thalassiosira
antarctica var. borealis after 15 days of exposure to
UVBR (Leu et al., 2006); as well as in a Chlorophyte

from Antarctica (after 14 days) (Lesser et al., 2002).
However, the simultaneous action of other defense
mechanisms may help the cells cope with UVR
damage, like the synthesis of MAAs. Zudaire & Roy
(2001) postulated that the long-term response of
Antarctic Thalassiosira weissflogii to UVR involves
both a short-term activation of the xanthophyll cycle
followed by a long-term synthesis of MAAs. It cannot
be ruled out the contribution of other protecting
mechanisms such as an active xanthophyll cycle or
self-shading as the cultures grew. In fact, the
xanthophylls cycle has been shown to be an effective
protective mechanism in the diatom Thalassiossira
weisflogi (Zudaire & Roy, 2001). Considering the
possible effect of self-shading (Garcia-Pichel, 1994),
the growth curves had a plateau after the exponential
growth. At this point (i.e., end of the exponential
growth) self-shading might have a role in protecting
the cells as was seen in studies carried out with the
cyanobacterium Arthorspira platensis (Wu et al.,
2005). Nevertheless, it has been showed that for
diatom concentrations of approximately 105 cells
mL-1, the self-shading mechanism had an insignificant
role (Marcoval et al., 2007). The cellular concentration in the study presented here was approximately
8 x 102 cells mL-1, and the microalgae biovolume was
close to those values reported by Marcoval et al.
(2007).
CONCLUSIONS
Climate warming results in a decrease in summer sea
ice in the polar regions, including the coastal regions
of King George Island (Serreze et al., 2007; Schloss et
al., 2008), which will alter water column stratification
and mixed layer depth in Antarctica (Finkel et al.,
2010). This effect alters the environmental conditions
that influence phytoplankton in the coastal regions
(Irwin & Finkel, 2008). To improve predictions of
recent changes on the water column stratification in
the area of the West Antarctic Peninsula, plankton
physiologists needs to determine how to quantify the
key physiological responses of major bloom forming
species. For Potter Cove, Schloss & Ferreyra (2002)
suggested that during low wind conditions (wind
speed < 4 m s-1) the strong input of freshwater
frequently stabilizes the water column, thus increasing
the residence time of cells within the first few meters
(5-10 m). Increased vertical stratification and
reduction of the vertical mixed layer extension in
Antarctic coastal regions are anticipated to select
species that are less susceptible to photodamage, with
higher rates of repair, and/or other strategies to deal
405
with high light stress (Finkel et al., 2010). The results

seem to indicate that if phytoplankton remains for a
sufficiently long period in a shallow upper mixed
layer, the cellular concentrations of MAAs should be
high and chlorophyll low. Consequently, these cells
will be more photoprotected against UVBR than those
present deeper in the water column. Such cells, when
exposed to mixing, will receive higher irradiances
when transported to the surface and might be severely
inhibited by UVR. While the capacity for acclimation
seems high, sudden light exposure after a long period
of low light appears to affect quality more than
quantity, with PAR having high impact on these
changes too (Leu et al., 2006).
A significant result from this work is that UVBRinduced damage affected the triggering of exponential
growth, but neither affects the final biomass
accumulation nor the growth rate during the
exponential phase. Overall, our results support the
idea that the UVBR damage/repair balance involves
the combined action of several endogenous cellular
factors within the cell, with MAAs synthesis being the
most effective factor related to photoprotection in
association with an initial consumption of tocopherol, for the particular case of the studied
species.
ACKNOWLEDGMENTS
We would especially like to thank Oscar Gonzlez and
Leonardo Cantoni, from the Antarctic Institute of
Argentina, for fieldwork and laboratory support at
Jubany station. Our thanks also to the personnel from
the Alfred-Wegener-Institut (AWI), who shared
equipment and results with us in the frame of the
Argentinean-German
Cooperation
at
JubanyDallmann in Potter Cove, Antarctica. This study was
supported by grants from the University of Buenos
Aires, ANPCyT, Antarctic Institute of Argentina and
CONICET. G.F. is a career investigator from IAA and
ISMER, G.M. and S.P. are career investigators from
CONICET.
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2011
de harinas de Salicornia bigelovii y Scomber japonicus
409
Research Article
Primer registro de la utilizacin de harinas de Salicornia bigelovii y Scomber

japonicus en dietas prcticas para el cultivo sper-intensivo de camarn
Litopenaeus stylirostris
Manuel de J. Acosta-Ruiz1, J. Paniagua-Michel1, J. Olmos-Soto1 & E. Paredes-Escalona1
1
Departamento de Biotecnologa Marina
Centro de Investigacin Cientfica y de Educacin Superior de Ensenada, Mxico
RESUMEN. Se evalu el efecto de las harinas de Salicornia bigelovii (SA) y Scomber japonicus,
semiprocesada (HPS) como ingredientes en la formulacin de dietas para camarn azul Litopenaeus
stylirostris, en cultivo sper-intensivo. Se formularon tres diferentes dietas isoproteicas (40%) e isocalricas
(6 kcal g-1): (DSA), (DHPS), basal (DBA) y una dieta control (DCO). El peso obtenido con DSA y DHPS (0,9
0,014 y 0,8 0,015 g) fue similar a la dieta comercial DCO (0,9 0,07 g), no existieron diferencias
significativas (P > 0,05) en talla (cm), peso (g) y factor de conversin alimenticio (FCA). Los resultados
obtenidos sugieren que DSA y DHPS son factibles de utilizar en la formulacin de dietas para camarn por ser
ingredientes de bajo costo que pueden sustituir a la harina de maz y pescado tradicional, respectivamente sin
efectos detrimentales en el crecimiento y supervivencia.
Palabras clave: Salicornia bigelovii, Scomber japonicus, dietas, isoproteica, isocalrica, acuacultura.
First record on the use of Salicornia bigelovii and Scomber japonicus fishmeals as feed
for Litopenaeus stylirostris under super-intensive farming
ABSTRACT. The effect of semi-processed fishmeals (HPS) made using Salicornia bigelovii (SA) and
Scomber japonicusas ingredients in the formulation of diets for blue shrimp Litopenaeus stylirostris
undersuper-intensive farming was evaluated. Three different isoproteinic (40%) and isocaloric (6 kcal g-1)
diets were formulated: DSA, DHPS, basal (DBA); a fourth control diet (DCO) was also used. The weights
obtained with DSA and DHPS (0.9 0.014 and 0.8 0.015 g) were similar to those obtained with the
commercial diet (DCO; 0.9 0.07 g), and no significant differences (P > 0.05) were found for size (cm),
weight (g), and the feed conversion ratio (FCR). The results suggest that the use of DSA and DHPS in the
formulation of diets for shrimp is feasibleas these are low-cost ingredients that can be used as substitutes for
cornstarch and traditional fishmeal, respectively, without detrimental effects for shrimp growth and survival.
Keywords: Salicornia bigelovii, Scomber japonicus, diets, isoproteinic, isocaloric, aquaculture.
___________________
Corresponding author: Manuel de J. Acosta-Ruiz (macosta@cicese.mx)
INTRODUCCIN
La acuicultura ha sido el sector productivo con mayor
crecimiento en la generacin de alimentos al final de
esta dcada, debido a la amplia variedad de plantas y
animales cultivados con una produccin mundial de
66,7 millones ton FAO (2008). En la costa oeste de
Baja California, la camaronicultura no ha tenido un
desarrollo importante, ya que las condiciones
climticas no son del todo aptas. Sin embargo, la
introduccin de nuevas tecnologas de cultivo en
sistemas de ambiente controlado son alternativas

potenciales (Browdy, 1998; Davis & Arnold, 1998;
Celis, 2003).
En los cultivos intensivos y sper-intensivos
Akiyama et al., (1992) and Moore & Brand, (1993),
mencionan que el requerimiento de protenas en el
camarn azul Litopenaeus stylirostris en etapas
tempranas es muy alto, lo cual implica un elevado
costo en la formulacin de la racin. Una gran
variedad de ingredientes funcionales han sido
evaluados como fuentes alternativas de protena
410
animal y vegetal (harinas de mejilln, calamar,

menhaden, jojoba, alfalfa y plantas halfitas), y en
organismos acuticos, especialmente en crustceos
peneidos (Rodrguez et al., 1994; Acosta et al., 1997;
Brown et al., 1997; Castilla, 1997; Millamena, 2002;
Kureshy & Allen, 2002; Reyes et al., 2003).
Algunos ingredientes regionales potenciales para
estos propsitos, son harina semiprocesada de
macarela Scomber japonicus y la halfita Salicornia
bigelovii, que se cultiva para consumo humano y
extraccin de aceite. El resto de la planta (paja) se
puede utilizar en la formulacin de alimentos para
camarones, ya que tiene un contenido proteico de
5,7%, fibra 17,0% con energa digestible de 78%
comparable al trigo (Hodges et al., 1981; Madrid,
1988; Rodrguez et al., 1994).
En este estudio se evalu el uso de las harinas de S.
bigelovii y S. japonicus, como ingredientes alimenticios en cultivo sper-intensivo, con juveniles de
camarn azul Litopenaeus stylirostris.
MATERIALES Y MTODOS
La obtencin de harina semiprocesada (HPS),
proviene de la pesquera local y consiste en macarela
S. japonicus triturada y prensada sin centrifugar ni
secado, contiene app. 30,6% de protenas. Posteriormente, se someti a secado indirecto (60C) durante
24 h para obtener mayor calidad de la protena y
reducir costos. Se pulveriz en un molino de martillos
y se tamiz a 1,0-2,0 m. (Tabla 1). La harina de S.
bigelovii (SA) se obtuvo de la planta entera semiseca,
la cual se someti a secado por 24 h hasta obtener

5% de humedad y se pulveriz de igual manera, el
porcentaje de protena fue de 8,4% (Tabla 1). Las
dietas se formularon en base a los requerimientos
nutricionales para juveniles de camarn L. stylirostris
(Kanazawa et al., 1985; Lim & Akiyama, 1998),
utilizando un programa de balanceo de raciones de
costo mnimo (Mixit-Win, 2001), para obtener dietas
isoproteicas (40%) e isocalricas (6 kcal g-1) y se
conservaron a 10C. Se compararon con una
formulacin comercial como testigo (DCO), camaronina 38,8%. La dieta basal (DBA) no contiene HPS
y SA (Tablas 1 y 2).
Las raciones formuladas (DHPS, DSA, DBA y
DCO) (Tabla 3), fueron analizadas de acuerdo al
protocolo descrito por el manual de mtodos oficiales
de la AOAC (1990). La determinacin de energa
bruta (kcal g-1), se analiz con un calormetro Parr
semimicro 1425. Los aminocidos fueron determinados por cromatografa liquida de alta resolucin
(HPLC) (Tabla 4).
La totalidad de los ingredientes fueron mezclados
durante 5 min, para obtener mayor homogeneidad. Los
pellets fueron extruidos en un molino de tornillo sin
aplicar calor, con un dimetro de 2,0 mm y secados
por conveccin durante 12 h a 50C. Para realizar el
bioensayo se utilizaron 12 acuarios con capacidad
individual de 12 L. El agua de mar se filtr a 20 y se
irradi con luz ultravioleta (UV). El sistema utilizado
fue semicerrado con una tasa de recirculacin de agua
de 432 L da-1, equivalente a 300% del volumen total
(Fig. 1). Se registr diariamente la temperatura
(5)
1. Tanque reservorio
2. Bomba de agua (1 hp)
3. Filtros 20
4. Luz U.V.
5. Lnea de aire
Entrada agua
Salida agua
(4)
(3)
(1)
(2)
Figura 1. Sistema hidrulico experimental.

Figure 1. Experimental hydraulic system.
Toma de aire
Utilizacin de harinas de Salicornia bigelovii y Scomber japonicus
411
Tabla 1. Anlisis proximal de las harinas de HPS y SA.

Table 1. Analysis proximal of the meals of HPS and SA.
Harina de HPS
Harina de S. bigelovii
Protena
(%)
Lpidos
(%)
Carbohidratos
(%)
Humedad
(%)
Cenizas
(%)
Fibra cruda
(%)
30,65
8,40
2,03
0,34
43,12
16,51
8,2
5,41
15,0
50,84
1,0
16,5
Tabla 2. Composicin de las dietas experimentales para

Litopenaeus stylirostris.
Table 2. Experimental diets composition for Litopenaeus
stylirostris.
Ingredientes
Harina de pescadoa
DBA
(%)
DHPS
(%)
DSA
(%)
45,14
45,14
45,14
14,44
14,44
Harina de HPS
Harina de maz
Harina de S. bigeloviic
14,44
15,04
15,04
15,04
10,03
10,03
10,03
4,09
4,09
4,09
3,51
3,51
3,51
Gluten de trigo
2,60
2,60
2,60
Fcula de mazh
1,60
1,60
1,60
1,50
1,50
1,50
1,50
1,50
1,50
0,50
0,50
0,50
0,10
0,10
0,10
0,22
0,22
0,22
Harina de trigo
Semolina
e
a
Aceite de pescado
Harina de camarn
Harina de calamar
i
Harina de sangre
Casenaj
Alginato de sodio
Pre mezcla de vitaminas
a) Fuente: PROESA S.A. de C.V., b) Fuente: Maseca, Mxico, c)

Fuente: Saline Seed Mxico S.A. de C.V., d) Fuente: El Rosal,
Mxico, e) Fuente: El Rosal, Mxico. f) CICESE, Lab. Nutricin,
g) DO-PEP, Australia, h) Fuente: Maizena, Mxico, i) CICESE,
Lab. Nutricin, j) Grado alimenticio Atlas Chemical, k) Spectrum
Quality Products Lot. No. NCO176, l) Puritans pride Prod.
N. 6224, U.S.A.
(0,1C), salinidad (1,0 psu), pH (0,01) y oxgeno

disuelto (0,02 mg L-1). Semanalmente se midi el
amonio (NH3-N), con un equipo (Orin modelo 9512).
La duracin del bioensayo fue de cuatro semanas y
las dietas fueron analizadas en triplicado. Se utilizaron
juveniles con un peso de 0,46-0,48 g, con una
densidad de 12 post-larvas por acuario (Moore &
Brand, 1993). La alimentacin se determin en
funcin del peso, empleando el 10% de la biomasa del
estanque dividida en tres raciones diarias (07:00,

12:00 y 18:00 h). Se mantuvo un fotoperiodo de 12 h
de luz (L) y 12 h de oscuridad (O). Semanalmente, se
midi la longitud (L) y peso hmedo (g) de los
ejemplares y al trmino del experimento se determin
la supervivencia (%). El factor de conversin
alimenticia (FCA) se determin utilizando la relacin:
FCA = Alimento suministrado (g) / Peso ganado de la
biomasa
Para determinar diferencias entre dietas, se aplic
una prueba de regresin mltiple mediante estadstica
paramtrica con anlisis de covarianza de una va de
efectos fijos. Para determinar diferencias estadsticas
se realiz una prueba a posteriori de Duncan de
rangos mltiples y una P < 0,05 con STATISTICA
para Windows 5.0.
RESULTADOS
Anlisis proximal de las dietas experimentales
El porcentaje de protenas en DBA, DHPS y DSA
vari en 42,54, 42,23 y 41,68% respectivamente. La
dieta DCO mostr un porcentaje menor de protenas al
mencionado por el proveedor 38,89%. Los porcentajes
de lpidos en DBA y DSA fueron muy cercanos 12,15
y 11,79%, a diferencia de DHPS 7,69% y DCO 9,74%
(Tabla 3).
Anlisis de aminocidos de las dietas
La dieta de macarela S. japonicus (HPS) registr
porcentajes bajos en lisina y treonina. Esta condicin
fue similar en DBA, mientras que la DCO mostr
deficiencias en arginina (Tabla 4).
Factores abiticos
La operacin del sistema hidrulico mantuvo una
recirculacin del 300% diario, esto permiti que las
variables medidas durante el bioensayo se mantuvieran en los rangos de 27.5-28C, 35-37 psu, 6,1-7,6
mL L-1, pH 7,46-8,63. El pH se mantuvo constante
durante las primeras semanas, pero al final del
bioensayo se increment por sobre 8,0. Los valores de
amonio se mantuvieron por debajo del lmite aceptable
< 0,015 mg L-1.
412
Tabla 3. Anlisis de las dietas en base hmeda.

Table 3. Analysis of diets in humid base.
Parmetros
DBA
(%)
DHPS
(%)
DSA
(%)
DCO
(%)
Humedad
Cenizas
Protena (NX6.25)
Lpidos
Carbohidratos
Energa (kcal g-1)
Fibra cruda
5,12
8,11
42,54
12,15
31,34
6,55
0,731
2,56
7,92
42,23
7,69
39,10
6,63
0,493
2,87
8,54
41,68
11,79
33,74
6,51
1,36
8,03
13,06
38,89
9,74
22,16
6,53
2,08
Crecimiento en longitud total

El crecimiento registrado en los juveniles de L.
stylirostris durante el bioensayo, alimentados con
DHPS y DSA fue de 5,21 0,33 y 5,05 0,01 cm
respectivamente, con promedio semanal de 0,21
0,10 y 0,19 0,04 cm. Los organismos alimentados
con DBA y DCO reflejaron un crecimiento de 5,17
0,19 y 5,22 0,18 cm respectivamente, con un
promedio semanal de 0,21 0,11 y 0,11 0,17 cm

respectivamente. El anlisis estadstico indico que no
existieron diferencias significativas en longitud
(P = 0,9165) entre las dietas experimentales y el
control (Fig. 2).
Crecimiento en peso hmedo
Los juveniles de L. stylirostris alimentados con DHPS
y DSA durante el bioensayo, reflejaron un crecimiento
de 0,81 0,01 y 0,90 0,01g, con un promedio
semanal de 0,08 0,01 y 0,11 0,05 g,
respectivamente. La ganancia en peso obtenida en las
dietas DBA y DCO fue de 0,90 0,08 y 0,92 0,07 g,
con un promedio semanal de 0,10 0,04 y 0,10 0,04
g. El anlisis estadstico demostr que no existen
diferencias significativas (P = 0,398) en peso, entre las
dietas experimentales y control (Fig. 3).
Supervivencia
Los porcentajes de supervivencia de L. stylirostris,
con las diferentes dietas estuvieron por encima del
Tabla 4. Contenido de aminocidos en las dietas experimentales.

Table 4. Amino acid content in experimental diets.
Aminocidos
DBA
(%)
DHPS
(%)
Lisina
Leucina
Isoleucina
Histidina
Fenilalanina
Treonina
Arginina
Metionina
Valina
4,06
7,79
5,05
5,25
7,00
3,16
9,12
3,76
9,36
3,84
8,02
5,22
5,74
7,49
1,65
7,71
3,87
9,85
Figura 2. Crecimiento en longitud (promedio

desviacin estndar) de L. stylirostris en condiciones
experimentales.
Figure 2. Growth (mean standard deviation) of L.
stylirostris in experimental culture.
DSA
(%)
DCO
(%)
Recomendado*
(%)
15,07**
7,83
5,92
3,26
6,09
4,56
5,66
2,81
5,98
5,70
8,36
6,96
4,32
7,85
6,64
1,78
3,79
6,88
5,30
5,40
3,50
2,10
4,00
3,60
5,80
2,40
4,00
Figura 3. Crecimiento en peso (media desviacin

estndar) de L. stylirostris en condiciones experimentales.
Figure 3. Growth (mean standard deviation) in weight
of L. stylirostris in experimental cultures.
72% y no se encontraron diferencias significativas

entre las dietas (P = 0,8507) (Fig. 4).
Factor de conversin alimenticia (FCA)
El factor de conversin alimenticia en los organismos,
vari segn el tipo de alimentacin suministrada. Los
organismos alimentados con DSA mostraron el valor
ms bajo (3,61%), seguido de la DCO con 3,94%;
DHPS con 3,98% y finalmente la dieta DBA, present
el valor ms alto (4,07%), el estadstico demostr que
no se detectaron diferencias significativas entre dietas
(P= 0,6687) (Fig. 5).
Figura 4. Supervivencia (media desviacin estndar)

en juveniles de L. stylirostris en condiciones experimentales.
Figure 4. Survival (means standard deviation) of
juvenile L. stylirostris in experimental culture.
Figura 5. Factor de conversin alimenticia (FCA).

Figure 5. Feed conversion factor (FCR).
DISCUSIN
Las variables ambientales como una medida de control
en la operacin de cultivos, son de vital importancia
en el crecimiento y supervivencia de los organismos
(Brock & Main, 1999; Timmons et al., 2001). En este
estudio, la calidad del agua se mantuvo dentro de los
intervalos recomendados para el crecimiento favorable
del camarn azul en cultivo sper-intensivo (Davis &
Arnold, 1998; Masser et al., 1999; Daz et al., 2001;
Re et al., 2004). Durante el bioensayo, la calidad y
alto recambio de agua ( 300% por da) no permiti la
productividad primaria como fuente de alimento.
413
Tookwinas & Songsangijinda (1999) mencionan

que la productividad primaria asociada con
alimentacin artificial, es responsable de un mejor
crecimiento en cultivos intensivos de camarn. En este
estudio, no se determin esta asociacin que
permitiera evaluar un efecto colateral en el
crecimiento.
El comportamiento agresivo y carnvoro del
camarn azul, requiere de un porcentaje mayor de
protena en comparacin con el camarn blanco
(Clifford III, 1998). En este sentido, las dietas
experimentales se basaron en los porcentajes de
protena recomendados (35-40%) para L. stylirostris
(Colvin & Brand, 1977). El porcentaje de protena de
la DCO tambin se encontr dentro de lo
recomendado. Los anlisis bromatolgicos de DSA,
DHPS y DBA son comparables a los recomendados
por Akiyama et al. (1992), a excepcin de los lpidos
en DBA y DSA, ya que presentaron valores superiores
a 10%. Se ha demostrado que un bajo crecimiento y
alta mortalidad estn asociados a niveles de lpidos
mayores al 10% y a la calidad de las fuentes lipdicas
(New, 1987; Akiyama et al., 1992). Sin embargo, en
este estudio el crecimiento y supervivencia no
presentaron diferencias significativas con las dietas
que mantuvieron valores altos de lpidos (DBA y
DSA).
En este trabajo se utiliz la planta de S. bigelovii en
forma deshidratada (paja), para sustituir la harina de
maz en la dieta de L. stylirostris. De acuerdo a
Rodrguez et al. (1994), el contenido de protena
(5,7%) en paja de S. europea, es menor al reportado en
S. bigelovii (8,4%) (Castilla, 1997), variacin que se
atribuye al origen, edad y manejo de las plantas. Los
niveles de protena en harina de maz, no difieren
significativamente de S. bigelovii pero si en lpidos (>
en maz) y en fibra (> en S. bigelovii). El perfil de
aminocidos esenciales y no-esenciales presentes en S.
bigelovii, se encontraron en mayor proporcin,
comparado con la harina de maz (Hess et al., 1998).
En el caso de la histidina, las DHPS y DSA estuvieron
sobre los valores recomendados, lo cual se reflej en
crecimiento, supervivencia y FCA. En particular, este
aminocido en su proceso de descarboxilacin, genera
la acumulacin de concentraciones de histamina que
es una amina bigena que presenta un potencial txico
para organismos de crianza y/o cultivo; la cual no se
determin en las DHPS y DBA suministradas a L.
stylirostris (Kim et al., 2001; Tapia-Salazar et al.,
2004).
Las dietas con inclusin de harinas de S. bigelovii
y S. japonicus, suministradas a juveniles de camarn
azul L. stylirostris en condiciones de cultivo sperintensivo; resultaron favorables para mantener un
414
crecimiento y supervivencia en base a los estndares

establecidos en nutricin de peneidos; mientras que
los valores de FCA resultaron ser mayores a los
recomendados, (Davis et al., 2000, 2004; Otoshi et al.,
2001; Crdova et al., 2002). Los porcentajes de
harinas recomendados de SA y HPS (14,4 y 45,1%),
son posibles de ser utilizados para disminuir costos en
la formulacin de alimentos para camarn; considerando los precios actuales de las harinas de pescado
(1,000 US$/ton), vs HPS (450 US$/ton) y de maz que
oscila entre (400-423 US$/ton), vs la harina de S.
bigelovii (230-270 US$/ton). La inclusin de harina de
pescado tradicional en la dieta cuesta (0,45 US$/kg) vs
(0,20 US$/kg) de HPS. El costo de inclusin de harina
de maz cuesta (0,18 US$/kg) vs (0,036 US$/kg) de
SA. Se espera que desarrollos biotecnolgicos de S.
bigelovii, se incrementen con la finalidad de
incorporar esta planta halfita, como fuente de bajo
costo en dietas y/o complemento alimenticio de
camarones peneidos.
AGRADECIMIENTOS
Al Sistema de Investigadores del Mar de Corts
SIMAC6288-98010608, por el financiamiento de este
estudio. A PROESA, S.A. de C.V., por el uso del
laboratorio y harina. Adems, agradecemos las
valiosas sugerencias de los evaluadores annimos que
contribuyeron a mejorar este artculo.
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Research Article
Distribucin temporal de larvas de Mytilus chilensis (Hup, 1954)

(Mollusca: Mytilidae), en el mar interior de Chilo, sur de Chile
Miguel Avendao1, Marcela Cantillnez1, Marcel Le Pennec2, Carlos Varela3 & Carlos Garcias3
1
Laboratorio de Cultivo y Manejo de Moluscos, Facultad de Recursos del Mar
Universidad de Antofagasta. P.O. Box 170, Antofagasta, Chile
2
Equipe de Biologie Marine, Laboratoire BIOTEM, Universit de la Polynsie Franaise
3
Departamento de Acuicultura, Universidad de Los Lagos, Chile
RESUMEN. Entre septiembre 2007 y marzo 2008, en Quillaipe, Metri, Sotomo, Canutillar y Pichicolo (mar
interior de Chilo), se determin mensualmente la presencia larval de M. chilensis, mediante arrastres
verticales de plancton, en una columna de 0-7,5 m y paralelamente se determin histolgicamente el estado
reproductivo de ejemplares adultos. Se detect permanentemente la presencia de larvas en los cinco sitios
estudiados, con un significativo incremento entre octubre y diciembre, superando en Canutillar 49 mil larvas
por m-3, sitio que junto a Sotomo registraron las mayores densidades. El anlisis de cohortes mostr una
similitud de los grupos larvales presentes en los diferentes sitios a partir de septiembre, acentundose durante
noviembre y diciembre, as como una permanente aparicin de cohortes en estadios iniciales. En contraste con
estos resultados, el proceso reproductivo de M. chilensis en estos sitios, se manifest de enero a marzo. Se
discute que los desoves registrados en estos sitios, no seran responsables de la presencia de las larvas,
actuando en consecuencia como reas receptoras, y de retencin de larvas provenientes de otros sitios. Estos
resultados sugieren la necesidad de profundizar conocimientos biolgicos y ecolgicos en reas de
distribucin de la especie, as como de dinmica larval y post-larval para identificar reas exportadoras y de
retencin, para contribuir a un manejo eficiente y optimizar la captacin de semilla.
Palabras clave: larvas, Mytilus chilensis, distribucin, bivalvo, aguas interiores, sur de Chile.
Temporal distribution of larvae of Mytilus chilensis (Hup, 1854)

(Mollusca: Mytilidae), in the interior sea of Chilo, southern Chile
ABSTRACT. The larval presence of M. chilensis was determined monthly from September 2007 to March
2008, in Quillaipe, Metri, Sotomo, Canutillar, and Pichicolo (interior sea of Chilo) using vertical plankton
trawls through a water column from 0 to 7.5 m. At the same time, the reproductive stage of adult individuals
was determined histologically. Larvae were detected continuously at the five study sites, with a significant
increase from October to December, exceeding 49 thousand per m-3 at Canutillar where, along with Sotomo,
the greatest densities were recorded during the study. Cohort analysis showed a similarity in the larval cohorts
present at the different sites from September onwards; this was accentuated in November and December, as
was the constant appearance of cohorts in the initial stages. In contrast with these results, the reproductive
process of M. chilensis at these sites occurred from January to March. Whether or not the spawning recorded
at these sites is responsible for the observed larvae is a matter of debate, as the sites may receive and retain
larvae exported from other sites. These results suggest a need to compile further biological and ecological
knowledge on the areas where this species is distributed and its larval and post-larval dynamics in order to
identify exporting and retention areas and thereby contribute to efficient management and the optimization of
spat collection.
Keywords: larvae, Mytilus chilensis, distribution, bivalve, interior waters, southern Chile.
___________________
Corresponding author: Miguel Avendao (mavendano@uantof.cl)
416
417
Distribucin temporal de larvas de Mytilus chilensis
INTRODUCCIN
En Chile en los ltimos aos, se ha producido un
acelerado crecimiento del cultivo de Mytilus chilensis,
pasando de una produccin de 30 mil ton en 2003 a
187 mil en 2008, con planes de expansin hasta las
300 mil ton el 2010 (Ruiz et al., 2008;
SERNAPESCA, 2003, 2008). Este cultivo cuyo
99,9% de la produccin se concentra en aguas
interiores de Chilo, se sustenta exclusivamente con
captacin de larvas pediveliger desde el medio natural,
tal como se hace tradicionalmente con los cultivos de
mitlidos, donde la captacin natural es considerada el
segmento ms importante de esta actividad (LeBlanc
et al., 2003). Sin embargo, a pesar de la importancia
que reviste la captacin para sustentar el crecimiento
del cultivo de M. chilensis en Chile, existen pocos
estudios enfocados a comprender la dinmica de la
distribucin temporal de larvas en los sitios utilizados
por los cultivadores como lugares de captacin (Lpez
et al., 1980; Campos & Daz., 2007), considerando
adems, que la produccin mxima alcanzada el 2008
se redujo al ao siguiente en un 6% (SERNAPESCA,
2009).
El patrn de abundancia larval de los mitlidos se
ha relacionado con el desove de la poblacin adulta
local (Bayne, 1976), donde se ve afectado por
variaciones interanuales en los procesos reproductivos
(Ekman, 1996). El asentamiento de larvas pediveliger
tanto en sustratos naturales como artificiales
(colectores), considerado como una etapa crtica en el
ciclo de vida de los bivalvos, se ve afectado por
factores de tipo climtico e hidrogrficos que ocurren
a escala regional (Thouzeau, 1991). Sin embargo, en
Chile la informacin es escasa sobre la interaccin de
la captacin de semillas de M. chilensis desde el
medio natural, con la dinmica de los bancos como
fuente de abastecimiento de larvas, y de su dispersin.
Solo se dispone de informacin que seala que su
reproduccin ocurre entre septiembre y febrero
(Lozada, 1968; Stotz, 1981; CORFO, 2003), con un
perodo larval de alrededor de 40 a 45 das (Toro et
al., 2006), en que se alcanza una talla mnima de
fijacin primaria definida a un rango de longitud de
262,5-341,2 m (Ruiz et al., 2008). Los estudios
disponibles sobre captacin de semilla (Lpez et al.,
1980; Winter et al., 1984), estn circunscritos a la
localidad de Yaldad, principal semillero de mitlidos
en los aos 80 (Leiva et al., 2007). Sin embargo, en
los ltimos aos este centro productor de semilla,
junto a Putemn (ambos ubicados en la isla Grande de
Chilo), han sufrido una disminucin considerable en
los niveles de captacin.
En los ltimos aos, el abastecimiento de semilla
se realiza principalmente en localidades ubicadas en el
seno y fiordo de Reloncav. No obstante, en ellas se

desconoce la abundancia y comportamiento de las
larvas durante los perodos reproductivos de M.
chilensis que all ocurren. En el presente trabajo
realizado durante el perodo reproductivo que seala la
bibliografa para esta especie, se evala en localidades
ubicadas dentro de esta zona, los desoves, abundancia
y composicin de larvas, con el objeto de establecer su
grado de relacin, de manera de contribuir a llenar
estos vacos de conocimiento.
MATERIALES Y MTODOS
reas de estudio
Las reas de estudio se encuentran localizadas en el
mar interior de Chilo (Fig. 1), en las localidades de
Quillaipe (413144S, 724443,5W), Metri
(413421,5S, 724331,3W) dentro del seno de
Reloncav, Sotomo (414029,6S, 712548,2W) y
Canutillar (413046,9S, 722015,6W) en el fiordo
Reloncav y Pichicolo (420025S, 723541,2W).
Metri, Sotomo y Pichicolo se caracterizan por
presentar en sus inmediaciones bancos naturales de M.
chilensis, mientras que en Quillaipe se realizan
actividades de cultivo. Canutillar no tiene cultivos ni
bancos naturales, pero se encuentra en la ribera
opuesta a la localidad de Cocham, la cual presenta
ambas situaciones (Leiva et al., 2007). En los bancos
naturales, la mayor parte de la biomasa estimada est
compuesta por individuos con una talla igual o
superior a los 50 mm, considerada como talla
reproductiva. Estas reas se caracterizan ocanogrficamente, por presentar una estructura de dos
capas moduladas principalmente por una fuerte
haloclina en los primeros 20 m de profundidad (Iriarte
et al., 2007), la cual est influenciada por fuertes
precipitaciones de 2-5 m ao-1 (Strub et al., 1998), y
entradas de agua dulce de los ros que escurren desde
la cordillera de los Andes, produciendo un circulacin
de tipo estuarina en el ocano costero (Silva et al.,
1998; Dvila et al., 2002; Bustos et al., 2008). En el
estuario de Reloncav propiamente tal, Valle-Levinson
et al. (2007) han sealado la existencia de un patrn
de corrientes de tres capas, formadas por una delgada
capa superficial no mayor de 8 m de profundidad, que
se desplaza desde la cabeza a la boca del estuario,
permitiendo la retencin de partculas en su interior,
por perodos de 12 a 13 das; una capa intermedia
aportando agua de entrada, que alcanzara los 70 m de
profundidad, y bajo sta una tercera capa de salida
bajo los 80 m de profundidad. La produccin primaria
y clorofila-a, aumenta en estos lugares durante las
estaciones de primavera y otoo (Iriarte et al., 2007),
observndose en los sectores del seno del Reloncav,
418
Figura 1. Ubicacin geogrfica de los sitios de muestreo, localizados en el mar interior de Chilo.
Figure 1. Geographical location of the sampling sites in Inland Sea of Chilo.
as como Calbuco y Chilo norte, una sucesin de

fitoplancton, debido a floraciones intensas de
Gymnodinium aff. chlorophorum (dinoflagelado
verde), que supone una oferta de alimento de
caractersticas nutricionales distintas y probablemente
mejores para M. chilensis, por su alto contenido en
PUFA`s (A. Aguilera, com. pers.).
Perodos reproductivos
Considerando el perodo reproductivo de M. chilensis
(Lozada, 1968; Stotz, 1981; CORFO, 2003), entre
septiembre 2007 y marzo 2008, se obtuvo mensualmente muestras de 30 reproductores mayores a 50 mm
de eje antero-posterior, extrados de los bancos de
Metri, Sotomo y Pichicolo, y desde cuerdas de cultivo
en Quillaipe. Posteriormente, los ejemplares se
sometieron a anlisis histolgico de gnada. Para ello
trozos de la seccin media de gnadas de hembras,
fueron fijadas en Bouin alcohlico e incluidas en
parafina. Cortes de 5 m de espesor se colorearon con
tricromo de Mason (Gabe, 1968), para su posterior
anlisis microscpico.
Se realiz una clasificacin cualitativa de los
estados de desarrollo del tejido gonadal, de acuerdo a
la escala dada para esta especie por Stotz (1981),
quin distingui cuatro estados convencionales para
las hembras: (1) en maduracin, (2) maduros, (3) en

desove y (4) en regresin. En el presente trabajo el
estado (2) fue discriminado en maduracin avanzada
(2a), para diferenciar ejemplares en que los folculos
estn ocupados por igual proporcin de gametos
maduros e inmaduros, de aquellos que presentaron
folculos dilatados conteniendo principalmente
ovocitos maduros, con forma poligonal como
resultado de su compactacin en el folculo, que se
reconocieron como en madurez total (2b).
Estados larvales
En forma paralela a la obtencin de reproductores, se
procedi mensualmente en cada sitio seleccionado a
realizar tres muestreos verticales de plancton,
utilizando una red de 53 m de malla. Las muestras
fueron tomadas en la columna de agua en el estrato de
0 a 7,5 m de profundidad y luego preservadas en
alcohol de 70, siendo posteriormente analizadas en el
laboratorio bajo estereomicroscopio y microscopio
con ocular graduado.
La identificacin de larvas de M. chilensis, dada su
interaccin aunque en mucho menor proporcin, con
otros mitlidos tales como Aulacomya ater (Molina,
1782) y Choromytilus chorus (Molina, 1782), se
realiz mediante un anlisis morfolgico y
419
morfomtrico (Le Pennec, 1978; Uribe et al., 1982;

Ramorino & Campos, 1983). Las diferencias
morfolgicas generales que permitieron separar larvas
de M. chilensis, de Ch. chorus, estn en que las
primeras presentan en sus primeros estadios una
concha larval menos convexa que Ch. chorus, con un
provnculum casi recto. En estados ms avanzados, el
borde anterior es levemente ms agudo que el
posterior y el borde dorsal del umbo se curva. Larvas
ms desarrolladas de Ch. chorus, poseen un borde
anterior y posterior casi de similar redondez, con un
umbo conspicuo. A. ater por su parte, presenta un
borde dorsoanterior ms largo, y de mayor pendiente
que el posterior, su margen ventral forma una
semicircunferencia, y en estados ms avanzados, el
borde posterior se hace ms angular presentando un
anillo oscuro en el margen de la concha tpico de la
especie (Ramorino & Campos, 1983).
Las larvas de M. chilensis fueron contadas en su
totalidad, pero cuando fueron muy abundantes, se
homogenizaron en un muestreador de plancton de diez
divisiones, contndose dos submuestras de 1/10 de
cada una de ellas (Avendao et al., 2007). El nmero
total de larvas por muestra, fue calculado con el
promedio obtenido en las dos submuestras
multiplicado por diez, y el total de larvas por m3, se
determin mediante el volumen filtrado por la red. Se
calcul un promedio mensual por sitio con las tres
muestras obtenidas en ellos.
La totalidad de las larvas contadas en las
submuestras fue medida en su longitud anteroposterior. La estructura de talla poblacional de cada
una de ellas, fue sometida a un anlisis de
discriminacin de cohortes (Cantillnez et al., 2007),
para identificar su nmero, talla media y
representatividad por sitio, utilizando el programa
MIX 3.1a (MacDonald & Pitcher, 1979). Los
histogramas de frecuencia de talla fueron graficados
considerando una distribucin normal (nivel de
significancia = 0,05).
Medicin de parmetros fsicos y qumicos en las
reas
Paralelo a los muestreos de plancton, en cada sitio se
registr con un CTD Ysi 6600, la temperatura y
salinidad del agua a 5 m de profundidad.
RESULTADOS
Perodo reproductivo y abundancia larval
El anlisis histolgico de la gnada de M. chilensis,
mostr que el 33,4% de los individuos obtenidos
desde cuerdas de cultivo en Quillaipe, comenzaron a
desovar en noviembre de 2007, mantenindose en este
proceso hasta marzo de 2008, donde entre el 80 y

100% de los ejemplares muestreados en ese perodo se
encontraron desovados (Fig. 2). En contraste con ello,
el desove de los ejemplares proveniente de los bancos
naturales de Metri, Sotomo y Pichicolo, se manifest a
partir de enero extendindose al igual que lo
acontecido en Quillaipe hasta marzo 2008. Durante
este perodo, segn la localidad entre el 50 y el 100%
de los individuos muestreados se encontraron
desovados (Fig. 2).
Los resultados de los muestreos verticales de
plancton realizados en los cinco sitios, sealaron la
presencia permanente de larvas de M. chilensis,
dominando significativamente sobre las larvas de
otros bivalvos, entre los que se identificaron los
mitlidos A. ater y Ch. chorus, junto a Bankia
martensi (Stempell, 1899). La abundancia larval
promedio de M. chilensis en septiembre 2007 (Tabla
1), alcanz las cifras ms altas en Pichicolo ubicado
fuera del seno Reloncav con cerca de 1.900 larvas
m-3, seguido dentro del fiordo de Reloncav, por
Sotomo cerca de 1.300 larvas m-3; mientras que en
Quillaipe y Metri la abundancia no super las 50
larvas m-3. Durante octubre, noviembre y diciembre, el
nmero de larvas se increment considerablemente en
todos los sitios, siendo Canutillar el que present los
promedios ms altos, alcanzando cifras de 49.038
larvas m-3 en octubre y 10.449 larvas m-3 en
noviembre. En diciembre, en Canutillar y Sotomo
sobrepasaron las 8.500 larvas m-3 (Tabla 1).
A partir de enero 2008, la abundancia de larvas
disminuy considerablemente, registrndose en
marzo, un leve incremento en los sitios localizados en
el fiordo Reloncav, presentando Sotomo, el promedio
ms alto con cerca de 600 larvas m-3.
Cohortes larvales
La aplicacin del programa MIX, a los histogramas de
tallas de las larvas, permiti identificar cada mes la
presencia de diferentes cohortes larvales de M.
chilensis (Tabla 2). Durante septiembre, en Canutillar
y Sotomo se identificaron tres cohortes similares entre
s, cuyas tallas medias oscilaron alrededor de 120 m
para la cohorte ms pequea, y cerca de 190 m la
mayor. Estos mismos grupos larvales estuvieron
presentes en Pichicolo, donde adems se identific
una cuarta cohorte con una talla media de 258,2 m,
representando cerca del 13% de la muestra. En
contraste, la baja cantidad de larvas en las localidades
de Quillaipe y Metri, solo correspondieron a una
cohorte (Tabla 2).
En octubre, las cohortes larvales predominantes en
Quillaipe, Metri y Sotomo, correspondieron a estadios
iniciales de desarrollo y alcanzaron entre el 95 y 100%
420
de las muestras. En Canutillar, pese a presentar el

mismo nmero de cohortes que Sotomo, sus tallas
medias fueron mayores, alcanzando las dos ms
grandes 299,5 m y 177,2 m, que representaron el
65% de las ms de 49.000 larvas cuantificadas ese
mes (Tabla 2).
Durante noviembre y diciembre, en todos los sitios
muestreados se registraron cuatro y cinco cohortes
larvales respectivamente, cada una con tallas medias
muy similares entre s (Tabla 2). En noviembre la
cohorte de mayor talla vari entre 263,9 y 279,4 m,
en proporciones que fluctuaron entre 33,5 y 68,2%,
mientras que la cohorte ms pequea lo hizo entre
110,3 y 125,9 m, y represent entre el 5,8 y 38,2%.
En diciembre la talla media de la cohorte mayor, vari
entre 317,2 y 339,4 m, en proporciones que
fluctuaron entre 10,9 y 31,3%, mientras que la ms
pequea alcanz entre 148,7 y 155,9 m, y represent
entre 5,3 y 12,8% (Tabla 2).
En enero 2008, entre una y cuatro cohortes fueron
identificadas en los sitios estudiados, cuatro de las
cuales estuvieron presentes tanto en Pichicolo como
en Metri. De stas, las dos ms pequeas registradas
en Pichicolo, se relacionaron con las dos de mayores
tallas, encontradas en Metri, mientras que las dos
mayores, lo hicieron con las nicas dos cohortes
encontradas en Canutillar (Tabla 2).
En febrero, el bajo nmero de larvas en las
muestras, solo permiti discriminar cohortes en
Quillaipe y Pichicolo. En el primero se registr una
cohorte, con una talla media de 300,3 m, mientras
que en el segundo, se identificaron tres cohortes
presentando la mayor una media de 260,1 m y la
menor 147,2 m. Esta misma situacin se repiti en
marzo, donde el anlisis, solo discrimin cohortes
larvales en las muestras de Sotomo, Canutillar y
Pichicolo. Las tallas medias de las cohortes de Sotomo
y Canutillar variaron entre 126 y 273,1 m, mientras
que en Pichicolo la cohorte menor alcanz una talla
media de 192,4 m y la mayor de 317,5 m (Tabla 2).
Figura 2. Estados reproductivos de hembras de M.

chilensis, en cuatro de las localidades estudiadas, desde
septiembre de 2007 a marzo de 2008 (1: en maduracin,
2a: maduracin avanzada, 2b: madurez total, 3: en
desove y 4: en regresin)
Figure 2. Reproductive states of M. chilensis females at
four of the localities studied, September 2007 to March
2008 (1: in maturation, 2a: advanced maturation; 2b: full
maturation, 3: spawning, and 4: in regression).
Parmetros ambientales
La temperatura registrada en las diferentes localidades
mostr un marcado incremento durante el perodo de
estudio, entre 10,9 y 18,8C en los sitios ubicados en
el fiordo Reloncav (Sotomo y Canutillar), y entre
10,7 y 16,8C en los del seno de Reloncav (Quillaipe
y Metri), los cuales resultaron similares a los registros
en Pichicolo donde se incrementaron entre 10,2 y
16,2C (Fig. 3).
La salinidad en Canutillar y Sotomo vari entre
11,3 y 31,5 psu, mostrando un descenso en los meses
estivales, mientras que en Quillaipe, Metri y
Pichicolo, fluctu entre 27,3 y 32,1 psu (Fig. 4).
421
Tabla 1. Promedio mensual de larvas de M. chilensis m-3 en la columna de agua (7,5 m), en muestreos realizados en las
localidades de Quillaipe y Metri (seno Reloncav); Sotomo y Canutillar (fiordo Reloncav) y Pichicolo, desde septiembre
2007 a marzo 2008.
Table 1. Monthly average of M. chilensis larvae m-3 in the water column (7.5 m) in samples conducted in the localities of
Quillaipe and Metri (Seno Reloncav), Sotomo and Canutillar (Reloncav Fjord) and Pichicolo, from September 2007 to
March 2008.
Localidad
Mes / Ao
Canutillar
Pichicolo
Quillaipe
Metri
Sotomo
Septiembre 07
Octubre 07
Noviembre 07
Diciembre 07
Enero 08
Febrero 08
Marzo 08
271 55
49.038 11.582
10.449 3.648
8.749 1.808
39 14
44
149 55
1.919 984
468 397
8.666 3.574
3.602 1.025
54 21
61 19
17 10
44 11
1.536 1.348
2.718 800
6.117 552
28 7
41 5
19 5
19 8
6.525 2.638
3.586 762
3.058 748
105 59
38 9
25 9
1.290 265
6.039 2.502
3.384 1.248
9.420 4.037
20 7
12 4
589 186
DISCUSIN
Los resultados de los procesos reproductivos
registrados en los diferentes sitios estudiados,
mostraron que los desoves de los ejemplares en los
bancos naturales ocurrieron a partir de enero, al
incrementarse la temperatura del agua por sobre 14C,
con excepcin de lo ocurrido en Quillaipe, donde el
desove de los ejemplares en cultivo, se manifest a
partir de noviembre en aguas con temperaturas de
12,5C, extendindose al igual que en los otros sitios
hasta marzo 2008. Las variaciones en los tiempos de
desove de diferentes poblaciones de mitlidos, tambin
han sido relacionadas con cambios estacionales de
temperatura (Bayne, 1976), mientras que Bautista
(1988), seala como responsables de la evacuacin de
gametos para M. chilensis, los cambios de temperatura
y salinidad en el medio. Desoves de M. chilensis
ocurridos en enero, tambin han sido reportados para
el banco de Pichicolo por Leiva et al. (2007), sin
embargo, otros antecedentes sobre perodos
reproductivos de esta especie, sealan para la
poblacin del estuario del Ro Lingue (Chile), un
perodo de desove que se extiende durante primavera
y verano (fines de septiembre a fines de marzo),
concordando con lo sealado para otras poblaciones
ubicadas en Chilo y Aysn, incluyendo Puerto
Deseado, Argentina (Stotz, 1981).
En contraste con la actividad reproductiva que
exhibi M. chilensis en las reas estudiadas, los
muestreos de larvas realizados entre septiembre 2007
y marzo 2008, mostraron su presencia permanente,
incrementndose su densidad fuertemente entre
octubre y diciembre, para decaer drsticamente de
enero a marzo, durante el perodo en que ocurrieron

los desoves de las poblaciones locales. En el perodo
de mayor abundancia larval, las mayores densidades
se registraron en Canutillar, obtenindose en octubre y
noviembre, promedios superiores a 49.000 y 10.000
larvas m-3 respectivamente. Diferencias en la
abundancia larval en una misma estacin entre dos
perodos de muestreo, es comn y coincidente con los
patrones temporales de abundancia larval de
numerosos invertebrados marinos, como ocurre por
ejemplo con el pectnido Argopecten purpuratus
(Lamarck, 1819), y como se ha sealado para larvas
de bivalvos en la regin de fiordos y canales del sur de
Chile (Cantillnez et al., 2007; Campos & Daz,
2007).
La presencia de las mismas cohortes larvales de M.
chilensis en los sitios estudiados, durante octubre,
noviembre y diciembre, junto a las mayores
concentraciones de larvas encontradas en las
localidades del fiordo de Reloncav (Canutillar y
Sotomo), donde adems, se registraron variaciones
marcadas de salinidad, permiten sealar que este
factor no influira en su distribucin larval. Esto
avalara lo sealado por Baker & Mann (2003), que
sugieren que larvas pre-competentes de algunas
especies de bivalvos, tienden a ser retenidas en los
estuarios.
La existencia durante el perodo de mayor
abundancia larval de M. chilensis, de cierta similitud
en las tallas medias de las cohortes presentes en los
diferentes sitios estudiados, se manifest a partir de
septiembre, donde se encontraron tres cohortes muy
similares en Pichicolo, Sotomo y Canutillar, presen-
1
2
3
4
5
1
2
3
4
5
1
2
3
4
5
1
2
3
4
5
1
2
3
4
5
Quillaipe
Pichicolo
Canutillar
Sotomo
Metri
Cohorte
Localidad
258,2
195,8
150,7
125,4
14,2
9,2
8,5
7,1
178,0 8,2
151,1 7,2
120,1 5,9
191,4 9,7
152,8 6,6
121,3 5,8
146,3 9,4
137,5 16,4
Talla x DS
Septiembre
12,8
12,9
42,3
32,0
13,7
65,6
20,7
9,6
73,9
16,5
100
100
181,4 15,5
125,6 7,5
299,5 25,6
177,2 18,4
139,9 13,5
254,3 28,5
155,8 14,5
127,0 7,5
151,8 11,4
121,5 5,7
191,4 12,2
150,6 8,4
121,2 6,5
Talla x DS
Octubre
30,6
69,4
22,0
43,3
34,7
4,7
71,6
23,6
83,2
16,8
5,4
35,9
58,7
276,0
205,2
157,1
124,5
263,9
201,4
158,1
120,6
279,2
208,4
151,1
110,3
279,4
195,7
150,1
125,9
274,7
201,0
154,8
123,4
17,5
15,9
7,2
7,1
20,5
9,9
9,6
6,5
17,4
15,9
13,5
11,5
23,5
9,5
9,3
4,0
28,1
15,3
13,5
6,8
Talla x DS
Noviembre
49,8
9,6
15,6
25,3
42,6
26,8
6,4
24,2
68,2
17,3
8,7
5,8
37,4
12,1
16,7
33,8
33,5
12,1
16,2
38,2
%
323,2
277,8
232,3
193,4
148,7
339,4
279,5
229,2
196,6
155,9
336,7
280,3
231,6
198,0
156,0
317,2
259,2
229,7
195,6
154,6
329,3
276,3
236,3
199,0
154,6
15,0
12,4
8,5
8,0
8,1
25,8
11,7
6,8
5,7
4,4
21,2
12,7
12,5
7,2
11,1
13,3
11,2
9,8
9,0
8,7
16,2
13,9
10,8
9,5
8,9
Talla x DS
Diciembre
12,3
46,9
16,2
19,3
5,3
22,2
39,8
9,2
16,1
12,8
10,9
42,1
14,2
26,8
6,0
31,3
19,7
16,4
25,3
7,3
17,8
31,1
12,2
30,5
8,5
12,0
8,9
8,5
6,8
313,2
275,2
241,2
192,9
19,0
12,5
10,0
10,0
338,9 21,5
287,9 10,5
271,5 83,6
274,8
194,3
153,9
126,8
256,2 19,0
Talla x DS
Enero
34,8
18,8
22,6
23,7
81,4
18,6
100
16,3
11,6
53,1
19,0
100
260,1 21,5
188,2 14,0
147,2 13,2
310,7 52,3
133,7 12,2
276,1 11,4
300,3 40,4
Talla x DS
Febrero
12,5
26,8
60,7
100
100
100
100
317,5 12,5
241,3 10,0
192,4 9,2
272,5 12,8
157,5 11,5
126,0 5,2
273,1 12,8
154,9 10,2
126,7 6,3
229,5 52,8
148,4 16,7
Talla x DS
Marzo
9,1
56,8
34,1
7,3
70,8
21,9
8,3
37,6
54,0
100
100
Tabla 2. Cohortes larvales de M. chilensis en muestras de plancton procedentes de cinco localidades del mar interior de Chilo durante septiembre 2007 a marzo 2008,
obtenidos desde el estrato de 7,5 m. Talla x: talla media (m), DS: desviacin estndar; %: porcentaje de representacin de la cohorte en la muestra.
Table 2. Larval cohorts of M. chilensis in samples of plankton from five localities in interior sea of Chilo, from September 2007 to March 2008, obtained from the 7.5 m
stratum. Size x: average size (m), DS: standard deviation, %: percentage of representation of the cohort in the sample.

422
423
Figura 3. Temperatura registrada mensualmente en los

sitios de estudio a 5 m de profundidad, desde septiembre
2007 a marzo 2008.
Figure 3. Monthly recorded temperature at the study
sites at 5 m depths from September 2007 to March 2008.
Figura 4. Salinidad registrada mensualmente en los

sitios de estudio a 5 m de profundidad, desde septiembre
2007 a marzo 2008.
Figure 4. Monthly recorded salinity at the study sites at 5
m depths, from September 2007 to March 2008.
tando los dos primeros las mayores abundancias. El

anlisis de las tallas medias de estas cohortes en todos
los sitios estudiados, permite observar incrementos de
talla en los grupos mayores y tambin la aparicin de
nuevas cohortes larvales en estadios iniciales. Los
grupos mayores a 250 m de talla media (cerca de 30
das de vida (Toro et al., 2006)) y que alcanzaron
sobre el 30% de las muestras en noviembre, seran
producto de las cohortes de tallas iniciales registradas
en los muestreos previos, las que habran permanecido
en estos sitios como producto del modelo de
circulacin general del sistema estuarino, permitiendo
la retencin de cuerpos de agua en los sitios
estudiados (Silva et al., 1998). Estos resultados, hacen
posible proponer que estos lugares actuaran como
reas de retencin de larvas, siendo los dos sitios
ubicados al interior del fiordo Reloncav (Canutillar y
Sotomo), los ms importantes tanto por la abundancia
de larvas, como por la talla que presentaron las
cohortes mayores. El efecto del hidrodinamismo
contribuyendo a retener larvas en reas determinadas,
ha sido sealado para Mytilus edulis (Linnaeus, 1758),
y tambin para pectnidos como Pecten maximus
(Linnaeus, 1758) y A. purpuratus (Bayne, 1976;
Thouzeau, 1995; Cantillnez, 2000; Avendao et al.,
2008).
Sin embargo, independiente que los sitios
estudiados permiten sealarlos como reas de
retencin larval, queda claro a travs de los eventos
reproductivos mostrados por M. chilensis, que los
desoves registrados en estos lugares, no seran los
responsables de la presencia de larvas, principalmente
durante el perodo de mayor abundancia. Una posible

relacin entre desoves y presencia de larvas en estos
sitios, se puede inferir en enero 2008 tanto en
Quillaipe como Metri, donde solo en estos dos
lugares, se detect la presencia de cohortes larvales en
estados iniciales (125 m promedio). En Pichicolo, a
partir de enero, pese a los desoves detectados en este
lugar, no aparecen estadios larvales iniciales para
establecer este tipo de relacin, mientras que en
Canutillar y Sotomo, cohortes en estadios iniciales y
competentes, se continuaron registrando durante
marzo de 2008. En consecuencia, la presencia durante
septiembre en Pichicolo, Sotomo y Canutillar de tres
cohortes larvales similares, adicionndose a Pichicolo
(el ms austral), una cuarta con una talla media de
258,2 m, y la deteccin en ellos de desoves a partir
de enero, permiten sugerir, que estos lugares actan
como reas receptoras de larvas exportadas desde
zonas donde los desoves ocurrieron antes de
septiembre 2007. Los desoves de los ejemplares
cultivados registrados en Quillaipe, comenzaron a
detectarse a partir de noviembre, lo que no explicara
la presencia de larvas durante septiembre y octubre en
las reas estudiadas. Estos resultados avalan
observaciones realizadas por Leiva et al. (2007),
quienes detectaron pulsos de asentamiento de semillas
de M. chilensis sobre colectores, en primavera y
principios del verano, en Pichicolo, Metri y Cocham
(ste ltimo ubicado frente a Canutillar), no
relacionados con desoves detectados en ellos. Toro et
al. (2006), junto con sealar que larvas de M. chilensis
presentan una vida pelgica de 40 a 45 das, indicaron
su potencial capacidad de dispersin a grandes
distancias, pudiendo alcanzar una escala de cientos de

kilmetros a lo largo de la costa chilena, tal como lo
seala Bayne (1976), al encontrar altas concentraciones de larvas de M. edulis en medio del mar del
Norte, producto de una dispersin de algunos cientos
de kilmetros desde la costa. As tambin,
distribuciones importantes de larvas de P. maximus en
tamao y densidad, en reas desprovistas de
progenitores, han sido explicadas para el mar de la
Mancha, por un transporte horizontal que generan las
mareas y vientos desde otros sitios de desove
(Boucher & Dao, 1990).
Sobre la base de los resultados obtenidos, a travs
del reconocimiento de las larvas de M. chilensis en el
plancton, y su variabilidad durante el perodo de
estudio en los cinco sitios estudiados, se fortalece la
hiptesis que su proceso de transporte y asentamiento,
ocurre dentro de un rango de distribucin de meta
poblacin (Toro et al., 2006; Leiva et al., 2007),
donde diferentes poblaciones de reproductores,
aportaran a la conformacin de un pool larval (de
mxima conexin) que se comporta como una sola
unidad. Narvarte (2001) seala para el caso de los
pectnidos, que la disponibilidad larvaria en un sitio
particular, depende de las interconexiones que existan
entre los diferentes bancos que conforman la
metapoblacin. Los patrones de conexin entre los
componentes de la metapoblacin constituyen la idea
central de la dinmica entre bancos generadores de
larvas y aquellos receptores de las mismas.
Es necesario sealar que en el modelo de
circulacin propuesto por Silva et al. (1998), los sitios
del presente estudio estn influenciados por masas de
aguas subantrticas que se desplazan desde el sur, y
que penetran hacia el interior de los canales por debajo
de la capa superficial estuarina, llenando el seno
Reloncav. En consecuencia, segn este modelo de
circulacin, las mayores abundancias larvales de M.
chilensis encontradas en septiembre en los sitios ms
australes (Pichicolo y Sotomo), y la existencia de
desoves entre septiembre y marzo en poblaciones de
Chilo (Lpez, et al., 1975; Winter et al., 1980; Stotz,
1981), permiten considerar que la procedencia de estas
larvas se generara de desoves ocurridos tanto en
poblaciones naturales, como en cultivo ubicados al sur
de los sitios estudiados. En el presente estudio, los
reproductores procedentes de cultivo, comenzaron su
desove en noviembre, dos meses antes que ocurriera
en los bancos naturales, de manera que si las
poblaciones naturales en Chilo desovan a partir de
septiembre, debiera considerarse el aporte larval que
est generando el cultivo de esta especie que all se
realiza, el cual concentra el 73% de las 2.500 h
concesionadas el 2004 para el cultivo de esta especie
424
(Plaza et al., 2005). Ello explicara adems, la

continua presencia de cohortes larvales en estados
iniciales encontrados en los sitios de estudio; sin
embargo, es necesario precisar los desoves que
ocurren en estos cultivos para contrastar la hiptesis
antes sealada.
Para concluir, se puede sealar que el reconocimiento de zonas de retencin larval como ha sido
demostrado principalmente en el fiordo Reloncav,
pueden contribuir efectivamente al estudio de la
dinmica larval y post-larval de este mitlido,
generando importante informacin sobre patrones
espaciales, temporales e intensidad del asentamiento
larval, y del crecimiento y sobrevivencia de la semilla
fijada, como se ha realizado con otros bivalvos entre
ellos el pectnido A. purpuratus en la reserva marina
de La Rinconada, Antofagasta (Cantillnez, 2000;
Cantillnez et al., 2001, 2007; Avendao et al., 2006).
AGRADECIMIENTOS
El presente estudio fue realizado en el marco del
proyecto FONDEF D051-10357.
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427-438, 2011de protena y energa en juveniles de camarn Farfantepenaeus paulensis
Requerimientos
427
Research Article
Requerimientos de protena y energa bruta en juveniles de camarn rosado

Farfantepenaeus paulensis (Prez-Farfante, 1967) sometidos a
diferentes salinidades
Roberto Ramos1 & Edemar Andreatta2
Departamento de Acuicultura, Facultad de Recursos del Mar
2
Departamento de Aqicultura, Laboratorio de Camares Marinhos
Universidade Federal de Santa Catarina, Florianpolis, Brasil
1
RESUMEN. Se determin el requerimiento de protena (PB) y energa bruta (EB) y su relacin ptima en
dietas prcticas para juveniles de camarn rosado Farfantepenaeus paulensis en diferentes salinidades. Se
sembraron camarones con peso promedio de 0,353 g en 54 estanques de PVC con densidad inicial de 40 ind
m-2. El experimento fue factorial, con tres niveles de protena bruta 24, 35 y 48%, tres salinidades 10, 20 y 30
psu y dos niveles de energa bruta 3200 y 4200 kcal kg-1 de dieta, con tres rplicas, en un perodo experimental
de 25 das. Los resultados indicaron que la salinidad y la protena tuvieron un efecto significativo (P < 0,05)
sobre la ganancia de peso y tasa de crecimiento especfico, pero no influyeron en la sobrevivencia. La energa
no tuvo efecto significativo (P > 0,05) sobre la sobrevivencia, tasa de crecimiento especfica y ganancia en
peso. La respuesta de los camarones a las necesidades de protena y energa bruta en las salinidades probadas
fue diferente. En la salinidad de 10 psu los requerimientos fueron 35% PB y 4200 kcal kg-1 (83,3 mg PB
kcal-1), mientras que en salinidades de 20 y 30 psu fueron 25% de PB y 3200 kcal kg-1 (75,0 mg PB kcal-1).
Palabras clave: Farfantepenaeus paulensis, camarn, energa, protenas, salinidad.
Gross protein and energy requirements for pink shrimp Farfantepenaeus paulensis
(Prez-Farfante, 1967) juvenile under different salinities
ABSTRACT. The requirement of gross protein and energy and the optimal ratio of these in practical diets for pink
shrimp (Farfantepenaeus paulensis) juveniles in different salinities were determined. Shrimp with a mean initial
weight of 0.353 g were stocked in 54 plastic tanks at initial densities of 40 ind m-2. The experiment was factorial,
with three levels of gross protein (24, 35, 48%), three levels of salinities (10, 20, 30 psu), and two levels of gross
energy (3200, 4200 kcal kg-1); the experiment lasted 25 days and considered three replicates. The results showed
that salinity and protein had a significant effect (P < 0.05) on weight gain and the specific growth rate, but did not
influence on survival. The energy had no significant effect on survival, growth rate, or weight gain. The response
of the shrimp to the gross energy and protein level showed different requirements according to the different
salinities tested. At salinity of 10 psu, the adequate level was 35% gross protein and 4200 kcal kg-1 (83.3 mg PB
kcal-1), whereas at salinities of 20 and 30 psu, levels of 24% gross protein and 3200 kcal kg-1 (75.0 mg PB kcal-1)
were appropriate.
Keywords: Farfantepenaeus paulensis, shrimp, energy, protein, salinity.
___________________
Corresponding author: Roberto Ramos (rramos@uantof.cl)
INTRODUCCIN
El alimento natural, a pesar de tener un papel muy
importante en los sistemas de cultivo extensivo y
semi-intensivo de camarones peneidos, no es sufi-
ciente para sustentar altas producciones, por lo tanto,

se requieren dietas nutricionalmente completas y
econmicamente viables para la expansin de la
actividad (Bautista, 1986; Akiyama, 1991; Fres et al.,
2006).
428
Entre los nutrientes ms estudiados estn las

protenas, debido a su importancia en la estructura y
funcionamiento de todos los organismos vivos,
adems de tener un efecto econmico significativo en
los costos de produccin de los alimentos formulados
(New, 1976; Piedad-Pascual et al., 1990; Eusebio,
1991; Sarac et al., 1993; Fres et al., 2006). Diversos
estudios han demostrado que las necesidades proteicas
para la mayora de las especies y tamaos de
camarones peneidos oscilan entre 30 y 57% (Akiyama
et al., 1991). Al respecto, Sedgwick (1979) afirma que
un equilibrio adecuado de protenas en la dieta debe
sostener un alto crecimiento y baja participacin en la
produccin de energa. Segn Kanazawa et al. (1981)
las necesidades de energa y protena de camarn estn
directamente relacionados, y no deben ser estudiados
de manera aislada. El conocimiento de la relacin
protena: energa es un hecho fundamental para
establecer
otros
requerimientos
nutricionales
(Bautista, 1986).
Por otra parte, desde el punto de vista de la
nutricin de camarones, los estudios que examinan el
efecto de la salinidad en los camarones peneidos han
recibido escasa atencin. Segn Zein-Eldin & Aldrich
(1965), entre los factores abiticos ms importantes en
la fisiologa de los camarones peneidos estn la
temperatura y la salinidad, debido a que afectan el
crecimiento y sobrevivencia, especialmente en
animales que viven un perodo de su ciclo de vida en
el mar y otro en ambiente costero, donde los
variaciones oceanogrficas son bastante grandes.
La mayora de los esfuerzos en el estudio de las
necesidades nutricionales de camarones peneidos se
ha dirigido a determinar las respuestas metablicas,
particularmente asociadas con los procesos de
regulacin inica y osmtica. No obstante, se destacan
los estudios realizados por Robertson et al. (1993) y
Coelho (1985) cuyo objetivo fue evaluar el efecto de
diferentes niveles de salinidad en las necesidades
cuantitativas y digestibilidad aparente de protena en
Litopenaeus vannamei, L. stylirostris, Penaeus
aztecas, y P. japonicus. El camarn rosado Farfantepenaeus paulensis es una especie tolerante al fro
que se extiende desde Ilheu (1450'S) Brasil a Mar del
Plata (3830'S) en Argentina (Soares et al., 2005)
siendo un interesante recurso pesquero en el sur de
Brasil. Estudios recientes han demostrado que F.
paulensis es una alternativa viable para la acuicultura
(Peixoto et al., 2003; Wasielesky et al., 2004;
Ballester et al., 2010). A pesar de la importancia de la
especie, los estudios nutricionales han sido orientados
de preferencia, para resolver los problemas de la
nutricin de larvas (Cerqueira & Beltrame, 1989;
Martins et al., 2006; Fernandes et al., 2007). En
cuanto a las necesidades nutricionales en etapas ms

avanzadas de desarrollo, los estudios son bastante
limitados. Entre los pocos estudios existentes destacan
los de Marchiori et al. (1982) y Rodrigues (1985), que
evaluaron solo los requerimientos de protena cruda,
sin considerar los niveles de energa. Por su parte,
Fres et al. (2006) demostraron que las necesidades de
protena bruta de juveniles de F. paulensis en sistemas
sin alimento natural fueron de 450 g kg-1. Por su parte,
Ballester et al. (2010) determinaron que juveniles de
camarn rosado cultivados sin intercambio de agua y
flocos en el sistema, requirieron 350 g kg-1 de protena
cruda.
Considerando que el ciclo biolgico de F.
paulensis tiene las mismas caractersticas que las otras
especies de camarones peneidos, el presente estudio
pretende evaluar la influencia de la salinidad en las
necesidades de protena y energa, mediante un
experimento a escala de laboratorio para desarrollar
raciones especficas que permitan maximizar el
crecimiento y sobrevivencia, y reducir los costos de
produccin en cultivo.
MATERIALES Y MTODOS
El experimento se realiz durante 25 das en el
Laboratorio de Camarones Marinos (LCM) del
Departamento de Acuicultura de la Universidad
Federal de Santa Catarina, Florianpolis, Brasil.
Se utiliz un diseo factorial que incluy tres
porcentajes de protena bruta (PB) (24, 35 y 48%), dos
niveles de energa bruta (EB) (3200 y 4200 kcal kg-1)
de dieta y tres niveles de salinidad (10, 20 y 30 psu) en
un diseo de 3x2x3. Las diferentes combinaciones
totalizaron 18 tratamientos con tres rplicas cada uno.
Se emplearon juveniles de camarn rosado
Farfantepenaeus paulensis cuyas postlarvas fueron
producidas en el sector de larvicultura del LCM.
Durante los cinco das previos al inicio del estudio, los
camarones fueron aclimatados a diferentes salinidades
experimentales. Los camarones fueron pesados
individualmente y se colocaron 20 individuos al azar
en las unidades experimentales, totalizando 1080
individuos con un peso promedio inicial de 0,353 g
0,010. La densidad inicial de cada unidad
experimental fue de 40 ind m-2. Los tratamientos y
pesos iniciales se muestran en la Tabla 1.
Se utilizaron 54 estanques de poliuretano de color
negro con una capacidad total de 250 L, que se
llenaron con 120 L de agua con la salinidad
correspondiente a cada tratamiento. Tambin se
utilizaron tres estanques de fibra de vidrio cilindro
cnico de 2500 L de capacidad para almacenar agua
Requerimientos de protena y energa en juveniles de camarn Farfantepenaeus paulensis
429
Tabla 1. Pesos promedios iniciales (g) para cada tratamiento.

Table 1. Average weight initials (g) for each treatment.
Tratamientos
Protena bruta
(%)
Energa bruta
(kcal kg-1)
Relacin
P:E
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
24
24
35
35
48
48
24
24
35
35
48
48
24
24
35
35
48
48
3200
4200
3200
4200
3200
4200
3200
4200
3200
4200
3200
4200
3200
4200
4200
3200
4200
3200
75,0
57,1
109,3
83,3
150,0
114,2
75,0
57,1
109,3
83,3
150,0
114,2
75,0
57,1
109,3
83,3
150,0
114,2
con la respectiva salinidad experimental. Para ello se

diluy la salinidad normal del agua de mar (34 psu)
con agua dulce. Todas las unidades experimentales
fueron aireadas a travs de lneas individuales de aire.
Para mantener la temperatura del agua estable en 25C
se utilizaron calentadores conectados a un termostato
central.
En el experimento se prepararon seis raciones
prcticas. La Tabla 2 muestra los ingredientes y sus
porcentajes de participacin en las dietas experimentales.
Los anlisis de la composicin qumica proximal
de los ingredientes y dietas se realizaron en el
Departamento de Ciencia y Tecnologa de los
Alimentos de la Universidad Federal de Santa
Catarina. Para el anlisis de la energa bruta, las
muestras se enviaron al Laboratorio de Nutricin
Animal de la Empresa de Investigacin Agrcola
(EPAGRI) en Lages, Santa Catarina, Brasil.
Al comienzo del experimento, la tasa de
alimentacin diaria para todos los tratamientos fue
equivalente al 15% de la biomasa de camarn,
ofrecida una vez al da (11:00 h). Posteriormente,
conforme la demanda, la tasa de alimentacin se
ajust en 17%, para luego retomar en la ltima semana
del experimento al 15% de la biomasa. El alimento no
Salinidad
(psu)
10
20
30
Pesos iniciales
(g DE)
0,349 0,068
0,348 0,080
0,355 0,079
0,345 0,096
0,355 0,089
0,351 0,078
0,361 0,116
0,353 0,094
0,353 0,107
0,362 0,103
0,366 0,106
0,351 0,100
0,349 0.095
0,347 0,085
0,347 0,106
0,358 0,100
0,352 0,085
0,353 0,077
consumido de cada tratamiento, fue colectado

diariamente mediante sifoneamiento y retenido en un
filtro de 300 m, luego lavado con agua dulce para
retirar las sales, colocado en una cpsula petri y
secado en una estufa de aire forzado a 80C por 24 h
para obtener peso seco constante. Diariamente,
despus de la colecta de alimento residual y previo a
la nueva alimentacin, el agua de las unidades
experimentales se renov en 30% del volumen.
El desempeo de los camarones fue evaluado
mediante la sobrevivencia, ganancia en peso, razn de
eficiencia proteica (REP), conversin alimenticia
aparente (CAA) y tasa de crecimiento especfico
(TCE). Para el anlisis de los resultados, se utiliz un
anlisis de varianza factorial y el test de contraste de
medias de Duncan. En todos los test estadsticos el
nivel de confianza fue 95%. Los valores de porcentaje
de sobrevivencia y tasa de crecimiento especfico se
transformaron a sus equivalentes arco seno utilizando
las tablas de Steel & Torrie (1988), antes de la
aplicacin estadstica.
RESULTADOS
Los resultados del anlisis qumico proximal y de
energa bruta de las dietas se muestran en la Tabla 3.
430
Tabla 2. Ingredientes y composicin (%) de las dietas experimentales.

Table 2. Ingredientes and composition (%) in the experimental diets.
Racin experimental
Ingredientes
Harina de pescado
Salvado de soja
Salvado de maz
Gelatina *
Dextrina *
Aceite de pescado
Aceite de soja
Premix mineral (1)
Premix vitamnico (2)
Vitamina C
CMC (3)
BHT (4)
Citrato de sdio
Total
30
20
10
3,89
13,45
3,0
1,0
0,5
0,5
0,05
2,0
0,05
0,2
100,0
30
20
10
3,89
24,02
6,0
2,0
0,5
0,5
0,05
2,0
0,05
0,2
100,0
30
20
10
16,70
2,14
1,5
0,5
0,5
0,5
0,05
2,0
0,05
0,2
100,0
30
20
10
16,70
12,72
4,5
1,5
0,5
0,5
0,05
2,0
0,05
0,2
100,0
15
5
5
45,82
2,49
3,0
1,0
0,5
0,5
0,05
2,0
0,05
0,2
100,0
30
20
5
30
6,31
3,0
1,0
0,5
0,5
0,05
2,0
0,05
0,2
100,0
*Ingredientes en estado puro

(1) Premix mineral (g kg-1): Mn-90, Zn-97, Fe-80,6, Cu-20, I-1,6
(2) Premix vitaminico (UI Kg-1): A-10x10, D3-2x10, (g Kg-1): E-17,5, K3-1.56, B12,0, B2-6,0, B6-3,5, B12-0,012, Ac Flico-1, Biotina-0,1, Pantot. Ca-11,7, Niacina-28,
Selenito de Na-0,135,
(3) CMC: Carboximetilcelulosa
(4) BHT: Butil hidroxitolueno
Tabla 3. Composicin proximal de las dietas experimentales. Valores expresados en materia seca (%). P: protena, E: energa.
Table 3. Proximate composition of the experimental diets. Values expressed in dry matter (%). P: protein, E: energy.
Racin experimental
Nutrientes
Humedad
Protena bruta
Extracto etreo
Fibra bruta
Cenizas
Energa bruta (kcal kg-1)
Relacin P:E (mg PB kcal-1)
9,25
24,12
4,45
19,56
24,55
3225
75,00
10,34
24,70
7,66
2,74
8,37
4251
57,10
9,54
35,52
3,62
17,09
23,41
3338
109,30
10,28
35,02
5,01
2,77
9,45
4245
83,30
10,08
48,53
1,16
17,86
21,96
3150
150,00
10,57
48,00
2,09
3,31
9,29
4272
114,20
La Tabla 4 muestra los valores promedio de

sobrevivencia, ganancia en peso, incremento de
biomasa, relacin de eficiencia proteica y la tasa de
crecimiento especfico para todos los tratamientos en
las tres salinidades probadas.
El menor porcentaje de sobrevivencia de los
juveniles fue de 56,6% obtenido en la salinidad de 10
psu, con la dieta que contena 24% PB y 4200 kcal

kg-1 (P:E 57,1 mg PB kcal-1). En la misma salinidad se
alcanz el mayor porcentaje de sobrevivencia con un
98,3% para las raciones con 35% PB y 4200 kcal kg-1
(P:E 83,3 mg PB kcal-1) (Fig. 1, Tabla 4).
A travs del anlisis de varianza factorial aplicado
al porcentaje de sobrevivencia, luego de su transfor-
431
Tabla 4. Resultados finales de sobrevivencia, ganancia en peso tasa de crecimiento especfico (TCE), incremento de
biomasa, razn de eficiencia proteica (REP) y conversin alimenticia aparente (CAA) para todos los tratamientos.
Table 4. Mean values of survival, weight gain (TCE), increased biomass, protein efficiency ratio (REP), specific growth
rate and apparent feed conversion (CAA).
Salinidad
(psu)
Sobrevivencia
(%)
Ganancia
de peso (g)
Incremento de
biomasa (g)
TCE
REP
93,3
56,6
0,170
0,144
2,72
-1,41
1,58
1,37
0,92
-0,85
4,52
-4,89
63,3
0,183
-0,36
1,64
-0,04
-63,69
83,3
98,3
0,195
3,82
1,77
0,63
4,50
150,0
73,3
0,111
-0,22
1,07
-0,21
-9,72
Tratamiento
PB
EB
P:E
1
2
24
24
3200
4200
75,0
57,1
35
3200
109,3
35
4200
48
3200
48
4200
114,2
81,6
0,161
1,36
1,50
0,25
8,36
24
3200
75,0
95,0
0,214
3,91
1,84
1,21
3,45
24
4200
57,1
71,6
0,170
0,33
1,55
0,20
21,23
10
20
CAA
35
3200
109,3
71,3
0,182
0,69
1,64
0,06
47,15
10
35
4200
83,3
90,0
0,195
2,69
1,71
0,44
6,45
11
48
3200
150,0
78,3
0,117
0,23
1,10
0,08
25,60
12
48
4200
114,2
90,0
0,197
3,05
1,77
0,27
7,75
13
24
3200
75,0
93,3
0,242
4,05
2,10
1,30
3,20
14
24
4200
57,1
78,3
0,202
1,37
1,81
0,83
5,04
15
35
3200
109,3
76,6
0,182
1,20
1,67
0,10
28,28
16
35
4200
83,3
93,3
0,209
3,45
1,83
0,49
5,77
17
48
3200
150,0
93,3
0,133
2,04
1,28
0,26
8,07
18
48
4200
114,2
83,3
0,213
2,56
1,88
0,22
9,26
30
Figura 1. Porcentaje de sobrevivencia de juveniles de camarn rosado F. paulensis.

Figure 1. Survival percentages of juveniles of pink shrimp F. paulensis.
macin a sus equivalentes arco seno, se determin que

no hubo diferencias significativas (P > 0,05) para los
factores salinidad, protenas y energa (Tabla 5). Slo
la interaccin entre protena y energa, mostr un
efecto altamente significativo (P < 0,05). Mediante la
prueba de Duncan se demostr estadsticamente que
los mejores resultados de sobrevivencia se alcanzaron
por 83,3; 75,0 y 114,2 mg de protena / kcal de energa
(Tabla 6).
Entre todos los tratamientos, la mayor ganancia de

peso individual se obtuvo en la salinidad de 30 psu,
con 0,242 g cuando se alimentaron con la dieta con
24% PB y 3200 kcal kg-1 (75 mg PB kcal-1). En la
salinidad de 20 psu la mayor ganancia en peso
individual fue 0,214 g con la misma dieta anterior.
Diferente fue el resultado a la salinidad de 10 psu, ya
que la mayor ganancia de peso individual (0,195 g) se
observ con la dieta que contena 35% de
432
Tabla 5. Anlisis de varianza factorial para la sobrevivencia en relacin a la salinidad, protena y energa
bruta. gl: grados de libertad.
Table 5. Factorial ANOVA for the survival in relation to
salinity, protein and gross energy. gl: freedom degree.
Causa de variacin
gl
A: Salinidad
B: Protena
C: Energa
Interaccin
AB
AC
BC
ABC
Residual
2
2
1
1,912
0,084
0,238
0,1625
0,9196
0,6335
4
2
2
4
36
0,443
0,371
14,984
1,598
0,7769
0,7306
0,0000
0,1959
Total
53
PB y 4200 kcal kg-1 (83,3 mg PB kcal-1) (Fig. 2, Tabla

4).
Los valores ms bajos de ganancia en peso
individual de los camarones fueron con la dieta con
48% PB y 3200 kcal kg-1 (P:E 150,0), con 0,111,
0,117 y 0,133 g, en las salinidades de 10, 20 y 30 psu,
respectivamente (Tabla 4). En el anlisis de varianza
para los factores de salinidad, protena y energa, se
determinaron diferencias significativas (P < 0,05)
entre los tratamientos para la salinidad y la protena,
pero no para la energa (Tabla 7). No obstante, este
anlisis mostr una alta interaccin entre protena y
energa bruta (P < 0,05).
Mediante la prueba de Duncan se demostr que no
existan diferencias significativas (P > 0,05) entre las
medias de ganancia en peso individual para las
salinidades de 10 y 20 psu, no as para 30 psu que
present diferencias estadsticas respecto a las
salinidades anteriores (Tabla 8).
Tabla 6. Prueba de Duncan para la sobrevivencia considerando la protena y energa.

Table 6. Duncan test for survival considering the energy and protein.
Protena:Energa
57,1
109,4
150,0
114,2
75,0
83,3
Sobrevivencia
(valores transformados)
58,17
59,25
67,57
71,24
78,51
80,48
Medias grupos
homogneos
c
c
c
b
a
a
a
Letras iguales indican que no hay diferencias significativas.
Figura 2. Ganancia en peso (g) de juveniles de camarn rosado F. paulensis.

Figure 2. Weight gain (g) of juveniles of pink shrimp F. paulensis.
Por su parte, los camarones alimentados con las

dietas con 24 y 35% PB no mostraron diferencias
significativas entre s, no obstante, si se encontraron
con la dieta con 48% PB. Por otra parte, se pudo
determinar que la ganancia en peso de los individuos

no present diferencias significativas para 83,3; 114,2;
109,4 y 57,1 mg PB kcal-1, pero si con 150 mg PB
kcal-1 (Tabla 8).
Tabla 7. Anlisis de variancia factorial para la ganancia

en peso individual (g) en relacin a los factores salinidad,
protena y energa bruta. gl: grados de libertad.
Table 7. Factorial ANOVA for weight gain (g)
considering the salinity, crude protein and gross energy.
gl: freedom degree.
Causa de variacin
gl
Tabla 8. Prueba de Duncan para la ganancia en peso (g)

considerando la salinidad, protena bruta y la interaccin
protena:energa (P:E).
Table 8. Duncan test for weight gain (g) considering the
salinity, crude protein and energy:protein interaction
(P:E) .
Tratamiento
Salinidad
10
20
30
Protena
48
35
24
Relacin P:E
150,0
57,1
109,3
114,2
83,3
75,0
A: Salinidad
B: Protena
C: Energia
Interacciones
AB
AC
BC
ABC
Residual
2
2
1
4,316
5,076
2,862
0,0209
0,0114
0,0993
4
2
2
4
36
0,948
0,092
8,908
0,199
0,4479
0,9123
0,0007
0,9373
Total
53
En la Figura 3 se observ que los mayores

incrementos de biomasa (g) se obtuvieron en las
salinidades de 30 psu (4,05) y 20 psu (3,91) para el
tratamiento que recibi la dieta que contena 24% PB
y 3200 kcal kg-1 (P:E 75 mg PB kcal-1). Los valores
ms bajos se observaron en la salinidad del 10 psu.
Los incrementos negativos de biomasa observados en
esta salinidad, fueron producidos por la mortalidad y
el bajo crecimiento de los camarones en los
tratamientos, 2, 3 y 5 (Tabla 4). Debido a estos
incrementos negativos de la biomasa no fue posible la
aplicacin de anlisis estadstico.
Los mejores resultados de la tasa de crecimiento
especfico, se obtuvieron en la salinidad de 20 y 30
psu, con la dieta con 24% PB y 3200 kcal kg-1 (P:E,
75 mg PB kcal-1). En la salinidad de 10 psu la tasa de
crecimiento especfico ms alta se obtuvo con la dieta
con 35% PB y 4200 kcal kg-1 (83,3 mg PB kcal-1). Sin
embargo, los resultados ms bajos se obtuvieron con
la dieta que contena la protena ms alta y la energa
ms baja, 48% PB y 3200 kcal kg-1 (P:E, 75 mg PB
kcal-1) en todas las salinidades evaluadas (Fig. 4,
Tabla 4).
En el anlisis de varianza factorial, realizado
despus de la transformacin de los porcentajes de la
tasa de crecimiento especfico a sus equivalentes arco
seno, se constat que hubo un efecto significativo de
la salinidad y la protena (P < 0,05) y una alta
interaccin entre protena y energa (Tabla 9).
La prueba de Duncan no mostr diferencias
significativas entre las salinidades de 10 y 20 psu, no
obstante, la salinidad de 30 psu present diferencias
433
Ganancia de
peso (g)
0,16
0,17
0,19
Medias grupos
homogneos
c
0,15
0,18
0,19
0,12
0,17
0,18
0,19
0,20
0,21
b
b
a
a
c
b
b
b
b
a
a
a
a
significativas. En cuanto a la protena, los camarones

alimentados con raciones de 24 y 35% PB no
presentaron diferencias en la tasa de crecimiento
especfico, pero si difirieron con la racin con 48% de
PB. Se determin que la tasa de crecimiento especfico
ms alta se obtuvo con 75 mg PB kcal-1, aunque no
mostr diferencias significativas con las raciones de
83,3; 114,2; 109,3 y 57,1 mg PB kcal-1 (Tabla 10).
Con los resultados de la razn de eficiencia
proteica no se llev a cabo anlisis estadstico, debido
a que se obtuvieron resultados negativos en el
incremento en biomasa, variable utilizada en el
clculo. Al comparar los valores obtenidos en todos
los tratamientos, los mejores resultados se obtuvieron
con la dieta que contena 24% PB y 3200 kcal kg-1 (75
mg PB kcal-1) en las salinidades probadas. Es
interesante observar que con el incremento de la
salinidad, la razn de eficiencia proteica tambin se
increment. Los menores valores fueron observados
con la dieta con 35% PB y 3200 kcal k-1 g (109,3 mg
PB kcal-1). La Fig. 5 y Tabla 4 presentan los valores
promedio de la razn de eficiencia proteica para cada
tratamiento.
Al igual que en el incremento de biomasa y la
razn de eficiencia proteica, no fue posible realizar el
anlisis estadstico de la conversin alimenticia
aparente debido a que algunos tratamientos presen-
434
Figura 3. Incremento de biomasa (g) de juveniles de camarn rosado F. paulensis.

Figure 3. Biomass increment (g) of juveniles of pink shrimp F. paulensis.
Figura 4. Tasa de crecimiento especfico de juveniles de camarn rosado F. paulensis.

Figure 4. Specific growth rate of juveniles of pink shrimp F. paulensis.
Figura 5. Razn de eficiencia proteica de juveniles de camarn rosado F. paulensis.

Figure 5. Protein efficiency ration of juveniles of pink shrimp F. paulensis.
taron valores negativos, producto de la mortalidad

ocurrida en algunas unidades experimentales (Tabla
4).
A pesar de lo anterior, en la Figura 6 se observa
que los mejores resultados se obtuvieron con la dieta
que contena 24% PB y 3200 kcal kg-1 (75 mg PB
kcal-1) en las salinidades de 20 y 30 psu. Coincidentemente, en la salinidad de 10 psu los mejores
resultados se obtuvieron con las dietas que contenan
35% PB y 4200 kcal kg-1 (83,3 mg PB kcal-1) y 24%
PB y 3200 kcal kg-1 (75 mg PB kcal-1).
DISCUSIN
Entre los parmetros fsicos y qumicos del agua de
mar, la salinidad y temperatura tienen una marcada
influencia en los camarones peneidos, ya que afectan
su metabolismo, crecimiento, muda y sobrevivencia
(Hennig & Andreatta, 1998) y, posiblemente, tambin
afectan al sistema inmune (Le Moullac & Haffner,
2000 en Perazzolo et al., 2002).
A los niveles estudiados, la salinidad parece no
tener un efecto sobre la sobrevivencia del camarn. De
435
Figura 6. Conversin alimenticia aparente de juveniles de camarn rosado F. paulensis.

Figure 6. Apparent feed conversion of juveniles of pink shrimp F. paulensis.
Tabla 9. Anlisis de varianza factorial para la tasa de
crecimiento especfico en relacin a la salinidad, protena y
energa bruta. gl: grados de libertad.
Table 9. Factorial ANOVA for specific growth rate considering the salinity, crude protein and gross energy. gl:
freedom degree.
Causa de variacin
gl
A: Salinidad
B: Protena
C: Energa
Interacciones
AB
AC
BC
ABC
Residual
2
2
1
4,217
6,048
3,606
0,0226
0,0054
0,0656
4
2
2
4
36
0,777
0,005
10,341
0,138
0,5477
0,9946
0,0003
0,9669
Total
53
hecho, el anlisis de varianza aplicado mostr que no

hubo diferencia significativa (P > 0,05), concordando
con los resultados obtenidos por Zein-Eldin & Aldrich
(1965) que determinaron que la sobrevivencia en el
camarn Penaeus aztecus est ms relacionada con la
temperatura que con la salinidad. Por su parte,
Robertson et al. (1993), registraron sobrevivencias de
81,6 a 91,6% en Litopenaeus vannamei (5,6 g) cuando
fueron sometidos a salinidades de 12 y 46 psu y
alimentados con niveles de protena similar a los
evaluados en este estudio. Los autores concluyeron
que tanto la salinidad como los niveles de protena no
tuvieron efecto significativo en la sobrevivencia de L.
vannamei. Lo anterior coincide con los resultados
obtenidos en este estudio, considerando que no hubo
efecto significativo de la salinidad, protena y energa
como factores aislados en la sobrevivencia de
juveniles de F. paulensis.
Tabla 10. Test de Duncan para la tasa de crecimiento

especfico para la salinidad, protena bruta e interaccin
protena:energa (P:E).
Table 10. Duncan test for the specific growth rate
considering the salinity, crude protein and protein:
energy interaction (P:E).
Tratamientos
Salinidad
10
20
30
Protena
48
35
24
Relacin P:E
150,0
57,1
109,3
114,2
83,3
75,0
Tasa de crecimiento
especfico
Medias grupos
homogneos
6,96
7,22
7,60
b
b
6,82
7,46
7,50
6,13
7,15
7,36
7,50
7,64
7,78
a
a
c
b
b
b
b
a
a
a
a
A pesar que la salinidad no tuvo un efecto

estadsticamente significativo sobre la sobrevivencia
del camarn, se puede generalizar que los resultados a
las salinidades de 20 y 30 psu son superiores a los
obtenidos en el tratamiento con salinidad de 10 psu.
Esto se explicara por los resultados obtenidos por
McFarland & Lee (1963), en Venkataramaiah et al.
(1974) que mostraron que P. aztecus es mejor
osmoregulador en altas que a bajas salinidades,
determinando que el punto isosmtico del camarn se
alcanz cuando las salinidades del medio externo
fueron superiores a 18 psu. Resultados similares
fueron obtenidos por Rodrguez (1981), en Poli
436
(1982), que determin que el punto isosmtico de

Litopenaeus vannamei est en el rango de 18-20 psu.
Prosser (1973) citado por Ramos & Oliva (1984)
observ que, en general, el metabolismo en las
especies eurihalinas aumenta en salinidades bajas. Los
antecedentes anteriores indican que salinidades bajas
pueden causar efectos negativos sobre el camarn,
explicando los resultados inferiores obtenidos en la
salinidad de 10 psu de este experimento.
Como se mencion anteriormente, el contenido de
protena y energa bruta de la racin, como factores
aislados, no tuvieron ningn efecto sobre la
sobrevivencia de los camarones, sin embargo, la
interaccin protena:energa mostr un efecto
significativo (P < 0,05). La tendencia de los resultados
indic que la mortalidad se asoci a los tratamientos
con menor relacin de protena:energa (57,1 mg de
PB kcal-1). Bautista (1986) determin altas tasas de
mortalidad en camarones juveniles (0,6 g) de P.
monodon, asociado a dietas con baja protena y
energa (30% PB y 165-335 kcal 100 g-1, respectivamente), explicando esta mortalidad por el
desbalance en la proporcin de protena:energa,
deficiencia en la composicin de aminocidos de las
fuentes de protena utilizada y al estrs por el proceso
de la muda del camarn.
En cuanto al crecimiento de los camarones, se
demostr estadsticamente que la salinidad tiene un
efecto significativo (P < 0,05), sobre la ganancia en
peso y la tasa de crecimiento especfica. Los mejores
resultados de ganancia de peso y tasa de crecimiento
especfica se observaron en salinidades de 20 y 30
psu, no habiendo diferencias estadsticas entre s
cuando se compararon las medias, lo que sugiere que
el confort salino de F. paulensis ocurre a salinidades
superiores a 20 psu. De hecho, con el incremento de la
salinidad se produjo una mejor respuesta a todos los
parmetros de crecimiento, en particular, la tendencia
se observ en la conversin alimenticia aparente y en
la relacin de eficiencia proteica, a pesar que no
fueron estadsticamente probados, lo que indicara que
el camarn hace un mejor uso de los alimentos
disponibles en estas salinidades. As, con estos
resultados se demostr que el camarn tiene
necesidades de protena y de energa diferentes, de
acuerdo a las variaciones de salinidad. As, el camarn
F. paulensis necesita ms protena y energa (35% PB
y 4200 kcal kg-1) para el crecimiento en la salinidad de
10 psu, que en salinidades superiores a 20 psu, donde
las exigencias de protena y energa bruta estn en
torno del 24% de PB y 3200 kcal kg-1. Al respecto,
Dalla-Via (1986) observ que P. japonicus sobrevive
en salinidades de 10 y 25 psu slo a travs de un alto
costo energtico. Este autor concluye que P. japonicus
prefiere salinidades altas (por encima de 25 psu y

hasta 40 psu) para obtener mejores resultados de
crecimiento y sobrevivencia.
Estos resultados difieren de los obtenidos por
Robertson et al. (1993) quienes determinaron que el
crecimiento de L. vannamei es mayor en la salinidad
de 12 psu que a 46 psu. No obstante, los autores
recomiendan dietas con altos niveles de protena a
condiciones hipersalinas.
Los niveles de protena bruta tuvieron un efecto
significativo (P < 0,05) en la ganancia en peso y tasa
de crecimiento especfica. Sin embargo, la energa
bruta no influy en ninguno de los parmetros
mencionados, mientras que la interaccin protena:
energa, s tuvo un efecto significativo sobre estos
parmetros.
Los resultados en la relacin de eficiencia proteica
indican que los camarones hacen un mejor uso de la
protena disponible cuando la dieta contiene los
niveles ms bajos de protena y energa (P:E 75,0 mg
de PB kcal-1). En este estudio, los mejores resultados
de la relacin de eficiencia proteica son comparables a
los obtenidos por Koshio et al. (1993) para juveniles
de P. japonicus de 0,4 g alimentados con dietas que
contenan entre 21 y 60,7% de PB, determinaron
valores entre 1,10 y 1,43. Sin embargo, Lim &
Dominy (1990) trabajando con juveniles de L.
vannamei de 1,02 g y dietas con 36% PB, determin
valores entre 0,83 y 1,61 g. Los bajos resultados
obtenidos con las dietas que contenan 35 y 48% de
PB y 3200 kcal kg-1, sugieren que la protena se
convierte en energa para satisfacer las necesidades
calricas del camarn ms que para crecimiento,
siendo confirmado por los bajos resultados de
ganancia en peso, tasa de crecimiento especfica e
incremento de biomasa.
Por otra parte, los mejores resultados de
conversin alimenticia aparente fueron obtenidos con
raciones con baja protena y energa, lo que indic que
la dieta es ms eficientemente utilizada por los
camarones con estas condiciones. Los valores
promedios de conversin alimenticia aparente
registrados en las salinidades de 20 psu (3,45) y 30
psu (3,2) con la dieta con 24% PB y 3200 kcal kg-1
son comparables a los obtenidos por Camba et al.
(1993) en juveniles de L. vannamei alimentados con
30% de PB, que alcanzaron una conversin
alimenticia de 3,32. Galindo et al. (1992)
determinaron valores de conversin alimenticia
aparente entre 4,4 a 7,0 para juveniles de P. schmitti.
Estos mismos autores observaron que la mejor
conversin de alimento (4,4) se obtuvo con la dieta
que contena 25% de PB. Bages & Sloane (1981)
evaluaron dietas con protena y energa bruta entre 25
y 45% y entre 2552 y 3900 kcal kg-1, respectivamente,

en juveniles de P. monodon concluyendo que la mejor
conversin alimenticia aparente de 4,48, fue con la
dieta de 35% de PB y 3810 kcal kg-1. Koshio et al.
(1993) determinaron que P. japonicus alcanza su
mximo crecimiento con un mnimo de protena,
cuando las necesidades energticas se cubren con
ingredientes no-proteicos. Resultados similares fueron
observados por Bautista (1986) y Hajra et al. (1988),
quienes establecieron para juveniles de P. monodon
que el mejor nivel de energa para el crecimiento fue
de 412,60 kcal 100 g-1 con una P: E 112,2 mg PB
kcal-1.
Galindo et al. (1992) determinaron que el mejor
crecimiento de juveniles de 0,25 g de P. schmitti
alimentados con dietas con niveles de protena bruta
entre el 10 y 45% y 3000 kcal de energa digestible, se
encontr en los tratamientos con la relacin de
protena:energa entre 86 y 117 mg PB kcal-1.
Los resultados obtenidos permitieron establecer
que el contenido de protena y energa para el mximo
crecimiento y sobrevivencia de los camarones son
24% PB y 3200 kcal kg-1 (P:E 75,0 mg PB kcal-1), en
las salinidades de 20 y 30 , mientras que para la
salinidad de 10 psu se observaron necesidades del
35% PB y 4200 Kcal kg-1 (P:E 83,3 mg PB kcal-1).
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Laboratorio de Camarones
Marino (LCM) del Departamento de Acuicultura de la
Universidad Federal de Santa Catarina, por facilitar
las dependencias para la realizacin del experimento.
De igual forma, se agradece al Departamento de
Ciencia y Tecnologa de los Alimentos de la
Universidad Federal de Santa Catarina por el anlisis
qumico proximal de las materias primas y de las
raciones elaboradas.
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Antiparasitary
of Caligus rogercresseyi in the feeding on atlantic salmon, Salmo salar
Research Article
Effect of polyunsatured aldehyde (A3) as an antiparasitary ingredient of

Caligus rogercresseyi in the feed of Atlantic salmon, Salmo salar
Jos Troncoso1, Javier Gonzlez1, Jorge Pino1, Kari Ruohonen2, Adel El-Mowafi2
Jos Gonzlez2, Gabriel Yany3, Jorge Saavedra3 & Andrs Crdova3
1
EWOS Innovation Chile, Camino a Pargua km 57, Colaco km 5, Calbuco, Chile
2
EWOS Innovation Norway, N-4335 Dirdal, Norway
3
Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Facultad de Recursos Naturales
Waddington 716, Playa Ancha, Valparaso, Chile
ABSTRACT. Some polyunsaturated aldehydes (PUAs) such as 2-trans, 4-trans decadenial (A3) have a
detrimental effect on the development of copepod sharmful to the salmon industrysuch as Caligus
rogercresseyi (sea lice). The purpose of this study was to evaluate the potential use of A3 as a salmon feed
ingredient in order to reduce reproduction of Caligus rogercresseyi in infested Atlantic salmon (Salmo salar).
The toxicity of A3 was assessed histopathologically for 7 days, using intra-peritoneal injections of different
doses (0, 0.24, 0.47, 2.37, 11.86, and 23.71 mg kg-1) in brain, intestine, skin, liver, and muscletissues of
Salmosalar at the end of each treatment. The effect of A3 on sea lice was evaluated using 250 Atlantic salmon
in an open-flow system of seawater (~13C). The effect of the dosage in the fish diet was evaluated at two
levels (9 mg kg-1, 18 mg kg-1) and considering a control (without A3) for 4, 8, and 12 days, once the sea lice
had reached maturity. As a complement, the persistent effect of diluted A3 in sea water (0.5 g L-1) was
evaluated at 10, 12, and 14C for 0, 1, 3, 6, 10, and 15 days; and the maximum persistence was found at 10
days at 10C. The results showed that the dosages over 0.47 mg kg-1 had no toxic effect on Atlantic salmon,
but induced a detrimental effect on Caligus rogercresseyi (reduction of 15% of mature females with a dose of
18 mg kg-1), which could be attributed to alterations in the embryonic development of the sea lice. A3 is a
potential supplement in the diet of salmon. However, studies ofits mechanism of action should be undertaken
prior to its use.
Keywords: Caligus rogercresseyi, sea lice, PUA, reproduction, A3, infestation, Salmo salar, aquaculture,
Chile.
Efecto del aldehdo poli-insaturado (A3) como ingrediente antiparasitario de

Caligus rogercresseyi en la alimentacin de salmn del atlntico, Salmo salar
RESUMEN. Algunos aldehdos poli-insaturados (PUAs) tales como 2-trans, 4-trans decadenal (A3) tienen
efecto perjudicial para el desarrollo de coppodos perjudiciales para la industria del salmn, tales como
Caligus rogercresseyi (piojo de mar). El objetivo del presente estudio fue evaluar el uso potencial de A3 en
alimentacin de salmones, de forma de reducir la reproduccin de Caligus rogercresseyi, en salmn del
Atlntico (Salmo salar) infestado. Se evalu en forma histopatolgica la toxicidad de A3 durante siete das, a
travs de distintas dosis (0, 0,24, 0,47, 2,37, 11,86 y 23,71 mg kg-1) inyectadas por va intra-peritoneal en
Salmo salar, en tejidos de cerebro, intestino, piel, hgado y msculo, al final de cada tratamiento, mientras que
el efecto de A3 contra los piojos de mar fue evaluado usando 250 salmones del Atlntico en un sistema de
flujo abierto de agua de mar (~13C). El efecto de la dosis en la dieta de los peces se evalu a dos niveles (9
mg kg-1 y 18 mg kg-1) y con una muestra control (sin A3), por 4, 8 y 12 das, una vez alcanzado el estado
maduro del piojo de mar. En forma complementaria, se evalu el efecto de la persistencia de A3 diluido en
agua marina (0,5 g L-1) a 10, 12 y 14C, durante 0, 1, 3, 6, 10 y 15 das, donde la mxima persistencia fue de
10 das a 10C. Los resultados permitieron concluir que las dosis de prueba sobre 0,47 mg kg-1 no tuvieron
efecto txico en el salmn del Atlntico, pero indujeron un efecto perjudicial sobre Caligus rogercresseyi
(reduccin del 15% de hembras maduras para una dosis de 18 mg kg-1), lo cual podra atribuirse a alteraciones
en el desarrollo embrionario del piojo de mar. A3 puede ser un potencial complemento en la alimentacin de
salmones, empero estudios sobre su mecanismo de accin deben realizarse previo a su uso.
439
440
Palabras clave: Caligus rogercresseyi, piojo de mar, PUA, reproduccin, A3, infestacin, Salmo salar,
acuicultura, Chile.
___________________
Corresponding author: Jos Troncoso (jose.troncoso@ewos.com)
INTRODUCTION
Sea lice infestation (Caligus rogercresseyi) is one of
the most important health challenges for the Chilean
salmon industry. This external parasite impairs
production efficiency; causes stress to the fish and it is
a possible vector for other pathogens like ISAv and
Piscirickettsia salmonis (J. Gonzalez, pers. comm.). In
the last three years, infestation rate has increased in all
three species produced in Chile, including Atlantic
salmon (Salmo salar), Rainbow trouts (Oncorhynchus
mykiss) and coho salmon (Oncorhynchus kisutch),
probably due to a combination factors like resistence
to Emamectin Benzoate (Report N08-08) and the
proximity between different companies that sharing
the same production area. As a consequence, since
2007 new antiparasite drugs have been approved to be
used in the Chilean salmon farming industry,
including deltamethrin (used as a bath treatment and
mostly at adult stage of lice, but with reduced efficacy
in the last time (increasing the frequency of the
treatment (Bravo et al., 2008)) and diflubenzuron (dfb,
EWOSMR) whose effects are mediated by disruption
of the chitin synthesis, preventing the lice to molt at
the juvenile stages of lice development. However,
resistance to another arthropodos like house fly
(Musca domestica) has been reported by Pimprikar &
Georghiou (1979).
Many terrestrial and marine plant extracts have
been assessed for antibacterial, antifungal, antiviral
and antioxidant activity for humans and animals
(Bakkali et al., 2008). Moreover, it has been reported
that aldehyde production and their release from
terrestrial plants is a mechanism of defense against
pathogens and insects (Rosahl, 1996; Pohnert &
Boland, 2002). In this sence, recent research have
reported certain marine microalgaes, including
Thalassiosira weissloggi, Thalassiosira rotula and
Skeletonema costatum produces some polyunsaturated
aldehydes (PUAs) as secondary metabolites like 2trans, 4-trans decadenial (A3). This metabolite stops
partially the embryogenesis in copepods and sea
urchin (Miralto et al., 1999; Ianora et al., 1999;
Leflaive & Ten-Hage, 2007). In fact, it have been
showed the effects of A3 in copepods like Calanus
helgolandicus at concentrations >5 g mL-1 are
structural modifications in the cellular chromatin, due
to fragmentations on DNA, followed by disrupting the
RNA translation during embryogenesis (Romano et

al., 2003).
Since the aldehyde 2-trans, 4-trans decadenial is
available in pure chemical form and as a flavor
ingredient (Adams et al., 2008) and taking into
account the above; the A3 molecules in copepods
could have use as antiparasitic. However, there are no
reports in the scientific literature assessing the
potential use of 2-trans, 4-trans decadenial against sea
lice reproduction or over other copepod parasites, so
the objective of this research was to assess the
effectiveness of A3 in salmon feeds and their potential
using to reduce sea lice reproduction when parasite
infests in Atlantic salmon, taking into account their
stability in sea water too, because no previous
information is available in order to assess the potential
persistence of the compound in the aquatic
environment, as a base line of its potential negative
effect in marine species.
All the experimental methods were performed with
sea water and in the species Salmo salar and Caligus
rogercresseyi during 56 days, according with the
following details:
Persistance of 2-trans, 4-trans decadenial (A3) in
sea water
Trial was conducted at the Chemical Ecology
Laboratory at Universidad de Temuco. A3 was diluted
in sea water (32 psu) at 0,5 g L-1 in 9 different 250 mL
flasks. The flasks were maintained in an incubator at
10, 12 and 14C, using three replicate per temperature.
The flasks were kept for 15 days at the respective
temperatures. During this period, samples of 6 mL
were taken from each flask at days 0, 1, 3, 6, 10 and
15. Air was continuously pumped into the flasks and
samples taken from the flasks were processed
according with the following protocol.
Solid extraction
The solid extraction was used to isolate the A3
compound diluted in water, according with the
procedure described by Pino-Marambio et al. (2007).
The compound was extracted in an EFS column
(Biotage, Uppsala, Sweden) using a glass cartridge of
Antiparasitary ingredient of Caligus rogercresseyi in the feeding on atlantic salmon, Salmo salar
6 mL ((layer C2 (500 mg) over ENV+ (200 mg))

using one per each replica. Cartridges were previously
prepared with 2 mL of HPLC grade methanol and then
removed with HPLC grade water (2 mL). After the
extraction of A3, impurities were again removed with
HPLC grade water (2 mL). The chemical compounds
absorbed in both phases (C2 and ENV+) were eluted
with 2 mL of HPLC grade ethanol.
Distillation with vacuum
Volatile and non- volatile fractions of A3 compound
were obtained through distillation with vacuum.
Distillation was performed during 24 h with pressure
at 0.04 torr and at environment temperature (average
20C).
Liquid to liquid extraction
The volatile fraction of the distilled was obtained
through liquid-liquid extraction, using dietylether (20
mL) and distilled ether (3 x 20 mL). Organic phases
were mixed and dried with CaSO4. The extract
obtained was concentrated until 100 L, stored in vials
(-18C) and then were sent to the Laboratory of
Chemistry of the Universidad de La Frontera for A3
GC-EM analysis
Evaluation of the toxicity of A3 injected in Atlantic
salmon
In order to perform sub lethal toxicity test, one
hundred and thirty eight (138) fishes (~200 g) were
pit-tagged and allocated in six tanks (23 fishes/tank),
during April 29th of 2009, each one with a total
capacity of 350 L. After 7 days of acclimatization, the
fish were injected intraperitoneally (i.p.) with
increasing doses of A3: 0.24, 0.47, 2.37, 11.86 and
23.71 mg kg-1. Non-injected fishes were used as a
control at Fundacin Chile facilities (Quillaipe, X
Region). Environmental variables were recorded daily,
including water temperature (C) and oxygen
saturation.
After injection, fishes were monitored for mortality
during 7 days in starving conditions and Probit
Analysis was tested. Three fishes were euthanized per
tank. Tissue samples were taken from brain, intestine,
skin, liver and muscle (three pieces per tissue): one
piece was sent for histopathological evaluation at
Biovac Diagnostic Laboratory (Puerto Montt, Chile)
and the other two pieces were pooled and were sent to
the Chemical Ecology Laboratory of the Universidad
de la Frontera (Temuco, Chile) for chemical analysis
of A3 by GC-MS.
Effect of dietary A3 against sea lice (Caligus
rogercresseyi) infestation and embryogenesis
The purpose of this trial was to investigate the
possible effect of A3 over lice embryogenesis and fish
441
infestation when added in the feed. The efficacy trial

was conducted between middle of March to April,
2009.The 2-trans, 4-trans decadenial (A3) used in this
trial were acquired from SIGMA Aldrich (85% of
purity). Different solutions of A3 were prepared by
dilution with methanol and then was added in the feed
to reach different concentrations of the compound,
mixing Danish fish oil with A3 compound. The
dietary levels of A3 tested in this experiment were
0.0009% and 0.0018%, equivalent to 0.9 and 1.8 g
ton-1 of feed, using a manual sprinkler for 4, 8 and 12
days according to a factorial experimental design, with
five tanks of replicates. Pellets extruded were coated
with the mixture of Danish fish oil and A3 compound,
using a vacuum system.
Three hundred Atlantic salmons (150 g average
weigh), were infested with copepodites of Caligus
rogercresseyi (80 sea lice/fish) in a 1.5 m3 tank with
open sea water flow system at 13C (average
temperature). When 80% of sea lice infesting the fish
reached adult stages, 250 fish were selected and
randomly allocated in 25 tanks of 350 L each (10
fish/tank), with same conditions. A mesh (80 m) was
placed in the outlet of each one of the tank for
controlling larvae losses. The meshes were cleaned
daily and larvae were collected, fixed with
formaldehyde (5%) and then counted. The 25 tanks
were assigned to the three experimental diets with
different levels of A3. The different life stages of sea
lice were counted in 25 fish per tank at the end of each
time period.
At the end of each time, the following lice
parameters were recorded for analyses:
a) N of mature females (females with mature
eggs in the egg strings).
b) N of female with eggs strings (females without
mature eggs in the egg strings).
c) N of total embryos per each egg string (embryos in different stages of development in the
egg strings).
d) N of total larvae, as the sum of viable and non
viable larvae in each tank.
e) N of non-viable larvae (deformed larvae in the
limbs or cephalotorax).
f) N of nauplius II.
Ten females with egg strings were collected from
each tank of fish fed the control and the diet with
0.0018% A3 and incubated (14C) for 2 days with
filtered (1 m) sea water. After the larvae were
hatched and developed into copepod stage, they were
collected and used in the in vitro method to evaluate
formation of frontal filament as indicator of viability.
This methodology can be pointed as follows:
442
a) Mucus was obtained directly from Atlantic

salmon previously anaesthetized with AQU-S
(Bayer) in a bath for 5 min approximately.
Under the tail, it was placed a plastic glass (10
mL) to receive the mucus of each fish. Samples
were frozen in liquid nitrogen container and
finally kept in a freezer (-80C). Mucus was
used to prepare a stock (1 L) of agar and mucus
solution. Salmo salar filtrated mucus (100 mL)
was defrosted at room temperature.
b) It was prepared a solid agar with 1 L of distilled
water and 30 g of agar, heating at 35C.
c) When temperature of agar was 35C, it was
added mucus defrosted.
d) The solution of agar and mucus were distributed
in each Petri dish (~60 mL each), waiting to
become in gel. Two Petri dishes were allocated
per each plastic container (2.5 L) with
microfiltrated (5 m), aerated and sterilized
seawater (UV light at 70 W cm-3).
e) Finally, a minimum of 100 copepodids were
deposited in each container and then incubated
(14C) in an incubator chamber for 48 h.
After 48 h, all the copepods of each container were
extracted and then fixed with a mixture of alcohol,
distilled water and glycerol (45, 45 and 10%
respectively in a volume of 0.5 mL). Fixed copepods
were dehydrated at constant temperature (35C) for 1
day. Measurement of the presence/absence of the
frontal filament in the copepods was performed with
an optical microscope (40x).
Finally, the specific feeding rate percentage (SFR)
in Salmo salar fed with or without A3, was calculated.
In addition, a generalized linear model with Poisson
distribution was used for the analysis for prediction of
the C. rogercresseyi embryonic development .In this
sence, host-parasite counts are often found to be overdisperse and this was taken into account for the
analysis. This was achieved by using a quasi-Poisson
distribution allowing for a scale parameter instead of
the ordinary Poisson distribution.
According with Myers & Montgomery (1995), the
factors (dose and exposure time) were scaled and
coded as follows: -1 is the low level, +1 is the high
level and 0 is the center point. This coding makes
factor and interaction estimates independent from each
other. The linear predictor model fitted was thus:
i = p0 + p1Di + p2Ti + p12DiTi
where: i are the observed counts after applying the
link function, Di the doses, Ti the exposure times at
the respective doses, and p1- p12 estimated
parameters describing the effects of the predictors.
The link function for the Poisson model is the log. All
statistical modeling was conducted with the R
language and its corresponding packages (R Core
Team, 2008).
RESULTS
Persistance of 2-trans, 4-trans decadenial (A3) in
sea water
Persistency of A3 in water is an important indicator of
potential time of exposure of animals in the water
environment to this compound. A higher exposure
time to A3, it means higher toxicity risk in aquatic
animals. After 10 days of exposure, it was not detected
A3 in the different solutions and/or temperatures
tested (Fig. 1). However, at 10C, aldehyde
concentrations were higher at 3 and 6 days of
exposure, indicating a higher stability of the aldehyde
as the temperature of the water decreased. According
to the analyses, the persistence of A3 in sea water at
10C was between 6 to 10 days.
Effect of dietary A3 against sea lice (Caligus
rogercresseyi) infestation and embryogenesis
In all the tanks, the percentage of specific feeding rate
(SFR) of the fish increased along the time during the
feeding period of 10 days (Fig. 2). However, there
were no differences (P > 0.05) in the feed consumed
among the different doses of A3 added in diets. The
highest average SFR (1.3%) was recorded at the
seventh day of feeding for all treatments, while the
lowest SFR (0.57%) was recorded at the initiation of
the feeding period.
Figure 1. Concentration of A3 maintained in sea water

for 15 days at three different temperatures.
Figura 1. Concentracin de A3 en agua de mar durante
15 das a tres temperaturas distintas.
Figure 2. Percentage specific feeding rate (SFR) of

fishes fed with different dietary doses of A3.
Figura 2. Porcentaje especfico de tasa de alimentacin
(SFR) en peces alimentados con distintas dosis de A3.
As it was expected, the time effect was significant

over the egg counts of females, indicating that the
number of eggs increased with time. Interestingly,
increasing dose of A3 significantly decreased the total
egg counts. In addition, the number of gravid females
was not significantly affected by either time or dose,
neither a significant interaction was observed for this
variable (P > 0.05). There is a trend for a reduction in
the number of gravid females with exposure time. This
can be explained because with time, eggs become
mature and hatch, reducing the number of gravid
females (Table 1).
Both dose and exposure time showed a detrimental
effect over the number of mature females, but there
was no significant interaction between them. This
means effects are additive. Both increasing dose and
increasing exposure time, decreased the count of
mature females, where increasing the time was about
twice as effective. Based on the model, increasing the
dose from zero to 0.0018% reduced the number of
mature females from about 99 to 85 (-15%). Similarly,
increasing the exposure time from 4 to 12 h at dietary
0.0018% A3, reduced the number from about 98
females to 73 females (-25%). This model could help
to optimize the dose (A3 added in feed) and time of
443
exposure to reach the maximum effect in terms of

mature female reduction.
The A3 dose did not influence the total larvae
counts. However, with time these parameters
increased significantly. This may be explained by the
constant release of larvae from the egg strings and
their accumulation in the different larvae life stages
(nauplius I, nauplius II and copepodites). Same
situation was observed here, in comparison with total
larvae count. The A3 dose did not show any direct
effect in non-viable larvae but time showed an
important effect, which means in morphology terms,
quality of larvae became worst in last emission from
the eggs. The results for the number of nauplius II are
similar to the response observed for total larvae with a
non significant effect of the dose of dietary A3 or
interaction between time and dose. As expected, with
time the number of nauplius II increased significantly.
Formation of the frontal filament
The results showed that the copepods hatched from
females taken from the fish fed with a diet
supplemented with 0.0018%, A3 had a significantly
lower capacity (P 0.05) to develop the frontal
filament when compared to the copepods hatched
from females taken from the fish fed with the control
(Fig. 3).
Toxicity of A3 injected in Atlantic salmon
During the 7-days period after the fish were injected
with different doses of A3, no mortality was recorded
in S. salar. However, different histopathological
changes were observed in the analyzed tissues. The
findings were classified from mild to severe damage
with a score ranging from 0 (no damage or changes) to
4 (severe). Table 2 shows this classification with the
respective damage tissues.
There were histopathological changes found in
brain and liver (included a mild meningitis,
eosinophilic cytoplasm in liver cells, hepatitis and
necrotic area in the liver). Moreover, in the intestine
Table 1. Estimated coefficients according linear model for embryonic stage development in Caligus rogercresseyi.
Tabla 1. Coeficientes estimados segn modelo lineal para estado de desarrollo embrionario en Caligus rogercresseyi.
Total eggs
Gravid females
Mature females
Total larvae
Non viable larvae
Nauplius II
Intercept (p0)
8.81 0.03
1.94 0.12
4.52 0.03
6.09 0.16
2.24 0.3
5.65 0.14
C dose (p1)
-0.08 0.03
0.00 0.13
-0.08 0.03
0.07 0.19
-0.10 0.41
0.05 0.17
C time (p2)
C dose:time (p12)
0.19 0.03
-0.03 0.03
-0.23 0.13
-0.13 0.13
-0.15 0.03
-0.02 0.03
0.96 0.17
-0.10 0.19
1.88 0.31
-0.03 0.41
0.90 0.15
-0.14 0.17
444
Figure 3. Percentage of inhibition of the formation of the

frontal filament in C. rogercresseyi hatched from females
taken from fish fed the control feed and the diet supplemented with 0.0018% of (A3). Values differ significantly
(P < 0.05).
Figura 3. Porcentaje de inhibicin en formacin de
filamento frontal en C. rogercresseyi eclosionados de
hembras tomadas de peces alimentados con el alimento
control y con 0,0018% de A3. Los valores difieren
significativamente (P < 0,05).
an inflammatory reaction in peripherical cells and

Giant cells with empty vacuoles was observed. There
were no evidences of histopathological changes in the
skin and muscle tissues. The most severe damage
found was a necrotic area in the liver of one fish with
a dose of 11.86 mg kg-1 weight of A3 (Fig. 4a).
The prevalence and severity of the histopathological changes in the more affected tissues of S.
salar injected with different doses of A3 are shown in
(Table 3). Only the liver and intestine showed
histopathological changes with scores 2 and 3.

However, except for one sample on liver showing a
score 3, all the other changes were classified as score
2. In both tissues, there is a trend to have a higher
prevalence of damage with increasing doses of A3. It
is also worth noting that in the intestine, there was a
high prevalence of an inflammatory reaction in
peripherical cells with doses equal or above 0.47 mg
kg-1 of A3 (Table 3, Fig. 4b). Only one case, classified
as score 1, was observed in the brain of a control fish
which corresponded to mild meningitis (33%
prevalence) (Table 3, Fig. 4c).
The same tissues evaluated for histopathological
changes were analyzed too, for the concentrations of
2-trans, 4-trans decadenial (A3). The results of these
analyses are shown in (Table 4). The compound A3
was found in all the tissues analyzed (liver, brain,
intestine, skin and muscle). Higher concentrations of
A3 were observed in the intestinal tissue. Although
there appears to be some relationship between the
injected dose of A3 and its concentration, for intestine,
skin and muscle, there was no detection of A3 in any
of the analyzed tissues at the highest dose (23.72 mg
kg-1) with the exception of the intestine. No content of
A3 were detected in the tissues of the control fish.
DISCUSSION
According with the results obtained in this study, it
is possible to indicate persistence of A3 in sea water at
10oC is between 6 to 10 days. The results of this study
Table 2. Description and grading of the histopathological changes observed in the different tissues of fish injected with
A3.
Tabla 2. Descripcin y clasificacin de los cambios histopatolgicos observados en los diferentes tejidos de peces
inyectados con A3.
Findings histopathology
Brain
Tissue liver
Intestine
No damage
Low damage in tissue without deleterious
effects for the organ.
_
Cells with eosinophilic
cytoplasm and eccentric nuclei
Damage in tissue with potential deleterious effects in functionality of the organ.

However, this damage is not permanent
and the tissue can recover its functionality.
Damage in tissue with deleterious
effects in functionality of the organ.
Morphological severe damage of tissue.
Endanger life.
Mild meningitis
Hepatitis
Inflammatory
reaction in
peripherical
cells. Giant
cells with
empty vacuoles.
Necrotic area
445
Figure 4. Histopathological changes found in different tissues: a) Sample of liver (20x) from a fish injected with 11.86
mg kg-1 of A3, showing an area with necrotic tissue indicated by the arrow, b) sample of intestine (2,5x) form a fish injected with 0.47 mg kg-1 of A3 showing inflammatory response in the peripherical cells indicated by the arrow,
c) sample of brain tissue (10x) of a control fish showing a mild meningitis.
Figura 4. Cambios histopatolgicos encontrados en distintos tejidos: a) Muestra de hgado (20x) de un pescado inyectado
con 11,86 mg kg-1 de A3, mostrando un rea de tejido necrtico indicado por la flecha, b) muestra de intestino (2,5x) de
un pescado inyectado con 0,47mg kg-1 de A3, mostrando respuesta inflamatoria en las clulas perifricas indicadas por la
flecha, c) muestra de tejido cerebral (10x) de un pescado control, mostrando una leve meningitis.
Table 3. Prevalence of histopathological changes observed in the different tissues of S. salar injected with
different doses A3.
Tabla 3. Prevalencia de cambios histopatolgicos observados en distintos tejidos de S. salar inyectado con distintas dosis A3.
Tissue
A3 dose mg kg-1
Liver
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
33%
-
33%
33%
67%
33%
100%
100%
67%
100%
33%
-
Intestine
also showed that the persistence of A3 was higher at

lower temperatures. Refsgaard et al. (2000) indicated
that molecules, like unsaturated aldehydes, are
unstable and can make a covalent bond with ncleo-
philic compounds. This may explain why the persistence of this compound is short but extended at lower
temperatures.
The aldehydes type - were described as toxic
for marine organism, principally invertebrates e.g:
Nereis virens (Lewis et al., 2004), Calanus
helgolandicus (Pohnert et al., 2002), Temora stylifera
(Ceballos & Ianora, 2003), Asteria rubens (Caldwell
et al., 2002), stopping reproduction process. These
compounds also showed to be toxic for rats (Adams et
al., 2008) and human lung cells (Chang & Lin, 2008).
According to a previous research, (Ponhert et al.,
2002), its production in nature is due to fatty acid
oxidation by the stress in some diatoms like
Phaeodactylum tricornutum, Phaeocystis pouchetii,
Skeletonema costatum and Alexandrium formosa in
presence of free grazer copepods (Hansen et al.,
2004).
Sublethal essay showed not severe histopathological changes observed in tissues treated with the
unsaturated aldehydes. The tissue presented higher
frequency of histological damages was the intestine,
mainly in the doses of A3 injected between 0.47 mg
kg-1 to 23.72 mg kg-1. It is related with the average
446
Table 4. Concentration of A3 in tissue samples of fishes injected with different dose of A31.
Tabla 4. Concentracin de A3 en muestras de tejidos de peces inyectados con distintas dosis de A31.
Tissue
Injected dose of A3 mg kg-1
Liver
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
0.00
0.24
0.47
2.37
11.86
23.72
Brain
Intestine
Skin
Muscle
Minimum
Maximum
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0.02
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0.03
0.01
0.04
0
0
0.00
0
0
0.02
0
0
0
0.04
0.03
0.05
0.03
0
0.03
0.01
0.03
0
0
0
0
0.01
0.04
0
0
Minimum and maximum concentration of A3 were calculated from three

samples analyzed per each dose injected in each tissue.
concentration of A3 obtained in the intestine tissues,

(0.01 to 0.03 mg kg-1) at the same doses of A3
injected. Similar damages observed for intestine tissue
of S. salar were reported for rats, with inflammation
and edema in the forestomach, when the animals were
treated with 200 to 800 mg kg-1 body weight/day of
A3. However, when lower doses of A3 were tested
(3.39 to 33.9 mg kg-1 body weight/day), no damages
in tissues were observed (Adams et al., 2008).
The 2-trans, 4-trans decadenial has been recognized by FEMA (Flavor and Extract Manu-facturers
Association) as a safe product (GRAS) for it uses as a
flavoring in human foods, at doses lower than 33.9 mg
kg-1 BW/d (Adams et al., 2008). This dose is
significantly higher than the dietary doses of A3 used
in this study to treat Salmo salar against sea lice,
where a maximum of 0.27 mg A3/kg BW/d was used
in the efficacy trail. In addition, the fact founding A3
in the tissues at low concentrations, and especially in

the skin (~0.01 mg kg-1), make this product a potential
candidate to be added in the feed as an oral treatment
for salmons against sea lice infestation, in low doses.
However, further studies will be required to
understand the potential toxicity, lethal and sub-lethal
effects, when fish will be treated more than once with
A3 added in feed. Also it is important to study the
detoxification and metabolization mechanisms for A3
in the salmon, in order to optimize the A3 doses in
feed.
Regarding the effects of dietary A3 over sea lice
infestation and embryogenesis, a significant reduction
in the number of mature females and eggs of Caligus
rogercresseyi as increasing doses of A3 in the feed
could be observed. However, no effect of A3 was
observed over gravid females or the number of
different larvae stages of lice. This suggests through
A3 exposure time, the compound could have a
detrimental effect over the females, turning maturation
and the new generations of eggs produced during the
assay. In addition, sea lice larvae could be already
hatched, explaining why the number of larvae
increased with time. Therefore, one theory that can be
drawn from these observations is A3 might affect the
normal development of the lice embryos. Similar
results were obtained for embryos of the copepods
Calanus helgolandicus, when treated with A3
(Romano et al., 2003; Ianora et al., 2004). Moreover,
formation of Frontal Filament Test showed sea lice
grown from larvae hatched from females (obtained
from fish fed with 0.0018 A3 doses) had a
significantly lower capacity to develop the frontal
filament. These lice could suffer an alteration during
its embryogenesis which explains their further
impossibility to develop the frontal filament. Several
authors have described deformities or inhibitions in
the development of the limbs of copepods embryos
and larvaes exposed to different doses of this
unsaturated aldehyde (Caldwell et al., 2002; Pohnert
et al., 2002; Romano et al., 2003; Ianora et al., 2004;
Lewis et al., 2004; Taylor et al., 2005).
The following conclusions could be obtained from
this research:
1. The persistence of 2-trans, 4-trans decadenial
dissolved in seawater is maximum 10 days with
temperature of 10C.
2. At the injected doses tested in the present study
(up to 0.47 mg kg-1 BW), 2-trans, 4-trans
decadenial did not induce a toxic effect in
Atlantic salmon (Salmo salar).
3. 2-trans, 4-trans decadenial induced a detrimental effect over C. rogercresseyi when added
in the feed of Atlantic salmon (Salmo salar). Its
447
effect is likely related to alterations in the

normal development of lice embryos, like
formation of frontal filaments, during infestation.
Concluding remarks: A3 could be a novel alternative
as Salmo salar feeding additive. This molecule affects
sea lice embryogenesis, having potential as a
complementary control strategy. However, it is
necessary to study LD50 in S. salar and better
knowledge about the ultimate mechanisms of action of
2-trans, 4-trans decadenial over lice development to
evaluate its true potential as a new feed additive
alternative
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 449-460, 2011 Distribucin temporal de larvas de Mytilus chilensis
Research Article
Daily food intake of Kajikia audax (Philippi, 1887) off Cabo San Lucas,
Gulf of California, Mexico
Leonardo A. Abitia-Crdenas1, Felipe Galvn-Magaa1, Vctor H. Cruz-Escalona1,
Mark S. Peterson2 & Jess Rodrguez-Romero3
1
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politcnico Nacional (CICIMAR)
P.O. Box 592, La Paz, B.C.S., Mxico
2
Department of Coastal Sciences, The University of Southern Mississippi
703 East Beach Drive, Ocean Springs, MS 39564, USA
3
Centro de Investigaciones Biolgicas del Noroeste (CIBNOR), Mar Bermejo 195
Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, B.C.S., Mxico
ABSTRACT. The daily food intake rates of the striped marlin, Kajikia audax (Perciformes: Istiophoridae),
were estimated using qualitative and quantitative analyses of their trophic spectrum. We analyzed the stomach
contents of 505 striped marlin caught by the sport fishing fleet off Cabo San Lucas, Baja California Sur,
Mexico, sampled from October 1987 through December 1989. The most important preys were chub mackerel
(Scomber japonicus), California pilchard (Sardinops caeruleus), and jumbo squid (Dosidicus gigas); together
these represented ~55% of the striped marlin diet. The daily food consumption was estimated to be 2 kg per
day, or ~3.6% of the mean body weight of K. audax. The total biomass of the prey consumed by the striped
marlin during the 27 months of sampling around Los Cabos was estimated at 24.8 ton, of which the chub
mackerel represented ~29% (7.2 ton), California pilchard just under 16% (3.9 ton), and jumbo squid ~10%
(2.5 ton). The feeding habits of K. audax are discussed in terms of the distribution of the epipelagic (neritic
and oceanic zones), demersal, and benthic prey, confirming that striped marlin migrate vertically and
horizontally in search of their food.
Keywords: billfish, striped marlin, diurnal variation, consumption, Cabo San Lucas, Gulf of California,
Mexico.
Tasa de consumo diario de alimento de Kajikia audax (Philippi, 1887)

frente a Cabo San Lucas, golfo de California, Mxico
RESUMEN. Se estim la tasa de consumo diario de alimento del marln rayado Kajikia audax (Perciformes:
Istiophoridae), sobre la base de anlisis cualitativos y cuantitativos de su espectro trfico. Se analiz el
contenido estomacal de 505 ejemplares capturados por la flota deportiva frente a Cabo San Lucas, Baja
California Sur, Mxico muestreados de octubre 1987 a diciembre 1989. Las presas ms importantes fueron la
macarela del Pacfico (Scomber japonicus), sardina monterrey (Sardinops caeruleus) y calamar gigante
(Dosidicus gigas), que en conjunto representaron aproximadamente el 55% de la dieta. La tasa de consumo de
alimento fue estimado en 2 kg diarios, lo cual represent aproximadamente el 3,6% del peso corporal de K.
audax. La biomasa total de presas consumidas por el marln rayado durante los 27 meses muestreados en la
zona de Los Cabos fue estimada en 24,8 ton, de las cuales la macarela del Pacfico represent alrededor del
29% (7,2 ton), la sardina monterrey poco menos del 16% (3,9 ton) y el calamar gigante aproximadamente el
10% (2,5 ton). Los hbitos alimentarios de K. audax se discutieron segn la distribucin de las presas
epipelgicas (nerticas y ocenicas), demersales y bentnicas; lo cual confirm la conducta migratoria
(movimientos verticales y horizontales) del marln rayado en busca de su alimento.
Palabras clave: picudos, marln rayado, variacin diurna, consumo, Cabo San Lucas, golfo de California,
Mxico.
___________________
Corresponding author: Leonardo Abitia-Crdenas (labitia@ipn.mx)
449
450
INTRODUCTION
Istiophorid billfishes are highly migratory species that

inhabit the tropical and subtropical, epipelagic waters
of the worlds oceans, a large, relatively homogeneous
environment that lacks significant physical barriers
and most species spawn over broad geographic
regions during a protracted season (Nakamura, 1995).
They are targeted by both recreational and commercial
fisheries all over the world. Yet despite this, there still
remain large gaps in our knowledge of the biology and
ecology of these species. Particularly, striped marlin
Kajikia audax (Philippi, 1887) supports an important
commercial catch in several regions of the world,
while also forming the basis of important recreational
fishing in the United States, Mexico, Ecuador, New
Zealand, East Africa and Australia (Domeier, 2006).
This species is highly prized as food (sashimi and
smoked and frozen filet) for the excellent quality of its
flesh and the high ratio of usable meat to body weight
(Sosa-Nishizaki, 1998).
Striped marlin in Mexican waters and particularly
in Cabo San Lucas at the southern tip of the Baja
California Peninsula forms the core of sport fishing.
The southern Gulf of California is a migration zone
for striped marlin (Squire & Suzuki, 1990; AbitiaCrdenas et al., 1998), where fish longer than 200 cm
postorbital length (modal PL) are feeding and storing
energy in preparation for reproduction (AbitiaCrdenas et al., 2002). Its larvae (2.8-30.5 mm total
length) have been collected in near shore waters south
of Los Cabos, suggesting that spawning occurs in the
lower Gulf of California when water temperature is
27.0C (Gonzlez-Armas et al., 1999).
There are several general studies on the feeding
habits of striped marlin in the Pacific Ocean (Hubbs &
Wisner, 1953; De Silva, 1962; Evans & Wares, 1972;
Eldrige & Wares, 1974; Abitia-Crdenas et al., 1997,
1998). Abitia-Crdenas et al. (2002) estimated
seasonal total energy storage (kcal g-1 wet weight) as
well as energy storage in muscle and gonadal tissue of
a limited number of female striped marlin from the
Los Cabos region. However, there are no published
estimates of their daily food consumption. An
ecosystem approach to fisheries management requires
an understanding of the impact of predatory fish on
the most important prey species and that the measured
rates of food consumption by apex predators lay the
ground work for gaining insight into the role of
predators in the food web of the marine ecosystem
(Olson & Galvn-Magaa, 2002). The goal of this
study was to estimate the daily biomass consumption
of the main prey species of striped marlin in the Los
Cabos, Mexico area based on qualitative and
quantitative analysis.
Stomach samples were collected from the striped

marlin catch by the sport fishing fleet, trolling with
live bait or jigs in the area of Los Cabos (2253N,
10954W) from October 1987 through December
1989 (Fig. 1). In order to study the influence of the
size of the fish, the data was grouped in 12 size classes
(from 111-221 cm postorbital length) (Ponce-Diaz et
al., 1991). The postorbital length (eye-fork length) and
weight of each fish was measured and the stomach
was preserved in formalin. Stomachs were weighed,
food was removed, and the contents were weighed and
stored according to the digested prey and its degree of
digestion. Vertebral characteristics (e.g., number and
position) were used to identify fish using taxonomic
keys (Miller & Jorgensen, 1973) whereas, for
undigested fish, we used (Miller & Lea, 1972; Allen &
Robertson, 1994; Fischer et al., 1995). Crustaceans
were identified using (Brusca, 1980; Fischer et al.,
1995) and cephalopods were identified from the
mandible (beaks) using (Wolff, 1982; Clarke, 1986).
Recognizable prey items were divided into major
taxonomic categories. Prey were quantified and
expressed as a percentage of volume (mL) (Hyslop,
1980): V (%) = (v/vT)100; where v is volume
displaced by a prey species and vT is volume
displaced by all prey. A multivariate analysis of
variance (MANOVA) of percent volume values was
used to examine differences in prey consumed related
to sex and size class.
The theoretical maximum capacity of the stomach
(Stillwell & Kohler, 1982) was used to quantify the
degree of stomach fullness. Stomach fullness was
recorded according to an estimated fourth-point scale
as percentages of total fullness: 0-25% full, 26-50%
full, 51-75% full, and 76-100% full.
Estimates of mean daily and annual food
consumption were made from the stomach contents of
all striped marlin collected (applying the conversion 1
mL = 1 g) (Stillwell & Kohler, 1985). The values were
extrapolated to fish hooked by the eight fishing fleets
in Cabo San Lucas (Klett-Traulsen et al., 1996) to
estimate the relative contribution of prey biomass
(metric tons, ton) consumed by striped marlin.
Food evacuation time was estimated based on the
type of prey (Olson & Boggs, 1986). For example,
scombrids (mackerel) are evacuated in 5.29 h on
average, whereas cephalopods take 2.24 h. Given the
lack of information on the time-course for evacuation,
the mean evacuation time of 5.29 h calculated for
yellowfin tuna Thunnus albacares was used (Olson &
Boggs, 1986). It was assumed that the evacuation time
The daily ratio of food striped marlin, off Cabo San Lucas
451
Figure 1. Location of study area off Cabo San Lucas, Mexico.

Figura 1. Ubicacin geogrfica del rea de estudio frente a Cabo San Lucas, Mxico.
of yellowfin tuna is adequate for estimating daily

rations of striped marlin because chub mackerel is one
the most important elements in the diet of both the
marlin and tuna predators. It was assumed that this
rate of evacuation is unaffected by predator size, prey
size, and sea temperature (Stillwell & Kohler, 1985).
RESULTS
Mean postorbital length was 176.81 11.47 cm ( 1
SD) and mean weight was 56.14 10.95 kg. Of 505
striped marlin that were sampled, 452 had food in
their stomachs (89.6%), 27 had empty stomachs
(5.3%), and 26 had regurgitated (5.1%). Taxonomic
work identified 42 taxa (31 fishes, 6 cephalopods, and
5 crustaceans) belonging to 21 families and 35 genera
(Table 1).
Stomach contents displaced a total volume (mL) of
231l, of which 87.6% were fish, 11.5% cephalopods,
and 0.9% crustaceans. The main species were chub
mackerel Scomber japonicus (29%), California
pilchard Sardinops caeruleus (15.8%), jumbo squid
Dosidicus gigas (10%), and the redeye round herring
Etrumeus teres (8.5%). The postorbital length
frequency distribution in the 505 striped marlin was
120 to 221 cm, with the 171-180 cm size class (36%)
most prevalent (Fig. 2). The largest number of empty
stomachs occurred in marlin ranging from 151-200
cm, with only one empty stomach in marlin ranging
from 121-140 cm.
Prey consumption also varied with size (Table 1).
MANOVA revealing significant differences in
consumption patterns for the size classes (P < 0.0001),
Figure 2. Frequency of postorbital length (cm) of striped

marlin collected between 1987-1989 off Cabo San Lucas,
Mexico.
Figura 2. Distribucin de clases de talla (longitud
postorbital en cm) para marln rayado capturado en el
periodo 1987-1989 frente a Cabo San Lucas, Mxico.
with Tukeys test (Sokal & Rohlf, 1981) indicating

that striped marlin 180 cm PL consumed a more
diverse group of fish (n = 30) compared to marlin
>180 mm PL (n = 15; Table 1). In contrast, for
cephalopod and crustacean prey, no significant
differences (P > 0.05) were noted between size classes
(11 vs 6 prey species, respectively) (Table 1).
Of the sample, there were 297 females (58.8%) and
208 males (41.2%), a sex ratio of 1.4:1. MANOVA
revealed highly significant differences (P < 0.0001) in
diet based on sex (Table 2) and Tukeys test showed
that females consumed twice as much fish as males. In
452
Table 1. Summary of food categories in stomachs (n =

452) of striped marlin from the southern of Gulf of
California, Mexico expressed as absolute values and percentages of the volumetric values (V).
Tabla 1. Resumen de las categoras alimentarias encontradas en contenidos estomacales (n = 452) de marln
rayado en la boca del golfo de California, Mxico los
resultados estn expresados en valores absolutos y
porcentuales en trminos del volumen de las presas (V).
Item prey
Cephalopoda
Teuthoidea
Enoploteuthidae
Abraliopsis affinis
Ommastrephidae
Dosidicus gigas
Stenoteuthis oualaniensis
Octopoda
Octopodidae
Octopus spp.
Japetella heathi
Argonautidae
Argonauta spp.
Crustacea
Amphipoda
Isopoda
Stomatopoda
Squillidae
Squilla spp.
Euphausiacea
Decapoda
Galatheidae
Pleuroncodes planipes
Osteichthyes
Clupeiformes
Clupeidae
Etrumeus teres
Opisthonema libertate
Sardinops caeruleus
Gadiformes
Merlucciidae
Merluccius productus
Exocoetidae
Exocoetus spp.
Belonidae
Strongylura exilis
Syngnathiformes
Fistulariidae
Fistularia corneta
Scorpaeniformes
Triglidae
Prionotus spp.
Uranoscopidae
Kathetostoma averruncus
V
(mL)
%V
1474.20
0.64
23136.84
1.67
10.01
< 0.01
131.23
0.41
0.06
0.00
1809.99
0.78
13.50
3.00
0.01
0.00
15.10
11.00
0.01
< 0.01
1937.00
0.84
3206.00
19681.00
4985.00
36492.00
1.39
8.52
2.16
15.79
16619.00
7.19
0.10
< 0.01
11.30
< 0.01
5092.00
2.20
45.00
0.02
5.00
< 0.01
Perciformes
Serranidae
Diplectrum spp.
Carangidae
Caranx caballus
Caranx hippos
Chloroscombrus orqueta
Decapterus muroadsi
Naucrates ductor
Trachinotus rhodopus
Selar crumenophthalmus
Coryphaenidae
Coryphaena hippurus
Mugilidae
Mugil curema
Sphyraenidae
Sphyraena ensis
Scombridae
Auxis spp.
Euthynus lineatus
Katsuwonus pelamis
Scomber japonicus
Tetraodontiformes
Balistidae
Balistes polylepis
Xanthichthys mento
Lagocephalus lagocephalus
Diodontidae
Diodon holocanthus
8365.00
226.50
2399.80
1988.50
769.00
54.20
14460.00
68.00
6.50
5017.00
3.62
0.10
1.04
0.86
0.33
0.02
6.26
0.03
< 0.01
2.17
185.00
0.08
700.00
0.30
680.00
0.29
8201.50
70.00
13.30
67055.50
3.55
0.03
0.01
29.01
5721.00
115.00
135.00
2.48
0.05
0.06
68.00
0.03
contrast, consumption of cephalopods and crustaceans

were not significantly (P > 0.05) different between
genders.
Mean maximum capacity of striped marlin
stomachs was 2.5 L, which is ~4.4% of the weight of
the average striped marlin. Of 452 stomachs with
prey, 261 (57.7%) had a fullness status of 0-25%; 120
(26.5%) had 26-50%; 48 (10.6%) had 51-75%; and 23
(5.1%) had 76-100% (Table 3). Stomach fullness in all
seasons there was a tendency for fuller stomachs in
larger striped marlin (Table 4).
Since chub mackerel was the main food for striped
marlin near Los Cabos, calculation of the daily
biomass consumption included mean gastric
evacuation time of 5.3 h and a mean daily
consumption of 0.51 kg per striped marlin. The latter
value corresponds to the mean amount of food
consumed by 452 striped marlin, which was
equivalent to 1% of the mean weight (56.1 kg) of the
striped marlin sampled.
Based on the assumption that predicted striped
marlin need 5.29 h to evacuate food (21.16 h), it was
marlin feed four times daily. When multiplying this by
the mean biomass consumed (0.51 kg), daily
Abraliopsis affinis
Dosidicus gigas
Octopus spp.
Japetella heathi
Argonauta spp.
Amphipoda
Isopoda
Squilla spp.
Euphausiacea
Clupeidae
Etrumeus teres
Opisthonema libertate
Sardinops caeruleus
Exocoetus spp.
Strongylura exilis
Fistularia corneta
Prionotus spp.
Serranidae
Diplectrum spp.
Carangidae
Caranx caballus
Caranx hippos
Item prey
303
210
136
81
44
750
1.9
125
0.84
1672
2003
1410.5
487
504.5
245.5
684
998.5
345
2869
4345
0.2
513.5
1.5
297
7400
0.42
4.3
338
774
4075
1357.5
6324.5
6000
340
27
417
1429
458.2
7146.5
0.61
104.23
0.21
802
12
1.9
15.1
6.7
443.5
1600
5092
1120
18010
4032.5
0.1
11.3
873
45
5
2700.5
226.5
385
420
356
105.5
315.5
111.5
1125
211
307.5
707
4055
2507.5
4226.5
2101.5
1.1
236
302
2412.5
0.64
63.8
403.5
56
1658.5
333
2958
3200
1768
225.10
1304
650.5
1077
1285
346
200
214.49
1270
360
514
1124
300
Size interval (cm)

111-120 121-130 131-140 141-150 151-160 161-170 171-180 181-190 191-200 201-210 211-220 221-230
(n = 1) (n = 0) ( n = 1) (n = 4) (n = 26) (n = 120) (n = 182) (n = 116) (n = 44) (n = 8) (n = 2) (n = 1)
Table 2. Trophic spectrum of the 12 size interval (cm) of striped marlin expressed in absolute values of the volumetric method: n = total stomach examined.
Tabla 2. Composicin alimentaria de 12 intervalos de talla consecutivos (cm) de marln rayado, expresados como valores absolutos en trminos del volumen de las presas,
donde n corresponde al nmero de estmagos analizados para cada intervalo de talla.
453
Decapterus muroadsi
Naucrates doctor
Trachinotus rhodopus
Coryphaena hippurus
Mugil curema
Sphyraena ensis
Auxis spp.
Euthynus lineatus
Katsuwonus pelamis
Scomber japonicus
Balistes polylepis
Xanthichthys mento
Diodon holocanthus
Item prey
12.56
1301
201
274
235
770
13.3
10323.5
1099
680
1020
68
55.44
7568.5
904.5
2053.5
1320
70
247
20.5
7123
26512.5
1002
115
135
2364
70
6.50
1090
115
453
33.7
3850.5
8123.5
1367
1325.5
834
1359.5
4525.5
1147.5
2184.5
318
875.5
5025
200
481.5
3023
653
Size interval (cm)

111-120 121-130 131-140 141-150 151-160 161-170 171-180 181-190 191-200 201-210 211-220 221-230
(n = 1) (n = 0) ( n = 1) (n = 4) (n = 26) (n = 120) (n = 182) (n = 116) (n = 44) (n = 8) (n = 2) (n = 1)
454
455
Table 3. Summary of food categories of female (n = 279) and male (n = 173) striped marlin from the southern Gulf of
California, Mexico, expressed as absolute values and percentages of the volumetric values (V).
Tabla 3. Composicin de categoras de presa encontradas en hembras (n = 279) y machos (n = 173) de marln rayado en
la boca del golfo de California, Mxico expresado como valores absolutos y porcentuales con base al volumen de las
presas (V).
Item prey
Female
V (mL)
%V
Male
V (mL)
Abraliopsis affinis
615.50
0.44 858.70
Dosidicus gigas
16030.68 11.46 7106.16
1.00 < 0.001
0.67
Octopus spp.
131.13
0.09
0.10
Japetella heathi
0.31 < 0.001
0.10
Argonauta spp.
909.72
0.65 900.27
Amphipoda
13.50
0.01
0.00
Isopoda
2.10 < 0.001
0.90
Squilla spp.
15.10
0.01
0.00
Euphausiacea
5.80 < 0.001
5.20
1035.08
0.74 901.92
Clupeidae
2299.00
1.64 907.00
Etrumeus teres
8394.90
6.00 11286.10
Ophistonema libertate
2867.40
2.05 2117.60
Sardinops caeruleus
20457.10 14.63 16034.90
7246.50
5.18 9372.50
Exocoetus spp.
0.10 < 0.001
0.00
Strongylura exilis
11.30
0.01
0.00
Fistularia corneta
3523.40
2.52 1568.60
Prionotus spp.
20.00
0.01
25.00
5.00 < 0.001
0.00
Serranidae
8365.00
5.98
0.00
Diplectrum spp.
0.00
0.00 226.50
Carangidae
1009.18
0.72 1390.62
Caranx caballus
839.80
0.60 1148.70
Caranx hippos
461.70
0.33 307.30
54.20
0.04
0.00
Decapterus muroadsi
7824.00
5.60 6636.00
Naucrates doctor
4.00 < 0.001
64.00
Trachinotus rhodophus
6.50 < 0.001
0.00
2931.90
2.10 2085.10
Coryphaena hippurus
5.00 < 0.001 180.00
Mugil curema
223.20
0.16 476.80
Sphyraena ensis
680.00
0.49
0.00
Auxis spp.
6011.30
4.30 2190.20
Euthynus lineatus
70.00
0.05
0.00
Katsuwonus pelamis
0.00
0.00
13.30
Scomber japonicus
43807.10 31.33 23248.40
Balistes polylepis
3649.60
2.61 2071.40
Xanthichthys mento
115.00
0.08
0.00
0.00
0.00 135.00
Diodon holocanthus
46.00
0.03
22.00
%V
0.94
7.78
< 0.001
< 0.001
< 0.001
0.99
0.00
< 0.001
0.00
0.01
0.99
0.99
12.36
2.32
17.57
10.27
0.00
0.00
1.72
0.03
0.00
0.00
0.25
1.52
1.26
0.34
0.00
7.27
0.07
0.00
2.28
0.20
0.52
0.00
2.40
0.00
0.01
25.47
2.27
0.00
0.15
0.02
456
Table 4. Seasonal frequency by size interval (cm), sex ratio (F: female, M: male), mean volume of the stomach contents
and degrees of fullness (1: 1-25%; 2: 26-50%; 3: 51-75; 4: 76-100%).
Tabla 4. Variacin estacional por intervalo de talla (cm), proporcin de sexos (F: hembra, M: macho), volumen promedio
del contenido estomacal y grado de llenado (1: 1-25%; 2: 26-50%; 3: 51-75% y 4: 76-100%).
Season
Fall (1987)
Winter (1988)
Spring (1988)
Summer (1988)
Fall (1988)
Winter (1988)
Spring (1989)
Summer (1989)
Fall (1989)
Size interval Number

Sex ratio
(cm)
of stomach
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
221-230
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
141-150
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
201-210
211-220
111-120
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
201-210
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
201-210
141-150
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
201-210
151-160
161-170
171-180
181-190
191-200
141-150
151-160
161-170
171-180
181-190
1
8
11
9
3
1
4
9
17
12
2
1
2
25
31
16
5
2
8
13
7
2
1
1
1
2
23
32
26
7
1
1
10
16
15
13
1
2
2
5
29
16
10
3
1
1
6
2
1
1
5
18
10
1
1 Male
1.35 : 1
0.83 : 1
3.5 : 1
0.5 : 1
1 Female
0.33 : 1
0.88 : 1
1.28 : 1
5:1
2 Females
1 Male
1:1
1.27 : 1
1.38 : 1
4.33 : 1
4 :1
2 Males
0.6 : 1
1.17 : 1
1.33 : 1
1:1
1 Female
1 Female
1 Male
1:1
0.53 : 1
1.67 : 1
2.71 : 1
6:1
1 Female
1 Male
1:1
0.77 : 1
1.14 : 1
2.25 : 1
1 Male
1:1
2 Female
4:1
1.9 : 1
1.67 : 1
4:1
3 Females
1 Female
1 Female
2:1
1:1
1 Female
1 Female
4 :1
3.5 : 1
9:1
1 Female
Mean volume
content (mL)
Degree of fullnes
636.50
600.43
158.41
662.27
32.30
857.77
419.50
444.28
632.56
222.87
1657.50
552.40
1375.30
464.87
478.37
278.75
731.80
1366.55
178.55
505.36
476.33
249.80
1825.30
2035.50
473.74
995.45
332.16
562.08
638.56
508.18
2200.20
538.30
450.66
367.89
449.50
752.74
962.80
1015.60
745.35
244.18
306.29
309.01
609.43
1913.73
592.00
512.72
420.82
921.75
1501.80
1532.96
1198.74
501.91
330.94
2174.80
2
2
1
2
1
2
1
1
2
1
4
1
3
1
1
1
2
3
1
1
1
1
4
4
1
2
1
1
2
1
4
1
1
1
1
2
2
2
2
1
1
1
2
3
1
1
1
2
3
3
2
1
1
4
consumption of an adult marlin was ~2.04 kg, ~3.6%

of mean weight. By extrapolating the calculated daily
consumption over the estimated capture of 12,166
striped marlin hooked by eight sport fleets from Cabo
San Lucas over 27 months (Klett-Traulsen et al.,
1996), it was estimated 24.8 ton of prey were
consumed or an annual consumption rate of 11.02 ton.
To estimate the biomass of the main prey species
consumed by striped marlin, the percent volume for
each food type was calculated and converted to
biomass: chub mackerel 29% (7.2 ton); California
pilchard 15.8% (3.9 ton); jumbo squid 10% (2.5 ton);
redeye round herring 8.5% (2.1 ton); Pacific hake
Merluccius productus, 7.2% (1.8 ton); the carangid
Decapterus muroadsi 6.3% (1.6 ton); and the
scombrid Auxis spp. 3.6% (0.9 ton) (Fig. 3).
Figure 3. Plot of the biomass (ton) of the most important

prey of striped marlin. SJA: Scomber japonicus, SCA:
Sardinops caeruleus, DGI: Dosidicus gigas, ETE:
Etrumeus teres, MPR: Merluccius productus, CAR:
Carangidae, DMU: Decapterus muroadsi, SER:
Serranidae, AUX: Auxis spp., BPO: Balistes polylepis,
SCR: Selar crumenophthalmus, OLI: Opisthonema
libertate and CLU: Clupeidae.
Figura 3. Contribucin en trminos de biomasa (ton) de
las presa principales consumidas por el marln rayado:
SJA: Scomber japonicus, SCA: Sardinops caeruleus,
DGI: Dosidicus gigas, ETE: Etrumeus teres, MPR:
Merluccius productus, CAR: Carangidae, DMU:
Decapterus muroadsi, SER: Serranidae, AUX: Auxis
spp., BPO: Balistes polylepis, SCR: Selar crumenophthalmus, OLI: Opisthonema libertate y CLU:
Clupeidae.
457
DISCUSSION
All billfishes are considered epipelagic (Block et al.,
1992a; Nakamura, 1995). Striped marlin are found in
more temperate waters than others istiophorids, with
strong preferences for waters 20-25C (Ueyanagi,
1965; Domeier, 2006). Tracking of horizontal and
vertical movements show that striped marlin spend
most of the time in surface waters (10 m), but dive to
depths of 170 m, suggesting that their vertical
movements are strongly influenced by water
temperature (Brill et al., 1993). In general, telemetry
tracking of billfish revealed that species, such as
striped marlin and blue marlin (Makaira nigricans),
make short vertical migrations to moderate depths,
while swordfish (Xiphias gladius) dive deeper and
longer (Block et al., 1992a, 1992b; Sedberry &
Loefer, 2001; Takahashi et al., 2003).
In waters surrounding Cabo San Lucas, BCS,
Mexico, striped marlin mainly consume epipelagic
prey in the neritic zone, and to a lesser extent, prey
from deeper waters. Common prey was chub
mackerel, California pilchard, and jumbo squid, which
are important components of the commercial harvest
in the eastern Pacific Ocean (Ehrhart et al., 1986;
Gluyas-Millan & Quionez-Velazquez, 1996; FelixUraga et al., 1996), with the jumbo squid also preying
on the other two former species. On the other hand,
epipelagic (neritic and oceanic zones), demersal, and
benthic species in the diet of striped marlin suggest it
migrates vertically and horizontally to feed.
A high number of top predators eat the most
abundant prey found in their environment (Olson &
Galvn-Magaa, 2002; Young et al., 2006;
Arizmendi-Rodrguez et al., 2006). Migrating habits
of striped marlin might also reflect a reproductive
strategy that includes searching for water masses with
adequate conditions for growth and survival of their
larvae and prey for their juveniles and immature
adults. Several authors consider these migrations as
behavior to ensure favorable reproduction conditions
(Radakov, 1973; Lagler et al., 1977).
The sizes recorded (111-221 cm postorbital length)
in this study match those reported for other striped
marlin sport fisheries, but not matching the longline
Japanese commercial fishery records that have both
smaller and larger sizes. For example, the length of
striped marlin in the longline Japanese commercial
fishery is 80-240 cm (Shingu et al., 1974; Miyabe &
Bayliff, 1987) while the offshore areas of Mazatlan
and Sonora yield marlin ranging from 110-204.5 cm
(Wares & Sakagawa, 1974), and Buenavista and Los
Cabos, B.C.S. range from 107.5-225.5 cm (Wares &
Sakagawa, 1974; Ponce-Diaz et al., 1991). The range
458
of striped marlin postorbital length size classes in our

study is wide because of the selectivity of the fishing
methods and the spectrum of sizes in the waters near
Los Cabos. Thus, our data reflects the length of striped
marlin throughout much of its range.
Striped marlin exhibited significant ontogenetic
and sex differences in diet. Striped marlin with size
180 cm PL fed on a larger number of fish species and
consume greater biomass, while striped marlin >180
cm PL, which consume fewer fish species and
biomass. Additionally, female marlin had a larger
percentage of filled stomachs and consuming twice the
fish biomass of males.
Estimating daily consumption of this apex predator
in their environment is difficult because several
factors, such as size of fish and their food, water
temperature, and digestion and evacuation rates play a
major role. Studies of several species of teleostean fish
and sharks to determine stomach evacuation rates and
daily ratio have been done (Stillwell & Kohler, 1985;
Olson & Boggs, 1986; Olson & Mullen, 1986; Olson
& Galvn-Magaa, 2002). However, studies for
billfishes are lacking because direct measurements on
these fish are not possible because of logistic
constraints, including their pelagic habitat, large size,
and wide-roving behavior, and the technology for
maintaining these large marine fishes in optimal
conditions in the laboratory or in a natural enclosure in
the sea, has not been developed.
In our study, only approximate calculations can be
made of daily consumption by employing gastric
evacuation rates of species with similar characteristics
of standard metabolic rates and high-performance
physiology, such as tuna and dolphin fishes (Brill,
1996; Olson & Galvn-Magaa, 2002). Considering
the mean weight of the stomach content of 452 striped
marlin and the mean gastric evacuation rate of
yellowfin tuna (5.29 h), we estimated that striped
marlin eat 2.04 kg prey each day, approximately 3.6%
of their mean weight. This value seems reasonable and
is comparable with estimates made for other predator
species. For example, an estimate of 0.3% of body
weight for the shark Ginglymostoma spp. (Clark,
1963), 5.6% of body weight of common dolphinfish
Coryphaena hippurus (Olson & Galvn-Magaa,
2002) and 10% of body weight for blue fin tuna
Thunnus thynnus (Butler & Mason, 1977). For billfish,
the only previously published estimate of daily
consumption is for the swordfish Xiphias gladius,
which consumed 0.93 kg of prey, representing 1.6% of
mean body weight (Stillwell & Kohler, 1985).
Indirectly, this study on the feeding habits of
striped marlin provides an assessment of the relative
abundance of the main prey species in their diet. Chub
mackerel represented 28.9% (7.2 ton); California

pilchard, 15.8% (3.9 ton); and jumbo squid 10% (2.5
ton) of the overall diet. Extrapolating the estimated
daily consumption (2.04 kg) to an estimated 12,166
striped marlin hooked by the sport fishing fleet of
Cabo San Lucas from October 1987 through
December 1989 (27 months) suggests 24.8 ton of prey
consumed and an annual food consumption rate of
11.02 ton. It needs to be stressed that these estimates
should be considered as minimums because 84.2% of
the stomachs were less than 50% of estimated
maximum capacity.
Striped marlin are apex predator in the pelagic
food web in the southern Gulf of California and the
results support the assumption that billfish and others
large pelagic fish may be of keystone predators in the
marine ecosystem (Hinman, 1998; Kitchell et al.,
2006). Additionally, these results provide key data for
implementing ecosystem analysis based on food web
models (Kitchell et al., 2006).
ACKNOWLEDGEMENTS
We wish to thank the Instituto Politcnico Nacional
(COFAA, EDI) and the Centro de Investigaciones
Biolgicas del Noroeste for their support. Thanks
Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa
(CONACyT) and Sistema Nacional de Investigadores
(SNI). Finally thanks to Ira Fogel for editing the
English-language text and Ing. Armando HernandezLopez for the edition of figures and tables.
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Metales en Cancer polyodon, norte de Chile
461
Research Article
Contenido de metales en Cancer polyodon (Crustacea: Decapoda) en un sistema

de bahas del norte de Chile (27S)
1
Alexis Castillo1,2 & Jorge Valds1

Laboratorio de Sedimentologa y Paleoambientes, Instituto de Investigaciones Oceanolgicas
Facultad de Recursos del Mar, Universidad de Antofagasta, P.O. Box 170, Antofagasta
2
Programa de Doctorado en Ciencias Aplicadas, Mencin Sistemas Marinos Costeros
Facultad de Recursos del Mar, Universidad de Antofagasta
RESUMEN. El contenido de Zn, Cu, Cd, Pb, Fe, Al y Ni fue analizado en tejido muscular de Cancer
polyodon en las bahas de Caldera, Calderilla, Inglesa y Salada (Atacama, Chile). Los resultados fueron
comparados con estudios similares desarrollados por otros autores y la normativa de carcter nacional e
internacional relacionada con el contenido de metales pesados en crustceos para consumo humano. El orden
de abundancia de los metales analizados en C. polyodon fue Cd<Ni<Cu<Pb<Zn<Fe<Al. Las concentraciones
medias de Cd, Pb, Fe y Al fueron ms elevadas en baha Salada, mientras que el Cu y Ni lo fue en baha
Caldera y el Zn en baha Inglesa. Todos los metales, con excepcin de Cu, presentaron diferencias
significativas (P < 0,05) entre las bahas analizadas. De los siete metales analizados en C. polyodon las
concentraciones de Pb, Fe y Al presentaron niveles ms elevados que los reportados para otros sistemas
costeros. Las concentraciones de Cu (excepto baha Calderilla), Cd (excepto bahas Caldera e Inglesa) y Pb
sobrepasaron los valores permitidos por la normativa nacional e internacional, lo que sugiere que la presencia
de estos metales en C. polydon representa un potencial riesgo para la salud humana.
Palabras clave: Cancer polyodon, metales, contaminacin, Atacama norte de Chile.
Metal contents in Cancer polyodon (Crustacea: Decapoda) in a bay system

of northern Chile (27S)
ABSTRACT. The contents of Zn, Cu, Cd, Pb, Fe, Al and Ni in the muscle tissue of Cancer polyodon from
Caldera, Calderilla, Inglesa, and Salada bays (Atacama, Chile) were quantified. The results were compared
with similar studies by other authors and with the national and international regulatory standards for heavy
metal contents in crustaceans for human consumption. In increasing order, the metal contents in C. polyodon
were: Cd< Ni< Cu< Pb< Zn<Fe< Al. Mean concentrations of Cd, Pb, Fe and Al were highest in Salada Bay:
Cu and Ni were highest in Caldera Bay; and Zn was highest in Inglesa Bay. All the metals except Cu differed
significantly (P < 0.05) among the analyzed bays. Of the seven metals analyzed, Pb, Fe, and Al concentrations
in C. polyodon were higher than those reported for other coastal systems. Concentrations of Cu (except
Calderilla), Cd (except Caldera and Inglesa), and Pb exceeded the threshold values indicated by the national
and international standards, suggesting that the presence of these metals in C. polyodon represents a potential
risk for human health.
Keywords: Cancer polyodon, metals, contamination, Atacama, northern Chile.
___________________
Corresponding author: Alexis Castillo (alexis.castillo@uantof.cl)
INTRODUCCIN
En los ltimos aos la presencia de metales pesados en
las zonas costeras con grandes asentamientos humanos
y con un importante desarrollo industrial ha recibido
especial inters (Vsquez & Guerra, 1996; Segovia-
Zavala et al., 2004; Valds et al., 2005, 2010; Gil et

al., 2006; Hamed & Emara, 2006; Huerta et al., 2007;
Valds & Sifeddine, 2009).
A diferencia de los contaminantes orgnicos, los
metales pesados no son degradados biolgica o
qumicamente, por lo que pueden ser acumulados en
462
altas concentraciones en los tejidos de los organismos

marinos (Rainbow, 1997). Una vez bioacumulados
estos metales pueden ser transferidos hacia niveles
superiores de la cadena trfica, constituyendo
eventualmente una amenaza para la salud humana
cuando estos organismos son utilizados como
alimento (Wang, 2002; Daz et al., 2008; Whyte et al.,
2009; Tapia et al., 2010).
Numerosos estudios han demostrado que los
invertebrados marinos son capaces de acumular
metales en concentraciones ms elevadas que su
ambiente (Wang, 2002), lo que es particularmente
evidente en el caso de moluscos (Fisher et al., 1996;
Blackmore, 2000; Bustamante & Miramand, 2005).
Actualmente, se ha prestado gran inters sobre el
contenido de metales en crustceos decpodos por ser
componentes fundamentales de las comunidades
bentnicas litorales (Muoz et al., 2006), importantes
depredadores (Cerda & Wolff, 1993; Ortiz, 2007) y
por su explotacin comercial para consumo humano
(Barrento et al., 2009a, 2009b; Mohapatra et al.,
2009).
Cancer polyodon (Poeppig, 1836) es el crustceo
de importancia comercial ms comn de las cuatro
especies del gnero Cancer que habitan la costa de
Chile y Per (Retamal, 1981). Su pesquera se
desarrolla en gran parte del borde oriental de
Sudamrica, extendindose desde Guayaquil, Ecuador
(2S, 79W) hasta la Pennsula de Taitao, sur de Chile
(46S, 75W) (Garth, 1959; fide Fisher & Thatje,
2008). A nivel nacional, el desembarque de esta
especie alcanz a 796 ton en el 2009, de las cuales el
6,8% se captur en la zona de Atacama
(SERNAPESCA, 2009). En Chile existe escasa
informacin sobre esta especie, destacando los
estudios sobre ecologa trfica y dinmica poblacional
en el norte de Chile (Wolff & Cerda, 1992; Wolff &
Soto, 1992; Len & Stotz, 2004), aspectos
ecofisiolgicos y reproductivos (Fisher & Thatje,
2008), no existiendo informacin sobre los niveles de
metales en sus tejidos. Por el contrario, en la baha
Huarmey (Lima, Per) existen antecedentes sobre el
contenido de Pb, Cd, Cu y Zn en tejidos de varios
invertebrados marinos, incluyendo a C. polyodon
(Jacinto & Aguilar, 2007).
Histricamente, el borde costero del norte de Chile
ha sido expuesto a los efectos de una serie de
compuestos qumicos, derivados principalmente de la
actividad minera (Castilla & Nealler, 1978; Lee &
Correa, 2005). Esta actividad produjo el deterioro ms
significativo del ecosistema marino en Chile debido a
la descarga directa de relaves mineros (Vsquez &
Guerra, 1996; Correa et al., 1999).
La ciudad de Caldera (Atacama, Chile), cuenta con

un complejo sistema de bahas (Caldera, Calderilla,
Inglesa y Salada ubicadas ms al sur de la ciudad). En
los ltimos aos este sistema de bahas se ha
potenciado como una zona de alto inters econmico,
ya que en ellas se realiza una serie de actividades
productivas, entre las que se incluyen el embarque de
concentrado de minerales de distinta naturaleza,
desembarque de combustibles, pesca artesanal e
industrial, acuicultura y turismo. De las cuatro bahas,
Caldera es la ms poblada (13.734 habitantes; INE,
2002) y presenta el mayor desarrollo industrial.
Cuenta con un terminal martimo, muelles de
embarque de minerales, plantas procesadoras de
pescado, mientras que las otras bahas, cuentan con
menor poblacin, que se incrementa durante el
periodo estival. En estas bahas, las principales
actividades productivas corresponden a turismo,
cultivo de invertebrados marinos y pesca artesanal.
Este creciente desarrollo productivo sumado a la
extraccin de recursos bentnicos para consumo
humano local, tales como C. polyodon, generan una
gran presin sobre la zona costera de la zona de
Atacama, situacin que en ausencia de antecedentes
cientficos que permitan determinar los impactos sobre
el ecosistema costero, genera dudas sobre el adecuado
manejo del espacio y de los recursos pesqueros
locales.
En este trabajo se determin el contenido de Al,
Cd, Cu, Fe, Ni, Pb y Zn en Cancer polyodon en las
bahas Caldera, Calderilla, Inglesa y Salada (zona de
Atacama, norte de Chile). Los resultados fueron
comparados con otros estudios similares y con la
normativa nacional e internacional referente al
contenido de metales pesados en crustceos para
evaluar los potenciales riesgos para el consumo
humano.
MATERIALES Y MTODOS
rea de estudio y colecta de muestras
En las bahas de Caldera, Calderilla, Inglesa y Salada
(Fig. 1) se seleccionaron tres sectores de muestreo
(norte, centro y sur) debido a la heterogeneidad de
usos del borde costero. Se realizaron dos campaas de
muestreo (abril y noviembre de 2008) en las cuales se
colectaron, mediante buceo autnomo en la isbata de
los 10 m de profundidad, ejemplares de Cancer
polyodon en un transecto de 20 m2, cuyo rango de
longitud de cefalotrax fluctu entre 73,1 y 152,1 mm.
Los ejemplares fueron depositados en bolsas plsticas
previamente tratadas y congeladas para su traslado al
laboratorio. En el laboratorio, con esptulas plsticas
se colectaron las partes blandas (musculatura),
463
Figura 1. Ubicacin de las bahas en estudio: Caldera, Calderilla, Inglesa y Salada (norte de Chile). En cada baha las
letras indican estaciones donde se recolectaron los ejemplares de Cancer polyodon.
Figure 1. Location of the studied bays: Caldera, Calderilla, Inglesa and Salada (northern Chile). Letters indicate the
stations where Cancer polyodon were collected in each bay.
464
que fueron almacenadas en bolsas plsticas tratadas y

refrigeradas para su anlisis qumico.
Pre-tratamiento de las muestras y anlisis qumico
Todo el material plstico y de vidrio utilizado fue
previamente tratado con soluciones de HNO3 2 M por
10 h, HCl 2 M por 10 h, EDTA 0,01 M por 10 h y
finalmente enjuagado con abundante agua desionizada. Previo al lavado con agua desionizada (milliQ), el tejido blando hmedo fue homogenizado en
mortero de gata.
Para la determinacin de Al, Cd, Cu, Fe, Ni, Pb y
Zn, entre 0,5 y 1 g de muestra hmeda (en triplicado)
fueron puestas en un sistema de reflujo, esto es un
embudo de vidrio tapado con un vidrio reloj y puestos
en un vaso de precipitado de 125 mL, para su
disgregacin con 10 mL de HNO3 Suprapur y
calentadas en una placa calefactora a 150C por 2 h.
Posteriormente, la solucin resultante fue filtrada
(0,45 m) y aforada en un matraz volumtrico de 25
mL con agua desionizada.
La cuantificacin de metales fue determinada por
espectrofotometra de absorcin atmica (Shimadzu,
AA 6300) mediante tcnica de llama. Las longitudes
de onda de cada metal y la mezcla de gases utilizada
se indican en la Tabla 1. Las concentraciones se
expresaron en mg kg-1 de peso hmedo, para Cu, Ni,
Pb y Zn se utiliz corrector de fondo.
El procedimiento analtico fue chequeado mediante
el uso de material de referencia certificado DORM-3
(Dogfish) adquirido desde la National Research
Council of Canada, NRC. En todos los metales
analizados se observ gran precisin con respecto al
material de referencia (Tabla 2).
Tabla 1. Longitud de onda y gases utilizados en la
cuantificacin de los metales.
Table 1. Gas and wavelength used for metals quantification.
Metal
Longitud de onda (nm)
Mezcla de gases
Al
309,7
N2O - C2H2
Cd
Cu
Fe
Ni
Pb
Zn
228,8
324,8
248,3
238,0
283,3
213,9
C2H2
N2O - C2H2
N2O - C2H2
N2O - C2H2
C2H2
C2H2
Tabla 2. Anlisis de material de referencia certificado

Dorm-3 para tejido biolgico. *Se indica media y desviacin estndar.
Table 2. Certificated reference material analysis Dorm-3
for biological tissue. *Mean and standard are indicated.
Metal
Al
Cd
Cu
Fe
Ni
Pb
Zn
Valor certificado
(mg kg-1)
Valor observado*
(mg kg-1)
1700
0,29
15,5
347
1,28
0,39
51,3
1700,00
0,29
15,50
346,95
1,28
0,40
51,23
9
9
9
9
9
9
9
ND
0,02
0,63
20
0,24
0,05
3,1
0.001
0.001
0.001
0.040
0.003
0.005
0.057
Anlisis estadsticos
Se aplic anlisis de varianza de una va para
determinar las diferencias significativas (P < 0,05) en
el contenido de cada metal en C. polyodon entre las
bahas analizadas, previo cumplimiento de las
presunciones de normalidad y homogeneidad de
varianzas (Quinn & Keough, 2002). En los casos en
que no se cumplieron los supuestos para aplicar el
anlisis de varianza, se transformaron los datos a
escala logartmica.
RESULTADOS
En Cancer polyodon el contenido de Al (Fig. 2)
present un rango que fluctu entre 2727,1 2387,5 y
9976,9 2315,2 mg kg-1, con el mnimo y mximo
valor registrado en las bahas Calderilla y Salada
respectivamente, mientras que en Caldera fue
levemente mayor al obtenido en baha Inglesa (Tabla
3). Se observaron diferencias significativas en el
contenido de Al entre las bahas (P < 0,05). Para Cd
las menores concentraciones se registraron en Caldera
e Inglesa, mientras que en Calderilla y Salada fueron
mayores (Fig. 3). Se observaron diferencias
significativas en el contenido de Cd entre las bahas (P
< 0,05), reflejadas por el elevado contenido
determinado en Salada. El contenido de Cu (Fig. 3)
fluctu entre 6,5 3,9 y 35,7 38,1 mg kg-1, cuyos
valores mnimo y mximo fueron registrados en
Calderilla y Caldera, respectivamente (Tabla 3). El
contenido de Fe en las bahas Caldera y Salada
present concentraciones mayores a las registradas en
Calderilla (Fig. 2). Se observaron diferencias significativas en el contenido de Fe entre las bahas (P <
0,05). El contenido de Ni (Fig. 3) fluctu en un
Figura 2. Contenido de metales (mg kg-1) en Cancer

polyodon en las bahas de Caldera (BC), Calderilla
(BCA), Inglesa (BI) y Salada (BS). Se indica media y
desviacin estndar.
Figure 2. Metals content (mg kg-1) in Cancer polyodon
from Caldera (BC), Calderilla (BCA), Inglesa (BI) and
Salada (BS) bays. Mean and standard deviation are
indicated.
Figura 3. Contenido de metales (mg kg-1) en Cancer

polyodon en las bahas de Caldera (BC), Calderilla
(BCA), Inglesa (BI) y Salada (BS). Se indica media y
desviacin estndar.
Figure 3. Metals content (mg kg-1) in Cancer polyodon
from Caldera (BC), Calderilla (BCA), Inglesa (BI) and
Salada (BS) bays. Mean and standard deviation are
indicated.
rango de 1,8 2,8 y 10,1 6,6 mg kg-1, con el mnimo

y mximo observado en bahas Salada y Caldera. En
Inglesa el contenido de Ni fue mayor al registrado en
Calderilla. Se observaron diferencias significativas en
el contenido de Ni entre las bahas (P < 0,05; Tabla 4),
representadas por las menores concentraciones en
Calderilla y Salada. El contenido de Pb (Fig. 3)
present un rango entre 73,8 13,5 y 15,8 5,2 mg
465
kg-1, en Salada y Calderilla respectivamente (Tabla 3).

En Caldera e Inglesa el contenido de Pb fue 17,6
16,9 y 36,3 25,8 mg kg-1, respectivamente. Se
observaron diferencias significativas en el contenido
de Pb entre las bahas (P < 0,05), las que estaran
reflejadas por el elevado contenido de Pb encontrado
en Salada. El Zn (Fig. 3) fue estadsticamente menor
en los ejemplares colectados en baha Calderilla (P <
0,05; Tabla 4), comparado con las bahas Salada,
Caldera e Inglesa. El anlisis comparativo del
contenido de metales en C. polyodon mostr gran
variabilidad entre la bahas. El orden de abundancia de
los metales pesados analizados fue Cd< Ni< Cu< Pb<
Zn< Fe< Al.
DISCUSIN
En crustceos marinos la incorporacin de metales en
sus tejidos puede provenir de la ingestin de
alimentos, va hepatopncreas y/o agua de mar, va
superficies permeables del exoesqueleto y branquias
(Rainbow, 2002; Silvestre et al., 2004). Sin embargo,
esta incorporacin depende, adems, de los
requerimientos fisiolgicos de los crustceos (e.g.
sexo, edad) (Barrento et al., 2009a) y de factores
ambientales externos (e.g. lugar geogrfico, sustrato,
profundidad, salinidad, presin antrpica) (Rainbow,
2002). En el presente estudio solo se analiz el factor
ambiental externo de diferentes bahas ubicadas en
una misma zona.
Los elevados niveles de aluminio registrados en C.
polyodon recolectado en las bahas Salada (baha con
escasa intervencin antrpica) y Caldera (baha ms
intervenida) podra deberse al transporte atmosfrico
activo que estara depositando Al en el fondo marino y
que podra ser resuspendido en la columna de agua,
quedando disponible para los organismos marinos
(Lares et al., 2002; Huerta et al., 2007). De las cuatro
bahas analizadas, Caldera y Salada presentaron altas
concentraciones de Fe, siendo ms elevadas que las
registradas por otros autores (Burger et al., 2002;
Barrento et al., 2009b). Para baha Salada, esta
situacin respondera a la presencia de altos niveles de
materia orgnica en las branquias (Szefer et al., 1990;
Paez-Osuna & Ruiz, 1995), y/o a mayores
requerimientos fisiolgicos de este y otros elementos
traza (Barrento et al., 2009a; Mohapatra et al., 2009).
En el caso de Caldera, adicionalmente se debe
considerar en el anlisis la presencia de dos muelles de
embarque de minerales (principalmente Cu y Fe). En
el caso de Pb y Cd, nuevamente fue baha Salada la
que present las mayores concentraciones. Las
concentraciones de Pb en C. polyodon registradas en
todas las bahas analizadas fueron ms elevadas a las
466
Tabla 3. Concentraciones mximas y mnimas de metales (mgkg-1) en Cancer polyodon colectados en las bahas Caldera
(BC), Calderilla (BCA), Inglesa (BI) y Salada (BS) (Atacama, Chile).
Table 3. Maximum and minimum metal concentration (mgkg-1) in Cancer polyodon. collected in Caldera (BC),
Calderilla (BCA), Inglesa (BI) and Salada (BS) bays (Atacama Chile).
Concentracin
metal (mg kg-1)
BC
N
Al
Cd
Cu
Fe
Ni
Pb
Zn
Min.
12 3176,7
0,01
12
2,3
12
12 3653,5
12
12
12
1,7
2,9
7,6
BCA
Mx.
Min.
BI
Mx.
Min.
BS
Mx.
Min.
Mx.
10772,6
505,9
5745,7
440,1
14453,4 6882,6
12991,6
2,4
131,6
10828,8
26,2
60,2
103,5
1,0
1,3
2513,2
1,2
11,7
3,7
10,9
11,0
4540,2
6,3
25,4
37,3
0,01
4,4
635,1
2,5
4,1
18,1
4,7
0,01
79,6
3,2
10301,9 4941,4
13,1
0,01
80,5
56,6
74,6
13,0
30,4
31,0
13517,6
7,4
87,6
58,8
Tabla 4. Anlisis de variancia de una va entre el contenido de metales pesados en polyodon y bahas analizadas.
gl: grados de libertad.
Table 4. One-way analysis of variance among heavy metal contents in Cancer polyodon and bays. gl: freedom degrees.
Metales pesados
Zn
F 4,28
P 0,012
gl
3
Cu
Cd
Pb
Fe
Al
Ni
1,79
0,169
3
4,77
0,007
3
13,6
0,001
3
2,93
0,048
3
5,02
0,006
3
8,85
0,001
3
observadas para esta especie en la costa de Per

(Jacinto & Aguilar, 2007) y otros crustceos
(Ahumada, 1994; Burger et al., 2002; Zauke et al.,
2003; Gil et al., 2006; Barrento et al., 2009a) (Tabla
5). En crustceos, el contenido de Pb usualmente es
detectado en bajas concentraciones (Turoczy et al.,
2001), aunque Barwick & Maher (2003) sealaron que
menores concentraciones de Pb en los tejidos de
crustceos se podra deber a la incorporacin de este
metal en su exoesqueleto, por el mismo proceso de
incorporacin de calcio. Para Cd, las concentraciones
en C. polyodon se encontraron en el rango sealado
por otros autores (Ahumada, 1994; Zauke et al., 2003;
Jacinto & Aguilar, 2007; Barrento et al., 2009a). Las
aguas y sedimentos de la costa norte de Chile,
particularmente en los ambientes prximos a sistemas
de surgencia, se caracterizan por presentar altos
niveles de Cd (Valds, 2004; Bning et al., 2009), de
manera que es posible que una condicin natural
explique los resultados encontrados.
Para Zn y Cu las mayores concentraciones en C.
polyodon se registraron en las bahas Caldera e
Inglesa, aunque en el caso de Cu no fue significativa.
En todas las bahas analizadas las concentraciones de

Zn y Cu estuvieron en el rango registrado para otros
crustceos (Ahumada, 1994; Zauke et al., 2003; Gil et
al., 2006; Jacinto & Aguilar, 2007). En crustceos el
Zn es esencial para la sntesis y degradacin de
carbohidratos, lpidos y protenas (FAO/WHO, 2002)
y el Cu suele encontrarse en altas concentraciones en
los pigmentos respiratorios (hemocianina) de la
hemolinfa (Lee & Shiau, 2002; Gil et al., 2006), Por
otro lado, es posible que el contenido de Cu en estos
organismos pueda reflejar al menos, en parte, la
caracterstica geolgica de la regin de Atacama, rica
en este mineral, situacin que tambin resultara en
una mayor presencia de Cu de origen natural en el
ambiente costero. Ambas situaciones, podran
explicar, al menos en parte los valores encontrados.
Para Ni, las concentraciones en C. polyodon fueron
significativamente ms elevadas en baha Caldera en
comparacin con las otras bahas analizadas.
Concentraciones levemente mayores de Ni fueron
observadas por Ahumada (1994) para C. coronatus en
baha San Vicente, sur de Chile.
Chasmagnatus granulata
Gammarus oceanicus
Cancer polyodon
Cancer pagurus
Scylla serrata
Cancer pagurus
Baha San Antonio, Argentina
Mar de Barents, Rusia
Baha Huarmey, Per
Costa de Escocia
Estuario Mahanadi, India
Canal Ingls, Inglaterra
9976,9 2315,3
Cancer coronatus
Baha San Vicente, Chile
Cancer polyodon
Baha Salada, Chile*
6934,0 1449,4
2727,2 425,1
Limite mx. permitido, MINSAL
Cancer polyodon
Baha Inglesa, Chile*
Nivel Tolerancia, USFDA
Cancer polyodon
Baha Calderilla, Chile*
7183,1 2655,6
Cancer polyodon
Baha Caldera, Chile*
Al
Nivel Tolerancia, European Union
Especies
Localidad
10
7,5 - 9,3
26,1 - 132,3
3,3 - 19,5
20 - 28
85,6 - 101,8
10
16,1 10,2
25,5 22,9
6,5 4,3
35,7 32,2
Cu
0,01 - 0,02
1,0 - 1,1
0,6 - 0,8
12,3 14,3
1,6 0,8
5,7 0,9
0,7 0,3
Cd
3,1 - 3,4
112,6 - 194,3
7397,9 3120,5
5738,5 1238,9
3536,5 548,6
7142,2 2859,8
Fe
70
1,3 - 1,5
11,2
1,9 2,8
6,5 3,8
3,4 1,6
10,2 6,7
Ni
Pb
1,5
0,5
0,1 - 0,3
0,1 - 0,2
0,2 - 0,5
0,5
10 - 13,2
2,6
73,9 13,5
26,4 12,9
15,9 3,1
17,6 10,3
Tabla 5. Contenido de metales (mg kg-1) en crustceos marinos de diferentes reas geogrficas. *Se indica media y rango.
Table 5. Metals content (mg kg-1) (mean and range)* in marine crustacean species from different geographical areas.
Barrento et al. (2009a)
Jacinto & Aguilar (2007)
Zauke et al. (2003)
Gil et al. (2006)
Ahumada (1994)
Este estudio
Este estudio
Este estudio
Este estudio
Referencia
100
55 - 59
MINSAL (1996)
USFDA (2007)
European Union (2005)
Barrento et al. (2009b)
42,2 - 312,6 Burger et al. (2002)
3,6 - 3,9
61 - 65
80 - 86,3
205
31,1 18,8
47,9 20,4
12,3 9,3
47,0 31,8
Zn

467
468
Comparacin con la normativa nacional e internacional para consumo humano

De los siete metales analizados en el presente estudio,
a nivel nacional los metales Zn, Pb y Cu se incluyen
en el Decreto Supremo N 977/96 del Ministerio de
Salud (MINSAL, 1996), instrumento que regula el
contenido de metales pesados en alimentos de
consumo humano. A nivel internacional, en crustceos
para consumo humano la European Unin (2005) slo
regula el contenido de Pb y la US Food and Drug
Administration (US, FDA, 2007) regula el contenido
de Cd, Pb y Ni (Tabla 5).
En las cuatro bahas analizadas, el contenido de Zn
fue menor comparado con el lmite mximo permitido
sealado por el MINSAL (1996) para consumo de
mariscos frescos, mientras que para Cu, exceptuando
los ejemplares de baha Calderilla, super el lmite
permitido por la misma normativa. Para Cd, slo los
ejemplares de baha Calderilla y Salada sobrepasaron
los niveles de tolerancia sealados por la US, FDA
(2007).Por otro lado, el contenido de Pb en los
ejemplares de las bahas en estudio sobrepasaron los
niveles permitidos sealados a nivel nacional por el
MINSAL (1996) e internacional por la Unin Europea
(2005) y la US, FDA (2007). Finalmente, el contenido
de Ni en C. polyodon no super los lmites de
tolerancia permitidos para crustceos de consumo
humano (Unin Europea, 2005; US, FDA, 2007).
CONCLUSIONES
Este estudio proporcion informacin referente al
contenido de siete metales en el tejido muscular de C.
polyodon, especie de gran consumo local en el norte
de Chile. Basado en los resultados obtenidos, las
concentraciones de Fe, Al y Pb fueron ms elevadas a
lo registrado en la literatura. Para Zn, Cu, Cd y Ni las
concentraciones fueron encontradas en el rango
sealado por otros autores. Las concentraciones de Zn,
Cd, Pb, Fe, Al y Ni en el tejido muscular fueron
estadsticamente significativas en relacin a las bahas
analizadas. De todos los metales analizados en el
tejido muscular en relacin a la normativa nacional e
internacional para organismos marinos (crustceos) de
consumo humano, los metales Pb y Cd podran ser
considerados como potencialmente peligrosos, ya que
sobrepasaron los lmites establecidos en la normativa
antes sealada. Las elevadas concentraciones de Pb,
Fe y Al registradas en todas las bahas analizadas,
podran constituir un potencial riesgo de bioacumulacin en los organismos consumidores de este
crustceo. Si bien estos resultados pueden
considerarse como preliminares dado que constituyen
la primera aproximacin de esta naturaleza realizada
en la zona costera de Atacama, sugieren la necesidad

de desarrollar estudios sistemticos sobre este tipo de
problemas, y revisar la normativa vigente y su
capacidad para considerar, en su aplicacin, la
heterogeneidad de ambientes existente a lo largo de la
costa de Chile.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a Csar Caldern y Sue-Ellen
Vega por su colaboracin en el anlisis de laboratorio.
Este artculo fue patrocinado por el Proyecto
INNOVA-CORFO N 05CR111XM. Estimacin de
capacidad de carga y efectos directos e indirectos
en el sistema de bahas de Caldera: implicancias
en el desarrollo masivo de la acuicultura y turismo
de la regin de Atacama. Se agradece adems las
sugerencias de los revisores annimos que ayudaron a mejorar el manuscrito.
REFERENCIAS
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bioacumulacin para metales pesados (Cd, Cr, Ni,
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Reproductive biology of Leucippa pentagona
Research Article
Reproductive biology of the spider crab Leucippa pentagona (Decapoda:

Epialtidae), in Bustamante Bay, Argentina
Martn Varisco1,2 & Julio Vinuesa1,2
Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco, Argentina
2
Consejo Nacional de Investigaciones Cientficas y Tecnolgicas
Ruta Provincial N 1 Km 4, Comodoro Rivadavia (9000), Argentina
1
ABSTRACT. Sizes at maturity, breeding period, and fecundity of the spider crab Leucippa pentagona in
Bustamante Bay, Argentina (45.11S, 66.56W) were analyzed. Specimens were collected monthly between
May 2006 and February 2008. The size at morphometric maturity was determined based on relative changes in
cheliped length for males and abdomen width for females. The presence of spermatophores in the male
deferent ducts and of eggs in the female abdomens were the criteria used to determine physiological maturity.
The temporal variation of the proportion of ovigerous females was analyzed. Oocyte sizes in ovigerous
females were measured to evaluate the occurrence of multiple spawnings. In males, the sizes at morphometric
and physiological maturity were 28.05 and 16.7 mm carapace length (CL), respectively. In females, the size at
morphological maturity was 18.5 mm CL, whereas size at physiological maturity was 18.25 CL. Ovigerous
females were found between June and February in both years. Ovigerous females were found to have oocytes
with advanced vitellogenesis. Fecundity was similar in both years and varied between 645 and 7114 eggs. The
extended breeding period and the presence of vitellogenic oocytes in ovigerous females suggest the occurrence
of two or more spawnings per reproductive season. Finally, the distribution range of this species in the
Atlantic Ocean was extended from 43.3 to 45.11S.
Keywords: spider crab, maturity, fecundity, multiple spawning, Bustamante Bay, Argentina.
Biologa reproductiva del cangrejo araa Leucippa pentagona

(Decapoda: Epialtidae), en Baha Bustamante, Argentina
RESUMEN. Se analiz las tallas de madurez sexual, el periodo de ocurrencia de hembras ovgeras y la
fecundidad del cangrejo araa Leucippa pentagona en Baha Bustamante, Argentina (45,11S, 66,56W). Los
ejemplares fueron muestreados mensualmente entre mayo 2006 y febrero 2008. La determinacin de la talla
de madurez morfomtrica se bas en cambios relativos en la longitud del quelpedo y el ancho del abdomen
para machos y hembras, respectivamente. La presencia de espermatforos en el conducto deferente de los
machos y de huevos en las hembras fueron los criterios empleados para determinar la madurez fisiolgica. Se
analiz la variacin temporal de la proporcin de hembras ovgeras. El tamao de los oocitos de hembras
ovgeras fue medido para evaluar la ocurrencia de desoves mltiples. Las tallas de madurez morfomtrica y
fisiolgica en los machos fueron 28,05 y 16,7 mm de longitud de caparazn (LC), respectivamente. En las
hembras, la talla de madurez morfomtrica fue 18,5 mm de LC y la de madurez fisiolgica fue 18,25 mm de
LC. Hembras ovgeras ocurren desde junio a febrero, en ambos aos. En hembras ovgeras se encontraron
oocitos en vitelogenesis avanzada. La fecundidad fue similar en ambos aos y vari entre 645 y 7114 huevos.
El prolongado periodo en que las hembras portan huevos y la presencia de hembras ovgeras con oocitos
vitelognicos sugieren la ocurrencia de dos o ms desoves durante una temporada reproductiva. Finalmente, se
ampla el rango de distribucin de esta especie en el ocano Atlntico desde 43,30 hasta 45,11S.
Palabras clave: cangrejo araa, madurez sexual, fecundidad, puestas mltiples, Bahia Bustamante, Argentina.
___________________
Corresponding author: Martn Varisco (martinvarisco@hotmail.com)
471
472
INTRODUCTION
The superfamily Majoidea is a major group of

brachyurans commonly known as spider crabs, with a
diversity of body shapes and wide geographical
distribution. Nearly 250 majid species have been
reported in coastal waters of America, 11 of which
exhibit an amphioceanic distribution. Nine species
were recorded in Argentine waters: Eurypodius
latreillei Gurin, 1828; Collodes rostratus A. Milne
Edwards, 1878; Leurocyclus tuberculosus (H. Milne
Edwards & Lucas, 1842), Libinia spinosa H. Milne
Edwards, 1834; Libidoclaea granaria H. Milne
Edwards & Lucas, 1842; Rochinia gracilipes A. Milne
Edwards, 1875; Pelia rotunda A. Milne Edwards,
1875; Pyromaia tuberculata (Lockington, 1877) and
Leucippa pentagona Milne Edwards, 1833 (Boschi et
al., 1992; Schejter et al., 2002). The spider crab L.
pentagona belongs to the family Epialtidae, which is
mainly characterized by having the first pereiopods
disproportionately longer than the others. This species
is the only representantive of the genus (Ng et al.,
2008).
Leucippa pentagona is a small amphioceanic
species, the maximum adult size recorded is 30 mm
carapace length (CL) in Argentina (Boschi et al.,
1992) and 20 mm CL in Brazil (Melo, 1996). The
species is found on subtidal soft bottoms at depths
between 20 and 80 m, often associated with
aggregations of benthic algae (Boschi et al., 1992) and
mytilid beds (Bremec & Roux, 1997). However, the
bathymetric range is higher than reported in previous
studies because it can be found from the upper
sublitoral (Durbas, pers. comm). This crab is
distributed from California to southern Chile in the
Pacific Ocean and from Brazil to the Argentine
Province of Chubut in the western Atlantic Ocean.
According to Boschi et al. (1992), the Rawson harbor
(43.30S) is the southern limit of its distribution in the
Atlantic Ocean.
Some majid species have been thoroughly studied
due to their high abundance and economic importance,
while there is little information on most majids
inhabiting the Argentine coast. At the present time,
sexual maturity of Leurocyclus tuberculosus (Barn et
al., 2009) and Libidoclea granaria (Schejter &
Spivak, 2005) have been studied. This paper analyzed
sex ratio, sizes at sexual maturity, reproductive season
and fecundity of L. pentagona from Bustamante Bay
(Argentina) and represents the first contribution to the
knowledge of benthic stages of L. pentagona,
including first data concerning its reproduction.
Study area and sampling

This study was carried out in Bustamante Bay (45.11
S, 66.56 W), in the north coast of San Jorge Gulf
(Fig. 1) where a well established population of
Leucippa pentagona was found. It is an enclosed bay
with dense beds of the economically important red
alga Gracilaria gracilis (Stackhouse) Steentoft, Irvine
& Farnham growing in the subtidal environment
(Martin et al., 2010). The area is influenced by coldtemperate waters of the Patagonian Current and,
occasionally, by warmer waters of the Brazil Current
during summer.
Sampling was performed in subtidal algae beds of
Bustamante Bay between May 2006 and February
2008. Samples were arranged along four transects
parallel to the shore from the low tide line to 20 m
depth. Each month, a total of 20 sampling units (0.25
m2) were collected. All crabs included in the sampling
units were collected manually by a scuba diver. Crabs
were fixed in 4% saline formaldehyde for further
analysis in the laboratory.
Sizes at sexual maturity
The determination of morphometric maturity was
based on changes in relative growth of secondary
Figure 1. Location of Bustamante Bay in northern coasts

of San Jorge Gulf, southwestern Atlantic Ocean.
Figura 1. Localizacin de Baha Bustamante en el norte
del Golfo San Jorge, ocano Atlntico sudoccidental.
473
sexual characters. Sizes at the onset of sexual maturity

were indicated by changes in the relative growth of the
cheliped and abdomen width for males and females
respectively. In all crabs collected, carapace length
(CL) was measured from the tip of the rostrum to the
posterior margin of the carapace. All measures were
made with a digital calliper to the nearest 0.01 mm. In
males, length (ChL) and height (ChH) of the cheliped
propodus were also recorded. Chela symmetry was
tested using a Student's t test for paired samples. In
females, the maximum abdomen width (AW) was
measured. For both sexes, morphometric maturity was
evaluated using the computer routine Mature 1
(Somerton, 1980) adapted for Microsoft Office Excel.
This routine estimates the reference value (CL) at
which 50% of the specimens show a change in the
relative growth of a secondary sexual character.
Physiological maturity refers to the CL at which
crabs have mature gonads. This was estimated by the
presence of spermatophores in the deferent ducts of
males and by eggs attached to pleopods in females.
Males were dissected and deferent ducts were
removed. A smear of the deferent ducts was examined
under a compound microscope at 100x magnification.
Physiological maturity for both sexes was estimated
using a logistic regression at size intervals of 1 mm.
The size at physiological maturity was defined as the
CL at which 50% of the crabs have mature gonads in
males and eggs in females (Wenner et al., 1974).
Eggs stages and realized fecundity

Approximately, forty eggs from each ovigerous
individual were separated from pleopods, classified
and measured ( 0.01 mm). Eggs were classified
according to a maturity scale based on the volume
occupied by yolk, stage of embryo development and
mean egg diameter.
Realized fecundity is defined as the number of
eggs within the brood carried by a female (Anger &
Moreira, 1989). This analysis was estimated using
gravimetric procedures and did not include broods at
late developmental stages, since losses during embryo
development may lead to an underestimate of fecunddity. The crabs were measured (CL) and the egg mass
were detached from pleopodal setae. Eggs were ovendried at 60C to constant weight, which was
determined with an analytical balance to the nearest
0.0001 g. A fraction of no less than 300 eggs was
counted under stereoscopic microscope. The relationship between the number of eggs and CL was also
tested. An analysis of covariance (ANCOVA) was
used to compare the fecundity between the
reproductive periods June 2006-February 2007 and
June 2007-February 2008 using CL as a covariate.
Size-adjusted mean fecundities were estimated for
each period. Assumptions of homogeneity of variances using Cochran C test and homogeneity of slopes
was tested prior to performing ANCOVA (Zar, 2010)
Sex ratios and breeding period

Monthly variation in sex proportion was analyzed
considering only physiologically mature specimens.
To determine whether the sex ratios differed
significantly from the 1:1 expected ratio, a goodness
of fit 2 test (Yates correction) were used (Zar, 2010).
Reproductive period was analyzed by the temporal
variation of ovigerous females. This was determined
by the presence of embryonated eggs. The proportion
of ovigerous females was calculated in relation to
specimens with a CL larger than the mean size at
physiological maturity. Analysis of the vitellogenic
oocyte size of ovigerous females was conducted to
identify possible multiple spawnings during a
reproductive season. Oocyte size was measured
monthly from a subsample of 10 ovigerous females,
whose carapace was removed and the gonads were
dissected. The ovary was removed and oocytes were
separated on a slide. About 50 oocytes from each
ovigerous female were measured to the nearest 0.01
mm. Due to deformation of advanced oocytes, we
measured the minimum (D1) and maximum diameter
(D2). Then, the mean diameter (D) was estimated as
D = (D1 + D2)/2.
RESULTS
Sexual maturity
The maximum sizes registered were 34.65 mm CL for
males and 26.95 mm CL for females. Males showed
symmetry in the length (Paired t test, t116 = -0.78; P =
0.43) and height (Paired t test, t116= 0.16; P = 0.86) of
the cheliped propodus. Morphometric maturity was
calculated for 297 males. A change in the relative
length of cheliped was observed at 28.05 mm CL for
50% of males. The largest juvenile had a CL of 28.6
mm and the smallest adult a CL of 23.15 mm. The
slope of the regression of ChL on the CL for juvenile
males was significantly smaller than for mature males
(F(1, 293) = 124; P < 0.001) (Fig. 2a). Size of males at
physiological maturity was 16.7 mm CL (Fig. 2b). The
deferent ducts were translucent, thin and poorly
developed in immature males; opaque and expanded,
with spermatophores in intermoult mature males; and
translucent and without spermatophores in postmoult
mature males. The smallest male with spermatophores
in the deferent ducts was 13.85 mm CL.
Morphometric maturity was calculated for 315
females. Mature and immature females are different-
474
Figure 2. Sexual maturity in males of Leucippa

pentagona. a) Morphological maturity is based in the
relationship between carapace length (CL) and the length
of right cheliped (ChL), b) physiological maturity,
proportion of mature on the basis of the presence of
spermatophores in the deferent ducts.
Figura 2. Madurez sexual en machos de Leucippa
pentagona. a) Madurez morfolgica basada en la relacin
entre la longitud del caparazn (CL) y la longitud de la
quela derecha (ChL), b) madurez fisiolgica, la
proporcin de machos maduros est determinada por la
presencia de espermatforos en el conducto deferente.
tiated by the morphology and relative width of the

abdomen (AW). Size at morphological maturity was
18.5 mm CL. The slope of the regression of AW on
the CL for juvenile females was significantly smaller
than for mature females (F(1, 210) = 28.2; P < 0.001)
(Fig. 3a). The size at which 50% of the females
reached physiological maturity was 18.25 CL (Fig.
3b). Smallest physiologically mature female was
16.91 mm CL. All the ovigerous females were
morphologically mature.
Sex ratio and breeding period
During the studied period the female:male proportion
was 1: 0.66, differing significantly from the expected
1:1 (Chi-square test 2 = 22.07; df = 1; P < 0.01). Sex
ratios varied across months and no significant
differences were found in some months. A well
defined reproductive season was detected at both
Figure 3. Sexual maturity in females of Leucippa

pentagona. a) Morphological maturity is based in the
relationship between carapace length (CL) and abdomen
width (AW), b) physiological maturity, proportion of
mature on the basis of the presence of eggs attached to
pleopods
Figura 3. Madurez sexual en hembras de Leucippa
pentagona. a) Madurez morfolgica basada en la
discontinuidad en la relacin lineal entre la longitud del
caparazn (CL) y ancho del abdomen (AW), b) madurez
fisiolgica, la proporcin de hembras maduras est
determinada por la presencia de huevos adheridos a los
plepodos.
studied years. The breeding period began in June and

continued through the following nine months. The
proportion of ovigerous females reached a peak in
spring and dropped to a minimum at the end of
summer. This pattern was similar at both reproductive
seasons (Fig. 4).
Oocytes in advanced vitellogenesis were identified
by the presence of abundant yolk platelets in the
cytoplasm. Oocyte size ranged between 0.19 and 0.56
mm. Ovigerous females with larger oocytes were
found in August and in subsequent months until
February. In summer, a few females have eggs, most
females have their gonads retracted (Fig. 5).
Eggs stages and fecundity
Four egg stages could be distinguished and were
described in Table 1 In both years, there were abun-
Figure 4. Temporal variation of percentages of ovigerous females of Leucippa pentagona in Bustamante Bay
between May 2006 and February 2008.
Figura 4. Variacin temporal del porcentaje de hembras
ovgeras de Leucippa pentagona en Baha Bustamante
entre mayo 2006 y febrero 2008.
dant females with eggs at early stages of development,

while females with eggs at late stages of development
(IV) were observed from August onwards, but at a low
percentage (7.34%). Realized fecundity was analyzed
in 123 specimens. The number of eggs carrying by
ovigerous females ranged between 645 and 7114 eggs.
The log-log relationship of eggs number to CL was
linear. Fecundity did not differ significantly between
two reproductive seasons studied (ANCOVA, F (1, 119)
= 1.07; P = 0.30) (Fig. 6). The size-adjusted mean
fecundities were 2618 eggs (SE = 129, N = 55) and
2483 eggs (SE = 63, N = 68) for the first and second
reproductive seasons, respectively.
DISCUSSION
Reproductive biology is an important issue to
elucidate the population dynamics of a species and to
establish management and conservation plans.
Decapods exhibit a variety of reproductive patterns
because of the high diversity of the group and the
variety of environments they inhabit. The size at
sexual maturity, fecundity and duration of the
reproductive season are the most common
reproductive aspects reported in the literature (e.g.
Hartnoll, 1963; Sainte-Marie, 1993; Hernndez-Reyes
et al., 2001; Cobo, 2002; Vinuesa & Balzi, 2002;
Vinuesa, 2007a; Monteiro-Teixeira et al., 2009).
Sexual maturity is an important life history trait of
decapods and traditionally has been analyzed from
three points of view: a) morphometric maturity
(Hartnoll, 1978; Somerton, 1980; Paul, 1992; Corgos
& Freire, 2006); b) physiological mature (Paul, 1992;
475
Sainte-Marie et al., 1995; Sampedro et al., 1999) and

c) functional maturity (Conan & Comeau, 1986; Mura
et al., 2005). According with Corgos & Freire (2006)
physiological maturity in male crabs usually takes
place one or two moults before morphometric
maturity. Male gonads mature before the terminal
moult in many majid species such as Chionoecetes
opilio Fabricius, 1788 (Conan & Comeau, 1986);
Chionoecetes bairdii Rathbun, 1924 (Paul, 1992);
Maja brachydactyla Balss, 1922 (Corgos & Freire,
2006); and Anamathia rissoana (Roux, 1828) (Mura et
al., 2005). In males of L. pentagona, the size of
morphological maturity is 67% bigger than the size of
physiological maturity. Given that in other majoids
species, the increased size at the terminal moult was
lesser than 40% (Tunberg & Creswell, 1991;
Gonzlez-Gurriarn et al., 1995; Hartnoll & Bryant,
2001), our results suggests that males L. pentagona
reach a physiological maturity, two or more moults
before morphometric maturity. However, sizes at
morphometric and physiology maturity were similar
by females of L. pentagona. The synchronization of
morphometric and physiological maturity sizes in
females is a fact that can be considered normal in
spider crabs (Hartnoll, 1963; Mura et al., 2005).
In several Majoidea, the size of morphometric
maturity is greater for males than females. This has
been reported for C. bairdii (Donaldson et al., 1981),
Mithraculus forceps (A. Milne Edwards, 1875),
(Hernndez-Reyes et al., 2001) and Acanthonyx
scutiformis (Dana, 1851) (Monteiro-Texeira et al.,
2009). Similarly, the males of L. pentagona attained
morphological maturity and reached a maximum size
at larger CL than females, possibly related to female
holding during mating. In addition, it is well known
that males expend more energy on growth and
development of secondary sexual characters, while
females invest more in oogenesis and embryo care.
Skewness in sex ratio has been frequently
documented in many marine invertebrate populations,
including crustaceans. According to Wenner (1972)
this may result from: a) different nutritional
limitations, b) activity differences, c) differential
movement, d) differential habitat selection, and e)
differential mortality rates, among other factors. In
addition, differences in maturity size may determine
deviations in sex ratio of adults because they would be
subject to different predation pressures (MonteiroTexeira et al., 2009). Little is known about predation
in L. pentagona, but is expected that females are more
vulnerable to predation, given their smaller size.
Moreover, dense algae beds and other complex habitat
476
Figure 5. Vitellogenic oocyte size distribution in ovigerous females of Leucippa pentagona.

Figura 5. Distribucin de tallas oocitarias en hembras ovgeras de Leucippa pentagona.
are known to increase survival during incubation in

crab populations (Warner, 1967; Monteiro-Teixeira et
al., 2009). Difference in sex ratios of L. pentagona at
Bustamante Bay could be related with a major
dependence of algae beds that provides shelter to

females. However, the study area represents only part
of the habitat of the species, which might contribute to
the observed deviation between sexes.
477
Table 1. Eggs stages of Leucippa pentagona. The mean diameter and standard deviation are shown.
Tabla 1. Estadios de desarrollo de los huevos de Leucippa pentagona. Se indica el dimetro medio y la desviacin
estndar para cada estadio.
Stage
Characteristics of the eggs
Diameter (mm)
Uniform mass of yolk that occupies the entire volume of the egg. No visible development.
Embryo visible. The yolk occupies approximately
80% egg volume. Eye spots pigmented with a crescent shape.
The yolk is approximately 40% of egg volume. The
dark eyes are rounded and are visible the cephalic
appendages.
The yolk is scarce. It has the same features as the
Stage III, but also thoracic appendages are observed. The embryo looks like a zoea.
0.441 0.067
II
III
IV
Figure 6. Relationship between Log number of eggs and

Log carpace length (mm). Black and gray lines are the
linear fit for the first and second reproductive seasons,
respectively.
Figura 6. Relacin lineal entre el Log del nmero de
huevos y Log de la longitud del caparazn. Las lneas
negra y gris son las rectas de regresin para la primera y
segunda temporada reproductiva, respectivamente.
In crustaceans, the duration of the reproductive

season is strongly influenced by environmental
variations. Continuous reproductive patterns are
observed in species inhabiting tropical, subtropical or
very deep waters, with stable temperatures throughout
the year, while seasonal reproductive patterns are
associated with variable environmental conditions.
Populations subjected to seasonal variations must
adjust their life cycle to take advantage of more
favourable conditions (Sastry, 1983). The presence of
multiple spawnings and ovigerous females all year
round have been reported for some low-latitude
species of Majoidea, such as Microphrys bicornutus
Latreille, 1825 (Lpez-Greco et al., 2000), M. forceps
0.498 0.054
0.522 0.045
0.526 0.039
(Hernndez-Reyes et al., 2001; Cobo, 2002) and

Acanthonyx scutiformis (Monteiro-Texeira et al.,
2009). Seasonal reproductive patterns have been
observed in Chionoecetes opilio (Sainte-Marie, 1993)
and C. japonicus (Yosho, 2000). The prolonged
reproductive season of L. pentagona in Bustamante
Bay contrasts with the much shorter seasonal
reproduction pattern of other species in the study area,
such as Lithodes santolla Molina 1882 (Vinuesa &
Balzi, 2002), Munida gregaria Fabricius, 1793
(Vinuesa, 2007a), or even with the alien crab Carcinus
maenas (Vinuesa, 2007b). However, the presence of
ovigerous females with advanced embryos in August
implies that larvae eclosion occur during austral
spring, similar to that observed in other decapods of
the gulf. Temperature and food availability may
favour larval survival during this period. The wide
temporal distribution of ovigerous females is
consistent with the fact that L. pentagona is typical of
warm-temperate waters of the Argentine biogeographic province, in contrast to the seasonal spawning
of both Magellanic species mentioned above. It is
expected that in northern populations, the reproductive
period and larval support of L. pentagona should be
even more prolonged.
Distribution of ovigerous females and the presence
of secondary vitellogenic oocytes in ovigerous
females suggest the occurrence of two or more
spawnings. The occurrence of ovigerous females with
advanced eggs embryos and larger oocytes in August
suggests that the females can produce a new spawning
immediately after the hatching of the embryos of the
previous brood. A synchronisation in the oocyte and
embryo maturation is also described in Pisa armata
(Latreille, 1803) (Vernet-Cornubet, 1958). Moreover,
embryo and oocyte development in P. armata is faster
478
in summer than in winter (Vernet-Cornubet, 1958). On

this basis, embryonic development would be expected
to have a shorter duration in spring than in winter,
thereby allowing females to undergo multiple
spawnings during the same reproductive season.
Fecundity is an important parameter for estimating
the population replacement rate. A positive
relationship between fecundity and size of female has
been observed in several decapods species (e.g.
Haynes et al., 1976; Vinuesa, 2007a; Cobo &
Okamori, 2008). Spider crabs have a lower fecundity
compared to other brachyurans, but this is
compensated by a large egg size (Hines, 1982). The
small spider crabs M. forceps (Hernndez-Reyes et al.,
2001) and Stenorhynchus seticornis (Herbst, 1788)
(Okamori & Cobo, 2003). have a similar eggs size but
a minnor fecundity that L. pentagona. An increase in
embryonated eggs diameter with advancing embryonic
development was registered in this work. According to
Wear (1974) egg diameter increase is due to the
osmotic absorption of water. This was particularly
observed in S. seticornis (Okamori & Cobo 2003),
Microphrys bicornutus Latreille, 1825 (Lpez-Greco
et al., 2000) and Mithrax forceps (A. Milne Edwards,
1875) (Hernndez-Reyes et al., 2001) among other
decapods species.
Finally, reproductive traits described here are
consistent with the warm temperate origin of L.
pentagona, but there are some adaptations to the cold
temperate environment and reproduction in winter. In
addittion, the present study provides the first
biological data on benthic stages of L. pentagona and
reports its first record in Bustamante Bay, San Jorge
Gulf, which extends the latitudinal range of its
distribution.
ACKNOWLEDGEMENTS
To Lucas Martin, Patricia Leonardi and Alicia Boraso
for collaboration in sampling and preservation of
samples. To Damian Gil for critical reading of
manuscript. This work was partially done in the
research project CONICET PIP N5045 Evaluacin
del estado reproductivo y sanitario del alga agarfita
Gracilaria gracilis (Rhodophyta) en Baha Bustamante (Chubut).
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Received: 10 September 2010; Accepted: 3 October 2011
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 481-498, 2011 Respuesta barotrpica de los golfos norpatagnicos
Research Article
Respuesta barotrpica de los golfos norpatagnicos argentinos

forzados por mareas y vientos
1
Mariano H. Tonini1 & Elbio D. Palma1,2

Instituto Argentino de Oceanografa, CONICET (8000) Baha Blanca, Argentina
2
Departamento de Fsica, Universidad Nacional de Sur y CONICET
(8000) Baha Blanca, Argentina
RESUMEN. En este trabajo se presentan los resultados de un modelo hidrodinmico barotrpico de alta
resolucin no-lineal tridimensional para examinar la respuesta de los golfos norpatagnicos argentinos, San
Matas (GSM), Nuevo (GN) y San Jos (GSJ), ante forzante de marea y patrones idealizados de viento
superficial. La estructura de la circulacin inducida por el viento predominante (Oeste) en los tres golfos
consiste en dos giros independientes: uno anticiclnico en el Oeste con una corriente costera ms intensa que
fluye hacia el sur y un retorno ms dbil por el centro de los golfos y otro giro ciclnico en el Este, que
establece la conexin con la Plataforma en el caso del GSM. El GN y GSJ tienen la comunicacin con el
exterior muy restringida. La inclusin de efectos disipativos producidos por la marea reduce la intensidad de
los giros, pero la estructura espacial de la circulacin permanece. Si se incrementa la magnitud del viento se
intensifican principalmente los giros anticiclnicos y el transporte de intercambio en la boca del GSM y se
profundiza la capa superficial de Ekman. En los experimentos forzados con vientos meridionales la circulacin
media se divide en dos giros cuyo sentido de circulacin depende de la direccin del viento: un giro Norte
ciclnico (anticiclnico) y un giro Sur anticiclnico (ciclnico) para vientos del Sur (Norte). Cuando los golfos
son forzados simultneamente por marea y vientos, las corrientes residuales de marea dominan la circulacin
media y contribuyen a un mayor aislamiento dinmico de los mismos con la plataforma exterior.
Palabras clave: simulacin numrica, circulacin ocenica, modelo barotrpico, forzante de viento, giros de
circulacin, golfos norpatagnicos, Argentina.
Barotropic response of north Patagonian gulfs in Argentina to

tidal and wind forcing
ABSTRACT. This work presents the results of a high resolution three dimensional non-linear barotropic
hydrodynamic model used to examine the response of three north Patagonian gulfs in Argentina (San Matas,
SMG; Nuevo, NG; and San Jos, SJG) forced by tides and idealized patterns of surface winds. The structure of
the circulation induced by the dominant winds (Westerly) in all three gulfs consists of two independent gyres:
one anticyclonic gyre in the west with an intense southward coastal flow and weaker return flow in the middle
of the gulfs and one cyclonic gyre in the east that, in the SMG's case, connects with the shelf. The other two
gulfs (NG and SJG) have much more restricted connections with the exterior. The inclusion of tidal dissipation
effects reduces the intensity of the gyres, but the general spatial pattern of the circulation remains. Increasing
the wind magnitude mainly intensifies the anticyclonic gyre and the cross-shelf transport through the SMG
mouth and deepens the surface Ekman layer. If the gulfs are forced with meridional winds, the circulation
splits into two gyres whose sense of circulation depends on the wind direction: a northern cyclonic
(anticyclonic) gyre and a southern anticyclonic (cyclonic) gyre for Southerly (Northerly) winds. When the
gulfs are forced simultaneously by tides and winds, the residual tidal currents dominates the general
circulation and contributes to a greater dynamical isolation of the gulfs from the exterior shelf.
Keywords: numerical simulation, oceanic circulation, barotropic model, wind forcing, circulation gyres,
North Patagonian gulfs, Argentina.
___________________
Corresponding author: Mariano Hernn Tonini (mtonini@criba.edu.ar)
481
482
INTRODUCCIN
La regin de los golfos norpatagnicos constituye una
de las regiones oceanogrficas ms importantes de la
Plataforma Continental Argentina (Acha et al., 2004)
(Fig. 1a) y est conformada por los golfos Nuevo
(GN), San Jos (GSJ) y San Matas (GSM). La
conexin de los golfos con aguas externas depende
principalmente de las dimensiones y batimetra
existente en la boca de cada golfo (Fig. 1b). Los
factores fsicos que controlan la circulacin ocenica
en la regin estn caracterizados por grandes
amplitudes de marea (Glorioso & Flather, 1997;
Palma et al., 2004a), intensos vientos del Oeste
(Palma et al., 2004b) y un importante intercambio de
calor y masa con la atmsfera (Scasso & Piola, 1988;
Rivas & Beier, 1990).
Los registros de corrientes en esta regin son
escasos y de corta duracin: Framian et al. (1991)
entre diciembre de 1987 y junio de 1988; Rivas (1997)
entre septiembre de 1991 y agosto de 1992 y Moreira
et al. (2009), entre el 2005 y 2006 (Fig. 1b). Dichos
registros son dominados por fluctuaciones de alta
frecuencia, inerciales y de marea, por lo tanto resultan
inadecuados para revelar los patrones espaciales de la
circulacin general. Por este motivo, la circulacin
media en la zona de los golfos norpatagnicos y sus
conexiones con el mar adyacente ha sido generalmente
inferida a partir de la distribucin de propiedades
fsicas y qumicas, indicadores biolgicos (Carreto et
al., 1974; Glorioso, 1987; Piola & Scasso, 1988; Rivas
& Beier, 1990) y modelos fsico-matemticos
simplificados (Rivas, 1989; Akaprahamyan, 1991;
Glorioso & Simpson, 1994; Mazio et al., 2004).
En el GSM, Piola & Scasso (1988) lograron
obtener una primera aproximacin de la circulacin
media durante otoo, empleando un balance
geostrfico. En las inmediaciones de 4150`S,
observaron un frente termohalino orientado en
direccin aproximada E-O durante gran parte del ao
y una circulacin cerrada de sentido ciclnico
(horario) al norte del frente con un radio aproximado
de 35 km. Los resultados del modelo barotrpico de
Akaprahamyan (1991), forzado por los vientos
predominantes del Oeste y sin mareas muestran que
existen dos sistemas de circulacin dentro del GSM.
Uno de ellos est compuesto por un giro cerrado
anticiclnico al SO del golfo y otro ms abierto y
dbil de circulacin ciclnica, cercano a la boca del
mismo, que realiza el intercambio de agua con la
plataforma adyacente. De esta manera el agua
ingresara al GSM por el sur y saldra por el norte.
Rivas (1989) emple un modelo barotrpico
bidimensional para estudiar el efecto del viento en el
GN. El experimento con vientos de Oeste mostr una

circulacin media que divide al GN meridionalmente
en dos giros: uno anticiclnico al Oeste y otro
ciclnico al NE. La circulacin media en el GSJ ha
sido menos estudiada, pero recientemente el anlisis
de datos de sensores remotos indic que tambin
estara dividido meridionalmente en dos dominios con
aguas de diferentes caractersticas termohalinas
(Amoroso & Gagliardini, 2010; Gagliardini & Rivas,
2004). Recientemente, Tonini et al. (2006) estudiaron
la circulacin barotrpica sobre un amplio sector de la
Plataforma Continental Argentina que incluye a los
golfos norpatagnicos empleando el Princeton Ocean
Model (POM, Blumberg & Mellor, 1987). De los
resultados de esta simulacin se desprende que la
respuesta del ocano en el GSM se presenta en la
forma de dos giros de recirculacin cuya intensidad y
sentido de circulacin dependen de la direccin del
viento. Los patrones de giro en los GN y GSJ se hallan
muy poco definidos y por lo tanto no son analizados
en el trabajo mencionado.
En relacin a estas caractersticas de circulacin, se
han presentado varios interrogantes en la resolucin de
problemas de ndole tanto fsicos como biolgicos.
Uno de los interrogantes fundamentales es la determinacin de la circulacin tridimensional media de gran
escala, es decir, la extensin, intensidad y mecanismos
fsicos responsables de la formacin de los giros en el
interior de los golfos y su relacin con la distribucin
de propiedades observada. Entre los posibles factores
que controlan los giros se incluyen rectificacin
topogrfica de la onda de marea sobre topografa
variable, gradientes horizontales de densidad y viento
en superficie, pero la contribucin de cada uno de
ellos a la circulacin media permanece desconocida.
Por otro lado, se requiere determinar con mayor
precisin los mecanismos de intercambio entre los
golfos y la plataforma continental adyacente, no slo
para conocer el intercambio de propiedades fsicas
sino tambin las biolgicas y la conectividad existente
entre especies.
El objetivo de este trabajo es analizar la
importancia relativa de la marea y el viento, en la
circulacin media residual en la regin, extendiendo
los resultados previos mediante el empleo de un
modelo tridimensional barotrpico de alta resolucin.
Esta situacin sera representativa del invierno, donde
la columna de agua se encuentra bien mezclada en la
vertical. La circulacin ocenica es simulada
empleando un solo forzante por vez (i.e. mareas),
luego en combinacin con otro nico forzante (i.e.
vientos) y finalmente, en simulaciones ms realistas
con forzantes combinados. El propsito de estos
experimentos es proveer un marco relativamente
Respuesta barotrpica de los golfos norpatagnicos
483
Figura 1. a) Ubicacin geogrfica, b) dominio de estudio indicando puertos patrones y secundarios del Servicio de
Hidrografa Naval argentino (puntos negros) y estaciones de mediciones de corrientes. Las isobatas indicadas
corresponden a 50 m (lnea negra llena), 100 m (lnea de trazos) y 150 m (en rojo).
Figure 1. a) Geographical setting, b) study area indicating the main and secondary stations from Naval Hydrographic
Service (black dots) and available current measurements. The isobaths indicated are 50 m (full black line), 100 m (dashed
line) and 150 m (red line).
simple donde la respuesta de los golfos a forzantes de

escala sinptica pueda ser interpretado independientemente de otros factores ambientales. En
sistemas dinmicos complejos como el que nos ocupa,
sta parece ser la tcnica ms adecuada para enfrentar
el problema ya que la contribucin de cada proceso
fsico puede ser cuantificada separadamente. En
artculos posteriores se discutirn situaciones dinmicas ms complejas que incluirn variaciones de
densidad, flujos de calor y masa en la superficie. Un
mejor conocimiento del sistema de corrientes, tales
como giros ocenicos, corrientes costeras, remolinos
topogrficos y frentes tendr un fuerte impacto en el
suceso de modelos fsico-biolgicos acoplados que
podran ser usados, entre otras cosas, para estudiar la
retencin o dispersin larval. Esto a su vez proveer
las bases para comprender la dinmica del ecosistema
y disear mejores estrategias de manejo sustentable,
particularmente de las pesqueras locales.
MATERIALES Y MTODOS
El modelo numrico utilizado en el clculo es el
Regional Ocean Model System (ROMS), que se
describir brevemente ya que las ecuaciones del
modelo y los algoritmos numricos que utiliza para su
resolucin estn detallados en Shchepetkin &

McWilliams (2005). El modelo es tridimensional (3D)
dependiente del tiempo y resuelve las ecuaciones
primitivas en una grilla de diferencias finitas C de
Arakawa. El modelo utiliza coordenadas curvilneas
ortogonales en la horizontal (que permiten un mejor
ajuste en las regiones costeras) y coordenadas sigma
en la vertical (que tienen la particularidad de adaptarse
a la topografa de fondo) y emplea un submodelo de
clausura turbulenta (Mellor & Yamada, 1982), para
resolver la mezcla vertical en las capas superficial y de
fondo. La mezcla horizontal se resuelve
con r un
r
operador armnico Laplaciano (AM 2U ) con U el
vector velocidad horizontal y AM un coeficiente de
difusin que depende del tamao de la grilla. Para
lograr mayor eficiencia computacional, en casos
donde la propagacin de ondas superficiales sea
importante, el modelo emplea una separacin en dos
modos: uno externo con paso de tiempo ms pequeo
y otro interno con paso de tiempo menos restrictivo.
Para la resolucin de la difusin vertical se emplea un
esquema temporal semi-implcito.
Para el presente trabajo se dise un modelo en un
dominio computacional que comprende 3 en latitud y
5,5 en longitud (Fig. 1b). La discretizacin espacial
posee variacin telescpica en orden creciente de S a
484
N y de E a O, siendo la mayor resolucin cercana a 1

km en la zona interior de los golfos y la menor de 4
km en la zona de la plataforma exterior. La
discretizacin vertical comprende 20 niveles sigma
distribuidos segn los siguientes parmetros de
control: theta_s = 7, theta_b = 0,8 y hc = 10 m. Esto
conlleva a un menor espaciamiento en las capas de
fondo y en la superficie para lograr una mejor
representacin de las capas lmites. El paso de tiempo
interno es de 300 s y la longitud de la simulacin vara
de acuerdo al experimento. Hay tres bordes abiertos en
los bordes laterales este, norte y sur, donde se aplican
las condiciones de borde propuestas por Marchesiello
et al. (2001) y seleccionadas segn el siguiente
criterio: radiacin siguiendo el esquema de Flather
para el modo externo bidimensional y radiacin
siguiendo el esquema de Orlanski para las velocidades
del modo interno. No se emplean esponjas o
relajaciones en los bordes abiertos. El modelo se
inicializa con densidad uniforme y est forzado por la
onda de marea en los bordes abiertos y vientos de
direccin y magnitud constante en superficie.
RESULTADOS
Modelo forzado por marea
Las mareas en esta regin son extremadamente
energticas e importantes en la respuesta barotrpica
del ocano. El efecto de la marea sobre la circulacin
puede dividirse en dos partes: un efecto indirecto a
travs del incremento de la difusin vertical y la
friccin de fondo, y otro directo a travs de las
corrientes residuales generadas por interacciones nolineales entre la onda de marea y la geomorfologa del
lugar. Para analizar estas influencias sobre la
circulacin general se forz el modelo con seis
componentes principales de marea (M2, S2, N2, K2, K1
y O1) en los bordes abiertos. Estas componentes
explican ms del 90% de la varianza de corrientes de
marea en la regin (Rivas, 1997). Como los detalles de
la circulacin por mareas se han discutido en trabajos
anteriores (Tonini et al., 2006; Tonini & Palma,
2009), a continuacin se presentar una descripcin
resumida de estos resultados, junto con una
comparacin con observaciones.
La onda de marea ingresa al dominio desde el sur y
se propaga como una onda costera de Kelvin hacia el
noroeste con amplitud decreciente sobre la plataforma
argentina. El sistema anfidrmico est compuesto de
dos anfidromos: uno ubicado en 4130S, 61W, frente
al GSM (Fig. 2a) y otro desplazado ms al sur
localizado aproximadamente en 47S, 62W, que se
encuentra fuera del dominio de estudio (Glorioso &
Flather, 1997; Palma et al., 2004a, Tonini et al.,
2006). El anfidromo ubicado frente al GSM no se

halla bien representado en los trabajos mencionados,
que cubren la mayor parte de la plataforma Argentina,
posiblemente debido a la falta de resolucin espacial y
el consecuente suavizado excesivo de la topografa de
fondo. La amplitud de la onda presenta considerable
variacin espacial, con rangos que van desde 1,80 m
en la regin costera al sur de Pennsula Valds (PV) a
ms de 3 m en el noroeste del GSM (Fig. 2a). La onda
Kelvin pierde gran parte de su energa luego de
ingresar al GSM y por lo tanto ms hacia el Norte, las
amplitudes costeras se reducen considerablemente
(menos de 0,50 m en cercanas de la desembocadura
del Ro Negro, Fig. 2b). La boca del GN presenta una
restriccin mayor a la propagacin de la onda de
marea. La variacin de amplitudes va desde 1,50 m en
la boca a 1,85 m en la zona de Puerto Madryn. En el
GSJ, debido a sus reducidas dimensiones y las
restricciones que presenta la zona de intercambio con
el GSM, las amplitudes no presentan grandes
variaciones espaciales y son cercanas a los 3 m.
Uno de los aspectos ms importantes en la
cuantificacin del efecto de mezclado de la marea, es
la correcta determinacin de los flujos de energa y su
disipacin. En la regin de estudio la mayor disipacin
se concentra en el sector E y N de PV (valores
mayores a 16 W m-2) y en menor medida en las bocas
del GN (> 3W m-2) y GSJ (> 1W m-2). La magnitud
total de la disipacin integrada en todo el dominio de
estudio es cercana a 12,3 GW (Tonini & Palma,
2009), aproximadamente un 15% del total disipado en
la plataforma Patagnica (Palma et al., 2004a). En la
boca del GSM se observ que la energa de disipacin
present valores que superan los 0,1 W m-2,
delimitando una zona de transicin entre aguas de la
plataforma y aguas del interior del GSM (Fig. 2a,
lneas negras). En esta regin, el aumento de mezcla
vertical provocado por la marea genera frentes
trmicos que separan durante la primavera-verano
aguas estratificadas (en el interior y exterior del GSM)
de aguas bien mezcladas (en la boca), detectados
mediante datos satelitales (Glorioso, 1987; Gagliardini
& Rivas, 2004; Romero et al., 2006). Con el fin de
validar estos resultados, se realiz la comparacin de
valores de amplitud de la marea en 16 estaciones
costeras, a partir de datos de la tabla de marea
elaborada por el Servicio de Hidrografa Naval
Argentino (Fig. 2b). La grfica indica una buena
correlacin entre los valores medidos y las observaciones, con mximos de error para la componente
M2 inferior al 2% (mximo de 5,5 cm). El modelo
reproduce con bastante precisin la amplificacin que
sufre la componente M2 dentro del GSM.
485
Figura 2. Anlisis del modelo de mareas. a) Lneas cotidales en grados (rojas), de isoamplitud en cm (negras) y
disipacin de energa mareal en W m-2 (color) de la componente M2, b) comparacin de observaciones directas.
Amplitudes de marea en estaciones costeras indicadas en Figs. 1b) y 1c) corrientes residuales de marea. Contornos azules
indican sentido ciclnico, y contornos rojos sentido anticiclnico, d) elipses de marea de la componente M2, medidas por
Rivas (1997) & Moreira et al. (2009). Las lneas azules indican las mediciones y las lneas rojas los resultados del
modelo.
Figure 2. Tidal model analysis. a) Isoamplitud lines in cm (red), cotidals lines in degrees (black) and tidal energy
dissipation in W m-2 (colours), b) comparison between measurements and model results. Tidal amplitude at coastal
stations indicated in Figs. 1b), 1c) tidal residual currents. Blue contours indicates cyclonic circulation and red contours
anticyclonic circulation, d) tidal ellipses of M2 constituent measured from Rivas (1997) and Moreira et al. (2009). The
blue ellipses indicate the direct measurements and the red ellipses the model results.
El movimiento neto del agua dentro de la

periodicidad que genera la marea es conocido como
circulacin residual, siendo su magnitud generalmente
menor al de las corrientes instantneas (Robinson,
1983).
transporte
r La figura 2c muestra los vectores
r
(H V ), donde H es la profundidad y V la velocidad
media en la vertical y la funcin corriente calculada
con esos transportes, luego de un promedio de 30 das.
Se realizaron experimentos adicionales de perodos
ms extensos (1 ao) sin variaciones importantes en el
patrn general mostrado. La circulacin es

principalmente ciclnica en la mayor parte de la
regin. Tanto el GSM como el GN presentan giros de
cuenca en su interior. El flujo ingresa mayormente por
el sector sur de la boca del GSM y forma un intenso
giro de recirculacin ciclnico en la zona sur sobre la
entrada del GSJ con un mximo cercano a los 0,08 Sv
(1 Sv = 1.106 m3 s-1). El flujo que continu hacia el O
gira hacia el N al alcanzar la costa y se va degradando
mientras alimenta diversas ramas del giro ciclnico
486
interior (Fig. 2c). El GN se encuentra, al igual que el

GSM, dominado por un giro cerrado de circulacin
ciclnica con transportes mximos de 0,05 Sv, con
una distribucin de lneas de corriente que siguen la
batimetra del golfo. Al N y E de PV, sobre la costa, se
generan giros de pequeas dimensiones de sentido
anticiclnico. Estos giros son producidos por
rectificacin topogrfica de la onda de marea en
bancos y depresiones (Park & Wang, 1994) y el
sentido de giro es tal que dejan las regiones menos
profundas a la izquierda, lo cual es consistente con
resultados tericos y numricos previos de circulacin
en regiones macromareales (i.e. Lynch & Naimie,
1993).
Se compararon tambin los resultados obtenidos
con el modelo y observaciones directas de corrientes
medias en dos puntos cercanos al GN (Rivas, 1997) y
en zonas costeras al interior del GSM (Moreira et al.,
2009) (Fig. 2d). La comparacin se realiz con el
nivel vertical ms cercano a la profundidad del
fondeo, de acuerdo a la discretizacin vertical
seleccionada. La componente M2 muestra una
subestimacin leve (1,5%) de la amplitud en la boca
del GN, con valores de 0,43 m s-1 y una buena
coincidencia en la direccin de la corriente media. El
fondeo ms alejado de la boca muestra una amplitud
de 0,35 m s-1 que difiere en 7% a la observacin
directa con la direccin levemente rotada. En las
estaciones dentro del GSM y GSJ la comparacin con
los datos publicados por Moreira et al. (2009) para
esta componente es muy buena, con errores dentro de
lo esperable (mximos de 20 grados en la inclinacin
y 20% en la magnitud de las corrientes) (Fig. 2d).
Golfos forzados por vientos del oeste
El esfuerzo del viento en la superficie es ampliamente
reconocido como uno de los mayores forzantes de la
variabilidad observada en el ocano en escalas
submareales. Desde el punto de vista del modelado, la
respuesta barotrpica del ocano forzada por el viento
puede considerarse compuesta de tres componentes: a)
la capa superficial de Ekman impulsada por el viento
local, b) el campo de presiones y capas de fondo de
Ekman asociadas que resultan de convergencias y
divergencias del transporte de Ekman en la capa
superficial, y c) efectos remotos transmitidos a la
regin de estudio a travs de ondas costeras atrapadas
(Greenberg et al., 1997). En esta seccin se estudiar
la respuesta a un viento del O, transversal a la costa,
temporalmente constante y de magnitud 0.1 Pa (EO1,
Tabla 1). Estos son los vientos predominantes en la
regin (Palma et al., 2004b). El modelo parte del
reposo y se integra durante 60 das. Luego de un
perodo transitorio de unos 20 das, evaluado a travs
de la evolucin temporal de la energa cintica

promedio, el modelo alcanza un estado cuasiestacionario. Se emplear para el anlisis un promedio
mensual entre los das 30 y 60. Para aislar el efecto
indirecto de la marea, se compararn los resultados del
modelo forzado con vientos, de aquel forzado
simultneamente por vientos y mareas pero donde se
extraen las corrientes residuales de marea (EO2)
(Davies & Lawrence, 1994). Posteriormente, se
analiza la sensibilidad de estos resultados a cambios
en la magnitud y direccin del viento.
Flujo medio y circulacin de los golfos
La estructura horizontal de la respuesta para el
experimento EO1 en los tres golfos responde a un
patrn general, separando cada golfo zonalmente en
dos giros, uno anticiclnico en el O y otro ciclnico en
el E (Fig. 3a). En el caso del GSM el giro O es ms
intenso en el SO y pierde intensidad hacia el N. El
giro E es semicerrado y se comunica con la plataforma
exterior. El intercambio total con la plataforma, con
agua ingresando por el borde Sur de la boca y saliendo
por el borde N, es del orden de los 0,08 Sv. Una parte
importante del transporte que ingresa por el S
permanece cerca de la boca del GSM y de la entrada
del GSJ en giros de recirculacin ciclnicos. El resto
(del orden de 0,05 Sv) sigue hacia el N en direccin
meridional y egresa por la costa N (Fig. 3a). En el
caso de los GN y GSJ la comunicacin del giro E con
el exterior se halla muy restringida.
Los resultados del EO2 (que incluye indirectamente la disipacin mareal) muestran un patrn
general similar al EO1 pero con algunas diferencias
(Fig. 3b). Los flujos costeros en la plataforma exterior,
particularmente alrededor de la Pennsula Valds, son
menos intensos, lo que conduce a un menor
intercambio entre el GSM y el exterior. El giro
aniciclnico E del GSM es menos intenso en la costa
sur expandindose hacia el N y el O. Por otro lado, en
la regin occidental de los tres golfos se aprecia una
reduccin del transporte de los giros ciclnicos y la
inhibicin de giros de recirculacin (i.e. S del GSM).
El flujo superficial en la parte ms profunda del GSM
y GN se alinea en la direccin NE (Fig. 3c). La
magnitud de las corrientes es de unos 20 cm s-1 en la
parte superior de la capa de Ekman y disminuye
rpidamente con la profundidad, siendo prcticamente
nula por debajo de los 40 m (Fig. 4a). El balance de
cantidad de movimiento transversal a la costa de la
capa superficial establece un equilibrio entre el
trmino de Coriolis, la difusin vertical (esfuerzo del
viento) y el gradiente de presiones (Fig. 4b).
487
Tabla 1. Experimentos numricos y sus caractersticas.

Table 1. Numerical experiments and their characteristics.
Forzantes
Experimento
ET
EO1
EO2
EO2a
EO2b
EE2
EN2
ES2
EO3
EE3
EN3
ES3
Direccin
viento
Magnitud
viento
Marea
Disipacin
mareal
-------Oeste
Oeste
Oeste
Oeste
Este
Norte
Sur
Oeste
Este
Norte
Sur
-------0.1 Pa
0.1 Pa
0.05 Pa
0.2 Pa
0.1 Pa
0.1 Pa
0.1 Pa
0.1 Pa
0.1 Pa
0.1 Pa
0.1 Pa
Si
No
No
No
No
No
No
No
Si
Si
Si
Si
Si
No
Si
Si
Si
Si
Si
Si
Si
Si
Si
Si
El esfuerzo del viento tiende a mover la masa de agua

hacia el NE (siguiendo la dinmica de Ekman), y el
gradiente de presiones generado indirec-tamente por el
viento, tiende a moverla hacia el S. En las regiones
costeras o en otras regiones donde la topografa es
poco profunda (entrada del GSM), la dinmica est
controlada mayormente por el gradiente de presiones
(elevaciones) y el flujo de la capa superficial se alinea
ms con la direccin del viento (la componente
meridional de la velocidad, v es casi nula), llegando en
algunos casos a tener una componente hacia el S (15
km de la costa). Existen excepciones a esta regla que
estn relacionadas con la geometra de los golfos, en
el GSM por ejemplo, las mayores velocidades
superficiales se producen en la costa N, donde la
profundidad es baja y la direccin del viento es
efectivamente a lo largo de la costa (Fig. 3c). El flujo
en la capa de fondo en el GSM presenta una estructura
ms compleja. Se observa que el agua que es
expulsada del golfo en la capa superficial, retorna en
mayor medida por un flujo de fondo intenso de aguas
de la plataforma que ingresa por el N de PV (Fig. 3d).
En la costa N del golfo, contrariamente, una parte del
flujo de fondo se dirige hacia la plataforma exterior
mientras que otra gira hacia el S y se une al flujo
ingresante produciendo una surgencia genera-lizada en
la costa O del golfo. El balance de momento para la
capa de fondo (Fig. 4c) indica principalmente un
balance geostrfico donde las corrientes siguen a las
varia-ciones del gradiente de elevacin; hacia el S en
la regin costera y la boca y hacia el N (aunque con

velocidades bajas) en la zona central. El balance
promediado en la vertical (Fig. 4d) muestra que las
ramas de los giros que se mueven hacia el S (Fig. 3b)
responden a un efecto principalmente geostrfico
dominado por las capas profundas y provocado
indirectamente por la accin del viento sobre la costa
y boca del GSM, mientras que el flujo medio de la
regin central, ms dbil, hacia el N es dominado por
la accin directa del viento en la capa superficial. Los
giros de recirculacin apoyan la hiptesis de que a
excepcin de las zonas S y N de la boca, las aguas del
golfo, por debajo de la capa de Ekman, se hallan en
buena medida aisladas de la plataforma exterior (Piola
& Rivas, 1997).
En el GN los vectores de velocidad superficial
siguen un patrn similar al analizado para el GSM.
Los vectores de velocidad de fondo muestran una
mayor correlacin con las isbatas (Fig. 3d),
generando un giro ciclnico en la zona ms profunda y
un giro menos definido anticiclnico en la costa O. La
estructura tridimensional es tal, que el flujo va de la
costa S a N en superficie; luego estas masas de agua se
hunden en la costa N y vuelven a la costa S en dos
direcciones: parte va hacia la boca y recircula
volviendo por la parte profunda y el resto retorna por
la costa O. Dada su reducida profundidad, en el GSJ
los vectores de la capa superficial responden en gran
medida a la direccin del viento.
488
Figura 3. Circulacin media para el modelo forzado con vientos del Oeste. a) Funcin corriente a partir de las velocidades medias (EO1), b) funcin corriente a partir de las velocidades medias (EO2). c) vectores velocidad en superficie para
EO2, d) vectores velocidad en el fondo y topografa de fondo (lneas llenas) para EO2.
Figure 3. Mean circulation forced by westerly winds. a) Stream function based on averaged velocities (EO1), b) stream
function based on averaged velocities (EO2), c) Surface currents from EO2, d) bottom currents from EO2 and bottom
topography (full lines).
Sensibilidad a la magnitud del viento

Para evaluar la influencia que tiene la magnitud del
viento sobre el modelo forzado por vientos medios se
analizaron dos experimentos adicionales: un experimento EO2a en el cual se fuerza al modelo con un
viento de magnitud 0,05 Pa (la mitad de la utilizada en

EO2), y otro EO2b donde el forzante es de magnitud
0,2 Pa (duplicando a EO2, Tabla 1). La circulacin
muestra patrones generales de circulacin similares al
experimento EO2, aunque con variaciones en
489
Figura 4. a) Velocidades perpendiculares a la transecta A-A para el experimento EO2, b) balance de momento transversal
(x) en una capa superficial, c) dem en una capa de fondo, d) dem para el promedio en la vertical.
Figure 4. a) Velocity through the A-A transect from EO2, b) momentum balance (x-direction) for the a surface layer,
c) idem for deep layer, d) deep averaged momentum balance.
intensidad de los giros formados en el interior de los

golfos y el transporte de intercambio con aguas
externas. En el caso del EO2a (Fig. 5a) el giro
anticiclnico en la costa O del GSM muestra similar
intensidad, pero una dimensin mayor, ocupando gran
parte del golfo y manteniendo su centro en el SO. El
giro ciclnico principal disminuye aproximadamente a
la mitad de la intensidad. El experimento que duplica
la magnitud del viento (EO2b) incrementa la
intensidad de la circulacin y el transporte de manera
regular en todo el dominio, con mayor intensificacin
de los giros anticiclnicos en la costa O, que tienen un
impacto ms directo del viento (Fig. 5b).
Para analizar el impacto de la magnitud del viento
y la disipacin mareal sobre los transportes a travs de
la boca del GSM y la intensidad de los giros del GN se
analizar las curvas de funcin corriente en dos
secciones, B-B y C-C respectivamente (Figs. 5c y 5d).
En estas curvas la pendiente indica la direccin e

intensidad del flujo medio ( u = / y ), es decir
pendientes positivas flujo entrante a la seccin,
pendientes negativas flujo saliente y con mayor
pendiente indicando mayor intensidad de las
corrientes medias. De esta manera, el mximo de las
curvas representa el mximo transporte intercambiado
a travs de la seccin. Para la boca del GSM este
transporte es mayor en el caso forzado con vientos de
0.1 Pa y sin efecto disipativo indirecto de la marea
(EO1). El flujo hacia el golfo es ms intenso y
concentrado en la zona S de la boca (primeros 30 km),
mientras que el egreso se distribuye en el resto de la
seccin, intensificndose cerca del borde norte (90100 km) (Fig. 5c). La situacin cambia cuantitativamente con el agregado de la mezcla mareal (EO2).
En este caso el transporte mximo de intercambio se
reduce a 0,03 Sv, con una zona de ingreso y egreso
490
Figura 5. Estudio de sensibilidad a la magnitud del viento. a) Funcin corriente para las velocidades promediadas en
vertical (EO2a), b) funcin corriente para las velocidades promediadas en vertical (EO2b), IC=1, c) transportes en la boca
del GSM (transecta B-B), d) transportes en el interior del GN (transecta C-C). Escala de colores en a) y b) idem Fig. 4a.
Figure 5. Sensitivity analysis to wind magnitude. a) Stream function based on vertical averaged velocities (EO2a), b)
stream function based on vertical averaged velocities (EO2b), CI=1, c) transport at the mouth of San Matias Gulf (B-B
transect), d) transport inside the Nuevo Gulf (C-C transect). Colour scale in a) and b) same as Fig. 4a.
ms amplia y una zona central prcticamente sin

movimiento. Cuando los vientos aumentan o disminuyen de magnitud, el intercambio se modifica en
forma directamente proporcional, siendo cercano a
0,015 Sv, si el esfuerzo de viento es 0.05 Pa (EO2a) y
aumenta hasta 0.06 Sv cuando el esfuerzo de viento es
de 0.2 Pa (EO2b) (Fig. 5c). Esto en parte es debido a
que el transporte en aguas de la plataforma aumenta
junto con la intensidad del viento y favorece a un

mayor intercambio (Fig. 5b). El corte que atraviesa
zonalmente el interior del GN muestra que para el
experimento sin disipacin mareal el giro ciclnico
sobre la costa E es de mayor intensidad (0,05 Sv) que
el anticiclnico (0,03 Sv) (curva EO1, Fig. 5d). La
disipacin mareal disminuye sustancialmente el giro
ciclnico (casi anulndolo) y aumenta levemente la
intensidad del giro anticiclnico (EO2). Este patrn se

ve fortalecido con la disminucin de la intensidad del
viento llegando incluso a anularse el giro ciclnico
(EO2a y Fig. 5a). Si el viento duplica su intensidad el
giro anticiclnico alcanza su mxima magnitud (0,09
Sv).
Sensibilidad a la direccin del viento
Para analizar la respuesta de los golfos frente a
cambios en la direccin del viento se disearon tres
experimentos adicionales: vientos del N (EN2),
vientos del E (EE2) y vientos del S (ES2) (Tabla 1).
En todos los casos se tiene en cuenta el efecto
disipativo (indirecto) pero no las corrientes residuales
de la marea. Adems de contribuir a la comprensin
del efecto de vientos espacialmente variables, estos
experimentos idealizados pueden ser tiles tambin
para la interpretacin de mediciones que normalmente
se realizan durante perodos cortos de tiempo y se
hallan influenciados por eventos particulares de
vientos. A continuacin se analizar con ms detalle la
accin de un viento de direccin N (transversal al
estudiado en la seccin anterior).
La circulacin media forzada por vientos del N
responde con giros de circulacin al igual que en el
EO2, aunque la divisin de estos giros se orienta
meridionalmente. En el GSM se genera un giro
anticiclnico, intenso y definido en el NO que
transporta 0,1 Sv y otro ciclnico al SE de menor
intensidad y menos definido que transporta 0,05 Sv y
se comunica con aguas de plataforma produciendo un
intenso intercambio con el golfo (Fig. 6a). Los golfos
GN y GSJ muestran giros de menor intensidad y un
mayor aislamiento con el exterior. El GN tiene un
comportamiento similar al GSM con un mayor
dominio del giro anticiclnico NO, aunque debido a la
orientacin de su costa muestra una divisin de los
giros ms zonal, siendo el giro oriental ciclnico y
muy dbil. La circulacin de los golfos forzados por
vientos del E (Fig. 6b) y S (Fig. 6c) muestra una
estructura similar a los casos descriptos previamente
(O y N, respectivamente), pero con sentido de
circulacin opuesto. No obstante, esta inversin en la
circulacin no es completamente simtrica debido a la
particular orientacin de las costas con la direccin del
viento.
La estructura vertical del flujo para vientos del N,
muestra un flujo superficial mucho ms intenso
penetrando a mayor profundidad en la costa O y en la
zona de la boca de los golfos, mientras que la regin
central muestra una capa de Ekman muy poco
profunda. La distribucin vertical del flujo se realiza
en dos capas, siendo el retorno por la regin central
del golfo bajo la capa de Ekman, principalmente entre
491
10 y 50 m de profundidad (Fig. 7a). En la regin

costera, el balance de cantidad de movimiento
transversal a la costa en la capa superficial (Fig. 7b),
muestra que el esfuerzo del viento (trmino difusivo
vertical) se ve potenciado por una corriente geostrfica generada por la depresin del nivel del mar
asociada al transporte aguas afuera. A excepcin de
esa regin costera, el flujo en la capa de fondo es hacia
el S (opuesto a la direccin del viento) y regulado por
un balance geostrfico (Fig. 7c). El balance
promediado en la vertical (Fig. 7d) muestra que la
estructura transversal de los giros responde tambin a
un balance geostrfico.
Golfos forzados por vientos y marea
El efecto directo de la marea sobre la circulacin
general forzada por los vientos se obtiene agregando a
la solucin analizada anteriormente, el efecto de las
corrientes residuales de marea calculadas con el
experimento ET (EO3, Tabla 1). Las isolneas de
elevacin indican mximas elevaciones en la parte
este del dominio principalmente en el N y la costa E
del GSJ y GN, donde los valores alcanzan los 0,02 m
en contraste de abruptas depresiones al N de PV
(~0,15 m, Fig. 8a). En la boca del GSM, se aprecia
una zona de transicin de elevacin cercana a cero,
donde la mezcla vertical por mareas es importante y
est delimitada por la zona de mxima disipacin
mareal (Fig. 2a).
Uno de los cambios con respecto al experimento
forzado solo por viento, es la reduccin del giro
anticiclnico de la costa O del GSM, el cual se
restringe a la zona S del golfo (Fig. 8b). De esta
manera el forzante de marea impone una circulacin
ciclnica (horaria), que enmascara o inhibe la
circulacin impuesta por el viento, aun cuando la
magnitud del viento es importante (~0,1 Pa). Se
visualizan claramente las estructuras de menor escala
tpicas de la circulacin residual forzada por marea,
los giros anticiclnicos al N de PV y los cuadrupolos a
la entrada del GSJ y GN, producto de la rectificacin
de la onda de marea por variacin en la lnea de costa
y topografa de fondo. En el GN se observa un cambio
ms importante, con circulacin predominante
ciclnica dominada por las corrientes residuales de
marea, y dos pequeos giros antici-clnicos de
recirculacin, uno en la costa O y otro al SE, cercano a
la boca, ms intenso y definido. El GSJ muestra una
marcada influencia de las corrientes residuales de
marea, generando un dipolo de giros de recirculacin
que dominan prcticamente toda la dinmica en el
golfo. La costa E del golfo, la cual presenta zonas
poco
profundas,
muestra
leves
variaciones
influenciadas por los vientos del O.
492
Figura 6. Estudio de sensibilidad a la direccin del viento. Funcin corriente para las velocidades promediadas en
vertical. a) Experimento con viento N (EN2), b) experimento con viento E (EE2), c) experimento con viento S (ES2).
Figure 6. Sensitivity analysis to wind direction. Stream function based on vertical averaged velocities. a) N wind
experiment (EN2), b) E wind experiment (EE2), c) S wind experiment (ES2).
Figura 7. a) Velocidades perpendiculares a la transecta A-A para el experimento EN2, b) balance de momento transversal
(x) en una capa superficial, c) dem en una capa de fondo, d) dem para el promedio en la vertical.
Figure 7. a) Velocity trough the A-A transect from EN2, b) momentum balance on (x-direction) for the surface layer,
c) idem for deep layer, d) depth averaged momentum balance.
493
Figura 8. Circulacin media para el experimento forzado simultneamente por mareas y vientos del O (EO3).
a) Elevacin de la superficie libre y vectores velocidad media, b) funcin corriente para las velocidades promediadas en
vertical, c) vectores velocidad en superficie, d) vectores velocidad en el fondo.
Figure 8. Mean circulation for experiment forced with tides and westerly winds (EO3). a) Free surface elevations and
mean velocities, b) stream function based on vertical averaged velocities, c) surface currents, d) bottom currents.
En el interior del GSM y GN y en aguas externas al

golfo, las velocidades superficiales giran hacia el NE
como indica la teora de Ekman (Fig. 8c). En la zona
de transicin delimitada entre la boca del GSM y el
frente de PV, en la boca del GN y GSJ, las
velocidades se reducen en mdulo y la direccin no es
tan precisa debido a que el factor dominante es la
adveccin no-lineal generada por rectificacin topo-
grfica de la onda de marea. Este efecto se aprecia

claramente en el balance de cantidad de movimiento,
donde la dinmica impuesta por marea modifica
sustancialmente los trminos de adveccin no-lineal y
gradiente de presiones (Fig. 9a). Los flujos de fondo
en el GSM muestran corrientes ms intensas en la
costa y ms dbiles en las zonas profundas del golfo
(Fig. 8d), marcando el claro aporte de las corrientes
494
residuales de marea. Las corrientes de fondo en el GN

tienen circulacin de sentido horario indicando que el
giro ciclnico medio se extiende sobre toda la
columna de agua.
Para el caso forzado por vientos del N (EN3, Tabla
1), disminuye levemente el transporte del giro
anticiclnico NO en el GSM y se intensifica el giro
ciclnico al SE y conexin con aguas de plataforma.
En la boca del GSM aparecen los giros de
recirculacin anticiclnicos al NE de PV, mostrando
una dinmica ms intensa con respecto al EN2 (Fig.
10a). El giro al NO est controlado por el viento en
balance geostrfico, entre el gradiente de presiones y
Coriolis, mientras que hacia la boca del golfo, los
trminos advectivos no-lineales se amplifican
gobernando la dinmica y equilibrndose con el
gradiente de presiones (Fig. 9b). El GN adopta una
circulacin ms dependiente de la topografa de fondo,
donde la zona interna y profunda es dominada
completamente por un giro ciclnico. El giro
anticiclnico al NO generado por el viento queda
reducido a zonas de baja profundidad cercana a la
costa. En la zona de la boca del GN, al igual que en el
GSJ, se observa una intensa dinmica gobernada por
los giros de recirculacin (cudruplos) que genera la
marea. El interior del GSJ tiene una dbil circulacin
en comparacin a la observada en la boca (Fig. 10a).
Al incluir la marea al caso de vientos del E (EE3),
los giros anticiclnicos al NE de los golfos se
inhiben en parte, reducindose a la costa N y la

circulacin ciclnica logra una influencia mayor en el
interior (Fig. 10b). En el caso de vientos del S (ES3),
se muestra un gran dominio de los giros ciclnicos,
principalmente en el GN donde queda enmascarado
por completo el giro anticiclnico del caso forzado
slo por viento (Fig. 10c). Tanto para el caso EE3
como para el ES3, persisten las estructuras generadas
por marea como cuadrupolos y giros de cuenca y de
recirculacin.
Un anlisis de los transportes de intercambio de las
aguas del GSM con la plataforma, muestra que la
marea (Fig. 11a, lnea cian) impone un transporte
mximo de 0,06 Sv a 40 km (mitad S), con ingreso por
el S y egreso por el N. Los diferentes patrones de
vientos influyen en las magnitudes del transporte pero
no permiten modificar esta estructura general. Los
vientos N y O son aquellos que inducen el mayor
transporte a travs de la boca (0,1 y 0,08 Sv), mientras
que los vientos E y S logran reducir el transporte de
egreso llegando a invertirlo cerca de la costa N (Fig.
11a, Figs. 10a y 10c). Los transportes a travs de la
transecta C-C en el GN indican que el giro ciclnico
impuesto por marea (Fig. 11b, lnea cian) entre los 30
y 60 km, es prcticamente invariable frente a los
cambios de direccin del viento y transportan aprox.
0,06 Sv, mientras que en la costa O del golfo (de 0 a
30 km) los vientos N y O generan un transporte en
sentido anticiclnico que transporta 0,03 Sv (Fig.
11b).
Figura 9. Balances de momento transversal (x) en la transecta A-A. a) Experimento EO3, b) experimento EN3.
Figure 9. Momentum balance in the x-direction at A-A transect. a) Experiment EO3, b) experiment EN3.
495
Figura 10. Funcin corriente para los experimentos. a) Viento N (EN3), b) viento E (EE3), c) viento S (ES3).
Figure 10. Stream function for the experiments. a) N wind (EN3), b) E wind (EE3), c) S wind (ES3).
Figura 11. a) Transporte a travs de la boca del GSM (transecta B-B), b) transporte a travs de una seccin de corte el
GN (transecta C-C).
Figure 11. a) Transport through the mouth of SMG (B-B transect), b) transport inside the NG (C-C transect).
DISCUSIN
En este trabajo se analiz en detalle la respuesta
barotrpica de los golfos norpatagnicos cuando son
forzados por marea y vientos idealizados en
superficie. Las comparaciones del modelo de mareas
con mediciones existentes indican una buena
concordancia con los valores de amplitud de la
componente principal M2 y magnitud e inclinacin de
las elipses de marea.
La circulacin inducida por viento del O en los tres
golfos responde a un patrn general, separando cada
golfo zonalmente en dos giros, uno anticiclnico en el

O y otro ciclnico en el E. En el caso del GSM el giro
al E es el que se comunica parcialmente con la
plataforma. En el caso de los golfos Nuevo y San Jos
la comunicacin con el exterior se halla muy
restringida. La inclusin del efecto indirecto
(disipacin) producido por la marea genera flujos
menos intensos sobre la costa en la plataforma
exterior, lo que conduce a un menor intercambio entre
el GSM y el exterior, y giros ms dbiles en el interior
de los tres golfos. El flujo superficial consiste en
campos asociados a la capa de Ekman y al campo de
496
presiones generado por el gradiente de elevaciones. En

regiones profundas el flujo superficial gira hacia la
izquierda respecto a la direccin del viento siguiendo
la teora de Ekman. El flujo de fondo presenta una
estructura ms compleja, donde se observan giros de
recirculacin ciclnicos en el GN y GSM, que
confirman la hiptesis de que a excepcin de las zonas
S y N de la boca, las aguas del golfo por debajo de la
capa de Ekman se hallan en buena medida aisladas de
la plataforma exterior (Rivas & Beier, 1990). Los
experimentos numricos de sensibilidad a la magnitud
del viento, muestran que sta impacta directamente
sobre la intensidad de la circulacin generada, tanto en
la distribucin espacial como tridimensional. A mayor
intensidad del viento se intensifican los giros
anticiclnicos sobre la costa oeste e indirectamente los
ciclnicos y el transporte a travs de la boca y se
profundiza la capa de Ekman afectada por los flujos
superficiales.
Los experimentos de sensibilidad a la direccin del
viento mostraron una estructura de circulacin en los
golfos en giros separados meridionalmente cuando los
vientos son paralelos a la costa (N y S) y giros
divididos zonalmente cuando los vientos son
perpendiculares a la costa (O y E). Los vientos del N
generan una intensa circulacin en el GSM, siendo
favorecidos por la extensa costa oeste del GSM, con
transportes mximos en el giro anticiclnico NO y el
ciclnico que conecta con la plataforma exterior.
La circulacin forzada por vientos en el GN y GSJ,
por su geometra podra asemejarse al comportamiento
de grandes lagos, debido a la reducida conexin con el
exterior. Csanady (1973) analiz el movimiento
barotrpico inducido por vientos en el lago Ontario,
encontrando una circulacin media compuesta por dos
giros. El autor atribuye esta distribucin a los intensos
jets costeros generados por el esfuerzo directo del
viento (y en la misma direccin) y el retorno del flujo
por las zonas profundas. De esta manera, para un
viento O, el flujo medio debera ser hacia el E en las
costas S y N y hacia el O en la zona ms profunda,
conformando dos giros uno anticiclnico al S y otro
ciclnico al N. Exceptuando la capa de Ekman, este
parece ser el patrn general de circulacin reproducido
por el modelo (Fig. 3b). Davies & Lawrence (1994)
realizaron experimentos con vientos constantes en el
mar de Irlanda incluyendo el efecto disipativo de la
marea mediante una friccin de fondo calculada en
base a las corrientes residuales de la componente M2.
Los autores encuentran efectos similares en cuanto a
la reduccin de las magnitudes de las corrientes
generadas slo por el viento y producido por la mayor
penetracin vertical de la energa del viento en
profundidad, dependiendo de la turbulencia local
generada por marea.
Los resultados son tambin consistentes con una

modelizacin previa, que utiliza el modelo numrico
POM forzado por vientos y desarrollado en un
dominio ms extendido y de menor resolucin
espacial (Tonini et al., 2006). Los autores encuentran
un patrn general de circulacin dentro del GSM para
vientos del O y del N (giros anticiclnicos en el E y
ciclnicos en el O) que es similar al descripto en este
trabajo, aunque los giros anticiclnicos son menos
intensos y ms extendidos zonalmente, mientras que
los giros ciclnicos son ms cerrados y con menor
comunicacin con la plataforma externa (Tonini et al.,
2006). Estas diferencias podran estar asociadas a la
menor resolucin y por lo tanto, mayor suavizado
batimtrico del modelo previo en particular, con
respecto a una mejor representacin de la regin
costera y de la boca del GSM. Por las mismas razones,
los patrones de giro en los GN y GSJ son poco
definidos y por lo tanto, no son analizados en el
trabajo mencionado.
Si adicionamos las corrientes residuales de marea,
la circulacin media queda en gran medida dominada
por estas ltimas como son los giros anticiclnicos al
norte de PV, los cuadrupolos a la entrada del GSJ y
GN y circulacin ciclnica en el GSM y GN, producto
de la rectificacin de la onda de marea por variacin
de la topografa de fondo. A pesar que la magnitud de
los vientos es importante (0,1 Pa), no alcanzan para
modificar las estructuras impuestas por el forzante de
marea. La mezcla por marea en la zona de estudio es
muy intensa y en las regiones donde es mxima, el
flujo superficial tambin es modificado. El transporte
en la boca del GSM para el caso de marea (ET)
muestra un mximo ingresando por el sur y egreso por
el N, el cual se ve favorecido por el generado por
viento N (EN3), produciendo un transporte mximo de
intercambio, y vientos O (EO3). Los vientos del E y S
reducen el transporte entre el GSM y la plataforma,
debido a que generan circulacin opuesta a la marea,
resultando una circulacin ms aislada en el interior.
En el caso del GN, la circulacin en el interior
generada por la marea (ET) muestra un sentido
ciclnico que favorece el inducido por vientos del E y
S, mientras que los experimentos del N y O, se oponen
en la costa O generando un transporte en sentido
anticiclnico.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos la financiacin de los siguientes
proyectos de investigacin: PICT04-25533 (Agencia
Nacional de Promocin Cientfica y Tecnolgica),
PGI-240086 (UNS), PIP05-6138 (CONICET) y
PIP09-112-200801-03072 (CONICET). Parte de este
trabajo tambin ha sido realizado con la ayuda del
proyecto CRN 2076 otorgado por el Inter-American

Institute for Global Change Research (IAI). El IAI es
financiado por la US National Science Foundation
(Grant GEO-0452325).
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2011 reproductivos y poblacionales de Thais chocolata, norte de Chile
Parmetros
499
Research Article
Parmetros reproductivos y poblacionales de Thais chocolata (Duclos, 1832)

(Gastropoda, Thaididae), en la reserva marina La Rinconada, Antofagasta, Chile
Marcela Cantillnez1, Miguel Avendao1, Manuel Rojo2 & Alberto Olivares1
1
Departamento de Acuicultura, Universidad de Antofagasta
P.O. Box 170, Antofagasta, Chile
2
Programa Doctorado en Ciencias Aplicadas, mencin Sistemas Marinos Costeros
Universidad de Antofagasta
RESUMEN. Para obtener antecedentes reproductivos y poblacionales de Thais chocolata que contribuyan a
validar su actual normativa pesquera, se realiz un estudio en el rea protegida de la reserva marina La
Rinconada, Antofagasta, Chile, entre diciembre 2008 y enero 2010. Los resultados obtenidos indicaron a nivel
reproductivo, que el desarrollo gonadal de la poblacin es asincrnico, encontrndose ejemplares en diferentes
etapas de maduracin durante el ao. Los individuos maduros se estratificaron entre 5 y 13 m de profundidad,
y gran parte del ao formaron agregaciones a 5 m de profundidad. Se determinaron perodos de mayor
madurez en julio-agosto, y en noviembre-enero, manifestndose las agregaciones ms importantes al final de
ellos. Una relacin se observ entre meses de mayor madurez y registro de agregaciones, con aquellos de
mayor variacin intradiaria de temperatura. A nivel poblacional los resultados permitieron estimar una
poblacin de 2,3*106 ejemplares, donde el 39% se encontr sobre la talla mnima legal (TML = 55 mm). Los
parmetros de crecimiento mostraron crecimiento relativamente lento, que podra estar influenciado por la alta
variabilidad que presenta la temperatura de fondo en este sector. Mientras que su talla crtica, y la talla de
primera madurez sexual poblacional, resultaron ser mayores a la TML. Se determin la necesidad de revisar la
normativa pesquera actual de esta especie, y se demostr la efectividad de las reservas marinas propiciadas por
el Estado en la conservacin de los recursos marinos.
Palabras clave: caracol locate, agregacin reproductiva, biologa pesquera, rea marina protegida, norte de
Chile.
Reproductive and population parameters of Thais chocolata (Duclos, 1832)

(Gastropoda, Thaididae) in La Rinconada marine reserve, Antofagasta, Chile
ABSTRACT. Reproductive and population parameters of Thais chocolata that would contribute to the
validation of the current extraction standards were obtained by performing a study in the protected area of La
Rinconada Marine Reserve, Antofagasta, Chile, from December 2008 to January 2010. In terms of
reproduction, the results revealed asynchronic gonad development in the population, with specimens in
different stages of maturity throughout the year. Mature individuals were distributed between 5 and 13 m
depth, forming aggregations at 5 m depth during much of the year. Periods of greater maturity were observed
from July to August and November to January, with the most important aggregations at the end of both
periods. A relationship was observed between the months with the greatest maturity and aggregations and the
months with the highest daily temperature fluctuations. At the population level, the results allowed us to
estimate 2.3*106 individuals, with 39% of this population over the minimum legal size (55 mm). The
relatively slow growth estimated for this population was probably influenced by the high variability of the
bottom temperature in this area. The critical size and size at first maturity of the population were higher than
the minimal legal size, making it is necessary to review the current fishing regulation for this species. The
effectiveness of the State marine reserves in the conservation of this marine resource was demonstrated.
Keywords: snail locate, reproductive aggregation, fisheries biology, marine protected area, northern Chile.
___________________
Corresponding author: Miguel Avendao (mavendano@uantof.cl)
500
INTRODUCCIN
El ecosistema marino de la reserva marina La
Rinconada, Antofagasta, representa uno de los
sectores litorales de mayor importancia ecolgica en
Chile, puesto que all se encuentra uno de los mayores
bancos de Argopecten purpuratus en el pas, lo que
permiti, que en 1997 mediante D.S. N522 fuese
declarada como la primera reserva marina (Avendao
& Cantillnez, 1997, 2008; Cantillnez, 2000). Si bien
su creacin fue establecida para proteger a A.
purpuratus de la sobrepesca a la que era sometida,
esta medida tambin ha contribuido a reducir la
explotacin de otras especies de inters comercial que
viven en ella, tales como Aulacomya ater, Tagelus
dombeii, y el caracol carnvoro Thais chocolata (Ortiz
et al., 2009a).
Estudios recientes han demostrado que el rea de la
reserva marina que ocupa una superficie de 350 h,
est sujeta a flujos alternados de corriente que resultan
en una corriente predominante dirigida hacia el norte,
pero que se encuentra con la barrera impuesta por la
playa, reflejndose en forma cclica en escalas diarias
de tiempo. Esto permite buenas posibilidades de
intercambio y mezcla de masas de aguas, y a su vez
una alta capacidad de retencin de material
particulado en un rea de 5 km de radio, favoreciendo
la mantencin y asentamiento larval a lo largo del ao,
con alta variabilidad estacional e interanual
(Cantillnez, 2000; Avendao & Cantillnez, 2008).
Su biodiversidad, representa una rica y compleja
asociacin de diferentes agregaciones de especies
comerciales y no comerciales, siendo una de las ms
relevantes aquella entre A. purpuratus y T. chocolata
(Ortiz et al., 2009a, 2009b).
T. chocolata (locate) es un molusco que se
distribuye desde Paita, Per, hasta Valparaso, Chile
(Osorio, 2002). Histricamente ha constituido un
recurso bentnico de importancia econmica para la
pesquera artesanal del norte de Chile; sin embargo,
debido a los altos niveles de explotacin ejercidos
desde los inicios de su extraccin en 1978, y luego de
haber alcanzado el mximo desembarque en 1986 con
8.244 ton (Avendao et al., 1998), la fraccin
vulnerable de la zona somera se redujo fuertemente.
Actualmente, su pesquera est restringida a las
regiones de Arica y Parinacota, Tarapac y
Antofagasta, donde el 2006 se extrajeron solo 364 ton
(SERNAPESCA, 2007), siendo el registro ms bajo
desde el inicio de su explotacin.
Batimtricamente este caracol se distribuye entre 5
y 40 m de profundidad, sobre sustratos rocosos o
conchuela y arena gruesa (Andrade et al., 1997;
Avendao et al., 1997, 1998), es una especie gono-
crica con fertilizacin interna, sin evidencias externas

de dimorfismo sexual (Rojas et al., 1986). Durante la
poca de reproduccin, los adultos se concentran
formando agregaciones conocidas como "maicillo"
(Retamales & Gonzlez, 1982; Avendao et al., 1997,
1998), al igual que otras especies de este gnero
(Bertness, 1977; Palmer, 1983). Este tipo de
estrategia, en que ejemplares adultos se agregan en
aguas someras durante los procesos reproductivos,
tendra serias consecuencias para su supervivencia
debido a que los pescadores recurren principalmente a
estas agregaciones para su extraccin (Andrade et al.,
1997; Avendao et al., 1997, 1998). Por otro lado, la
especie presenta una larva planctotrfica teleplnica,
que logra su competencia despus de cuatro meses
(Romero et al., 2004). Ambas situaciones podran ser
una de las principales causas de la incertidumbre en el
proceso de reclutamiento y su relacin con los
procesos reproductivos locales, que han inducido al
desequilibrio en la dinmica de los ecosistemas donde
se desarrolla esta especie.
La normativa vigente en Chile para este recurso,
define un rgimen de pesquera basado en una talla
mnima de extraccin de 55 mm durante dos perodos
del ao, uno en verano (enero y febrero) y otro en
invierno (julio y agosto), encontrndose el resto del
ao con veda biolgica sustentada en su ciclo
reproductivo. Sin embargo, los pocos estudios
realizados, indican que la especie no presenta un ciclo
bien definido, encontrndose animales maduros
durante todo el ao con algunos mximos en algunos
meses. Consecuentemente, se observan posturas
durante la mayor parte del ao.
Sobre la base de los antecedentes sealados se
evidencia la necesidad de revisar y actualizar la
informacin biolgico-pesquera bsica de este
recurso. En virtud de esto, el presente trabajo
realizado en el rea protegida de la reserva marina La
Rinconada, pretende aportar nuevos antecedentes
respecto a aspectos reproductivos y poblacionales, con
objeto de contribuir al manejo eficiente de esta
especie.
MATERIALES Y MTODOS
rea de estudio
El rea de estudio est localizada en la baha de
Antofagasta, en el sector de la reserva marina La
Rinconada (2328S, 7030W), a 20 km al norte de la
ciudad de Antofagasta, Chile (Fig. 1). Esta rea se
caracteriza tambin por la ocurrencia de procesos de
surgencia intermitentes a lo largo del ao, con una
frecuencia de 0,2 a 0,4 ciclos por da durante el
periodo de mayor intensidad. La presencia irregular de
Parmetros reproductivos y poblacionales de Thais chocolata, norte de Chile
501
Figura 1. Localizacin geogrfica del rea de estudio. Reserva marina La Rinconada, Antofagasta, Chile. a) Estrato de
muestreo de 15 a 20 m de profundidad, b) estrato de muestreo de 5 a 13 m de profundidad, c) rea de muestreo de
agregaciones.
Figure 1. Geographic location of the study area. La Rinconada marine reserve, Antofagasta, Chile. Position of sampling
stations, a) 15 to 20 m depth, b) 5 to 13 m depth, c) sampling area aggregations.
este fenmeno en este sector, puede a menudo quebrar

el ciclo estacional, lo que explicara la gran variabilidad diaria e interanual que presenta la temperatura
en este lugar que alcanza hasta 6,5C en un lapso de
24 h (Guilln, 1983; Rodrguez et al., 1991; Marn et
al., 1993; Escribano et al., 1995; Cantillnez, 2000).
A objeto de tener antecedentes de la temperatura
de fondo, en el rea en que se distribuy T. chocolata,
se instal a 16 m de profundidad un data loggers
(modelo Tid Bit, onset), programado para registrar
mediciones cada una hora. Sin embargo, las lecturas
realizadas por este instrumento durante los seis
primeros meses, fue errtica, de manera que solo se
cont con informacin vlida a partir de julio de 2009.
Ciclo reproductivo
Entre diciembre 2008 y enero 2010, se extrajo
mensualmente por medio de buceo 20 ejemplares de
T. chocolata por sobre 35 mm de longitud mxima,
desde el estrato profundo (15 a 20 m de profundidad),
y otros 20 del estrato somero (5 a 13 m de
profundidad), los cuales fueron transportados al
laboratorio para someter su gnada a tratamiento
histolgico. Estos estratos se ubicaron paralelos a la
costa rocosa de esta reserva (Figs. 1a-1b), zona donde
se detecta su presencia durante todo el ao,
considerando su capacidad de enterrarse en la arena y
desaparecer de un rea. Paralelamente y para detectar
la presencia de agregaciones reproductivas del
recurso, se realiz un recorrido por buceo, barriendo
una extensin de 500 m la franja de 5 a 8 m de
profundidad (Fig. 1c). Cada vez que se encontraron

estas agregaciones, se tom una muestra de 25
ejemplares y se anex a las provenientes del estrato
somero, para su anlisis histolgico.
Considerando que los procesos reproductivos son
mejor representados por la gametognesis de las
hembras (Avendao et al., 1997), los ejemplares
extrados fueron disectados en el laboratorio y
secciones de la zona media del complejo gnada
glndula heptica, del 100% de stas se fijaron en
Bouin y se incluyeron en parafina. Cortes de 6 m de
espesor se colorearon con hematoxilina eosina (Gabe,
1968), para su anlisis microscpico y se clasificaron
segn la siguiente escala:
Inmaduras: gnada que presenta un predominio de
ovocitos que poseen un ncleo central con finos
grnulos de cromatina, su citoplasma es basfilo y no
se distingue ningn tipo de inclusiones vitelinas.
Vitelognesis inicial: gnada con predominio de
ovocitos adheridos a las paredes del folculo que
tienen el ncleo con un nuclolo, y en el citoplasma se
distinguen sectores hialinos y finas granulaciones
eosinfilas correspondientes a grnulos de vitelo.
Vitelognesis parcial: gnada con predominio de
ovocitos adheridos a las paredes de los folculos, que
presentan un ncleo en posicin excntrica y en el
citoplasma es frecuente la presencia de plaquetas de
vitelo de forma ovoide, que ocupan hasta el 75% del
espacio citoplasmtico.
Maduras: gnada con ovocitos que presentan el
citoplasma completamente lleno de plaquetas de vitelo
502
y el ncleo est desplazado de su centro. Los ovocitos

desprendidos de sus paredes se ubican en sectores
prximos al lumen del folculo.
Evacuadas: hembras con folculos que presentan
restos de vitelo y en ocasiones algunos ovocitos
residuales en su lumen, en las paredes se puede
observar ovocitos no vitelados o parcialmente vitelados.
Adicionalmente se estableci, la talla de primera
madurez sexual poblacional (T50%), en el rango de
tamao entre la hembra madura ms pequea y la
inmadura ms grande usando la proporcin de
ejemplares maduros segn intervalos de 3 a 4 mm,
definiendo T50% como el tamao mnimo en el cual el
50% de los ejemplares presenta gnadas maduras.
Esta estimacin se realiz a travs de una regresin no
lineal para estimar la bondad de ajuste del modelo
logstico:
P(T) = _______1_______
1 + exp (1 - 2 * talla)
donde P(T) es la proporcin sexualmente madura a la
talla T, y 1 y 2 son parmetros de posicin y
pendiente respectivamente. En este modelo la variable
madurez sexual, se considera que se comporta
dicotmicamente (ejemplares maduros e inmaduros)
como funcin de una variable continua (talla), por ello
la base de datos de todos los ejemplares analizados
histolgicamente, fue reestablecida bajo la condicin
de ejemplares maduros e inmaduros. El criterio
utilizado para esta discriminacin, consider a todos
los individuos que mostraron algn grado de actividad
gametgenica, incluyendo ejemplares evacuados,
como maduros (Cerna & Oyarzn, 1998). Los errores
de este modelo pueden presentar una distribucin
binomial (Hosmer & Lemeshow, 1989).
Distribucin y estructura de talla
Para estimar la distribucin, abundancia y estructura
de talla de T. chocolata dentro del rea de la reserva
donde se distribuye el recurso principal (A. purpuratus), se realiz en mayo de 2009, una evaluacin
directa, utilizando la metodologa empleada por
Avendao & Cantillnez (2005). De esta forma se
muestrearon mediante buceo, 137 estaciones entre 5 y
24 m de profundidad, a lo largo de 2 km de costa. En
cada estacin se determin la densidad de T.
chocolata, mediante un cuadrante metlico de 1 m2,
que se dej caer al azar 10 veces. Los ejemplares de
cada cuadrante, fueron subidos a la embarcacin y
medidos en su longitud mxima, con un pie de metro
de 0,1 mm de precisin, posteriormente devueltos al
mar. Adems se registr, la profundidad promedio de
cada estacin, con un ordenador submarino Beuchat
CX 2000 Comex, y su posicin satelital utilizando un

GPS map 76CSx Garmin. Con los datos obtenidos se
construyeron histogramas de frecuencia de talla, en
intervalos de 5 mm, para conocer la representacin de
los distintos grupos de talla dentro del rea de
distribucin.
La estructura demogrfica que present la
poblacin de T. chocolata en mayo 2009, fue sometida
posteriormente a anlisis para la identificacin de
grupos de tallas, siguiendo una distribucin normal, a
travs del programa MIX 3.1.a. (Mac Donald &
Pitcher, 1979).
Parmetros de crecimiento
Los parmetros de crecimiento de la poblacin de T.
chocolata en esta reserva se estimaron mediante el
anlisis de las frecuencias modales de la estructura de
talla obtenidas a partir de la realizacin de un
protocolo de muestreo mensual semi-aleatorio, en el
cual se extrajeron desde los tres estratos de muestreo
utilizados para los fines reproductivos, al menos 100
ejemplares de todas las tallas detectadas durante el
recorrido submarino. Estos ejemplares fueron medidos
en su longitud mxima total, pesados y posteriormente
devueltos al mar. Los datos obtenidos fueron
agrupados en intervalos de 2 mm, y analizados en
forma separada utilizando la metodologa actualizada
propuesta por Gayanilo et al., (2005), mediante la
aplicacin de la subrutina Elefan I del programa Fisat
II.
Adicionalmente, en enero de 2009 se mont una
experiencia para estimar los parmetros de
crecimiento, a travs del marcaje de 528 ejemplares
que se distribuyeron manualmente por medio de
buceo, dentro del rea de estudio. Estos individuos,
cuyo rango de talla vari entre 30 y 95 mm fueron
marcaron con una etiqueta plstica que se fij a la
concha mediante masilla epxica. La estimacin se
realiz sobre la talla de los ejemplares recuperados a
lo largo del estudio, mediante mtodos grficos de
acuerdo a Gulland & Holt (1959).
Con los parmetros de crecimiento obtenidos, se
estim posteriormente la edad de cada grupo de talla
que present la poblacin en mayo de 2009. Para
conocer aspectos de su biomasa, se estableci la
relacin talla-peso mediante el ajuste a la funcin
potencial con el mtodo de mnimos cuadrados,
utilizando la longitud (LT) en mm y el peso total (WT)
en g, de todos los ejemplares muestreados.
WT= a LTb
Se determin adems su talla crtica (Lmb), a partir
de los parmetros de crecimiento y mortalidad natural
503
considerando la expresin propuesta por Alverson &

Carney (1975):
tmb = to +
bK
+ 1
M
ln
donde tmb representa la edad crtica, t0 y K son los

parmetros de crecimiento en longitud del modelo de
von Bertalanffy, M es la mortalidad natural y b la
pendiente de la relacin talla-peso. La ecuacin
permite estimar la edad en la que se expresa la
mxima biomasa de una cohorte en ausencia de
explotacin pesquera como lo seala Ricker (1975).
La talla crtica (Lmb) se estim reemplazando la
edad crtica (tmb) en la funcin de crecimiento en
longitud.
Lmb = Loo ( 1 e k( tmb to)
La mortalidad natural (M) se obtuvo mediante la
relacin de Ursin (1967) en Berg & Olsen, (1989), que
considera que sta es constante para todas las edades.
Su estimacin se basa en observaciones donde este
parmetro, se aproxima a una relacin directa entre el
peso individual en gramos y su raz cbica negativa.
En el presente estudio, la mortalidad M se estim para
la talla media del total de ejemplares de T. chocolata
analizados.
Figura 2. Frecuencia relativa de estados de madurez

gonadal en la poblacin de Thais chocolata en el estratos
profundo (20-15 m) y somero (13-5 m), en la reserva
marina de La Rinconada.
Figure 2. Relative frequency of gonad maturity stages in
the Thais chocolata population, in the deep (20-15 m)
and shallow layers (13-5 m) in La Rinconada marine
reserve.
RESULTADOS
Ciclo reproductivo
El anlisis histolgico realizado a las gnadas de las
hembras de T. chocolata, indic que las provenientes
del estrato profundo (15 a 20 m), se encontraron
principalmente inmaduras en porcentajes que variaron
entre 37,5 y 100%. Slo durante diciembre de 2009 se
registraron ejemplares maduros en este estrato, con
37,5% (Fig. 2). Los estados de hembras maduras
fueron habituales en el estrato somero (5 a 13 m de
profundidad), en porcentajes que variaron entre 8,3 y
80,3%, con excepcin de abril y junio donde no se
registr ejemplares en este estado gametognico (Fig.
2). El mayor porcentaje de ejemplares maduros en este
estrato de profundidad, ocurri en diciembre 2008
(80,3%); entre julio y agosto de 2009 (33,3 y 72,0%
respectivamente), y entre noviembre y enero 2010
donde el porcentaje vari entre 50,0 y 38,9%
respectivamente. Hembras evacuadas en porcentajes
que variaron entre 4,0 y 40,7% se registraron en enero,
marzo, abril, mayo, junio, julio, agosto, noviembre y
diciembre 2009 y enero 2010.
Los recorridos submarinos efectuados para
observar la presencia de agregaciones de ejemplares
en proceso de cpula y postura, permitieron encontrar
a 5 m de profundidad en diciembre de 2008, una
agregacin significativa (> 1000 individuos) que se

mantuvo hasta mediados de enero 2009. En marzo,
pequeas agregaciones (< 100 ejemplares) se
registraron a 6 m de profundidad, culminado sus
posturas en abril. En mayo se observaron nuevamente
pequeas agregaciones, y la presencia solo de posturas
en junio. En agosto se constat el inicio de una
agregacin de mediana magnitud (> 200 individuos)
que culmin su postura a fines de septiembre. En
diciembre 2009 se volvi a registrar una agregacin de
grandes dimensiones (Fig. 3a), la cual inici el
proceso de cpula y postura en enero 2010 (Fig. 3b).
La estimacin de la talla de primera madurez
sexual poblacional (T50%), para las hembras fue de
66,03 mm (r2 = 0,804; 1= 6,51 y 2 = 0,01).
Distribucin y estructura de talla
T. chocolata estuvo presente en 98 de las 137
estaciones muestreadas, cubriendo una superficie de
206 h distribuidas entre 5 y 22 m de profundidad
(Fig. 4). En esta rea el recurso present una densidad
promedio de 1,106 ind m-2 (DS = 1,18), lo que
permiti estimar una abundancia de 2.277.254
ejemplares (DS = 244.926), en mayo 2009. La
estructura de talla que present esta poblacin en la
504
Figura 3. Agregacin reproductiva de Thais chocolata en la reserva marina La Rinconada. a) diciembre 2009, b) inicio de
la postura en enero 2010.
Figure 3. Reproductive aggregation of Thais chocolata at La Rinconada marine reserve. a) December 2009, b) starting
laying of eggs in January 2010.
Figura 4. Distribucin y densidad (ind m-2) de Thais chocolata en la reserva marina La Rinconada en mayo 2009.
Figure 4. Distribution and density (ind m-2) of Thais chocolata in the La Rinconada marine reserve in May 2009.
reserva vari entre 4,7 y 104,98 mm, con una talla

promedio de 48,9 mm (DS = 20,99), el 39,1% de los
ejemplares se encontr sobre la talla mnima legal
(Fig. 5). El anlisis del histograma de talla de T.
chocolata, indic la existencia de tres grupos, el
primero present una talla media de 12,7 mm (DS =
3,13) y represent el 13,1%; el segundo con una talla
media de 40,6 mm (DS = 8,03) constituy el 41,8%; y
el tercero con una talla media de 67,1 mm (DS =
11,92) represent el 45,1% de la poblacin.
Parmetros de crecimiento
Los resultados obtenidos mediante FISAT II sobre la
estructura de talla mensual que present este recurso,
indican para esta poblacin una longitud infinita L =
108,15 mm con un coeficiente de crecimiento K =
0,22 (Fig. 6). La estructura de talla mostr que desde
marzo 2009 a enero 2010 existi presencia de prereclutas inferiores a 14 mm. Los resultados obtenidos
a travs de la recuperacin a lo largo del estudio de 45
de los ejemplares marcados, indic una longitud
505
Figura 5. Estructura de tallas de la poblacin de Thais

chocolata, en la reserva marina La Rinconada en mayo
2009.
Figure 5. Size structure of the population of Thais
chocolata at La Rinconada marine reserve in May 2009.
Figura 6. Distribucin de la frecuencia mensual de Thais chocolata, sometidas a anlisis de FISAT II, para obtener
parmetros de crecimiento.
Figure 6. Monthly frequency distributions of Thais chocolata, subject to analysis FISAT II, to obtain growth parameters.
infinita L = 120,85 mm con un coeficiente K =

0,2179 (Fig. 7).
Los resultados de la relacin talla-peso permiten
indicar que para una talla de 55 mm, los ejemplares de
esta poblacin presentan peso promedio de 40,02 g
(Fig. 8). Mientras que la estimacin de la mortalidad
natural (M) indic un valor de 0,277, lo que permiti,
utilizando los parmetros obtenidos a travs de FISAT
estimar una talla crtica de 77,7 mm, mientras que con
los obtenidos a travs de Gulland & Holt (1959) la
talla sera de 86,6 mm. Ambas tallas se alcanzaran a
una edad crtica de 5,76 y 5,78 aos respectivamente.
Las temperaturas promedio diarias registradas a 16
m de profundidad entre julio 2009 y enero 2010 (Fig.
9), indicaron que los promedios diarios variaron entre
13 y 18C, registrndose una mnima de 12,7C y una
mxima de 20,7C. La variabilidad intradiaria de
temperatura alrededor de la media, fue significativamente diferente durante el perodo de estudio
(ANOVA; F6,199 = 9,198; P < 0,001). En particular, los
Figura 7. Estimacin de los parmetros de crecimiento

(L y k) de Thais chocolata, mediante el mtodo grfico
de Gulland & Holt (1959).
Figure 7. Estimates of growth parameters (L and k) of
Thais chocolata, through the graphical method of
Gulland & Holt (1959).
506
Figura 8. Relacin talla-peso de Thais chocolata en la

reserva marina de La Rinconada, Antofagasta.
Figure 8. Weight-height ratio of Thais chocolata at La
Rinconada marine reserve, Antofagasta.
Figura 9. Promedios diarios de temperatura del agua ( DS), obtenidos a 16 m de profundidad en la reserva marina de La
Rinconada, Antofagasta, entre julio 2009 y enero 2010.
Figure 9. Average daily water temperature ( SD), obtained at 16 m depth at the La Rinconada marine reserve,
Antofagasta, between July 2009 and January 2010.
perodos de agosto-septiembre y noviembre-enero

exhibieron la ms alta dispersin de los valores de
temperatura en torno a la media (Fig. 10), alcanzando
valores mximos de variacin de 3,29C en el primero
y 6,08C en el segundo. Estos perodos de alta
variacin diaria de temperatura coincidieron con las
agregaciones reproductivas y las mayores proporciones de ejemplares maduros encontradas en agostoseptiembre y diciembre-enero.
DISCUSIN
Los resultados obtenidos mediante el anlisis
histolgico, mostraron que el desarrollo gonadal de la
poblacin de T. chocolata en la reserva marina La
Rinconada, no es un proceso sincrnico, encontrndose ejemplares en diferentes fases de desarrollo
gametognico durante todo el ao. Las hembras
maduras y en vitelognesis parcial se hallaron
estratificadas entre 5 y 13 m de profundidad,

concordando con observaciones realizadas por
Avendao et al. (1998), para la poblacin de Caleta
Punta Arenas (Tocopilla). La presencia de ejemplares
maduros de este recurso, en diferentes meses del ao,
han sido sealados en otros estudios realizados (Rojas
et al., 1986; Andrade et al., 1997; Avendao et al.,
1997), y tambin con otras especies de esta familia,
como Morula marginalba, Thais emarginata y T.
canaliculata (Rojas et al., 1986). Un proceso
reproductivo asincrnico, con perodos significativos
de madurez durante algunos meses del ao, ha sido
tambin indicado para el Muricidae Concholepas
concholepas por Avils & Lozada (1975) y Ramorino
(1975).
La existencia en proporciones variables de hembras maduras y evacuadas, y la presencia en aguas
someras (5 m) de agregaciones reproductivas, en que
Figura 10. Diferencias entre la temperatura minima y

mxima registradas diariamente a 16 m de profundidad,
entre el 10 de julio 2009 y 29 de enero 2010 en la reserva
marina de La Rinconada.
Figure 10. Differences between the minimum and
maximum temperature recorded daily at 16 m depth
between 10 July 2009 and 29 January 2010 in the La
Rinconada marine reserve.
ejemplares principalmente adultos se concentran en

altas densidades a realizar la cpula y postura de
cpsulas con huevos, permite sealar que el proceso
reproductivo de T. chocolata en el estrato somero de
esta reserva, tiene lugar con mayor o menor intensidad
a lo largo de todo el ao. Sin embargo, la proporcin
de ejemplares maduros registrados mensualmente,
hace posible discriminar dos perodos de mayor
madurez que ocurrieron entre julio-agosto y
noviembre-enero, encontrndose al final de ellos
importantes agregaciones de ejemplares en cpula y
posturas de cpsulas con huevos, como las registradas
en diciembre 2008, agosto-septiembre 2009, y enero
2010. Otras investigaciones realizadas sobre esta
especie, tambin sealan que previo a la constitucin
de agregaciones en postura, se detecta la presencia de
un alto porcentaje de ejemplares maduros (Retamales
& Gonzlez, 1982; Avendao et al., 1997). Sin
embargo, como las mayores agregaciones reproductivas, se registraron en diciembre 2008 y enero
2010, permite indicar que los perodos en que ocurren
estos eventos, sufren variaciones entre un ao y otro.
Agregaciones de gran magnitud han sido sealadas en
junio para este lugar en aos anteriores (Avendao et
al., 1997). Estos autores tambin han sealado
perodos de posturas intensas en marzo-julio y
octubre-enero para este sector, mientras que para
poblaciones de la zona de Iquique, han sido detectadas
507
en junio-septiembre y febrero-marzo (Retamales &

Gonzlez, 1982). Por su parte, Rojas et al. (1986)
indicaron para la zona de Pisco (Per), perodos
intensos en octubre 1974 y agosto 1975.
La asincrona que mostr el ciclo reproductivo de
T. chocolata en la reserva marina La Rinconada,
tambin ha sido sealada para el pectnido A.
purpuratus en este mismo lugar, que puede evacuar
gametos a lo largo de todo el ao con ausencia de
perodos prolongados de reposo sexual (Cantillnez et
al., 2005; Avendao et al., 2008). La asincrona
observada en este bivalvo forma parte de su estrategia
reproductiva, en respuesta al ambiente altamente
variable en que se encuentra, donde las altas
variaciones intra-diarias de temperatura del agua,
actan adems como factor desencadenante de sus
desoves (Avendao & Le Pennec, 1997; Cantillnez et
al., 2005, 2007; Avendao et al., 2008). El alto estrs
trmico al cual los organismos bentnicos estn
expuestos, ha sido tambin sealado para explicar los
largos perodos reproductivos que exhiben algunas
poblaciones de Pecten maximus (Paulet, 1990).
Mientras que en gasterpodos como Haliotis discus
hannai, H. tuberculata, H. midae, Concholepas
concholepas y Strombus luhuanus, las variaciones de
temperatura han sido sealadas como uno de los
principales factores que influyen en la maduracin
gonadal (Pea, 1987). En el presente estudio, al
relacionar la temperatura con la condicin reproductiva de T. chocolata, se observ relacin entre los
meses en que se detectaron agregaciones y la mayor
proporcin de individuos maduros, con los meses en
que se registraron las mayores variaciones intradiarias
de temperatura. Durante este perodo, diciembre fue el
mes en que se registr la agregacin de mayor
magnitud, y tambin el que present las mayores
variaciones que alcanzaron hasta 6,08C en un da.
Estos antecedentes permiten postular la hiptesis que
el proceso reproductivo de T. chocolata estara
fuertemente influenciado por las variaciones de
temperatura.
Los resultados obtenidos a nivel poblacional
permitieron estimar que 39% de los cerca de 2,3 106
ejemplares presentes en mayo de 2009, se encontraba
sobre la talla mnima legal (55 mm), que representaba
cerca de 35 ton de biomasa hmeda. La alta
proporcin de estos ejemplares que formaba parte del
45% que constitua el tercer grupo de talla de esta
poblacin (edad estimada de 53 meses), podra
explicarse por la reduccin de la actividad extractiva
que se estara ejerciendo sobre T. chocolata en esta
reserva marina. Ello, concordara con los resultados
obtenidos por Ortiz et al., (2009a), que indicaron para
esta poblacin, disminucin de su mortalidad total y
508
aumento de su biomasa en los ltimos aos. Por otra

parte, la existencia del primer grupo de talla (talla
media 12,7 mm, edad estimada de 7 meses),
representando cerca del 13% de la poblacin en mayo
y la presencia de pre-reclutas durante gran parte del
ao, posiblemente asociados al largo perodo
reproductivo de esta especie en este lugar, permitira
confirmar al rea de la reserva marina, como rea de
retencin larval y posterior asentamiento bntico de
post larvas (Cantillnez, 2000; Cantillnez et al.,
2007; Avendao et al., 2007). Ambos hechos estaran
demostrando que la creacin de esta reserva marina
destinada a proteger al pectnido A. purpuratus
(Avendao & Cantillnez, 2008), est efectivamente
generando beneficios sobre otras especies como T.
chocolata. Pomeroy et al. (2006), indican que entre
los factores de importancia que influyen en la
distribucin de talla y edad dentro de una poblacin en
un rea Marina Protegida (AMP), se encuentra la
regularidad de los eventos reproductivos, su
variabilidad temporal, y la cantidad y localizacin de
los asentamientos larvales y eventos de reclutamiento
as como su grado de supervivencia, y por ello, estos
fenmenos son vistos como algunos de los beneficios
ms importantes que se derivan de las AMP.
Lo sealado anteriormente bajo una visin conservacionista, constituiran indicadores de efectividad
para evaluar el desempeo de AMP, a travs de la
composicin y estructura de la comunidad y xito
de reclutamiento dentro de la comunidad (Pomeroy et
al., 2006). Segn estos autores el primero de estos
indicadores es de gran importancia en la gestin de las
AMP, donde comprender los cambios, alcances y
orgenes (perturbaciones tanto naturales como
antropognicas), que se presentan en la composicin y
estructura de cada comunidad de un AMP, es
considerado un prerrequisito para diagnosticar y tratar
ecosistemas enfermos. Entender qu especies
conforman una comunidad de organismos, y cmo
stos estn estructurados en su entorno natural,
permite a los administradores de las AMP asignar
prioridades y monitorear las reas costeras que
requieran acciones de gestin. Por su parte, el segundo
de estos indicadores es entendido como el grado de
asentamiento de larvas, reclutamiento y supervivencia
de juveniles que experimentan las diversas
poblaciones de organismos que existen dentro de una
comunidad y sirve como un sustituto de la capacidad
de la comunidad de persistir en el tiempo y ser viable.
Los valores de los parmetros de crecimiento
obtenidos con ambos mtodos empleados en este
estudio, no mostraron variaciones significativas
respecto del coeficiente de crecimiento K,

encontrndose adems, dentro de los rangos dados
para poblaciones de T. chocolata distribuidas entre
Iquique y Pan de Azcar (Andrade et al., 1997). Estos
autores tambin sealan para este recurso, que junto
con presentar un crecimiento relativamente lento,
presentara un aumento en la longitud asinttica de
norte a sur que fluctuara entre 96,5 y 114,95 mm, que
ira acompaado de una disminucin del coeficiente
de crecimiento K entre 0,27 y 0,20 respectivamente.
Estas diferencias entre localidades se presentaran en
ejemplares de 4 aos de edad hacia delante; sin
embargo, en los primeros aos de vida las
disparidades no seran importantes, alcanzndose la
talla de 55 mm entre 3,2 y 3,5 aos en Pan de Azcar
e Iquique, respectivamente.
En el presente estudio realizado en una zona
intermedia a la de los sitios sealados, la edad en que
los ejemplares adquieren su talla mnima legal variara
entre 3,3 y 3,4 aos dependiendo del coeficiente
utilizado, tiempo que se ajustara al indicado por los
autores citados. El lento crecimiento de esta especie
como lo muestra su coeficiente de crecimiento, podra
al igual como se ha sealado para su proceso
reproductivo, tambin estar influenciado por la alta
variabilidad de la temperatura del fondo en este sector.
Numerosos son los autores que han sealado que la
temperatura, junto a la cantidad y calidad del
alimento, son los principales factores que regulan el
crecimiento de moluscos (Bayne & Newell, 1983;
Griffiths & Griffiths, 1987; Bricelj & Shumway, 1991;
Thouzeau, 1991; Sicard et al., 1999; Lodeiros &
Himmelman, 2000; Lodeiros et al., 2001; Freites et
al., 2003). Experimentos que permitan evaluar los
crecimientos diarios de estos organismos asociados a
la temperatura, deben ser realizados para contrastar la
hiptesis antes sealada.
Por su parte, la talla crtica estimada para esta
poblacin de T. chocolata, junto a la talla de primera
madurez reproductiva obtenida para los ejemplares
hembras, muestran claramente que son mayores a la
mnima legal que rige como medida de administracin. Estos resultados estaran sealando que la
explotacin de tallas inferiores a la crtica y de
primera madurez poblacional, podra ocasionar en el
mediano plazo una situacin de sobreexplotacin por
crecimiento (Rivas & Canales, 1994; Andrade et al.,
1997). La talla de primera madurez sexual de 66,6 mm
para hembras de esta especie, ha sido sealada para
poblaciones sobreexplotadas de Moquegua y Tacna en
Per (Quiroz & Barriga, 1996), donde la talla mnima
de extraccin ha sido fijada en 60 mm. Las tallas
crticas obtenidas en el presente estudio por su parte,
resultan superior a la media dada por Andrade et al.
(1997), para poblaciones de Arica (61 mm) y Pan de

Azcar (75,6 mm), quienes concluyen que
independiente del mtodo de estimacin utilizado,
existe un claro aumento de la talla crtica de norte a
sur. Sin embargo, este supuesto no se cumplira en el
presente estudio donde el valor obtenido fue superior a
los 69,6 mm dados para la regin de Antofagasta por
estos autores. Estas diferencias sin embargo, podran
estar influenciadas por el rango de talla que presentaron las muestras obtenidas en la reserva marina,
permitiendo encontrar grupos de ejemplares con tallas
mayores a las que se encuentran en poblaciones
explotadas.
Para concluir, los resultados obtenidos en este
estudio sobre la poblacin de T. chocolata de la
reserva marina La Rinconada, hacen posible sealar
desde una perspectiva biolgico-pesquera, que la
actual normativa que rige para la pesquera de este
recurso, permitiendo su extraccin sobre la talla crtica
y de primera madurez sexual estimadas, y a la vez
durante los meses de julio-agosto, y enero-febrero,
debera ser revisada. Ya se ha sealado que
actualmente los pescadores recurren principalmente a
las agregaciones para su extraccin (Andrade et al.,
1997; Avendao et al., 1997, 1998), sin embargo,
debido a la variabilidad temporal que se puede
presentar en la manifestacin de las agregaciones, no
sera posible establecer un perodo fijo de veda
reproductiva. Por ello, es necesario establecer otras
estrategias de proteccin, entre ellas, educar
apropiadamente a los pescadores para que no
extraigan el recurso mientras ste se encuentre
agregado en aguas someras. Por otro lado, ser
necesario reconsiderar la actual talla mnima de
extraccin que rige para esta especie en Chile. Desde
la perspectiva de la conservacin, se puede indicar que
el cierre de las actividades extractivas para proteger al
recurso A. purpuratus dentro de esta reserva marina,
ha beneficiado la recuperacin de T. chocolata como
especie secundaria de ella, demostrando que las
medidas propiciadas por el Estado para establecer
reas marinas protegidas, pueden generar resultados
positivos que deben ser potenciados.
AGRADECIMIENTOS
El presente estudio fue realizado con los proyectos
FIP 2008-54 y FIP 2008-27.
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Research Article
Ciclo gonadal del chorito Mytilus chilensis (Bivalvia: Mytilidae) en

dos localidades del sur de Chile
Pablo A. Oyarzn1, Jorge E. Toro1, Roberto Jaramillo1, Ricardo Guiez2
Carolina Briones3 & Marcela Astorga4
1
Instituto de Ciencias Marinas y Limnolgicas, Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile
2
Instituto de Investigaciones Oceanolgicas, Facultad de Recursos del Mar
3
Programa Doctorado en Ciencias Aplicadas, mencin Sistemas Marinos Costeros
Facultad de Recursos del Mar, Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile
4
Instituto de Acuicultura & CIEN-Austral, Universidad Austral de Chile
Sede Puerto Montt, Puerto Montt, Chile
RESUMEN. Se analiz de forma cualitativa y cuantitativa el ciclo gonadal del bivalvo Mytilus chilensis en las
localidades de Chaihun y baha Yal, sur de Chile, entre octubre 2007 y junio 2008. Por medio de anlisis
histolgico gonadal se determinaron cuatro estadios gametognicos y a su vez se estim en forma cuantitativa,
el Volumen de la Fraccin Gamtica (VFG), el porcentaje de tejido interfolicular y el ndice gonadal. El
anlisis cuantitativo (VFG) fue el mejor indicador para determinar los desoves. En los ejemplares de Chaihun
se observaron dos eventos de emisin gamtica en forma simultnea en ambos sexos, que ocurrieron en
octubre y marzo. Sin embargo, en los ejemplares de baha Yal se registraron cuatro desoves, principalmente de
marzo a junio (otoo), cuando la temperatura del agua disminuy. Se determin una escasa relacin entre el
ndice Gonadosomtico (IG) y los estadios gametognicos, al igual que entre el IG y el porcentaje de ovocitos
maduros, por ende el IG no sera un indicador apropiado para los desoves en esta especie. Se sugiere la
revisin del periodo de veda de Mytilus chilensis (1 noviembre a 31 diciembre), ya que la mayor parte de los
individuos de las poblaciones estudiadas, maduran principalmente en octubre. En ambas localidades, el
porcentaje de tejido conjuntivo de los especmenes estudiados flucto entre 15 y 70% de cobertura gonadal.
Los resultados obtenidos mostraron diferencias en los ciclos reproductivos de Mytilus chilensis entre las
localidades analizadas, las que se podran atribuir a diferencias ambientales (e.g. temperatura) causadas por el
gradiente latitudinal.
Palabras clave: Mytilus chilensis, reproduccin, histologa, desarrollo gametognico, desove, sur de Chile.
Gonadal cycle of the mussel Mytilus chilensis (Bivalvia: Mytilidae)

at two localities in southern of Chile
ABSTRACT. A qualitative and quantitative analysis was carried out of the gonadal cycle of the bivalve
Mytilus chilensis from Chaihun and Yal bay, southern Chile, between October 2007 and June 2008. Four
gametogenic stages were determined using histological analysis of the gonads, and quantitative estimates were
made of the Gametic Volume Fraction (VFG), percentage of inter follicular connective tissue, and the
Gonadosomatic Index (IG). The quantitative analysis (VFG) was the best indicator of spawning. Two
spawning events, one in October and one in March, were observed simultaneously in both sexes of mussels
from Chaihun. However, for specimens from baha Yal, four spawning events were registered, principally
from March to June (autumn), when the water temperature decreased. The relationship between the IG and the
gametogenic stages was very low, as was that between the IG and the percentage of mature oocytes.
Therefore, the IG is not a good indicator of spawning in this species. A re-evaluation of the ban period
established for Mytilus chilensis (1 November to 31 December) is suggested since most individuals from the
populations studied mature mainly in October. At both sites, the percentage of connective tissue for the
analyzed mussel individuals ranged between 15 and 70% of gonadal coverage. The results obtained in the
present study showed differences in the reproductive cycles of Mytilus chilensis between the sites sampled.
512
513
Ciclo gonadal de Mytilus chilensis, en el sur de Chile
These differences could be due to environmental differences (e.g. temperature) caused by the latitudinal
gradient.
Keywords: Mytilus chilensis, reproduction, histology, gametogenic development, spawning, southern Chile.
___________________
Corresponding author: Jorge Toro (jtoro@uach.cl)
INTRODUCCIN
Los estudios reproductivos en diferentes especies
sometidas a captura o cultivo proveen informacin
respecto a la distribucin y estructura poblacional,
permitiendo efectuar predicciones sobre el reclutamiento, informacin necesaria para la obtencin de
semillas, establecimiento de pocas de veda y
determinacin de longitudes mnimas de captura
(Seed, 1976; Arsenault & Himmelman, 1998). Por las
razones anteriores, la informacin reproductiva es
fundamental para el manejo de las pesqueras
comerciales de bivalvos (Barber & Blake, 1991) y la
maricultura (Alfaro et al., 2001).
La maduracin gonadal est relacionada con
factores exgenos, como temperatura, ciclo lunar,
profundidad, disponibilidad y calidad de alimento,
intensidad lumnica y salinidad; pero tambin son
decisivos factores endgenos propios de la especie,
como nutrientes almacenados, carga gentica y
hormonal (Galtsoff, 1964; Sastry, 1979; Mackie,
1984; Thompson et al., 1996; Avellanal et al., 2002;
Thorarinsdttir & Gunnarsson, 2003). Sin embargo,
diversos estudios sugieren que la temperatura y la
disponibilidad de alimento seran los principales
factores que regulan el ciclo gametognico de los
bivalvos marinos (Seed, 1976; Macdonald &
Thompson, 1986; Malachowsky, 1988; Jaramillo et
al., 1993; Jaramillo & Navarro, 1995).
Mytilus chilensis (Hup, 1854), conocido comnmente como chorito, dayes o quilmahue, especie
endmica chilena, se distribuye desde el ro Tira
(18S) hasta el Estrecho de Magallanes (53S)
(Hernndez & Gonzlez, 1976; Bahamondes &
Muoz 1998), presentndose desde el intermareal bajo
hasta 25 m de profundidad (Brattstrm & Johanssen,
1983). Es un bivalvo econmicamente importante en
el sur de Chile. Los desembarques de chorito se han
incrementado desde 3.864 ton en 1993 a 176.021 ton
en 2009 centrndose principalmente en los 40S
(SERNAPESCA, 2009).
M. chilensis es una especie gonocrica con
fecundacin externa y sin dimorfismo sexual. El
macho se puede reconocer por presentar la gnada de
color crema amarillento y la hembra por su color
crema anaranjado (Bahamondes & Muoz, 1998;
Clasing et al., 1998). En el aspecto reproductivo,

Winter et al. (1984) determinaron que esta especie
tiene un ciclo gametognico anual con desoves en
primavera-verano, presentndose individuos maduros
principalmente en noviembre-diciembre en el sur de
Chile. De acuerdo a esta evidencia, se promulg la
veda biolgica entre el 1 de noviembre y 31 de
diciembre (SERNAPESCA, 1984) para evitar la
extraccin de individuos maduros. Sin embargo, se ha
observado mitlidos maduros en poca invernal (julioagosto-septiembre) (Jaramillo & Navarro, 1995;
Oyarzn et al., 2010), de esta forma la presencia de
individuos maduros solo durante los meses de veda
(nov-dic) es discutible. Un periodo de veda incorrecto
puede producir problemas en el manejo de la
captacin de semillas, uno de los principales
problemas para el desarrollo de la mitilicultura, ya que
adems la captacin natural vara en forma significativa anualmente (Bagnara & Maltrain, 2008). Es as
que existe un conocimiento incompleto acerca de la
historia de vida y reproduccin de esta especie y se
reconoce que la mayor informacin proviene de la
observacin emprica derivada del manejo de este
mitlido en los cultivos (Garrido, 1996).
El presente estudio tiene como objetivo aportar
conocimiento al ciclo reproductivo en forma
cualitativa y cuantitativa mediante la obtencin del
ciclo gonadal, pocas de maduracin-desoves y
sincrona gametognica en las poblaciones de
Chaihun y baha Yal, localidades con el mayor
desembarque de este recurso en Chile. Adems, la
informacin del ciclo gonadal podr corroborar la
veda biolgica vigente desde 1984.
MATERIALES Y METODOS
Muestreos
Especmenes maduros de Mytilus chilensis de ambos
sexos fueron recolectados aleatoriamente desde el
submareal de las localidades de Chaihun (3957'S,
7335'W) y baha Yal (4240'S, 7338'W) en el sur de
Chile (Fig. 1), en diez muestreos realizados de octubre
2007 a junio 2008. Los individuos fueron mantenidos
vivos, a baja temperatura hasta su traslado al
laboratorio de la Universidad Austral de Chile en
Valdivia, donde fueron inmediatamente procesados y
analizados.
514
se registr su peso fresco completo ( 0,1 g). Para

obtener el peso hmedo de la gnada ambos lbulos
gonadales fueron disectados y pesados ( 0,1 g). El IG
individual se calcul dividiendo el peso fresco gonadal
por el peso fresco del tejido blando completo y se
multiplic por 100, y en vista que se conoca el sexo
fue posible determinar el IG para machos (IGM) y
hembras (IGH).
Proceso histolgico
De cada ejemplar se extrajo un trozo de la regin
media de la gnada, el que fue fijado en formalina al
5%. Las muestras se deshidrataron usando una serie
ascendente de alcoholes (50, 70, 80, 90, 95 y
100), posteriormente fueron aclaradas en butanol e
incluidas en parafina histolgica, para finalmente ser
cortadas en secciones de 7 m de espesor,
transversales al eje del lbulo de la gnada. Las
secciones fueron teidas con hematoxilina-eosina
(Humason, 1962).
Estadios gonadales
La descripcin del ciclo gonadal represent la divisin
de la gametognesis de M. chilensis en diferentes
estadios, en forma cualitativa. La metodologa se bas
en las observaciones microscpicas de los cortes
histolgicos (Figs. 3 y 4), utilizando los criterios y
categoras descritas por Jaramillo & Navarro (1995),
Toro et al. (2002) y Oyarzn et al. (2010) como
referencia.
Figura 1. Localidades de muestreos de ejemplares de

Mytilus chilensis en el sur de Chile.
Figure 1. Sampling localities of Mytilus chilensis
specimens in southern Chile.
Se registr la temperatura (C) de la columna de

agua in situ en baha Yal con un instrumento digital
Oakton DO6. Para el sector de Chaihun los datos de
temperatura se obtuvieron de los registros del Servicio
Hidrogrfico y Oceanogrfico de la Armada de Chile
(SHOA, 2011).
Anlisis del ndice gonadal
Para estimar el ndice gonadal (IG) se utilizaron entre
28 y 30 individuos por mes en cada localidad. A los
ejemplares se les removi el tejido blando, se
determin el sexo, con ayuda de cortes histolgicos y
Volumen de la fraccin gamtica (VFG)

Considerando que la gnada de la mayora de los
mitlidos es homognea en relacin a la distribucin
de las clulas germinales durante la estacin
reproductiva (Lowe et al., 1982; Bayne et al., 1985),
se determin cuantitativamente la fraccin gonadal
utilizada en la reproduccin (VFG), empleando
estereometra (Weibel & Gomez, 1962; Weibel,
1969), que utiliza un retculo de 42 puntos. Este
reticulado fue ampliado e impreso sobre una lmina de
plstico transparente (Jaramillo, 2001).
Para estimar el volumen de la fraccin gamtica
(VFG) se procedi a escoger una seccin histolgica
representativa de cada una de las hembras
muestreadas. Mediante fotografa digital, se captur
una secuencia completa de la gnada con una
resolucin de 10X. Las secciones histolgicas fueron
observadas con un microscopio binocular y para
capturar las fotografas se utiliz una cmara digital.
Para el anlisis de las secciones gonadales se
sobrepuso el retculo impreso sobre la imagen digital
de la gnada en el monitor del computador,
515
procediendo a contar el nmero de ovocitos presentes

en cada uno de los diferentes estados de desarrollo,
adems de los tejidos anexos gondicos. El total de
puntos acertados en cada categora se dividi por 42 y
se multiplic por 100, obtenindose as el porcentaje
de cobertura para cada tipo de ovocito. Para identificar
los estados ovocitarios (previtelognicos, vitelognicos y maduro) y tejidos gondicos se sigui el
criterio de Oyarzn et al. (2010).
Anlisis estadstico
Los resultados del ndice gonadal (IG) y volumen de
la fraccin gamtica (VFG) se expresaron como el
promedio + 1 error estndar de la media (SE). La
prueba de Chi-cuadrado se us para determinar la
bondad de ajuste de las proporciones sexuales con la
relacin esperada de 1:1. Para determinar las
diferencias del IG se aplic un anlisis de varianza a
una va (ANDEVA) (Sokal & Rohlf, 1995) y un
anlisis a posteriori de Tukey ( = 0,05) (Day &
Quinn, 1989) para comparar el promedio del ndice
gonadal con los estadios gametognicos.
Para poner a prueba las presunciones de
normalidad de los datos se us la prueba de
Kolmogorov-Smirnov corregido por Lilliefors y para
las presunciones de homogeneidad de varianzas se
aplic la prueba de Levene (Sokal & Rohlf, 1995).
La relacin entre el porcentaje de ovocitos
maduros y el ndice gonadal se analiz usando un
modelo de regresin lineal simple (Sokal & Rohlf,
1995). Todos los anlisis se realizaron con el
programa estadstico SPSS v.15.0.1 (SPSS Ibrica,
IBM Company)
RESULTADOS
Se analiz histolgicamente un total de 225
ejemplares de choritos adultos, cuya longitud valvar
flucto entre 48,41 y 78,40 mm para la poblacin de
Chaihun y entre 53,18 y 78,02 mm para la poblacin
de baha Yal.
La temperatura superficial de la columna de agua
en la localidad de Chaihun fluctu entre 10,4C
(octubre) y 15,5C (enero), mientras que en el sector
de baha Yal la temperatura fluctu entre 10,1C
(octubre) y 15,7C (febrero).
Proporcin sexual
En la localidad de Chaihun, las hembras excedieron
en nmero a los machos. De un total de 291
individuos muestreados 124 fueron machos (42,6%),
163 fueron hembras (56,0%) y 4 hermafroditas
(1,4%). La proporcin sexual (0,76M:1H, n = 287)
difiri significativamente (P < 0,05) de la proporcin
esperada 1:1.
En baha Yal, de un total de 289 individuos

muestreados 142 fueron machos (49,1%), 145
hembras (50,2%) y 2 hermafroditas (0,6%). La
proporcin sexual (0,97M:1H, n = 287) no difiri
significativamente (P > 0,05) de la proporcin esperada 1:1.
ndice gonadal
En Chaihun, los valores del IGH fluctuaron entre
19,5% en febrero de 2008 y 31,7% a comienzos de
octubre de 2007. Por otra parte, en baha Yal estos
valores fueron menores, desde 15,5% a comienzos de
octubre de 2007 a 27,5% en marzo de 2008 (Fig. 2).
En los choritos de Chaihun y baha Yal el ndice
gonadal sigui un patrn fluctuante similar en ambos
sexos, sin embargo, fue posible establecer que el IGM
era superior al IGH en gran parte de los muestreos.
El ndice gonadal de machos (IGM) y hembras
(IGH) en Chaihun mostr cadas porcentuales en tres
oportunidades durante el perodo muestreado: a finales
de octubre de 2007, comienzos de diciembre 2008 y
febrero-marzo 2008, cuando la temperatura del agua
fue menor a 15C (Fig. 2a). Para baha Yal en
noviembre 2007 y en abril 2008 se registraron dos
disminuciones porcentuales importantes del IG (Fig.
2b), tambin cuando las temperaturas superficiales del
agua fueron bajas (12 y 11C respectivamente).
Ciclo gametognico
En la poblacin de choritos de Chaihun, se observaron machos maduros durante todo el periodo
muestreado, con excepcin de abril 2008, mientras
que la mayor frecuencia de hembras con folculos
maduros se present a comienzos de octubre 2007
(62,5%) y en junio 2008 (33,3%) (Figs. 5a y 5b).
Las hembras en desove se observaron principalmente en primavera-verano, encontrndose los
mayores porcentajes a finales de octubre (66,6%),
noviembre (83,3%) y principios de diciembre 2007
(80%). Por otra parte, la emisin gamtica masculina,
a pesar que tuvo mximos valores en verano (2008),
evidencio sincrona a finales de octubre 2007, febrero
y marzo 2008 (Figs. 5a y 5b).
Gran parte de los ejemplares obtenidos de
Chaihun, mostraron hembras en desarrollo gametognico teniendo su mxima frecuencia a finales de
diciembre de 2007, enero, febrero y junio de 2008. Sin
embargo, los machos presentaron este estado solo en
diciembre de 2007 (Fig. 5a).
El estadio postdesove, caracterizado por la escasa
presencia de clulas germinales (Figs. 3d y 4d)
registr, en las hembras, su mayor porcentaje en abril
2008; mientras que en los machos, las mayores
516
Figura 2. ndice gonadal (promedio + DE) para machos (IGM) y hembras (IGH) de Mytilus chilensis en a) Chaihun y
b) baha Yal, de octubre 2007 a junio 2008 y temperatura (C). DE: desviacin estndar.
Figure 2. Gonadal index (average SE) for males (MGI) and females (FGI) of Mytilus chilensis at a) Chaihun and
b) Yal bay, from October 2007 and June 2008 and water temperature (C). SE: standard deviation.
frecuencias se detectaron a comienzos de octubre

(50%) 2007 y junio (50%) 2008.
Con respecto a la poblacin de baha Yal, las
hembras presentaron estadios maduros durante gran
parte del periodo de estudio, registrandose los
mayores porcentajes en octubre y diciembre 2007, y
marzo 2008 (Fig. 6a). Los choritos machos de baha
Yal, solo presentaron acinos maduros en primaveraverano, destacando los mayores porcentajes en octubre
y noviembre (2007).
Los choritos hembra de baha Yal, en ovognesis
activa (estado en desarrollo), presentaron los mayores
porcentajes en noviembre 2007, finales de diciembre
2007 y febrero 2008 (Fig. 6a). Mientras que los
machos en el mismo estadio, presentaron mayores
frecuencias a fines de diciembre 2007 (66,7%) y en
febrero 2008 (60%) (Fig. 6b).
De acuerdo al anlisis histolgico los mayores

porcentajes de ovarios y testculos en desove se
registraron en enero (100%H; 87,5%M), abril
(71,4%H; 80%M) y junio 2008 (50%H; 66,7%M)
(Figs. 6a y 6b).
Los mitlidos hembras de baha Yal en el estadio
postdesove, se caracterizaron por presentar folculos
gastados (sin ovocitos) y solo fueron observados a
fines de otoo, mientras que en los machos este
estadio se present principalmente en primavera y
otoo.
Volumen de la fraccin gamtica
Los ovarios de los mitlidos de ambas localidades,
fueron dominados por folculos con ovocitos
vitelognicos y maduros durante todo el perodo
muestreado (Figs.7a y 8a).
517
Figura 3. Microfotografas de secciones de gnadas de hembras de Mytilus chilensis. a) En desarrollo, b) maduro,

c) desove, d) postdesove. OG: ovogonias, OP: ovocito previtelognicos, OV: ovocito vitelognicos, OM: ovocito maduro,
LM: lumen folicular, TI: tejido interfolicular, PF: pared folicular, AM: amebocitos, RC: restos celulares, Tincion:
hematoxilina-eosina.
Figure 3. Photomicrographs of sections of females gonads of Mytilus chilensis. a) In development, b) mature,
c) spawned, d) post spawned. OG: oogonies. OP: pre-vitellogenic oocyte. OV: vitellogenic oocyte. OM: mature oocyte.
LM: follicular lumen. TI: Inter-follicular tissue. PF: follicular wall. AM: amebocytes. RC: cellular debris. Stain:
hematoxylin-eosin.
Figura 4. Microfotografas de secciones de gnadas de machos de Mytilus chilensis. a) En desarrollo, b) maduro,

c) desove, d) postdesove, SM: espermatogonias, SC: espermatocitos, SZ: espermatozoides, LM: lumen folicular,
TI: tejido interfolicular, AM: amebocitos, Tincin: hematoxilina-eosina.
Figure 4. Photomicrographs of maless gonads sections of Mytilus chilensis. a) In development, b) mature, c) spawned,
d) post-spawned. SM: spermatogonia. SC: spermatocytes. SZ: spermatozoa. LM: follicular lumen. TI: inter-follicular
tissue. AM: amebocytes. Stain: hematoxylin-eosin.
518
Figura 5. Frecuencia de los estados de maduracin gonadal en Mytilus chilensis. a) Hembras, b) machos, entre octubre
2007 y mayo 2008 en Chaihun, Chile.
Figure 5. Frequency of gonadal maturation stages of Mytilus chilensis. a) Females, b) males between October 2007 and
May 2008 at Chaihun, Chile.
En los choritos de Chaihun se observ un

incremento entre octubre de 2007 y febrero de 2008 de
los ovocitos previtelognicos, con un descenso a fines
de verano y otoo (marzo y mayo). En abril 2008 el
porcentaje de ovocitos previtelognicos fue superior al
de ovocitos maduros y vitelognicos, concordando con
la mxima frecuencia de hembras postdesove (Fig.
7a).
La frecuencia de ovocitos vitelognicos mostr una
reduccin entre octubre-diciembre 2007 y enero-abril
2008 registrndose en este ltimo mes el menor
porcentaje (5,6%). Los ovocitos maduros decrecieron
paulatinamente entre octubre 2007 (26,8%) y abril
2008 (1,6%); sin embargo, durante abril-mayo (otoo)
2008 se produjo un incremento significativo de este
tipo celular (Fig. 7a).
Una fuerte disminucin del porcentaje de ovocitos

maduros se registr entre octubre-noviembre 2007,
enero y abril 2008, lo que indicara que los desoves
ms importantes habran ocurrido durante dicho
periodo. Adems, en estos ovarios se observ un
aumento del tejido conectivo y una disminucin de los
ovocitos vitelognicos y maduros (Figs. 7a y 7b).
Con respecto a la poblacin de choritos de baha
Yal, los ovocitos previtelognicos presentaron valores
altos en el mismo periodo que disminuyeron los
ovocitos vitelognicos y maduros (noviembre 2007,
enero 2008 y junio 2008) (Fig. 8a). Por otro lado, la
frecuencia de los ovocitos vitelognicos decreci en
dos ocasiones: a fines de diciembre 2007 y entre
febrero-junio 2008 (Fig. 8a).
519
Figura 6. Frecuencia de los estados de maduracin gonadal en Mytilus chilensis. a) Hembras, b) machos, entre octubre
2007 y junio 2008 en baha Yal, Chile.
Figure 6. Frequency of gonad maturation stages of Mytilus chilensis. a) Females, b) males between October 2007 and
June 2008 at Yal bay, Chile.
Las hembras con ovocitos maduros presentaron sus

mximos valores a comienzos de octubre 2007
(41,0%), despus, se evidenci una drstica
disminucin de estas clulas, aunque la mayor cada
porcentual se registr a mediados de enero 2008
(3,6%). Luego se produjo una rpida recuperacin que
alcanz un 37% en marzo 2008, culminando con una
nueva baja en abril-junio 2008 alcanzando valores de
hasta un 12% (otoo). De esta forma se determina un
total de tres desoves.
Se observ que al incrementar el porcentaje, el
tejido interfolicular disminuy el porcentaje de
ovocitos maduros (Figs. 8a y 8b). Esto se reflej en
enero 2008, cuando el tejido interfolicular alcanz su
mayor porcentaje con un 64,3% en comparacin con
el 3,6% que ocuparon los ovocitos maduros en el
tejido gonadal (poblacin de baha Yal).
La categora de otros tejidos (donde principalmente se encuentran ovocitos residuales y espacios

libres como consecuencia de la tcnica histolgica) y
tejido interfolicular en ambas poblaciones present
valores menores a 38% y mayores a 15% respectivamente (Fig. 7b y 8b).
Anlisis estadstico
Se relacion el ndice Gonadal (IG) con los
estadios gametognicos a travs de ANDEVA de una
va, para la poblacin de Chaihun y baha Yal. En
Chaihun el estadio gametognico maduro obtuvo el
valor promedio ms alto para el ndice gonadal (IG),
seguido de los estadios desove, postdesove y el estadio
en desarrollo con el valor promedio menor (Tabla 1).
Sin embargo, la comparacin estadstica de la media
del IG entre los estadios de desove, postdesove y en
520
Figura 7. Mytilus chilensis. a) Volumen de la Fraccin Gamtica (VFG) para ovocitos previtelognicos, vitelognicos y
maduros, b) el porcentaje de tejido interfolicular y otros tejidos (media + DE) en Chaihun, Chile, desde octubre 2007 a
mayo 2008. DE: desviacin estndar.
Figure 7. Mytilus chilensis. a) Gametic Volume Fraction (VFG) for pre-vitellogenic oocytes, vitellogenic oocytes and
mature oocytes, b) percentage of inter-follicular connective tissues and other tissue (average SD) at Chaihun, Chile,
between October 2007 and May 2008. SD: standard deviation.
desarrollo, no evidenci diferencias significativas. Por

otra parte, en los ejemplares de la localidad de baha
Yal, el estadio desove present el mayor valor de
ndice gonadal, seguido de los estadios postdesove y
maduro, mientras que el menor valor medio lo
present el estadio en desarrollo. La comparacin
estadstica de la media del ndice gonadal entre los
estadios gametognicos desove y postdesove no
mostr diferencias significativas (Tabla 1). Lo mismo
ocurri en el caso de la comparacin estadstica de la
media del ndice gonadal entre los estadios
gametognicos maduro y en desarrollo (Tabla 1).
En Chaihun, la correlacin de Pearson (r = 0,56)
entre las variables, porcentaje de ovocitos maduros (%
OM) e ndice gonadal (% IG), indic una correlacin
positiva (Tabla 2). En baha Yal el resultado de la
correlacin de Pearson (r = 0,15) entre las variables

antes descritas indic tambin, una correlacin
positiva (Tabla 2).
DISCUSIN
En los ejemplares de M. chilensis de la localidad
de Chaihun la proporcin entre sexos present una
desviacion de la proporcin 1:1, existiendo un mayor
nmero de hembras. En la literatura se describe a
menudo que en poblaciones naturales de bivalvos se
presenta una mayor proporcin de hembras (Mackie,
1984; Kenchington et al., 2002; Toro et al., 2002;
Yusa, 2007); sin embargo, no existe una explicacin
clara al respecto. Toro et al. (2002) observaron este
521
Figura 8. Mytilus chilensis. a) Volumen de la Fraccin Gamtica (VFG) para ovocitos previtelognicos, vitelognicos y
maduros, b) el porcentaje de tejido interfolicular y otros tejidos (media + DE) en baha Yal, Chile, desde octubre 2007 a
junio de 2008. DE: desviacin estndar.
Figure 8. Mytilus chilensis. a) Gametic Volume Fraction (VFG) for pre-vitellogenic oocytes, vitellogenic oocytes and
mature oocytes, b) percentage of inter-follicular connective tissues and other tissues (average SD) at Yal bay, Chile,
between October 2007 and June 2008. SD: standard deviation.
Tabla 1. Promedio del ndice gonadal (desviacin estndar) de Mytilus chilensis para los cuatro estadios gametognicos
en las localidades estudiadas. Resumen del ANDEVA y prueba de Tukey. IG: ndice gonadal.
Table 1. Mean of the gonadal index (standard deviations in parentheses) of Mytilus chilensis for the four gametogenics
states at the localities studied. ANDEVA summary and the Tukeys test. IG: gonadal index.
Localidades
Estado gametognico
Chaihun
Maduro
Desove
Postdesove
En desarrollo
baha Yal
Desove
Postdesove
Maduro
En desarrollo
ANDEVA
F
P
Tukey
26,38 (5,39)
22,51 (4,26)
22,47 (5,32)
21,66 (5,33)
5,531 0,001
A
B
B
B
24,17 (4,64)
22,57 (4,84)
20,33 (4,65)
20,32 (5,10)
5,445
A
A
B
B
Promedio del IG (%)
0,002
522
Tabla 2. Resultado del anlisis de regresin entre el porcentaje de ovocitos maduros (% OM) y el ndice gonadal (% IG)
de Mytilus chilensis en las reas de estudio.
Table 2. Results of the regression analyses between the percentages of mature oocytes (% OM) and the gonadal index
(% IG) of Mytilus chilensis in the study areas.
Localidad
Ecuacin de regresin
Chaihun
Yal bay
% IG = 19,82 + 0,26 % OM
% IG = 18,96 + 0,06 % OM
0,56
0,15
0,000
0,000
fenmeno en poblaciones de Mytilus trossulus e

hbridos (M. trossulus x M. edulis) en la costa de
Newfoundland. Estos autores proponen que este
fenmeno, se debera al tipo de herencia gentica
materna (Kenchington et al., 2002), aunque no se ha
descrito evidencia de cromosomas sexuales en
mitlidos (Ahmed & Sparks, 1970; Zouros et al.,
1994). Por otra parte, en la poblacin de baha Yal la
proporcin entre sexos no present una desviacin
significativa, lo cual coincide con los resultados
descritos en el trabajo de Toro et al. (2002) con
Mytilus edulis del hemisferio norte.
Los resultados estadsticos e histolgicos permiten
concluir que el ndice gonadal no es un indicador
apropiado del ciclo gonadal y de desoves para M.
chilensis (Tabla 1). El promedio del IG para cada
estadio gametognico flucto para ambas poblaciones.
En la poblacin Chaihun, los mayores valores del IG
representan individuos maduros, sin embargo, en
baha Yal los valores mayores corresponden a
individuos en desove (Tabla 1). El IG puede ser
alterado por factores tales como la cantidad de
alimento ingerido previo al muestreo, perodo de
inanicin o cantidad de agua presente en las gnadas.
Estos factores producen variaciones en el peso de la
gnada y/o en el peso corporal obteniendo valores
incorrectos que no proporcionan informacin
fidedigna. Por lo anterior, Devlaming et al. (1982)
propusieron la utilizacin del peso seco para obtener
el IG y as acercarse a la realidad gametognica. Sin
embargo, para otras especies de mitlidos, la obtencin
del IG fresco si puede indicar desoves (Jaramillo &
Navarro, 1995; Oyarzn et al., 2010). Al relacionar
estadsticamente las variables ovocitos maduros e IG
los resultados difieren entre una localidad y otra
(Tabla 2), sugiriendo que el IG no indica la condicin
gametognica del ejemplar ni tampoco eventuales
desoves, sino solo variaciones del peso gonadal o
corporal para esta especie.
De acuerdo a los anlisis histolgicos de tipo
cualitativo y cuantitativo en las gnadas de M.
chilensis, se puede inferir que la poblacin de
Chaihun present dos eventos de emisin gamtica en
forma simultnea en ambos sexos (sincrona) (Figs. 5
y 7a). El primero de ellos se observ a fines de

octubre (2007) y el segundo, entre febrero y marzo
(2008) cuando la temperatura del agua fue de 12,3 y
14,4C respectivamente (Fig. 2a). En los ejemplares
de M. chilensis prevenientes de baha Yal se
identificaron cuatro desoves simultneos (sincrona
sexual) (Figs. 6 y 8a) durante enero (alta magnitud),
marzo, abril y junio de 2008, coincidente con la
disminucin de temperatura del agua (Fig. 2b). Los
resultados de Lpez (1975) en el estero de Castro y
Winter et al. (1984) en Yaldad (Chilo), indicaron
presencia de desoves en primavera-verano, aunque
nuestros resultados en baha Yal (Chilo), muestran
desoves principalmente otoales e inclusive
invernales, informacin no registrada previamente en
la literatura para esta especie. En mitlidos los desoves
se relacionaron con las alzas en las concentraciones de
alimento (Thorarinsdttir & Gunnarsson, 2003) y por
tener larvas planctotrficas que pueden mantenerse
hasta 45 das en la columna de agua (Toro & Sastre,
1995; Toro et al., 2004). Los desoves no simultneos
(asincrona) observados principalmente en hembras,
en ambas localidades, se podran atribuir a
comportamientos reproductivos individuales, provocados presumiblemente por cambios en el medio, que
no pueden ser asociados a la realidad reproductiva de
la poblacin.
En el periodo muestreado se encontraron
diferencias en el ciclo gonadal entre ambas
poblaciones (Figs. 5 y 6). Avellanal et al. (2002)
atribuyeron estas diferencias a un efecto latitudinal,
como
consecuencia
de
diversos
factores,
principalmente, ambientales. Las variaciones en las
corrientes de las aguas, temperatura, salinidad,
fotoperodo y oferta alimenticia son los ms
mencionados (Ropes, 1968; Sastry, 1979; Manzi et al.,
1985; Urban & Campos, 1994; Thorarinsdttir &
Gunnarsson, 2003). Otra fuente de variacin en los
ciclos gonadales de poblaciones de mitlidos es la
composicin genotpica de los individuos que
componen una poblacin (Hilbish & Zimmerman,
1988).
Los resultados obtenidos respecto a los periodos de
desove permiten sugerir que se debera revisar la
523
disposicin promulgada para el periodo de veda

biolgica de M. chilensis, ya que no se cumplira con
el objetivo de no extraer especimenes maduros, debido
a que los choritos de las poblaciones estudiadas
maduran antes del periodo de veda actual (Figs. 5 y 6),
principalmente en octubre. Es necesario realizar ms
estudios reproductivos de esta especie, considerando
una mayor escala espacial (latitudinal), para as tener
una informacin ms completa acerca de posibles
diferencias latitudinales en los desoves y de esta forma
poder realizar un replanteamiento de esta medida de
manejo. Esto es importante si se considera que uno de
los principales problemas de la mitilicultura es
precisamente la variabilidad anual en la captacin de
semillas (Bagnara & Maltrain, 2008).
En base a estos resultados y a la escasa literatura
cientfica en este tema (Jaramillo, 2001; Oyarzn et
al., 2010), se puede inferir que el mtodo ms
apropiado para determinar el evento reproductivo de
desove en M. chilensis es mediante la obtencin del
volumen de la fraccin gamtica, ya que permite una
correcta estimacin del porcentaje de ovocitos
maduros.
En ambas localidades analizadas se observ que
paralelo a la reduccin porcentual de ovocitos
maduros, se produjo un aumento de los ovocitos
previtelognicos y del tejido interfolicular o
conjuntivo, alcanzando entre 15 y 70% de cobertura
gonadal (Figs. 7b y 8b). Al respecto, en la literatura se
describe que sustancias como glucgenos y lpidos
neutros son almacenadas en clulas vesiculares y
adipogranulares o de Leydig (Galtsoff, 1964; Bayne et
al., 1982; Deleon et al., 1984; Gabbott & Peek, 1991),
lo cual proporciona a la gnada la energa necesaria
para su crecimiento en pocas de adversidad
energtica. Esta accin de absorcin se considera una
adaptacin que permite contrarrestar periodos de poco
alimento, para as producir la mayor cantidad de
gametos de calidad (Mathieu & Lubet, 1993).
En el proceso de maduracin de los gametos, se
pudo observar un desfase en el desarrollo de los
gametos femeninos respecto a los masculinos. Esta
diferencia podra ser atribuida a que los procesos de
ovognesis y espermatognesis tienen diferentes
requerimientos energticos, siendo la espermatognesis un proceso menos complejo que la
ovognesis, que requiere menos tiempo y energa para
la elaboracin de gametos (Clark, 1978; Mackie,
1984; Schroeder, 1987). No obstante, aunque existi
sincrona en el desove en ambos sexos, la liberacin
gamtica fue ms prolongada en machos,
posiblemente a consecuencia de que la espermatognesis es un proceso ms rpido que la ovognesis
y con mayor grado de recuperacin (Calvo et al.,
1998).
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Instituto de Embriologa de
la Universidad Austral de Chile por su apoyo y
asistencia en la tcnica estereomtrica e histolgica. A
Valentn Pea por su asesora en el proceso
histolgico, a Marcela Riveros por su ayuda en el
procesamiento de las muestras y al Servicio
Hidrogrfico y Oceanogrfico de la Armada de Chile
(SHOA) por facilitar los datos de temperatura. Este
trabajo fue financiado por los proyectos FONDECYT
1050848, 1101007 y 1095061.
REFERENCIAS
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526
Research Article
Metales pesados en el rin del delfn franciscana, Pontoporia blainvillei

(Cetacea: Pontoporiidae) y su relacin con parmetros biolgicos
Mara V. Panebianco1, Mara F. Negri1, Sandra E. Bott2, Jorge E. Marcovecchio2
& Humberto L. Cappozzo1,3
1
Museo Argentino de Ciencias Naturales: Laboratorio de Ecologa, comportamiento y mamferos marinos
(LECyMM), MACN/CONICET
Avda. ngel Gallardo 470, C1405DJR, Buenos Aires, Argentina
2
rea de Oceanografa Qumica, IADO-CONICET, CC 804, 8000 Baha Blanca, Argentina
3
Centro de Estudios Biomdicos, Biotecnolgicos, Ambientales y Diagnstico (CEBBAD)
Universidad Maimnides
RESUMEN. En este estudio se determin los niveles de metales pesados (Cd, Pb, Zn, Cu, Cr y Ni) en el
tejido renal del delfn franciscana, Pontoporia blainvillei, y se estableci la influencia de los parmetros
ecolgicos y biolgicos sobre la bioacumulacin de estos elementos. Se analizaron muestras de 38 ejemplares
colectados entre 2004 y 2010 en el sur de Buenos Aires, Argentina. La edad de los animales y el estado de
madurez sexual se determinaron por mtodos histolgicos, y los niveles de metales pesados por
Espectrofotometra de Absorcin Atmica. No se determinaron diferencias significativas para las
concentraciones de Zn, Cu y Cd entre ambos sexos. Los niveles de Cd presentaron diferencias segn el estado
de madurez sexual y se relacionaron positivamente con la longitud, peso corporal y edad. Los niveles de Cd,
Cu y Zn resultaron menores a los informados en estudios previos realizados en el norte de Buenos Aires y
Uruguay.
Palabras clave: elementos traza, Pontoporia blainvillei, madurez sexual, edad, condicin corporal, sur de
Argentina.
Heavy metals in kidney tissues of Franciscana dolphin, Pontoporia blainvillei

(Cetacea: Pontoporiidae), and their relationship with biological parameters
ABSTRACT. Heavy metal (Cd, Pb, Zn, Cu, Cr,Ni) concentrations were determined in the kidney tissue of the
Franciscana dolphin, Pontoporia blainvillei, and the influence of ecological and biological parameters on the
bioaccumulation of these elements was established. Samples from 38 specimens, collected between 2004 and
2010 off southern Buenos Aires, Argentina, were analyzed. Histological methods were used to determine both
the age and sexual maturity of the animals. Heavy metal concentrations were measured by atomic absorption
spectrophotometry. No significant differences were found by sex for Zn, Cu, and Cd. However, Cd levels
differed between maturity stages and were positively related to length, body weight, and age. The Cd, Cu, and
Zn levels reported here in were lower than those included in previous studies done off northern Buenos Aires
and Uruguay.
Keywords: trace elements, Pontoporia blainvillei, sexual maturity, age, body condition, southern Argentina.
___________________
Corresponding author: Mara Victoria Panebianco (panebianco@macn.gov.ar)
INTRODUCCIN
Entre los principales agentes contaminantes de
ambientes marino-costeros figuran los metales
pesados (Gerpe et al., 2002; Das et al., 2003). Estos
agentes txicos son tanto de origen urbano, industrial,
agrcola-ganadero y natural. An en baja concentracin perduran en el ambiente, se distribuyen en las
redes trficas y se acumulan en los tejidos de los
organismos a travs de los sucesivos niveles trficos

(Monteiro-Neto et al., 2003).
Actualmente, se hace uso de organismos
denominados centinelas, para evaluar el nivel de
biodisponibilidad de los contaminantes en los ecosistemas, siendo de gran utilidad como indicadores de la
calidad ambiental, entre ellos se encuentran los
mamferos marinos y en particular los pequeos
cetceos (Lailson-Brito et al., 2008; Marcovecchio et
527
al., 1990). La concentracin de contaminantes en los

tejidos de stos organismos centinelas refleja la
disponibilidad de metales para otros organismos,
mientras que la mayor concentracin encontrada en
los rganos hace posible el uso de los lmites de
deteccin existentes en la actualidad (Beeby, 2001;
Lailson-Brito et al., 2008).
Entre los posibles centinelas se encuentra la
franciscana, Pontoporia blainvillei (Gervais &
DOrvigny, 1844), este es un pequeo cetceo que
habita ambientes marinos y estuariales, su distribucin
en aguas del ocano Atlntico sudoccidental, abarca
desde el Estado de Esprito Santo, Brasil (1825'S)
(Siciliano, 1994) hasta la provincia de Chubut,
Argentina (4109'S) (Crespo et al., 1998). Cabe
destacar que la especie fue recientemente clasificada
por la IUCN como vulnerable (IUCN, 2008) y
teniendo en consideracin tanto su posicin en las
redes trficas del ocano (predador de alto nivel)
como sus hbitos costeros (Pinedo et al., 1989), podra
ser considerada como una especie apropiada para
estudios ambientales.
El objetivo del presente trabajo fue determinar los
niveles de metales pesados (Zn, Cd, Pb, Cu, Cr y Ni)
en el tejido renal de la franciscana que habita la costa
del sur de Buenos Aires (Argentina), y establecer si
los parmetros ecolgicos y biolgicos (sexo, edad,
estado de madurez sexual y localidad) influyen sobre
la acumulacin de estos elementos en el tejido
estudiado.
MATERIALES Y MTODOS
Se tomaron muestras de 38 ejemplares provenientes de
la captura accidental en redes de pesca de la flota
costera artesanal que oper en la costa bonaerense,
particularmente en las localidades de Necochea
(3837'S, 5850'W), Claromec (3851'S, 6004'W),
Monte Hermoso (3859'S, 6115'W) y Baha Blanca
(3844'S, 6214'W), entre 2004 y 2010 (Fig. 1). Previo
a la diseccin, se determin el sexo y se tomaron
medidas de longitud y peso siguiendo los criterios
utilizados por Norris (1961).
A continuacin, se procedi con las disecciones
pertinentes y con la toma de las muestras de tejido
renal, utilizando bistur de acero inoxidable y
conservndolas a -20C en bolsas de polietileno. Para
la determinacin analtica de los metales pesados
seleccionados (Cd, Cu, Cr, Ni, Pb y Zn), se realiz una
mineralizacin del tejido (sub-muestra de 600 0,1
mg) en un medio con una mezcla de cidos fuertes
(ntrico - perclrico) a temperatura controlada
(Marcovecchio & Ferrer, 2005). El mtodo analtico
seleccionado fue espectroscopia de absorcin atmica
(Perkin-Elmer 2380). A fin de cumplir con los

estndares de calidad analtica se utilizaron dos
rplicas y Material de Referencia Certificado (harina
de tejido de mejilln, NIES No6) provistos por el
Instituto Nacional de Estudios Ambientales (NIES),
Tsukuba (Japn). Para todos los metales pesados
analizados se obtuvieron los siguientes porcentajes de
recuperacin Cd: 92,4-98,7%, Cr: 95,3-99,8%, Zn:
96,5-102,3%, Ni: sin datos.
Los valores de concentracin menores a los lmites
de deteccin del mtodo (LDM) fueron reemplazados
por la mitad del valor de dicho lmite con fines
estadsticos. Mientras que aquellos metales con ms
del 40% de sus valores de concentracin por debajo
del LDM no fueron incluidos en los anlisis
estadsticos. Los valores LDM (determinados experimentalmente) fueron, Cd: 0,41, Pb: 1,20, Cu: 2,17 Zn:
1,83, Cr: 1,02, Ni: 2,21 g g-1. Los coeficientes de
variacin entre las rplicas estuvieron entre rangos
aceptables para el mtodo utilizado (25-35%). La
madurez sexual y la edad se determinaron a partir de
tcnicas histolgicas. Para la determinacin de la edad
se extrajeron dientes de cada especimen que se fijaron
en solucin de formaldehido al 10%. La edad se
determin mediante el conteo de los grupos de capas
de crecimiento (GLGs, de sus siglas en ingls growthlayers groups), segn el protocolo de Pinedo & Hohn
(2000) con modificaciones ad-hoc. nicamente las
lminas centrales y con mejor contraste fueron
utilizadas para la lectura de los grupos de lneas de
crecimiento, tanto en la dentina como en el cemento.
Se consider que un GLG corresponde a un ao de
edad (Pinedo & Hohn, 2000).
Para la determinacin del estado de madurez
sexual, las gnadas fueron extradas, pesadas y
medidas. Luego de la extraccin se fijaron en solucin
de formaldehido al 10%. A continuacin se fragment
una seccin transversal de aproximadamente 1 cm de
espesor, la misma fue embebida en Histoplast,
seccionada en cortes de 4 m de espesor y teida con
hematoxilina y eosina. La determinacin del estado de
madurez sexual se realiz segn los criterios de Hohn
et al. (1985) y Harrison & Brownell (1971).
El ndice relativo de condicin corporal o Kn (Le
Cren, 1951) se determin segn la siguiente ecuacin:
Kn = Po/Pe
donde: Po = Peso corporal medido (kg) y Pe = Peso
corporal estimado (kg)
La variable Pe se obtuvo de la curva longitud
estndar-peso corporal a partir de las medidas de
delfines recolectados en las reas de muestreo (datos
no publicados).
528
Figura 1. Localidades muestreadas a lo largo de la costa sur de la provincia de Buenos Aire.

Figure 1. Sampling localities along the southern coast of Buenos Aires Province.
Todos los anlisis estadsticos sobre las variables

analizadas se realizaron usando el programa Statistica
7.0 (Statsoft, Inc.). Se evalu la normalidad de la
distribucin de los datos y la homogeneidad de
varianza a travs de las pruebas de Shapiro-Wilk y de
Levene, respectivamente. Cuando los supuestos no se
cumplieron se realizaron pruebas estadsticas no
paramtricas. La prueba de Mann-Whitney se aplic
para evaluar la existencia de diferencias significativas
para los metales pesados entre ambos sexos.
Para evaluar el efecto de la edad sobre la
concentracin de metales, las franciscanas se dividieron en tres grupos de edad; el primer grupo
correspondi al perodo comprendido entre el
nacimiento y el destete ( 0-1 ao), el segundo grupo
comprendi animales de 2 a 4 aos y el tercero los 5
aos. La concentracin de metales por grupo de edad
se compar por la prueba de Kruskal-Wallis ANOVA.
Por la misma prueba se compararon los valores
medios de concentracin de cada metal segn los
estados de madurez sexual (neonatos (NN), inmaduros
(I) y maduros (M)).
Se estim el ndice de condicin (Kn) para evaluar

el estado general de los delfines. La relacin entre las
concentraciones de metales con la edad, talla y peso
corporal se analiz a travs de la prueba de rangos de
Spearman (rs). La relacin longitud estndar-peso
corporal para delfines franciscana qued representada
mediante la siguiente funcin potencial: Peso corporal
(kg) = 0,0004 * Longitud estndar (cm) 2,3012 (r2 =
0,84; P < 0,001; n = 67). Se consider como nivel de
significancia estadstica P 0,05 para todas las
pruebas realizadas.
RESULTADOS
Los valores de los parmetros estadsticos obtenidos
para la longitud, peso, edad, Kn y metales pesados
analizados (Cd, Cu y Zn) se indican en la Tabla 1. Se
detect presencia de Zn en el 100% de los ejemplares
(22,50 4,78 g g-1), de Cd en el 81,1% (5,72 7,56
g g-1) y Cu en el 81,8% (4,52 3,62 g g-1). Sin
embargo, Cr, Ni y Pb no fueron incluidos en los
anlisis estadsticos debido a la baja cantidad de
529
Tabla 1. Estadstica descriptiva de los parmetros biolgicos, ndice de condicin corporal (Kn) y de la concentracin de
los metales pesados analizados. Se indica el nmero de individuos analizados (n), media, mediana, rango y desviacin
estndar (DE).
Table 1. Descriptive statistic of biological parameters, body condition index (Kn) and heavy metals concentration. It is
shown the sampler number (n), mean, median and standard deviation (DE).
n
Edad (aos)
Talla (cm)
Peso (kg)
Kn
Cd (g g-1)
Cu (g g-1)
Zn (g g-1)
Media
35
2,91
38 115,97
38 20,90
38
0,89
37
5,72
33
4,52
36 22,50
concentraciones detectadas (0%, 5,3% y 31,6%

respectivamente).
El nivel ms de alto de Zn fue 34,92 1,61 g g-1
medido para un individuo neonato de Claromec.
Mientras que para el Cd, ste fue de 29,85 1,88 g
g-1 y perteneci a un ejemplar inmaduro proveniente
de Baha Blanca. La concentracin de Cu ms alta
(15,22 1,73 g g-1) se encontr en un macho maduro
de 5 aos de edad proveniente de Monte Hermoso.
No se encontr diferencias significativas segn el
sexo ni entre las localidades estudiadas. En
contraposicin, hubo diferencias significativas segn
el estado de madurez sexual para el Cd (KruskalWallis; NN-M P = 0,003; I-M P = 0,02), siendo la
concentracin en los neonatos significativamente
menor que en los individuos inmaduros y maduros
(Tabla 2).
Al igual que con el estado de madurez sexual, el
Cd fue influenciado por la edad y el tamao de los
ejemplares; siendo menor su nivel en los primeros
aos y aument hacia la vejez (Spearman; edad: rs =
0,76, P 0,01; talla: rs= 0,66; P 0,01). El primer
grupo de edad present valores significativamente
menores que los otros grupos de edad (KruskalWallis; Grupo 1-2 P 0,01 y Grupo 1-3 P 0,01),
mientras que no hubo diferencias significativas entre
los grupos 2 y 3.
Para el caso del Zn y Cu, no se encontraron
diferencias entre los grupos de madurez ni de edad, sin
embargo el Cu se relacion de forma dbilmente
inversa con la edad (Spearman; edad: rs = -0,44; P =
0,02).
Con respecto a las correlaciones entre los metales
analizados en rin, se verific una relacin
significativamente negativa entre el Cd y Cu
(Spearman; rs = -0,37; P = 0,04).
Mediana
2,00
114,20
19,80
0,88
2,99
3,31
20,90
Rango
DE
0,00 - 13,00 2,69

78,70 - 160,50 19,29
5,80 - 52,00 8,67
0,52 - 1,30 0,17
0,20 - 29,85 7,56
1,08 - 15,22 3,62
12,17 - 34,92 4,78
Los valores de Kn estimados confirmaron la

condicin corporal ptima de los ejemplares debido a
que todos presentaron valores cercanos a la unidad
(Tabla 1).
DISCUSIN
La estimacin de edad y estado de madurez sexual, as
como tambin el sexo e ndice de condicin
evaluados, fueron obtenidos segn mtodos
estandarizados para obtener informacin comparable
con los datos aportados por la bibliografa existente.
Asimismo, como fue sealado por Shaughnessy
(1993), los residuos de los contaminantes ambientales
son acumulados y metabolizados diferencialmente
dependiendo del sexo, edad y estado de madurez en
que los organismos se encuentren, as como tambin
dependen de factores como la condicin de salud y
dieta (Aguilar & Borrell, 1990), de aqu se desprende
la importancia de obtener informacin sobre la historia
de vida de cada ejemplar analizado.
El valor de los resultados obtenidos se vincula con
la escasa informacin sobre la presencia de
contaminantes ambientales en el sur de la costa
bonaerense, donde habita la poblacin de franciscana
ms austral de su distribucin, que sufre el impacto de
la captura accidental. Los trabajos previos relacionados con el tema analizado se limitan a aquellos que
abarcan las poblaciones de Brasil (Estados de Rio de
Janeiro, So Paulo, Paran y Rio Grande do Sul) y el
norte de Buenos Aires (San Clemente del Tuyu y
Cabo San Antonio).
Los mamferos marinos usualmente no presentan
diferencias en la concentracin de elementos traza
relacionada con el sexo (OShea, 1999), hecho que fue
verificado para el delfn franciscana tanto en este
530
Tabla 2. Estadstica descriptiva de los niveles de metales pasados detectables segn el estado de madurez sexual y grupo
de edad. n: nmero de individuos, DE: desviacin estndar.
Table 2. Descriptive statistic of heavy metals levels detectable by stage of sexual maturity and age group. n: individual
number, DE: standard deviation.
Concentracin (g g-1) en peso fresco
Metales
pesados
Cd
Cu
Grupos de
madurez sexual
Neonatos
Media
Mediana
DE
0,74
0,20
1,07
5,71
5,82
1,96
Zn
20,37
20,07
1,12
Cd
24
4,46
1,53
6,67
21
3,91
3,20
2,28
24
22,84
22,42
5,24
Cu
Inmaduros
Zn
Cd
11,32
10,61
8,75
5,38
2,89
5,36
Zn
22,54
20,46
4,52
Cd
15
0,90
0,52
0,87
11
5,00
3,71
3,04
Zn
15
22,6
20,73
4,82
Cd
13
6,22
3,37
6,10
12
3,89
2,89
3,50
13
21,17
20,74
4,64
11,14
12,21
8,65
Cu
Cu
Grupos de
edad
Cu
Maduros
1 ( 0 - 2 aos)
2 (> 2 - 4 aos)
Zn
Cd
Cu
3 ( 5 aos)
Zn
estudio como en estudios previos realizados en

Argentina (Gerpe et al., 2002), Uruguay (Foglia,
2008) y Brasil (Lailson-Brito et al., 2002). Sin
embargo, se determin que hubo influencia del estado
de madurez sexual y la edad sobre la concentracin de
estos elementos en el rin.
Tanto la edad como el estado de madurez sexual
estuvieron altamente relacionados con la talla y peso
de los ejemplares, y afectaron significativamente los
niveles de Cd, evidencindose su acumulacin en el
rin. Resultados similares fueron obtenidos para
Pontoporia blainvillei por Gerpe et al. (2002) y Foglia
(2008). Sin embargo, Lailson-Brito et al. (2000) y
Seixas et al. (2007) no encontraron esta relacin en
franciscanas procedentes de Brasil. Existen
antecedentes sobre la presencia o ausencia de la
relacin en cuestin, por ejemplo, Kunito et al. (2004)
encontraron una relacin significativa y negativa,
entre el Cu y Zn y la edad para Stenella coeruleoalba
en hgado, mientras que Kunito et al. (2002), no
encontraron dicha relacin en la ballena minke. Los
5,53
3,30
5,92
23,08
22,39
4,75
autores propusieron que dicha inconsistencia se

debera tanto a diferencias en el metabolismo, como
en las concentraciones de estos elementos explicados
por la dieta de las diferentes especies.
A medida que las franciscanas se desarrollan y
sustituyen el alimento materno por presas slidas, se
observ un cambio significativo en la concentracin
de Cd en el rin. Esto se vio reflejado en la
diferencia en los niveles de Cd entre el grupo de edad
1 y los otros dos grupos, donde el primero contena
cuatro individuos neonatos cuyos estmagos solo
contenan leche (Paso-Viola et al. resultados no
publicados) y en los cuales no se encontraron valores
detectables de Cd (Tabla 2).
Para el Zn y Cu se puede inferir, a partir de los
resultados obtenidos, que sus concentraciones en el
rin varan en forma independiente de la edad y
longitud, de manera similar a lo informado por otros
autores para la misma especie en el Atlntico Sur
(Lailson-Brito et al. 2002, Tabla 2).
531
Estudios previos han informado que el Cu est

presente en individuos neonatos y es asimilado por los
individuos durante la gestacin (Law et al., 1992;
Wood & Van-Vleet, 1996). Adicionalmente, estos
autores encontraron una disminucin en la
concentracin de Cu durante el primer ao de vida,
seguida por un mantenimiento a lo largo de su vida.
Esto ltimo result en concordancia con la tendencia
encontrada de Cu con la edad en el presente estudio.
La ausencia de diferencias significativas entre los
grupos de madurez y edad, discrepando con lo
informado en estudios previos, se podra deber a que
la gran variacin intraespecfica de las concentraciones (Aguilar et al., 1999) enmascara las posibles
diferencias presentes, que se hace evidente al
comparar los valores de media y mediana (Tabla 2).
Al considerar slo en los valores de las medianas se
observ el patrn propuesto por Law et al. (1992) y
Wood & Van-Vleet (1996).
La concentracin renal media de Cd result similar
a aquellas informadas en un trabajo realizado en la
costa de Brasil (Seixas et al., 2007, Tabla 3) y Mar del
Plata, (Marcovecchio et al., 1990), donde se
analizaron ejemplares de delfn franciscana (Student;
Brasil: t = 0,93; df = 66; P = 0,35; Mar del Plata: t =
0,77; df = 37; P = 0,44). No obstante, los valores aqu
encontrados resultaron marginalmente menores a los
informados por Foglia (2008) (Student; t = 1,91, df =
50, P = 0,06) para la costa uruguaya y por Gerpe et al.
(2002) en franciscanas procedentes de Mar del Plata y
Baha Samborombn, Buenos Aires.
Los niveles de Zn obtenidos en este estudio

resultaron considerablemente menores a los informados por Marcovecchio et al. (1990) (Student; t =
13,25; df = 36; P 0,001), pero estuvieron ms
cercanos a los obtenidos por Seixas et al. (2007)
(Student; t = 0,07; df = 65; P = 0,95), en franciscanas
procedentes de Rio de Janeiro.
Un patrn similar se encontr para el Cu, donde las
concentraciones estimadas en este trabajo resultaron
significativamente menores a aquellas sealadas por
Marcovecchio et al. (1990) (Student; t = 3,72; df = 33;
P 0,001) y similares a las encontradas por Seixas et
al. (2007) (Student; t = 0,18; df = 46; P = 0,85).
Los niveles de Cr, Ni y Pb presentes en tejido
renal, no fueron detectables con el mtodo analtico
utilizado y adems no fue posible encontrar
informacin previa para esta especie. Por lo tanto,
estos son los primeros resultados que se obtienen para
la especie, a partir de ejemplares procedentes de la
costa sur de Buenos Aires. En funcin de las bajas
concentracin determinadas se sugiere que estos
ltimos metales se acumularan en el rin del delfn
franciscana, pero en concentraciones inferiores al
lmite de deteccin del mtodo.
Si bien los especmenes estudiados presentaron
baja concentraciones de metales pesados en relacin a
las poblaciones de otras reas geogrficas, este trabajo
en conjunto con investigaciones precedentes indica un
estado crnico de contaminacin. Entre los efectos
que estos elementos pueden producir a largo plazo, en
Tabla 3. Revisin bibliogrfica de los niveles de metales pesados en el rin en el rango de distribucin del delfn
franciscana. n: nmero de individuos, DE: desviacin estndar.
Table 3. Literature review of heavy metals levels in kidney throughout the franciscana dolphin distribution. n: individual
number, DE: standard deviation.
Metales
pesados
Cd
Zn
Cu
Cd
Zn
Cd
Cu
Zn
Cd
Cd
Zn
Cu
Cd
rea
NBA
NBA
SBA
U
RJ
RJ-RG
n
2
2
2
18
18
37
33
36
15
15
15
15
31
Concentracin (g g-1) en peso fresco

Rango
Media
DE Referencia
9,90
3,90
79,40 21,40 Marcovecchio et al. (1990)
14,00
4,90
0,24 - 6,70
Gerpe et al. (2002)
2,11 - 15,48
Nd - 29,85
5,72
7,56
Nd - 15,22
4,52
3,62 presente estudio
12,17 - 34,92
22,50
4,78
1,92
1,84 Foglia (2008)
Nd - 1,20
0,28
0,32
11,00 - 49,00
22,66
9,51 Lailson-Brito et al. (2002)
4,72
3,80
4,40
2,40 Seixas et al. (2007)
NBA: norte de Buenos Aires, SBA: sur de Buenos Aires, U: Uruguay, RJ: Rio de Janeiro, RG: Rio
Grande do Sul.
uno de los principales rganos de detoxificacin, se

puede enumerar la alteracin de la tasa en que los
elementos txicos son metabolizados y excretados
(Aguilar et al., 1999). Por esta razn, se propone
realizar estudios de histopatologa sobre aquellos
tejidos ms afectados a fin de evaluar posibles efectos
subletales sobre los tejidos.
AGRADECIMIENTOS
La realizacin de este trabajo fue posible gracias a la
desinteresada colaboracin de pescadores artesanales
de las localidades de Necochea, Claromec, Monte
Hermoso y Baha Blanca. Agradecemos a los tcnicos
del IADO, M.N. Chiarello y J. Arlenghi, por su
asistencia durante la extraccin y lectura de los
metales y a los tcnicos K. Arias y L. Nogueira
(EHPQ, MACN/CONICET). As como tambin a los
guardaparques A. Areco y M. Sotelo, y a la
coordinadora de gestin M.V. Massola de la Reserva
de Usos Mltiples Baha Blanca, Baha Falsa y Baha
Verde (Pcia Bs. As) por su continua colaboracin
durante las campaas de muestreo. Agradecemos la
lectura crtica del manuscrito al Dr. A. Arias (IADO).
P. Penchaszadeh (MACN/CONICET; FCE y N, UBA)
(CONICET, FCEN), C. Ituarte (MACN-CONICET),
P. Faillace (CONICET), R. Bernabeu (FM,
UBA/CONICET) M.N. Paso-Viola (LEC y MM,
MACN/CONICET), J.I. Tnez (UNLu, CONICET), I.
Cceres-Saez (LEC y MM, MACN/CONICET) y G.J.
Miano, gracias por su apoyo. El proyecto fue
financiado por subsidios otorgados por la Universidad
de Valencia, Espaa (HLC), Fundacin Antorchas,
Argentina (HLC), Yaqu-Pacha, Alemania (HLC), The
Society of Marine Mammalogy (MVP) y The
Cetacean Society International (MVP). Lic. Adrin
Giacchino (Fundacin de Historia Natural, Flix de
Azra).
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534
Research Article
Enhancement of superoxide dismutase and catalase activity in juvenile brown

shrimp, Farfantepenaeus californiensis (Holmes, 1900), fed -1.3 glucan
vitamin E, and -carotene and infected with white spot syndrome virus
Rosario Pacheco1, Felipe Ascencio1, Martha Zarain2, Gracia Gmez1 & ngel Campa1
1
Centro de Investigaciones Biolgicas del Noroeste (CIBNOR), Mar Bermejo 195
Colonia Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, 23096, Mxico
2
Centro de Ciencias de Sinaloa, Avenida de las Amricas 2771 Norte
Colonia Villa Universidad, Culiacn, Sinaloa 80010, Mxico
ABSTRACT. The effect of dietary -1.3-glucan, vitamin E, and -carotene supplements in juvenile brown
shrimp, Farfantepenaeus californiensis, inoculated with white spot syndrome virus (WSSV) was evaluated.
Groups of 30 organisms (weighing 1 0.5 g) were cultured in 60 L fiberglass tanks and fed daily with -1.3glucan (0.1%), vitamin E (0.01%), and -carotene (0.01%) for 23 days; the specimens were then inoculated
with WSSV. The antioxidant activity of the enzymes superoxide dismutase (SOD) and catalase (CAT) were
determined in the hepatopancreas and muscle at 0, 1, 6, 12, 24, and 48 h after inoculation. Shrimp fed with 1.3-glucan, vitamin E, and -carotene significantly increased SOD activity in the hepatopancreas and muscle
at 12 and 24 h post-infection, respectively. Shrimp fed with vitamin E and -1.3-glucan registered an
increment in SOD activity from 12 to 48 h post-infection. Shrimp fed with -carotene increased SOD activity
before infection with WSSV, and shrimp fed with -1.3-glucan and vitamin E increased CAT activity, also
before infection. The CAT activity response in shrimp muscle increased with respect to the control group for
all treatments tested from 1 to 6 h after inoculation with WSSV. The highest antioxidant response was
registered in shrimp fed with vitamin E. Juvenile shrimp fed with vitamin E and later inoculated with WSSV
registered 100% mortality at 72 h, but shrimp fed with -1.3-glucan and -carotene showed greater resistance
to WSSV, with mortality at 144 h post-infection. This study demonstrated the capacity of juvenile
Farfantepenaeus californiensis fed -1.3-glucan, vitamin E, or -carotene to increase the antioxidant response
before and after viral infection.
Keywords: Farfantepenaeus californiensis, shrimp, WSSV, superoxide dismutase, catalase.
Incremento de la actividad superxido dismutasa y catalasa en juveniles de camarn

caf Farfantepenaeus californiensis (Holmes, 1900) alimentados con -1,3 glucano
vitamina E y -caroteno e infectados con el virus de la mancha blanca
RESUMEN. Se evalu el efecto de -1,3-glucano, vitamina E y -caroteno en la dieta de juveniles de
camarn caf Farfantepenaeus californiensis inoculados con virus del sndrome de la mancha blanca (WSSV).
Se colocaron grupos de 30 camarones (peso 1 0,5 g) en contenedores de fibra de vidrio de 60 L y se
alimentaron diariamente durante 23 das con -1,3-glucano (0,1%), vitamina E (0,01%), y -caroteno (0,01%)
y posteriormente se inocularon con WSSV. Se determin la actividad antioxidante de la enzima superxido
dismutasa (SOD) y catalasa (CAT) en hepatopncreas y msculo a las 0, 1, 6, 12, 24 y 48 h despus de la
infeccin. Los grupos de camarones alimentados con los tratamientos incrementaron la actividad SOD en el
hepatopncreas y msculo a las 12 y 24 h despus de la infeccin, respectivamente. Los juveniles tratados con
vitamina E y -1,3-glucano mantuvieron un incremento en la actividad SOD desde las 12 a 48 h postinfeccin. Los camarones alimentados con -caroteno incrementaron la actividad de SOD antes de la infeccin
con WSSV y los que fueron alimentados con -1,3-glucano y vitamina E incrementaron la actividad CAT
tambin antes de la infeccin. La actividad CAT en msculo se increment respecto al grupo control, con
todos los grupos de camarones tratados desde 1 hasta 6 h posteriores a la inoculacin con WSSV. La actividad
antioxidante ms alta se registr en los camarones alimentados con vitamina E. Los juveniles alimentados con
vitamina E y posteriormente inoculados con WSSV, registraron 100% de mortalidad a las 72 h, pero los que
fueron alimentados con -1,3-glucano y -caroteno resistieron la infeccin hasta las 144 h. Los resultados de
535
Antioxidant response in F. californiensis fed with dietary supplements and infected with WSSV
este estudio mostraron la capacidad de juveniles de Farfantepenaeus californiensis alimentados con -1,3glucano, vitamina E o -caroteno, de incrementar la respuesta antioxidante antes y durante una infeccin viral.
Palabras clave: Farfantepenaeus californiensis, camarn, WSSV, superxido dismutasa, catalasa.
___________________
Corresponding author: ngel Campa (angcamp04@cibnor.mx)
INTRODUCTION
White spot syndrome virus (WSSV) infection is
considered one of the most devastating diseases and is
responsible for severe economic losses in shrimp
culture industry worldwide (Lightner, 1996). WSSV is
highly pathogenic and has a broad host range within
decapods crustaceans, it has been found in at least 18
cultured or wild penaeid shrimp species (Durand et
al., 1997; Lightner et al., 1998) as well as copepods,
marine crabs, prawn and freshwater crabs, rotifer,
polychaete worms and some aquatic insect larvae
species (Lo et al., 1996b; Flegel, 1997; RamrezDouriet et al., 2005; Escobedo-Bonilla et al., 2008).
The brown shrimp, F. californiensis, is a commercially important fishery in Mxico, and is being
studied as an alternative in tropical shrimp culture or
as an alternate culture during the winter season in
Mexican northern regions, with extreme climate
changes (Martnez-Crdova et al., 1998).
Investigations on the antioxidant system in shrimp
have shown that WSSV infection causes oxidative
stress by forming excessive amounts of reactive
oxygen species (ROS) which are involved in
phagocytosis activation (Schwarz, 1996; Mohankumar
& Ramasamy, 2006). The phagocytic process is the
main cellular defense reaction, and together with
humoral components, constitutes the first line of
defense of crustaceans against infectious microorganism like bacteria, fungi and viruses (Soderhll &
Cerenius, 1992; Lee & Sderhll, 2001). This process
consists of chemotaxis, adherence, ingestion, pathogen
destruction, and exocytosis (Vargas-Albores & YepizPlascencia, 1998). Phagocytic cells destroy the
internalized organisms by two routes: (1) an aerobic
process which will be described in detail herein
subsequently, and (2) other anaerobic process that is
attributed to the action of diverse microbicidal
enzymes, such as lysozyme and low molecular weight
AMP (Nappi & Ottaviani, 2000). The aerobic process
uses NADPH or NADH as an electron donor, and
reduces an oxygen electron to form a radical
superoxide ion. This radical in turn changes to
hydrogen peroxide (H2O2) spontaneously or by the
action of the superoxide dismutase (SOD), which can
easily diffuse through the cell membranes into the
cytoplasm where the antioxidant catalase (CAT)

reduce the hydrogen peroxide producing a new
oxygen molecule and thereby detoxify ROS
(Mohankumar & Ramasamy, 2006; Aguirre-Guzmn
et al., 2009).
The principal ROS molecules are: hydroxyl radical
(OH-), superoxide anion (O2-), transition metals such
as iron and copper, nitric oxide (NO) and peroxynitrite
(ONOO-) (Dormandy, 1983). Although, the ROS are
crucial to normal biological processes, they can cause
direct cellular injury by including lipid and protein
peroxidation and damage to nucleic acid (Richard et
al., 1990). Thus, there is a critical balance in cell
between ROS generation and antioxidant defense
systems to protect themselves against free radical
toxicity and to maintain the cellular homeostasis (Sies,
1991; Winston & Di Giulio, 1991; Livingstone, 2001).
These systems also include both enzymatic and
nonenzymatic components, where the enzymatic
system is comprised of superoxide dismutase (SOD),
and CAT acting on O2- and H2O2, respectively
(Halliwell & Gutteridge, 1996). The nonenzymatic
system includes small water-soluble molecules such as
vitamin C, as well as lipid-soluble molecules such as
carotenoids and vitamin E (Packer, 1991; Liu et al.,
2007). The shrimp antioxidant system can be activated
by exposure to different immunos-timulants as sodium
alginate (Cheng et al., 2005), zymosan A (Zhang et
al., 2008), lipopoly-saccharides (LPS), fucoidan, heatkilled Vibrio penaeicida (Campa-Crdova et al.,
2005).
The uses of immunostimulants, such as -glucan,
have been successfully applied to enhance resistance
of fishes and crustaceans against bacterial and viral
infections (Chang et al., 2000, 2003). Previous studies
have been demonstrated that shrimp fed with glucan
diets increased activity of SOD than those of a glucanfree group before challenge with pathogenic WSSV
and bacteria (Chang et al., 2003; Campa-Crdova et
al., 2005). However, these studies only considered
SOD and did not consider other antioxidants enzymes
such as CAT. The antioxidant activity is also
reinforced by several molecules of nutritional interest
that are of a chemical structure compatible with the
antioxidant properties found in vivo, such as pigments
and vitamins, which are also capable of modulating
the cellular response to ROS (Muiz-Rodrguez,

2009). Vitamin E is considered the most important
antioxidant in extracellular fluids, since it is capable of
protecting polyunsaturated fatty acids from peroxidation and it has the ability to scavenge oxygenderived free radicals (Wang et al., 2006; Liu et al.,
2007). Likewise, carotenoids also improve antioxidant
defense system (SOD and CAT), protecting the body
against free radicals (Flores-Leyva, 2006). Additional
benefits of carotenoids include provitamin A activity,
as well as enhancing immune response, reproduction,
growth, maturation, photoprotection, and defense
against hypoxic conditions common in pond cultures
of prawns (Lorenz, 1998).
The antioxidant effects of vitamins and carotenoids
have poorly been evaluated in shrimp. In addition,
antioxidant activity with immunostimulants, vitamins,
and carotenoids in brown shrimp (F. californiensis)
has not been previously evaluated, although it has
been shown to be beneficial in other species of
shrimp. Thus, the present work was designed to
evaluate the effects of dietary -1.3-glucan, vitamin E
and -carotene supplementation on the antioxidant
activity in muscle and hepatopancreas of F.
californiensis infected with WSSV.
Experimental animals
Juvenile brown shrimp (F. californiensis) (1 0.5 g)
were captured in Baha de La Paz, Baja California Sur,
Mxico. Before the experiments, the animals were
acclimated during 15 days in an aerated 1500 L
fiberglass tank containing filtered (0.2 m) seawater,
salinity at 35 g L-1, pH 7.8, and the temperature was
maintained at 25C. Tank water was changed at the
rate of 50% daily. Shrimp were fed ad libitum daily
with commercial feed (PIASA, 35% of protein level).
Diet preparation
The composition of the experimental diet is described
in Table 1. The diets were prepared at the Aquatic
Nutrition Laboratory of the Centro de Investigaciones
Biolgicas del Noroeste (CIBNOR), the formulation
was similar to that described by Villarreal et al. (2004)
for F. californiensis. The following were the
supplemental compounds used to formulate three
experimental diets: -1.3-glucan from Laminaria
digitata (Sigma, Cat. N L-9634); dl--tocopheryl
acetate (vitamin E) (Sigma, Cat. N T-3376) and carotene (Sigma, Cat. N C-9750). The immunostimulants were supplemented separately to the test
diets at doses of 100 mg kg-1 vitamin E (FernndezGimnez et al., 2004), 100 mg kg-1 -carotene (Flores-
536
Leyva, 2006) and 10 g kg-1 -1.3-glucan (Chang et al.,

2003). All ingredients were thoroughly mixed with
cod liver oil and water was added to produce pellet of
2 mm in diameter. Feed was dried at 30C during 3 h.
After drying, the diet was stored at -20C in dark
plastic bags during the experiment.
Proximal analysis of the experimental diets
The different diets were determined in triplicate
moisture (AOAC, 1995, N 930.15), crude protein
(AOAC, 1995, N 976.05), ether extract (AOAC,
1995, N 920.39), crude fiber (AOAC, 1995,
N 962.09), ash (AOAC, 1995, N 942.05) and gross
energy (cal g-1) in an adiabatic calorimeter (Parr
1261).
Preparation of the WSSV stock solution
Viral extract was prepared following the protocol
described by Huang et al. (2001), using shrimp tail
muscle that tested positive for WSSV by PCR.
Infected tissue was homogenized in TN buffer (TrisHCl 10 mM, NaCl 400 mM, pH 7.4, 1:5 w/v) and
centrifuged at 5,500 x g for 20 min. The supernatant
was passed through a 0.45 m-pore-size filter and then
passed through a 0.2 m-pore size syringe filter
(Acrodisc, Pall, Port Washington, NY) to generate
aliquots that were stored at -80C until used. The
results of preliminary experiments indicated that the
optimal inoculums level of the WSSV stock solution
to induce 100% mortality within 72 h in juvenile F.
californiensis through intramuscular injection was 20
L per shrimp.
Experimental protocol
Groups of 30 shrimp were kept in 60 L fiberglass
containers. The experiment was designed with four
treatments in triplicate: (1) shrimp fed with basal diet
without additives (control group); (2) shrimp fed with
-1.3-glucan (10 g kg-1); (3) shrimp fed with vitamin
E (100 mg kg-1); (4) shrimp fed with -carotene (100
mg kg-1). Shrimp were fed twice daily at 8:00 and
17:00 h during 23 days. At the end of the experimental
feeding, shrimp from all treatments were injected
intramuscularly with 20 L virus inoculum per
shrimp. Four randomly chosen shrimp per treatment
were sampled at 0 (before inoculation), 1, 6, 12, 24
and 48 h post-inoculation and stored at -80C until
biochemical analysis. The experimental diets were
continued after the inoculation until the end of the
experiment, and mortality percentage was determined
(Lpez et al., 2003). Pleopods of sampled shrimp were
excised and placed in 1.5 mL microcentrifuge tubes
and stored at -20C until WSSV diagnosis by PCR.
537
Table 1. Nutrimental composition of experimental diets.

Tabla 1. Composicin nutrimental de las dietas experimentales.
Ingredient (g/100 g diet)
a
Fish meal
Wheat mealb
Soybean mealb
Cod fish oilb
Soybean lecithinb
Alginic acidc
Vitamin mixd
Dibasic sodium
Fosfatec
Mineral mixd
Cholesterolc
-1.3-glucanc
-carotenec
Vitamin Ec
Control
-1.3-glucan
-carotene
Vitamin E
29.5
40.25
20.0
2.46
1.5
2
2.1
29.5
40.25
20.0
2.46
1.5
2
2.1
29.5
40.25
20.0
2.46
1.5
2
2.1
29.5
40.25
20.0
2.46
1.5
2
2.1
1.2
0.5
0.5
1.2
0.5
0.5
0.1
1.2
0.5
0.5
1.2
0.5
0.5
0.01
0.01
Tuna by-product meal (Productos Pesqueros de La Paz, BCS., Mxico).

Wheat meal, soybean meal and cod fish oil (Promotora Industrial de Acuasistemas, S.A. de
C.V. La Paz, BCS., Mxico)
c
From Sigma-aldrich, USA.
d
Vitamin mix (composition mg kg-1): A (retinol): 0.516, B1 (thiamin): 150, B2(riboflavin):
100, pantothenic acid: 100, niacinamide (nicotinic acid): 300, B6 (pyridoxine): 50, folic acid:
20, B12 (cyanocobalamin): 0.1, biotin: 1.0, C (ascorbic acid): 0.09, D3 (colecalciferol): 0.06,
E (tocoferol): 400, K (menadione): 20, choline: 0.06
d
Mineral mix (composition g kg1): NaHPO4 = 0.8295, KI = 0.0175, MgSO47H2O = 0.500,
CuCl2 2H2O = 0.00175, ZnSO4 7H2O = 0.0315,CoCl2 2H2O50.000875, MnCl24H2O
= 0.00805, KCl = 0.50
b
WSSV detection by PCR

The PCR reactions were performed according to the
technique described by Lo et al. (1996a), and
following the recommendations of the manufacturer of
commercial kit IQ-2000 (Farming Intelligene Tech
Corp, USA).
Antioxidant activity
Frozen hepatopancreas and muscle were thawed,
dissected, and 100 mg fragment of each tissue were
homogenized with a pestle in 1.5 mL microcentrifuge
tubes containing 1mL phosphate buffer (50 mM, pH
7.0). The homogenate was centrifuged at 13,000 x g
for 10 min at 4C. Supernatant was removed and
stored at -80C.
Catalase activity was measured by following the
kinetic of reduction of hydrogen peroxide at 240 nm
using the extinction coefficient 0.04 mm cm-1 (Downs
et al., 2001). The kinetic was determined measuring
the absorbance at 240 nm in a BioMate 3 UV-Vis
Spectrophotometer (Thermo Fisher Scientific Inc.
USA). Relative enzyme activity (RCAT) was
expressed as the ratio of the specific activity of treated

shrimp to that of controls and was used as an index of
CAT activity.
Superoxide dismutase activity was determined
according the method described by Beauchamp &
Fridovich (1971) using nitro blue tetrazolium (NBT)
in the presence of riboflavin. The absorbance numbers
were input into an in-house generated computer
program described elsewhere (Vzquez-Jurez et al.,
1993) to calculate specific activity (units per
milligram of protein). Relative enzyme activity
(RSOD) was expressed as the ratio of the specific
activity of treated shrimp to that of controls and was
used as an index of SOD activity.
Statistical analysis
One-way analysis of variance (ANOVA) using the F
test was applied to analyze the differences among
treatments and the control. When ANOVA differences
occurred, Tukey post-hoc test was used to identify the
nature of these differences. Values were significantly
different at P < 0.05.
RESULTS
Proximal analysis of the experimental diets
Table 2 shows the proximal analysis (dry basis) of all
treatments. The chemical composition of the six diets
was similar, varying only in the inclusion levels of
experimental food additives.
Activity of antioxidant enzymes
All shrimp fed with the treatments during 23 days
showed a significant (P < 0.05) increase in SOD
activity in hepatopancreas at 12 h post-infection (Fig.
1a). RSOD increased significantly (P < 0.05) in
muscle at 24 h post-infection with all treatments tested
(Fig. 1b). From 12 to 48 h, shrimp exposed to vitamin
E and -1.3-glucan induced significant (P < 0.05)
RSOD increase in muscle over the control. Only
shrimp fed with -carotene increased significantly (P
< 0.05) SOD activity in muscle than the control group
at 0 h (before infection).
CAT activity in hepatopancreas increased signifycantly over the control in shrimp fed with vitamin E
and -1.3-glucan before infection (Fig. 2a). Shrimp
fed with -1.3-glucan show high and significant level
of RCAT in hepatopancreas at 1 h after infection.
Significant increase in RCAT occurred in muscle
with all doses tested over the control at 1 and 6 h postinfection (Fig. 2b). Shrimp exposed to -carotene and
vitamin E increased significantly RCAT from 1 to 12
h post-infection. The highest increase of antioxidant
response was registered in shrimp exposed to vitamin
E (3.5 times than the control) at 12 h post-challenge
(Fig. 2b). Table 3 resume SOD and CAT values in
hepatopancreas and muscle of juvenile F. californiensis.
Shrimp mortality after WSSV infection
All shrimp fed with the treatments were susceptible to
WSSV infection. Clinical signs of infection were
presented as reduction in feed intake and lethargy at
538
6 h post-challenge. PCR results were positive to all

infected shrimp. Groups of shrimp fed with vitamin E,
-carotene, and control, showed earliest mortalities at
12 h and -1.3-glucan at 48 h after the challenge with
WSSV (Fig. 3). Feeding juvenile shrimp with -1.3glucan and -carotene showed longest resistance to
WSSV infection reaching 90 and 100% of mortality at
144 h, respectively. Organisms fed with vitamin E and
the control reached 100% mortality at 72 h after
WSSV infection (Fig. 3).
DISCUSSION
Some authors have reported that the administration of
-glucans enhance the antioxidant and immune
response in shrimp (Campa-Crdova et al., 2002;
Zhang et al., 2005; Wang et al., 2008). Accumulation
of SODs in response to oxidative stress caused by
biological agents is one of the main antioxidant
defense pathways. Increased levels of SOD have been
linked to induce oxidative stress (Fridovich, 1995).
Campa-Crdova et al. (2005) exposed juvenile shrimp
(Litopenaeus vannamei) to 1.6-glucan by immersion
and posterior inoculation with Vibrio penaeicida.
They reported increased SOD activity in muscle 2.5
times than the control at 48 h post-infection, similar to
our study (Fig. 1b). Glucans are capable of enhancing
resistance against various pathogens, including white
spot syndrome virus (WSSV) infection in tiger shrimp
(Chang et al., 1999), as well as Vibrio damsela
infection in post-larvae of black tiger shrimp (Su et
al., 1995; Liao et al., 1996). Oral administration of glucans has been reported to increase the resistance of
Penaeus monodon against to WSSV infection (Chang
et al., 2003). However, dose-time interaction effect of
glucans has not been investigated so far (Sahoo et al.,
2008). Sritunyalucksana et al. (1999) found that P.
monodon fed with a diet containing 10 g kg-1 of 1.3glucan for 20 days increased resistance to WSSV. In
this study, shrimp fed with 1.3-glucan or -carotene
Table 2. Proximate analysis of nutrimental composition of experimental diets.

Tabla 2. Anlisis proximal de la composicin nutricional de las dietas experimentales.
Sample
Moisture
(%)
Control
-carotene
-glucan
Vitamin E
7.5 0.05
7.1 0.15
6.9 0.05
6.8 0.24
NFE= nitrogen free extract.
Protein
(%)
36.5 0.34
36.3 0.18
36.2 0.42
36.6 0.16
Ether extract
(%)
Crude fiber
(%)
Ash
(%)
NFE1
(%)
Gross energy
(cal/g-1)
8.3 0.20
8.3 0.21
8.3 0.22
8.3 0.25
0.5 0.07
0.6 0.10
1.0 0.21
0.7 0.08
9.0 0.18
9.0 0.06
9.0 0.03
9.5 0.72
45.71
45.78
45.62
45.16
4535.9 13
4435.5 25
4619.4 17
4507 15
539
Figure 1. a) Relative SOD activity in hepatopancreas,

and b) muscle of juvenile F. californiensis infected with
WSSV. Error bars: mean standard deviation.
*
Significantly different than control (P < 0.05).
Figura 1. a) Actividad relativa de SOD en hepatopancreas, y b) msculo de juveniles de F. californiensis
infectados con WSSV. Barras de error: media
desviacin estndar. *Significativamente diferente al
grupo control (P < 0,05).
Figure 2. a) Relative CAT activity in hepatopancreas,

and b) muscle of juvenile F. californiensis infected with
WSSV. Error bars: mean standard deviation.
*
Significantly different than control (P < 0.05).
Figura 2. a) Actividad relativa de CAT en hepatopancreas, y b) msculo de juveniles de F. californiensis
infectados con WSSV. Barras de error: media
desviacin estndar. *Significativamente diferente al
grupo control (P < 0,05).
showed significant (P < 0.05) lowest values of

mortality between 24 and 120 h post-infection
(Fig. 3). Shrimp fed with vitamin E increased
antioxidant response during WSSV infection, but
showed low survival (Fig. 3). Fernndez-Gimnez et
al. (2004) recommended 100 mg kg-1 of vitamin E to
brown shrimp F. californiensis to improve growth in
ponds. However, Lee & Shiau (2004) concluded that
179 mg kg-1 improve growth and immune response in
shrimp.
The capacity of shrimp hepatopancreas or muscle
to generate antioxidant activity following challenge
with WSSV registered indexes from 1.8 to 4.5 times
higher than the control. In addition, juvenile shrimp
reached maximum antioxidant activity in muscle (Fig.
2b, Table 3). Thus, particular physiological conditions
in tissue may cause differences in the capacity of the

antioxidant response (Downs et al., 2001). In this
study, catalase activity was higher in muscle than in
hepatopancreas. In contrast, Tavares-Snchez et al.
(2004) did not find gene expression of catalase in
muscle of the shrimp L. vannamei. However, Yang et
al. (2010) reported higher catalase activity in muscle
than in hepatopancreas of L. vannamei fed with the
marine yeast Rhodosporidium paludigenum.
In this study, significant increases in the
antioxidant of juvenile F. californiensis fed with glucan, vitamin E, or -carotene were observed, but
the antioxidant activities among treatments were
different. Shrimp exposed to vitamin E registered a
higher response (4.5-fold higher that of control) than
540
Table 3. Antioxidant enzyme activity in hepatopancreas and muscle of F. californiensis fed with different diets and
inoculated with WSSV.
Tabla 3. Actividad de enzimas antioxidantes en hepatopncreas y msculo de F. californiensis alimentado con diferentes
dietas e inoculado con WSSV.
Enzyme
Treatment
Time after inoculation with WSSV (h)
Tissues
0
CAT
Control
-carotene
Vitamin E
-glucan
SOD
Control
-carotene
-glucan
12
24
48
Hepatopancreas
1 0.33
1 0.39
1 0.18
10.29
10.47
10.29
Muscle
1 0.21
1 0.06
1 0.01
1 0.56
1 0.45
10.51
Hepatopancreas
1.32 0.19
1.7 0.32
0.94 0.13
2.15 0.68
Muscle
1.22 0.23
3.24 0.42*
1.7 0.18* 2.58 0.17*
Hepatopancreas
2.05 0.17* 1.46 0.08
Muscle
0.87 0.03
Hepatopancreas
2.18 0.14* 2.22 0.39* 1.46 0.14
Muscle
0.92 0.08
0.93 0.10
1.75 0.36
1.03 0.1
1.4 0.08
0.8 0.16
0.71 0.03
1.09 0.12
0.68 0.05
2.28 0.13* 1.63 0.21* 4.47 0.68* 1.86 0.41
0.96 0.03
1.78 0.32
0.32 0.10
0.1 0.04
2.72 0.28* 1.43 0.04* 1.85 0.45
0.88 0.10
1.18 0.47
Hepatopancreas
1 0.81
1 0.47
1 0.37
1 0.06
1 0.06
1 0.81
Muscle
1 0.21
10.56
1 0.37
10.37
10.08
1 0.48
1.02 0.21
0.35 0.05
1.13 0.53
2.03 0.86* 0.98 0.21
1.28 0.32
2.3 0.59* 0.96 0.42
1.82 0.46
0.89 0.15
2.31 0.87* 1.79 0.61* 1.14 0.40
Hepatopancreas
Muscle
Vitamin E
Hepatopancreas
0.45 0.01
0.59 0.15
1.03 0.36
Muscle
1.12 0.10
0.56 0.6
0.79 0.8
0.6 21
0.86 0.19
1.23 0.37
1.34 0.54
1.64 0.37
1.69 0.43
Hepatopancreas
Muscle
Figure 3. Mortality (%) of juvenile F. californiensis

infected with WSSV.
Figura 3. Mortalidad (%) de juveniles de F. californiensis infectados con WSSV.
shrimp exposed to -glucan, or -carotene. The

molecular structure, including the molecular weight,
and dietary levels of -glucan, vitamin E, or -
2 0.72*
1.8 0.12
3.2 0.88* 2.03 0.63* 2.63 0.25*

1.98 0.25* 1.73 0.47* 1.69 0.13
3.6 0.70* 2.11 0.80* 2.74 0.39*
carotene have important role in the biological response

(Azad et al., 2007; Sukumaran et al., 2010).
The highest SOD activity in hepatopancreas of
juvenile shrimp fed with all treatments was recorded
at 12 h post-infection (Fig. 1a), and increased CAT
activity with all treatments was recorded in muscle at
1 h post-infection (Fig. 2b). Increased levels of
antioxidant activity in cells is related to a rapid
detoxifying response and also reflected the important
role of SOD and CAT removing excessive reactive
oxygen species from cells (Moreno et al., 2005).
Increased SOD and CAT activity was registered
before WSSV infection (0 h). Shrimp fed with carotene showed significant SOD increase in muscle
at day 23 before challenge, and decreased to basal
values at 1 h post-challenge. Feeding juvenile shrimp
with -1.3-glucan and vitamin E during 23 days,
showed increased CAT activity in hepatopancreas at 0
h and decreased at 6 h post-infection to basal values.
The increase in the antioxidant activity is resulted
from upregulated expression of SOD and CAT mRNA
(Liu et al., 2007) and protection from oxidative stress
and potential pathogens (Lorenzon et al., 2002).
However, decreased antioxidant response might
541
indicate an accumulation of superoxide anion radical

and consequent oxidative stress in cells and
susceptibility to pathogens (Mercier et al., 2006;
Mohankumar & Ramasamy, 2006).
This study showed activation of antioxidant
defenses generated by feeding -glucan, vitamin E,
and -carotene in juvenile shrimp F. californiensis
during WSSV infection. Additional studies would
further the understanding of SOD, CAT, and other
antioxidant enzymes in cultivated marine species.
Also, assays focusing on appropriate doses and
sampling in various tissues help us understand
physiological responses by feed additives.
ACKNOWLEDGMENTS
We thank Alejandro Ramos of CIBNOR for providing
statistical analyses. Ira Fogel of CIBNOR provided
many editorial comments and changes. Funding was
provided by the Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnologa (CONACYT Grant 101552 to A.C.).
R.P.M. is the recipient of a CONACYT doctoral
fellowship.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 553-566, 2011Natural and artificial reefs off Mar del Plata, Argentina
Research Article
Benthic survey of natural and artificial reefs off Mar del Plata, Argentina,
southwestern Atlantic
1
Gabriel Genzano1, 2, Diego Giberto2, 3 & Claudia Bremec2, 3

Estacin Costera Ngera, Departamento de Ciencias Marinas, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Universidad Nacional de Mar del Plata, Funes 3350, Mar del Plata, Argentina
2
Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (IIM y C), Universidad Nacional de Mar del Plata
Consejo Nacional de Investigaciones Cientficas y Tcnicas, Argentina
3
Proyecto Ecologa Pesquera, Laboratorio de Bentos, Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo
Pesquero (INIDEP), Paseo V.O. N1, Mar del Plata, Argentina
ABSTRACT. This study describes the macrofaunal assemblages of subtidal rocky reefs off Mar del Plata in
order to compare the macro invertebrate assemblages settled on shipwrecks with those of nearby reef sand to
characterize the fish fauna associated with natural (NR) and artificial (AR) reefs. Topographic
characterizations and surveys of invertebrates and fishes were performed in November and December 2005,
using SCUBA diving. A non-parametric multivariate analysis was used to analyze the environmental and
biological data. The reefs were mainly distinguished by their depth and the position of the substrate. The red
calcareous algae, Corallina officinalis, dominated the shallowest NR, whereas conspicuous mytilid
assemblages of Mytilus platensis were present at depths over 3 m, sea anemones, Anthothoe chilensis, were
more abundant between 6 and 10 m, and the soft coral, Tripalea clavaria, was found at nearly 20 m depth. No
differences were found between horizontal ARs and the adjacent NRs. The greatest differences were found
between the communities of vertical and horizontal substrates, both in NRs and ARs. Fifteen fish species were
recorded in the analyzed area. Species having strong site fidelity, e.g., Acanthistius brasilianus and
Pseudopercis semifasciata, were clearly more abundant and/or frequent in ARs (shipwrecks) than in NRs. This
pioneer study in the surveyed area showed that reef sallow the settlement of diverse benthic assemblages. ARs
also provide refuge for fishes. As sport fishing and diving are activities being carried out in Mar del Plata,
where tourism is one of the main economic resources, the protection of such areas should be considered in
conservation plans.
Keywords: natural and artificial reefs, benthic communities, Mar del Plata, southwestern Atlantic.
Estudios del bentos de arrecifes naturales y artificiales de Mar del Plata,

Argentina, Atlntico sudoccidental
RESUMEN. Se describi la macrofauna de los arrecifes rocosos sublitorales, frente a Mar del Plata, para
comparar las asociaciones de macro-invertebrados de los pecios con las de los arrecifes aledaos y caracterizar
la fauna de peces tanto en los arrecifes naturales (NR) como artificiales (AR). Las caracterizaciones
topogrficas y los censos de invertebrados y peces se realizaron mediante buceo autnomo en noviembre y
diciembre de 2005. Los datos ambientales y biolgicos fueron analizados mediante anlisis multivariados no
paramtricos. Los arrecifes fueron principalmente discriminados acorde a su profundidad y posicin del
sustrato. El alga roja calcrea Corallina officinalis fue dominante en los NR poco profundos, mientras que
conspicuas asociaciones del mitlido Mytilus platensis se encontraron a ms de 3 m de profundidad; la
anmona de mar Anthothoe chilensis fue ms abundante a los 6-10 m y el coral blando Tripalea clavaria cerca
de los 20 m de profundidad. No se evidenciaron diferencias entre los ARs de disposicin horizontal y los NR
aledaos. Las mayores diferencias fueron halladas en las comunidades de los sustratos verticales vs
horizontales tanto en NRs y ARs. Se registraron 15 especies de peces. Aquellas con fuerte fidelidad por el
habitat, e.g. Acanthistius brasilianus y Pseudopercis semifasciata, fueron claramente ms abundantes y/o
frecuentes en los ARs (pecios) en comparacin con los NRs. Este estudio pionero en el rea mostr que los
arrecifes permiten la fijacin de diversas asociaciones bentnicas. Los ARs aportan adems refugio para los
peces. Debido a que la pesca recreacional y el buceo son actividades que se estn desarrollando en Mar del
553
554
Plata, donde el turismo es uno de los principales recursos econmicos, la proteccin de estas reas debera
considerarse en los planes de conservacin.
Palabras clave: arrecifes naturales y artificiales, comunidades bentnicas, Mar del Plata, Atlntico
sudoccidental.
___________________
Corresponding author: Gabriel Genzano (genzano@mdp.edu.ar)
INTRODUCTION
During the past years, the fishing effort has increased
and coastal resources had been more heavily impacted
due to trawling in Buenos Aires (Bertolotti et al.,
2001, 2008). Bottom-trawl fisheries disturb benthic
communities and habitats and can reduce biomass,
production and diversity, which at the end may change
ecosystem properties (Collie et al., 2000; Kaiser et al.,
2000; Hiddink et al., 2006a, 2006b). Within this
context, natural reefs (NR), a strip or ridge of rocks or
coral that rises to or near the surface of the water,
provide refuge to coastal fishes and habitat to
numerous invertebrates and algae as they cannot be
disturbed by demersal fishing activities. Accordingly,
artificial reefs (AR) have been suggested as a tool for
the conservation of biodiversity, mitigation and
rehabilitation of habitats under anthropogenic impacts
(Perkol-Finkel & Benayahu, 2005, 2007; PerkolFinkel et al., 2006).
An artificial reef is one or more objects of natural
or human origin deployed purposefully on the seafloor
to influence physical, biological, or socio-economic
processes related to living marine resources (Seaman,
2000). Accidental shipwrecks have been also
classified at times as AR. This definitions reflects
hypotheses that the ecological processes of artificial
reefs are (or should be) functionally equivalent to
those of natural benthic systems in an area (Seaman,
2000). If the last is true, after a long term period of
submersion we could expect that ARs and NRs will
have a similar community structure (Perkol-Finkel et
al., 2006). On the contrary, if the AR is not mimicking
the NR in a proper way, the resulting benthic
communities should differ (Glasby & Connel, 2001).
The use of AR to mitigate the effects of human
activities has been stressed out by fisheries managers
and conservation biologists. However, there is still a
debate regarding their performance in attracting fish
resources from the surroundings and depleting them or
enhancing production in the whole area, otherwise lost
(Carr & Hixon, 1997; Grossman et al., 1997; Svane &
Petersen, 2001). In the case of epibenthic organisms,
the introduction of an artificial habitat clearly
increases the local production of fouling assemblages;
its structural complexity and submersion period affect

the colonizing community (Baine, 2001; Svane &
Petersen 2001; Perkol-Finkel et al., 2006).
Mar del Plata coastal area is characterized by
numerous rocky outcrops that extend from the
intertidal to several miles seawards, up to 25 m depth.
The outcrops and surrounding areas are subjected to
many human activities, including commercial and
recreational fisheries and diving. In addition, some
shipwrecks have built extended AR during the past
decades, which provide hard substrata suitable for the
recruitment of benthic and refuge for fish species. The
fauna and habitats remain largely unknown in the
study area; only some cnidarian groups were surveyed
(Genzano et al., 2002; Excoffon et al., 2004). On the
other hand, diving at Mar del Plata outcrops is a more
recent focus for the diving centers of the region, who
have proposed the creation of submarine parks to
boost diving activities in these almost unknown
marine communities.
In this paper we study the benthic communities of
coastal outcrops off Mar del Plata (both natural and
artificial reefs). The main goals are 1) to describe for
the first time the macrofaunal assemblages of subtidal
hard bottoms, 2) to compare the macrobenthic
assemblages settled on shipwrecks with nearby
outcrops to determine the effectiveness in reflecting
the natural communities of the region, after a longterm period of submersion (60 years), 3) to
characterize the fish fauna associated with NRs and
ARs, and 4) to obtain reliable information to
management and conservation of these coastal
habitats.
Buenos Aires coast comprises sandy beaches and
numerous isolated intertidal hard bottoms of loess
(consolidated sedimentary rocks, Pleistocene). The
coast off Mar del Plata city is exceptionally different
due to the presence of quartzite rocks originated in the
Tandilia mountainous system (SE of Buenos Aires
Province), during the Ordovician, which extends
several miles seawards up to 25 m depth (Genzano,
2010). The sublittoral rocky area is estimated at ca. 14
km2 and constitutes the largest hard substrate in the
zone. Although the area is indicated as continuous in
the nautical charts, it is actually a group of isolate
Natural and artificial reefs off Mar del Plata, Argentina
outcrops of variable size surrounded by sand and shell

debris and with different physiognomy and faunal
composition. The outcrops are well-known to divers
and fishermen, which commonly named them
Restingas (outcrops up to 12-14 m depth) and Bancos
(outcrops 18-23 m depth) (Fig. 1). These outcrops are
conformed by big fragmented quartzite boulders, with
the exception of a sedimentary slope originated during
the Quaternary period (Neozoic era) which is located
over the ortoquarcitic rocky floor in Banco de Afuera.
This slope is 1-1.5 m height conformed by a more
fragile consolidated sedimentary rock (coquina with
abundant shell fragments).
The area is affected by a littoral current (south to
north), semi-diurnal tidal currents and high-energy
waves; storms and winds from SE are frequent, mainly
in autumn and winter (Lanfredi et al., 1992). During
this period big amounts of sand and fragments of
mollusk valves accumulate in depressed areas and
crevices. Storms and winds notably produce sediment
re-suspension. Consequently, diving is usually
developed under dangerous conditions, with water
visibility ranging between 0.5-6 m, average 3 m.
Water temperature is variable through the year,
maximum summer values reach 18-19C and
minimum winter values of 7-8C were recorded.
Six vessels sank in the area more than 50 years
ago, which also denotes the difficult conditions for
nautical activities. The shipwrecks of the freighter
James Clunies (149 m length, sunk in 1949 at 10 m
depth), over a restinga are frequently visited by local
divers. In addition, in 1981 a submarine park was built
on soft bottoms close to Restingas and Bancos, by
sinking the wood-vessel Cristo Rey (45 m length) at
22 m depth, thus creating another site of interest for
divers (Iurieta, 2005; Genzano, 2010).
Several exploratory dive surveys were conducted
between July 2000 and May 2005 in the study area
with the aim to provide an assessment of the habitat
types and to select sampling sites. All census and
collections were carried out by SCUBA diving at the
different rocky outcrops and artificial reefs
(shipwrecks), between 1 and 23 m depth. A total of 26
dives (900 min of immersion) were performed during
the study. Topographical characterization and macroinvertebrates census were performed during
November and December 2005, austral spring (a
period in which most species would likely be present)
in 11 sites: Restingas Faro (R0), Primera (R1),
Segunda (R2) and Tercera (R3), Bancos Pescadores
Sur (PS), del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) and
555
the sedimentary slope in BA (BAS) and shipwrecks

James Clunies vertical (JCV) and horizontal (JCH)
substrata and Cristo Rey (CR) (Fig. 1).
In each site three parallel 10 m chains, horizontally
positioned, separated by 5 m were laid out at random,
performing line-intercept transects (Loya, 1978),
writing down the nature of the substrate (coverage
over the length on the chain), according with
predefined categories of substrata (modified from
Woodman, 1999): boulders (human size or bigger),
rocks (size of an arm or legs), stones (hand size),
pebbles (finger size), mud/sand/bioclast (fine particle).
Live cover of conspicuous macrobenthic organisms
(algae, sponges, cnidarians, blue mussels, sea stars,
sea urchins) was also measured. These data provided
information on the relative cover of major benthic
groups, used to define community types. Coverage
was recorded counting the number of chain links
covering the different species, method previously used
in cnidarians censuses in the area (Genzano et al.,
2002).
In addition, qualitative samples were collected in
some particular microhabitats to identify taxa when
stereoscopic microscope observation was needed in
order to give the baseline inventory list from this
almost unexplored area, which was complemented by
underwater observations and video recording conducted during 2007 and 2008 using rovers diver transects
(RDT).
As a measure of topographic complexity, the
Rugosity index (Ri) was calculated using the ratio of a
length of the chain moulded to the surface to the linear
distance between its start and end points and it was
expressed as percentages as follows: Ri (%) = (1[length of chain in situ / total length of chain]) x 100
(Luckhurst & Luckhurst, 1978; Francour &
Koukouras, 2000). In addition, the Cavity index (Cav),
was calculated as follows: Cav = B* 100/(A+B),
where A is the mean size of the external face of
blocks and B is the mean size of cavity apertures
between blocks and rocks (Ruitton et al., 2000).
Average height, the distance from the bottom substrate
to the top of the 10 highest blocks within a transect,
was also estimated as other assessment of habitat
architecture (Gratwicke & Speight, 2005).
Quantification of fishes represent a special
problem because of their mobility, hence censuses are
necessary subjective and reliant upon water condition.
Visual censuses were performed swimming freely
throughout a dive site during 15 min in each survey
and recording every fish species that could be
positively identified (Lessios, 1996). Since local
species do not conform dense fish schools, each
recorded species was assigned into one of four relative
556
Figure 1. Location of sites surveyed in this study. Natural outcrops: Restingas Faro (R0), Primera (R1), Segunda (R2) and
Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) and the sedimentary slope in
BA (BAS). Artificial reefs (shipwrecks): James Clunies, (JC) and Cristo Rey (CR). Dotted lines: continuous outcrops
formations.
Figura 1. Localizacin de los sitios examinados en este estudio. Arrecifes naturales: Restingas Faro (R0), Primera (R1),
Segunda (R2) y Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) y elevacin de
roca sedimentaria en BA (BAS). Arrecifes artificiales (pecios): James Clunies (JC) y Cristo Rey (CR). Lneas punteadas:
formaciones arrecifales continuas.
abundance categories (modified from PattengillSemmens, 2001): occasional (O): a single individual,
scarce (S): 2-5 individuals, abundant (A): 6 a 10 and
very abundant (Va): more than 10 individuals
observed during the immersion. Frequency was
calculated as the ratio between numbers of dives in
which a species was found and the total dives
conducted. Three categories were assigned: less
frequent (LF): recorded in less than 20%; frequent (F):
recorded between 20-50% and very frequent (VF):
recorded in more of the 50% of total dives.
A non-parametric multivariate analysis was applied
to environmental and biological data. Similarity of
sites using physical variables (depth, substrate
categories and topographic complexity) was
determined by ordination methods (MDS, using group
average sorting of the Euclidean distance of physical
data). In a similar way, changes in species
composition among sampling sites was determined by
ordination methods (MDS, group average sorting of
the Bray-Curtis similarity measures on cover data)

using PRIMER software (Clarke & Warwick, 2001).
The SIMPER analysis (similarity percentages) was
used to identify those species which contributed most
to (dis)similarities among and within groups. This
analysis calculates the "average similarity" (contribution of the ith species to the overall dissimilarity
between the groups considered) and the "internal
similarity" (contribution each species makes to the
average similarity within each group considered) (see
Clarke & Warwick, 2001 for details). The ANOSIM
test was used to search for differences between groups
of sampling sites (R0 to CR: natural vs artificial reefs,
horizontal vs. vertical communities). This permutation
test analyses composition differences between
replicates within sites contrasted with differences
between sites, computing an R-statistic under the null
hypothesis no differences between sites. R falls
between -1 and 1, so R is ~0 if the null hypothesis is
true and R = 1 if all replicates within sites are more
similar to each other than are replicates from different

sites. Finally, the BIO-ENV procedure was used to
determine which set of environmental variables
(similarity calculated with the Euclidean distance
coefficient) best explains the biological matrices
(presence-absence data, using Bray-Curtis similarity
measure) (Clarke & Warwick, 2001).
RESULTS
The first sublittoral Rocky Outcrop (R0) is located
300 m off the costal line; its shallower zone remains
partially exposed to the air during extraordinary low
tide. This outcrop is conformed mainly by boulders
and big rocks which reach 1-2 m depth. Other two
outcrops of similar topography (R1 and R2) are found
between 5-10 m depth. Conform the depth increases,
rocks and stone coverage are more important and,
consequently seafloor roughness is higher. Broken
mollusk shells and sand are usually accumulated in
cavities, crevices and channels. The outcrop R3 lies
between 12-14 m depth and BM, BA and PS between
19-23 m depth. The most remarkable difference in
topography and composition of the sea floor is found
in BA, due to the presence of a slope 1-1.5 m height
(BAS) of consolidated sedimentary rocks (coquina
with abundant shell fragments).
Two shipwrecks constitute extensive ARs. The
first one, the vessel James Clunies, is located on rocky
bottoms in R2; the boiler remains in a vertical position
up to 2 m from the seafloor (JCV), while the deck
offers horizontal substrata (JCH). The other AR, the
vessel Cristo Rey (CR), is located in soft bottoms near
R3, offers numerous and discontinuous hard substrata
of complex topography (Table 1).
A total of 108 taxa were recorded in the study area,
including 7 macroalgae, 98 invertebrates and 3
tunicates. Twenty one were the most conspicuous taxa
both NR and AR and they were used in quantitative
assessment of living cover of macrobenthic organisms
(see above). The remainder species correspond mainly
to small size organisms associated to mussel beds
and/or epizoites on big clumps hydroid colonies.
Other macrobenthic organisms were rarely observed
due to their difficult detection because of scarce
abundance or cryptic habits (Tables 2 and 3).
The pattern of samples agrees with depth and
position in the substrate (Fig. 2). A gradient from
substrates exposed during exceptional low tides to
deepest sites was observed. The outcrop R0,
dominated by Corallina officinalis and Ulva lactuca
(72 and 24% cumulative contribution respectively,
SIMPER analysis), was clearly separated from the rest
557
of the sampling sites, which followed a gradient from

shallow to deep ones: R1, R2, R3, JCH, PS, BA
(typical species Mytilus platensis, 69.0-99.2%), CR,
BM and BAS (Tripalea clavaria 57.6-98.3%) (Fig. 3).
No differences were found between horizontal AR and
the adjacent NRs. Main differences were found
between vertical vs. horizontal communities, both in
NR and AR (BAS and JVC respectively) (Fig. 3, see
Tables 4 and 5). JCV was slightly separated from the
rest due to its distinct biological composition
established in a vertical artificial substrate (Anthothoe
chilensis 99.3%) (Fig. 3).
The best combination of structural features
explaining the biological matrix (BIO-ENV) included
the combination of the following variables: Fine
Sediment, RI, Height and Depth (Sample statistic Rho:
0.495); RI, Height, Depth (Sample statistic Rho:
0.493) and Height and Depth (Sample statistic Rho:
0.490).
Fifteen reef fish species were recorded during the
35 visual censuses conducted during this study.
Species richness was lower in shallower outcrops than
in deeper ones (8 vs. 14 species). Six species were
found in all AR and NR (Table 6). Overall, only 4
species (26.7% of the total) were classified as frequent
or very frequent: Diplodocus argenteus, Pagrus
pagrus, Dules auriga and Pinguipes brasilianus, the
last one was the most abundant in all sites.
Acanthistius brasilianus was recorded with highest
abundance and frequency values in the shipwrecks
(AR) but infrequent in the outcrops (NR), with the
exception of caves and crevices from BAS. The few
specimens of Pseudopercis semifasciata observed
during the visual censuses were reported in the same
cryptic habitats (AR and BAS). The remaining fish
species occurred with low frequency, usually single
specimens, with the exception of a large shoal of
Seriola lalandei observed in the deep outcrops.
DISCUSSION
Our results provide information on sublittoral faunal
assemblages from unexplored locations of southwestern Atlantic coasts. The rocky outcrops in the area
of Mar del Plata were composed by distinct benthic
communities than those previously studied from
nearby rocky intertidal and soft bottoms areas. The
intertidal zones are dominated by the mytilid
Brachidontes rodriguezi (Olivier et al., 1966;
Penchaszadeh, 1973; Scelzo et al., 1996). On the other
hand, subtidal coarse sandy adjacent areas between 18
and 25 m depth are dominated by the sea urchin
Encope emarginata, while deeper and finer bottoms
Pebbles (%)
16,1 0.7
1
Depth (m)
22.25
CI (%)
Height (cm)
23.3 2.5
RI (%)
8.7 1.6
8.7 2.5
Fine Sediments (%)
26.5 4.7
37.0 5.5
Rocks (%)
Stones (%)
20 1.0
19.16
42.8 2.1
2.7 0.8
0.3 0.2
7.2 1.7
67.5 5.5
R1
46.0 7.5
Boulder (%)
R0
10
18,1 1.2
27.69
35.8 1.2
11.3 2.1
1.3 0.6
16.7 2.8
27.3 4.8
42.3 7.4
R2
14
27,7 3.0
36.4
44.5 0.3
24,9 2,6
2.8 0.9
13.6 2.3
55.0 2.9
3.0 1.4
R3
20
35,0 3.5
41.56
49.6 1.4
19,7 2,9
2.7 0.9
21.3 3.6
45.0 5.5
8.7 3.3
BM
Natural reef
21
24,0 2.3
41.4
39.4 1.3
29,7 2,8
1.33 0.63
21.3 3.5
46.9 4.9
1.67 1.7
BA
22
60,0 10.0
59 0.65
8,3 1.8
0.3 0.3
1.0 0.6
5.3 1.8
85.0 2.5
BAS
21
20,0 3.8
44.3
35.7 1.6
36.0 3.1
10.3 2.9
17.3 3.7
38.7 4.9
12.3 4.5
PS
10
10,0 2.2
5.5 3.0
JCH
10
200
JCV
CR
23
60,0 8.3
51.9 3.3
34.1 7.3
1.4 0.8
13.3 5.3
16.5 5.9
Artificial reef
Table 1. Measures of substrate topography (average standard deviation) along the natural and artificial reefs of the study area. Natural reefs: Restingas Faro (R0),
Primera (R1), Segunda (R2) and Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) and the sedimentary slope in BA (BAS).
Artificial reefs: James Clunies horizontal (JCH) and vertical (JCV), and Cristo Rey (CR). RI: rugosity index. CI: Cavity index.
Tabla 1. Medidas de la topografa del sustrato (promedio desviacin estndar) en los arrecifes naturales y artificiales del rea de estudio. Arrecifes naturales:
Restingas Faro (R0), Primera (R1), Segunda (R2) y Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) y cordn
sedimentrio en BA (BAS). Arrecifes artificiales: James Clunies horizontal (JCH) y vertical (JCV), y Cristo Rey (CR). RI: ndice de rugosidad. CI: ndice de
cavidad.
558
559
Table 2. List of the taxa observed at sublittoral natural outcrops and artificial reefs of the study area. (*) Taxa used in
quantitative analysis, 1) Epizoite on bigger hydroid colonies, 2) ecto-parasites on the hydroid Amphisbetia operculata,
3) endolithic organisms inhabiting BAS; 4) endobiont in the the gorgonean Tripalea clavaria, 5) specimens inhabiting
fine sediments accumulated in cavities and crevices.
Tabla 2. Lista de taxa observados en los arrecifes naturales y artificiales del rea de estudio. (*) Taxa utilizados en los
anlisis cuantitativos, 1) Epizoicos sobre grandes colonias hidroides, 2) ecto-parsitos sobre el hidroide Amphisbetia
operculata, 3) organismos endolticos que habitan el BAS, 4) endobiontes en el gorgonceo Tripalea clavaria;
5) especimenes que habitan los sedimentos finos acumulados en cavidades y grietas.
Algae:
Ceramium virgatum Roth 1797; Codium fragile (Suringar); Corallina officinalis L(*); Polysiphonia sp.(*)
Pterosophonia sp.; Rhodymenia sp.(*); Ulva lactuca L.(*) .
Porifera:
Callyspongia sp.; species indet. 1(*); species indet. 2(*), species indet. 3(*), species indet. 4(*), species
indet. 5(*), species indet. 6(*).
Cnidaria:
Aglaophenia acacia Allman, 1883; Amphisbetia operculata (Linnaeus, 1758)(*); Antholoba achates
(Drayton, 1846); Anthothoe chilensis (Lesson, 1830)(*); Astrangia rathbuni Vaughan, 1906; Aulactinia
sp.(*); Bimera vestita Wright, 1859; Campanularia agas Cornelius, 1982(1); Choriactis laevis (Carlgren,
1899); Clytia gracilis (Sars, 1851)(1); Corynactis carnea Studert, 1878(*); Coryne eximia Allman, 1859;
Dynamena cornicina McCrady, 1859; Ectopleura crocea (Linnaeus, 1758); Familia Plexauridae species
indit.; Filellum sp.(1) ; Halecium beanii (Johnston, 1838); Halecium delicatulum Coughtrey, 1876;
Hebella sbandens (Bale, 1888)(1); Monostaechas quadridens (McCrady, 1859); Monotheca pulchella
(Bale, 1882); Obelia sp., Order Ceriantharia species indet.; Plumularia setacea (Linnaeus, 1758)(*);
Sagartia troglodytes Price in Johnston, 1847; Sertularella mediterranea Hartlaub, 1901(*), Sertularella
striata Stechow, 1923; Tricnidactis errans (Pires, 1988); Tripalea clavaria (Studert, 1878) (*).
Plathelminta:
Notoplana sp.
Nematoda:
Deontostoma sp., Enoplus sp., Pseudocella sp.
Nemertina:
species indet. 1
Bryozoa:
Aetea anguina (Linnaeus, 1758)(1); Bicelariella sp.; Bugula sp.; Celleporella sp., Membranipora sp.;
Osthimosia sp.(1); species indet.
Crustacea:
Balanus improvisus (Darwin, 1854); Balanus trigonus (Darwin, 1854); Caprella equilibra Say, 1818;
Corophium insidiosum (Crawford, 1937); Jassa falcata (Montagu, 1808); Halicarcinus planatus
(Fabricius, 1775); Idotea baltica (Pallas, 1772); Leucipa pentogona Milne Edwards, 1833; Orden
Tanaidacea species indet.; Pachycheles laevidactylus Ortmann, 1892; Platyxanthus crenulatus (Milne
Edwards, 1879); Pleoticus muelleri (Bate, 1888); Serolis sp.
Annelida:
Capitela capitata sp.; Diopatra viridis Kinberg 1865; Eunice sp.; Halosydnella australis (Kinberg,
1855); Lumbrineridae species indet.; Neanthes succinea (Frey & Leuckart, 1847); Nereidae species
indet.; Ophelidae species indet.; Orbiniidae species indet.; Phyllochaetopterus socialis Claparde, 1870;
Polonoidae species indet.; Polygordius appendiculatus Frainpont, 1887; Procerastea halleziana
Malaquin, 1893(2); Serpulidae species indet.; Syllis sp.; Terebridae species indet.
Sipunculida:
Themistes petricola (Amor, 1964)(3) .
Mollusca:
Aequipecten tehuelchus (dOrbigny, 1846); Anachis sp.; Atrina seminuda (Lamarck, 1819); Calliostoma
sp.; Crepidula sp.; Chaetopleura sp.; Doridoidea species indet.; Fisurellidea megatrema dOrbigny,
1841; Litophaga patagonica (DOrbigny, 1847)(3); Musculus viator (d'Orbigny, 1846)(4); Mytilus
platensis DOrbigny, 1846(*); Ostrea puelchana DOrbigny, 1841; Tegula sp.
Pycnogonida:
Achelia assimilis (Haswell, 1885); Tanystilum orbiculare Wilson, 1878.
Echinodermata: Arbacia dufresnei (Blainville, 1825)(*); Asterina sterifer (Mobius, 1859)(*); Dendrochirotida species
indet.(4), Ophioplocus januarii (Ltken, 1856).
Tunicata:
species indet.; Molgula sp.; Sycozoa umbellata (Michaelsen, 1898).
0.17 0.1
0.1 0.05
12.7 4.2
0.1 0.05
0.1 0.06
9.7 4.0
Porifera sp. 1
Porifera sp. 2
Porifera sp. 3
Porifera sp. 4
Porifera sp.5
Porifera sp. 6
Amphisbetia operculata
Anthothoe chilensis
Aulactinia sp.
Corynactis carnea
Ectopleura crocea
Sertularella mediterranea
Plumularia setacea
Tripalea clavaria
Mytilus platensis
Arbacia dufresnei
Asterina sterifer
2.6 1.4
0.2 0.1
Rhodymenia sp.
0.5 0.2
9.0 2.5
26.0 5.8
Polysiphonia sp.
Corallina officinalis
Ulva lactuca
R1
R0
0.1 0.06
0.1 0.05
54.5 5.8
1.8 0.5
0.1 0.09
R2
0.3 0.1
0.03 0.03
43.3 5.7
0.1 0.1
1.9 0.6
0.1 0.1
1.4 0.2
R3
0.1 0.05
0.07 0.04
12.1 2.7
11.7 1.0
1.2 0.3
0.1 0.1
0.2 0.1
2.4 0.5
BM
Natural reef
0.1 0.04
0.03 0.03
32.7 4.6
0.57 0.3
2.1 0.4
0.03 0.03
0.5 0.2
BA
0.1 0.08
7.9 0.9
0.5 0.2
0.6 0.3
BAS
0.1 0.06
0.07 0.05
32.3 4.6
0.03 0.03
0.2 0.1
0.1 0.07
0.4 0.2
0.9 0.4
PS
0.4 0.08
0.2 0.05
36.1 8.0
1.0 0.2
08 0.2
1.5 0.3
1.9 0.4
0.4 0.1
0.67 0.15
1.1 0.2
JCH
Table 3. Living cover (average standard deviation) of macrobenthic organisms at natural and artificial reefs of the study area.
Tabla 3. Cobertura (promedio desviacin estndar) de organismos macrobentnicos en arrecifes naturales y artificiales del rea de estudio.
2.4 0.5
1.2 0.3
34.1 7.6
4.4 1.0
JCV
Artificial reef
0.03 0.03
0.18 0.03
3.0 1.0
0.13 0.1
0.17 0.16
3.1 2.7
3.1 1.1
0.17 0.1
0.3 0.3
CR
560
561
Figure 2. MDS ordination of sites (natural and artificial

reefs) using group average sorting of the Euclidean
distance measure on physical data (substrate topography). Natural outcrops: Restingas Faro (R0), Primera
(R1), Segunda (R2) and Tercera (R3), Banco Pescadores
Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA)
and the sedimentary slope in BA (BAS). Artificial reefs:
James Clunies horizontal (JCH) and vertical (JCV), and
Cristo Rey (CR).
Figura 2. Ordenamiento MDS de los sitios (arrecifes
naturales y artificiales) usando los promedios de la
distancia Eucldea de los datos fsicos (topografa del
sustrato). Arrecifes naturales: Restingas Faro (R0),
Primera (R1), Segunda (R2) y Tercera (R3), Banco
Pescadores Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de
Afuera (BA) y elevacin de roca sedimentaria en BA
(BAS). Arrecifes artificiales (pecios): James Clunies
horizontal (JCH) y vertical (JCV), y Cristo Rey (CR).
Figure 3. MDS ordination of sites (natural outcrops and

artificial reefs) using group average sorting of the BrayCurtis similarity measures on cover data. Natural
outcrops: Restingas Faro (R0), Primera (R1), Segunda
(R2) and Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS),
Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) and the
sedimentary slope in BA (BAS). Artificial reefs: James
Clunies horizontal (JCH) and vertical (JCV), and Cristo
Rey (CR).
Figura 3. Ordenamiento MDS de los sitios (arrecifes
naturales y artificiales) usando promedios de las medidas
de similitud Bray-Curtis de los datos de cobertura.
Arrecifes naturales: Restingas Faro (R0), Primera (R1),
Segunda (R2) y Tercera (R3), Banco Pescadores Sur
(PS), Banco del Medio (BM), Banco de Afuera (BA) y
elevacin de roca sedimentaria en BA (BAS). Arrecifes
artificiales (pecios): James Clunies horizontal (JCH) y
vertical (JCV), y Cristo Rey (CR).
up to 64 m depth show the presence of Mytilus

platensis banks of high species richness (Bremec &
Roux, 1997). In the rocky outcrops herein studied, red
calcareous algae dominated the shallowest NR while a
conspicuous mytilid assemblage was present in NRs
deeper than 3 m; sea anemones were more abundant
between 6-10 m and soft-corals at nearly 20 m depth
(Fig. 4). Epizoism was an important phenomenon in
the area, mainly on sertulariid and plumulariid
hydroids (see Table 1).
A wide array of structural features is known to
affect the settlement of benthic invertebrates onto
natural and artificial substratum, including spatial
orientation, structural complexity, substratum composition and texture (Moura et al., 2006; Perkol-Finkel et
al., 2006; Thanner et al., 2006). Community structures
developed in horizontal AR (JCH) after nearly sixty
years were similar to neighboring NR communities
(R1 and R2), while dominant taxa differed notably
within vertical or horizontal ARs and NRs. PerkolFinkel et al. (2006) found that if submersion time is
prolonged, ARs can mimic adjacent NRs only if they
possess similar structural features. However, if they
differ structurally, their communities will remain

distinct. Our results are in accordance with previous
works that demonstrated clear consistent differences,
even considering long periods of AR submersion,
between epibiotic assemblages settled on horizontal
and vertical surfaces (Moura et al., 2006; PerkolFinkel et al., 2006; Thanner et al., 2006). Proximity to
the seafloor and shading can markedly influence the
development of distinct epibiotic assemblages in
subtropical and tropical waters (Glasby & Connell,
2001; Perkol-Finkel et al., 2006).
Suspended particles are highly dependent on the
existence of elevated structures mostly because the
water current velocity increases when passing by the
edge of them (Falco et al., 2009). The a zooxanthellate soft-coral Tripalea clavaria, which also
occur in soft bottom up to 70 m depth, depends on the
flow current to feed (Olivier et. al., 1968; Acua et al.,
2004). Thus, its abundance in BAS and CR could be
explained by the vertical disposition of these substrata
that affect the fluxes of suspended material. The small
sea anemone Anthothoe chilensis monopolized the
available artificial vertical substrata, i.e. 5000 ind m-2
562
Table 4. R values of the ANOSIM test (global r = 0.514, P < 0.1%) for every pair comparison among sites (natural and
artificial reefs) according to its biological composition. Significant values in bold (P < 0.1%). Natural outcrops: Restingas
Faro (R0), Primera (R1), Segunda (R2) and Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS), Banco del Medio (BM), Banco de
Afuera (BA) and the sedimentary slope in BA (BAS). Artificial reefs: James Clunies horizontal (JCH) and vertical (JCV),
and Cristo Rey (CR).
Tabla 4. R valores del test ANOSIM (global r = 0,514, P < 0,1%) para cada comparacin pareada entre sitios (arrecifes
naturales y artificiales) acorde a su composicin biolgica. Valores significativos en negrita (P < 0,1%). Arrecifes
naturales: Restingas Faro (R0), Primera (R1), Segunda (R2) y Tercera (R3), Banco Pescadores Sur (PS), Banco del Medio
(BM), Banco de Afuera (BA) y elevacin de roca sedimentaria en BA (BAS). Arrecifes artificiales (pecios): James
Clunies horizontal (JCH) y vertical (JCV), y Cristo Rey (CR).
R0
R1
R2
R3
PS
BM
BA
BAS
JCH
JCV
CR
R0
R1
R2
R3
PS
BM
BA
BAS
JCH
JCV
0,39
0,76
0,66
0,70
0,85
0,72
0,82
0,50
0,86
0,55
0,29
0,19
0,19
0,47
0,21
0,58
0,02
0,47
0,29
-0,005
0,05
0,68
0,08
0,94
0,24
0,99
0,76
0,07
0,67
0,13
0,86
0,19
0,88
0,58
0,55
0,01
0,88
0,20
0,94
0,64
0,57
0,33
0,58
0,99
0,38
0,87
0,23
0,98
0,62
0,72
0,91
0,29
0,69
0,28
0,56
Table 5. SIMPER ("similarity percentages" analysis) results for the natural and artificial reefs of the study area (average
similarity within groups in brackets). Typical species (those contributing more than 90% to the average similarity for each
group) are listed (% contribution in brackets), Av. Abund.= average cover data, Contrib. % = contribution in percentage,
Cum. % = cumulative percentage.
Tabla 5. Resultados del SIMPER ("similarity percentages" analysis) para los arrecifes naturales y artificiales del rea de
estudio (similitud promedio entre grupos entre parntesis) y lista de las especies tpicas (aquellas que contribuyen en ms
de un 90% de la similitud promedio para cada grupo). Av. Abund.= promedio datos de cobertura, Contrib. % =
contribucin en porcentaje, cum. % = porcentaje acumulativo.
Substrate type
Natural (28.01%)
Artificial
JCH (23.56%)
JCV (70.23%)
CR (18.6%)
Species
Mytilus platensis
Tripalea clavaria
Mytilus platensis
Anthothoe chilensis
Tripalea clavaria
Amphisbetia operculata
in JCV (Fig. 5). Such high abundance could be

explained by its preference to colonize substrata where
water currents guarantee a continuous supply of food
and avoid the negative effects of sedimentation. This
species also occurs in dense patches in the intertidal
Av. Abund.
29.49
3.14
Contrib. %
83.65
12.31
Cum. %
83.65
95.95
36.67
72.37
4.40
4.55
96.18
99.34
57.58
40.32
96.18
99.34
57.58
97.90
fringe (Excoffon et al., 1997). Its higher abundances

could be also favored by its reproductive strategy by
longitudinal fission (Excoffon & Acua, 1998). Other
fast growing sea anemone, Metridium senile
(Linnaeus, 1761), has a similar asexual mechanism
563
Table 6. Relative abundance (Ra) and frequency (F) of fishes from natural reefs (Restigas y Bancos) and artificial reefs in
the study area. Ra code: occasional (o) = a single individual, scarce (s) = 2-5 individuals, abundant (a) = 6-10 and very
abundant (va) = more than 10 individuals observed during the immersion. F code: less frequent (lf) = recorded in less than
20 %; frequent (f) = recorded between 20-50 % and very frequent (vf) = recorded in more of the 50 % of total dives in
each place.
Tabla 6. Abundancia relative (Ra) y frecuencia (F) de los peces de los arrecifes naturales (restigas y bancos) y los
arrecifes artificiales del rea de estudio. Cdigo de Ra: ocasional (o): un individuo, escasos (s): 2-5 individuos,
abundantes (a): 6-10 y muy abundantes (va): mas de 10 individuos observados durante la inmersin. Cdigo de F: poco
frecuente (lf): registrada en menos del 20%; frecuente (f): registrada entre el 20-50% y muy frecuente (vf): registrada en
mas del 50% de total de inmersiones en cada lugar.
Natural reef
Species
Acanthistius brasilianus
Bovichthys argentinus
Conger orbignyamus
Diplodocus argenteus
Discopyge tschudii
Dules auriga
Pagrus pagrus
Paralichthys patagonicus
Pinguipes brasilianus
Pseudopercis semifasciata
Rajiidae species indet.
Seriola lalandi
Squatina sp.
Triathalassothia argentina
Urophycis brasiliensis
Number of census
Common name
Argentine sea bass
White bream
Electric ray
Red porgy
Flounder
Brazilian sandperch
Brazilian sandperch
Eagle ray
Yellowtail amberjack
Brazilian codling
and is usually found colonizing shipwrecks in other

coastal temperate waters in Belgium (Zintzen et al.,
2008) and Patagonia (G. Genzano, pers. obs.).
In AR, spatial complexity increases habitat
heterogeneity, providing increased areas of refuge for
fish populations from predation and competition. Reef
fishes also represent an attraction for recreational
divers, and for sport angler fishers (Galvn et al.,
2009). Fifteen species were recorded in the analyzed
area. Abundance and frequency values registered by
visual censuses for some species could be
underestimated due to their particular behavior; e.g.
Dules auriga and Bovichthys argentinus are two shy
fishes which usually avoid divers and Triathalassothia
argentina is a cryptic and sedentary species with
nocturnal habits. However; the data clearly indicated
that species having strong site fidelity, i.e.
Acanthistius brasilianus (Irigoyen & Venerus, 2008)
Restingas Bancos
Ra
s
o
-Va
-s
s
o
Va
-o
----10
(F)
(f)
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(vf)
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Ra (F)
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a (vf)
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va (vf)
0 (lf)
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o (lf)
16
Artificial reef
J. Clunies
Cristo Rey
va
--va
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s
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s
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---o
5
Ra
va
-s
va
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s
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---o
4
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(F)
(vf)
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(vf)
(lf)
(lf)
(vf)
(f)
(lf)
(lf)
and Pseudopercis semifasciata, were clearly more

abundant and/or frequent in ARs (shipwrecks)
compared to the surrounding NRs, suggesting a
preference for habitat with more complex structure. In
NRs these species occur only in cliffs and crevices of
BAS but they are rare or absent in the less structurally
complex outcrops.
This pioneer study in the surveyed area clearly
shows that outcrops allow the settlement of diverse
and rich assemblages. Artificial reefs allow not only
the settlement of benthic invertebrates but also provide
refuge for fishes. As recreational fishery and diving
are intensifying its activities in Mar del Plata, where
tourism is one of the main economical resources, the
protection of such areas should be considered in
conservation plans. Future management plans should
have into account the frequency of dive-expeditions in
these coastal habitats.
564
Figure 4. Natural reefs dominated by the mussel Mytilus platensis. a) R2 (Dules auriga, a typical rocky outcrop fish, over
mussel beds), b) R3 (the sea urchin Arbacia dufresneii and the sea star Asterina stellifer), c) BA (general view of the
outcrop with some individuals of the Brazilian sandperch Pinguipes brasilianus) and d) BAS (mussels, the sea urchin A.
dufresneii and the soft-coral Tripalea clavaria). R2: Segunda Restinga. R3: Tercera Restinga. BA: Banco de Afuera.
BAS: sedimentary slope in BA. Scale bar: 10 cm.
Figura 4. Arrecifes naturales dominados por el mejilln Mytilus platensis. a) R2 (Dules auriga, un tpico pez de los
arrecifes rocosos sobre banco de mejillones), b) R3 (el erizo de mar Arbacia dufresneii y la estrella de mar Asterina
stellifer), c) BA (vista general del arrecife con algunos individuos del turco Pinguipes brasilianus) y d) BAS
(mejillones, el erizo de mar A. dufresneii y el coral blando Tripalea clavaria). R2: Segunda Restinga. R3: Tercera
Restinga. BA: Banco de Afuera. BAS: elevacin sedimentaria en BA. Barra: 10 cm.
Figure 5. Typical species colonizing the artificial reefs (shipwrecks) in the study area. a-b) the sea anemone Anthothoe
chilensis in James Clunies vertical substrata (with a closer look to the species), c) the sea anemones in Cristo Rey, d) the
soft-coral Tripalea clavaria in Cristo Rey. Scale bar: 10 cm.
Figura 5. Especies tpicas colonizando los arrecifes artificiales (pecios) en el rea de estudio. a-b) la anmona de mar
Anthothoe chilensis en el sustrato vertical del James Clunies (con vista detallada de la especie), c) las anmonas de mar en
el Cristo Rey, d) el coral blando Tripalea clavaria en el Cristo Rey. Barra: 10 cm.
ACKNOWLEDGEMENTS
We acknowledge CASE Diving Center for their help
during field work and logistical support. This paper
was funded by PICT 2007 02200 and 2008 01194;
EXA 460/09, CEN 031/10. This is INIDEP contribution 1690
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Dissolved trace metals of Reloncav Fjord
567
Research Article
Dissolved trace metals in the water column of Reloncav Fjord, Chile

Ramn Ahumada1, Anny Rudolph1, Elizabeth Gonzlez1, Gary Fones2
Gonzalo Saldas3 & Ramn Ahumada-Rudolph3
1
Department of Environmental Chemistry, Facultad de Ciencias
Universidad Catlica de la Santsima Concepcin, P.O. Box 297, Concepcin, Chile
2
School of Earth and Environmental Sciences, University of Portsmouth, UK
3
Escuela de Postgrado, Magster en Oceanografa. Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile
ABSTRACT. We analyzed the concentration of dissolved trace metals (Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Mn, Ni, Pb) in the
water column of Reloncav Fjord. Sampling was performed during the CIMAR 12 Fiordos cruise in 2006. A
total of 36 passive samplers or DGTs (diffusion gradient in thin films) were anchored at four stations along the
longitudinal axis of the fjord. The DGTs were deployed at three depths per station and left there for 48 h. The
metal contents on each thin film were analyzed using inductively coupled plasma atomic emission
spectroscopy. Concentrations were highest in the surface layer at the head of the estuary, which is directly
influenced by Petrohu River. Characteristic sequences of the studied metals were defined in the area with the
greatest continental influence (Z(5-25 m) = Cu >Mn> Fe > Ni >Pb> Cr > Cd > Co) and in the area with a marine
or coastal influence (Z(5-25 m) = Fe > Cu>Mn> Ni >Pb> Cr > Cd > Co). A similar metal sequence was found in
the deepest layer: Z(40 m) = Fe >Mn> Cu >Pb> Ni > Cd > Cr > Co. The passive sampling technique using DGTs
to determine dissolved trace metals in the sea water provided robust information on the concentrations of the
ten metals analyzed.
Keywords: dissolved metals, passive samplers, fjords, southern Chile.
Metales trazas disueltos en la columna de agua en el fiordo Reloncav, Chile

RESUMEN. Se analiza la concentracin de metales trazas disueltos (Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Mn, Ni y Pb), en la
columna de agua del fiordo Reloncav. El muestreo se realiz durante la campaa CIMAR 12 Fiordos, 2006.
Para ello se fonde en cuatro estaciones y en tres profundidades, un total de 36 muestreadores pasivos o DGT
(lminas de gradiente de difusin) a lo largo del eje longitudinal del fiordo, durante 48 h. El contenido de
metales en cada lmina fue analizado mediante espectroscopa de emisin atmica con acoplamiento inductivo
de plasma. Las mayores concentraciones se observaron en la superficie de la columna de agua, en la cabeza
del estuario, directamente influenciada por el ro Petrohu. Se defini para el rea una secuencia de los metales
estudiados caracterstica, para la zona de mayor influencia continental: Z(5-25 m) = Cu > Mn > Fe > Ni > Pb > Cr
> Cd > Co y para la zona de influencia marina o costera: Z(5-25 m) = Fe > Cu > Mn > Ni > Pb > Cr > Cd > Co,
observndose una secuencia semejante para los metales analizados en la capa de mayor profundidad: Z(40 m)
= Fe > Mn > Cu > Pb > Ni > Cd > Cr > Co. La tcnica de muestreo pasiva, con DGTs, para la determinacin
de metales traza disueltos en agua de mar, permiti obtener informacin robusta de las concentraciones de los
diez metales analizados.
Palabras clave: metales disueltos, muestreadores pasivos, fiordos, sur de Chile.
___________________
Corresponding author: Ramn Ahumada (rahuma@ucsc.cl)
INTRODUCTION
Baselines of metals are established to determine the
natural concentrations and ranges of variations for
these elements or compounds, in order to elucidate
any changes that may be produced and to identify
them as natural enrichment or pollution (Regnier &

Wollast, 1993; Salamanca & Jara, 2003; Navarro et
al., 2006). Trace metals include a highly toxic group
that requires monitoring. These metals are most easily
absorbed and bioaccumulated by living organisms
when the metals are in their dissolved (ionic) form.
568
Sea water contains low concentrations (g L-1 or

ng L-1) of most metals in solution. Their solubility
depends on the solvent characteristics and the
solubility constant for each elements, which determines its proportionality and abundance. These can be
studied both in the water column and in interstitial
waters (Davison et al., 1991, 1994, 1997, 2000; Zhang
& Davison, 1995; Fones et al., 1998; Pizarro et al.,
2001).
Metal concentration in sea water can be modified
regionally through volcanic activity, metheorization
and/or erosion of the detritus phases of the rocky
basement, and fluvial contribution (Humbord et al.,
1997). Although rivers transport small amounts of
dissolved metals, these can alter the natural
proportions in local sea water by dilution or
enrichment of some major and minor cations (Ca, Na,
B, Mg, Ba, etc.) (Libes, 2009).
The variability of metal concentration in water is
highly uncertain, due to the fact that samples are
obtained through instantaneous sampling. At present,
a wide gamut of continuous recording systems is
available for physical, biological, and chemical
measurements. However, the study of the chemistry of
dissolved metals is highly complex, involving
difficulties of sampling (i.e., obtaining, transporting,
storing, and pre-treating the samples), low concentrations (near the detection limit of the analytical
equipment) of dissolved ions in this environmental
matrix, and the risk of contamination. Every stage of
such research offers the potential for sample contamination and the possibility of altering the results of the
analytes under study (Gonzlez et al., 2004).
The fjords of southern Chile are highly dynamic
systems, whether due to their dimensions, morphology, tidal activity, and/or important freshwater
contributions from the continent. The input of
freshwater stratifies the water column, creating a low
salinity surface layer and resulting in the dynamics of
estuarine behavior (Silva et al., 1998; Dvila et al.,
2002; Sievers & Silva, 2008). A fast-moving surface
layer moves out of the basin and a slower, deep layer
moves inward to the head (Salinas & Hormazbal,
2004; Cceres & Valle-Levinson, 2004; ValleLevinson et al., 2007). This generates changes in the
physical and chemical variables of the water column
(Sievers, 2008; Silva, 2008), particularly organic
matter contents, temperature, pH, Eh, and/or ionic
strength, amongst others.
Dissolved trace metal information for the Chilean
coastal waters has been scarcely reported on the
scientific literature, and only for few metals (Jara &
Salamanca, 2003; Valds et al., 2006; Ahumada et al.,
2008). The first information on dissolved metal
contents in the fjords of southern Chile was obtained

in 1995, with the beginning of the CIMAR Fiordos
Program. The analytic difficulties did not allow to
make the analyses in all cruises to the fjords areas.
The present work analyzed the dissolved fraction of
eight elements (Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Mn, Ni, Pb),
determining their vertical distribution and variability
along the Reloncav Fjord water column. A passive
sampling technique was used in which devices with
diffusion gradients in thin film (DGT) were anchored
at different depths in the water column for a known
period of time (48 h) in order to produce the in situ
pre-concentration of the metal ions.
Study Area
Reloncav Fjord is located at 413822S,
722240W, and has a west-east orientation (Fig. 1).
This fjord averages 56 km in length and 3 km in
width, with a water surface area of ~170 km2. The first
third of the estuary (nearest to the head) is 20 to 100 m
deep, dropping rapidly to 150 m in the second third
and 400 m in the last third; the depth at the mouth is
~450 m. The interior tides fluctuate between 6 and 7
m at syzygies tides and are as much as ~1 m lower
during quadrature (Len, 2005; Valle-Levinson et al.,
2007). Local winds blow from the south (southeast
and southwest) in spring and summer and from the
north in autumn and winter (Molinet et al., 2003).
The fjord has three important tributaries the
Petrohu River at the head (Q = 278 m3 s-1) the
Cocham river (Q = 20 m3 s-1) and Puelo river (Q =
670 m3 s-1) in the middle as well as other, smaller
tributaries (Anuario Estadstico de Chile, 2007) (Fig.
1). Sediment grain size is mostly silt-mud (63%) and
clay (37%) at the head, silt in the central part, and silt
and fine sand with a high percentage of fine sand
(48%) near the mouth. Organic matter contents in the
fjord fluctuate between 5.1 and 6.9% (Pineda, 2009;
Silva et al., 2009). Important salmon and mussel
farming activities are developed along the fjord
coastline, and mollusks are also harvested from
natural banks.
Sampling was performed during the oceanographic
CIMAR 12 Fiordos cruise in October 2006, on board
the AGOR Vidal Gormaz of the Chilean Navy. The
experimental design of sampling considered four
stations and 36 passive samplers or DGTs (diffusion
gradient in thin films) (Davison, 2000; Pizarro et al.,
2001; Richir et al., 2011). The four stations were
located along the longitudinal axis of the fjord, from
its head to its mouth (Fig. 1). For this, we prepared
569
Figure 1. Geographic location of the Reloncav Fjord and positions of the DGT anchoring stations during the CIMAR 12
Fiordos cruise in October 2006.
Figura 1. Ubicacin geogrfica del Estuario Reloncav y posicionamiento de las estaciones de anclaje de los DGT,
durante el crucero CIMAR 12 Fiordos en octubre 2006.
and dropped anchor lines having a dead weight at the

bottom, a subsurface buoy, and a surface buoy
(Fig. 2a). Three unit of DGTs were inserted in a plate
(Fig. 2b), and then three plates were located along the
anchor line at three diferent sampling depths i.e.,
surface (5-10 m), mid-water (25-35 m), and deep
water (40-50 m).
The deployment and recovery operations were
done according to Neshyba & Fonseca (1981), and a
Zodiac boat was used for anchoring the four lines
between 9 and 11 October 2006. The DGTs were left
in place for 48 h and reference data of salinity and
temperature were obtained with a CTD, at each station
during the anchoring and when DGTs were recovered
(Madrid & Zayas, 2007). CTD data was used in the
computation of metal concentrations.
The anchoring at station 4 was lost due to bad
weather conditions. Only three stations were completed successfully, stations 5, 6 and 7. Station 7
covered the first fourth of the fjord length at its head;
station 6 covered the second fourth (the Cocham and
Puelo rivers empty into this section) and station 5
covered the third fourth of the fjord length.
Figure 2. a) Diagram of DGT set-up and anchoring,

b) plate detail, c) DGT capsule.
Figure 2. a) Diagrama de anclaje de los DGTs, b) detalle
de una placa, c) cpsula de un DGT.
570
Each plate contained three thin sheets or DGTs,

which were considered to be replicates per depth
(Fig. 2b). The DGTs were recovered, removed (Fig.
2c), washed with MilliQ water, and stored individually
in labeled Ziploc bags at 4C until their analysis.
The analytical determination of the 8 metals in the sea
water, i.e., Fe, Mn, Cd, Co, Cr, Cu, Ni, Pb, was done
using atomic emission spectroscopy with inductively
coupled plasma (AES-ICP) in clean laboratories of the
University of Portsmouth (UK).
These data were tabulated, and the statistical
software package Statistica version 6.0 (StatSoft. Inc.,
2001) was used for their statistical description.
RESULTS
Table 1 shows the results of the average concentration
of the metals in solution measured at three of the
sampling stations. The study shows that the surface
layer of the water column at the head of the estuary
(St. 7) was directly influenced by contributions from
the Petrohu River, with a temperature of 10C and
salinity < 20 psu. The water column showed strong
vertical stratification and, below 20 m depth, temperatures of 12C and higher salinity (28 psu) than in the
surface layer were found. In the central part of the
fjord, despite contributions from the Cocham (St. 7)
and Puelo (St. 6) rivers, temperatures were near 12C
at the surface and 10,5C at 40 m. Salinity was 28 psu,
at station 7, increasing along a gradient with depth
until reaching 32 psu at surface salinity near station 5.
Data showed that most of the metals studied (Cd,
Co, Cr, Cu, Mn, Ni, Pb) were higher in the surface
layer (5 m) at the head of the fjord (St. 7), which is
influenced by the Petrohu River. The only exception
to these findings was Fe. The concentration of metals
at the head of the estuary was ~5 times greater than
the rest of metals, showing a decreasing gradient
towards the mouth.
The Cocham and Puelo rivers enter the fjord
around St. 7 and 6, respectively, but did not have the
same effect on metal concentrations. Instead, these
rivers contributed to dilute rather than increase metal
concentrations. This suggests that the behavior of the
metals is different along the longitudinal axis of the
fjord. Likewise, metal concentrations in the intermediate water layer (25 and 35 m depth), which had
intermediate salinity values, were lower than in the
upper and deeper layers, as found at all three stations
(Table 1).
DISCUSSION
The main forcing factors in the Reloncav Fjord are
freshwater contributions (Petrohu, Puelo, Cocham
rivers), tidal differences (6-7 m), and strong local
winds. These factors result in high variability within
the fjord in terms of the spatial and temporal
distribution of physical, chemical, and biological
properties of its waters (Silva et al., 1998; Dvila et
al., 2002; Salinas & Hormazbal, 2004; Cceres &
Valle-Levinson, 2004; Valle-Levinson et al., 2007).
Given this context, it was decided to use a passive
technique that would allow to obtain an in situ
concentration of the dissolved metals over a 48 h time
period. The disadvantage of this system is the high
probability of losing the anchor lines, as it occurred at
the station four at the mouth of the estuary.
In terms of absolute abundance, Co, Cr, and Cd
showed the lowest concentrations in all the stations
sampled at the estuary. The concentrations of Cu and
Mn were higher than other metals in the surface layer
at the head of the fjord, showing a characteristic
abundance sequence pattern. The concentration of Fe
increased towards the fjord mouth and as well as in
depth.
The temperature and salinity were used to identify
the thickness of the stratified layer in the fjord (Table
1).The upper 25 m correspond to a layer of estuarine
influence with salinities between 22-30 psu. The
deeper layer corresponds to a layer of marine
influence, with salinity near 30 psu and reaching 32
psu at the mouth of the fjord (St. 4). This vertical
salinity gradient was observed in all the stations and a
horizontal gradient was observed from the head of the
fjord to its mouth. Given the relative abundance of
metals and the stratification of the fjord, we defined
areas of concentration distribution.
The metal concentrations in the deep layer were
lower than in the surface one, but higher than in the
intermediate layer, with the exception of Fe, which
was first in abundance at 40 m depth. This
concentration distribution, allowed to identify two
groups according to their relative abundance:
1. The area of continental influence covered the
fjords first quarter (St. 7). The sequence at the
surface (5 and 25 m) was Z(5-25 m) = Cu > Mn > Fe
> Ni > Pb > Cr > Cd > Co and at depth (40 m) was
Z(40 m) = Fe > Mn > Cu > Pb > Ni > Cd > Cr > Co.
2. The area of marine influence included two quarters
at the center of the estuary (St. 5 and 6). The
sequence at the surface (5 and 25 m) was Z(5-25 m)
= Fe > Cu > Mn > Ni > Pb > Cr > Cd > Co and at
depth (40 m) was Z(40 m) = Fe > Mn > Cu > Pb > Ni
> Cd > Cr > Co.
571
Table 1. Average of salinity and of dissolved metals concentrations at the different depths along the longitudinal axis of
the Reloncav Fjord during the CIMAR 12 Fiordos cruise in October 2006.
Tabla 1. Promedios de salinidad, temperatura y concentracin de metales disueltos en diferentes profundidades a lo largo
del eje longitudinal del fiordo Reloncav, durante el crucero CIMAR 12 Fiordos, octubre 2006.
Coastal Depth Salinity Temperature
Cd
-1
Co
-1
Cr
Cu
-1
Fe
-1
Mn
-1
Pb
-1
(m)
(psu)
(C)
(g L )
(g L )
(g L )
St. 7
5
25
24.124
32.183
12.15
10.95
0.57
0.03
0.07
0.01
0.83
0.03
28.07
0.41
2.58
0.18
6.32
1.47
2.56
0.36
2.19
0.10
40
32.196
10.89
0.17
0.02
0.10
4.00
14.04
5.49
0.49
0.80
15
22.478
12.05
0.07
0.03
0.51
3.48
29.45
1.66
1.84
0.67
35
32.185
11.00
0.07
0.02
0.06
0.96
6.28
1.80
1.19
0.21
50
32.203
10.82
0.41
0.05
0.37
7.49
29.93
9.13
1.85
2.09
27.632
12.35
0.09
0.04
0.26
3.24
16.34
1.88
1.52
0.55
25
32.184
11.25
0.04
0.02
0.08
1.15
7.45
2.14
0.85
0.23
40
32.265
10.80
0.17
0.05
0.23
2.59
31.46
2.43
1.31
0.68
St. 5
The secuences pattern of metals abundances in the

deep layer (40 m) were similar in both of these areas
(continental and marine influence). Dissolved Fe was
the most abundant element for the area, in which
salinity was higher and velocity lower in this deep
layer, which circulates towards the head of the estuary
(Salinas & Hormazbal, 2004; Cceres & ValleLevinson, 2004).
Table 2 shows the whole column average data for
the continental or estuarine area and for the marine
influence or coastal area (the fjord empties into the
Interior Sea of Chilo). The greater concentrations of
Cu in the area of continental influence (less salty)
could be associated with the formation processes of
hydroxides colloids or soluble complexes in this area,
which has higher pH (differences of pH from
freshwater to seawater).
(g L ) (g L )
(g L-1)
Stations
St. 6
(g L ) (g L )
Ni
-1
The concentrations of Ni and Cu in the sediments

indicate a risk zone at the head of the fjord (St. 7),
unlike the situation observed in the water column.
Finally, for comparative purposes and reference, it
is presented the concentration values for dissolved
metals reported by other authors at different sites
(Table 3). The values of Cd, Co, Cr, Mn, Ni, and Pb
found in the Reloncav Fjord were near to or lower
than those found in the other sites studied.
Nonetheless, the concentrations of Cu, were greater in
the surface layer at the stations near the head of the
fjord, and Fe was more concentrated towards the
mouth and in the deeper parts of the fjord. The marked
differences in the concentrations of Cu suggest an
additional input of these metals from the continent.
Table 2. Average concentration of dissolved metals (g L-1) that characterize the continental influence area (CI) and the
marine influence area (MI) in the Reloncav Fjord during the CIMAR 12 Fiordos cruise in October 2006. SD: standard
deviation, CV: coefficient of variation
Tabla 2. Promedio de concentracin de metales disueltos (g L-1) que caracterizan el rea de influencia continental (CI) y
el rea de influencia marina (MI) en el fiordo Reloncav, durante el crucero CIMAR 12 Fiordos, octubre 2006. SD:
deviacin estndar, CV: coeficiente de variacin.
Cd
(g L-1)
Metals
Zone CI
(Estuarine)
Zone MI
(Coastal)
Mean
SD
CV
Mean
SD
CV
0.349
0.165
47.28
0.14
0.13
88.30
Co
(g L-1)
Cr
(g L-1)
Cu
(g L-1)
Fe
(g L-1)
Mn
(g L-1)
Ni
(g L-1)
0.066
0.037
55.92
0.04
0.01
33.51
0.414
0.309
74.58
0.25
0.16
63.64
10.82
12.28
113.5
3.15
2.16
68.61
6.127
5.607
91.51
20.15
10.63
52.76
4.429
2.118
47.82
3.17
2.68
84.38
1.136
1.011
89.04
1.43
0.36
25.11
Pb
(g L-1)
1.034
0.868
83.98
0.74
0.63
85.51
572
Table 3. Concentration of dissolved trace metals reported at different marine sites. nd: non detected.
Tabla 3. Concentracin de metales trazas disueltos, registrados en diferentes localidades marinas. nd: no detectado.
Trace metal
Concentration in seawater
-1
Cd
Co
Cr
Cu
Fe
Mn
Ni
Pb
nd-7.1 g kg
0.01-010 g L-1
0.011-0.38 g L-1
0.5 g kg-1
0.3-6.1 nM
2.82-6.79 g kg-1
nd-5.86 g kg-1
0.65-13.40 g kg-1
0.25-3.2 g L-1
nd-3.49 g kg-1
1.03-53.04 g kg-1
0.18-1.61 g kg-1
0.013-3.29 g kg-1
0.04-1.5 ug L-1
CONCLUSIONS
The dissolved metal concentrations were high for Cu,
Mn and Fe, and low for Co, Cr, and Cd. Moreover, the
concentrations were the greatest in the surface layer of
the water column and at the head of the fjord, a lowerdensity area due to the influence of the Petrohu
River.
The dissolved metal abundances revealed a
characteristic sequence for the area of continental
influence (Z(5-25 m) = Cu > Mn > Fe > Ni > Pb > Cr >
Cd > Co) different from that of the area of marine or
coastal influence (Z(5-25 m) = Fe > Cu > Mn > Ni > Pb
> Cr > Cd > Co). The two areas shared a similar
sequence in the deep layer: Z(40 m) = Fe > Mn > Cu >
Pb > Ni > Cd > Cr > Co.
The use of DGTs devices for sampling and the
AES-ICP analyses shown to be adequate; its results
were not significantly different from those obtained by
DPASV with HMDE. Thus, our data are consistent
with the values that fluctuate according to the
characteristics and dynamics of the sampling site.
The passive samplers (DGTs) allowed to determine
dissolved trace metal contents in the water column in
an area of high variability and to obtain robust
information on the concentrations of the ten metals
analyzed.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors thank the Comit Oceanogrfico Nacional
for financing the project CONA C12F 06-01; the
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Hatje et al. 2003
Baeyens et al. 1998
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Bott et al. 2008
Vsquez et al. 1998
Baeyens et al. 1998
Bott et al. 2008
Fang & Lin 2002
Hatje et al. 2003
Mendigucha et al. 2007
Baeyens et al. 1998
captain, crew, and divers of the AGOR Vidal

Gormaz for help during sampling; and the analysis
laboratories: Laboratory of Geochemistry (School of
Earth and Environmental Sciences, UK) and
Laboratorio de Metales Traza. Facultad de Ciencias,
Universidad Catlica de la Santsima Concepcin
(UCSC) and Dra. Gina Rojas for the revision of
english text. Finally we thank to the Direccin de
Investigacin of UCSC by the facilities offer to the
final translation of the paper.
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Spiny lobster settlement at the Caribbean coast of Costa Rica
575
Research Article
Postlarval settlement of spiny lobster, Panulirus argus (Latreille, 1804)

(Decapoda: Palinuridae), at the Caribbean coast of Costa Rica
Oscar Gonzlez1,2 & Ingo S. Wehrtmann3
Centro de Investigaciones de Ciencias del Mar y Limnologa (CIMAR)
Universidad de Costa Rica, 2060 San Jos, Costa Rica
2
Present address: Departamento de Biologa, Universidad Nacional Autnoma de Nicaragua-Len
(UNAN-Len), Len, Nicaragua
3
Unidad de Investigacin Pesquera y Acuicultura (UNIP) del Centro de Investigacin en Ciencias del Mar y
Limnologa (CIMAR), Universidad de Costa Rica, 2060 San Jos, Costa Rica
1
ABSTRACT. Lobster fishery (Panulirus argus) forms an important part of the fishing activities along the
Caribbean coast of Central America. The present study provides information regarding the seasonal abundance
and distribution of postlarval P. argus in Parque Nacional Cahuita, Costa Rica. During the study period
(March 2004-February 2005), a total of 1907 pueruli were obtained from GuSi collectors. Postlarvae were
present during all months, with a pronounced peak in January-February 2005 (CPUE of 21.82 and 22.18,
pueruli/collector/month, respectively), and minor peaks in May and October 2004. The abundance of
postlarval P. argus in the study area was comparable to locations which support important lobster fisheries,
e.g. Mexico. A majority of the postlarvae (1027 ind.) was collected during the first quarter moon, the
remaining pueruli (880 ind.) during new moon; these results are in general agreement with similar findings for
P. argus in the Caribbean area. Based upon our results, we recommend introducing a local or regional
monitoring program, studying spiny lobster migration and distribution patterns, and evaluate the introduction
of artificial shelters for P. argus.
Keywords: Panulirus argus, puerulus, recruitment, resource management, Central America, Caribbean.
Asentamiento postlarval en la langosta espinosa, Panulirus argus (Latreille, 1804)

(Decapoda: Palinuridae) en la costa Caribe de Costa Rica
RESUMEN. Las capturas de langosta (Panulirus argus) son de gran importancia en la actividad pesquera a lo
largo de las costas del Caribe de Centroamrica. El presente estudio proporciona informacin relevante de la
abundancia temporal y la distribucin de postlarvas de P. argus en el Parque Nacional Cahuita, Costa Rica.
Durante el periodo de estudio (Marzo 2004-Febrero 2005), un total de 1907 purulos fueron obtenidos del
colector GuSi. Las postlarvas fueron colectadas durante todos los meses, con mximos en enero-febrero 2005
(CPUE de 21.82 y 22.18, purulos/colector/mes, respectivamente), y mnimos en mayo y octubre de 2004. La
abundancia de postlarvas de P. argus en el estudio es comparada con reas que soportan importantes
pesqueras, p. ej. Mxico. La mayora de las postlarvas (1027 ind.) fueron colectadas durante el cuarto
creciente lunar, los restante puerulos (880 ind.) se obtuvieron en luna nueva. Estos resultados, en general, son
consistentes con los encontrados para P. argus en el mar Caribe. Basados en estos resultados, se recomienda la
introduccin de un programa de monitoreo a nivel local o regional, estudiar los patrones de migracin y
distribucin de la langosta espinosa, y evaluar la introduccin de refugios artificiales para P. argus.
Palabras clave: Panulirus argus, purulo, reclutamiento, manejo de recursos pesqueros, Amrica Central,
Caribe.
___________________
Corresponding author: Ingo S. Wehrtmann (ingowehrtmann@gmx.de)
576
INTRODUCTION
Lobsters of the family Palinuridae are commonly
known as spiny lobsters or rock lobsters. These
decapod crustaceans, which are of great commercial
demand on the international market (Phillips et al.,
1980), inhabit temperate as well as tropical and
subtropical waters (Holthuis, 1991). On a worldwide
scale, the Caribbean region, Florida and the Gulf of
Mexico are the principal producers of lobster. Among
the commercially exploited spiny lobsters, Panulirus
argus (Latreille, 1804) is economically the most
important species (Butler IV, 2001; Cruz, 2002; Seijo,
2007; Chvez, 2009). Major countries harvesting
spiny lobster in the region are the Bahamas, Brazil,
Cuba, Nicaragua and the United States of America,
each with landings above 1,000 ton per year (20002007) reported to the FAO (Cochrane & Chakalall,
2001; Muoz, 2009). However, results of a recent
diagnosis (Chvez, 2009) suggest that the P. argus
fisheries in the Caribbean has been overexploited
during most of the years analyzed (1990-2004).
Three spiny lobster species are known to occur
along the Caribbean coast of Costa Rica: Panulirus
argus, P. guttatus and P. laevicauda (Vargas &
Corts, 1999; Wehrtmann, 2004). Local fishermen
claim that the spiny lobster (P. argus) fishery in Costa
Rica can be divided into two groups according to the
origin of the lobsters: (a) migratory lobsters, and (b)
resident lobsters, representing a non-migratory
population that can be easily recognized by its
different color pattern (Wehrtmann, 2004).
The life cycle of P. argus is fairly well known
(Booth & Phillips, 1994; Eggleston et al., 1998).
Ovigerous females migrate to areas close to the
continental shelf, where the phyllosoma-larvae hatch
(Cruz, 2002). The planktonic phase lasts between 6-11
months and comprises 11 larval stages (Cruz, 2002).
After completing the phyllosoma-phase, larvae
metamorphose into a postlarval stage, called puerulus
(Lewis et al., 1952), which returns all year-round to
coastal areas (Umaa & Chacn, 1994; Briones et al.,
1997; Jeffs et al., 2005). Postlarval settlement takes
place in shallow, vegetated habitats such as mangrove
roots, sea grass beds, and red algae (Witham et al.,
1968; Marx & Herrnkind, 1985; Briones & Lozano,
2001). Juveniles are gregarious and change habitats
until reaching sexual maturity (Briones et al., 1997;
Cruz et al., 2007).
Several studies have demonstrated a close
relationship between the magnitude of postlarval
settlement and the subsequent abundance of recruits to
lobster fisheries (Hancock, 1981; Phillips, 1986;
Lozano et al., 1991; Cruz, 1999). Catch predictions
based upon recruitment data are valuable information

for processes related to regulations of population
dynamics and management strategies (Cruz, 1999).
Cuba for example established a prediction system
based upon data concerning postlarval settlement of P.
argus (Cruz, 2002).
In Costa Rica, information of recruitment patterns
of P. argus is almost non-existent (Umaa & Chacn,
1994). During the last years, spiny lobster landings
along the Caribbean coast of Costa Rica have
diminished substantially (INCOPESCA, 2010), and
governmental and non-governmental organizations as
well as local fishery communities expressed concern
about the sustainability of the P. argus population and
its fishery. Therefore, the present study provides
information concerning the abundance and distribution
of postlarval P. argus in Parque Nacional Cahuita,
Caribbean coast of Costa Rica. The results of this 12
months study are intended to provide basic data for the
elaboration of a (regional) management plan for this
commercially important resource.
Study site
Mean air temperatures and precipitation along the
Caribbean coast of Costa Rica vary between 25-27oC
and 2632-3570 mm, respectively (IMN, 2003). The
study was carried out between March 2004 and
February 2005 in the Parque Nacional Cahuita (Fig.
1), Limn, Costa Rica, a coastal or marginal coral reef
with an external barrier and a shallow reef lagoon (0-3
m) situated between the barrier and the coastline
(Corts, 1981). The reef crest is 4 km long and runs
from northeast to southeast (Corts, 1981). This
coastal ecosystem has been recognized for its high
species diversity (Rojas et al., 1998); the most
characteristic species of hard corals are Acropora
palmata, Porites porites, Montastraea cavernosa and
Porites divaricata (Corts, 1981). Since the late
1970s, Corts (1990) observed a poor coral
development, increasing areas of dead corals and
turbid waters as well as an apparent decrease of fish
abundance.
Sampling design
We established six sampling stations (Fig. 1), each
one with five collectors parallel to the coastline,
totaling 30 collectors. In each station the distance
between adjacent collectors was 50 m. The stations
were located in the inner part of the coral reef, behind
the reef crest, at a depth between 1 and 3 m. The
general bottom characteristics of all sampling stations
577
Figure 1. Location of the six sampling stations in Parque Nacional Cahuita, Caribbean coast of Costa Rica.
Figura 1. Ubicacin de los seis lugares de muestreo en el Parque Nacional Cahuita, costa Caribe de Costa Rica.
were similar: presence of coral rubble, sea grass

(Thalassia testudinum), and several species of red
algae.
The type of collector (GuSi) used in the present
study is that proposed by Gutirrez et al. (1992),
which is based upon the model utilized in Australia
(Phillips, 1972). The synthetic fiber strips (flat and 1
cm in width) attached to this type of collector simulate
macroalgae, which have been reported as natural
settlement habitat for the pueruli of P. argus (Marx &
Herrnkind, 1985). We choose this type of collector for
the following reasons: low costs, easy to handle, and
high efficiency to attract postlarval P. argus
(Gutirrez et al., 1992; Phillips et al., 2005).
Each station was sampled twice a month, always
during the morning between 08.00 and 12.00 h: one
day after new moon and first quarter moon,
respectively (Phillips, 1972; Phillips & Hall, 1978;
Briones & Gutirrez, 1991; Briones, 1992; Umaa &
Chacn, 1994; Cruz, 2002). Each collector was pulled
out of the water and carefully shaken over a plastic
recipient in the boat. After inspecting for any
remaining P. argus postlarvae (referring herein to
puerulus; no juveniles were collected) on the collector,
the content of the plastic recipient was filtered, and
postlarvae were separated from the remaining flora
and fauna. The spiny lobster postlarvae were
preserved in 5% formaldehyde, and subsequently
identified according to the morphological characteristics proposed by Briones & McWilliam (1997) to
distinguish between P. argus and P. guttatus, the most
common palinurid species reported from Caribbean
waters of Costa Rica (Vargas & Corts, 1999;
Wehrtmann, 2004).
Catch per unit effort (CPUE) refers to the total
number of P. argus postlarvae per station divided by
the number of collectors checked at each station
during each lunar phase (new moon and first quarter
moon). The index of postlarval settlement (IP) was
obtained by dividing the total number of postlarvae
collected by the total number of collectors checked
(Cruz, 1999). Additionally, surface water temperature
(YSI-2000), salinity (refractometer), and water
visibility (Secchi disk) were recorded during each
monthly sampling.
Statistical analyses
We applied a One-Way ANOVA (Sokal & Rohlf,
1973) to determine differences in monthly CPUE
during the sampling period. Prior to analysis, the data
were transformed to log (x + 1). The effect of the
location of each of the six sampling stations upon the
settlement of spiny lobster postlarvae was analyzed by
means of a One-Way-ANOVA, followed by a Tukey
test for unequal sample sizes. Moreover, a correlation
analysis (Sokal & Rohlf, 1973) was performed to
578
determine the relations between postlarval abundance

and environmental factors.
RESULTS
Postlarval abundance
A total of 1907 spiny lobster postlarvae were collected
between March 2004 and February 2005. All
specimens belonged to P. argus.
Seasonal occurrence
Postlarvae were present on the collectors in all
months. Figure 2 shows the mean monthly CPUE
(pueruli/collector/month) during the study period.
Postlarval settlement was low between March and
December 2004, with two minor peaks during this
period: May (1.68 CPUE) and October (4.97 CPUE).
In contrast, CPUE values in January (21.82) and
February 2005 (22.18) were substantially higher than
in the other months of the study period. Differences in
CPUE between the 12 months were significant
(ANOVA; F = 7.149; df = 11; P < 0.05). The overall
mean CPUE during the study period was 5.63
puerulus/collector/month, and the IP was 3.60
puerulus/month.
Most postlarvae were collected during the first
quarter moon (n = 1027), and the highest number of
postlarvae per individual collector (n = 239) was
recorded in January during the first quarter moon (Fig.
3). Although no significant differences were detected
when comparing monthly CPUE obtained during the
two lunar phases (ANOVA; F = 2.943, df = 1, P >
0.05), usually more puerulus were encountered in
samples obtained during the first quarter moon than
during new moon (exception: February 2005).
Spatial distribution
Differences in CPUE between the six sampling
stations were highly significant (ANOVA; F = 16,747,
d.f. = 5, P < 0.05). Results from the Tukey test
showed a gradient in CPUE, with the lowest values in
stations I, IV, and V, the highest value in station III,
and intermediate values in stations VI and II.
Therefore, station III presented the highest mean
CPUE during the study period (Fig. 4).
Environmental factors
Mean surface water temperatures were not statistically
significantly different (ANOVA; F = 33.207, d.f. =11,
P > 0.05) during the 12 months sampling period and
between the stations. Mean monthly temperatures
increased from March onward and peaked in June
2004 (30.6C); subsequently, temperatures decreased
Figure 2. Monthly CPUE of Panulirus argus postlarvae

in Parque Nacional Cahuita, Caribbean coast of Costa
Rica (2004-2005).
Figura 2. Valores mensuales de CPUE de postlarvas de
Panulirus argus en el Parque Nacional Cahuita, costa
Caribe de Costa Rica (2004-2005).
Figure 3. Monthly CPUE of Panulirus argus postlarvae

during new moon and first quarter moon in Parque
Nacional Cahuita, Caribbean coast of Costa Rica.
Figura 3. Valores mensuales de CPUE de postlarvas de
Panulirus argus durante luna nueva y el cuarto creciente
lunar en el Parque Nacional Cahuita, costa Caribe de
Costa Rica.
steadily, reaching the lowest value in February 2005

with 25.8C (Table 2). Salinities varied widely and
showed no clear pattern (Tab. 2); highest and lowest
values were obtained in June 2004 (34.9 psu) and July
2004 (31.3 psu), respectively. Differences of mean
salinities were highly significant when comparing the
monthly values (ANOVA; F = 11.054, d.f. = 11, P <
0.05); however, no statistically significant differences
were detected between the different sampling stations.
Water visibility did not reveal a clear pattern, and
differences between months were statistically
significant (ANOVA; F = 12.031, d.f. = 11, P < 0.05).
In March and July 2004, the visibility was 100%
(down to the bottom); lowest visibility (75%) was in
May 2004.
Figure 4. Mean annual CPUE ( standard deviation) of

postlarval Panulirus argus at the six sampling stations in
Parque Nacional Cahuita, Caribbean coast of Costa Rica
(2004-2005). Letters above bars denote statistically
similar CPUEs (Tukey test for unequal sample sizes).
Figura 4. Promedio anual de CPUE ( desviacin
estndar) de postlarvas de Panulirus argus de las seis
puntos de muestreo en el Parque Nacional Cahuita, costa
Caribe de Costa Rica (2004-2005). Las letras encima de
las columnas indican valores de CPUE estadsticamente
similares (test de Tukey para tamaos de muestreas no
iguales).
The correlation analyses between these

environmental factors and the level of postlarval
settlement (during the 12 months study period and the
six stations) did not reveal any statistically significant
relation.
DISCUSSION
All postlarvae identified in the present study belonged
to Panulirus argus. This result is consistent with
similar observations reported by Briones (1993) from
Baha de la Ascensin, Mexico: during eight years,
she collected thousands of puerulus of P. argus, and
just two of P. guttatus. Ecological differences among
the representatives of the family Palinuridae reported
for the Caribbean of Costa Rica (Vargas & Corts,
1999) may favor the settlement of postlarval P. argus
on this type of collector (Colinas & Briones, 1990;
Briones, 1995; Briones & McWilliam, 1997).
Highest levels of postlarval settlement of P. argus
occurred in our study during the first quarter moon,
which is in accordance with data obtained from other
parts of the Caribbean (Briones & Gutirrez, 1991;
Briones, 1992, 1994; Eggleston et al., 1998). Previous
studies have shown that postlarval settlement of P.
argus takes place principally during the dark phase of
the moon; however, it remains unclear which phase
(new moon or first quarter moon) is more important
for recruitment for the spiny lobster (Little & Milano,
1980; Herrnkind & Butler, 1986; Briones & Gutirrez,
579
1991; Briones, 1992, 1993; Cruz, 2002). Darkness will

reduce predation risk during settlement of the
puerulus-stage, and other factors such as local current
patterns may influence whether recruitment is more
pronounced during the new moon or first quarter
moon phase.
The collectors of station III consistently harbored
the highest numbers of postlarval P. argus, followed
by station II (Fig. 4). These results suggest that this
area presents the main entrance of postlarvae into the
reef lagoon of the Parque Nacional Cahuita. However,
the geographic coverage of our study area was limited;
therefore, other zones in the reef system might be at
least equally important for spiny lobster settlement as
our stations II and III, but at the moment no data are
available to corroborate this speculation. Based on our
data set, stations III and II can be recommended as
locations to initiate a long-term monitoring program of
spiny lobster settlement in the Parque Nacional
Cahuita. According to Briones & Gutirrez (1992),
such a program should have a small but sufficient
number of representative sampling stations to reduce
the variability of the estimations and to increase the
possibility to detect significant differences in
settlement rates of spiny lobster (Phillips & Hall,
1978).
Postlarval recruitment of P. argus was continuous
during the sampling period, with small peaks in May
and October 2004, and much higher peaks in January
and February 2005 (Fig. 2). Arce & De Len (2001)
reviewed the recruitment patterns of P. argus in
different areas of the Caribbean, and the observed
peaks in May and October in our study coincide with
the pattern described by these authors. Likewise,
Eggleston et al. (1998) analyzed the spatio-temporal
variation in Caribbean spiny lobster recruitment in the
Bahamas and the results of this study revealed wellpronounced settlement peaks in October. The
conspicuous increase of the number of collected
postlarvae in January and February 2005 (Fig. 2) has
not been described previously as a general temporal
recruitment pattern for the Caribbean spiny lobster.
However, Afonso & Gruber (2007) found in the
Bahamas peak abundances in September, November,
and also in February; but on the other hand, pueruli
settlement was virtually absent in January and
February in one study location, and recruits were
completely absent in March in all study sites. The
reasons for the observed peaks in January and
February in the present study remain unclear, but they
may be related to oceanographic events occurring far
away from the study area. For example, several
authors have shown that storms can affect the levels of
postlarval settlement (Little & Milano, 1980; Phillips
580
& Booth, 1994). Moreover, Briones et al. (2008)

indicated that sea level variations are the main factor
influencing settlement of the spiny lobster along the
Caribbean coast of Mexico; these authors also
detected an association between extreme settlement
pulses and extreme weather events like tropical storms
and hurricanes during the late summer-autumn. Thus,
the substantial variability in monthly pueruli
recruitment of P. argus into the coastal zones
throughout the Caribbean and Florida, as shown in this
and other studies, might be related to both large-scale
and local hydrographic and meteorological features
(Briones, 1994; Acosta et al., 1997; Eggleston et al.,
1998; Briones et al., 2008). Future studies need to
substantiate this hypothesis and to disclose the
underlying factors.
The CPUE-values obtained in the present study are
higher than those reported by Umaa & Chacn
(1994) from Refugio de Vida Silvestre GandocaManzanillo, Caribbean coast of Costa Rica, located a
few kilometers south of our sampling area (Table 1).
These authors used a modified Witham collector
(Witham et al., 1968). In terms of CPUE, the GuSi
collector seems to be more efficient than the Witham
collector (Briones & Gutirrez, 1991; Phillips et al.,
2005), which might explain the differences between
the CPUE-values reported for Parque Nacional
Cahuita (present study) and the Refugio de Vida
Silvestre Gandoca-Manzanillo (Umaa & Chacn,
1994).
The high levels of postlarval settlement (IP) in
Parque Nacional Cahuita may indicate an interesting
potential for the lobster fishery along the southern
Caribbean coast of Costa Rica. Table 1 shows that the
IP-values of the present study are higher than those
reported for Mexico (same methods) and U.S.A.
(different methods). These two countries export on
average around 475 ton of lobster tails per year; in
contrast, the average annual lobster catch per year
(1997-2004) of the Caribbean of Costa Rica was just

109 ton (INCOPESCA, 2010). Other factors, such as
smaller fishing effort and fishing areas, might be
contributing to the lower production in Costa Rica. It
is speculated that the discrepancy between a high IPvalue and low levels of P. argus fishery in Caribbean
Costa Rica might be related to the lack of sufficient
and adequate natural refuges for subsequent
ontogenetic phases of lobsters. Similar to our study,
Briones & Lozano (2001) found high IP-values in
areas along the Caribbean coast of Mexico where
adult lobsters were scarce. We suggest performing
ecological studies on subsequent local benthic phases
to clarify the mismatch between IP-values and lobster
landings.
Across the study period, the temperature and
visibility data did not show significant variations,
whereas salinity varied considerably. However, we
found no relationship between the monthly
recruitment index and these local environmental
factors. Overall, the temperature and salinity values
recorded during our study (Table 2) can be considered
as suitable for a nursery habitat of P. argus (Field &
Butler, 1994). Similarly to the P. argus recruitment
patterns reported from the Florida Keys, (Acosta et al.,
1997), we assume that environmental factors,
especially the wind forcing and the current regime
might be important in influencing the recruitment
patterns of P. argus in the study area. This assumption
is consistent with the results of Eggleston et al.
(1998): they found a significant relationship between
along-shore wind speed and postlarval anomaly at
their three study sites; however, roughly half of the
variation was unexplained by wind speed and
direction alone. More studies are needed to clarify the
relation between small/medium-scale coastal wind
forcing and circulation (current velocities and
direction) and temporal recruitment patterns of P.
argus.
Table 1. Panulirus argus: comparison of the index of postlarval settlement (IP) obtained in the Parque Nacional Cahuita,
Caribbean coast of Costa Rica, with other studies carried out in the region.
Tabla 1. Panulirus argus: comparacin del ndice de asentamiento postlarval (IP) obtenido en el Parque Nacional
Cahuita, costa Caribe de Costa Rica, con otros estudios realizados en la region.
Country
Cuba
Costa Rica (Caribbean)
Costa Rica (Caribbean)
Jamaica
U.S.A. (Virgin Islands)
Mxico (Baha de la Ascensin)
IP
Type of Collector
Reference
13.39-29.71
3.60
0.47
2.95
1.09
1.07
Phillips (modified)
GuSi
Witham (modified)
Witham (modified)
Witham (modified)
GuSi
Cruz et al. (1991)

Present study
Umaa & Chacn (1994)
Young (1991)
Kojis et al. (2003)
Briones & Gutirrez (1991)
Table 2. Average monthly temperatures and salinity

values at Parque Nacional Cahuita, Caribbean coast of
Costa Rica.
Tabla 2. Promedio de las temperaturas mensuales y de
salinidad en el Parque Nacional Cahuita, costa Caribe de
Costa Rica.
March 2004
April 2004
May 2004
June 2004
July 2004
August 2004
September 2004
October 2004
November 2004
December 2004
January 2005
February 2005
Temperature (C)
Salinity
28.1
28.7
28.8
28.8
28.9
30.6
29.8
29.5
27.6
27.0
27.2
25.8
33.5
34.6
32.1
34.9
31.3
34.3
34.8
33.5
33.9
32.5
32.7
34.7
CONCLUSIONS
Our data demonstrate the importance of the Parque
Nacional Cahuita coral reef for postlarval settlement
of P. argus. Recruitment occurred during the entire
year, with peaks during new moon and first quarter
moon. Interestingly, settlement levels of postlarval P.
argus in the study area were comparable to locations
which support important lobster fisheries, e.g. Mexico.
The factors responsible for the spatial distribution of
the postlarval settlement in our study area remain to be
studied.
The use of pueruli collectors has been suggested as
an efficient technique to assess management strategies
(e.g. Quinn & Kojis, 1997; Eggleston et al., 1998).
Thus, and to facilitate an adequate management of the
spiny lobster resource in Costa Rica (and neighboring
countries), we suggest (a) initiating a long-term
program to monitor postlarval settlement in Parque
Nacional Cahuita and adjacent areas, ideally as part of
a Central American monitoring program, with the
participation of local communities, research groups,
and governmental as well as non-governmental
agencies; (b) studying migrations and distribution
patterns of different life stages of P. argus through
capture-recapture studies, (c) evaluating the economic,
social and ecological viability of introducing artificial
shelters (so-called casitas); the introduction of
casitas in Cuba and Mexico (Arce et al., 1997;
Briones & Lozano, 2001; Briones et al., 2007; Cruz et
al., 2007) was highly successful, and both local
fishery communities and marine environment
581
benefited from this management measure. Moreover,

and according to Afonso & Gruber (2007), the
prevalence of appropriate habitat for juvenile lobsters
with adequate shelter next to algal-stage habitats
should enhence their survival, therefore improving
recruitment to the adult population and consequent
harvestable stock-size.
ACKNOWLEDGEMENTS
This study formed part of the Master thesis of the first
author (OG), and was partially financed by the REDALFA GIACT as part of the program Maestra en
Gestin Integrada de reas Costeras Tropicales.
Additional funding came from Ministerio del Medio
Ambiente y Energa (MINAE), Instituto Nacional de
Biodiversidad (INBio), Fundacin Internacional para
la Conservacin del Caribe (FICCAR), and the Center
of International Migration and Development (CIM,
Germany), which is greatly appreciated. We would
like to acknowledge the collaboration of many
members of the Cahuita community, especially Jos
Ferguson, Roberto Smikle, Graciela and Cerafino
Biacchi. A special thank goes to Patricia BrionesFourzn and Enrique Lozano-lvarez for their
ongoing support and there valuable recommendations
and suggestions during their visit of the study site in
Costa Rica. Moreover, they revised an earlier version
of the present manuscript, and their suggestions
certainly helped to improve the quality of the
contribution. Jeffry Ortiz helped us with the
preparation of Figure 1, which is greatly appreciated.
Finally, a thanks goes to Patricio Hernez who
facilitated the access to one important reference.
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584
Research Article
Evaluacin del crecimiento del pulpo comn Octopus mimus del norte de Chile
alimentado con dietas formuladas
1
Oscar Ziga1, Alberto Olivares Paz1 & Ingrid Torres1

Universidad de Antofagasta, Facultad de Recursos del Mar, Departamento de Acuicultura
P.O. Box 107, Antofagasta, Chile
RESUMEN. Durante 57 das se compar el crecimiento y sobreviviencia de pulpos juveniles Octopus mimus
del norte de Chile alimentados con tres diferentes dietas: dos dietas hmedas (A y B) aglutinadas con solucin
de gelatina embutidas en tripa de cordero y una dieta control (C) natural. La dieta (A) fue elaborada en base a
una mezcla de filete triturado del pescado Cheilodactylus variegatus con harina de pellet para salmn, la dieta
(B) con pasta de almeja (Protothaca thaca) mezclada con filete de Ch. variegatus y la dieta control consisti
en el suministro de almejas frescas congeladas (C). Basado en un diseo experimental de medidas repetidas,
los pulpos se mantuvieron individualmente en estanques de 70 L con circulacin de agua de mar y aireacin
permanente. Los pulpos que consumieron la dieta B no experimentaron mortalidad y la dieta control C
present mortalidad del 16,7%, sus crecimiento fueron similares (P > 0,05) con tasas de crecimiento absoluta
(AGR) de 7,0 0,91 (g d-1) y 6,6 1,10 (g d-1) respectivamente. Los pulpos alimentados con la dieta A
registraron mortalidad de 33,3% y tasa de crecimiento absoluta negativa, AGR= -1,70 0,37 (g d-1). La dieta
A que contena como ingrediente pellet para salmn molido como harina no tuvo una adecuada aceptacin y
los ejemplares experimentaron disminucin de su peso. La dieta B preparada con gelatina de origen animal
como aglutinante, no implic un efecto negativo en la palatabilidad y aceptabilidad en comparacin al control
basada en almeja fresca congelada, incluso los organismos lograron crecimientos similares. Los resultados
permitirn a futuro mejorar la calidad nutricional de dietas artificiales para maximizar el crecimiento de O.
mimus en cautiverio.
Palabras clave: Octopus mimus, crecimiento, dieta, embutido, cautiverio, norte de Chile.
Growth evaluation of octopus (Octopus mimus) from northern Chile fed

with formulated diets
ABSTRACT. The growth and survival of juvenile octopus, Octopus mimus, from northern Chile, fed three
different diets were analyze during 57 days. Two of the diets (A and B) were wet diets stuffed in lamb gut with
a gelatin solution, and the third (C) was a natural control. Diet (A) was a mixture of chopped fish meat
(Cheilodactylus variegatus) and pellets of salmon meal; diet B was made up of clam (Protothaca thaca) mixed
with C. variegatus meat; and diet (C) (control) consisted of fresh frozen clams. The experimental design was
based on repetitive measures; the octopuses were supported individually 70-L tanks, with constant sea water
circulation and aeration. The octopuses fed diet B did not registred mortality, whereas those fed the control
(diet C) presented a mortality of 16.7%. Growth rates were similar (P > 0.05) for these two groups, with
absolute growth rates (AGR) of 7.0 0.91 (g d-1) and 6.6 1.10 (g d-1), respectively. The octopuses fed diet A
had a mortality of 33.3% and an AGR of -1.70 0.37 (g d-1). Diet A, which contained pellets of ground
salmon meal, was not well-accepted, and the weight of the octopuses in this group declined. Diet B, prepared
with gelatin from animal origins, was no less palatable or acceptable than the control diet of fresh frozen
clams, and the individuals in these two groups showed similar growth. These results will allow us to improve
the nutritional quality of artificial diets in order to maximize the growth of O. mimus in captivity.
Keywords: Octopus mimus, growth, diet, stuffed gut, captivity, northern Chile.
___________________
Corresponding author: Oscar Ziga (ozuniga@uantof.cl)
585
Crecimiento de Octopus mimus con dietas formuladas
INTRODUCCIN
Los cefalpodos son organismos con gran potencialidad en la acuicultura debido a su adaptacin al
cautiverio, hbitos alimentarios, altos ndices de
conversin, acelerado ritmo de crecimiento, caractersticas reproductivas y rentabilidad comercial
(Iglesias et al., 2004; Vaz-Pires et al., 2004; Petza et
al., 2006). La viabilidad del cultivo de pulpo se
sustenta en el corto ciclo de vida de las especies (1218 meses), rpido crecimiento de los subadultos (13%
de su peso/da) y alta tasa de conversin alimenticia,
de 15-43% dependiendo de la temperatura y la dieta
(Vaz-Pires et al., 2004; Katsanevakis et al., 2005). Sin
embargo, el desarrollo del cultivo es an incipiente a
nivel mundial, basndose fundamentalmente en el
engorde en balsas-jaulas de organismos colectados en
la naturaleza. Octopus vulgaris ha concitado el mayor
inters cientfico por cultivarlo; pero la principal
debilidad que tiene la implementacin de su cultivo
son las dificultades para completar el desarrollo larval
en cautiverio y lograr el asentamiento bentnico de las
paralarvas (Villanueva et al., 2004; Iglesias et al.,
2007). En Espaa, las experiencias de crecimiento de
juveniles y subadultos de O. vulgaris capturados en la
naturaleza han permitido demostrar que sus tasas de
conversin y crecimiento diario son altas. Animales
con un peso inicial de aproximadamente 700 g
colocados en jaulas flotantes alcanzan un peso de 2 a 3
kg despus de 3 a 4 meses, lo que permite incrementar
su rentabilidad en el mercado considerando que los
ejemplares de mayor tamao alcanzan mejores precios
(Domingues et al., 2004; Iglesias et al., 2004, 2007;
Rodrguez et al., 2006; Garca-Garca & Cerezo,
2006). Tambin, en Portugal (Sendao et al., 1998) e
Italia (Cagnetta & Sublimi, 2000) en experiencias de
alimentacin de O. vulgaris basadas en presas frescas
permitieron constatar mayor crecimiento de los pulpos
alimentados solamente con crustceos.
El inters comercial sobre los cefalpodos
bentnicos chilenos est centrado principalmente en el
pulpo Octopus mimus, que despus del gasterpodo
Muricidae Concholepas concholepas, es el recurso
ms importante en la pesquera artesanal del norte de
Chile. Su explotacin se desarroll a partir de la
dcada de los 80, pasando a ser en la actualidad de
relevancia econmica y social. En el periodo 19801998 las capturas anuales totales llegaron a un
mximo de 4.870 ton, evidencindose en la ltima
dcada signos de sobreexplotacin (SERNAPESCA,
2009), con promedios de capturas de 2.400 ton ao-1.
O. mimus es una especie oportunista y capaz de
adoptar diversas conductas depredadoras que le
permiten acceder a una amplia variedad de presas, lo
que incrementa su potencialidad en la acuicultura

(Cortez et al., 1995), reuniendo una serie de los
atributos definidos como favorables para el cultivo
(Olivares et al., 1996), a lo que suma su estrecha
relacin de parentesco gentico con O. vulgaris
(Warnke et al., 2000). O. mimus presenta un acelerado
crecimiento somtico exponencial en los estados de
inmadurez temprana, seguido de un crecimiento
logartmico que se prolonga hasta la cercana de la
madurez, con tasas de conversin que varan entre 20
y 60% (Cortez et al., 1999), concordante con las tasas
reportadas para la especie por Wolf & Prez (1992).
En nuestros laboratorios los estudios realizados con
subadultos de O. mimus mantenidos en cautiverio han
mostrado que los organismos juveniles alimentados
con dietas naturales y en funcin de la temperatura
pueden duplicar su peso entre 30 y 60 das. Los
mayores rendimientos en el crecimiento se han
logrado suministrndoles crustceos y moluscos
frescos, pero este tipo de alimento tiene un costo
relativamente alto, que encarece un sistema productivo
de esta especie. Uno de los problemas ms relevantes
en el potencial cultivo de pulpos es formular una dieta
rica en protenas para la engorda de juveniles que sea
ingerida y adems que su costo sea bajo para darle
sustentabilidad econmica a los proyectos productivos. Una diversidad de dietas han sido utilizadas
experimentalmente para alimentar subadultos de
cefalopdos (jibias y pulpos) en cautiverio y los
resultados han sido inferiores a los obtenidos con
dietas naturales (Lee et al., 1991; Castro et al., 1993;
Cerezo et al., 2008; Quintana et al., 2008; Biandolino
et al., 2010). Las dietas naturales han consistido en
suministrar diferentes especies de crustceos, peces y
moluscos, pero los mejores resultados de crecimiento
y eficiencias en especial en O. vulgaris se han logrado
con dieta en base a crustceos y los menores con
pescado (Tun et al., 2002; Aguado-Gimnez &
Garca-Garca, 2002). Existen numerosos intentos por
sustituir las dietas frescas por preparadas con
resultados variables (Garca-Garca & Aguado, 2002;
Domingues et al., 2005; Aguila et al., 2007; Cerezo et
al., 2008; Quintana et al., 2008). En O. vulgaris el
crecimiento ha sido moderado o negativo, usando
gelatina o alginato en la preparacin de la dieta
(Cerezo et al., 2008), en cambio ejemplares de O.
maya aceptaron dietas preparadas con pasta de
msculos de crustceos aglutinadas con gelatina y sus
crecimientos fueron moderados, muy similares
respecto a los que consumieron un alimento control
(Rosas et al., 2008).
El xito de una potencial industria de engorde de
subadultos de O. mimus depender del desarrollo de
dietas preparadas que satisfagan los requerimientos
nutricionales de la especie y que eviten la dependencia

de presas naturales frescas o congeladas sujetas a los
vaivenes comerciales y de productividad pesquera
(ODor & Wells, 1987; Hanlon et al., 1991; Lee,
1994; Vaz-Pires et al., 2004; Domingues et al., 2005,
2007).
El objetivo de esta investigacin es determinar
comparativamente la aceptabilidad, consumo, mortalidad y crecimiento de subadultos de O. mimus
alimentados con mezclas de dietas artificiales
aglutinadas con gelatina comercial embutidas en tripas
de cordero.
MATERIALES Y MTODOS
Captura de animales
Ejemplares subadultos de O. mimus fueron capturados
manualmente mediante buceo apnea en la baha de
Antofagasta durante otoo (abril) de 2009. Los
animales sin dao corporal se trasladaron en estanques
de plstico de 60 L con agua de mar y aireacin a las
instalaciones del Departamento de Acuicultura de la
Universidad de Antofagasta, donde fueron aclimatados en piscinas de 2 m3 acondicionadas en
laboratorios durante 10 das, alimentados ad libitum
con ejemplares frescos congelados de Protothaca
thaca (almeja) y trozos frescos de Cheilodactylus
variegatus (pescado bilagai). Se consideraron
animales aclimatados aquellos que capturaban
alimento, se movilizaban y respondan a estmulos
saliendo o refugindose en las guaridas.
Diseo experimental
Se realiz el diseo experimental denominado
medidas repetidas (Quinn & Keough, 2002). Despus,
de la aclimatacin, 18 ejemplares de O. mimus sin
sexar, con peso entre 800 y 1.000 g, fueron
seleccionados y colocados individualmente en forma
aleatoria en estanques cbicos de fibra de vidrio de 70
L, para evitar el canibalismo y los enfrentamientos
territoriales considerando que esta especie al igual que
otros octpodos, presenta una alta tasa agresividad
intraespecfica. Para evaluar el efecto de las dietas se
instalaron tres grupos experimentales de pulpos, con
seis rplicas cada uno. Los estanques se instalaron en
un galpn en igualdad de condiciones ambientales:
fotoperiodo natural (14 h luz y 10 h oscuridad), flujo
de agua mar abierto (60 L hr-1), temperatura rango
ptimo para la especie (17 y 20C), salinidad (35 1
psu), concentracin de oxgeno (> 5 mg L-1) y pH (7,2
0,5) medidos con un multiparmetro WTW 340i.
586
Las dietas A y B, fueron proporcionadas en forma

de embutidos compactados con gelatina preparados
con los siguientes ingredientes: dieta A con 43% de
pasta de filete de pescado Ch. variegatus y 43% harina
de pellet para salmn (Biomar Chile); dieta B con
45% de P. thaca y 45% de filete fresco de Ch.
variegatus. La dieta C (control) fue en base a almejas
frescas (P. thaca). Se suministr la alimentacin
diariamente a razn del 10% de la biomasa corporal de
los pulpos, con ajustes quincenales luego de los
controles de pesos. Despus de 4 h de permanencia en
el agua se extrajo el alimento no consumido mediante
sifoneo, se obtuvo peso hmedo y por diferencia se
conoci el promedio de alimento realmente
consumido.
Preparacin de las dietas hmedas
Las dietas hmedas consistieron en embutidos
preparados semanalmente y mantenidos congelados a
-20C hasta el momento de alimentar los animales.
Las partes blandas de las almejas y el filete del
pescado se trituraron por separado en una mquina de
moler carne de acero inoxidable y el pellet para
salmn se moli a 300 m en un molinillo elctrico.
Posteriormente, segn las proporciones de la dieta A y
B, los ingredientes se homogeneizaron en una
mezcladora y aglutinaron con gelatina (Colapez,
Gourmet MR) disuelta en agua tibia en una proporcin
de 100 g kg-1. La pasta resultante fue introducida en
tripa de cordero, previamente hidratada, mediante una
embutidora manual, para formar embutidos de 100 cm
de longitud y congelados a -20C, los cuales antes del
suministro a los pulpos se descongelaron y cortaron en
trozos de 5 a 10 cm de longitud.
El aporte de protenas y lpidos de cada dieta se
determin mediante anlisis qumico proximal
estndar (AOAC, 2000) y el de los hidratos de
carbono se calcul por diferencia con los dos
metabolitos anteriores. El contenido calrico se midi
en una bomba calorimtrica Parr modelo 6200. La
humedad se calcul por diferencia de peso, despus de
la deshidratacin en estufa a 60C hasta peso constante
y el contenido de cenizas por calcinacin en mufla a
450C durante 6 h. Todos los anlisis se realizaron en
triplicado.
Estabilidad de las dietas
Previo a la realizacin del experimento se determin,
la integridad de las dietas A y B durante su
permanencia en el agua de mar, de acuerdo al
procedimiento descrito por Cerezo et al. (2008). Para
ello, cinco muestras de ambas dietas fueron pesadas y
a continuacin sumergidas en los estanques de cultivo
con flujo de agua y aire constante, bajo las mismas
587
condiciones del diseo experimental de engorde.

Despus de 4 y 24 h se extrajeron muestras y pesaron
en hmedo. El porcentaje de variacin del peso (VW
%) del embutido se calcul mediante la relacin: VW
% = (Wf-Wi) / Wi*100. WF y Wi fueron los pesos
finales e iniciales respectivamente.
estables en el agua hasta 4 h, tiempo suficiente para

que los pulpos pudieran manipularlas e ingerirlas. A
las 24 h la dieta A perdi un 14,9% de peso promedio,
en cambio la dieta B increment su peso en 18,9%
(Tabla 1).
El porcentaje de protena fue muy similar en las
tres dietas, fluctuando entre 50,0 y 53,3% (Tabla 2),
que es lo adecuado para satisfacer los requerimientos
metablicos de organismos carnvoros y que han sido
estimados sobre 50% para favorecer el crecimiento de
los pulpos (Mangold, 1983). En cambio, el porcentaje
de lpidos fue diferente entre las dietas, siendo mayor
en la dieta control con 17,5% e inferior (7,3%) en la
dieta formulada en base a embutido de almejas y
pescado fresco. La concentracin de carbohidratos fue
similar entre las dietas A y B, pero ms baja en la
dieta C (control). La dieta A, basada en una mezcla de
harina de alimento para salmn con una pasta de
pescado fresco, present el mayor aporte calrico de
5.095 cal g-1; sin embargo, fue la menos consumida
por los pulpos generando una disminucin promedio
de su crecimiento en -1,70 0,37 g d-1 (Tabla 2).
Durante los 57 das, de control del crecimiento
(Tabla 3) los pulpos alimentados con la dieta B
tuvieron un sobrevivencia del 100%, en cambio con la
dieta (A) en base a harina de pellet para salmn y
pescado fresco la mortalidad de los animales fue del
33,3%, mientras que con la dieta control en base a
almejas la mortalidad fue 16,7%. Los pulpos
alimentados tanto con la dieta control (C) y la dieta B,
tuvieron crecimiento similares (P > 0,05) con tasas de
crecimiento especfica (SGR) de 0,7 0,05 y 0,6
0,15 (% d-1) respectivamente, a diferencia del
crecimiento negativo (-0,22 0,05) de los pulpos
alimentados con la dieta A. La tasa absoluta de
crecimiento (AGR) promovida por la dieta B fue de
7,0 0,91 g d-1, levemente superior a la de la dieta C
(6,6 1,10 g d-1), diferencia no significativa (P >
0,05); en tanto con la dieta A AGR fue negativa con
-1,70 0,37 g d-1. Los ejemplares alimentados con la
dieta control (C) presentaron una mayor tasa de
ingestin (AFR) de 45,5 g d-1 con respecto a la dieta B
Parmetros de rendimiento
Para determinar el efecto de las dietas en el
crecimiento de O. mimus se calcularon los siguientes
parmetros de rendimiento:
Tasa absoluta de crecimiento (AGR): Wf-Wi/t
Tasa especfica de crecimiento (SGR): (Ln Wf-Ln
Wi)*100/t
Tasa absoluta de alimentacin (AFR): IF/t
Tasa especfica de alimentacin (SFR): AFR*100/Wa
Eficiencia de alimentacin (FE): (Wf-Wi)*100/IF
Factor de conversin (FCR): IF/(Wf-Wi)
Peso ganado (Wg): Wf-Wi
donde Wf: peso final (g); Wi: peso inicial (g); Wa:
promedio de pesos (g) entre muestras; t: tiempo (das);
IF: alimento ingerido (g).
Anlisis estadsticos
Los resultados se presentaron en base a promedios de
crecimiento en peso (g) ms desviacin estndar (SD).
La distribucin normal de los datos de cada grupo
experimental se demostr mediante el test de
Kolmogorov-Smirnov y la homogeneidad de varianzas
con el test de Levene. Se aplic anlisis de ANCOVA
para determinar el efecto de las dietas sobre el
crecimiento (Zar, 1999) y para demostrar las
diferencias entre dietas el test a posteriori de Tukey.
Las comparaciones de la composicin bioqumica de
las dietas y su estabilidad mediante ANOVA.
RESULTADOS
Las pruebas experimentales de estabilidad de las
dietas formuladas mostraron que se mantuvieron
Tabla 1. Variacin del peso hmedo y porcentaje (%) de las dietas a distintos tiempos de permanencia en el agua de mar.
Diferentes letras superescritas en la misma lnea muestran diferencias significativas (P < 0,05).
Table 1. Variation of wet weight and percentage (%) of the diets to different times of permanency in sea water. Different
letters in the same row means significant differences (P < 0.05).
0h
Embutido
A (n = 5)
B (n = 5)
4h
Peso (g)
a
14,1 0,3
14,8 0,4a
Peso (g)
a
14,9 0,5
16,4 1,6a
24 h
(%)
5,7 0,6
10,8 1,1
Peso (g)
b
12,0 0,5
17,6 0,9a
(%)
-14,9 0,6
18,9 0,8
588
Tabla 2. Composicin nutricional de las dietas elaboradas (A y B) y control (C). Los valores se expresan en porcentajes
de peso seco. Diferentes letras en la misma lnea muestran diferencias significativas (P < 0,05).
Table 2. Nutritional composition of the elaborated diets (A and B) and control (C). Values in percentages dry weight.
Different letters in the same row means significant differences (P < 0.05).
Dietas (n=3)
Humedad (%)
Protenas (%)
Lpidos (%)
Energa (%)
Cenizas (%)
Carbohidratos (%)
1,3 0,6a
53,3 1,2a
10,2 1,6a
5.095 500a
7,9 2,1b
27,3 0,2a
3,9 0,8b
52,5 1,6a
7,3 2,5a
4.622 420a
11,2 2,8a
25,1 0,4a
6,0 1,2c
50,0 1,4a
17,5 1,8b
4.504 550a
10,5 3,5a
16,0 0,7b
con 14,0 g d-1. En cambio, los individuos alimentados

con la dieta A no consumieron el alimento
suministrado y bajaron de peso. Los tres grupos
experimentales de pulpos mostraron una alta
diferencia (P < 0,05) de eficiencia de alimentacin
(FE) siendo superior en los alimentados con la dieta B
con 55,0 6,49%.
DISCUSIN
Octopus mimus es un activo predador generalista y
oportunista, con un amplio espectro alimenticio, con
preferencias por crustceos y moluscos. Sin embargo,
la disponibilidad alimenticia estacional de su ambiente
y estado de desarrollo determina su dieta (Cortez et
al., 1995; Cardozo et al., 2004; Carrasco & Guisado,
2010). En este estudio los pulpos subadultos aceptaron
e ingirieron las dietas en forma de embutido,
ratificando que O. mimus, al igual que otros octpodos
se alimentan de acuerdo a los recursos disponibles
(Alejo-Plata et al., 2009). Adems, se pone en
evidencia que O. mimus en similitud a O. vulgaris
posee la capacidad para alimentarse con dietas
artificiales semihmedas, lo cual facilita elaborar
dietas apropiadas y econmicas para sustentar una
potencial acuacultura comercial de cualquier especie
(Castro et al., 1993; Domingues et al., 2004).
El menor aporte de lpidos totales proporcionados a
O. mimus mediante las dietas semihmedas representa
una ventaja en relacin al alimento natural, dado que
la protena es la fuente primaria y talvez exclusiva de
energa en cefalpodos (Lee, 1994; Berger, 2010). Los
lpidos como fosfolpidos y colesterol son solamente
usados para la sntesis de membranas y hormonas
esteroidales (Berger, 2010); pero la prdida
significativa de lpidos en la glndula digestiva de las
hembras en el extenso ayuno fisiolgico durante el
cuidado de los huevos (Zamora & Olivares, 2004) y la
disminucin de cidos grasos durante el ayuno
experimental de O. vulgaris (Garca-Garrido et al.,

2010), indican que los lpidos son fuente energtica
para el sostenimiento de los procesos vitales, en
ausencia de ingesta de alimentos por tiempo
prolongado. Sin embargo, en los calamares Sepioteuthis lessoniana y Photololigo sp. se constat que la
glndula digestiva excreta el exceso de lpidos de la
dieta y no los almacena (Semmens, 1998) y en
Euprymna tasmanica los lpidos digeridos por la
glndula digestiva son usados inmediatamente para el
crecimiento y reproduccin (Moltschaniwskyj &
Johnston, 2006), pero, en Sepia officinales el
contenido de lpidos totales disminuy sobre largos
perodos de inanicin aunque el incremento de los
cidos grasos libres con consumo preferente de los
monoinsaturados se produjo en periodos cortos de
ayuno (Castro et al., 1992).
Las altas tasas de crecimiento de los cefalpodos
depende de una elevada sntesis de protenas y suelen
variar entre 3 y 10% diario (Lee et al., 1998;
Domingues et al., 2002) determinndose tasas
normales de crecimiento mayor a 6% diario en
individuos sobre 500 g (Mangold, 1983; Forsythe &
Van Heukelem, 1987) y eficiencias de asimilacin
superiores al 90% (Lee, 1994). Aunque las dietas B y
C proporcionadas a O. mimus aportaron una alta
concentracin de protenas en concordancia con el
metabolismo proteoltico de octpodos (Domingues et
al., 2004), los animales alimentados con la dieta B
lograron mayor tasa de crecimiento que con las dietas
A y C. Sin embargo, la dieta C contena mayor
cantidad de lpidos, que interfieren con la absorcin de
aminocidos (Pham & Isidro, 2009). Probablemente,
la incorporacin de harina de pellet de salmnidos
provoc modificaciones en la textura del contenido del
embutido (dieta A) incidiendo en sus propiedades
organolpticas y por lo mismo, reticencia de los
animales para ingerirlos; al igual que lo detectado por
589
Tabla 3. Parmetros de crecimiento de Octopus mimus alimentados con las dietas elaboradas (A y B) y dieta control (C).
Cada valor representa el promedio desviacin estndar. n.c: no calculado. Diferentes letras en la misma lnea muestran
diferencias significativas (P < 0,05).
Table 3. Parameters of growth in Octopus mimus fed on the elaborated diets (A and B) and diet control (C). Every value
represents the mean value standard deviation; n.c: not calculated. Different letters in the same row means significant
differences (P < 0.05).
Dieta
N
Mortalidad (%)
Wi (g)
Wf (g)
Wg (g)
AFR (g da-1)
AGR (g da-1)
SGR (%BW da-1)
FE (%)
6
33,3a
801,7 43,1a
704,7 48,4a
-97,00 41,3b
n.c
-1,70 0,37b
-0,22 0,05b
n.c
6
0c
897,4 54,6 a
1.336,4 100,1b
439,0 184,6a
14,0a
7,0 0,91a
0,7 0,05a
55,0 6,49a
6
16,7b
913,5 85,5a
1.291,8 98,2b
378,3 160,5a
45,5b
6,6 1,10a
0,6 0,15a
14,8 2,42b
Lee et al. (1991) y Domingues et al. (2005) en Sepia,

a diferencia de lo observado en O. maya que capturaba
e ingera pellet seco (Domingues et al., 2004). En el
presente trabajo se determin que pruebas adicionales
permitieron constatar que ejemplares de O. mimus
rechazaban alimentos preparados con harinas de
distintas especies de animales marinos. Al contrastar
las dietas preparadas en embutidos con la natural, se
infiri que stas influyen en el crecimiento y
eficiencia de alimentacin de O. mimus (Tabla 3), en
concordancia con lo demostrado por Aguado-Gimnez
& Garca-Garca (2002). En O. vulgaris, Cagnetta &
Sublimi (2000) comprobaron que dietas naturales
combinadas de crustceos y peces satisfacan mejor
los requerimientos de los pulpos logrando una mejor
tasa de crecimiento.
El crecimiento O. mimus fue inferior a lo
observado en otros octpodos (O. vulgaris, O. maya)
lo cual debe ser un atributo diferencial interespecfico
(Domingues et al., 2007; 2008; Cerezo et al., 2008).
Sin embargo, la SGR obtenida con la dieta B es
superior a la alcanzada por O. mimus alimentado con
una sola especie de molusco o crustceo, cuyos
aportes de protenas superaron el 70% (Carrasco &
Guisado, 2010), lo cual resalta la ventaja de un
alimento formulado sobre una dieta natural. No se
puede desconocer el efecto de la temperatura como un
factor que incide directamente en el crecimiento de
cefalpodos (Martnez et al., 2000; Briceo et al.,
2010), pero en desconocimiento de la temperatura
ptima para O. mimus, el crecimiento verificado en
este estudio a 17 1C est dentro de los lmites de 16
y 21C, definidos como ptimos para el crecimiento

de su congnere O. vulgaris (Aguado-Gimnez &
Garca-Garca, 2002) y es concordante con los rangos
de temperatura del Pacfico sudoriental, donde se
distribuye esta especie (Guerra et al., 1999;
Fuenzalida et al., 2007). Sin embargo, las variaciones
individuales detectadas en el crecimiento de O. mimus,
tambin observadas en otras especies, han sido
postuladas como consecuencia de las diferencias entre
organismos en un mismo ambiente (Briceo et al.,
2010).
En O. mimus se comprob que las mejores
eficiencias nutricionales y de crecimiento la tuvieron
los ejemplares que se alimentaron con la dieta B
basado en embutidos con mezcla de pescado fresco
(Ch. variegatus) y almejas (P. thaca), demostrando la
factibilidad del uso de dietas semihmedas formuladas
y elaboradas en forma de embutidos con tripa de
cordero u otro envase natural. Al presente se estn
realizando ensayos que permitan mejorar la
composicin de la dieta con dosificacin de vitaminas
y minerales.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo ha sido
financiamiento otorgado
INNOVA 07C79PDT-57.
ejecutado gracias al
al proyecto CORFO
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Macrfitas en Parque Nacional Huerquehue, Chile
593
Short Communication
Macrophytes assemblages in mountain lakes of Huerquehue National Park

(39S, Araucana Region, Chile)
Enrique Hauenstein1, Fabiola Barriga1 & Patricio de los Ros-Escalante1
1
Escuela de Ciencias Ambientales, Facultad de Recursos Naturales
ABSTRACT. The lakes studied (Tinquilco, Verde, Toro, Chico) are located in the Huerquehue National Park
(3908S, 7140W), Chile. An inventory of the aquatic and riparian species was performed between
December 2005 and March 2006. A null model analysis was done to determine the existence of regulatory
factors of species associations, and the Jaccard index was applied to determine floristic similarities. Seventyfive species were identified. The greatest number (54) and highest percentage of introduced species (37%)
occurred at Tinquilco Lake, placing it in the category of high human disturbance. Verde Lake, on the other
hand, presented the lowest number of species (21), and the percentage of introduced species did not exceed
20% in the other three lakes, which are considered to have low human disturbance. The analysis of the null
model revealed the presence of regulatory factors in one of the three simulations. However, in the other two
simulations, the species associations appeared to be random, presumably because many species were repeated
at the study sites. According to the Jaccard index, Tinquilco Lake is noticeably different from the other lakes,
probably due to its transition from oligotrophy to mesotrophy.
Keywords: oligotrophy, mesotrophy, macrophytes, null model, lakes, Patagonia, Chile.
Ensambles de macrfitas en lagos de montaa del Parque Nacional Huerquehue

(39S, Regin de la Araucana, Chile)
RESUMEN. Los lagos estudiados (Tinquilco, Verde, Toro, Chico) se localizan en el Parque Nacional
Huerquehue (3908S, 7140W). Entre diciembre de 2005 y marzo de 2006, se inventari su flora acutica y
riberea. Para determinar la influencia de factores reguladores en las asociaciones de especies se aplic un
anlisis de modelo nulo y para determinar similitudes florsticas se aplic el ndice de Jaccard. Se identificaron
75 especies, donde el mayor nmero (54) y el mayor porcentaje de especies introducidas (37%) se registr en
el lago Tinquilco, por lo que se incluye en la categora de altamente intervenido; mientras que el menor
nmero de especies se registr en el lago Verde con 21, y el porcentaje de especies introducidas no super el
20% en los otros tres lagos, por lo cual se consideran como poco intervenidos. Los anlisis del modelo nulo
muestran la presencia de factores reguladores en una de las tres simulaciones, mientras que en las dos restantes
se sugiere una asociacin aleatoria de las especies, supuestamente explicada por la presencia repetida en los
sitios. El ndice Jaccard revel que el Tinquilco es notablemente diferente a los otros lagos, cuya probable
causa se relacionara con la transicin de oligotrofa a mesotrofa.
Palabras clave: oligotrofa, mesotrofa, macrfitas, modelos nulos, lagos, Patagonia, Chile.
___________________
Corresponding author: Enrique Hauenstein (ehauen@uct.cl)
The Chilean lakes of the north Patagonia are

characterized by their oligotrophy, due to the native
forest and chemical composition of the soil of their
basin that avoid the nutrient entry from the land to the
water, mainly in unpolluted mountain zones (Soto,
2002; Steinhart et al., 2002). Nevertheless, an
oligotrophy to mesotrophy transition has been
observed in some lakes located mainly between 38 to

41S, due to the replacing of the native forest of their
basin by agricultural zones, towns and industries
(Soto, 2002). One of the biotic components that can be
an indicator of trophic status is the assemblage of
macrophytes (Hauenstein et al., 2002; Nagasaka,
2004; Li et al., 2009). We define macrophytes
594
according to Ramrez & Stegmeier (1982). The

macrophytes in Chilean inland waters have numerous
endemic species (79.3%) and a low amount of
introduced species (20.7%); there are endangered
species that would need more studies about
conservation topics (Hauenstein, 2006), specially if
we consider that some Chilean lagoons close to
coastal zones, and small stands of plants in the lakes
have human intervention (Soto, 2002; Hauenstein et
al., 2008), with the consequent alterations in
macrophytes assemblages (Hauenstein et al., 2002;
Ramrez & San Martn, 2006).
According to this point of view, the macropytes
and riparian assemblages are not random, that means
that the regulator factors are deterministic. The
absence of regulator factors, this is random
distribution in species co-occurrence, is the basis of
null models; one of these models used presence and
absence of species to determine the absence of
deterministic factors as regulator of co-occurrence
species (Gotelli, 2000; Tiho & Johens, 2007). These
null models are more robust in comparison with
deterministic models (Gotelli, 2000). The aim of the
present study is applying a null model analysis based
in a presence-absence species matrix for determining
the absence regulator factors to explain species
associations in macrophytes of lakes in Huerquehue
National Park.
Between December 2005 to March 2006 we
worked in four lakes of a mountainous zone with
Nothofagus alpina, N. pumilio, N. dombeyi and
Araucaria araucana forests: Tinquilco Lake, at the
main access of Huerquehue National Park
(391000S, 714325W; 763 m a.s.l); it receives
many small streams from the mountains. One of these
streams called Tinquilco, is the effluent of a network
of at least three lakes located higher in the mountains,
Verde (390810S, 714233W; 1254 m a.s.l), Toro
(390820S, 714233W; 1245 m a.s.l) and Chico
(390821S, 714233W; 1240 m a.s.l), which are
connected to each other by small streams, these
studied lakes are oligotrophic with chlorophyll
concentrations of 1.6; 2.0; 1.5 and 1.9 gL-1
respectively (De los Ros et al., 2007).
The riparian and macrophyte species were
collected and identified, according to Matthei (1995),
Espinoza (1996) and Hoffmann et al. (1997); the
scientific names updated by means of Zuloaga et al.
(2008) and in the following page web: (http://www.
ipni.org/). The taxonomical classification and the
phytogeographical origin, according to Marticorena &
Quezada (1985), and the helophytes and hydrophytes
taxa, according to the classification of Ramrez &
Stegmeier (1982) and Ramrez & San Martn (2006).
The degree of human intervention was determined on

the basis, according to the proposal of Hauenstein et
al. (1988) and the scale of assessment proposed by
Gonzlez (2000), who used the phytogeographical
origin (percentage relationship between native and the
introduced species) to establish the degree of human
disturbance of a specific area.
The comparison of the data set gathered is useful to
test the hypothesis that species reported are nonrandomly associated. For this, we use the C score
index (Tiho & Johens, 2007), which determines the
presence-absence co-occurrence based on presence absence matrices for zooplankton species in the
sample. According to Gotelli (2000) and Tiho &
Johens (2007) the presence/absence matrix was
analysed as follows: (a) fixed-fixed: in this algorithm,
the row and the column sums of the original matrix
are preserved. Thus, each random community contains
the same amount of species as the original community
(fixed column), and each specie occurs with the same
frequency as in the original community (fixed row). In
this case, it is not prone to type I errors (falsely
rejecting the null hypothesis) and it has a good power
for detecting the non-randomness (Gotelli, 2000; Tiho
& Johens, 2007). (b) Fixed-equiprobable: in this
simulation, only the row sums are fixed, whereas the
columns are treated as equiprobable. This null model
treats all the samples (columns) as equally suitable for
all species (Tiho & Johens, 2007; Gotelli, 2000). (c)
Fixed-proportional: in this algorithm, the total of
species occurrence is maintained as in the original
community, and the probability that a specie occurs in
a sample (= column) is proportional to the total
column for that sample (Gotelli, 2000; Tiho & Johens,
2007). The data were analysed with the Ecosim
program version 7.0 (Gotelli & Entsminger, 2009).
Finally, it was applied a Jaccard index for determining
the similarities between the studied sites (Gotelli &
Graves, 1996), this analysis was applied using the
software Biodiversity Pro. 2.0.
The results of the floristic analysis revealed the
presence of 75 species (74 vascular plants and one non
vascular plant) and, in decreasing order, the lakes with
more species were Tinquilco, Toro, Chico and Verde
with 54; 28; 22 and 21 species respectively. Table 1
shows the complete and current catalogue. The more
represented species are Magnoliopsida with 58% and
Liliopsida with 37%. The total flora includes 5
classes, 32 families and 50 genus, with a different
distribution between the lakes: four classes, 27
families and 45 genus were found in Tinquilco Lake,
in Toro Lake, four classes, 22 families and 56 genus,
in Chico Lake, three classes, 16 families and 19 genus,
and finally in Verde Lake, three classes, 14 families
and 18 genus (Table 1).
595
Table 1. Catalogue of macrophytes in four lakes of the Huerquehue National Park. X: presence, empty space: absence;
N: native, I: introduced.
Tabla 1. Catlogo de macrfitas en cuatro lagos del Parque Nacional Huerquehue. X: presencia, espacio en blanco:
ausencia; N: nativa, I: introducida.
Species
Family
Lake
Origin
Verde
CHAROPHYCEAE
Nitella sp.
Characeae
SPHENOPSIDA
Equisetum bogotense Kunth
Equisetaceae
FILICOPSIDA
Blechnum penna-marina (Poir.) Kuhn
Isoetes savatieri Franch.
Blechnaceae
Isoetaceae
N
N
MAGNOLIOPSIDA
Acaena ovalifolia Ruiz & Pav.
Anagallis alternifolia Cav.
Anagallis arvensis L.
Azara lanceolata Hook. f.
Baccharis sp.
Berberis sp.
Callitriche palustris L.
Callitriche terrestris DC.
Drimys andina (Reiche) R.A. Rodr. & Quezada
Drimys winteri J.R. Forst. & G. Forst.
Escallonia virgata Pers.
Galium aparine L.
Geum magellanicum Lechler ex Sheutz
Gratiola peruviana L.
Gunnera magellanica Lam.
Hydrocotyle chamaemorus Cham. & Schltdl.
Hydrocotyle ranunculoides L.f.
Hypochaeris radicata L.
Lotus pedunculatus Cav.
Mentha aquatica L.
Myosotis scorpioides L.
Myrceugenia exsucca O. Berg
Myriophyllum aquaticum (Vell.) Verdc.
Nasturtium officinale R.Br.
Nothofagus pumilio (Poepp. & Endl.) Krasser
Oldenlandia salzmannii (DC.) Benth. & Hook. f.
Osmorhiza chilensis Hook. & Arn.
Perezia pedicularifolia Less.
Plantago lanceolata L.
Plantago major L.
Polygonum hydropiperoides Michx.
Potentilla anserina L.
Prunella vulgaris L.
Ranunculus bonariensis Poir.
Ranunculus sp.
Rubus constrictus Lefevr & P. J. Mll.
Rumex conglomeratus Murr.
Rumex crispus L.
Senecio fistulosus Poepp. ex Less.
Taraxacum officinale Weber ex F.H. Wigg.
Rosaceae
Primulaceae
Primulaceae
Flacourtiaceae
Asteraceae
Berberidaceae
Callitrichaceae
Callitrichaceae
Winteraceae
Winteraceae
Escalloniaceae
Rubiaceae
Rosaceae
Scrophulariaceae
Gunneraceae
Apiaceae
Apiaceae
Asteraceae
Fabaceae
Lamiaceae
Boraginaceae
Myrtaceae
Haloragaceae
Brassicaceae
Fagaceae
Rubiaceae
Apiaceae
Asteraceae
Plantaginaceae
Plantaginaceae
Polygonaceae
Rosaceae
Lamiaceae
Ranunculaceae
Ranunculaceae
Rosaceae
Polygonaceae
Polygonaceae
Asteraceae
Asteraceae
N
N
I
N
N
N
I
N
N
N
N
I
N
N
N
N
N
I
I
I
I
N
N
I
N
N
N
N
I
I
I
I
I
N
I
I
N
I
N
I
Toro
Chico
Tinquilco
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
596
Taxonomical category / scientific name
Family
Lake
Origin
Verde
Trifolium pratense L.
Trifolium repens L.
Fabaceae
Fabaceae
I
I
LILIOPSIDA
Agrostis capillaris L.
Bromus sp.
Carex decidua Boott
Carex distenta Kunze ex Kunth
Carex inconspicua Steud.
Carex macloviana d'Urv.
Carex sp.
Chusquea montana Phil. f. montana
Cortaderia pilosa (d'Urv.) Hackel
Dactylis glomerata L.
Eleocharis acicularis (L.) Roem. & Schult.
Eleocharis pachycarpa C.B. Clarke
Eleocharis palustris (L.) Roem. & Schult.
Holcus lanatus L.
Juncus imbricatus Laharpe
Juncus pallescens Lam.
Juncus procerus E. Mey.
Juncus cyperoides Laharpe
Nothoscordum striatellum (Lindl.) Kunth
Paspalum dasypleurum Desv.
Poa sp.
Polypogon australis Brongn.
Potamogetum linguatus Hagstr.
Rostraria cristata (L.) Tzvelev
Scirpus californicus (C.A.Mey.) Steud. var. tatora (Kunth) Barros
Scirpus inundatus (R.Br.) Spreng.
Sisyrinchium pearcei Phil.
Trisetum sp.
Poaceae
Poaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Poaceae
Poaceae
Poaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Poaceae
Juncaceae
Juncaceae
Juncaceae
Juncaceae
Alliaceae
Poaceae
Poaceae
Poaceae
Potamogetonaceae
Poaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Iridaceae
Poaceae
I
N
N
N
N
N
N
N
N
I
N
N
N
I
N
N
N
N
N
N
N
N
N
I
N
N
N
N
In the Great Lakes of the region of the Andean

precordillera so-called "Araucanians", whose waters
are oligotrophic and the lakes have a much larger
surface area in study (Campos, 1984; Soto & Campos,
1995), there has been a greater variability in the
richness of flora. While the lakes Llanquihue and
Cayutu presented a richness of species similar to the
lakes of this study, 40 and 37 respectively (Hauenstein
et al., 1991, 1992), the lakes Villarrica, Caburgua and
Calafqun are richer in diversity of species, registering
65, 64 and 69 species respectively (Hauenstein et al.,
1996, 1998), of which the only one that presents
characteristics of mesotrophy condition is Villarrica
Lake, with values of 87 ug L-l de NO3 y de 20.4 ug L-l
of total phosphorus (Soto & Campos, 1995). The low
amount of species of the four lakes surveyed confirms
the oligotrophic character of their waters.
The phytogeographical origin shows that in the
four lakes surveyed the native species are dominant
(Table 1, Fig. 1). The relatively low percentage of
Toro
Chico
Tinquilco
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
Figure 1. Phytogeographical origin of the flora in the

lakes surveyed.
Figura 1. Origen fitogeogrfico de la flora de los lagos
estudiados.
non-native species indicates a certain anthropized

degree on their banks (Hauenstein et al., 1988), which
would below, according to the scale of Gonzlez
(2000), to the category of "low human disturbance"
597
Table 2. Results of the null model analysis for studied sites. P < 0.05 denote presence of non random (or regulator)
factors as regulator of the species association.
Tabla 2. Resultados del anlisis de modelo nulo para los sitios estudiados, valores de P < 0,05 denotan la presencia de
factores no aleatorios (o reguladores) de la asociacin de especies.
Fixed-Fixed
Fxed-Proportional
Fixed-Equiprobable
Observed index
Mean index
Standard effect size
0.597
0.597
0.597
0.544
0.655
0.735
3.533
-1.320
-8.715
0.005
0.899
0.999
for the three lakes of higher altitude (Verde, Toro and

Chico), since it does not exceed 20% of allochthonous
species (14.3, 17.9, 18.2% respectively); instead the
Tinquilco Lake has a percentage of allochthonous
(32%), that has classified it in the category of "high
human disturbance".
The results of null model analysis revealed the
existence of regulator factors in species assemblages
for Fixed-Fixed simulation (P < 0.005), whereas these
results do not correspond to the Fixed-Proportional (P
< 0.899) and Fixed-Equiprobable simulations (P <
0.999). A possible cause would be the presence of
many repeated species (Table 2). In according to
Bray-Curtis index, the most similar sites were lakes
Verde and Chico with 45.5% of floristic similitude,
Toro Lake has a floristic similitude of 41%, and
finally Tinquilco Lake with only 29% (Fig. 2). This
difference between Tinquilco Lake and other lakes
studied, it is probably due to its lower altitude and the
increasing presence of the human population in its
banks, which is expressed in an increase of non-native
species and in a greater contribution of nutrients (N
and P) in its waters; on the other hand, the Verde,
Chico and Toro lakes are pristine and surrounded by
native forests (Steinhart et al., 2002; De los Ros et
al., 2007).
The results about littoral macrophytes are similar
to the descriptions of mountain lakes; where the
macrophytes are present contributing a high oxygen
concentration (Nagasaka, 2004; Li et al., 2009). The
high amount of species in Tinquilco Lake would be
probably related to the transition from oligotrophy to
mesotrophy observed in this lake (De los Ros et al.,
2007), these patterns are similar to other lakes of the
same category, with changes in trophic status, where
ultraoligotrophic lakes have a low amount of species
and abundance (Nagasaka, 2004; Li et al., 2009).
Similar results of low amount of macrophytes
species associated to diversity were observed for
coastal wetlands in the Araucania region with different
trophic status due to human intervention (Hauenstein
Figure 2. Dendrogram according to Jaccard index for the

four lakes studied.
Figura 2. Dendrograma segn el ndice de Jaccard para
los cuatro lagos estudiados.
et al., 2002; Pea-Corts et al., 2006). By his part,

Ramrez & San Martn (2006) signal that the aquatic
flora is scarce in water bodies oligotrophic and that
this tends to situate in slots well delimited in the
littoral zone, process known as zoning, which depends
of habit of the species (submerged, floating,
emergent).
These results are the first observations for pristine
mountain lakes of the north Patagonia, because this
condition generates a different regulator mechanism in
comparison to lakes of the north hemisphere (Soto,
2002; Steinhart et al., 2002).
ACKNOWLEDGEMENTS
The present paper was funding by the projects DGIPUCT 2005-04-11 and 2009-3-6, and it was recognized
the logistic support of staff of Huerquehue National
Park CONAF-Chile (Forestry National Corporation,
Chile).
598
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Sur de Brasil, Chile, Paraguay). URL: http://www.
darwin.edu.ar/Proyectos/FloraArgentina/Especies.asp
Received: 11 June 2010; Accepted: 17 August 2011
599
Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 600-606, 2011

600
Short Communication
Uso de la morfometra de las mandbulas de cefalpodos

en estudios de contenido estomacal
1
Marco Antonio Vega1

Departamento Ciencias Bsicas, Universidad Santo Toms
Hroes de la Concepcin 2885, Iquique, Chile
RESUMEN. La sistemtica y taxonoma de cefalpodos del mar de Chile, sigue siendo escasa e incompleta.
Muchas especies, raramente son capturadas por mtodos convencionales, y regularmente son colectadas de
estmagos de depredadores. La identificacin en los estmagos se realiza, con frecuencia, mediante sus
mandbulas o picos crneos. En nuestra costa estas estructuras, en general, son poco utilizadas con fines
taxonmicos. Este estudio describe y analiza preliminarmente la morfometra de 111 mandbulas inferiores de
28 especies, de Chile continental e insular. Cada mandbula fue extrada, conservada y medida bajo ocular
graduado, en siete caracteres taxonmicos, de los cuales se clculo seis ndices: ala-rostro (b/a), altura-lnea
base (c/d), lnea base-proyeccin del ala (d/e), cresta-capuchn (f/g), lnea base-cresta (d/f) y capuchn-rostro
(g/a). Cada ndice fue descrito grfica y estadsticamente. Los ndices b/a, g/a, d/e y f/g, muestran una mayor
dispersin de datos y posibilidad de identificacin entre las especies analizadas, que aquellos ndices c/d y d/f.
Palabras clave: morfometra, mandbulas, cefalpodos, Chile, Pacfico suroriental.
Use of morphometry of cephalopod beaks in stomach content studies

ABSTRACT. The systematics and taxonomy of cephalopods from Chilean water sarescant and incomplete.
Many species are rarely caught by conventional methods and are regularly collected from the stomachs of
predators. Identification in stomachs is often done using mandibles or beaks. Along our coasts, these structures
are generally used little for taxonomic purposes. This study is a preliminary description and analysis of the
morphometry of 111lower beaks of 28 continental and island species from Chile. Each beak was extracted,
preserved, and measured under a graduated eyepiece, using seven taxonomic characters, from which six
indexes were calculated: wing-rostrum (b/a), beak height-base line (c/d), base line-wing projection (d/e), cresthood (f/g), base line-crest (d/f), and hood-rostrum (g/a). Each index was described graphically and statistically.
The indexes b/a, g/a, d/e, and f/g show a greater dispersion of data and the possibility of identification between
the species analyzed than do the indexes c/d and d/f.
Keywords: morphometry, beak, cephalopods, Chile, southeastern Pacific.
___________________
Corresponding author: Marco Vega (mvegap@santotomas.cl)
Los cefalpodos son parte importante de las tramas

trficas. Su rol en el ecosistema parece ser el de
depredadores subdominantes (Roper et al., 1984), con
un papel ecolgico semejante al de los peces (Nixon,
1987; Guerra, 1992). Son activos depredadores de
crustceos, moluscos, poliquetos, peces y otros
cefalpodos (Guerra et al., 1991; Cortez et al., 1995;
Clarke & Paliza, 2000; Villarroel et al., 2001; Ibez
& Chong, 2008; Ibez et al., 2008). Constituyen
presas importantes de mamferos marinos y aves
marinas (Clarke et al., 1976; Arata & Xavier, 2003), y
forman parte importante de complejas redes trficas
de peces seos y cartilaginosos (Movillo &

Bahamonde, 1971; Rocha et al., 1991; Ibez et al.,
2004; Markaida & Hochberg, 2005; Castillo et al.,
2007). Muchas especies de cefalpodos son raramente
capturadas por mtodos convencionales de muestreo y
regularmente son colectadas en grandes cantidades y
tamaos de los estmagos de depredadores ocenicos
(Wolff, 1984). La identificacin de cefalpodos en los
estmagos de predadores marinos se realiza, con
frecuencia, a travs de las mandbulas o picos crneos,
ya que son comunes a todos los cefalpodos, pueden
ser observadas a ojo desnudo, resisten la digestin y
601
Morfometra de mandbulas de cefalpodos chilenos
frecuentemente son los nicos temes en los

estmagos vacos (Iverson & Pinkas, 1971).
Las mandbulas de cefalpodos, pueden indicar
relaciones filogenticas (Clarke & Maddock, 1988).
Adems, de servir para estudios de crecimiento
(Perales-Ray, 2010; Hernndez-Lpez et al., 2001),
maduracin (Mercer et al., 1980), alimentacin
(Prez-Gndaras, 1983; Prez-Gndaras & Guerra,
1978a), distribucin geogrfica y batimtrica e
identificacin de especies (Clarke, 1986; Roper et al.,
1988; Pineda et al., 1996), entre otros aspectos de su
biologa y ecologa (Clarke et al., 2002; Guerra et al.,
2010). En Chile, estas estructuras obtenidas de
estmagos o directamente de ejemplares, en general
son poco utilizadas con fines taxonmicos, ya que la
informacin sobre sistemtica, taxonoma y biogeografa de los cefalpodos del mar de Chile, sigue
siendo escasa (Ibez et al., 2009; Vega, 2009).
Este estudio, aporta nuevos datos acerca de las
mandbulas de cefalpodos, que pueden ser utilizados
para examinar contenidos estomacales. Se describe y
analiza la morfometra de un total de 111 mandbulas
inferiores, correspondiente a 28 especies de
cefalpodos de aguas chilenas, distribuidos en cuatro
rdenes y doce familias (Boletzky, 1999), depositados
en el Museo Nacional de Historia Natural (Vega et al.,
2001), ejemplares presentes en la fauna acompaante
de pesqueras de arrastre de crustceos que operan en
el talud continental del norte y centro sur de Chile
(Villarroel et al., 2001), ejemplares recolectados en
expediciones cientficas insulares al archipilago de
Juan Fernndez (Vega et al., 2007) e isla de Pascua, y
de estmagos de peces (Rocha et al., 1991) y
mamferos marinos de la zona austral de Chile (Tabla
1).
En ejemplares frescos las mandbulas se
obtuvieron por descomposicin y limpiado (Guerra,
1992), en ejemplares descongelados se retiraron con
pinzas o por simple presin del bulbo bucal, y en
ejemplares fijados, por tratamiento con soluciones
cidas o bsicas (Prez-Gndaras, 1983; Garca-Tello,
1965). Cada mandbula fue almacenada en frascos
etiquetados y conservada en alcohol 70% (Mercer et
al., 1980) o alcohol isoproplico al 40% para evitar
deshidratacin (Clarke, 1986; Roper & Sweeney,
1983), hasta su anlisis. La mandbula inferior fue
identificada, a partir de la determinacin de los
ejemplares del cual se extrajeron, considerando los
trabajos de Roper et al. (1984), Guerra (1992) y Vega
(2009), mediante descripciones y diagnosis basadas en
caracteres morfolgicos de valor taxonmico
especfico (Roper & Voss, 1983), y a partir de
descripciones y claves, basadas en caracteres
taxonmicos especficos para la mandbula inferior, en
los trabajos de Clarke (1986), Iverson & Pinkas

(1971), Wolff (1984), Roper et al. (1988), Lu &
Ickeringill (2002), Kubodera (2005) y Xavier &
Cherel (2009). Posteriormente, segn los trminos y
dimensiones en Clarke (1986), cada mandbula
inferior, fue medida separadamente, en siete caracteres, a partir de los cuales se calcularon seis ndices.
Todas las medidas se realizaron en milmetros, con un
microscopio binocular estereoscpico de ocular
micromtrico, un pie de metro de 0,01 mm de
precisin y un comps regulable.
Los caracteres (Fig. 1), correspondieron a la
longitud del rostro (a), longitud del ala (b), altura a la
punta rostral (c), longitud de la lnea base (d),
proyeccin del ala (e), longitud de la cresta (f) y
longitud del capuchn (g). Mientras que los ndices,
correspondieron al cociente entre el ala-rostro (b/a),
altura-lnea base (c/d), lnea base-proyeccin del ala
(d/e), cresta-capuchn (f/g), lnea base-cresta (d/f) y
capuchn-rostro (g/a). Cada ndice fue descrito grfica
y estadsticamente, mediante su media, percentil 25,
percentil 75 y rango.
Los ndices (Tabla 2), que relacionaron el rostro
con el ala (b/a) y el capuchn (g/a), la lnea base con
la proyeccin del ala (d/e) y la cresta con el capuchn
(f/g), mostraron una mayor dispersin de las
mediciones, respecto de aquellos que relacionaron la
lnea base con la altura de la mandbula (c/d) y la
cresta (d/f).
Figura 1. Medidas y trminos de la mandbula inferior

en vista de perfil.
Figure 1. Measures and terms of lower beak in. Vision
of profile.
602
Tabla 1. Especies, nmero de mandbulas (N), rango de la longitud del manto (Min, Max; mm) y localidad de Chile de
las mandbulas analizadas.
Table 1. Species, number of beak (N), range of the length of mantle (Min, Max; mm) and location of Chile of the beak
analyzed.
Orden
Familia
Especie
Sepiolida
Sepiolidae
Neorossia aff. caroli
61
---
Zona norte y centro sur
Teuthida
Loliginidae
Lycoteuthidae
Onychoteuthidae
Doryteuthis gahi
Lycoteuthis lorigera
Onychoteuthis sp.
Onykia ingens
Kondakovia longimana
Gonatus antarcticus
20
1
2
6
1
2
93
110
70
--57
24
78
220
-----
Histioteuthis heteropsis
Brachioteuthis picta
Todarodes filippovae
Ommastrephes bartramii
Dosidicus gigas
Eucleoteuthis luminosa
Chiroteuthis veranii
Cranchia scabra
Leachia dislocata
Helicocranchia pfefferi
1
2
3
3
5
1
1
1
1
1
65
46
240
110
80
140
51
~40
83
45
--~70
Zona sur (Talcahuano)

Zona sur
Zona central
Zona sur, estmago m. marino
Zona sur
Zona norte, centro sur; estmago
m. marino (Z. cavirostris)
Zona centro
Zona sur
Zona sur
Zona centro
Zona centro
Zona centro
Zona sur
Zona centro
Zona centro
Zona centro
Gonatidae
Histioteuthidae
Brachioteuthidae
Ommastrephidae
Chiroteuthidae
Cranchiidae
Min
Max
~150
~800
-----------
Localidad
Vampyromorphida
Vampyroteuthidae
Vampyroteuthis infernalis
~60
---
Zona norte
Octopoda
Octopodidae
Octopus mimus
Octopus sp. 1
Octopus sp. 2
Callistoctopus rapanui
Robsonella fontaniana
Enteroctopus megalocyathus
Pareledone charcoti
Graneledone antarctica
Muusoctopus sp.1
Muusoctopus sp.2
6
24
4
3
5
3
1
2
6
4
95
76
41
88
40
34
~35
55
46
22
145
117
71
119
45
75
--67
88
35
Zona norte
Archipilago de Juan Fernndez
Isla de Pascua
Zona central
Zona sur
Zona sur
Aguas antrticas
Zona norte y centro-sur
Sepiolida
Sepiolidae
Neorossia aff. caroli
61
---
Zona norte y centro sur
Teuthida
Loliginidae
Lycoteuthidae
Onychoteuthidae
Doryteuthis gahi
Lycoteuthis lorigera
Onychoteuthis sp.
Onykia ingens
Kondakovia longimana
Gonatus antarcticus
20
1
2
6
1
2
93
110
70
--57
24
78
220
-----
Histioteuthis heteropsis
Brachioteuthis picta
Todarodes filippovae
Ommastrephes bartramii
Dosidicus gigas
Eucleoteuthis luminosa
Chiroteuthis veranii
Cranchia scabra
Leachia dislocata
Helicocranchia pfefferi
1
2
3
3
5
1
1
1
1
1
65
46
240
110
80
140
51
~40
83
45
--~70
Zona sur (Talcahuano)

Zona sur
Zona central
Zona sur; estmago m. marino
Zona sur
Zona norte, centro sur; estmago
m. marino (Z. cavirostris)
Zona centro
Zona sur
Zona sur
Zona centro
Zona centro
Zona centro
Zona sur
Zona centro
Zona centro
Zona centro
Gonatidae
Histioteuthidae
Brachioteuthidae
Ommastrephidae
Chiroteuthidae
Cranchiidae
~150
~800
-----------
Vampyromorphida
Vampyroteuthidae
Vampyroteuthis infernalis
~60
---
Zona norte
Octopoda
Octopodidae
Octopus mimus
Octopus sp. 1
Octopus sp. 2
Callistoctopus rapanui
Robsonella fontaniana
Enteroctopus megalocyathus
Pareledone charcoti
Graneledone antarctica
Muusoctopus sp.1
Muusoctopus sp.2
6
24
4
3
5
3
1
2
6
4
95
76
41
88
40
34
~35
55
46
22
145
117
71
119
45
75
--67
88
35
Zona norte
Isla de Pascua
Zona central
Zona sur
Zona sur
Aguas antrticas
603
Tabla 2. Estadstica por familia. Media y desviacin estndar en parntesis de cada ndice.
Table 2. Statistics for family. Average and standard diviation in parenthesis of each index.
Familia
N sp.
b/a
c/d
d/e
f/g
d/f
g/a
Sepiolidae
Loliginidae
Lycoteuthidae
Onychoteuthidae
Gonatidae
Histioteuthidae
Brachioteuthidae
Ommastrephidae
Chiroteuthidae
Cranchiidae
Vampyroteuthidae
Octopodidae
1
1
1
3
1
1
1
4
1
3
1
10
2,06
3,06
1,38
1,92 (0,08)
1,46
1,79
1,42
1,45 (0,31)
2,31
3,05 (0,76)
2,78
4,17 (1,73)
0,68
0,69
0,98
0,97 (0,13)
0,98
1,08
1,05
1,09 (0,25)
0,86
0,76 (0,08)
1,05
0,71 (0,14)
2,37
4,25
2,04
3,52 (0,20)
2,28
8,50
3,80
5,68 (1,55)
3,91
5,25 (3,70)
2,34
4,62 (2,22)
1,44
2,53
0,62
1,94 (1,32)
2,98
1,38
1,69
1,46 (0,71)
1,64
2,59 (1,22)
1,17
2,26 (0,40)
1,61
1,04
1,46
1,22 (0,24)
1,28
1,55
1,41
1,24 (0,37)
1,87
1,5 (0,37)
1,02
1,25 (0,15)
1,39
2,01
0,97
0,88 (0,10)
0,88
1,18
0,84
1,06 (0,41)
1,08
1,31 (0,47)
3,07
2,25 (0,87)
Total
28
2,81 (1,55)
0,85 (0,20)
4,45 (2,16)
1,98 (0,80)
1,32 (0,26)
1,59 (0,84)
Los ndices que relacionaron el cociente entre la

longitud del ala y la longitud del rostro (b/a),
mostraron los valores ms altos en especies de la
familia Octopodidae (Tabla 2) con la especie
Enteroctopus megalocyathus (Fig. 2), y los valores
ms bajos en Dosidicus gigas (Fig. 2) perteneciente a
la familia Ommastrephidae (Tabla 2). Tendencia
similar, mostr el cociente entre la longitud del
capuchn y la longitud del rostro (ndice g/a), donde
especies de la familia Octopodidae (Tabla 2)
alcanzaron los mayores valores con Callistoctopus
rapanui (Fig. 2). Cuando se relacion la longitud de la
cresta con la longitud del capuchn (ndice f/g), la
familia Ommastrephidae se situ ms abajo que la
familia Octopodidae (Tabla 2), mientras que Onykia
ingens (Onychoteuthidae), alcanz el menor valor
(Fig. 2). Esta situacin se invirti levemente, cuando
se consider el cociente entre la lnea base y la
proyeccin del ala (Fig. 2d, 2e). Con respecto a los
ndices c/d y d/f, la situacin es an menos clara,
pudiendo encontrarse especies de la familias
Ommastrephidae (Todarodes filippovae; Ommastrephes bartramii) y Onychoteuthidae (Onychoteuthis
sp.), entre especies de octpodos. Por otra parte, la
familia Cranchiidae, tiende a ocupar una posicin muy
dispersa, entre las especies analizadas, mientras que la
familia Gonatidae, con Gonatus antarcticus una
posicin media, en los ltimos ndices mencionados.
Dentro de todas las medidas realizadas, aquellas
que hacen referencia a la lnea base, aparecen como
las menos indicadas, ya que involucran los bordes de
la pared lateral y del ala, que son los primeros que se
daan en los contenidos estomacales, o en los
inadecuados y prolongados almacenamientos. La
mayor pigmentacin de las mandbulas, fue otro

aspecto a considerar, en los criterios de inclusin de
mandbulas en la muestra de este estudio, dada su
relacin con la edad o crecimiento (Hernndez-Garca
et al., 1998; Hernndez-Garca, 2003). Con excepcin
de la familia Cranchiidae y las especies Chiroteuthis
veranii y Kondakovia longimana, se trabaj con
ejemplares maduros de pigmentacin ms definida.
Es posible que la variabilidad intraespecfica de los
ndices tenga una componente sexual ya que el
dimorfismo sexual, en las estructuras duras, entre
machos y hembras, ya haba sido descrito
anteriormente (Bolstad, 2006; Vega, 2010; CrespiAbril et al., 2010). En este estudio, la muestra
analizada incluy ejemplares tanto de sexo masculino,
como femenino, excepto en aquellos casos en los
cuales se cont con un ejemplar, que con excepcin de
Neorossia aff. caroli, result ser masculino, o en los
casos de ejemplares inmaduros.
Con respecto a los ndices, aquel que relacion la
longitud del capuchn (g) con la longitud del rostro (a)
de la mandbula inferior, separ bastante bien las
distintas especies analizadas, y mostr tres tipos de
cocientes, desde mandbulas de rostros largos a
mandbulas de rostros cortos: a > g, a = g y a < g.
Cocientes que concuerdan con las observaciones de
Kubodera (2005). A su vez, el ndice que relacion la
longitud del ala (b) con la longitud del rostro (a), que
separ a mandbulas inferiores de tamaos grandes y
regulares, respectivamente, en a << b, a < b y a = b,
tambin concordaron con las observaciones realizadas
por Clarke (1986). En cuanto a la cresta de la
mandbula inferior, que va de una forma tipo U hasta
604
Figura 2. ndices de los caracteres de la mandbula inferior de cada especie de cefalpodo.

Figure 2. Indexes of the characters of the lower beak of each species of cephalopod.
una forma tipo V, qued muy bien representada en

longitud, en las diferentes especies, en su relacin con
el capuchn, a travs del ndice (f/g) en los siguiente
cocientes: f < g, f = g, f > g y f >> g. En cambio los
ndices c/d y e/f, no resultaron muy apropiados para
discriminar especies en funcin de las mandbulas, ya
que sus valores entre las diferentes familias y gneros
no present mayor variabilidad o dispersin. Wolff
(1982) para la identificacin de Ommastrephes
bartramii relacion la longitud del rostro con la
longitud del ala (< 0,604) y con la longitud de la cresta
(> 2,89), valores que son concordantes con los
estimados en este estudio. Este estudio constituye una
aproximacin a la identificacin de cefalpodos en
contenidos estomacales, segn descripciones cuantitativas de relaciones morfomtricas de la mandbula

inferior, que resulta escaso si no se acompaa del uso
de descripciones cualitativas y del uso de la mandbula
superior, igualmente til.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece al Fondo de Investigacin de la Direccin
y Postgrado de la Universidad Santo Toms (Proyecto
Investigacin. D.N.I.P. UST) y al Laboratorio de
Malacologa del Museo Nacional de Historia Natural,
Santiago, Chile.
605
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Cultivo de juveniles silvestres de Graus nigra
607
Short Communication
Conducta alimenticia, supervivencia y crecimiento de juveniles silvestres de

Graus nigra Philippi, 1887 en cautiverio (Perciformes: Kyphosidae)
Hctor Flores1 & Jovanka Rendc1
1
Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar

RESUMEN. Se colectaron juveniles silvestres de Graus nigra, que fueron aclimatados durante 30 das en
estanques con flujo de agua abierto y a temperatura ambiente, siendo alimentados con alimento formulado.
Los peces fueron separados en seis grupos que se mantuvieron en experimentacin por 196 das. La
supervivencia promedio fue de 80%. El crecimiento en longitud total mostr un incremento promedio del
93,3% para los juveniles grandes (grupos 4, 5 y 6) y 125% para los pequeos (grupos 1, 2 y 3). El crecimiento
en peso total mostr un incremento promedio de 434% para los peces grandes (grupos 4, 5 y 6) y de 707%
para los pequeos (grupos 1, 2 y 3). Se concluy que G. nigra toler el cautiverio y el manejo, con una
supervivencia relativamente alta, lo que hace de ella una especie atractiva para la acuicultura chilena.
Palabras clave: Graus nigra, vieja mulata, peces, acuicultura, norte de Chile.
Feeding behavior, survival, and growth of wild Graus nigra Philippi, 1887
juveniles in captivity (Perciformes: Kyphosidae)
ABSTRACT. Wild juveniles of Graus nigra were collected and acclimated for 30 days in ponds with openwater flow and ambient temperature; the specimens were given a formulated feed. Fish individuals were
separated into six groups that were studied for 196 days. The average survival was 80%. The total length
increased an average of 93.3% for large individuals (groups 4, 5, 6) and 125% for small ones (groups 1, 2, 3).
The total weight showed an average increase of 434% for large fishes (groups 4, 5, 6) and 707% for small ones
(groups 1, 2, 3). Graus nigra was found to tolerate captivity and handling, with a relatively high survival rate,
making it an attractive species for aquaculture in Chile.
Keywords: Graus nigra, sea chubs, fishes, aquaculture, northern Chile.
___________________
Corresponding author: Hctor Flores (hflores@ucn.cl)
El cultivo de una especie de pez generalmente

comienza con la captura de juveniles (Botero &
Ospina, 2002; Papandroulakis et al., 2004), tanto para
constituir un stock de reproductores como para
estudiar aspectos relacionados con su comportamiento,
manejo,
aceptacin
de
alimento,
supervivencia y crecimiento. En Chile el cultivo de
peces marinos nativos es un tema incipiente, cuya
investigacin ha comenzando con la captura de
ejemplares silvestres, donde se destacan los trabajos
efectuados en Merluccius australis (merluza del sur),
Cilus gilberti (corvina), Eleginops maclovinus
(rbalo), Seriolella violacea (cojinoba), Seriola
lalandi (palometa), Paralichthys adpersus (lenguado
chileno), Oplegnathus insignis (San Pedro) y
Medialuna ancietae (pez acha) (Silva & Flores, 1989;
Cortes et al., 2001; Bustos & Landaeta, 2005; BCG,

2007).
Graus nigra (Fig. 1) es un recurso pesquero
artesanal, caracterizado por una musculatura de color
blanco, firme y consistente, que constituye una
importante fuente de recursos para buzos
mariscadores, que capturan estos peces con arpn
(Godoy et al., 2010). Su extraccin comenz
alrededor de 1979 (Vargas & Pequeo, 2004); las
estadsticas de captura muestran cambios en la
cantidad de peces extrados, con 244 ton promedio
entre 1989 y 1991, decayendo las capturas a partir de
1992, con un mximo de 65 ton en 1995 y un mnimo
de 1 ton en 2002, con un promedio de 26 ton entre
1992 y 2008 (SERNAPESCA, 1999, 2005, 2008).
608
b
Figura 1. Graus nigra (Kyphosidae) a) juveniles,
b) adulto.
Figure 1. Graus nigra (Kyphosidae) a) juveniles,
b) adult.
Graus nigra se distribuye desde el sur del Per

(18S) hasta Valdivia (40S), Chile (Ojeda et al.,
2000; Vargas & Pequeo, 2004), batimtricamente
desde el litoral hasta los 20-25 m de profundidad,
siempre en fondos rocosos con grietas y grandes
cuevas (Mann, 1954). Los juveniles entre 24 y 203
mm de longitud total habitan en pozas intermareales,
donde se segregan dependiendo de la ubicacin de la
poza en el litoral, as los juveniles pequeos, se
distribuyen en las pozas altas y los grandes en las
bajas (Hernndez et al., 2002), consumiendo
preferentemente jaibas, anfpodos, gastrpodos y
bivalvos (Muoz & Ojeda, 1997, 1998), donde pasan a
ser uno de los componentes ms importantes en
cuanto a funcin y densidad (Varas & Ojeda, 1990;
Stepien, 1990; Muoz & Ojeda, 1998; Berros &

Vargas, 2000). Los adultos habitan el submareal
depredando principalmente equinodermos, crustceos,
moluscos y peces (Moreno, 1972; Fuentes, 1982) y se
reproduce durante la primavera (Flores & Smith,
2010).
La demanda local por la calidad de su carne y la
disminucin de las capturas, hace de esta especie una
interesante alternativa para desarrollar su acuicultura.
A nivel mundial no existe acuicultura asociada a peces
de la familia Kyphosidae, pero hay una incipiente
extraccin de estos peces en Amrica (Antigua y
Barbados, Chile y USA) y Oceana (Palaos), con 67,2
ton promedio entre 2003 y 2007 (FAO, 2010), donde
Chile representa el 66,4% de esta captura. Son
recursos que se extraen en escasa cantidad,
consumidos preferentemente a nivel local y debido al
sistema de extraccin, son fuente importante de
ingresos para pescadores artesanales y mariscadores.
En este contexto, este estudio aporta antecedentes que
podran aplicarse a la acuicultura de G. nigra,
especialmente en relacin a la conducta de alimentacin de juveniles salvajes en cautiverio, a su
supervivencia, crecimiento y conversin de alimento.
Entre julio y agosto 2005, se capturaron 113
juveniles entre 52 y 96 mm de longitud total (Lt), en
las pozas intermareales de La Pampilla y Tongoy
(Regin de Coquimbo). Para la captura de los peces,
durante marea baja, se extrajo la mayor cantidad de
agua de las pozas con una bomba de inmersin y los
peces fueron capturados con redes de mano y
transportados en cajas trmicas al laboratorio. Los
peces fueron aclimatados durante 30 das en estanques
con flujo de agua abierto, a una densidad promedio de
un pez por 10 L, con una media de 0,6 0,2 g L-1, a
temperatura ambiente (14,1 0,48C) y con flujo de
aire. La alimentacin de los peces, durante este
periodo, fue mediante alimento nacional formulado
para juveniles de Psetta maxima (turbot), fabricado
por la empresa Biomar con 54% de protena, 15% de
lpidos, 12% de carbohidratos y 12% de humedad, que
cumple los rangos recomendados para el cultivo de
peces marinos.
Transcurrido el tiempo de aclimatacin, los peces
se distribuyeron en seis grupos de 10 ejemplares cada
uno y de tallas homogneas, no se estableci rplicas
para cada grupo y se mantuvieron en experimentacin
por 196 das. La agresividad de los peces observada en
el periodo de aclimatacin, fue determinante para
discriminar los grupos experimentales y estructurarlos
lo ms homogneamente posible, lo que permiti
disminuir el riesgo de heridas y muerte durante la
experiencia de crecimiento.
Los tres grupos con peces grandes se dispusieron

en estanques de 180 L y los tres grupos con peces
pequeos en estanques de 80 L, manteniendo una
densidad promedio de 0,608 0,201 g L-1. los datos
iniciales de longitud total (Lt) y peso total (Pt),
densidad e ndice de condicin se indican en la Tabla
1. En todas las unidades experimentales, los peces
fueron alimentados en 3% de su peso corporal diario,
distribuido en dos raciones, a las 9:30 y 19:30 h. Para
evitar ataques entre los peces, se instalaron en los
estanques tubos de PVC como refugio, lo que permiti
disminuir las agresiones.
Diariamente se registr la temperatura, nmero de
peces muertos y cantidad de alimento entregado, cada
14 das se muestrearon todos los peces de cada tanque,
registrndose la Lt y Pt. Con la informacin recopilada
se determin los indicadores productivos de uso
tradicional en acuicultura, como son supervivencia,
ndice de condicin (K=Pt/Lt3), tasa de crecimiento
especfico (TCE, %/da) en Lt y Pt (TCELt = [(lnLtflnLti)*100]/Ndas; TCEPt = [(lnPtf-lnPti)*100]/N
das), coeficiente de variacin (CV = desviacin
estndar/promedio) y factor de conversin de alimento
relativo (FCAR = alimento entregado/incremento en
biomasa). Para establecer diferencias en el crecimiento
entre los grupos, de peces se utiliz el Anlisis de
Covarianza (ANCOVA).
Durante el mes de aclimatacin, la temperatura
vari entre 12,7 y 14,7C, mientras que en los 196 das
que dur la experiencia de crecimiento, sta vari
entre 13,6 y 19,7C.
A partir del tercer da de aclimatacin, los
juveniles ms grandes, muestran una mayor
movilidad, capturan el alimento en la superficie y lo
consumen, mientras los peces pequeos, comienzan a
consumir alimento a medida que este precipita en la
columna de agua. Al cuarto da, todos los peces
(grandes y pequeos), van en busca de las partculas
de alimento. Se observ que el alimento que llega al
fondo del estanque no es consumido, conducta que se
mantuvo durante todo el experimento.
Al mes de aclimatacin, los juveniles se
alimentaron sin mayor inconveniente con la dieta
balanceada. Sin embargo, se observ conducta
agresiva y jerrquica de los peces de mayor tamao,
especialmente durante la alimentacin, donde se
produjeron ataques, que en ocasiones causan lesiones
en las aletas dorsales y caudales de los ejemplares ms
pequeos. Durante la aclimatacin no se registr
muerte de peces asociado a esta conducta. Al distribuir
los peces homogneamente en cada uno de los grupos
experimentales, la conducta agresiva disminuy.
609
La supervivencia promedio de los grupos

experimentales fue de 80% (Tabla 1). Entre los das
140 a 154 se produjeron algunos cortes de agua que
afectaron el experimento. En este periodo se produjo
la muerte del 20% de peces del grupo 1, 10% de los
grupos 2, 3 y 6, y 40% del grupo 4.
El incremento en Lt fue significativamente
diferente entre los grupos (ANCOVA; F(5,840): 291,95;
P < 0,0001). Los peces grandes (grupos 4, 5 y 6)
tuvieron un incremento de 91%, mientras que en los
peces pequeos (grupos 1, 2 y 3) el incremento fue de
124%. Situacin semejante ocurri con el incremento
en Pt, que mostr diferencias significativas entre los
grupos (ANCOVA; F(5,840) 267,10; P < 0,0001),
destacando los grupos 1 y 2 con un incremento en
peso que alcanz a 993% y 698% respectivamente
(Tabla 1).
La densidad del cultivo vari entre 3,2 y 3,8 g L-1 a
excepcin del grupo 4, que producto de la mayor
mortalidad, la densidad final fue de 1,4 g L-1. El ndice
de condicin (K), en todos los grupos mostr una
disminucin respecto de su condicin inicial entre 21
y 39% (Tabla 1).
La TCE en Lt difiere significativamente entre los
grupos de peces (ANCOVA; F(5,77): 17,35; P <
0,0001). En juveniles pequeos (grupos 1, 2 y 3) fue
de 0,41% diario mientras que en los grandes (grupos
4, 5 y 6) fue de 0,33% diario. Estas diferencias
significativas entre juveniles se mantienen cuando se
utiliza el Pt para estimarla (= TCE) (ANCOVA; F(5,77):
12,83; P < 0,0001), con 1,04% diario para los juveniles pequeos (grupos 1, 2 y 3) y un 0,85% diario
para los grandes (grupos 4, 5 y 6). La conversin de
alimento relativo en los grupos vari entre 2,7 y 4,0
con valores promedio de 3,3 para los peces pequeos
(grupos 1, 2 y 3) y de 3,6 para los grandes (grupos 4, 5
y 6) (Tabla 1).
En el ambiente natural, los juveniles de G. nigra
muestran un tipo de interaccin intraespecfica como
es la territorialidad, que probablemente juega un papel
importante en determinar la distribucin de los
diferentes tamaos de individuos, donde el
comportamiento agresivo por parte de los peces de
mayor tamao, sea para defender o acceder a una
grieta, estara forzando a los ejemplares pequeos a
usar las pozas intermareales superiores (Hernndez et
al., 2002). Esta conducta territorial tambin se expresa
en un ambiente de cultivo, tal como ha sido reportado
para Oncorynchus kisutch, Ictalurus punctatus y
Paralichthys adspersus (Bryant & Atema, 1987;
Martel & Dill, 1993; Piaget, 2009). En todos los
estanques experimentales, los peces de mayor tamao
manifestaron esta conducta jerrquica observada en el
ambiente natural, la que se mantuvo hasta el trmino
610
Tabla 1. Supervivencia, parmetros de crecimiento, coeficiente de variacin, ndice de condicin y consumo de alimento
en juveniles salvajes de Graus nigra en cautiverio. Lt: Longitud total, Pt: Peso total, CV: Coeficiente de variacin, TCE:
Tasa de crecimiento especfico, K: ndice de condicin, FCAR: Factor de conversin de alimento relativo.
Table 1. Survival, parameters of growth, coefficient of variation and condition index and food consumption in wild juvenile of Graus nigra in captivity. Lt: Total length, Pt: total weight, CV: Variation coefficient, TCE: specific growth rate,
K: condition index, FCAR: relative food conversion factor.
Grupos experimentales
Supervivencia (%)
Lt inicial (mm)
Lt final (mm)
Incremento Lt (mm)
Incremento Lt (%)
Incremento Lt (mm/mes)
Pt inicial (g)
Pt final (g)
Incremento Pt (g)
Incremento Pt (%)
Incremento Pt (g/mes)
Densidad inicial (g/L)
Densidad final (g/L)
CV Lt inicial (%)
CV Lt final (%)
CV Pt inicial (%)
CV Pt final (%)
K inicial (*10-5)
K final (*10-5)
TCE de Lt (%)
TCE de Pt (%)
FCAR
80
55,1 1,7
134,3 32,8
79,2
143,7
12,1
3,1 0,5
33,9 14,3
30,8
993,5
4,7
0,4
3,4
3,14
24,40
15,04
42,20
0,186
0,140
0,454
1,219
2,7
80
57,0 1,8
128,5 9,0
71,5
125,4
11,0
4,6 0,8
36,7 9,0
32,1
697,8
4,9
0,6
3,7
3,09
8,94
15,54
24,67
0,247
0,173
0,415
1,062
3,2
90
62,9 0,9
128,0 6,1
65,1
103,5
10,0
6,6 08
33,5 6,1
26,9
407,6
4,1
0,8
3,8
1,39
5,28
12,43
18,32
0,264
0,160
0,362
0,831
4,0
60
71,3 2,3
137,7 11,4
66,4
93,1
10,2
7,8 1,0
43,0 11,4
35,2
451,3
5,4
0,4
1,4
3,24
10,93
12,87
26,59
0,216
0,165
0,336
0,870
3,0
100
77,8 1,5
151,5 210,7
73,7
94,7
11,3
9,9 0,8
57,7 20,7
47,8
482,8
7,4
0,6
3,2
1,90
13,05
8,49
35,85
0,211
0,166
0,340
0,897
3,9
80
90,5 3,9
168,4 14,0
77,9
86,1
12,0
15,9 3,6
75,0 14,0
59,1
371,7
9,1
0,9
3,3
4,33
8,18
22,92
18,60
0,214
0,157
0,317
0,793
3,9
de la experiencia, siendo notoria en las horas de

alimentacin, donde primero se alimentan los peces
grandes y luego los pequeos, esta conducta se ve
acentuada en los estanques 1, 2, 4 y 5, que presentan
un mayor coeficiente de variacin (CV) en peso, con
valores sobre el 20%.
Se ha descrito que los peces de cultivo tienden a
ser menos agresivos que los peces salvajes (Fleming
& Gross, 1993), lo que se debera al tiempo en
cautiverio y a los procesos de seleccin que se han
implementado. Asociado a esto, en Oncorhynchus
mykiss se ha estudiado que los niveles de agresividad
disminuyen cuando hay una adecuada administracin
de triptfano en la dieta (Winberg et al., 2001). En el
cultivo de juveniles de salmones, a valores sobre 18%
de CV, se hace necesario efectuar una seleccin del
tamao de los peces, estrategia que permite uniformar
el rango de talla, lo que favorece el acceso uniforme a

la comida.
G. nigra ha sido caracterizada como una especie de
crecimiento lento (Vargas & Pequeo, 2004). Sin
embargo, las tasas de crecimiento y mortalidad se
expresan de manera diferencial cuando los ejemplares
estn sometidos a eventos El Nio o La Nia,
aumentando el crecimiento y disminuyendo la
mortalidad en periodos fros, situacin que se
asociara a una mayor productividad por parte del
ambiente (Hernndez-Miranda & Ojeda, 2006).
En cultivo, la tasa de crecimiento fue entre 1,0 y
1,2 cm mes-1, que es superior a lo registrado para el
ambiente natural, que vara entre 0,2 y 0,9 cm mes-1
(Hernndez-Miranda & Ojeda, 2006).
En el caso de los juveniles salvajes (70 g),
mantenidos en cautiverio alimentados con alimento
formulado, podran alcanzar 700 a 800 g en un ao, lo

que representa un crecimiento intermedio respecto a
otras especies marinas nativas. El crecimiento es alto
cuando se compara con Paralichthys adspersus (Silva
& Flores, 1989), con tasa de crecimiento de 0,79%
diario para ejemplares de 3 a 20 g, valor que
disminuye (0,46% diario) en ejemplares de 40 a 200 g;
pero es bajo comparado con Seriola lalandi, que en
ejemplares de 0,5 kg mostraron una tasa de
crecimiento de 1,18 a 1,23% diario a temperaturas de
17 a 22C (Moran et al., 2009), con incrementos de
2,46; 3,56 y 8,45 g diario en peces de 50, 100 y 500 g
respectivamente (Booth et al., 2010).
Completar el ciclo de cultivo de esta especie,
permitira producir juveniles para efectuar pruebas de
crecimiento a talla comercial. Sin embargo, otra
alternativa interesante es la implementacin de un
proyecto de desarrollo social, para repoblar reas
deprimidas, permitiendo mantener y administrar un
recurso que d sustento a los pescadores artesanales,
especialmente cuando se ha demostrado que hay
signos de agotamiento de este recurso, en trminos de
abundancia y tamao (Godoy et al., 2010).
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al Sr. Helmo Prez y al Dr. (c) Alonso
Vega, ambos de la Facultad de Ciencias del Mar de la
Universidad Catlica del Norte, por su colaboracin
en la captura de los ejemplares de G. nigra y anlisis
estadsticos respectivamente.
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Spongicoloides sp. aff. S. galapagensis primer registro en Chile
613
Short Communication
Spongicoloides sp. aff. a Spongicoloides galapagensis (Decapoda: Stenopodidea:

Spongicolidae): una nueva especie para la carcinofauna chilena y primer registro
de un estenopodido en aguas del margen continental de Chile
Guillermo L. Guzmn1 & Javier Sellanes2
Museo del Mar, Universidad Arturo Prat, P.O. Box 121, Iquique, Chile
2
Departamento de Biologa Marina, Facultad de Ciencias del Mar
Universidad Catlica del Norte, P.O. Box 167, Coquimbo, Chile
Centro de Investigacin Oceanogrfica en el Pacfico Sur Oriental (COPAS)
1
RESUMEN. Se cita por primera vez para el margen continental de Chile una especie de camarn
Stenopodidae, asociado a una esponja hexactinelida. Los especmenes fueron recolectados en dos sitios de
Chile central (3112S, 7152W y 3600S, 7338W; 922 a 1000 m de profundidad). Las esponjas estaban
adheridas al sustrato con probable origen en emanaciones de metano. Spongicoloides sp. aff. a S. galapagensis, es el primer registro de la familia en aguas del margen continental del Pacfico suroriental. Los
ejemplares coinciden con los rangos de la variacin morfolgica de S. galapagensis, no obstante difieren en el
nmero de branquias descrito.
Palabras clave: Spongicoloides sp. aff. a S. galapagensis, primer registro, Stenopodidea, Crustacea, Pacfico
suroriental, Chile.
Spongicoloides sp. aff. to Spongicoloides galapagensis (Decapoda: Stenopodidea:

Spongicolidae): a new species for Chilean carcinofauna and the first record of a
Stenopodid for the Chilean margin
ABSTRACT. This is the first record of a species of Stenopodid shrimp along the Chilean margin, associated
with a hexactinellid sponge. The specimens were collected at two sites in central Chile (3112S, 7152W and
3600S, 7338W; 922 to 1000 m depth). The sponges were attached to the substrate with probable origins in
methane seepage. Spongicoloides sp. aff. to S. galapagensis constitutes the first record of the family for the
eastern south Pacific continental margin. The specimens coincide with the ranges of morphological variation
of S. galapagensis, although they differ in the number of brachia described.
Keywords: Spongicoloides sp. aff. to S. galapagensis, first record, Stenopodidea, Crustacea, southeastern
Pacific, Chile.
___________________
Corresponding author: Guillermo Guzmn (gguzman@unap.cl)
La familia Spongicolidae Schram, 1986 est

compuesta de siete gneros a nivel mundial, que
agrupan a 39 especies de camarones (De Grave et al.,
2009), que en su mayora son organismos de
profundidad, asociados al atrio de esponjas vtreas
(Porifera, Hexanthinellida). El gnero Spongicoloides
Hansen, 1908, es uno de los ms diversos con once
especies descritas, las que viven por lo general en la
zona batial, bajo 500 m de profundidad en todos los
ocanos (Saito & Takeda, 2003; Komai & Saito,
2006). Hasta la fecha, Spongicola parvispinus
Zarenkov, 1990 (Spongicolidae) y Stenopus hispidus

(Olivier, 1811) (Stenopodidae) citadas para los montes
submarinos de la placa de Nazca e isla de Pascua,
respectivamente (DiSalvo et al., 1988; Zarenkov,
1990; Poupin, 2003), constituyen los nicos
representantes de crustceos Stenopodidea reportados
para aguas del Pacfico suroriental.
Durante un estudio reciente de la fauna asociada a
la pesquera del bacalao de profundidad, Dissostichus
eleginoides Smitt, 1898 (Sellanes et al., 2008), se
recolectaron dos especmenes de camarones pertene-
614
cientes al gnero Spongicoloides, asociados al atrio de

esponjas vtreas de la familia Euplectellidae. Los
caracteres morfolgicos de esta especie coinciden con
los descritos para Spongicoloides galapagensis Goy,
1980; no obstante, difieren de la descripcin original,
en la frmula branquial.
En este trabajo se cita a Spongicoloides sp. aff. a S.
galapagensis, como el primer camarn Stenopodidae
para aguas del margen continental de Chile, asociado a
las comunidades de emanaciones de metano,
indicando las principales caractersticas morfolgicas
de los ejemplares colectados que lo hacen afn a esta
especie.
El material fue depositado en la coleccin de
referencia del Museo del Mar, Universidad Arturo
Prat, Iquique (MUAP).
Infraorden Stenopodidea Claus, 1872
Familia Spongicolidae Schram, 1986
Gnero Spongicoloides Hansen, 1908
Spongicoloides sp. aff. S. galapagensis Goy, 1980
Material Examinado: hembra (MUAP (CD)-0410),
11,0 mm de largo de caparazn postorbital (LC), 31,8
mm de longitud total (LT). SW de Coquimbo
(3112S, 7152W), Chile, alrededor de 1000 m de
profundidad; col.: H. Poblete. Macho sin quelpedos,
12,7 mm LC, 35,5 mm largo total, Crucero VG-07 a
bordo de RV Vidal Gormaz, Estacin AGT 08, frente
a Cobquecura (3600S, 7338W; 922 m de
profundidad), Chile, 9 Septiembre 2007; col.: J.
Sellanes. Ambos ejemplares estaban viviendo dentro
de una especie no determinada de esponja vtrea de la
familia Euplectellidae, asociada a emanaciones fras
de metano.
Diagnosis: camarones relativamente pequeos
(31,8 a 35,5 mm LT y 11,0 a 12, 7 mm LC), forma
corporal como lo descrito para camarones stenopoides
(Fig. 1). Rostro con ocho espinas dorsales, tres
ventrales y dos dientes laterales. Espina antenal y
branquiostegal presentes, placa telsnica redondeada
distalmente, con dos carinas romas submedianas,
armada con espinas asimtricas, seis en el lado
derecho y siete en el izquierdo; margen posterior con
siete espinas (Fig. 2). Exopodito de los urpodos con
23 espinas. Con diferencias en la frmula branquial
respecto a la descripcin de Spongicoloides galapagensis (Tabla 1).
Los ejemplares de Spongicoloides sp. aff. a S.
galapagensis analizados difieren de S. evolutus
(Bouvier, 1905), S. hawaiiensis Baba, 1983, S.
koehleri (Caullery, 1896) y S. profundus Hansen,
1908, en la espina antenal bien desarrollada, que
presenta. Posee dos espinas branquiostegales, que no
Figura 1. Vista lateral de Spongicoloides sp. aff. S.

galapagensis. Los plepodos y setas marginales fueron
omitidas.
Figure 1. Lateral view of Spongicoloides sp. aff. S.
galapagensis. The pleopods and marginal setae are
omitted.
Figura 2. Spongicoloides sp. aff. S. galapagensis.

Micrografas electrnicas de barrido mostrando la armadura de diferentes regiones del caparazn. a) Regin
orbital, b) regin antero-branquial, c) regin frontal,
d) regin heptica. Todas las imgenes tienen la misma
escala.
Figure 2. Spongicoloides sp. aff. S. galapagensis.
Scanning electron micrographs showing the armature of
different carapace regions. a) Orbital region, b) anterobranchial region, c) frontal region, d) hepatic region. All
images are at the same magnification.
Spongicoloides sp. aff. S. galapagensis primer registro en Chile
Tabla 1. Frmula branquial de Spongicoloides sp. aff. S.

galapagensis. 0 indica ausencia, nmeros 1 y 2 indican
presencia de una o dos branquias.
Table 1. Branchial formula of Spongicoloides sp. aff. S.
galapagensis. 0 denotes absence and 1 and 2 presence of
one or two gills.
Maxilpedos
Pleurobranquias
Arthrobranquias
Podobranquias
Epipoditos
Expoditos
Pereipodos
II
III
II
III
IV
0
1
0
1
1
0
1
1
1
0
1
2
0
1
0
1
2
0
0
0
1
2
0
0
0
1
2
0
0
0
1
2
0
0
0
0
0
0
0
0
se presentan en S. inermis (Bouvier, 1905). S.

novaezelandiae Baba 1979, carece de espinas en el
margen ventral del rostro y S. iheyaensis Saito,
Tsuchida & Yamamoto (2006), carece de espinas en el
sexto pleonito. S. tabachnicki Burukovsky, 2009
difiere de los ejemplares analizados de Songicoloides
sp. aff. a S. galapagensis, en que posee solo una
artrobranquia en los pereipodos primero al cuarto, en
cambio stos presentan dos en cada uno, respectivamente (Burukovsky, 2009). Adems, en estos
ejemplares la armadura de la escama antenal es
espinosa en todo el margen externo, mientras que en S.
tabachnicki la espinacin es ms bien escasa. Estas
caractersticas, adems de la distribucin, diferencian
los ejemplares analizados de las especies indicadas.
An cuando las diferencias son menores, los
ejemplares analizados difieren morfolgicamente con
S. galapagensis Goy, 1980 y se ubican ligeramente
por fuera del rango de los caracteres descritos para
esta especie. En la frmula de espinacin del rostro se
observan ocho espinas dorsales, una ventral y dos
laterales. S. galapagensis Goy, 1980 en cambio, se
indican siete espinas dorsales, cuatro ventrales y tres
laterales.
La armadura del telson de estos ejemplares
presenta seis y siete espinas en las carinas
longitudinales derecha e izquierda respectivamente,
ms siete espinas marginales, mientras que S.
galapagensis posee siete a ocho en las carinas
longitudinales y seis a siete en el margen del telson.
Estas leves diferencias de los ejemplares registrados
no permiten apoyar la tesis de que se est en presencia
de una nueva especie, dado que puede deberse solo a
diferencias dadas por la variacin morfolgica natural
en los crustceos en general. No obstante, S.
galapagensis se caracteriza por ser, a la fecha, la nica
especie que posee un solo par de artrobranquias en el
tercer maxilpedo y desde los pereipodos primero al
615
cuarto. Los ejemplares analizados poseen dos

artrobranquias en los pereionitos III (tercer par de
maxilpedos) a VII (cuarto par de pereipodos).
Aunque este carcter pudiera parecer suficiente para
erigir una nueva especie con estos ejemplares, esto no
es suficiente, debido a que se ha descubierto que en
este gnero existe una variacin en el nmero de
estructuras, tales como los epipoditos y branquias, que
podra estar asociado a variaciones ontognicas y al
sexo (Saint Laurent & Clva, 1981; Garca, 1996).
S. galapagensis fue registrada originalmente en la
estacin 2818, del crucero Albatross, en abril de 1888
en las islas Galpagos (0029S, 8954W) a una
profundidad de 717 m (Goy, 1980). Estos dos nuevos
registros frente a Coquimbo y Cobquecura, amplan
notablemente el rango de distribucin biogeogrfica
de esta especie.
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Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso

Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Catlica de Valparaso

INVITED REVIEWERS IN VOLUME 39 (1-3) 2011

Isabel Abdo de la Parra

Beatriz E. ngeles Escobar

Jos Brito Junior

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Jean Michel Corra

Flavio da Costa Fernandes

Tito Csar de Almeida

Maria do Carmo Calijuri

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Lilia M.A. Santos

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Gustavo Manuel Somoza

Maria Sol Souza

Mara Isabel Toledo

LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH

Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 397-408, 2011

UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.

Non-enzymatic antioxidant photoprotection against potential UVBR-induced

Fotoproteccin antioxidante no-enzimtica contra el potencial dao inducido

Lat. Am. J. Aquat. Res.

oxide radical, hydroxyl radical and hydrogen peroxide

UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.

inoculated into 200 mL flasks with 0.7 m filtered

The initial concentrations of cells were on the same

Lat. Am. J. Aquat. Res.

which records irradiances at four wavelengths in the

Solvent B (methanol: acetonitrile: 0.2% acetic acid,

UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.

and 10300 kJ m-2 for UVBR, UVAR, and PAR,

The content of -tocopherol showed a significant

Lat. Am. J. Aquat. Res.

UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.

Figure 5. Typical chromatogram of cell extracts of the

shinorine by approximately 9 times. The cellular

Figure 6. Concentration of MAAs after radiation

UVR impact on the phytoplankton community

Lat. Am. J. Aquat. Res.

capacity to synthesize photoprotective compounds in a

antarctica var. borealis, exposed to high UV

UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.

UVBR (Leu et al., 2006); as well as in a Chlorophyte

with high light stress (Finkel et al., 2010). The results

Lat. Am. J. Aquat. Res.

Bumann, D. & D. Oesterhelt. 1995. Destruction of a

Garcia-Pichel, F. 1994. A model for internal self-shading

UVBR-induced damage in Thalassiosira sp.

photosystem II reaction center proteins upon

Lat. Am. J. Aquat. Res.

Schloss, I.R. 1997. Escalas temporo-espaciales de