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Diversidade de helmintos intestinais em ces domsticos

(Canis familiaris Linnaeus, 1758) e de raposas


(Cerdocyon thous Linnaeus, 1766) no semirido do
Nordeste do Brasil e implicaes para a sade
Joo Daniel de Oliveira Santos

Dissertao apresentada Escola Nacional


de Sade Pblica, como parte das exigncias
do Programa de Ps-graduao em Sade
Pblica, subrea Abordagem Ecolgica das
Doenas Transmissveis, para a obteno do
ttulo de Magister Scientiae

Orientadora
Marcia Chame
ENSP/DENSP FIOCRUZ

Rio de Janeiro, maro de 2013

Joo Daniel de Oliveira Santos

Diversidade de helmintos intestinais em ces domsticos


(Canis familiaris Linnaeus, 1758) e de raposas
(Cerdocyon thous Linnaeus, 1766) no semirido do
Nordeste do Brasil e implicaes para a sade
Dissertao apresentada Escola Nacional
de Sade Pblica, como parte das exigncias
do Programa de Ps-graduao em Sade
Pblica, subrea Abordagem Ecolgica das
Doenas Transmissveis, para a obteno do
ttulo de Magister Scientiae

APROVADO:
_____________________________

_____________________________

Dr. Adauto Jos Gonalves de Arajo


ENSP/ FIOCRUZ

Dr. Jonimar Paiva


UFRRJ

_____________________________

_____________________________

Dra. Flavya Mendes de Almeida


UFF

Dr. Salvatore Siciliano


ENSP/ FIOCRUZ

_______________________________
Dra.Marcia Chame
Orientadora

ii

DEDICATRIA

Ao meu querido pai, Paulo Sergio da Silva Santos (In Memoriam)


Ao grande amigo ciclista e vizinho, Svio Figueiredo (In Memoriam)

iii

AGRADECIMENTOS

Agradeo primeiramente ao Criador, por todas as maravilhas deste e de outros


mundos e do grande Mistrio da Vida, e a oportunidade de estar materializado neste mundo.
Ao meu querido pai terreno, Paulo Sergio da Silva Santos, por tudo o que eu sou
hoje, por todo seu sacrifcio em prol da famlia, pelo seu grande senso de humor e
sensibilidade. Sentimos muito sua falta, pai! Obrigado por toda a nossa formao, tanto
intelectual quanto como pessoas, e em que nosso reencontro ns possamos dividir as
alegrias da vida e deste amor latente.
minha me Maria Julia de Oliveira Santos, por ser o alicerce desta famlia,
durante as turbulncias imprevisveis da vida, e por seu grande amor para conosco.
Obrigado por aturar os frequentes azedumes do seu velhinho ... Obrigado por poder ser
seu filho, e por toda sua dedicao para conosco durante todos esses anos de nossa histria
de vida. Desculpe-me pelas vezes que a atingi com mgoa, mais saiba que o meu amor por
voc infinito, me!
minhas pequenas grandes irms, Ana Paula de Oliveira Santos e Ana Beatriz de
Oliveira Santos, por todo o seu apoio durante essa fase de grandes mudanas na vida.
Obrigado pela fora de vocs e podem contar comigo!
A toda minha famlia, meus tios Clia e Dlio, meus primos Fred, Taninha e Csar
Augusto, minhas priminhas Malu e Lili, minha madrinha ngela Beatrize a querida Vera
Lcia. Obrigado por fazer parte desta querida e estimada famlia, uma grande teia que
absorve os impactos da vida.
Aos meus queridos e finados avs, Maria Julia de Oliveira e Manuel de Oliveira,
pela grande fora de minhas razes... So elas que sustentam uma grande rvore! Espero

iv

que apreciem este trabalho, e que apesar da sua ausncia aqui na Terra, possam continuar
acompanhando minha vida de outra perspectiva.
minha querida orientadora Marcia Chame, a que devo inteiramente este trabalho
e minha vida acadmica... Obrigado por todo seu apoio, carinho e grandes ensinamentos,
e por ter sempre confiado em minha capacidade e ter aberto as portas de seu laboratrio
para mim. Obrigado pela oportunidade de ter sido seu orientando e por ter aberto as portas
deste sertozo velho, desconhecido pela maioria dos brasileiros... Agradeo mais ainda
por me confiar sua vida, como parceira de montanha e de escaladas! Desculpe-me por ser
um professor to chato e exigente s vezes!
Norma Labarthe, pelo companheirismo e grande humor durante todas as
expedies de campo e viagens em que ns estivemos juntos.
A todos dos Laboratrios de Paleoparasitologia e de Ecologia da Escola Nacional
de Sade Pblica Sergio Arouca (ENSP), especialmente para Adauto Arajo e Luciana
Sianto, alm de todos os pesquisadores, alunos e bolsitas do laboratrio, pela agradvel
convivncia e apoio durante minhas anlises parasitolgicas. Obrigado a Bruna, Juliana
Gomes, Juliana Dutra, Priscilla, Hugo, Ricardo, Vitor, rika, Arthur, Shnia, Isabel,
Thala, Andressa e Leonardo Pannaim.
A todos os colegas de mestrado, Mnica, Amanda, Carla, Lvia, Danielle, e
especialmente Morgana Camacho, Marianna Cavalheiro e Edison Amarante, pela grande
ajuda e apoio durante todo o mestrado e por ter dividido as aflies e agonias, acadmicas
ou no, durante este tempo juntos.
A todos os professores a que tive o privilgio de ter sido aluno em minha vida, tanto
no mestrado acadmico em Sade Pblica, como na graduao e com aluno do colgio
Marista So Jos, por terem feito parte da construo e formao do meu conhecimento e
da pessoa que sou hoje.

A numerosa equipe do Instituto Nacional de Arqueologia, Paleontologia e


Ambiente do semirido (INAPAS), especialmente Anne-Marie Pessis, por todo o apoio
na logstica e realizao de todos os trabalhos de campo no serto nordestino.
A toda equipe da Fundao do Museu do Homem Americano (FUMDHAM), que
nos ajudaram tanto nas expedies a campo no Piau, no Parque Nacional da Serra da
Capivara, especialmente Nide Guidon, por ser um grande exemplo e inspirao de luta,
persistncia e sacrifcio, para com seus ideais e objetivos de vida.
Aos companheiros piauienses de campo, principalmente Joo Leite, Francisco
Reinaldo, Rogerinho e Galeguinho, por toda ajudam para as coletas de amostras e logstica
dos trabalhos de campo.
Aos amigos de escaladas e aventuras nas montanhas, Fbio de Oliveira Leal Santos,
Rodrigo de Almeida, Cludio Peixoto Frana, Diego Falkenbach e Lizete Valle por
compartilhar os sonhos e a execuo de grandes aventuras.
Ao grande companheiro de pedaladas, Svio Figueiredo, que me ensinou e
estimulou para novas e divertidas experincias como bike rider ... Obrigado por tudo e
por ser meu amigo, Svio!
Aos meus companheiros caninos Zion, Baba e Raul, por toda alegria e amor
incondicional que os ces tm a nos oferecer.
Ao Instituto Nacional de Arqueologia, Paleontologia e Ambiente INAPAS,
INCT/MCTI/CNPq pelo financiamento e oportunidade da realizao dos trabalhos de
campo e laboratoriais.
Ao CNPq pela Bolsa de Mestrado.

vi

"Aquele que cresceu nas montanhas pode viver durante anos na cidade, desenvolver um
trabalho cientfico e enriquecer sua inteligncia, mas o que no pode fazer permanecer
eternamente l embaixo.
Quando v aparecer o sol entre as nuvens e sente o vento no rosto, sonha como uma
criana com novas aventuras nas montanhas. Comigo acontece exatamente isso.
(Reinhold Messner)

vii

RESUMO
A sobreposio de habitats e reas de uso entre animais domsticos e silvestres pode favorecer o
fluxo de parasitoses entre espcies de hospedeiros, possibilitando a emergncia de parasitos,
inclusive nos seres humanos. Carnvoros silvestres so especialmente vulnerveis s alteraes no
habitat, o que promove aproximao entre eles e animais domsticos, como raposas na busca de
alimento (Cerdocyon thous Linnaeus, 1766) em comunidades humanas, e ces domsticos (Canis
familiarisLinnaeus, 1758) em reas naturais para a caa. O objetivo deste trabalho foi estudar a
biodiversidade dos helmintos intestinais de raposas e ces domsticos no semirido nordestino do
Brasil para identificar as espcies de helmintos de importncia epidemiolgica para a sade pblica,
a similaridade da ocorrncia de helmintos entre C. thous e C. familiaris, as diferenas nos ndices
de biodiversidade e da composio de helmintos em relao sazonalidade e antropizao nos
locais de coleta e quais as espcies de helmintos indicam esta diferena. Foram utilizados ndices
de Shannon (H), de Simpson (Ds) e equitabilidade (J), alm do ndice de similaridade de Sorensen,
do teste MRPP e dos Valores de Indicao (IVs) no programa PC-ORD. As amostras foram
coletadas oportunsticamente e diretamente do solo, em seis expedies no serto dos estados de
Pernambuco, Piau, Paraba, Rio Grande do Norte e Cear. Estas foram identificadas e analisadas
microscpicamente por meio de sedimentao espontnea (Lutz, 1919), e os ovos de helmintos
foram medidos e fotografados digitalmente. No total, 243 amostras foram analisadas, 132 de ces
e 111 de raposas. Foram encontradas sete morfoespcies de importncia epidemiolgica: Alaria
sp., Ancylostomatidae, Spirometra sp., Toxocara sp., Mesocestoides sp., Strogyloididae e Taenia
sp. A similaridade entre os helmintos nas duas espcies de hospedeiros foi de 50% e entre os de
importncia epidemiolgica foi de 90%, fato de relevante interesse sade pblica. Os ndices de
biodiversidade foram maiores em C. thous em todas as pocas sazonais em relao a C. familiaris,
e maior no perodo das secas (H =2,572 / Ds=0,8827). A composio das espcies de helmintos
em relao antropizao diferiu entre C. thous e C. familiaris em todas as reas analisadas. Para
sazonalidade, as espcies de alto valor de indicao (IVs) foram: Alaria sp. (63,2%) para estao
chuvosa e Ancylostomatidade, para estao chuvosa em ces (66,5%). Para antropizao,
Spirocerca lupi esteve associada (34,3%) a reas de povoados e comunidades rurais e Oxyuridae 3
(30,8%) associada a reas de Unidades de Conservao e de vegetao preservada. Os ndices de
biodiversidade de C. thous, maiores na seca, indicam espcies bem adaptadas ao semirido. O
encontro de ovos de Spirocerca lupi e Taenia sp. em fezes de raposas podem estar sinalizando a
emergncia de novas parasitoses neste hospedeiro, de importante atuao nos ecossitemas e biomas
que habita, como a Caatinga.

Palavras-Chave: helmintos, candeos, semirido, biodiversidade

viii

ABSTRACT
Overlapping habitats and use areas between domestic and wild animals may favor the flow of
parasites between host species, allowing the emergence of parasites, including humans. Wild
carnivores are particularly vulnerable to changes in habitat, which promotes closer relations
between them and domestic animals, such as crab-eating foxes (Cerdocyon thous Linnaeus,1766)
in search of food in human communities, and domestic dogs (Canis familiaris Linnaeus,1758) in
natural areas for hunting. The aim of this work was to study the biodiversity of intestinal helminthes
of crab-eating foxes and domestic dogs in the semiarid northeast of Brazil to identify helminthes
species of epidemiological importance to public health, the similarity between the occurrence of
helminthes C. thous and C. familiaris, the differences in rates of biodiversity and composition of
helminths in relation to seasonality and human disturbance in the collection sites and which species
of helminths indicate this difference. We used Shannon indices (H '), Simpson (Ds) and evenness
(J), and the similarity index Sorensen, MRPP test and Values Statement (IVs) in the program PCORD . The samples were collected directly from the ground and opportunistically in six
expeditions in the interior of the states of Pernambuco, Piau, Paraba, Rio Grande do Norte and
Cear. These have been identified and examined microscopically by spontaneous sedimentation
method (Lutz, 1919), and helminth eggs were measured and photographed digitally. A total of 243
samples were analyzed, 132 from dogs and 11 from crab-eating foxes. We found seven
morphospecies of epidemiological importance: Alaria sp., Ancylostomatidae, Spirometra sp.,
Toxocara sp., Mesocestoides sp., Strogyloididae and Taenia sp. The similarity of helminthes among
the two host species was 50% and among the helminthes with epidemiological significance was
90%, a fact of considerable interest to public health. The biodiversity indices were higher in C.
thous at all times in relation to seasonal C. familiaris, and higher during drought (H '= 2.572 / Ds
= 0.8827). The composition of helminth species in relation to human disturbance differed between
C. thous and C. familiaris in all areas analyzed. For seasonality, species of high value indication
(IVs) were Alaria sp. (63.2%) for the rainy season and Ancylostomatidade for dogs in the rainy
season (66.5%). To anthropization, Spirocerca lupi was associated (34.3%) areas of villages and
rural communities Oxyuridae and 3 (30.8%) associated to areas of Conservation and preserved
vegetation. The indexes of biodiversity of C. thous, the largest dry indicate species well adapted to
semiarid. The meeting Spirocerca lupi egg and Taenia sp. in feces of crab-eating foxes may be
signaling the emergence of new parasites in this host, an important role in ecosystems and biomes
it inhabits, as the Caatinga.

Keywords: helminthes, canids, semiarid, biodiversity

ix

LISTA DE ACRNIMOS

ACRNIMOS

MORFOESPCIES DE HELMINTOS

ACANTO1

Acantocephala 1

ACANTO2

Acantocephala 2

ACANTO3

Acantocephala 3

ACANTO4

Acantocephala 4

ALARIA

Alaria sp.

ANCYLO

Ancylostomatidae

ASCAR

Ascarididae

ASCARIS

Ascaris sp.

MESOCEST

Mesocestoides sp.

ENTVERM

Enterobius vermicularis

NEMATO1

Nematoda 1

NEMATO2

Nematoda 2

NEMATO3

Nematoda 3

NEMATO4

Nematoda 4

ONCICO

Oncicola sp

OXYURI1

Oxyuridae 1

OXYURI2

Oxyuridae 2

OXYURI3

Oxyuridae 3

OXYURI4

Oxyuridae 4

OXYURI5

Oxyuridae 5

PHYSAL

Physalopteridae

RICTUL

Rictulariidae

PLATYNO

Platynossomum sp.

PROSTHE

Prosthenorchis sp.

SPILUPI

Spirocerca lupi

SPIRURI

Spirurida

SPIROM

Spirometra sp.

STRONGY

Strongyloididae

TAENIA

Taenia sp.

TOXOCAR

Toxocara sp.
x

TOXASC

Toxascaris leonina

TREMA1

Trematoda 1

TREMA2

Trematoda 2

TRICHOS1

Trichostrongylidae 1

TRICHOS2

Trichostrongylidae 2

TRICHU1

Trichuridae 1

TRICHU2

Trichuridae 2

TRICHU3

Trichuridae 3

TRICHU4

Trichuridae 4

xi

LISTA DE QUADROS

Quadro 1: Cronologia da descrio de helmintos em Cerdocyon thous no Brasil, com


medidas de ovos.................................................................................................................35

xii

LISTA DE TABELAS

Tabela 1: ndices de biodiversidade de morfoespcies de ovos de helmintos encontrados


em amostras de fezes de C. thous e C. familiaris dentre parasitos de candeos e de outros
hospedeiros......................................................................................................................114

Tabela 2: Morfoespcies de importncia para a sade pblica suas respectivas frequncias


e

doenas

associadas.........................................................................................................................114

Tabela 3: ndices de similaridade de Sorensen (IS) de morfoespcies encontradas em


amostras de fezes de C. thous e C. familiaris..................................................................115

Tabela 4: Morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em amostras de fezes de Canis


familiaris, coletadas entre 2010 e 2012, oriundas do semirido do nordeste do Brasil, e suas
respectivas frequncias, prevalncia e abundncia de ovos de acordo com as estaes
sazonais do ano, e considerando o poliparasitismo...........................................................119

Tabela 5: Morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em amostras de fezes de


Cerdocyon thous coletadas entre 2010 e 2012, oriundas do semirido do nordeste do Brasil,
e suas respectivas frequncias, prevalncia e abundncia de ovos em relao ao total
analisado e as estaes sazonais do ano, considerando o poliparasitismo................120 e 121

Tabela 6: ndices de biodiversidade e riqueza de espcies encontradas em amostras de fezes


de C. thous e C. familiaris nos diferentes perodos sazonais, entre 2010 e 2012, no
semirido do Nordeste do Brasil......................................................................................122

Tabela 7: Diferenas entre os arranjos de espcies de helmintos e abundancia de registros


dos helmintos encontrados em amostras de Cerdocyon thous em relao a sazonalidade
(MRPP), no semirido do Nordeste do Brasil de 2010 a 2012........................................125

xiii

Tabela 8: Diferenas entre os arranjos de espcies de helmintos e abundancia de registros


dos helmintos encontrados em amostras de Canis familiaris em relao a sazonalidade
(MRPP), no semirido do Nordeste do Brasil de 2010 a 2012........................................126

Tabela 9: Valores de indicao (IVs) (%) das morfoespcies de ovos de helmintos


encontradas em C. thous associados aos perodos sazonais...................................127 e 128

Tabela 10: Valores de indicao (%) das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas
em C. familiaris associadas aos perodos sazonais..........................................................131

Tabela 11: Diferenas entre os arranjos de espcies de helmintos e abundancia de registros


dos helmintos encontrados em amostras de Canis familiaris e de Cerdocyon thous em
relao aos nveis l de antropizao (MRPP), no semirido do Nordeste do Brasil de 2010
a 2012....................................................................................................................133 e 134

Tabela 12: Valores de indicao (%) das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas
em amostras de fezes de C. familiaris associadas aos distintos graus de antropizao da
rea de estudo no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012...............................135

xiv

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Cerdocyon thous, PARNA da Serra da Capivara, sudeste do Piau (Crdito: Joo
Daniel de O. Santos)...........................................................................................................28

Figura 2: Ces domsticos (C. familiaris) em povoado ao redor do PARNA da Serra das
Confuses,

no

sudeste

do

Piau

(Crdito:

Joo

Daniel

de

O.

Santos)................................................................................................................................44

Figura 3: O vaqueiro, figura marcante do serto nordestino sempre acompanhado por seu
fiel ajudante. A representao pela esttua ( esquerda) ilustra a vida real ( direita), e
demonstram a importncia da relao entre ces e homens no nordeste brasileiro (Crdito:
Marcia Chame)...................................................................................................................45

Figura 4: Extrativismo vegetal para matriz energtica, um dos maiores impactos sobre a
biodiversidade da Caatinga. Olaria nas proximidades de carnaba dos Dantas, no Rio
Grande do Norte (Crdito: Joo Daniel de O. Santos).........................................................48

Figura 5: Diferentes paisagens do bioma Caatinga na rea estudo do semirido do nordeste


do Brasil (a partir do alto esquerda, em sentido horrio): (A) rea de adensamento
humano na cidade de Crato, Chapada do Araripe, Cear. (B) rea ruiniforme da frente de
cuesta no PARNA da Serra da Capivara, Piau. (C) rea de chapada na poca das chuvas,
PARNA da Serra da Capivara, Piau. (D) rea impactada pelas obras de transposio do
rio So Francisco, Pernambuco. (D) Regio de brejo de altitude, no Brejo da Madre de
Deus, Pernambuco. (E) Regio rida e rochosa do lajedo do Pai Mateus, Cabaeiras,
Paraba. (F) rea do Projeto de Integrao do rio So Francisco (PISF), na estao seca,
em So Jos de Piranhas, Paraba. (G) Aude de Gargalheiras, na regio do serid, no Rio
Grande do Norte. Foto Central: Regio rural do estado de Pernambuco (Crdito: Joo
Daniel de O. Santos)...........................................................................................................54
Figura 6: Mapa da regio de abrangncia do estudo de diversidade de helmintos em
candeos silvestre e domstico no semirido nordestino do Brasil....................................55

xv

Figura 7: Rotas percorridas nos trabalhos de campo de 2011 e 2012 no serto


nordestino...........................................................................................................................56

Figura 8: Coleta de amostra de fezes de raposa (C. thous) na regio do lajedo do Pai Mateus,
Cabaeiras, estado da Paraba. (Crdito: Edison Amarante)..............................................59

Figura 9: Imagem por scanner digital de amostras de fezes de Canis familiaris (Crdito:
Joo Daniel de O. Santos)...................................................................................................61

Figura 10: Imagem por scanner digital de amostras de fezes de Cerdocyon thous, mostrando
seu apsecto morfolgico. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..........................................61

Figura 11: Ovo de Oncicola sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................75

Figura 12: Ovo de Prosthenorchis sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)......................76

Figura

13:

Ovo

de

Acanthocephala

(Crdito:

Joo

Daniel

de

O.

Santos)................................................................................................................................77

Figura 14: Ovo de Acanthocephala 2 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)........................77

Figura 15: Ovo de Acanthocephala 3 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)........................78

Figura 16: Ovo de Acanthocephala 4 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)........................79

Figura 17: Ovo de Alaria sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)....................................80

xvi

Figura 18: Ovo de Platynossomum sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)....................81

Figura 19: Ovo de Trematoda 1 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................82

Figura 20: Ovo de Trematoda 2 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................82

Figura 21: Ovo de Spirometra sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)............................83

Figura 22: Ovo de Taenia sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...................................84

Figura 23: Ovo de Mesocestoides sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)......................85

Figura 24: Ovo de Ancylostomatidae (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)......................86

Figura 25: Ovo de Toxocara sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..............................87

Figura 26: Ovo de Toxascaris leonina (Crdito: Joo Daniel de O. Santos).....................88

Figura 27: Ovo de Ascaris sp. (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..................................89

Figura 28: Ovo de Ascarididae (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)................................89

Figura 29: Ovo de Oxyuridae 1 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................90

Figura 30: Ovo de Oxyuridae 2 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................91

xvii

Figura 31: Ovo de Oxyuridae 3 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................92

Figura 32: Ovo de Oxyuridae 4 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................93

Figura 33: Ovo de Oxyuridae 5 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................94

Figura 34: Ovo de Enterobius vermicularis (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)............95

Figura 35: Ovo de Physalopteridae (Crdito: Joo Daniel de O. Santos).........................96

Figura 36: Ovo de Rictulariidae (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)...............................97

Figura 37: Ovo de Spirurida (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)....................................98

Figura 38: Ovo de Spirocerca lupi (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..........................99

Figura 39: Ovo de Strongyloididae (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)........................100

Figura 40: Ovo de Trichostrongylidae 1 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)................101

Figura 41: Ovo de Trichostrongylidae 2 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)................102

Figura 42: Ovo de Trichuridae 1 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)............................103

Figura 43: Ovo de Trichuridae 2 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)............................104

xviii

Figura 44: Ovo de Trichuridae 3 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)............................105

Figura 45: Ovo de Trichuridae 4 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)............................106

Figura 46: Ovo de Nematoda 1 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..............................107

Figura 47: Ovo de Nematoda 2 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..............................108

Figura 48: Ovo de Nematoda 3 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..............................109

Figura 49: Ovo de Nematoda 4 (Crdito: Joo Daniel de O. Santos)..............................110

Figura 50: Curva de acumulao de espcies de helmintos encontrados em fezes de C. thous


no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.........................................................112

Figura 51: Curva de acumulao de espcies de helmintos encontrados em fezes de C.


familiaris no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.......................................112

Figura 52: Valor de Indicao mdios (%) de helmintos em relao sazonalidade,


considerando o conjunto de espcies e a abundncia de amostras de fezes positivas de
Cerdocyon

thous

no

semirido

do

nordeste

do

Brasil,

de

2010

2012..................................................................................................................................129
Figura 53: Valor de Indicao mdios (%) da espcie em relao sazonalidade,
considerando o conjunto de helmintos e a abundncia de amostras de fezes positivas de
Canis

familiaris

no

semirido

do

nordeste

do

Brasil,

de

2010

2012..................................................................................................................................132

xix

Figura 54: Valores de Indicao mdios (%) de helmintos em relao antropizao da


paisagemnos locais de coleta das fezes de Canis familiaris, considerando o conjunto de
espcies e a abundncia de amostras de fezes positivas, no semirido do nordeste do Brasil,
de 2010 a 2012..................................................................................................................137
Figura 55: Valores de Indicao mdios (%) da espcie em relao antropizao da
paisagem nos locais de coleta das fezes de Cerdocyon thous, considerando o conjunto de
helmintos e a abundncia de amostras de fezes positivas, no semirido do nordeste do
Brasil, de 2010 a 2012.....................................................................................................138
Figra 56: Valores de Indicao mdios (%) comparativos de helmintos em relao
antropizao da paisagem dos locais de coleta das fezes de Canis familiaris e Cerdocyon
thous, considerando o conjunto de espcies e a abundncia de amostras de fezes positivas,
no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.......................................................139

xx

SUMRIO
1.

Introduo .............................................................................................................................. 23

2. Objetivos .................................................................................................................................... 26
2.1 Objetivo Geral: ................................................................................................................ 26
2.2 Objetivos Especficos: ...................................................................................................... 27
3. Reviso da Literatura ................................................................................................................. 27
3.1

A espcie Cerdocyon thous ....................................................................................... 27

3.2 Helmintos parasitos de Cerdocyon thous no Brasil.......................................................... 29


3.3 Interaes entre ces domsticos e humanos ................................................................... 43
3.4. Helmintos parasitos de Canis familiaris no Brasil .......................................................... 45
3.5. Bioma Caatinga ............................................................................................................... 47
4. Metodologia ............................................................................................................................... 52
4.1. rea de estudo ................................................................................................................. 52
4.2. Coleta das amostras ......................................................................................................... 57
4.3. Identificao das amostras de fezes................................................................................. 60
4.4. Suficincia amostral ........................................................................................................ 60
4.5. Anlise coproparasitolgica ............................................................................................ 60
4.6. Anlise dos resultados ..................................................................................................... 63
5. Resultados .................................................................................................................................. 73
5.1. Nmero de amostras analisadas e prevalncia de amostras positivas ............................. 73
5.2. Riqueza de morfoespcies de ovos de helmintos ............................................................ 73
5.3. Descrio das morfoespcies de ovos helmintos............................................................. 74
5.4. Riqueza e Prevalncia de morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em amostras
de fezes de candeos ............................................................................................................. 110
5.5. Avaliao das curvas de acumulao de espcies e suficincia amostral ..................... 110
5.6. Diversidade de helmintos em Cerdocyon thous e Canis familiaris .............................. 112
5.7. Morfoespcies de importncia epidemiolgica para a sade pblica............................ 113
5.8. Similaridade da fauna de helmintos entre C. thous e C. familiaris ............................... 114
5.9. Prevalncia e diversidade de helmintos nos diferentes perodos sazonais em Cerdocyon
thous e Canis familiaris........................................................................................................ 114
5.10. Relao da composio da fauna de helmintos parasitos de Cerdocyon thous e Canis
familiaris com a sazonalidade .............................................................................................. 123
5.11. Valores de indicao (IVs) sobre a sazonalidade ........................................................ 125
5.12. Diferenas na composio dos helmintos parasitos de Cerdocyon thous e Canis
familiaris em relao aos nveis de antropizao da paisagem ............................................ 131

xxi

5.13. Valor de indicao (IVs) de espcies de helmintos de Cerdocyon thous e Canis


familiaris em relao aos nveis de antropizao da paisagem ............................................ 133
6. Discusso.................................................................................................................................. 139
6.1. Riqueza das morfoespcies de helmintos em C. thous e C. familiaris .......................... 139
6.2. Curvas de acumulao de morfoespcies e esforo amostral ........................................ 147
6.3. Biodiversidade de helmintos em Cerdocyon thous e Canis familiaris......................... 148
6.4. Morfoespcies de helmintos de importncia para a sade pblica................................ 148
6.5. Similaridade da fauna de helmintos entre Cerdocyon thous e Canis familiaris............ 151
6.6. Prevalncia das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em amostras de fezes
de candeos nos diferentes perodos sazonais....................................................................... 152
6.7. Comparao entre os ndices de biodiversidade nos perodos sazonais em Cerdocyon
thous e Canis familiaris........................................................................................................ 154
6.8. Relao da composio da fauna de helmintos parasitos de Cerdocyon thous e Canis
familiaris com a sazonalidade .............................................................................................. 155
6.9. Valores de indicao da sazonalidade (IVs) .................................................................. 156
6.10. Relao da composio dos helmintos parasitos de Cerdocyon thous e Canis familiaris
com os nveis de antropizao .............................................................................................. 157
6.11. Valores de indicao (IVs) dos nveis de antropizao ............................................... 158
7. Concluses ....................................................................................................................... 161
8. Recomendaes ao sertanejo nordestino .......................................................................... 164
9. Referncias Bibliogrficas: .............................................................................................. 165

Anexos

ANEXO 1 Sinopse ilustrada dos ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de


Canis familiaris e Cerdocyon thous no semirido do nordeste brasileiro, entre 2010 e
2012..................................................................................................................................182
ANEXO 2- Autorizao para atividades com finalidade cientfica (MMA ICMBio
SISBIO)............................................................................................................................202

xxii

1. Introduo
A busca e o encontro de formas imaturas de parasitos nas fezes um mtodo de
investigao simples, de baixo custo e adequado ao estudo de espcies nativas,
especialmente para aquelas que se encontram ameaadas de extino ou so crpticas.
Agrega-se a ele o inventrio de hbitos alimentares e suas variaes sazonais que podem
ser comparadas entre populaes de reas e tempos distintos1.
O resultado obtido desses estudos adiciona informaes importantes para a sade
pblica e para a conservao da biodiversidade, uma vez que por meio de anlises de
similaridade da fauna parasitolgica entre grupos de hospedeiros possvel evidenciar
possveis fluxos de parasitoses entre animais silvestres, domsticos e humanos que
coabitam uma mesma rea, situao cada vez mais comum em todo o mundo. A partir
dos resultados destas anlises possvel tambm observar as consequncias das
parasitoses na sade e economia das populaes humanas e na emergncia e reemergncia
de patgenos2,3 .
Entretanto, os parasitos so parte integrante dos ecossitemas e da cadeia trfica,
afetando a sua estabilidade, a fora de interao e fluxo de energia2 e em condies
naturais atuam com importncia dentro de sua comunidade biolgica, como reguladores
da populao de seus hospedeiros, alterando diretamente as taxas de nascimento e morte
de sua populao. Exercem ainda influncia na modulao gentica das espcies de
hospedeiros e no comportamento dos indivduos infectados, razo pela qual alteraes da
comunidade parasitria em um ecossitema pode exercer efeito cascata sobre os outros
membros da comunidade3,4 .
Helmintos intestinais podem ser usados como indicadores da sade dos
ecossistemas5,6,7, pois acompanham seus hospedeiros ao longo do tempo e da histria e

23

refletem as condies ambientais que possibilitaram ou no a relao de


parasitismo8,9,10,11. Desta forma, inventrios da fauna helmintolgica que levem em
considerao variveis biticas e abiticas, incluindo as de origem antrpica, podem
possibilitar a optimizao de programas de vigilncia epidemiolgica e ambiental12,13 .
Zoonoses so doenas que circulam entre os animais, e dentro deste grupo esto
os seres humanos, que compartilham diversas espcies de parasitos com outras espcies
de hospedeiros. As zoonoses emergentes so reconhecidamente uma ameaa tanto
biodiversidade quanto sade humana, podendo representar o incio de um processo de
extino quando reduz drasticamente o nmero de indivduos de uma espcie14 .
Os ces (Canis familiaris Linnaeus, 1758) foram os primeiros animais a serem
domesticados, reconhecidamente a partir da aproximao dos lobos (Canis lpus
Linnaeus, 1758) aos assentamentos humanos, durante a pr-histria15. A aproximao e
o maior contato entre seres humanos e candeos promoveram benefcios para as ambas as
partes, como o maior sucesso nas atividades de caa, pastoreio e proteo, fato que ainda
pode ser observado na regio semirida do nordeste do Brasil16.
Entretanto no s o contato entre seres humanos e ces, mas o crescimento da
proximidade desta relao, permite a transmisso de parasitos entre ces domsticos,
humanos, e nos ambientes de fronteira com ecossistemas naturais, com carnvoros
silvestres17,18.
As espcies de pequenos carnvoros, como os candeos sul-americanos, tm grande
importncia nos ecossistemas naturais, principalmente pela regulao de populaes de
consumidores primrios, em grande parte de roedores19. O hbito alimentar onvoro de
alguns candeos silvestres permite que os indivduos se aproximem de habitaes humanas
em busca de alimentos quer seja em depsitos abertos de resduos, nas roas ou a caa de
animais de criao. Esta situao torna-se cada vez mais comum no semirido, fruto das

24

presses da perda de habitat e da fragmentao das reas originais de ocorrncia destas


espcies, potencializando a oportunidade ecolgica para a transmisso de parasitos e o
aparecimento de agravos sade a eles associados.
A Caatinga apresenta condies ecossistmicas nicas. o nico bioma
exclusivamente brasileiro, cobrindo uma rea de aproximadamente 800.000 km do
Nordeste do pas. Apresenta uma heterogeneidade mpar, com mais de uma centena de
fitofisionomias diferentes e sua biodiversidade maior do que qualquer outro lugar no
mundo em semelhantes condies de clima e solo20,21. Apesar disto, sua importncia
permaneceu por muitos anos e ainda subestimada. O processo de colonizao e do uso
indevido do solo resultou na degradao ambiental intensa e nos piores indicadores de
qualidade de vida no Brasil20,21. A existncia de impactos como perda de territrios
naturais, queimadas, extrativismo vegetal e mineral, a caa e a insero de animais
domsticos em reas de proteo refletem o atual estado de vulnerabilidade dos
carnvoros nativos neste bioma.
A nica espcie de candeo silvestre de ocorrncia registrada para a Caatinga
Cerdocyon thous22, uma vez que Lycalopex vetulus Lund 1842 descrita apenas para os
ectonos com biomas adjacentes, como o Cerrado23,24. Entretanto, estas duas espcies
foram notificadas para o Parque Nacional Serra da Capivara25, no sudeste do Piau, rea
que est integralmente na Caatinga, porm h falta de registros para a confirmao dessa
ocorrncia. Nesta regio, observa-se a mesma sobreposio de reas de uso com as do
co domstico, seja em busca de frutas ou outros alimentos nas roas e peridomiclio ou
pela circulao de ces nas reas naturais, acompanhando caadores e extrativistas.

Na literatura no so abundantes os estudos sobre helmintos intestinais de ces


domsticos no Nordeste, especialmente na Caatinga26,27, e da mesma forma para candeos

25

silvestres13,22,28. H apenas alguns registros pontuais, principalmente em reas


urbanizadas no caso dos ces.
Este estudo busca o aprofundamento do conhecimento da ocorrncia dos
helmintos intestinais de candeos silvestres e domsticos na regio do semirido
brasileiro, nos estados de Pernambuco, Cear, Paraba, Rio Grande do Norte e Piau, a
correlao entre distribuio espacial e a similaridade da fauna helmintolgica entre estes
dois grupos de hospedeiros, e as implicaes desta relao para as comunidades humanas
e suas possibilidades de agravos sade.
Este estudo compe um dos objetivos do Projeto Paleoparasitologia: Evoluo,
Ecologia e Emergncia das Infeces Parasitrias no Semirido do Nordeste Brasileiro,
coordenado pela Dra. Marcia Chame (DENSP/ENSP) e integrante do Instituto de Cincia
e Tecnologia (INCT) / Instituto Nacional de Arqueologia, Paleontologia e Ambiente do
Semi-rido brasileiro (INAPAS) /MCT, coordenado pela Dra. Anne Marie Pessis, em
andamento desde julho de 2009.

2. Objetivos
2.1 Objetivo Geral:
Aprofundar o conhecimento sobre a fauna de helmintos parasitos de candeos
na regio do semirido brasileiro.

26

2.2 Objetivos Especficos:

Consolidar as ocorrncias e distribuies geogrficas de helmintos


intestinais de ces domsticos e raposas disponveis na literatura para o
semirido.

Comparar os resultados encontrados com aqueles descritos na literatura.

Verificar a ocorrncia de espcies zoonticas e suas implicaes para a


sade e economia humana.

Verificar se h similaridade da fauna de helmintos encontrada em candeos


silvestres e domsticos, indicando possveis fluxos de parasitoses entre
estes dois grupos.

Verificar a ocorrncia das espcies/morfoespcies de helmintos em


relao sazonalidade e diferentes caractersticas da paisagem.

3. Reviso da Literatura

3.1

A espcie Cerdocyon thous

Cerdocyon thous um candeo silvestre da Amrica do Sul, de pequeno porte,


com peso dos indivduos variando entre 3,6 a 7,9 kg, de hbitos crepusculares ou
noturnos29,30. Tem pelagem acinzentada com extremidades de patas, cauda, orelhas e
focinho mais escuros, embora a colorao varie de tonalidade nas suas reas de
distribuio geogrfica29,30 (Figura 1). Vivem solitrios ou em pares. Um casal ocupa em
mdia 45 a 100 hectares, e apesar de andarem juntos, cada indivduo responsvel pela
27

captura de seu alimento29,30. Na Caatinga, a poca de acasalamento ocorre em setembro,


final da seca, quando se observa grupos de em mdia 4 indivduos juntos. Os filhotes
nascem em dezembro, j nas chuvas.

Figura 1. Cerdocyon thous, PARNA da Serra da Capivara, no


sudeste do Piau. (Foto: Joo Daniel Santos)

Esta espcie encontrada comumente desde regies costeiras e de montanhas no


norte da Colmbia e Venezuela at o sul da provncia de Entre Ros, na Argentina, e desde
a cadeia montanhosa dos Andes, a 2000 metros de altitude, at a floresta atlntica a leste
do Brasil e costa oeste da Colmbia29. No Brasil tem ampla distribuio, excetuando-se
reas da bacia amaznica30, onde popularmente conhecido como lobete, lobinho,
raposa, guaraxaim ou cachorro-do-mato, dependendo da regio de encontro. Na lngua
inglesa, conhecido como crab-eating fox e na lngua espanhola como zorro.
Dados sobre o DNA mitocondrial e a diversidade gentica entre populaes de C.
thous mostram que h uma forte partio filogeogrfica entre a populao da regio
nordeste do Brasil e de outras reas de distribuio, com a completa separao entre as
populaes de floresta atlntica do norte e do sul, cuja separao ocorreu entre 400 000 e
600 000 anos atrs31 .
28

Possui dieta onvora e bastante variada, caracterizada pela predao generalista e


oportunista de pequenos vertebrados (roedores, rpteis, anfbios e aves), e forrageio de
frutas, folhas, sementes, invertebrados, e inclusive restos de alimento humano disposto
no peridomiclio32,33,34,35 .
Amplamente distribuda e com poucas restries a ambientes degradados esta
espcie simptrica a outros candeos silvestres e domsticos, e perodos de atividade
diferenciais e uso distinto de territrios podem representar mecanismos para a reduo da
competio interespecfica entre espcies silvestres, 36,37.
Por seus hbitos oportunistas e sinantrpicos, indivduos de C. thous circulam e
atravessam rodovias, tornando-os vulnerveis a atropelamentos e no por acaso, a
espcie silvestre com maior nmero de registro de mortes deste tipo, ao lado de outras
espcies que tambm possuem hbitos semelhantes, como o gamb Didelphis albiventris
38

. Alm disto, outra ameaa s raposas seria a possibilidade de infeco por patgenos

normalmente associados aos ces domsticos29 .


Apesar dos impactos sofridos, a espcie no est classificada em estado de
ameaa, e ainda ocupa a maioria dos habitats com populaes estveis, no necessitando
de proteo no presente momento29 .

3.2 Helmintos parasitos de Cerdocyon thous no Brasil

Ao todo, foram recuperadas 32 publicaes acerca dos helmintos encontrados em


Cerdocyon thous no Brasil, desde 1915 at 2012.
Os achados da ocorrncia de helmintos e de suas formas embrionrias resultaram
em cerca de 60 taxa distintos, em 16 localidades no Brasil. Destes, foram identificadas

29

36 espcies de helmintos, alm de 21 gneros, nove famlias, uma ordem, uma classe e
um filo, uma vez que nem sempre os autores chegaram ao diagnstico da espcie.
Os primeiros trabalhos sobre helmintos de Cerdocyon thous no Brasil foram
realizados na Fundao Oswaldo Cruz, pelo Dr. Lauro Travassos, do Instituto Oswaldo
Cruz. No primeiro, ele descreve Uncinaria carinii como uma nova espcie de nematdeo
parasito de C. thous 39 .
Em 1924, Dr. Luiz Viana40, ao catalogar as espcies brasileiras de trematdeos,
reporta a ocorrncia de Alaria alata Goeze, 1782 em candeos do gnero Cerdocyon.
Em 1927, Travassos41 descreve o nematdeo Angiocaulus railliet (Travassos,
1927) Grisi, 1971 em C. thous.
Travassos descreve em 1942 o novo gnero Pseudathesmia spp., de trematdeos
da famlia Dicrocoeliidae, com a espcie Pseudathesmia paradoxa, como parasita do
fgado de C. thous na zona da Estrada de Ferro Noroeste do Brasil, em Mato Grosso do
Sul42 .
Em 1943, durante a stima excurso cientfica do Instituto Oswaldo Cruz, e
novamente na Estrada de Ferro Noroeste do Brasil, Travassos e Freitas reportam que
durante a necropsia de sete animais analisados, quatro estavam parasitados por
trematdeos dicroceldeos, quatro por nematdeos filardeos, trs por tricurdeos, trs por
ancilostomdeos, dois por fisalopterdeos, um pelo gnero Haemostrongylus spp., um por
Acanthocephala e todos por cestdeos43.
Em meados da dcada de 60, trabalhos reportam a ocorrncia da espcie de
cestdeo Mesocestoides michaelseni Loemberg, 1896 como parasitos de Cerdocyon
thous44,45.
Em Petrolina, cidade do estado de Pernambuco, Padilha e Duarte46 (1980) relatam
o primeiro encontro no Brasil da espcie Ancylostoma buckleyi Le Roux & Biocca, 1957,

30

em raposas necropsiadas e sugerem que alguns casos de larva migrans cutnea poderiam
estar relacionados a esta espcie de parasito, pelo fato do hbito de alguns camponeses
domesticarem animais silvestres.
Em sua dissertao de mestrado, comparando fezes e coprlitos de animais nohumanos no Parque Nacional da Serra da Capivara, sudeste do estado do Piau, Chame47
(1988) encontrou ovos de tricurdeos em fezes de C. thous oriundas do Parque Nacional
da Serra da Capivara, estado do Piau. Estes ovos mediam de 56,61 m de comprimento
por 23,32 a 26,64 m de largura, contando com oprculos, compatveis a morfologia e
morfometria de Trichuris azarae, espcie parasita de cotias (Caviidae), e portanto,
indicada como possvel parasito acidental pela ingesto da presa.
Em 1997, Vicente e colaboradores48 compilam os dados sobre as espcies de
nematdeos parasitos no Brasil, com a citao somente dos trabalhos de Travassos de
1915 e 1927, e de Travassos & Freitas, 1943, acerca dos nematdeos de C. thous.
Durante busca para cadastramento de novas espcies de nematdeos parasitos de
mamferos, Noronha e colaboradores49 (2002) revendo a Coleo Helmintolgica do
Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), reportaram a infeco de C. thous pela espcie
Toxocara canis, no estado do Rio de Janeiro, e por Dirofilaria sp., em Salobra, estado de
Mato Grosso do Sul.
Santos e colaboradores50 (2003) descrevem a ocorrncia da espcie Ancylostoma
buckleyi infectando Cerdocyon thous, na cidade de Itatinga, estado de So Paulo. Os
autores atribuem a esse, o primeiro encontro deste parasito em C. thous, uma vez que
Padilha & Duarte (1980) no descreveram qual espcie de raposas foram estudadas. Os
ovos mediram 107,9 (105-136) mm de comprimento por 83,3 (76-95) m de largura.
Ruas e colaboradores51 (2003) analisaram sete indivduos de C. thous, capturados
e necropsiados no municpio de Pedro Osrio, estado do Rio Grande do Sul, e reportam

31

a infeco por Capillaria hepatica Bancroft, 1893, com ovos medindo entre 54-64 m de
comprimento e entre 29-33 m de largura.
Noronha e colaboradores52 (2004) reportam a existncia da espcie Ancylostoma
caninum (Ercolani, 1859) Hall, 1913 encontrada no estmago de C. thous, em amostras
depositadas na Coleo Helmintolgica do Instituo Oswaldo Cruz (CHIOC).
Santos e colaboradores53 (2004) descrevem a primeira ocorrncia do cestdeo
Diphyllobothrium mansoni Cobbold, 1882 parasitando a espcie C. thous no Brasil. O
parasito foi encontrado no intestino delgado de um espcime da cidade de Itatinga, estado
de so Paulo.
Horta-Duarte54 (2004) relata a ocorrncia de Strongyloides sp. Grassi, 1980;
Ancylostoma sp. Dubine, 1843; Capillaria sp. Zender, 1800; Rictularia sp. Froelich,
1802; Angiostrongylus vasorum Railliet, 1866; Athesmia foxi Loss, 1899 e Platynosomum
sp. Loss, 1907, em animais atropelados na zona da mata, estado de Minas Gerais.
Curi55 (2005) ao analisar amostras de fezes de Cerdocyon thous provenientes do
Parque Nacional da Serra do Cip, encontrou ovos dos parasitos Platynosomum sp., com
medidas de 40,6 m de comprimento por 25 m de largura, Spirometra sp., com medidas
de 60,9 m de comprimento por 35,35 m de largura, e de Toxocara sp., sem medida dos
tamanho dos ovos.
Ruas56 (2005), em sua tese de doutorado, com o objetivo de estudar a fauna
parasitria de C. thous, capturou e submeteu eutansia 18 indivduos desta espcie, dos
municpios de Pedro Osrio e Pelotas, estado do Rio Grande do Sul. Todas as amostras
estavam infectadas e 14 espcies de helmintos foram encontradas: os nematdeos
Molineus felineus Cameron, 1923; Ancylostoma caninum (Ercolani, 1859) Hall, 1913;
Capillaria hepatica (Bancroft, 1863) Travassos, 1915; Capillaria sp. Zeder, 1800,
Trichuris sp. Roederer, 1761; Strongyloides sp. Grassi, 1879; alm de Physalopteridae

32

Leiper, 1908. Os cestdeos encontrados foram Spirometra spp. Mueller, 1937;


Diphyllobothriidae Luhe, 1910, e Cyclophyllidae Van Beneden in Braun, 1900. Os
trematdeos encontrados foram Athesmia heterolecithodes e Alaria alata. Encontrou dois
tipos de acantocfalos, a espcie Centrorhynchus sp. e outro tipo de uma espcie no
identificada. Os mais prevalentes, em ordem decrescente foram: Diphyllobothriidae
(77,78%), Spirometra spp. (61,11%), Alaria alata (50,0%), Physalopteridae (27,78%),
Ancylostoma caninum (22,22%), Strongyloides sp. (16,67), Trichuris sp. (11,11%),
Cyclophillidae (11,11%), Athesmia heterolecithodes (5,56%), Centrorhynchus sp. (5,
56%), Acanthocephala (5,56%), Capillaria hepatica (5,56%), Capillaria sp. (5,56%) e
Molineus felineus (5,56%).
Horta-duarte e colaboradores57 (2007), trabalhando na zona da mata do estado de
Minas Gerais, ao analisarem carcaas de animais atropelados, encontraram as seguintes
espcies de helmintos e suas prevalncias: Angiostrongylus vasorum (Bailliet, 1866)
Kamensky, 1905 (50,0%) no corao e pulmes do animal; Platynosomum illiciens
(Braun, 1901) Kossack, 1910 (16,7%) no fgado; Ancylostoma buckleyi Le Roux &
Biocca, 1957 (33,4%) no intestino delgado e no estmago; Pterygodermatites affinis
(Jagerskiold, 1904) Quentin, 1969 (66,7%) no estmago e intestino; Athesmia
heterolecithodes (Braun, 1899) Looss, 1899 (33,4%) no fgado. Os autores reportam o
primeiro achado em C. thous das espcies A. heterolecithodes, P. affinis e P. illiciens.
Em Botucatu, estado de So Paulo, Griese58 (2007), ao examinar carcaas de
animais atropelados em rodovias, relata que quase todos os animais estavam infectados
(88,9%), e reporta a prevalncia dos seguintes helmintos parasitos de C. thous:
Angiostrongylus vasorum (22,2%) Ancylostoma braziliense (33,3%), Ancylostoma
buckleyi (55,6%), Rictularia sp. (44,4%), Athesmia heterolecithodes (22,2%),
Diphyllobothrium sp. (11,1%), Oncicola canis (11,1%). A autora, em sua reviso, cita um

33

trabalho59 que no pode ser encontrado por este estudo. Nele, o autor cita o encontro dos
helmintos Ancylostoma caninum, Gnathostoma sp., Dilepididae e Oncicola canis em
Cerdocyon thous da rodovia ES 060, no estado do Esprito Santo.
No Parque Nacional da Serra da Capivara, estado do Piau, Brando13 (2007)
examinou amostras de fezes de animais domsticos e silvestres, incluindo C. thous, e
constatou que essa espcie de hospedeiro foi a que apresentou a maior diversidade de
helmintos. Em seu trabalho, identificou e registrou o tamanho dos ovos dos seguintes
helmintos: duas morfoespcies de ancilostomatdeos, denominadas Ancylostomatidae 2
(55-62,5 x 32,5-45m / M= 56,5 x 38,5 m) e Ancylostomatidae 7(49,4-70,2 x 33,8-41,6
m / M=59,33 x 38,76 m);

duas morfoespcies de ascariddeos, denominados

Ascarididae 3 (52-65 x 26-39 m / M=60,74 x 35,93 m) e Ascarididade 4 ( 44,2-75,4 x


40-62,5 m / M= 65,3 x 50,89 m); Physaloptera sp. (39-46,8 x 20,8-31,2 m / M=42,9
x 24,7 m); um trematdeo (91-106,6 x 31,2-57,2 m / M= 106,6 x 54,6 m) e duas
morfoespcies no identificadas, denominadas NI1 (28,6-41,6 x 10,4-21,6 m / M= 34,16
x 18,76 m) e NI3 (46,8-75,4 x 39-57,2 m / m= 60,4 x 47,13 m). Entretanto, a curva
de acumulao de espcies de helmintos nas amostras de fezes de C. thous, no se
estabilizou, indicando a necessidade de um maior volume amostral para se conhecer a
diversidade de helmintos parasitos de C. thous no PARNA Serra da Capivara.
Vieira e colaboradores60 (2008), utilizando-se de dados publicados e no
publicados pela CHIOC, elaboraram uma compilao dos helmintos parasitos de
carnvoros silvestres do Brasil. Constataram que C. thous foi o hospedeiro com a fauna
parasitria mais diversa, reportando as seguintes espcies: Aelurostrongylus sp., Alaria
alata,

Ancylostoma buckleyi,

Ancylostoma

caninum,

Angiostrongylus

railliet,

Angiostrongylus sp., Angiostrongylus vasorum, Calodium hepaticum, Dipjyllobothrium


mansoni, Diphyllobothrium mansonoides, Diphyllobothrium sp., Dirofilaria repens,

34

Dirofilaria sp., Mesocestoides michaelseni, Oncicola sp., Pearsonema feliscati,


Pearsonema linsi, Physaloptera praeputialis, Physaloptera sp., Pseudathesmia
paradoxa, Strongyloides sp., Toxocara canis, Trichuris vulpis, e Uncinaria carinii.
Oliveira-Santos61 (2008), ao examinar 15 amostras de fezes de C. thous
provenientes do Parque Nacional da Serra da Capivara, estado do Piau, encontrou nove
morfoespcies de ovos de helmintos em 33,3 % das amostras analisadas. Apenas as
amostras das reas limtrofes do PARNA Serra da Capivara estavam infectadas, reas de
intensa sobreposio de uso entre homens, ces e raposas. As morfoespcies encontradas
foram do Filo Acanthocephala (54 x 40 m), Classe Trematoda (42-60 x 30-40 m
/M=49,33 x 31 m), Trichuridae (56-60 x 30-36 m /M=59,14 x 31,28 m),
Trichostrongylidae (40 x 18 m), Physalopteridae (50-54 x 30 m /M= 51,33 x 30 m),
Ascarididae tipo 1 (30-36 x 20 m /M=31,33 x 20 m), Ascarididae tipo 2 (46 x 28
m), Spirurida (40-60 x 20-30 m /M= 44.26x 22.53), e uma morfoespcie de nematdeo
no identificada (26-30 x 14-16 m /M=26,8 x 14,06 m).
Santos62 (2008), trabalhando com parasitos de candeos domsticos e silvestres da
Serra do Cip, Minas Gerais, registrou o encontro de ovos de 10 espcies de helmintos,
com suas respectivas mdias dos tamanhos, em cinco amostras de fezes de C. thous:
Ancylostomidae (M=54,43 x 33,44 m) (60%), Trichuridae (M= 64,18 x 28,58
m)(20%), Spirocerca lupi (M= 25,50 x 8,5 m)(20%), Physaloptera sp. (36,43 x 27,85
m) (40%), Acanthocephala (M= 72,50 x 48,20 m) (40%), Dipylidium caninum (20%),
Diphyllobothriidae (M= 62,17 x 35,21 m) (60%), e Hymenolepidae (M=98,80 x 70,20
m) (20%).
Ribeiro e colaboradores63 (2009) reportam a primeira infeco registrada por
Dioctophyme renale Goeze, 1782 para o hospedeiro C. thous, em um espcime adulto
necropsiado, no Estado do Rio de Janeiro.

35

Lima22 (2009), trabalhando em necropsias de 58 animais atropelados na regio de


Patos, Estado do Paraba, relata o encontro de 16 espcies de helmintos em C. thous, com
a descrio de uma nova espcie, Pterygodermatites pluripectinata n.sp.. Em ordem
decrescente de prevalncia, o autor encontrou as espcies Pterygodermatites
pluripectinata n.sp. (93,1%), Ancylostoma buckleyi Le Roux & Biocca, 1957 (84,48%),
Pterygodermatites affinis Jagersklold, 1904 (43,1%), Molineinae gen. Sp. (25,86%),
Spirometra mansonoides Mueller, 1935 (15,51%), Physaloptera tendernata Molin, 1860
(12,06%), Physaloptera praeputialis Linstow, 1889(10,34%), Alaria alata (goeze, 1782)
Krause, 1914 (6,89%), Prostenorchis sp. Travassos, 1915 (6,89%), Toxocara canis
(Werner, 1782) Stiles, 1905 (5,17%), Molineus sp. (3,44%), Fibricola sp. Dubois, 1932
(1,72%), Molineus elegans (Travassos, 1921) Travassos & Darriba, 1929 (1,72%),
Physaloptera digitata Scheneider, 1866 (1,72%), Strongyloides stercoralis (Bavay, 1876)
Stiles & Hassal, 1902 (1,72%) e Trichuris vulpis (Froelich, 1789) Smith, 1908(1,72%).
O autor registra o tamanho de alguns ovos: Fibricola sp. de ovos ovoides medindo 27 x
18 m, Spirometra mansonoides de ovos com extremidade afilada medindo 46 x 23 m,
Physaloptera praeputialis de ovos elipsoides com casca delgada e medindo 27 x 23 m
in utero, Physaloptera tendernata de ovos elipsoides de casca fina de tamanho 27 x 16
m, Molineus sp. de ovos elipsoides medindo 42 x 16 m, Molineinae Gen. sp. possui
ovos medindo 60 x 25 m, Pterygodermatites affinis de ovos larvados de tamanho 24,9
x 17 m in tero, e Pterygodermatites pluripectinata n.sp. de ovos larvados de tamanho
38,9 x 28,5 in utero.
Curi e colaboradores64 (2010), trabalhando com 12 animais capturados no
PARNA da Serra do Cip, Minas Gerais, analisaram 10 amostras fecais de C. thous,
encontrando ovos de helmintos das famlias Ancylostomatidae (20%), Hymenolepidae
(10%), da Classe Trematoda (10%), do filo Acanthocephala (10%), e dos gneros

36

Toxocara sp. (10%), Platynosomum sp. (20%), e Spirometra sp. (30%). Dois animais
foram necropsiadosnos quais foram encontrados Rictularia sp., progltides e ovos de
Hymenolpeididae, Ancylostoma sp., e Spirocerca sp..
Em 2011, Pinto e colaboradores65 atualizaram a lista de helmintos parasitos de
Cerdocyon thous sem novas citaes adicionais aos estudos aqui anteriormente descritos.
Vieira e colaboradores66 (2012) descrevem espciemes adultos do cestdeo
Dipylidium caninum como parasitos de Cerdocyon thous, mortos no municpio de Juiz de
Fora, Minas Gerais, o que representa o primeiro registro confirmado desta espcie em
carnvoros silvestre no Brasil, e discutem sobre a possibilidade do encontro ser
consequncia da expanso antropognica nos ambientes naturais deste hospedeiro.
Os trabalhos citados foram sumarizados em relao ao autor e data do trabalho, os
helmintos encontrados, as localidade de estudo e a medidas do tamanhos dos ovos das
diferentes espcies, quando estiveram presentes (Quadro 1).

37

Quadro 1: Cronologia da descrio de helmintos em Cerdocyon thous no Brasil, e as medidas do tamanho dos ovos, quando existentes.
Autor, data

Helmintos

Travassos, 1915 (para Canis azarae)

Uncinaria carinii

Viana, 1924 (para Cerdocyon)

Localidade

Medidas dos Ovos (m)


Comprimento

Largura

56,61 (com oprculos)

23,32 - 26,64

Alaria alata Goeze, 1782

Travassos, 1927

Angiocaulus railliet (Travassos, 1927) Grisi, 1971

Travassos, 1942

Pseudathesmia paradoxa Travassos, 1942

Estrada de Ferro Noroeste do


Brasil, Mato Grosso do Sul

Trematdeos dicroceldeos
Nematdeos filardeos
Tricurdeos
Travassos e Freitas, 1943

Estrada de Ferro Noroeste do


Brasil, Mato Grosso do Sul

Ancilostomdeos
Fisalopterdeos
Haemostrongylus sp.
Acanthocephala
Cestdeos

Travassos, 1965
Padilha e Duarte, 1980
(para raposas)
Chame, 1988
Noronha et al., 2002
Santos et. al., 2003
Ruas et al. 2003

Noronha et al., 2004


Santos et al., 2004

Mesocestoides michaelseni Loemberg, 1896 (Cestoda)


Ancylostoma buckleyi Le Roux & Biocca, 1957 (Nematoda)

Petrolina, Pernambuco
Parque Nacional Serra da
Capivara, Piau

Trichuris sp. (Nematoda)


Toxocara canis (Nematoda)

Estado do Rio de Janeiro

Dirofilaria sp. (Nematoda)

Salobra, Mato Grosso do Sul

Ancylostoma buckleyi Le Roux & Biocca, 1957 (Nematoda)

Itatinga, SP

107,9 (105-136)

83,3 (76-95)

Capillaria hepatica Bancroft, 1893 (Nematoda)

Municpio de Pedro Osrio,


Rio Grande do Sul

54-64

29-33

Ancylostoma caninum (Ercolani, 1859) Hall, 1913 (Nematoda)

Amostras da Coleo
Helmintolgica do Instituo
Oswaldo Cruz (CHIOC)

Diphyllobothrium mansoni Cobbold, 1882 (Nematoda)

Itatinga, So Paulo

38

Strongyloides sp. Grassi, 1980 (Nematoda)


Capillaria sp. Zender, 1800 (Nematoda)
Horta-Duarte, 2004

Rictularia sp. Froelich, 1802

Zona da mata, Minas Gerais

Angiostrongylus vasorum Railliet, 1866 (Nematoda)


Athesmia foxi Loss, 1899
Platynosomum sp. (Nematoda)
Curi, 2005

Parque Nacional da Serra do Cip,


Minas Gerais

Spirometra sp (Nematoda)
Toxocara sp. (Nematoda)
Molineus felineus Cameron, 1923 (Nematoda)
Ancylostoma caninum (Ercolani, 1859) Hall, 1913 (Nematoda)
Capillaria hepatica (Bancroft, 1863) Travassos, 1915 (Nematoda)
Capillaria sp. Zeder, 1800 (Nematoda)
Trichuris sp. Roederer, 1761 (Nematoda)
Strongyloides sp. Grassi, 1879 (Nematoda)

Ruas, 2005

Physalopteridae Leiper, 1908 (Nematoda)

Pedro Osrio e Pelotas


Rio Grande do Sul

Spirometra spp. Mueller, 1937 (Cestoda)


Diphyllobothriidae Luhe, 1910 (Cestoda)
Cyclophyllidae Van Beneden in Braun, 1900
Athesmia heterolecithodes (Trematoda)
Centrorhynchus sp (Trematoda)
Acanthocephala
Angiostrongylus vasorum (Bailliet, 1866) Kamensky, 1905
Platynosomum illiciens (Braun, 1901) Kossack, 1910
Horta-Duarte, 2007

Ancylostoma buckleyi Le Roux & Biocca, 1957


Pterygodermatites affinis (Jagerskiold, 1904) Quentin, 1969
Athesmia heterolecithodes (Braun, 1899) Looss, 1899

39

Zona da Mata, Minas Gerais

40,6

25

60,9

35,35

Angiostrongylus vasorum
Ancylostoma braziliense
Ancylostoma buckleyi
Griese, 2007

Botucatu, So Paulo

Rictularia sp
Athesmia heterolecithodes
Diphyllobothrium sp
Oncicola canis
Ancylostoma caninum
Gnathostoma sp

Rodrigues et al., 2006


(apud Griese, 2007)

Rodovia ES 060, Esprito Santo

Dilepididae
Oncicola canis
Ancylostomatidae (morfoespcie 2)

55-62,5 (M= 56,5)

32,5-45 (M=38,5)

49,4-70,2 (M=59,33)

33,8-41,6 (M=38,76)

52-65 (M=60,74)

26-39 (M= 35,93)

44,2-75,4 (M= 65,3)

40-62,5 (M= 50,89)

Physaloptera sp

39-46,8 (M=42,9)

20,8-31,2 (M=24,7)

Trematdeo sp.

91-106,6 (M= 106,6)

31,2-57,2(M= 54,6)

Ancylostomatidae (morfoespcie 7)
Parque Nacional Serra da
Capivara, Piau

Ascarididae (morfoespcie 3)

Brando (2007)

Ascarididae (morfoespcie 4)

Aelurostrongylus sp.
Alaria alata
Ancylostoma buckleyi
Ancylostoma caninum
Vieira et al., 2008

(Reviso)

Amostras da Coleo
Helmintolgica do Instituo
Oswaldo Cruz (CHIOC)

Angiostrongylus railliet
Angiostrongylus sp.
Angiostrongylus vasorum
Calodium hepaticum
Diphyllobothrium mansoni
Diphyllobothrium mansonoides

40

Diphyllobothrium sp
Dirofilaria repens
Dirofilaria sp
Mesocestoides michaelseni
Oncicola sp
Pearsonema feliscati
Pearsonema linsi
Physaloptera praeputialis
Physaloptera sp.
Pseudathesmia paradoxa
Strongyloides sp
Toxocara canis
Trichuris vulpis
Uncinaria carinii
Acanthocephala

54

40

Trematoda

42-60 (M=49,33)

30-40 m (M= 31)

Trichuridae

56-60 (M=59,14)

30-36 m (M= 31,28)

40

18

Trichostrongylidae
Oliveira-Santos, 2008)

Santos, 2008

Parque Nacional Serra da


Capivara, Piau

Physalopteridae

50-54 (M= 51,33)

30

Ascarididae tipo 1

30-36(M=31,33)

20

Ascarididae tipo 2

46

28

Spirurida

40-60 (M= 44.26)

20-30 (M= 22.53)

nematdeo no identificado

26-30 (M=26,8)

14-16 (M=14,06)

Ancylostomidae

M=54,43

M=33,44

M= 64,18

M= 28,58

Spirocerca lupi

M= 25,50

M= 8,5

Physaloptera sp.

M=36,43

M=27,85

Trichuridae

Serra do Cip, Minas Gerais

41

Acanthocephala

M= 72,50

M= 48,20

M= 62,17

M=35,21

M=98,80

M= 70,20

38,9 in utero

28,5 in utero

Pterygodermatites affinis Jagersklold, 1904

24,9 in tero

17 in tero

Molineinae gen. Sp.

60

25

Spirometra mansonoides Mueller, 1935

46

23

Dipylidium caninum
Diphyllobothriidae
Ribeiro et al., 2009

Hymenolepidae
Dioctophyme renale Goeze, 1782

Estado do Rio de Janeiro

Pterygodermatites pluripectinata n.sp.


Ancylostoma buckleyi Le Roux & Biocca, 1957

Lima, 2009

Physaloptera tendernata Molin, 1860

27

16

Physaloptera praeputialis Linstow, 1889

27 in utero

23 in utero

42

16

27

18

Alaria alata (goeze, 1782) Krause, 1914

Patos, Paraba

Prostenorchis sp. Travassos, 1915


Toxocara canis (Werner, 1782) Stiles, 1905
Molineus sp.
Molineus elegans (Travassos, 1921) Travassos & Darriba, 1929
Fibricola sp. Dubois, 1932
Physaloptera digitata Scheneider, 1866
Strongyloides stercoralis (Bavay, 1876) Stiles & Hassal, 1902
Trichuris vulpis (Froelich, 1789) Smith, 1908
Ancylostomatidae
Hymenolepidae
Curi et al., 2010

Acanthocephala

Serra do Cip, Minas Gerais

Toxocara sp.
Platynosomum sp

Vieira et al. 2012

Spirometra sp
Dipylidium caninum

Juiz de Fora, Minas Gerais

42

3.3 Interaes entre ces domsticos e humanos

Esta relao muito antiga, com estudos recentes sugerindo que o processo de
domesticao de candeos selvagens pode ter acontecido mais cedo do que se imaginava
at recentemente, h cerca de 33.000 anos15,67. Entretanto, as tentativas da domesticao
de candeos selvagens, como o lobo, podem ter ocorrido diversas vezes ao longo do
tempo, com a possibilidade de seu fracasso em algumas ocasies15.
Se esse processo ocorreu de maneira nica ou mltipla ao longo do tempo, muitas
vezes divididas entre evidncias genticas e arqueolgicas, ainda no consenso68,69,70,71.
Dois gargalos relacionados perda da variabilidade gentica nas populaes de ces
foram provocados por esse processo: o primeiro logo quando se iniciou e o segundo, com
a seleo de raas especficas, com o aumento da frequncia de mutaes deletrias em
decorrncia da eroso gentica nas populaes domesticadas e das doenas a elas
associadas70,72.
Os ces participam de atividades cinegticas desde o incio do processo de
domesticao e formao de sua espcie, j que a cooperao entre seres humanos e ces
durante a caada possibilitava uma maior probabilidade de sucesso, consequentemente
beneficiando ambas as espcies.

43

Figura 2. Ces domsticos (Canis familiaris) em


povoado ao redor do PARNA da Serra das
Confuses, no sudeste do Piau. (Foto: Joo Daniel
Santos)

Na regio semirida do nordeste brasileiro essa relao no diferente e os ces


so tradicionalmente utilizados pelos caadores, principalmente na caada de mamferos,
em sua maioria espcies ameaadas de extino16, alm da utilizao como animal de
companhia, de guarda, e de pastoreio (Figura 3). Na maioria das vezes, os ces so criados
soltos, possuem domicilio, porm com acesso livre circulao. Entretanto, tambm
puderam ser observados ces presos em moradias em que o proprietrio esteve ausente.
A alimentao destes ces em grande parte de restos de alimentos de consumo humano,
e raras vezes estes animais so alimentados com rao prpria para ces. A gua
disponvel para consumo dos animais de reservatrios abertos. O servio veterinrio se
encontra ausente, e a sade dos animais de estimao na maioria das vezes
negligenciada.

44

Figura 3. O vaqueiro, figura marcante do serto nordestino sempre acompanhado por seu
fiel ajudante. A representao da esttua ( esquerda) ilustra a vida real ( direita) e
demonstra a importncia da relao entre ces e homens na Caatinga Pesqueira, PE.
(foto: Marcia Chame)

3.4. Helmintos parasitos de Canis familiaris no Brasil

A literatura parasitolgica veterinria farta e sistematizada em livros textos. Um


recorte na busca de novos relatos a partir de 1995, em diversas regies, aponta uma grande
riqueza de espcies de helmintos no co domstico no Brasil.
Farias e colaboradores73 (1995) encontram ovos dos helmintos Ancylostoma spp.,
Toxocara sp., Dipylidium sp., Trichuris sp. e Toxascaris sp. em amostras de fezes de
ces domsticos em Araatuba, estado de So Paulo, no perodo entre 1992 e 1994.
Em 1997, Vicente e colaboradores48, em reviso, citam os seguintes nematdeos
para C. familiaris no Brasil: Aelurostrongylus abstrusus (Railliet, 1989) Cameron, 1927;
Ancylostoma braziliense Faria, 1910; Ancylostoma caninum (Ercolani, 1859);
Angiocaulus raillieti (Travassos, 1927) Grisi, 1971; Angiostrongylus vasorum (Railliet,
45

1866) Kamenski, 1905; Capillaria heptica (Bancroft, 1893) Travassos, 1915; Capillaria
sp. Almeida, Langenneger & Marangoni, 1962; Cercoptyfilaria bainae Gouvea &
Vicente, 1984; Dipetalonema grassi (No, 1907); Dipetalonema reconditum (Grassi,
1880) Yorke & Maplestone, 1906; Dipetalonema sp. Costa, Lima & Matos, 1980;
Dirofilaria immitis (Leidy, 1856) Railliet & Henry, 1911; Dirofilaria repens Railliet &
Henry, 1911; Dioctophyma renale (Goeze, 1782) Meygret, 1802; Gongylonema
pulchrum Molin, 1857; Lagochilascaris minor Leiper, 1909; Necator americanus (Stiles,
1902) Stiles, 1903; Physaloptera praeputialis Linstow, 1889; Spirocerca lupi Rudolphi,
1809; Spirocerca sp. Freire & Di Primio, 1948; Strongyloides stercoralis (Bavay, 1876)
Stiles, 1902; Toxascaris leonina (Linstow, 1879), Toxocara canis (Werner, 1782) Stiles,
1905; Toxocara sp. Cardoso & Carneiro, 1966; Trichuris serrata (Linstow, 1879),
Trichuris vulpis (Froelich, 1789) Smith, 1908; Trichuris sp. Cardoso & Carneiro, 1966.
Kommers e colaboradores74 (1999), tambm em reviso sobre os arquivos do setor
de patologia veterinria da Universidade Federal de Santa Maria (RS), relatam a
ocorrncia de Dioctophyma renale em ces necropsiados no perodo entre 1978 a 1996.
Outros autores relatam a ocorrncia deste helminto em outras localidades da regio sul
do Brasil75 e em outras regies76.
Labruna e colaboradores77 (2006) relatam o encontro de helmintos pertencentes a
cinco gneros em amostras de fezes de ces provenientes do municpio de Monte Negro,
estado de Rondnia: Ancylostoma spp., Toxocara spp., Spirocerca spp., e Physaloptera
spp., com a maior prevalncia de ovos de ancilostomdeos.
Tparo e colaboradores17 (2006) relatam a ocorrncia dos helmintos Ancylostoma
spp., Toxocara canis, Trichuris vulpis, Dipylidium caninum Linnaeus, 1758; e Taenia
spp. em amostras de fezes de ces domsticos em Araatuba, So Paulo.

46

Da Fonseca e colaboradores78 (2008) relatam a ocorrncia do nematdeo


Spirocerca lupi em um foco localizado em Guapimirim, estado do Rio de Janeiro,
detectados pelas tcnicas de anlise coproparasitolgica de Willis e de Hoffman, alm da
constatao da espcie em necropsia realizada em um co que veio a bito.
Ahid e colaboradores26 (2009) relatam a ocorrncia de Ancylostoma sp., Toxocara
canis e Dipylidium caninum em ces domsticos da regio urbana de Mossor, Rio
Grande do Norte.
Klimpel e colaboradores27 (2010) reportam os helmintos Ancylostoma caninum,
Toxocara canis, Trichuris vulpis e Dipylidium caninum em ces domsticos errantes
submetidos eutansia na rea urbana de Fortaleza, Cear. Entretanto, as anlises
coproparasitolgicas realizadas paralelamente neste trabalho apontaram ovos e larvas de
A. caninum.

3.5. Bioma Caatinga

A Caatinga o nico bioma exclusivo do territrio brasileiro, e apesar de


compreender cerca de 10 % do territrio nacional, as Unidades de Conservao (UCs)
nele existentes cobrem apenas cerca de 2 % de sua rea79. O cenrio regional apresenta
os piores ndices de qualidade de vida do pas e a explorao predatria e insustentvel
de seus recursos naturais padro e repercute sobre as atividades econmicas80. A perda
da diversidade biolgica significativa no s sobre a fauna e a flora, mas tambm sobre
os processos ecolgicos chaves para a manuteno do bioma. Registra-se a expanso de
reas altamente degradadas e da desertificao. Atividades como agricultura,
extrativismo vegetal, minerao, extrativismo do solo, pecuria extensiva, caa

47

predatria, queimadas para limpeza de solo e obras federais de grandes impactos,


constituem a maior ameaa para a conservao deste diverso bioma80, 81 (Figura 4).

Figura 4. Extrativismo vegetal para matriz energtica, um dos maiores impactos


sobre a biodiversidade da Caatinga. Olaria nas proximidades de Carnaba dos
Dantas, no Rio Grande do Norte. (Foto: Joo Daniel Santos)

A Caatinga compreende 800.000 km e domina as paisagens dos estados do Cear,


Rio Grande do Norte, a maior parte dos estados de Pernambuco e Paraba, sudeste do
Piau, oeste de Alagoas e Sergipe, regio norte e central do estado da Bahia, estendendose at o norte de Minas Gerais, na regio do vale do rio Jequitinhonha. A ilha de Fernando
de Noronha est includa como pertencente a este bioma.
O nome Caatinga origina-se da lngua tupi-guarani e significa floresta branca,
dado o aspecto esbranquiado da vegetao no perodo de seca, quando as folhas de
grande parte da vegetao caem, permanecendo o brilho e o branco dos troncos das
rvores, com efeito redutor na evapotranspirao destas plantas caduciflias20 .

48

Embora conhecida como Caatinga, formada por vrias caatingas, j que


representa um mosaico de fisionomias vegetais distintas, como por exemplo, as florestas
tropicais amaznicas e atlnticas vestigiais do processo de regresso vegetal, resultado da
transio climtica de um clima mais mido para um clima semirido e que
permaneceram nos canyons que recortam suas chapadas; a vegetao arbustiva xerfita
dos afloramentos rochosos e da chapada; a caatinga de porte arbreo nos vales, alm de
partes de vegetao de cerrado nos tabuleiros, como na Chapada do Araripe; as florestas
midas pereneflias ou semidecduas, como as dos brejos de altitude de Pernambuco, e
as florestas secas ao redor dos inselbergs e nas bordas das serras20.
Algumas das espcies lenhosas mais comuns na caatinga so imburana-de-cheiro
(Amburana cearensis), faveleira (Cnidoscolus phyllacanthus), catingueira (Caesalpina
pyramidalis), juremas (Mimosa sp.). Espcie tpica e de folhas perenes o juazeiro
(Ziziphus joazeiro)78. A composio florstica apresenta elevado grau de endemismo para
espcies vegetais, em grande parte dominada por cactceas, como o mandacaru (Cereus
jamacaru), muitas vezes associadas a afloramentos rochosos e reas de borda de chapadas
altas, a coroa-de-frade (Melocactus zehntneti), o xique-xique (Pilosocereus gounellei), e
o rabo-de-raposa (Arrojada sp.), e por bromeliceas como Aechmea leucolepis, Billbergia
euphemiae, Dyckia elongata 81.
A maior parte das reas de Caatinga do nordeste brasileiro se encontra em
depresses interplanlticas, existindo excees como a chapada baixa do Raso da
Catarina (BA), o planalto da Borborema (PE) e a chapada do Apodi (RN), com a presena
da vegetao de Caatinga tanto nas depresses como nos planaltos20.
O clima no semirido apresenta algumas caractersticas de ambiente extremo,
com alta radiao solar, pouca nebulosidade, temperatura mdia anual alta, baixas taxas
de umidade relativa, evapotranspirao potencial elevada, e precipitaes irregulares e de

49

baixo ndice pluviomtrico, variando entre 240 e 900 mm, em um curto perodo do ano.
Esta natureza semirida em parte resultado da predominncia das massas de ar estveis
empurradas para sudeste pelos ventos alsios. A maior parte das massas de ar AtlnticoEquatoriais carregadas de vapor dgua, quando empurradas para a costa nordestina pelos
ventos alsios, umedecida e precipitam-se sobre a Serra do Mar, perdendo a maior parte
de sua umidade no ambiente de floresta Atlntica. Apenas quando passam por reas mais
altas do interior, com reas midas, que estas massas de ar se umedecem e ocorre a
precipitao, como nos brejos de altitude20.
A variao sazonal de chuvas muito forte, com a concentrao de 50 a 70 % da
precipitao em trs meses consecutivos, dezembro, janeiro e fevereiro. A extenso
temporal do perodo de seca varivel em toda regio, de dois a trs meses nos brejos
midos, de seis a nove meses na maior parte da regio, chegando de 10 a 11 meses em
regies mais ridas, como o Raso da Catarina, com o aumento gradativo do perodo seco
da periferia para o centro do serto20.
Uma caracterstica marcante da Caatinga a alta temperatura mdia anual, entorno
de 26 a 28 C, e em reas a partir de 250 metros de altitude entre 20 e 22 C. As
temperaturas mdias superiores raramente ultrapassam os 40 C, estando restritas as
regies mais secas. As temperaturas mais baixas registradas foram de 4 C, sem registro
de geada20. Os solos so pedregosos e rasos, com a rocha-me escassamente decomposta
a pequenas profundidades, com a existncia de muitos afloramentos extensivos de rocha
macia, localmente conhecidos como lajedos, regies que atuam ecologicamente como
meios desrticos e onde apenas plantas suculentas podem ser encontradas. A argila
predominante a montmorilonita, formada pela ausncia de lixiviamento de sais por meio
das chuvas, e responsvel por tipos particulares de solos, como grumossolos vertissolos,
que so considerados os solos climatogncos desta rea. Os tipos de solos mais comuns

50

so os marrons sem clcio, entretanto entissolos e latossolos, derivados de rocha-me sob


ao do clima, tambm so abundantes21.
A hidrografia da regio formada por rios temporrios, intermitentes e sazonais,
com drenagem exorrica, com maior volume de gua no perodo chuvoso, dada a cheia
do lenol fretico, ocorrendo a inverso hidrolgica logo que as chuvas cessam, o que faz
tais rios desaparecerem21.
Esto regitradas 143 espcies de mamferos para a Caatinga24, entre eles os
marsupiais catita (Monodelphis domestica Wagner, 1842), sarigu ou saru (Didelphis
albiventris Lund, 1840), cuca (Micoureus demerarae Thomas, 1905); membros da
ordem Cingulata como os tatus, tatu-de-rabo-mole. (Cabassous sp.), tatu-galinha
(Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758), tatu-peba (Euphractus sexcinctus Linnaeus,
1758), mulita (Dasypus septemcinctus Linnaeus, 1758), tatu-bola (Tolypeutes tricinctus
Linnaeus, 1758), e Pilosa da familia Myrmecophagidae como o lapicho (Tamandua
tetradactyla Linnaeus, 1758), tamandua (Cyclopes didactylus Linnaeus, 1758), e
tamandu-bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758); 64 espcies da ordem
Chiroptera (morcegos); os primatas popularmente conhecidos como bugios (Alouatta
ululata Elliot, 1912 e Alouatta caraya Humbold, 1815), macaco-prego (Sapajus
libidinosus Spix, 1823), sau (Callicebus barbarabrownae Hershkovitz, 1990), soinho
(Callithrix jaccus Linnaeus, 1758 e Callithrix penicillata Geoffroy, 1815); 24 espcies de
roedores como o endmico moc (Kerodon rupestris Wied, 1820), o pre (Galea spixii
Wagler, 1831), o punar ou rabudo (Trichomys apereoides Lund, 1839) e espcies de
cutia, como Dasyprocta prymnolopha Wagler, 1831 e outras; da ordem Artyodcatyla o
veado-mateiro (Mazama americana Erxleben, 1777), o veado-catingueiro (Mazama
gouazoubira Fischer, 1814), o caititu (Pecari tajacu Linnaeus, 1758) e a queixada
(Tayassu pecari Link, 1795); o lagomorfo tapiti (Sylvilagus brasiliensis Linnaeus, 1758).

51

Dentre os carnvoros est a raposa (Cerdocyon thous Linnaeus, 1766); os feldeos


jaguarundi (Herpailurus yaguarondi Lacpde, 1809), jaguatirica (Leopardus pardalis
Linnaeus, 1758), gato-do-mato (Leopardus tigrinus Schreber, 1795), gato-maracaj
(Leopardus wiedii Schinz, 1821), sussuarana (Puma concolor Linnaeus, 1771) e ona
pintada (Panthera onca Linnaeus, 1758); os mefitdeos cangamb (Conepatus
semistiratus Boddaert, 1784), os fures Galictis vitatta Schreber, 1776, Galictis cuja
Molina, 1782, o papa-mel (Eira barbara Linnaeus, 1758), e os procyondeos jupar
(Potos flavos Schreber, 1774), quati (Nasua nasua Linnaeus, 1766) e mo-pelada
(Procyon cancrivorus Curvier, 1798).
Apesar de sua importncia, a Caatinga e o conhecimento acerca de sua
biodiversidade tem atrado poucos investimentos de cincia e conservao, existindo
menor nmero de pesquisadores seniores e publicaes cientficas de nvel internacional,
se comparada a outros biomas brasileiros, refletindo relativa negligncia no esforo para
maior conhecimento de sua biodiversidade82.

4. Metodologia

4.1. rea de estudo

Este trabalho compreende as Caatingas dos estados de Pernambuco, Paraba, Rio


Grande do Norte, Cear e Piau (Figuras 5, 6 e 7), em suas mais diversas paisagens, desde
Unidades de Conservao, fazendas estruturadas, reas de uso extensivo de animais de
criao, roas, passando por pequenos povoados, limitando-se a reas periurbanas e
excluindo reas centrais urbanizadas e por diversas fitofisionomias, desde as florestas
semidecduas do interior dos canyons do Parque Nacional Serra da Capivara e Serra das
52

Confuses e bordas de serras destas Unidades de Conservao e ainda, das bordas das
Chapadas do Araripe e Catimbau; Caatingas arbreas, Caatinga arbreo-arbustivas,
Caatinga baixas, Carrasco, Cariri, Caatinga dos Afloramentos rochosos e Brejos de
Altitude78 (Prado, 2005) e por dentre e sobre serras, serrotes, chapadas, plancies,
canyons, depresses e lajedos (Figuras 5 e 6).
Para cobrir tal rea foram realizadas seis expedies a campo ao serto do
Nordeste do Brasil, no perodo entre fevereiro de 2010 a junho de 2012.
A primeira expedio foi realizada em fevereiro de 2010 no perodo de chuvas, na
regio do Parque Nacional da Serra da Capivara e no corredor ecolgico entre este e o
Parque Nacional da Serra das Confuses, e seus municpios vizinhos, no estado do Piau.
A segunda foi realizada em julho de 2010, na seca, no estado de Pernambuco, desde
Recife at Salgueiro, nos Eixos Norte e Leste do Projeto de Integrao do So Francisco.
A terceira, realizada em abril de 2011, no perodo de chuvas, no Parque Nacional Serra
das Confuses Piau, e em seus municpios perifricos. A quarta expedio foi realizada
em agosto de 2011, na seca, em reas do interior dos estados de Pernambuco, Paraba,
Rio Grande do Norte e Cear. A quinta expedio foi realizada em dezembro de 2011,
perodo intermedirio, novamente no estado do Piau, em reas dos Parques Nacionais da
Serra da Capivara e da Serra das Confuses. A sexta e ltima expedio a campo foi
realizada no interior dos estados de Pernambuco, Piau, Cear e Paraba, em junho de
2012, na seca (Figura 7).

53

Figura 5. Paisagens da Caatinga na rea estudo no nordeste do Brasil. (A) Adensamento humano em Crato na APA da Chapada do Araripe, Cear. (B) Frente de cuesta ruiniforme
no PARNA da Serra da Capivara, Piau. (C) Chapada na poca das chuvas, PARNA da Serra da Capivara, Piau; (D) Aude de Gargalheiras, na regio do Serid, no Rio Grande
do Norte (E) Regio rural do estado de Pernambuco, (F) Obras do canal do Projeto de Integrao do Rio So Francisco, PISF, Pernambuco; (G) Caatinga arbustiva, na estao
seca, em So Jos de Piranhas, Paraba; (H) Lajedo do Pai Mateus, Cabaeiras, Paraba; (I) Brejo de altitude, no Brejo da Madre de Deus, Pernambuco. (Foto: Joo Daniel Santos)

54

Figura 6. Regio de abrangncia do estudo de diversidade de helmintos em candeos silvestres e domsticos no semirido nordestino do Brasil

55

Figura 7: Rotas percorridas nos trabalhos de campo de 2011 e 2012 no serto nordestino

56

4.2. Coleta das amostras

Como o semirido brasileiro apresenta variaes no seu grau de aridez associados


a fatores geogrficos, como a distncia do litoral, relevo, altitude, geomorfologia, direo
dos ventos e a fatores edficos, como a composio e formao do solo, e um dos
objetivos deste trabalho foi correlacionar a diversidade de helmintos em relao s
caractersticas da paisagem, as coletas foram realizadas de modo a abranger a maior parte
das paisagens que representam a diversidade do mosaico paisagstico do bioma.
Para as coletas de fezes de Cerdocyon thous e ces domsticos no campo, foram
percorridas rodovias, estradas vinicinais, carroveis e trilhas da regio em busca de reas
de interesse, identificadas a partir da presena das caractersticas a seguir apontadas, que
caracterizam e sintetizam paisagens distintas na regio e consideradas neste estudo
(Figuras 5,6 e 7):

Geomorfolgicas
o Serras, Serrotes, Chapadas, Lajedos, plancies, Canyons83

Fitofisionomias
o Florestas

Semidecduas,

Caatingas

Arbreas,

Caatingas

Arbustivas, Caatinga Arbrea-Arbustiva, Caatingas Baixas,


Caatinga de afloramentos rochosos e enclaves de Mata Atlntica21

Atividades humanas
o Roa, pastos estruturados, criao extensiva, queimadas, audes,
barragens, cacimbas e reservatrios de gua, minerao, obras de
grande vulto, como o Projeto de Integrao do So Francisco e a
Ferrovia Transnordestina;

57

Adensamento humano
o Com casas espaadas, como em stios; pequenos povados e
periferia de reas urbanas.

As expedies de campo foram realizadas durante sete dias, exceto a ltima que
teve a durao de 12 dias. O percurso mdio percorrido em cada expedio foi de 250 km
por dia. O esforo de coleta durante este perodo foi de cerca de 8 horas dirias da equipe
de quatro pesquisadores, com cerca de duas horas de busca de fezes em cada ponto
amostrado.
Os pontos de coleta ou localidades de coleta em uma mesma paisagem foram
agrupados em Unidade de Paisagem (UP), de modo a possibilitar as anlises associadas
s caractersticas de anlise desejadas.
Considerando que os indivduos da espcie C. thous tem como hbito marcar seu
territrio com fezes, geralmente sobre locais rochosos, como lajedos e serrotes e o de
percorrer reas perifricas de rodovias e estradas e reas rurais, tais lugares foram
privilegiados na busca de amostras de fezes, assim como as pequenas comunidades para
ces domsticos.

58

Figura 8. Coleta de amostra de fezes de raposa (C. thous) na regio do


lajedo do Pai Mateus, Cabaeiras, Paraba. (Foto: Edison Amarante)

As amostras de fezes coletadas em campo foram acondicionadas em sacos


plsticos quando secas e, quando midas, receberam soluo de Railliet & Henry para
conservao (Figura 8). Todas as amostras foram identificadas por sua localidade,
coordenadas geogrficas com auxlio de GPS (Garmin e-trex) em UTM (South
American Data 69), data, nome do coletor, municpio e estado, caractersticas
paisagsticas de acordo com os critrios j descritos, acrescidas de anotaes pertinentes
e enriquecidoras, quando foi o caso.
Todas as amostras coletadas foram tombadas na Coleo de Fezes Recentes de
Animais Brasileiros do Laboratrio de Ecologia do Departamento de Endemias da Escola
Nacional de Sade Pblica/Fiocruz.
Este estudo foi autorizado pela Autorizao de Coleta no. 28319-1/ ICMBio e no
necessita de Licena da Comisso de tica em Uso Animal CEUA, uma vez que no
captura ou manipula animais.
59

4.3. Identificao das amostras de fezes

A identificao das amostras de fezes quanto ao seu hospedeiro se deu em campo,


pela anlise morfomtrica ou posteriormente no laboratrio, com auxlio da anlise do
contedo alimentar e parasitolgico, de acordo com o proposto por Chame1.

4.4. Suficincia amostral

A padronizao do esforo de coleta em campo permitiu relativizar o nmero de


amostras coletadas entre as reas e a partir dele, comparar as diferenas de frequncias de
amostras positivas e negativas para as espcies de helmintos encontradas nas duas
espcies alvo de hospedeiros.
No entanto, uma questo que se coloca em todos os trabalhos e nos estudos de
comunidades biolgicas em que se busca o conhecimento da riqueza e composio de
espcies presentes numa regio se o nmero amostral coletado suficiente para gerar
as respostas pretendidas. Desta forma, para avaliar a suficincia amostral foi utilizada a
construo de curvas de acumulao de espcies como proposto por Colwell &
Coddington84, que relaciona o acmulo da riqueza de espcies, neste caso morfoespcies
de helmintos encontradas nas amostras de cada hospedeiro, com aumento do nmero
amostral. A estabilizao da curva indica o esforo amostral adequado.

4.5. Anlise coproparasitolgica

No laboratrio, as amostras de fezes secas foram escaneadas, em tamanho real,


com o Scanner HP Scanjet para registro da forma e medidas (Figuras 9 e 10).
60

Figura 9. Imagem por scanner digital de amostra de fezes de


Canis familiaris. (Imagem: Joo Daniel Santos)

Figura 10. Imagem por scanner digital de amostras de fezes de


Cerdocyon thous. (Imagem: Joo Daniel Santos)

Uma subamostra de cerca de 10 gramas foi a seguir, reidratada com fostato


trissdico (NA3PO4) a 0,5% durante 48 horas85. O contedo, homogeneizado, foi
acrescido de soluo conservante de Raillet & Henry (formol actico) e coado em gaze
com dobra dupla (em quatro) deitada sobre funil para reteno dos restos alimentares. O
filtrado descansou por 48 horas em clice de sedimentao, de acordo com o mtodo de
61

sedimentao espontnea proposto por Lutz86. Aps este perodo, o sedimento foi retirado
do clice de sedimentao com pipeta e transferido para tubos de coleta de sangue
VaccumII para armazenamento. Do material sedimentado, foram confeccionadas 15
lminas com cerca de 20l de sedimento cada, para anlise parasitolgica ao microscpio
ptico em aumento de 400 vezes. A observao foi feita ao microscpio ptico Nikon
Eclipse e200. Os ovos e larvas encontrados foram fotografados e medidos em micras,
com o auxlio do programa Image-Pro 3600 e identificados ao menor taxon possvel.
Os restos macroscpicos retidos na gaze foram triados e identificados tanto quanto
possvel e armazenados em potes coletores de fezes tambm em soluo de Raillet &
Henry. Alguns itens, com partes de artrpodes foram armazenados em lcool a 70% e
pequenos ossos e dentes de vertebrados foram armazenados secos. Todos serviram de
suporte para identificao da origem das fezes em caso de dvidas e ainda, para o
esclarecimento da identificao de ovos de algumas espcies de helmintos, a partir do
encontro de restos de vetores ou hospedeiros intermedirios.
Os ovos foram identificados por comparao de suas caractersticas morfolgicas,
como os ornamentos da casca, formao embrionria ou larvar, existncia e formas de
oprculos e de acleos, somados frequncia da distribuio e amplitude de suas medidas
(comprimento e largura) em micras, a ovos descritos na literatura disponvel e pertinente.
Quando no houve possibilidade de indentificao ao nvel de espcie, o conceito
de morfoespcie, muito utilizado em estudos ecolgicos, foi utilizado e representa a
identificao de uma espcie que pode ser diferenciada morfologicamente das demais,
porm sem sua exata identificao 13,61.
Sempre quando existentes nas 15 lminas de uma amostra, 30 ovos foram medidos
para cada morfoespcie de helmintos, a fim de gerar uma padronizao para o clculo das
medidas de comprimento e largura dos ovos encontrados. A partir do encontro do
62

trigsimo primeiro, os ovos foram apenas contabilizados para estimar a abundncia


relativa das morfoespcies nas amostras.

4.6. Anlise dos resultados

Os resultados das anlises parasitolgicas foram trabalhados de maneira a gerar


informaes gerais a respeito das distribuies e frequncias de ocorrncias das
morfoespcies de helmintos encontradas em seu conjunto e em cada um dos dois
hospedeiros; do compartilhamento de espcies de helmintos entre elas; e ainda, anlises
especficas sobre a diversidade de espcies e de suas relaes com perodos sazonais e
caractersticas das paisagens estudadas.

4.6.1. Diversidade de espcies helmintos

Para anlise da biodiversidade os dados foram relativizados pelo mximo da


abundncia, de modo que os valores absolutos de ovos e larvas de cada amostra passaram
a ser propores da soma da abundncia de ovos e larvas de todas as amostras, ajustando
assim medidas eventualmente desproporcionais87. A partir da relativizao dos dados
encontrados por localidades de coleta e unidades de paisagem, a riqueza e diversidade
foram estimadas levando em considerao a abundncia relativa das morfoespcies de
helmintos encontradas nas amostras dos dois hospedeiros.
Para avaliar a diversidade da comunidade de helmintos por meio da presena de
estgios embrionrios presentes nas amostras de fezes na regio estudada foram utilizados
os ndices de diversidade de Shannon (H), Simpson (Ds) e de Equitabilidade (J)

63

88

calculados para cada espcie de hospedeiro e para comparao entre perodos sazonais e
graus de antropizao da paisagem.
O ndice de Shannon (H) foi utilizado por estimar a abundncia das diferentes
espcies da helmintofauna, considerando especialmente as espcies raras, em relao aos
hospedeiros e paisagens, sazonalidade e graus de antropizao das reas, como se segue:

Onde,
pi = a proporo da espcie em relao ao nmero total de espcimes encontrados
nos levantamentos realizados. Neste caso, a proporo de amostras positivas para
determinada morfoespcie de helminto em relao ao total de amostras.
i = o nmero de indivduos de cada espcie (abundncia da espcie) = o nmero
de amostras nas quais cada morfoespcie de helminto foi encontrada
S = o nmero de morfoespcies (riqueza)
n = nmero total de amostras de amostras positivas para a morfoespcie de
helminto
A abundncia relativa de cada espcie (pi) foi calculada pela proporo dos
indivduos de uma espcie no nmero total dos indivduos da comunidade. Neste caso, a
frequncia relativa foi calculada pela proporo de amostras positivas para morfoespcie
de helminto pelo nmero total de amostras.
O ndice de Simpson (Ds) foi usado para estimar a dominncia das espcies de
helmintos em relao aos dois hospedeiros e s distintas paisagens e sazonalidade. Este
ndice considera alm do nmero de espcies (s) e o total de nmeros de indivduos (N)

64

a proporo do total de ocorrncia de cada espcie. Por isso gera, alm da riqueza e
abundncia, especialmente a indicao de dominncia de espcies numa comunidade e
foi calculado como a seguir:

Onde,
S = o nmero total de morfoespcies
N = nmero total de amostras positivas
n = o nmero de amostras positivas por morfoespcies de helmintos

A abundncia das espcies um dos componentes da biodiversidade e quanto


maior a igualdade da abundncia das espcies maior a biodiversidade. Apesar da noo
de abundncia estar imbutida no ndice de Shannon (H), outro ndice pode ser usado
especficamente para mensurar a abundncia das espcies amostradas, o ndice de
Equitabilidade (J).
As diferenas da significncia da diversidade de morfoespcies de helmintos entre
os hospedeiros e unidades de paisagem, e neste caso correspondem aos perodos sazonais
e nveis de antropizao da rea de amostragem, foram verificadas pelo teste t proposto
por Poole (1974).
Para comparar a diversidade de helmintos parasitos especficos de candeos entre
as duas espcies de hospedeiros, duas anlises estatsticas foram feitas, uma em que foram
retiradas das anlises as morfoespcies que reconhecidamente no so parasitos de
candeos e outra, com todas as morfoespcies de helmintos encontradas em ambos
hospedeiros. Com isso, buscou-se verificar a diversidade dos parasitos estritos de
candeos e a diversidade encontrada que circula na regio.
65

4.6.2. Similaridade da diversidade de helmintos em Cerdocyon thous e Canis


familiaris

A similaridade da composio da fauna helmintolgica entre ces domsticos e


candeos silvestres foi calculada utilizando-se o ndice de Similaridade de Sorensen
(IS)89. A partir dele possvel fazer inferncias sobre a sobreposio de habitats e fluxos
de helmintos entre elas.
A escolha do ndice de Sorensen deveu-se a sua adequao ao estudo de
comunidades uma vez que semimtrico e calculado pela razo da abundncia de
espcies de helmintos compartilhadas entre o grupo dos ces domsticos e o grupo das
raposas sobre o somatrio da abundncia, neste caso de amostras positivas para os
helmintos, destes dois grupos:

IS = 2 W / (A+B)
Onde:
W = espcies de helmintos compartilhadas entre C. thous e C. familiaris
A = espcies de helmintos que ocorrem em C. thous
B = espcies de helmintos que ocorrem em C. familiaris
Foram testados trs grupos diferentes de helmintos parasitos, definidos por:
1. Helmintos parasitos em geral, incluindo os possveis falsos parasitos
2. Helmintos que esto descritos ou possivelmente so parasitos de candeos
3. Helmintos parasitos de candeos de importncia epidemiolgica

66

4.6.3. Anlises das diferenas nas composies das espcies de helmintos em


amostras de Canis familiaris e Cerdocyon thous em relao paisagem e
sazonalidade

Diversos mtodos podem ser utilizados para analisar a relao entre composio
de comunidades biolgicas com parmetros ambientais. No entanto, para estudos
ecolgicos nos quais a presena de zeros no conjunto amostral grande, os testes
estatsticos mtricos e muitas vezes os paramtricos no so adequados. No caso de
estudos ecolgicos com macroparasitos, cujas distribuies na populao de hospedeiros
so agregadas, aferidas por mtodos indiretos, como pela presena de estgios imaturos,
a ocorrncia de ausncia pode ser maior do que a presena. Deve ainda ser considerara a
ampla e diversa rea deste estudo.
Desta forma, optou-se por analisar essas relaes a partir de mtodos no mtricos
que estudam a coocorrncia de fatores e espcies nas reas estudadas apontando
tendncias e arranjos observados na natureza. Estas metodologias tm sido largamente
estudadas com este fim e se adequam a proposta deste estudo87,89,90.
Para testar as diferenas das composies de espcies de helmintos em seu
conjunto, para cada hospedeiro, foi utilizada a anlise no mtrica Multi-Response
Permutation Procedures (MRPP), mtodo adequado aos dados e anlises de
comunidades biolgicas que possuem classificao simples87. Este mtodo testa a
hiptese nula de no haver significncia na diferena da coocorrncia das diversas
espcies de helmintos encontradas nos diversos grupos de parmetros testados, neste
estudo atividades antrpicas e sazonalidade. Este mtodo confronta em conjunto, a
coocorrncia das diversas espcies de helmintos para cada parmetro estudado.

67

Para a realizao do teste MRPP apenas as amostras positivas para ovos de


helmintos foram consideradas. Os dados de abundncia de ovos de helmintos e sua
ocorrncia nas diferentes amostras foram relativizados pelo mximo das ocorrncias das
espcies de helmintos (relativizao pelo mximo coluna), de forma a reduzir as
diferenas geradas pela agregao das amostras positivas, diferenas de abundncia de
ovos nas amostras e equalizar a ocorrncia de espcies comuns e raras, possibilitando
comparaes entre elas87,89. Essa relativizao apropriada para uso de matrizes que suas
variveis no apresentem valores negativos, como dados sobre abundncia de espcies87.
A medida da distncia escolhida foi a Euclidiana, por ser mais utilizada neste tipo de
anlise87.
Para a anlise da composio das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas
nas diferentes pocas sazonais e diferentes paisagens em amostras de fezes de C.
familiaris e C. thous, utilizou-se o programa PC-ORD, verso 6.0.

4.6.4. Valores de indicao (IVs) para as morfoespcies encontradas em relao s


variveis ambientais

O estudo da composio das espcies pressupe que algumas inferncias possam


ser feitas em relao frequncia das espcies encontradas e a dominncia de algumas
em relao a determinadas condies. A identificao destes valores especialmente
importante para as espcies de importncia epidemiolgica.
Para evidenciar o valor com que cada espcie de helmintos, nas duas espcies de
hospedeiros, contribui ou descreve, em percentual, as condies testadas do ambiente e
habitats foi utilizado o mtodo Indicator Species Analysis proposto por Dufrne &
Legendre91. Este mtodo quase que uma complementao natural do MRPP e gera um
68

valor de indicao para cada espcie, a partir da abundncia do conjunto das espcies e
da constncia da ocorrncia delas neste conjunto, encontradas na condio testada. O
valor calculado, apontado em percentual, para cada espcie permite avaliar o quanto cada
uma indica a condio considerada. O valor zero significa que aquela espcie no indica,
no conjunto de espcies, a condio testada e 100 a espcie a indicadora perfeita89.
Os valores de indicao (IVs) consideram a mdia da frequncia relativa e
dominncia relativa das diferentes espcies de helmintos nos diferentes hospedeiros
atribuindo a eles nmeros percentuais que expressam a importncia delas em relao aos
parmetros testados. Para o clculo dos valores de indicao, a freqncia relativa e a
dominncia da fauna parasitria de ces domsticos e silvestres foram estimadas de
acordo com o abaixo proposto89 .

IV % = (Frequncia relativa + dominncia relativa) / 2

Frequncia (F)
F = No. de amostras positivas para Sp. x em uma UP
No. total de amostras desta UP

Frequncia relativa (Fr)


Fr = Soma das freqncias de amostras positivas para Sp. x / no. total de amostras
No. total de UPs
Dominncia (Dm)
Dm = No. de vezes que Sp. x no conjunto de amostras de uma UP
No. total de amostras da UP
69

Dominncia relativa (Dmr)


Dmr = Soma das dominncias nas amostras positivas em cada UP
No. total de UPs

4.6.5. Caracterizao dos parmetros ambientais analisados

Os testes acima descritos foram feitos em relao s categorias de antropizao da


paisagem e aos perodos sazonais das coletas das amostras em campo, respectivamente,
buscando identificar diferenas nas ocorrncias de helmintos que possam ser atribudas
ou influenciadas ou no, a estes fatores externos.

Para possibilitar os testes, perodos

sazonais e caractersticas da paisagem foram categorizados, como se segue.

Sazonalidade

Tendo em vista que as coletas de amostras de fezes foram realizadas em diferentes


pocas do ano, e que a composio de ovos e larvas encontrados nas anlises
parasitolgicas influenciada por fatores ambientais, como pocas de chuva e de seca,
este trabalho considerou os seguintes perodos sazonais e suas subdivises, em relao
fauna parasitria encontrada:

Perodo 1= Estao chuvosa, considerando o incio da chuva, chuva e fim da chuva


Amostras coletadas nas expedies de fevereiro de 2010 e abril de 2011.
Perodo 2= Perodos intermedirios, conisderando perodos variveis entre as estaes de
chuva e das secas. Amostras coletadas em novembro e dezembro de 2011
70

Perodo 3= Estao de seca, considerando o incio da seca, seca e fim da seca. Amostras
coletadas nas expedies de julho de 2010, agosto de 2011 e maio/junho de
2012

Impactos antrpicos

As atividades humanas nas reas de coleta so fatores de influncia para a


presena dos hospedeiros em estudo e da sua fauna de helmintos associada.
Para que os impactos antrpicos fossem correlacionados com a composio da
fauna de helmintos encontrada foi criado um ndice de antropizao, composto por cinco
categorias. Para facilitar a realizao da anlise de dados em conjunto e em separado,
considerando os dois hospedeiros, nmeros sequenciais para os graus de antropizao
foram dados de 1 a 6 para ces (C. familiaris) e de 7 a 12 para raposas (C. thous), de modo
que uma mesma categoria tem a ela dois graus atribudos, dependendo do hospedeiro a
que se refere a anlie, como a seguir descrito:

Caatinga preservada - quase sempre encontrada no interior de Unidades de


Conservao, mas por vezes nas bordas e alto de serras e chapadas e em rea
afastadas de povoados, geralmente nas regies distantes de corpos de gua
importantes, como nos PARNAs da Serra da Capivara (PI) e da Serra das
Confuses (PI), e do Catimbau (PE), e APA da Chapada do Araripe (CE) e
FLONA Araripe-Apodi (PE).
Categoria 1 para ces e Categoria 7 para raposas

71

Caatinga alterada - mas de vegetao e paisagem contnua e com rarssimas


habitaes humanas, geralmente no entorno de reas de proteo ou conservao.
Categoria 2 para ces e Categoria 8 para raposas

Caatinga alterada com casas espaadas - rea rural com casas e stios dispersos,
com agricultura de subsistncia e pequena criao de animais.
Categoria 3 para ces e Categoria 9 para raposas

Pequenos povoados - Vilarejos do interior, geralmente com uma nica rua


principal e sem pavimentao.
Categoria 4 para ces e Categoria 10 para raposas

Limites periurbanos - de cidades do interior.


Categoria 5 para ces e Categoria 11 para raposas

reas impactadas por grandes obras reas de abrangncia do PISF tais como,
lotes em Cabrob (PE), Salgueiro (PE) e reservatrio Boa Vista (PB), no eixos
Norte Projeto de Integrao do So Francisco (PISF), e em Custdia (PE) e Buque
(PE), no eixo leste, alm de trechos das obras da Ferrovia Transnordestina.
Categoria 6 para C. familiaris e Categoria 12 para raposas

Para a anlise da composio da fauna encontrada em raposas e ces e os diferentes


nveis de antropizao das reas de amostragem, todas morfoespcies de helmintos foram
associadas s reas de amostragem de cada hospedeiro.

72

5. Resultados

5.1. Nmero de amostras analisadas e prevalncia de amostras positivas

Neste trabalho, foi realizada a anlise total de 243 amostras de fezes de ces
domsticos e raposas, com 72 % de amostras positivas (n= 175) para ovos e/ou larvas de
helmintos. Foram analisadas 132 amostras de fezes Canis familiaris, com a prevalncia
de 86 amostras positivas (65,1%) para ovos e/ou larvas de helmintos em amostras desta
espcie. Em relao Cerdocyon thous, foram analisadas 111 amostras de fezes, e destas
89 foram positivas para larvas ou ovos de helmintos, representando 80,1% do total de
amostras analisadas desta espcie.

5.2. Riqueza de morfoespcies de ovos de helmintos

Trinta e nove (n=39) morfoespcies de ovos de helmintos foram encontradas, ao


todo, em fezes de ces domsticos e silvestres. Destas, seis pertencem ao Filo
Acanthocephala (Oncicola sp., Prosthenorchis sp.; Acanthocephala 1; Acanthocephala 2;
Acanthocephala 3 e Acanthocephala 4), quatro pertencem ao Filo Platyhelminthes Classe
Trematoda (Alaria sp.; Platynossomum sp.; Trematoda 1 e Trematoda 2), trs pertencem
ao Filo Platyhelminthes Classe Cestoda (Taenia sp.; Spirometra sp. e Mesocestoides sp.),
e vinte e seis pertencem ao Filo Nemathelminthes Classe Nematoda (Ancylostomatidae,
Ascarididae, Ascaris sp., Enterobius vermicularis, Oxyuridae 1, Oxyuridae 2, Oxyuridae
3, Oxyuridae 4, Oxyuridae 5, Physalopteridae, Rictulariidae, Spirocerca lupi, Spirurida,
Strongyloididae,

Toxocara

sp.,

Toxascaris

73

leonina,

Trichostrongylidae

1,

Trichostrongylidae 2, Trichuridae 1, Trichuridae 2, Trichuridae 3, Trichuridae 4,


Nematoda 1, Nematoda 2, Nematoda 3 e Nematoda 4).

5.3. Descrio das morfoespcies de ovos helmintos

Detalhes morfolgicos, a amplitude e distribuio das medidas de comprimento e


largura so aspectos fundamentais para a identificao de ovos e larvas na microscopia
tica. Pequenos detalhes podem identificar nveis taxonmicos distintos, mas muitas
vezes as semelhanas e as sobreposies morfomtricas impossibilitam identificaes
mais acuradas.
Os ovos encontrados, identificados ao taxa mais baixo possvel, esto descritos a
seguir e a sinopse ilustrada com fotografias e detalhes da morfologia, amplitude, mdia e
desvio padro do tamanho dos ovos em micras esto no ANEXO 1.
Filo Acanthocephala
Oncicola sp.

Figura 11. Ovo de Oncicola sp.

74

Ovo transaperente e elpticos, com casca dupla e trs membranas bem definidas,
com a externa fina, a intermediria grossa e a, mais interna fina e lisa, contendo uma larva
com acantor visvel, de tamanho de 62,5 m por 45 m de largura. Encontrada em
amostras de ces.

Prosthenorchis sp.

Figura 12. Ovo de Prosthenorchis sp.

Ovos elpticos de casca dupla e grossa, com a parte externa escura e a interna
apresentando uma larva com acntor visvel, com a casca externa de amplitude entre 79
a 90 m de comprimento, e a membrana interna de amplitude entre 64 a 79 m de
comprimento, e com a casca externa variando entre 46 e 54 m de largura. Mdia de
tamanho da casca externa de 83,212 m de comprimento por 48,982 m de largura, com
desvio padro de 3,807 m para o comprimento e 2,412 m para a largura. Encontrada
em amostras de raposas.

75

Filo Acanthocephala 1

Figura 13. Ovo de Acanthocephala 1

Ovo transparente, elptico, de casca dupla e fina, contendo uma larva com
acntor visvel, porm foi encontrado em estado degenerado. O tamanho do ovo foi de
48,466 m de comprimento por 28,428 m de largura. Encontrada em amostras de ces.

Filo Acanthocephala 2

Figura 14. Ovo de Acanthocephala 2


76

Ovos pequenos de cor acastanhada, de casca dupla e fina, contendo o que parece
ser uma larva, sem o acntor visvel, com regies polares desiguais, com uma extremidade
e rombuda e oura mais afilada. Amplitude de tamanho entre 47 e 62 m de comprimento
e entre 25 e 29 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 55,305 m de
comprimento por 27,526 m de largura e desvio padro de 10,504 m para o
comprimento por 2,391 m para a largura. Encontrada em amostra de ces.

Filo Acanthocephala 3

Figura 15. Ovo de Acanthocephala 3

Ovo arredondado, de casca dupla e fina, de cor castanha escura, contendo o que
parece ser uma larva, sem o acntor visvel, e de medidas de 69,861 m de comprimento
por 50,458 m de largura. Encontrada em amostras de ces.

77

Filo Acanthocephala 4

Figura 16. Ovo de Acanthocephala 4

Ovo de forma ovoide, com casca dupla, a externa grossa e de cor castanha escura,
com 71 m de comprimento, e a membrana interna um pouco mais delgada, de 64 m de
comprimento, contendo uma aparente larva, porm sem o acntor visvel, e de largura de
53m. Encontrada em amostras de raposas.

78

Filo Platyhelminthes
Classe Trematoda
Alaria sp.

Figura 17. Ovo de Alaria sp.


Ovos elpticos e operculados, e casca delgada lisa e de cor castanha amarelada,
contendo uma massa embrionria. Os ovos apresentaram amplitude de entre 97 a 121 m
de comprimento e entre 56 a 70 m de largura. Mdia do tamanho dos ovos de 101,987
m de comprimento por 56,530 m de largura, e com desvio padro de 6,014 m para o
comprimento e 2,317 m para a largura. Encontrada em amostras de ces e de raposas.

79

Platynossomum sp.

Figura 18. Ovo de Platynossomum sp.

Ovos com um oprculo, pequenos, de cor acastanhada e de forma elptica, de casca


fina. A amplitude dos ovos alcanou entre 37 e 42 m de comprimento e entre 24 e 29
m de largura. Mdia dos tamanhos de 38,870 m de comprimento por 27,468 m de
largura, e com desvio padro de 1,88 m para o comprimento e 2,52 m para a largura.
Encontrada em amostras de raposas.

80

Classe Trematoda 1

Figura 19. Ovo de Trematoda 1

Ovo elptico e pequeno, de cor castanha clara, operculado e de casca fina, e


apresentou 56,529 m de comprimento por 36,510 m de largura. Encontrada em amostra
de raposas.

Classe Trematoda 2

Figura 20. Ovo de Trematoda 2


81

Ovos arredondados e grandes, de cor acastanhada e casca relativamente delgada,


com regio polar espessa e que se assemelha a um oprculo, contendo algo como uma
massa embrionria, com grande amplitude do tamanho dos ovos, entre 113 e 157 m de
comprimento e entre 68 e 95 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 138,445m
de comprimento por 80,931 m de largura, e desvio padro de 11,4 m para o
comprimento e 16,0 m para a largura. Encontrada em amostras de raposas.

Classe Cestoda
Spirometra sp.

Figura 21. Ovo de Spirometra sp.

Ovos operculados, de membrana delgada, lisa e de cor castanha escura, elptica e


com polos assimtricos, um mais afilado e outro arredondado, com amplitude entre 52 e
64 m de comprimento e entre 32 e 39 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de
57,710 m de comprimento por 36,529 m de largura, com desvio padro de 2,314 m
para o comprimento e 1,425 m para a largura. Encontrada em amostras de raposas.

82

Taenia sp.

Figura 22. Ovo de Taenia sp.

Ovos arredondados, de casca espessa, estriada e escura, com embrio hexacanto


visvel, e de amplitude entre 29 e 37 m de comprimento e entre 25 e 33 m de largura.
Mdia do tamanho dos ovos de 33,203 m de comprimento por 29,181 m de largura,
com desvio padro de 2,269 m para o comprimento e de 2,306 m para a largura.
Encontrada em amostras de ces e de raposas.

83

Mesocestoides sp.

Figura 23. Ovo de Mesocestoides sp.

Ovos incolores, de aparncia frgil, contendo embrio hexacanto, sem casca


externa, amplitude entre 31 e 37m de comprimento e entre 30 e 31m de largura. Mdia
dos tamanhos dos ovos de 34,434 m de comprimento por 31,304 m de largura, e desvio
padro de 4,059 m para o comprimento e de 0,755 m para a largura. Encontrada em
amostras de ces e de raposas.

84

Filo Nemathelminthes
Classe Nematoda
Familia Ancylostomatidae

Figura 24. Ovo de Ancylostomatidae

Ovos elpticos ou arredondados, de casca simples, fina, lisa e transparente,


contendo embrio morulado, porm, em grande parte das amostras, com larva bem
formada, de amplitude entre 48 e 67 m de comprimento e entre 32 e 48 m de largura.
Mdia dos tamanhos de 58,510 m de comprimento por 39,906 m de largura, com
desvio padro de 6,395 m para o comprimento e 5,189 m para a largura. Encontrada
em amostras de ces e de raposas.

85

Toxocara sp.

Figura 25. Ovo de Toxocara sp.

Ovos de forma arredondada, com uma casca grossa e recoberta por uma capa
externa de aparncia rugosa e ornamentada, carcterstica deste gnero, e continham em
seu interior massa embrionria em desenvolvimento ou larva bem formada. Amplitude
entre 61 e 98 m de comprimento e entre 47,5 e 83 m de largura. Mdia dos tamanhos
dos ovos de 84,827 m de comprimento por 76,283 m de largura, com desvio padro de
5,260 m para o comprimento e 5,565 m para a largura. Encontrada em amostras de
ces e de raposas.

86

Toxascaris leonina

Figura 26. Ovo de Toxascaris leonina

Ovos arredondados, de amplitude entre 66 e 73 m de comprimento e entre 49 e


55 m de largura, com casca externa grossa e lisa, e a interna delgada, contendo massa
embrionria ou larva robusta e bem formada que foram encontradas algumas vezes vivas
e que se agitavam durante a anlise ao microscpio ptico, estimuladas pelo calor. Mdia
do tamanho dos ovos de 68,741 m de comprimento por 52,560 m de largura e desvio
padro de 2,233 m para o comprimento e de 2,383 m para a largura. Encontrada em
amostras de ces.

87

Ascaris sp.

Figura 27. Ovo de Ascaris sp.

Ovo arredondado, de tamanho de 63,286 m de comprimento por 52,265 m de


largura, de casca externa grossa, irregular, de cor castanha escura e de superfcie
mamilonada, com massa embrionria em seu interior, semelhante ao de Ascaris
lumbricoides. Encontrada em amostras de ces.

Familia Ascarididae

Figura 28. Ovo de Ascarididae


88

Ovos de forma elptica, com uma casca grossa e lisa, contendo massa embrionria
em desenvolvimento, com amplitude entre 67 e 76 m de comprimento e entre 43 e 50
m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 69,791 m de comprimento por 45,694
m de largura, e com desvio padro de 3,485 m para o comprimento e de 2,419 m para
a largura. Encontrada em amostras de ces e de raposas.

Familia Oxyuridae 1

Figura 29. Ovo de Oxyuridae 1

Ovos de forma assimtrica, de cor castanha escura, com membrana simples e


estriada, contendo massa embrionria, por vezes com larva formada, de amplitude de 78
a 91 m de comprimento e entre 43 e 55 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de
86,735 m de comprimento por 48,216 m de largura, com desvio padro de 3,492 m
para o comprimento e de 2,584 m para a largura. Encontrada em amostras de raposas.

89

Familia Oxyuridae 2

Figura 30. Ovo de Oxyuridae 2

Ovos de cor castanha clara ou acobreada, de forma assimtrica, contendo robusta


e bem formada larva, e aparentemente com duas membranas delgadas na casca, de
amplitude entre 121 e 141 m de comprimento e entre 54 e 69 m de largura. Mdia do
tamanho dos ovos de 131,697m de comprimento por 62,662 m de largura, com desvio
padro de 6,266 m para o comprimento e de 3,214 m para a largura. Encontrada em
amostras de raposas.

90

Familia Oxyuridae 3

Figura 31. Ovo de Oxyuridae 3

Ovos de cor castanha clara ou acobreada, de forma assimtrica, contendo robusta


larva no interior, muito semelhante morfoespcie anterior, porm com tamanho
ligeiramente v maior. Amplitude entre 170 e 195 m de comprimento e entre 76 e 98 m
de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos foi de 184,975 m de comprimento e de 83,162
m de largura, com desvio padro de 7,355 m para o comprimento e de 4,996 m para
a largura. Encontrada em amostras de raposas.

91

Familia Oxyuridae 4

Figura 32. Ovo de Oxyuridae 4

Ovos que alcanaram por volta de 200 m de comprimento, de forma assimtrica,


de cor castanha clara ou amarelada, de casca simples e relativamente delgada, contendo
larva bem formada. A amplitude encontrada variou entre 202 e 229 m de comprimento
e entre 70 e 106 m de largura, com a mdia dos tamanhos dos ovos de 213,623 m de
comprimento por 93,069 m de largura, e desvio padro de 10,1 m para o comprimento
e 14,4 m para a largura. Encontrada em amostras de raposas.

92

Familia Oxyuridae 5

Figura 33. Ovo de Oxyuridae 5

Ovos de casca incolor dupla e delgada, de forma assimtrica, contendo larva em


formao, semelhante a ovos do gnero Aspiculuris sp., parasitos de roedores. A
amplitude variou entre 96 e 101 m de comprimento e de 43 m de largura. Mdia do
tamanho dos ovos foi de 98,897m de comprimento por 43,312 m de largura, e com
desvio padro de 3,06 m para o comprimento e 0,16 m para a largura. Encontrada em
amostras de raposas.

93

Enterobius vermicularis

Figura 34. Ovo de Enterobius vermicularis

Ovos de formato assimtrico, de casca lisa, simples e transparente, com larva


formada em seu interior, com polos desiguais, um mais afilado e outro mais arredondado.
A amplitude variou entre 58 e 61 m de comprimento e entre 30 e 33 m de largura.
Mdia dos tamanhos dos ovos foi de 59,892 m de comprimento e de 31,952 m de
largura, e desvio padro de 1,479 m para o comprimento e de 1,240 m para a largura.
Encontrada em amostras de raposas.

94

Familia Physalopteridae

Figura 35. Ovo de Physalopteridae

Ovos de forma elptica, com casca simples, grossa e lisa, contendo larva bem
formada em seu interior, com amplitude de tamanho entre 50 e 65 m de comprimento e
entre 31 e 39 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 56,818 m de comprimento
por 34,807 m de largura, com desvio padro de 3,183 m para o comprimento e de 2,538
m para a largura. Encontrada em amostras de ces e de raposas.

95

Familia Rictulariidae

Figura 36. Ovo de Rictulariidae

Ovos de forma arredondada, com casca lisa, simples e grossa, de amplitude entre
38 e 40 m de comprimento por de 28 a 310 m de largura, contendo larva bem formada
em seu interior. Mdia dos tamanhos dos ovos de 39,784 m de comprimento por 30,938
m de largura, com desvio padro de 1,353 m para o comprimento e de 0,902 m para
a largura. Encontrada em amostras de raposas.

96

Ordem Spirurida

Figura 37. Ovo de Spirurida

Ovos elpticos, de casca grossa, simples e lisa, contendo larva bem formada no
interior, caracterstico dos espirurdeos, com amplitude entre 42 e 50 m de comprimento
e entre 24e 28 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 45,507 m de
comprimento por 26,007 m de largura, com desvio padro de 2,596 m para o
comprimento e 0,997 m para a largura. Encontrada em amostras de raposas.

97

Spirocerca lupi

Figura 38. Ovo de Spirocerca lupi

Ovos elpticos de pequeno tamanho, com casca grossa e lisa, contendo larva bem
formada dentro, de amplitude entre 32 e 49 m de comprimento e entre 12 e 17 m de
largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 36,27 por 14,03 m, com desvio padro de
2,966 m no comprimento e 1,151 m na largura. Encontrada em amostras de ces e de
raposas.

98

Familia Strongyloididae

Figura 39. Ovo de Strongyloididae

Ovos elpticos ou arredondados, de casca simples, lisa, fina e transparente,


contendo larva bem formada no seu interior, com amplitude entre 49 e 60 m de
comprimento e entre 24 e 30 m de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 54,463 m
de comprimento por 28,150 m de largura, e com desvio padro de 4,416 m para o
comprimento e de 2,425 m para a largura. Encontrada em amostras de ces e de raposas.

99

Familia Trichostrongylidae 1

Figura 40. Ovo de Trichostrongylidae 1

Ovos elpticos, compridos e delgados, de casca fina e lisa, apresentando um lado


ligeiramente convexo e o outro cncavo, contendo larva bem formada, com amplitude de
tamanho de 47 a 59 m de comprimento e de 17 a 21 m de largura. Mdia dos tamanhos
dos ovos de 53,773 m de comprimento por 18,852 m de largura, e desvio padro de
3,464 m para o comprimento e de 1,346 m para a largura. Encontrada em amostras de
ces e de raposas.

100

Familia Trichostrongylidae 2

Figura 41. Ovo de Trichostrongylidae 2

Ovos compridos, elpticos, de casca fina, transparente e lisa, contendo larva bem
formada, e com amplitude de tamanho entre 58 e 75 m de comprimento e entre 26 e 36
m de largura, com mdia dos tamanhos dos ovos de 64,918 m de comprimento por
28,680 m de largura, com desvio padro de 5,317 m para o comprimento e de 1,626
m para a largura. Encontrada em amostras de ces e de raposas.

101

Familia Trichuridae 1

Figura 42. Ovo de Trichuridae 1

Ovo com formato de barril caracterstico desta famlia, com dois oprculos polares
levemente achatados, de casca fina e lisa, de cor castanha, contendo uma massa
embrionria em formao, e de tamanho de 55 m de comprimento por 25 m de largura.
Encontrada em amostras de raposas.

102

Familia Trichuridae 2

Figura 43. Ovo de Trichuridae 2

Ovo de grande tamanho quando comparado aos demais desta famlia, com formato
de barril, com dois oprculos desiguais e pouco proeminentes, de casca fina e clara,
contendo massa embrionria, e de tamanho de 82,5 m de comprimento por 37,5 m de
largura. Encontrada em amostras de raposas.

103

Familia Trichuridae 3

Figura 44. Ovo de Trichuridae 3

Ovos semelhantes aos do gnero Trichuris sp., tambm de tamanho grande em


relao ao encontrados desta famlia, com formato de barril, com dois oprculos polares
simtricos, de casca grossa, cor castanha escura, contendo massa embrionria e por vezes
larva bem formada, de amplitude entre 52 e 82 m de comprimento e entre 27 e 40 m
de largura. Mdia dos tamanhos dos ovos de 79,831 m de comprimento por 38,319 m
de largura, e desvio padro de 1,42 m para o comprimento e 0,747 m para a largura.
Encontrada em amostras de ces e de raposas.

104

Familia Trichuridae 4

Figura 45. Ovo de Trichuridae 4

Ovos com formato de barril, de cor castanha clara, casca fina e lisa, contendo
massa embrionria, com dois oprculos polares simtricos e proeminentes, de amplitude
entre 52 e 62 m de comprimento e entre 25 e 31 m de largura. Mdia dos tamanhos
dos ovos de 58,051 m de comprimento por 28,356 m de largura, e desvio padro de
2,529 m para o comprimento e 1,771 m para a largura. Encontrada em amostras de
raposas.

105

Classe Nematoda 1

Figura 46. Ovo de Nematoda 1

Ovos de tamanho mdio, elpticos, transparentes, de casca fina e lisa, contendo


uma larva bem formada, com amplitude de tamanho entre 46 e 75 m de comprimento e
entre 25 e 34 m de largura, com mdia dos tamanhos dos ovos de 58,584 m de
comprimento por 28,163 m de largura, e desvio padro de 6,104 m para o comprimento
e 1,620 m para a largura, se assemelhando aos ovos da Familia Ancylostomatidae,
porm maiores e menos largos. Encontrada em amostras de raposas.

106

Classe Nematoda 2

Figura 47. Ovo de Nematoda 2

Ovos de pequeno tamanho, em forma de barril, casca lisa e relativamente grossa,


de cor castanha escura, contendo regies polares diferentes, e em uma delas apresentando
um oprculo, contendo uma massa embrionria ou larva bem formada. Amplitude entre
32 e 41 m de comprimento e entre 17 e 22 m de largura, com mdia dos tamanhos de
34,818 m de comprimento por 20,288 m de largura, com desvio padro de 2,288 m
para o comprimento e de 1,114 m para a largura. Encontrada em amostras de raposas.

107

Classe Nematoda 3

Figura 48. Ovo de Nematoda 3

Ovo de forma arredondada, de tamanho mdio, 72,4 m de comprimento por 51,3


m de largura, de casca lisa e fina, de cor transparente, contendo uma massa embrionria
no seu interior. Encontrada em amostras de raposas.

108

Classe Nematoda 4

Figura 49. Ovo de Nematoda 4


Ovos de amplitude entre 90 e 105 m de comprimento e entre 32,7 e 37,5 m de
largura, com casca lisa, fina e transparente, compridos e relativamente delgados, alguns
apresentam uma concavidade em um dos lados e com parte convexa no outro, com massa
embrionria em formao ou bem formada larva. Mdia de tamanho dos ovos de 95,625
m por 35 m de largura, com desvio padro de 6,547 m para o comprimento e de 2,88
m para a largura. Encontrada em amostras de ces.

109

5.4. Riqueza e Prevalncia de morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em


amostras de fezes de candeos

Do total de amostras de fezes de C. familiaris analisadas (n=132), foram


encontradas 20 morfoespcies de helmintos parasitos em geral, e destas, 18 correspondem
a helmintos parasitos de candeos. A maior prevalncia foi da morfoespcie
Ancylostomatidae (36,36%), seguida de Nematoda 1 (12,12%). Todas as outras
morfoespcies apresentaram prevalncias bem inferiores, portanto raras no conjunto
amostral.
Nas amostras de fezes de C. thous analisadas, foram encontradas 32
morfoespcies de helmintos parasitos em geral, e destas, 25 morfoespcies correspondem
a helmintos parasitos de candeos. A maior prevalncia tambm foi da morfoespcie
Ancylostomatidae (34,23%), seguidas pelas morfoespcies Rictulariidae (28,83%),
Alaria sp. (17,12%) e Spirurida (11,71%). Todas as outras apresentaram prevalncias
inferiores.
A espcie C. thous apresentou mais falsos parasitos (n=7) do que C. familiaris
(n=1), e em suas amostras de fezes foram detectadas cinco morfoespcies de oxyurideos
de outros animais, uma espcie de oxyurdeo parasito de humanos (Enterobius
vermicularis) e uma morfoespcie de ascardeo diferente das espcies descritas para
candeos, provavelmente parasita de aves, enquanto que C. familiaris somente apresentou
esta ltima morfoespcie, a de ascardeo de aves.
5.5. Avaliao das curvas de acumulao de espcies e suficincia amostral

A avaliao de suficincia amostral, calculada pelas curvas de acumulao de


espcies de helmintos (Species Areas Curves) para os dois hospedeiros no se
110

estabilizaram como pode ser observado na representao grfica (Figuras 11 e 12).


Embora o comportamento das curvas das duas espcies de candeos seja semelhante e
seja possvel observar o aumento de cinco espcies de helmintos com o aumento de 40
para 60 amostras analisadas em ambas, com a anlise de 40 amostras registrou-se 25
espcies de helmintos em raposas, enquanto que com 40 amostras de ces somente cerca
de 15 espcies haviam sido registradas.

.
Figura 50. Curva de acumulao de espcies de ovos de helmintos
encontrados em fezes de C. thous no semirido do nordeste do Brasil, de
2010 a 2012.

Figura 51. Curva de acumulao de espcies de ovos de helmintos


encontrados em fezes de C. familiaris no semirido do nordeste do
Brasil, de 2010 a 2012.

111

5.6. Diversidade de helmintos em Cerdocyon thous e Canis familiaris

Os resultados (Tabela 1) mostram que a espcie Cerdocyon thous apresenta maior


riqueza de espcies de parasitos em geral (n=32) e de parasitos de candeos (n=25) do que
Canis familiaris (parasitos em geral n=20 / parasitos de candeos n=18) em ambas as
situaes.
Levando-se em conta somente os parasitos de candeos, os ndices de Shannon
(H), de Simpson (Ds) e de Equitabilidade (J) tambm foram maiores para a espcie
silvestre Cerdocyon thous (H=2,542 Ds=0,8846 J=0,7992) do que para Canis familiaris
(H= 2,105 Ds=0,7835 J=0,7149).
Considerando todos os parasitos observados, e no s os especficos de candeos,
C. thous (H= 2,854 Ds= 0,9110 J=0,8234) tambm apresentou os maiores ndices quando
comparados aos de ces domsticos (H=2,182 Ds=0,7968 J=0,7283). A significncia
estatstica dos dois ndices foi comprovada por teste t-student no programa PAST, o
qual indica uma diferena significativa entre a composio da fauna de helmintos entre
C. thous e C. familiaris no semirido estudado (p-valor < 0,001).
Comparando-se o grupo dos parasitos em geral e dos parasitos de candeos, o
ndice de Shannon (H) pouco variou (H=2,105 e H=2,182) em C. familiaris, enquanto
que em C. thous, H apresentou maior variao (H=2,542 e H=2,854) O ndice de
Simpson (Ds) entre os grupos de helmintos analisados pouco variou tanto em raposas
como em ces. A variao dos valores de Equitabilidade (J) foi maior (J=0,7992 e
J=0,8234) em raposas do que em ces domsticos (J=0,7149 e J=0,7283) (Tabela 1).

112

Tabela 1. ndices de biodiversidade de morfoespcies de ovos de helmintos encontrados em


amostras de fezes de C. thous e C. familiaris dentre parasitos de candeos e de outros hospedeiros.
ndice de biodiversidade

Parasitos em geral

Parasitos de candeos
Cerdocyon thous

Canis familiaris

Cerdocyon thous

Canis familiaris

25

18

32

20

Shannon (H')

2,542

2,105

2,854

2,182

Simpson (Ds)

0,8846

0,7835

0,9110

0,7968

Equitabilidade (J)
0,7992
p-valor<0,001 (H, Ds) p-valor<0,05 (J)

0,7149

0,8234

0,7283

Riqueza de sp. (R)

5.7. Morfoespcies de importncia epidemiolgica para a sade pblica

Dentre o grupo dos parasitos especficos de candeos, foram encontradas no total


sete (n=7) morfoespcies de ovos de helmintos que podem ocasionar agravos sade
humana (Tabela 2). Destas, cinco morfoespcies (Ancylostomatidae, Alaria sp.,
Strongyloididae, Toxocara sp. e Taenia sp. e Mesocestoides sp.) so compartilhadas entre
C. thous e C. familiaris e apenas uma foi encontrada exclusivamente em um hospedeiro,
Spirometra sp. em C. thous.
Tabela 2. Helmintos potencialmente de importncia para a sade pblica suas respectivas
frequncias para amostras positivas, e suas doenas associadas, encontradas em fezes de
Cerdocyon thous e Canis familiaris no semirido do Brasil, de 2010 a 2012
Hospedeiro
Morfoespcies

Cerdocyon thous (n=111)

Canis familiaris (n=132)

Fa (n)

Fr (%)

Fa (n)

Fr (%)

38

34,23

48

36,36

19

17,12

1,52

7,21

2,27

Spirometra sp.

6,31

0,00

Strongyloididae

1,80

0,76

Taenia sp.

0,90

6,06

1
0,90
Fa= frequncia absoluta Fr= frequncia relativa

0,76

Ancylostomatidae
Alaria sp.
Toxocara sp.

Mesocestoides sp.

113

Doenas associadas
Larva migrans
cutnea
Alaria mesocercariae
Larva migrans
visceral
Esparganose
Estrongiloidase
Cisticercose
Mesocestoidase

5.8. Similaridade da fauna de helmintos entre C. thous e C. familiaris

O maior compartilhamento (ndice de Sorensen) de espcies de helmintos entre


raposas e ces foi encontrado dentre as morfoespcies de importncia para a sade
pblica, 90% (W=5/A=6/B=5/IS=0,90), o segundo maior para as morfoespcies parasitas
de candeos, 54% (W=12/A=25/B=19/IS=0,54) e por ltimo, os helmintos parasitos em
geral, 50% (W=13/A=32/B=20/IS=0,50).
Os resultados refletem assim, a importncia de ambos hospedeiros para a sade
pblica, embora cada um tenha seu conjunto especfico de helmintos, distintos em pelo
menos cerca de 50%. (Tabela 3).

Tabela 3. Similaridade do conjunto de helmintos encontrados em amostras de fezes de C. thous e


C. familiaris no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012, calculado pelo ndice de
similaridade de Sorensen (IS).

Helmintos de candeos

Helmintos em
geral

Helmintos de
importncia mdica

Helmintos compartilhados (W)

12

13

Helmintos em C. thous (A)

25

32

Helmintos em C. familiaris (B)

18

20

ndice de Sorensen (IS)

0,55

0,50

0,90

5.9. Prevalncia e diversidade de helmintos nos diferentes perodos sazonais em


Cerdocyon thous e Canis familiaris

Considerando os resultados sumarizados da abundncia e ocorrncia de ovos e/ou


larvas nas amostras de fezes de Canis familiaris, observou-se, em relao sazonalidade,
114

a maior prevalncia de estgios imaturos de helmintos nas fezes coletadas nos perodos
intermedirios (100%), embora o nmero amostral (n=5) seja insuficiente para uma
representatividade adequada deste perodo. Na poca de chuva (n=42) a prevalncia foi
de 73,8 %, enquanto que nos perodos de seca (n=85) a prevalncia foi de 54,7 % (Tabela
4).
Para Cerdocyon thous, os resultados sumarizados das prevalncias e abundncias
de ovos das diferentes morfoespcies de helmintos nos perodos sazonais apontaram o
perodo de chuvas (n=12) como aquele no qual se encontrou a maior prevalncia de
amostras positivas (83,33%), embora nos outros perodos no tenha havido prevalncias
muito inferiores. O perodo intermedirio (n=25) apresentou a segunda maior prevalncia
(80%) e por ltimo o perodo de seca (n=74) (79,72%). (Tabela 5).
No perodo das chuvas, a morfoespcie de maior prevalncia em amostras de C.
thous foi a do trematdeo Alaria sp. (58,83%), seguida das morfoespcies
Ancylostomatidae, Physalopteridae, Rictulariidae, Spirurida e Trichuridae 4, cada uma
com 16,67% de prevalncia dentre as amostras deste perodo. Outras morfoespcies que
ocorreram nestes perodos, como Oxyuridae 1, Spirocerca lupi, Toxocara sp., Trichuridae
1, Trichuridae 2 e Trichuridae 3 apresentaram menor prevalncia, com 8,33 % cada
(Tabela 5).
Nas amostras de Canis familiaris, a morfoespcie de maior prevalncia foi
Ancylostomatidae (50%), seguida das morfoespcies Spirocerca lupi e Physalopteridae,
com 14,29% de prevalncia cada. Foram encontradas prevalncias menores para as
morfoespcies Nematoda 1 (9,52%), Toxocara sp. (4,76%) e para Acanthocephala 1,
Alaria sp., Ascarididae, Nematoda 4, Toxascaris leonina, Trichostrongylidae 1 e
Trichuridae 3, com prevalncias de 2,38% cada uma (Tabela 4).

115

No perodo intermedirio, em relao s amostras de raposa, a morfoespcie de


maior prevalncia foi Spirurida, em 44% nas amostras deste perodo. A segunda maior
prevalncia foi a da morfoespcie Ancylostomatidae (36%), seguida das morfoespcies
Toxocara sp. e Rictulariidae, cada uma com 20% de prevalncia sobre as amostras deste
perodo. Outras morfoespcies encontradas foram Nematoda 2 (16%), Ascarididae (12%)
e Alaria sp. (8%). As menores prevalncias ocorreram para as morfoespcies Oxyuridae
1, Oxyuridae 5, Trichuridae 4, Acanthocephala 4, Oxyuridae 2, Oxyuridae 3,
Platynossomum sp., Physalopteridae, Trematoda 2, Trichostrongylidae 1 e Trichuridae 3,
com 4% de prevalncia cada (Tabela 5).
Neste perodo, nas amostras de C. familiaris, a maior frequncia foi de Nematoda
1 (12%), seguida das morfoespcies Ancylostomatidae e Trichostrongylidae 2, com 4%
de prevalncia cada (Tabela 4).
No perodo das secas, dentre as amostras analisadas de C. thous, a maior
prevalncia obtida foi para a morfoespcie Ancylostomatidae (36,49%), muito prxima a
da morfoespcie Rictulariidae (33,78%). A terceira maior prevalncia foi para espcie
Alaria sp. (13,51%), seguida por Oxyuridae 3 e Spirometra sp., com prevalncias de
9,46% cada. Prevalncias menores foram obtidas para as morfoespcies Oxyuridae 1,
Trematoda 2 e Trichostrongylidae 1 (8,11% cada), Nematoda 1 (4,05%). (Tabela 5). As
menores prevalncias foram as das morfoespcies Oxyuridae 4, Physalopteridae,
Strongyloididae, Toxocara sp., e Trichostrongylidae 2, com prevalncia de 2,7% cada, e
por ltimo Mesocestoides sp., Enterobius vermicularis, Nematoda 3, Prosthenorchis sp.,
Taenia sp., Trematoda 1, Trichuridae 3 e Trichuridae 4, com prevalncias de 1,35% cada
(Tabela 5).
Nas amostras de C. familiaris coletadas na seca, a maior prevalncia foi de
Ancylostomatidae (30,59%), seguida das morfoespcies Nematoda 1 (10,59%), Taenia
116

sp. (9,41%), Trichostrongylidae 1 (5,88%), Ascarididae (3,53%), Mesocestoides sp.


(2,35%), Physalopteridae (2,35%) e Trichuridae 3 (2,35%). As menores prevalncias
encontradas foram para Acanthocephala 2, Acanthocephala 3, Alaria sp., Ascaris sp.,
Oncicola sp., Spirocerca lupi, Strongyloididae, Toxocara sp., Toxascaris leonina e
Trichostrongylidae 2, com 1,8% de prevalncia cada (Tabela 4).

117

Tabela 4 Ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de Canis familiaris, coletadas entre 2010 e 2012 no semirido do nordeste do Brasil e suas respectivas
frequncias, prevalncia e abundncia de acordo com a sazonalidade, e considerando o poliparasitismo.

Helmintos

n Amostras
positivas*

%
(n=132)

Estao chuvosa (n=42)

Estao intermediria (n=5)

Estao das Secas (n=85)

n Amostras
positivas*

N Ovos

n Amostras
positivas*

N Ovos

n Amostras
positivas*

N Ovos

Acanthocephala 1
Acanthocephala 2

0,76

2,38

0,00

0,76

0,00

0,00

1,18

Acanthocephala 3

0,76

0,00

0,00

1,18

Alaria sp.

1,52

2,38

0,00

1,18

Ancylostomatidae

48

36,36

21

50,00

1792

4,00

26

30,59

347

Ascarididae

3,03

2,38

0,00

3,53

Ascaris sp.

0,76

0,00

0,00

1,18

Mesocestoides sp.

1,52

0,00

0,00

2,35

Nematoda 1

16

12,12

9,52

12,00

11

10,59

118

Nematoda 4

0,76

2,38

0,00

0,00

Oncicola sp

0,76

0,00

0,00

1,18

Physalopteridae

6,06

14,29

44

0,00

2,35

Spirocerca lupi

5,30

14,29

201

0,00

1,18

Strongyloididae

0,76

0,00

0,00

1,18

Taenia sp

6,06

0,00

0,00

9,41

753

Toxocara sp

2,27

4,76

43

0,00

1,18

Toxascaris leonina

1,52

2,38

12

0,00

1,18

4,55

2,38

0,00

5,88

22

1,52

0,00

4,00

1,18

2,27

2,38

12

0,00

2,35

14

67

Trichostrongylidae 1
Trichostrongylidae 2
Trichuridae 3
Total

118
46
2123
*considerando o total de amostras positivas para mais de um tipo de helminto

118

1377

Tabela 5 Ovos de helmintos encontrados em amostras de fezes de Cerdocyon thous coletadas entre 2010 e 2012 no semirido do nordeste do Brasil, e suas respectivas
frequncias, prevalncia e abundncia acordo com a sazonalidade, considerando o poliparasitismo.

Helmintos

n Total de
Amostras
positivas*

%
(n=111)

Estao chuvosa (n= 12)


n Amostras
Positivas*
%
N Ovos

Estao intermediria (n=25)


n Amostras
Positivas*
%
N Ovos

Estao das secas (n=74)


n Amostras
Positivas*
%
N Ovos

Acanthocephala 4
Alaria sp.

0,90

0,00

4,00

0,00

19

17,12

58,33

162

8,00

10

13,51

86

Ancylostomatidae

38

34,23

16,67

36,00

30

27

36,49

446

Ascarididae

4,50

0,00

12,00

2,70

Mesocestoides sp.

0,90

0,00

0,00

1,35

Enterobius vermicularis

0,90

0,00

0,00

1,35

Nematoda 1

2,70

0,00

0,00

4,05

31

Nematoda 2

3,60

0,00

16,00

112

0,00

Nematoda 3

0,90

0,00

0,00

1,35

Oxyuridae 1

8,11

8,33

8,00

23

8,11

32

Oxyuridae 2

4,50

0,00

4,00

5,41

478

Oxyuridae 3

7,21

0,00

4,00

9,46

89

Oxyuridae 4

1,80

0,00

0,00

2,70

Oxyuridae 5

1,80

0,00

8,00

0,00

Physalopteridae

4,50

16,67

18

4,00

2,70

16

Rictulariidae

32

28,83

16,67

20,00

13

25

33,78

91

Platynossomum sp.

0,90

0,00

4,00

54

0,00

Prosthenorchis sp.

2,70

0,00

8,00

25

1,35

28

Spirocerca lupi

0,90

8,33

0,00

0,00

Spirometra sp.

6,31

0,00

0,00

9,46

2290

Spirurida

13

11,71

16,67

11

44,00

370

0,00

Strongyloididae

1,80

0,00

0,00

2,70

Taenia sp

0,90

0,00

0,00

1,35

25

119

Toxocara sp

7,21

8,33

25

20,00

165

2,70

16

Trematoda 1

0,90

0,00

0,00

1,35

Trematoda 2

6,31

0,00

4,00

8,11

41

Trichostrongylidae 1

6,31

0,00

4,00

8,11

18

Trichostrongylidae 2

1,80

0,00

0,00

2,70

24

Trichuridae 1

0,90

8,33

0,00

0,00

Trichuridae 2

0,90

8,33

0,00

0,00

Trichuridae 3

2,70

8,33

38

4,00

36

1,35

Trichuridae 4

4,50

16,67

20

8,00

15

1,35

290

55

865

121

Total

199

23

*considerando o total de amostras positivas para mais de um tipo de helminto

120

3743

Considerando a riqueza das morfoespcies de helmintos em ces e raposas,


tambm nos diversos perodos sazonais, observou-se em C. thous crescente tendncia do
aumento da riqueza de parasitos ao longo do ano, de 13 espcies no perodo de chuva (de
janeiro a abril), a 19 no perodo intermedirio e maior riqueza na poca das secas, 24
espcies. Para os ces domsticos, esta tendncia parece tambm acontecer, passam de
12 espcies encontradas nas chuvas, a trs no perodo intermedirio e 18 na seca, apesar
do nmero pequeno de amostras do perodo intermedirio (n=5), influenciar na reduo
neste perodo (Tabela 6).

Tabela 6. Diversidade de helmintos encontrados em amostras de fezes de C. thous e C. familiaris


nos diferentes perodos sazonais, entre 2010 e 2012, no semirido do Nordeste do Brasil

Cerdocyon thous
ndices de
Biodiversidade

Canis familiaris

Chuva

Intermediria

Seca

Chuva

Intermediria

Seca

Riqueza de espcies (R)

13

19

24

12

18

ndice de Shannon (H')

2,322

2,589

2,572

1,779

0,9503

2,19

ndice de Simpson (Ds)

0,8681

0,8992

0,8827

0,7273

0,56

0,8097

Equitabilidade (J)

0,9052

0,8792

0,8091

0,7161

0,865

0,7577

Comparando-se a variaes entre os resultados dos ndices encontrados nas duas


espcies, de uma maneira geral, na poca das chuvas, os valores dos ndices de
biodiversidade foram maiores em C. thous (H=2,322/Ds=0,8681/J=0,9052), mas no
significativamente diferentes (p<0,1) daqueles encontrados para C. familiaris
(H=1,779/Ds=0,7273/J=0,7161).

121

Em relao ao perodo intermedirio, os ndices de biodiversidade e a riqueza de


espcies de helmintos encontradas em amostras de C. thous (R=19/H=2,589/Ds=0,8992/
J=0,8792)

apresentaram

maiores

valores

do

que

C.

familiaris

(R=3/H=0,9503/Ds=0,56/J=0,865) e, neste caso, a diferena entre eles foi significativa


(p= <0,001).
Da mesma forma, se observa que no perodo das secas, a riqueza de espcies e a
diversidade medidas pelos ndices de Shannon (H) e Simpson (Ds) apresentaram valores
maiores em C. thous (R=24/H=2,2572/Ds=0,8892/J=0,8091) e significamente diferentes
dos observados em C. familiaris (R=18/H=2,19/Ds=0,8097/J=0,7577) (p-valor<0,05).
Entretanto observa-se o aumento nos dois hospedeiros dos valores destes ndices no
perodo das secas, sugerindo que, no caso de C. thous, apesar do aumento da presena de
espcies na seca, a abundncia de ovos e larvas no parece ser fortemente influenciada
pela sazonalidade ou pode ser compensada por espcies mais adaptadas a cada um dos
perodos. Por outro lado, para C. familiaris, embora no efetivamente expressiva, a maior
dominncia na seca possivelmente influenciada por uma ou pequeno grupo de espcies
adaptados a este perodo.
A Equitabilidade (J) diminuiu, embora sem diferena significativa entre as
espcies, seu valor em C. thous (J=0,8083) (p-valor<0,08), porm no em C. familiaris
(J=0,7577) (p-valor<0,06) com a aproximao do perodo de seca, porm sem
significncia estatstica.

122

5.10. Relao da composio da fauna de helmintos parasitos de Cerdocyon thous e


Canis familiaris com a sazonalidade

Os resultados anteriores apontaram as diferenas de prevalncias de helmintos no


conjunto de amostras analisadas nos perodos sazonais e ainda, as diferenas obtidas nos
ndices de biodiversidade nos perodos. No entanto, na busca do entendimento das
relaes das modificaes das ocorrncias de cada espcie e das abundancias de ovos e
larvas nestes perodos, os resultados do MRPP (Multi-response permutation procedures)
e a seguir, do Valor de Indicao (IV) de espcie, auxiliam a compreenso desta dinmica
no semirido, no perodo e reas estudadas.
Para a espcie C. thous, o teste do MRPP foi efetuado com 85 amostras positivas
considerando 32 morfoespcies de helmintos. O numero amostral por perodo foi de 10
amostras no perodo das chuvas, 19 no perodo intermedirio e 56 no perodo da seca.
Embora as diferenas na composio de helmintos e abundancia de ovos existam
entre os perodos sazonais para as raposas e ces, todos os valores resultados do teste
MRPP indicam diferenas pequenas entre os perodos testados, sugerindo que a
sazonalidade pouco determinante nas modificaes do conjunto de espcies de
helmintos e abundncia de ovos ao longo das mudanas ambientais anuais. Entretanto,
embora pequenas, estas variaes merecem ser consideradas, pois representam condies
biolgicas distintas.
Para Canis familiaris, o teste foi efetuado com 76 amostras positivas para ovos de
helmintos e 20 morfoespcies encontradas. O numero amostral por perodo foi de 28 no
perodo de chuva, quatro no perodo intermedirio e 44 no perodo da seca.

123

Assim, considerando os resultados das diferenas (T) entre ostrs perodos


sazonais por hospedeiro, s houve diferena significativa na composio de helmintos
entre o perodo intermedirio e de seca em C. thous (T= - 4,29139376, p=0,00367977) e
entre o perodo de chuva e seca em C. familiaris (T= -3,64260256, p= 0,00848008 (Tabelas
7 e 8). Em relao a diferena observada entre a composio de helmintos entre chuva e
seca em ces, o resultado obtido para A=-0,00257968 (efeito do tamanho da diferena
entre os grupos) o nico que permite afirmar que tal diferena, embora de baixa
determinao, consequncia das mudanas decorrentes da sazonalidade, pois o valor
negativo representa que a heterogeneidade entre os perodos maior do que a esperada
ao acaso.
importante relatar que o perodo intermedirio foi representado somente por
poucas amostras coletadas no sudeste no Piau, na regio do Parna Serra da Capivara, que
apresenta condies de preservao distintas das demais reas estudadas.

Tabela 7. Diferenas entre os arranjos de espcies de helmintos e abundancia de registros dos

helmintos encontrados em amostras de Cerdocyon thous em relao sazonalidade (MRPP), no


semirido do Nordeste do Brasil de 2010 a 2012.
T

1 vs 3

-2,68581523

0,00949296

0,02266558

1 vs 2

-1,73445285

0,01427620

0,06292626

2 vs 3

- 4,29139376

0,01244040

0,00367977

Perodos comparados

1=chuva (n=10) / 2=intermedirio (n=19) / 3=seca (n=56)


T= Diferena entre os grupos (quanto mais negativo o valor, maior a diferena)
A= Efeito do tamanho da diferena entre os grupos (homogeneidade entre os grupos: A=1, todos so idnticos; A =
0, a heterogeneidade dos grupos igual a esperada ao acaso; A<0, a heterogeneidade maior do que a esperada ao
acaso)

124

Tabela 8. Diferenas entre os arranjos de espcies de helmintos e abundancia de registros dos


helmintos encontrados em amostras de Canis familiaris em relao a sazonalidade (MRPP), no
semirido do Nordeste do Brasil de 2010 a 2012.
.

1 vs 3

-3,64260256

0,01429408

0,00848008

1 vs 2

-0,82007994

0,00778701

0,17626921

2 vs 3

0,33558223

-0,00257968

0,50731650

Perodos comparados

1=chuva (n=28) / 2=intermedirio (n=4) / 3=seca (n=44)


T= Diferena entre os grupos (quanto mais negativo o valor, maior a diferena)
A= Efeito do tamanho da diferena entre os grupos (homogeneidade entre os grupos: A=1, todos so idnticos; A = 0,
a heterogeneidade dos grupos igual a esperada ao acaso; A<0, a heterogeneidade maior do que a esperada ao
acaso)

5.11. Valores de indicao (IVs) sobre a sazonalidade


As diferenas evidnciadas pela anlise MRPP sobre os arranjos da composio
da fauna de helmintos encontradas nas amostras de C. thous e C. familiaris no apontam
quais as morfoespcies de helmintos se relacionam de modo mais estreito com os perodos
testados. Para identificar estas espcies e o quanto elas indicam a condio testada, em
percentual, utilizou-se a anlise de Valor de Indicao de espcie.

Cerdocyon thous

Da mesma forma que no MRPP, o teste foi efetuado com 85 amostras positivas
para ovos de helmintos e 32 morfoespcies no total.
Dentre os resultados obtidos para as 32 espcies confrontadas, Alaria sp.
representa de forma dominante 63,2% da indicao das espcies para o perodo chuvoso
(IV=63,2/ p<0,001) com contribuies da morfoespcie de Physalopteridae 16,8%
(IV=16,8/p =0,0426). Todas as demais morfoespcies associadas a este perodo
125

(Spirocerca lupi, Trichuridae 1, Trichuridae 2, Trichuridae 3 e Trichuridae 4)


apresentaram IVs abaixo de 12% (tabela 9).
No perodo intermedirio, a morfoespcie Spirurida representa 56,7% da
indicao para o perodo (IV=56,7/p <0,001), as morfoespcies Nematoda 2 representa
21,1% (IV=21,1/p =0,0044) e Toxocara sp. 19,1% (IV=19,1/p =0,0384). Outras
morfoespcies associadas com o perodo intermedirio (Acanthocephala 4, Ascarididae,
Oxyuridae 1, Oxyuridae 5, Platynossomum sp., Prosthenorchis sp.) apresentaram valores
de indicao abaixo de 10% (tabela 9).
No perodo das secas, as espcies mais associadas com a poca foram
Ancylostomatidae, com 37,1% do Valor de Indicao (IV=37,1/p=0,1224) e
Rictulariidae, com 27,8% (IV=27,8/p=0,1436), embora ambos os valores de indicao
no sejam estatisticamente significativos. Outras morfoespcies associadas a este perodo
(Mesocestoides sp., Enterobius vermicularis, Nematoda 1, Nematoda 3, Oxyuridae 2,
Oxyuridae 3, Oxyuridae 4, Spirometra sp., Strongyloididae, Taenia sp., Trematoda 1,
Trematoda 2, Trichostrongylidae 1, Trichostrongylidae 2) apresentaram baixos IVs
(Figura 13).

Tabela 9. Valores de indicao (IVs) (%) das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em
C. thous associados aos perodos sazonais no semirido de 2010 a 2012.
Morfoespcies

Maxgrp

Valor de indicao entre grupos


randomizados

Valor de indicao
observado (IV)
(%)

Mdia

Desvio
padro

ACANTO4

5,3

3,5

2,73

0,3353

ALARIA

63,2

16,3

6,16

0,0002

ANCYLO

37,1

27,7

8,28

0,1224

ASCAR

14,7

7,5

4,34

0,0974

MESOCEST

1,8

3,6

2,80

1,0000

ENTVERM

1,8

3,6

2,77

1,0000

126

NEMATO1

5,4

5,8

3,45

0,5593

NEMATO2

21,1

6,9

3,70

0,0044

NEMATO3

1,8

3,5

2,72

1,0000

OXYURI1

5,1

10,0

4,77

0,9348

OXYURI2

7,1

7,4

3,93

0,4443

OXYURI3

12,1

9,7

4,82

0,2559

OXYURI4

3,6

5,0

2,75

0,8532

OXYURI5

10,5

5,1

2,73

0,0628

PHYSAL

16,8

7,5

3,96

0,0426

RICTUL

27,8

21,5

6,25

0,1436

PLATYNO

5,3

3,5

2,73

0,3385

PROSTHE

7,6

6,1

3,29

0,2835

SPILUPI

10,0

3,5

2,72

0,1130

SPIRURI

56,7

13,1

5,73

0,0006

SPIROM

12,5

9,0

4,47

0,1986

STRONGY

3,6

4,9

2,88

0,8152

TAENIA

3,6

4,9

2,88

0,8152

TOXOCAR

19,9

9,6

4,96

0,0384

TREMA1

1,8

3,6

2,80

1,0000

TREMA2

9,4

8,8

4,50

0,3497

TRICHOS1

9,2

8,6

4,60

0,3555

TRICHOS2

3,6

4,7

3,04

0,7738

TRICHU1

10,0

3,5

2,76

0,1186

TRICHU2

10,0

3,5

2,76

0,1186

TRICHU3

6,7

6,0

3,35

0,3167

TRICHU4

14,1

7,4

4,06

0,0820

IV=valor de indicao da espcie (%) (IV>15, em destaque)


Maxgrp= associao sazonal 1=chuva 2= intermedirio 3=seca
P <0,05 em destaque

127

Valor de
Indicao
%

Figura 52. Valor de Indicao mdios (%) de helmintos em relao aos perodos sazonais, considerando o conjunto de espcies e a abundncia de amostras de
fezes positivas de Cerdocyon thous no semirido do nordeste do Brasil de 2010 a 2012.

128

Canis familiaris

Tambm para o clculo dos valores de indicao (IV) das morfoespcies de ovos
de helmintos encontradas em amostras de C. familiaris, foram testadas todas as 20
morfoespcies e o total de 76 amostras positivas.
Para ces, na poca das chuvas, a morfoespcie de maior valor de indicao foi a
Ancylostomatidae, que representa 66,5% do conjunto de espcies para a poca
(IV=66,5/p=0,0182). Spirocerca lupi representou 21,4% (IV=21,4/p =0,06) e
Physalopteridae 20,8% (IV=20,8/p=0,0872). Os IVs das outras espcies associadas a esta
poca se mostraram menores do que 7% para o perodo (Acanthocephala 1, Alaria sp.,
Toxocara sp., Toxascaris sp., Trichuridae 3) (Tabela 10).
Em relao ao perodo intermedirio, as nicas morfoespcies associadas a este
perodo foram Nematoda 1, com 36.6% da representao (IV=36,6/p =0,0340) e
Trichostrongylidae 2, com 23, 9% (IV=23,9/p=0,0338), as demais sequer foram
consideradas no teste para o perodo.
No perodo sazonal de seca, no se encontrou espcie indicadora dominante e o
maior valor de indicao significativo encontrado foi para Taenia sp. 18,2% (IV=18,2 /
p=0,0338). Todas as outras espcies associadas a este perodo obtiveram valores de
indicao (IV) menores que 11% (Acanthocephala 2, Acanthocephala 3, Ascarididae,
Ascaris sp., Mesocestoides sp., Nematoda 4, Strongyloididae, Trichostrongylidae 1)
(Tabela 10) (Figura 14).

129

Tabela 10. Valores de indicao (%) das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em C.
familiaris associadas aos perodos sazonais, no semirido de 2010 a 2012.
Valor de indicao entre grupos
randomizados

Morfoespcies
ACANTO1
ACANTO2
ACANTO3
ALARIA
ANCYLO
ASCAR
ASCARIS
MESOCEST
NEMATO1
NEMATO4
ONCICO
PHYSAL
SPILUPI
STRONGY
TAENIA
TOXOCAR
TOXASC
TRICHOS1
TRICHOS2
TRICHU3

Maxgrp

Valor de
indicao
observado IV
(%)

Mdia

Desvio padro

1
3
3
1
1
3
3
3
2
3
3
1
1
3
3
1
1
3
2
1

3,6
2,3
2,3
2,2
66,5
5,2
2,3
4,5
36,5
2,3
2,3
20,8
21,4
2,3
18,2
7,0
3,4
10,6
23,9
2,8

4,0
4,0
3,9
5,8
36,1
8,4
3,9
5,8
18,3
4,0
3,9
12,2
10,9
3,9
12,4
6,9
5,6
10,3
5,6
7,0

5,15
5,14
4,89
6,27
10,07
6,71
4,97
6,25
8,04
5,03
5,03
7,76
7,04
5,03
6,31
6,27
5,46
6,85
6,00
5,87

0,4219
1,0000
1,0000
1,0000
0,0182
0,7788
1,0000
0,5695
0,0340
1,0000
1,0000
0,0872
0,0678
1,0000
0,0868
0,2260
0,7790
0,3639
0,0338
1,0000

IV=valor de indicao da espcie (%) (IV>15, em destaque)


Maxgrp= perodos sazonais 1=chuva 2= intermedirio 3=seca
P-valor <0,05 em destaque

130

Valor de
Indicao
%

Figura 53.Valor de Indicao mdios (%) da espcie em relao sazonalidade, considerando o


conjunto de helmintos e a abundncia de amostras de fezes positivas de Canis familiaris no
semirido do nordeste do Brasil de 2010 a 2012.

5.12. Diferenas na composio dos helmintos parasitos de Cerdocyon thous e Canis


familiaris em relao aos nveis de antropizao da paisagem

Os resultados obtido pelo MRPP para o conjunto das duas espcies de candeos
estudadas em relao ao grau de antropizao da paisagem indicam que a maior distncia
(T= -8,45031602 p= 0,00001404) na composio das espcies de helmintos se deu entre
os helmintos de C. familiaris de Caatinga alterada e casas espaadas (categoria 3) e a de
C. thous de Caatinga alterada com cobertural vegetal contnua (categoria 8) (Tabela 11).
Outra distncia de valor e significncia considervel (T= -6.68136348 p=
0.00009228) foi encontrada entre a composio das espcies de helmintos de C. familiaris
de reas de limites urbanos (categoria 5) com C. thous de reas de Caatinga alterada com
cobertural vegetal contnua (categoria 8). A terceira maior distncia (T= -6,27277111 p=
0,00033310) encontrada foi entre a composio de helmintos de C. familiaris de reas de
131

Caatinga alterada e casas espaadas (categoria 3) e C. thous em reas de reas de Caatinga


preservada (categoria 7). A quarta maior distncia foi entre a composio de helmintos
encontrada em ces domsticos e raposas em reas de Caatinga alterada com cobertura
vegetal contnua (categoria 2 e categoria 8) (T= -6,05818410 p= 0,00013464). As outras
comparaes efetuadas pelo teste indicaram distncias menores e menos significativas
para os grupos analisados (Tabela 11).

Tabela 11. Diferenas entre os arranjos de espcies de helmintos e abundancia de registros dos
helmintos (MRPP), encontrados em amostras de Canis familiaris e de Cerdocyon thous em
relao aos nveis de antropizao no semirido do Nordeste do Brasil de 2010 a 2012.
T

4 vs 2

-1.19806822

0.01026889

0.11559333

4 vs 3

-0.08779249

0.00058421

0.36483317

4 vs 6

0.97882497

-0.02376256

0.87419679

4 vs 5

-1.71973263

0.03223961

0.06569495

4 vs 7

-3.83048008

0.03279992

0.00379526

4 vs 9

-1.84788522

0.01024232

0.05784505

4 vs 8

-5.17838128

0.03999779

0.00063528

4 vs 10

-0.87323012

0.03142806

0.17416282

2 vs 3

-1.28088491

0.00579017

0.10598231

2 vs 6

1.53479676

-0.01909363

0.99994187

2 vs 5

-3.08709260

0.02948982

0.01452429

2 vs 7

-5.93975750

0.03250754

0.00018423

2 vs 9

-2.23171943

0.00903541

0.03816728

2 vs 8

-6.05818410

0.03043377

0.00013464

2 vs 10

-1.09908076

0.01605795

0.13534391

3 vs 6

1.45289656

-0.01258425

1.00000000

3 vs 5

-2.05331116

0.01520644

0.04517085

3 vs 7

-6.27277111

0.02998932

0.0003331

Perodos comparados

132

3 vs 9

-2.36035369

0.00847655

0.03400078

3 vs 8

-8.45031602

0.03536065

0.00001404

3 vs 10

-0.94195502

0.00994879

0.14456631

6 vs 5

0.59098097

-0.02272726

0.68226785

6 vs 7

-0.03563788

0.00046182

0.3727278

6 vs 9

1.07662122

-0.0077487

0.91048469

6 vs 8

0.30979133

-0.00321111

0.5463251

6 vs 10

0.74535570

-0.03999998

NaN

5 vs 7

-3.92185056

0.03867889

0.00356769

5 vs 9

-5.52083311

0.03420615

0.00133793

5 vs 8

-6.68136348

0.05889758

0.00009228

5 vs 10

0.11164123

-0.00740741

0.45072019

7 vs 9

-4.10922271

0.01742883

0.00377908

7 vs 8

-3.04499577

0.01648826

0.00868805

7 vs 10

-0.71709757

0.01157826

0.15364804

9 vs 8

-1.93033408

0.00762016

0.05127291

9 vs 10

-1.56811033

0.0135057

0.07340056

8 vs 10

0.97882530

0.01703263

0.10652655

Categorias de antropizao = C. familiaris (1 a 6) C. thous (7 a 12) 1 e 7 Caatinga


preservada / 2 e 8= Caatinga alterada com vegetao / 3 e 9= Caatinga alterada com
casas espaadas / 4 e 10 = Pequenos povoados / 5 e 11 - periferia urbana / 6 e 12 = reas
impactadas por grandes obras

5.13. Valor de indicao (IVs) de espcies de helmintos de Cerdocyon thous e Canis


familiaris em relao aos nveis de antropizao da paisagem

Todos os valores de indicao encontrados para espcies de helmintos em relao


antropizao da paisagem, tanto para C. thous quanto para C. familiaris foram abaixo
de 35% e somente duas morfoespcies, Spirocerca lupi (IV= 34,3 p= 0,0386) e

133

Oxyuiridae 3 (IV= 30,8 p= 0,049) apreentaram valores significativos de sua


representatividade para o grupo que indicaram, respectivamente pequenos povoados para
raposa e rea de Caatinga preservada para ces (Tabela 12).
Embora com valores estatisticamente no relevantes, importante considerar os
demais resultados obtidos, uma vez que indicam condies e situaes biolgicas muitas
vezes especficas, alm obviamente de refletirem possveis interferncias de amostragem
nas anlises. Desta forma, observa-se que morfoespcie Nematoda 1 (IV=28,8, p=
0,0606) tambm esteve associada em 28,8% ao C. familiaris em regies altamente
modificadas por grande obras (categoria 6). A morfoespcie Ancylostomatidae (IV= 27,5,
p=0,1636) representa 27,5% daquelas associadas ao C. familiaris em Caatinga alterada e
com cobertura vegetal contnua (categoria 2). Alaria sp. representa 26,8% (IV=26,8, p=
0,0814) da indicao dos parasitas de C. thous nas reas de caatinga alterada e com
cobertura vegetal contnua (categoria 8). A morfoespcie Rictulariidae representa 26,7%
daquelas espcies (IV= 26,7, p= 0,0734) associadas a C. thous em reas de Caatinga
alterada com cobertura vegetal predominante (categoria 8). Taenia sp. representa 24,2%
(IV= 24,2, p= 0,0544) das espcies de helmintos em ces associadas a Caatinga alterada
e cobertura vegetal contnua (categoria 2). A morfoespcie Nematoda 2 representa 19%
das espcies de parasitas (IV= 19, p= 0,0732) associadas a C. thous em reas de Caatinga
preservada e a morfoespcie Trematoda 2, 17,1% (IV= 17,1, p= 0,1854) das associadas a
C. thous em reas de Caatinga preservada. (Tabela 12; Figuras 15,16 e 17).

134

Tabela 12. Valores de indicao (%) das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas
em amostras de fezes de C. familiaris associadas aos distintos graus de antropizao da
rea de estudo no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.
Valor de indicao entre grupos
randomizados
Morfoespcies

Maxgrp

Valor de indicao
observado IV (%)

Mdia

Desvio padro

ACANTO1
2
4,2
5,7
7,11
0,4169
ACANTO2
3
3,1
5,6
6,67
0,7858
ACANTO3
3
3,1
5,8
7,1
0,7796
ACANTO4
7
4,8
5,7
7,04
0,2665
ALARIA
8
26,8
12,1
9,99
0,0814
ANCYLO
2
27,5
20,5
9,73
0,1636
ASCAR
7
8,1
9,6
8,84
0,3831
ASCARIS
3
3,1
5,7
6,9
0,7788
MESOCEST
3
3,3
7,5
9,26
0,647
ENTVERM
9
2,9
5,7
6,86
1
NEMATO1
6
28,8
12,2
9,63
0,0606
NEMATO2
7
19
7,7
8,8
0,0732
NEMATO3
9
2,9
5,7
6,84
1
NEMATO4
3
3,1
5,6
6,91
0,7806
ONCICO
3
3,1
5,5
6,44
0,7742
OXYURI1
9
5,7
9,6
9,53
0,5251
OXYURI2
7
8
8,4
9,4
0,2653
OXYURI3
7
30,8
9,5
9,43
0,049
OXYURI4
7
9,5
6,7
8,4
0,1402
OXYURI5
7
9,5
6,6
8,8
0,1636
PHYSAL
2
14,2
10,6
9,65
0,2182
RICTUL
8
26,7
13,1
9,21
0,0734
PLATYNO
8
4
5,7
7,1
0,5843
PROSTHE
8
4,4
6,9
8,3
0,4849
SPILUPI
4
34,3
9,3
9,23
0,0386
SPIRUR
7
13,9
10,7
9,64
0,2074
SPIROM
9
11,2
9,1
9,1
0,2168
STRONGY
9
4,7
7,2
8,66
0,4541
TAENIA
2
24,2
10
7,83
0,0544
TOXOCAR
7
6,8
10,5
9,74
0,5037
TOXASC
2
3,9
6,6
7,58
0,5027
TREMA1
9
2,9
5,7
7
1
TREMA2
7
17,1
9,2
9,08
0,1854
TRICHOS1
6
16
10,7
9,45
0,1854
TRICHOS2
5
3
7,5
7,84
0,7796
TRICHU1
7
4,8
5,7
7,15
0,2657
TRICHU2
7
4,8
5,7
7,15
0,2657
TRICHU3
8
6,5
8,3
9,22
0,3805
TRICHU4
7
4,3
8,2
8,91
0,5957
IV= valor de indicao da espcie (%) (IV>15 em destaque)
Maxgrp= Categoria de antropizao 1 (1 a 6 Amostras de C. familiaris / 7 a 11- amostras de C.
thous): 1 e 7 caatinga preservada / 2 e 8= caatinga alterada com vegetao / 3 e 9= caatinga
alterada com casas especadas / 4 e 10 = Pequenos povoados / 5 e 11 = reas de impactadas por
grandes obras
P<0,05 em destaque

135

Valor de
Indicao
%

Figura 54. Valor de Indicao mdios (%) de helmintos em relao s categorias de antropizao dos locais de coleta das fezes de Canis familiaris, considerando
o conjunto de espcies e a abundncia de amostras de fezes positivas, no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.

136

Valor de
Indicao
%

Figura 55. Valor de Indicao mdios (%) da espcie em relao antropizao dos locais de coleta das fezes de Cerdocyon thous, considerando o conjunto de
helmintos e a abundncia de amostras de fezes positivas, no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.

137

Figura 56. Valor de Indicao mdios (%) comparativos de helmintos em relao antropizao dos locais de coleta das fezes de Canis familiaris e
Cerdocyon thous, considerando o conjunto de espcies e a abundncia de amostras de fezes positivas, no semirido do nordeste do Brasil, de 2010 a 2012.

138

6. Discusso

6.1. Riqueza das morfoespcies de helmintos em C. thous e C. familiaris

A maior riqueza de morfoespcies encontrada em amostras de C. thous em relao


a C. familiaris, em parte, pode ser explicada pelo maior nmero de possveis falsos
parasitas neste candeo, fruto de suas muitas interaes trficas com a comunidade
biolgica em que est inserida, e por ser espcie generalista e cursorial29, como pode ser
observada no encontro de diversos oxyurdeos e da morfoespcie Ascarididae, oriundas
de diversas fontes alimentares, e inclusive de possvel contaminao humana. Estas
morfoespcies de helmintos adquiridas por ingesto de presas ou hbitos coprofgicos,
espelham o carter oportunstico e a habilidade adaptativa da estratgia de vida e hbitos
alimentares de C. thous, e refletem as diversas regies geogrficas de sua ocupao.
Desta forma, a maior diversidade de helmintos encontrados em raposas pode ser
explicada pela amplitude de seus hbitos alimentares e adaptabilidade em relao C.
familiaris, espcie muito mais restrita a ambientes predominantemente antropizados que
ocupa. O encontro de uma nica morfoespcie de falso parasita encontrada em amostra
de ces, a morfoespcie Ascarididae, pode ser em decorrncia deste fato.
Isto reflete a importncia, muitas vezes subestimada, de C. thous nos diferentes
ecossistemas que ela habita, j que elemento mantenedor de grande conectncia nas
comunidades biolgicas que integram 4,7,92.
A maior prevalncia de Ancylostomatidae em ces (n=48; 36,36%) e raposas
(n=38; 34,23%) certamente influenciada pela ocorrncia de vrias espcies da famlia
Ancylostomatidae nesta regio parasitando os dois hospedeiros, para as quais a
morfologia e morfometrias semelhantes e sobrepostas dos ovos impossibilitaram a sua

139

diferenciao ao nvel de gnero ou espcie. As possveis espcies desta famlia j


descritas como parasitos de ces domsticos48 so Ancylostoma caninum, Ancylostoma
braziliense e Necator americanus, e Ancylostoma buckleyi46,50, Ancylostoma
braziliense57, Ancylostoma caninum52 e Uncinaria carinii39 como parasitos de raposas.
provvel que os ovos encontrados de Rictulariidae, representativos quanto a
prevalncia (n= 32; 28,83%) em raposas, sejam de Pterygodermatites pluripectinata,
cujas mdias das medidas encontradas e morfologia equivalem a desta nova espcie,
recentemente descrita para raposas no semirido22,28.
O encontro de Alaria sp. com frequncia muito maior em C. thous (n=19; 17,12%)
do que em C. familiaris (n=2; 1,52%) pode refletir a incluso de ovos de duas espcies
distintas, Alaria alata, descrita para C. thous40,59,22, e Alaria canis, parasito de ces
domsticos93, cuja comparao acurada entre o tamanho dos ovos foi difcil pela raridade
destes em amostras de C. familiaris.
Embora Nematoda 1, se assemelhasse muito a morfoespcie Ancylostomatidae,
apresentou diferenas nas mdias dos tamanhos de suas medidas, maiores no
comprimento e menores na largura em relao aos ovos descritos como Ancylosomatidae
neste trabalho. Sua maior prevalncia foi em ces domsticos (n=16; 12,12%) do que em
raposas (n=3; 2,70%).
A morfoespcie Trichostrongylidae 1 (n=13), ocorreu de maneira semelhante
tanto em C. thous (n=7; 6,31%) como em C. familiaris (n=6; 4,55%). Dentro da famlia
Trichostrongylidae, Molineus elegans e Molineus sp. so relatados em C. thous no
semirido por Lima22. Outros trabalhos na regio sul do pas reportam a espcie Molineus
felineus como parasita de C. thous56. Entretanto, no esto descritos parasitos desta
familia ou gnero para ces domsticos e, portanto, esse encontro representa a primeira

140

ocorrncia desta famlia para ces domsticos, fato que deve ser confirmado
posteriormente.
A morfoespcie Spirurida (n=13; 11,71%) foi tambm umas das mais prevalentes
e foi encontrada exclusivamente em amostras de C. thous. Os ovos desta morfoespcie
so muito semelhantes aos de Physalopteridae (em raposas: n=5; 4,50%) (em ces: n=8,
6,06%), mas a diferena no tamanho dos ovos, com mdias menores no comprimento e
na largura possibilitou a diferenciao entre os ovos desta famlia e de Spirurida.
As espcies de Physalopteridae descritas para C. thous no semirido so
Physaloptera digitata, Physaloptera tendernata e Physaloptera praeputialis22. As mdias
das medidas dos tamanhos dos ovos encontrados neste estudo se assemelham quelas
descritas para Physaloptera praeputialis, porm h a necessidade de maior detalhamento
dos ovos das outras espcies para um diagnstico acertivo.
A morfoespcie Toxocara sp. teve maiores prevalncias em C. thous (n=8; 7,21%)
do que em C. familiaris (n=3; 2,27%). Os ovos apresentaram grande capacidade de
sobrevivncia, com encontros de larvas vivas durante a realizao das anlises, mesmo
meses depois do processamento da amostra. A morfologia e tamanho dos ovos
encontrados corroboram com os da espcie Toxocara canis48 e a maior prevalncia em
amostras de C. thous pode indicar uma menor adaptao parasitria deste hospedeiro o
ao parasito, j que o encontro de espciems deste parasito menos frequente em
indivduos adultos, aparecerendo em maiores frequncias em indivduos recm-nascidos
ou filhotes94 . Toxocara canis est descrita em C. thous22,49,59e C. familiaris48. Outros
trabalhos64 reportam o gnero Toxocara sp. em raposas no Brasil, sem distinguir as
espcies.
Presente em nove amostras no total, a morfoespcie Taenia sp. foi
significativamente mais frequente (n=8; 6,06%) em ces domsticos do que em raposas

141

(n=1; 0,90%). Espcies deste gnero so parasitos comuns de candeos 94,95, como Taenia
pisiformis e Taenia taeniformis, entretanto no h descrio de espcies deste gnero
como parasitas de C. thous e esse resultado, representa o primeiro registro deste gnero
para esse candeo silvestre. Cabem ainda estudos que aprofundem essa ocorrncia e
elucide o papel dos ces domsticos na participao desta possvel emergncia.
A morfoespcie Spirocerca lupi foi tambm mais frequente em C. familiaris (n=7;
5,30%) do que em raposas (n=1; 0,90%). Esta espcie cosmopolita, parasita esofagiano
de carnvoros em geral e de ces no mundo inteiro96,97, existindo alguns relatos no Brasil78
. No entanto, esta espcie foi detectada em C. thous pela primeira vez no Parque Nacional
de Serra do Cip62, tambm por meio de mtodo de anlise parasitolgica de fezes. O
primeiro encontro desta espcie de parasito na regio semirida do pas pode novamente
indicar a emergncia de uma parasitose em raposas, necessitando de maiores
esclarescimentos.
A ocorrncia de Spirometra sp. (n=7; 6,31%) foi apenas registrada em raposas,
em Serra Negra, Rio Grande do Norte e nos arredores de Livramento, Paraba. Lima22
reporta Spirometra mansonoides em C. thous no serto do estado da Paraba, entretanto,
a distribuio dos parasitos deste gnero no serto nordestino restrita s reas de grandes
colees e abundncia de gua que suportam os requisitos para o seu ciclo de vida e
transmisso e o que o torna atualmente ausente em grande parte do interior do nordeste,
como o sudeste do Piau. Entretanto em pocas pr-histricas, mais midas e com maior
quantidade de gua disponvel no ambiente, este parasito esteve presente naquela
regio98. Outros membros da famlia Diphyllobothriidae tambm foram reportados em C.
thous em outros trabalhos em diferentes regies do Brasil55,56,57,62,64, entretanto, por sua
semelhana morfolgica e de tamanho, provavelmente a espcie encontrada Spirometra
mansonoides.

142

A morfoespcie Trematoda 2 (n=7; 6,31%) foi encontrada apenas em amostras de


C. thous. No h certeza sobre se esta morfoespcie parasita de raposas ou trata-se de
um falso parasitismo, pois os ovos das famlias de trematdeos descritos para C. thous
no se assemelham ao desta morfoespcie42,43,54,56 .
A morfoespcie Trichuridae 3 ocorreu de forma equivalente entre C. thous (n=3,
2,70%) e C. familiaris (n=3; 2,27%). Esta morfoespcie apresentou morfometria
semelhante s descritas em literatura para a espcie Trichuris vulpis, parasita comum em
ces domsticos48. Esta espcie tambm foi reportada em Cerdocyon thous22,59, e outros
tricurdeos foram reportados em diversos trabalhos no Brasil43,47,56,61,64. Provavelmente a
espcie encontrada em ambos hospedeiros Trichuris vulpis pelo seu tamanho muito
superior s descritas para as demais espcies.
A morfoespcie Trichuridae 4 (n=5) ocorreu exclusivamente em amostras de C.
thous e sua morfometria apresentou diferenas de tamanho em relao a morfoespcie
Trichuridae 3, com menores mdias dos tamanhos dos ovos (ver Anexo 1). Como no h
relato de outras espcies de desta famlia como parasitas de C. thous, no se pde concluir
se ela realmente parasita deste candeo silvestre ou se, como j reportou Chame47 tratase de um caso de falso parasitismo por Trichuris azarae, provavelmente obtido pela
ingesto de roedores, j que os ovos encontrados assemelham-se aos descritos para esta
espcie.
Tambm a morfoespcie Nematoda 2 (n=4; 3,60%) foi encontrada apenas
amostras de C. thous coletadas em reas dos Parques Nacionais da Serra da Capivara e
da Serra das Confuses, no sudeste do Piau. Apresenta caractersticas morfolgicas que
a torna peculiar, como pequeno tamanho, a presena de um nico oprculo e uma larva
cilndrica bem formada. Entretanto, um menor nvel taxonmico de identificao no foi

143

possvel. Esta morfoespcie tambm foi encontrada por autores em trabalhos na regio
do Parque Nacional da Serra da Capivara 13,61, sem identificao.
Trichostrongylidae 2 ocorreu de forma equivalente entre C. thous (n=2; 1,80%) e
C. familiaris (n=2; 1,52%), e os ovos desta morfoespcie tiveram em mdia tamanhos
maiores do que as encontradas na morfoespcie Trichostrongylidae 1. Entretanto, a
ausncia de espcies desta famlia em ces domsticos e a presena de apenas duas
espcies desta famlia em raposas, com medidas de ovos bem diferentes48 das encontradas
neste estudo, podem indicar a existncia de espcies de parasitos desconhecidas em
candeos na regio.
Embora rara, a morfoespcie Strongyloididae teve ocorrncia um pouco maior em
raposas (n=2; 1,80%) do que em ces domsticos (n=1; 0,76%). Apesar da espcie
Strongyloides stercoralis ser parasito comum de ces domsticos48 e humanos95, estar
reportada no semirido como parasita de raposas22 e diversos trabalhos no Brasil
reportarem sua ocorrncia neste hospedeiro56,57,59, sua prevalncia foi muito baixa. Isto
pode ser explicado pelo tempo que provavelmente as fezes tenham permanecido no solo
antes da coleta, suficiente para que os ovos tenham eclodido e as larvas migrado para o
solo, como normalmente o fazem no seu ciclo de vida95. Isto torna a metodologia utilizada
pouco eficaz para estudos especficos que tenham como alvo os ovos desta espcie de
parasita. Os poucos ovos encontrados, dificultaram a acurcia do diagnstico e a
afirmao de que a morfoespcie encontrada seja Strongyloides stercoralis, embora o fato
de estar descrita para os dois hospedeiros refora esta hiptese.
O acantocfalo Prosthenorchis sp. esteve presente apenas em amostras (n=3;
2,70%) de C. thous e os ovos so caractersticos deste gnero de parasitos de primatas e
carnvoros99. Apesar de estarem descritas algumas espcies para carnvoros como Eira

144

barbara e Nasua narica, o gnero Prosthenorchis sp est descrito para C. thous, mas sem
a descrio de nenhuma espcie para este hospedeiro22.
A morfoespcie Toxascaris leonina foi encontrada em apenas duas (n=2) amostras
de ces domsticos, e uma destas amostras foi coletada em rea no entorno do PARNA
da Serra das Confuses, provavelmente de ces levados para caar. Esta espcie est
descrita em diversos carnvoros, em ces domsticos48 e grandes felinos silvestres, como
a ona-pintada (Panthera onca) e a ona parda (Puma concolor)59. Seus ovos se
mostraram muito resistentes at mesmo ao formol actico da soluo conservante de
Railliet & Henry, o que foi comprovado pelo encontro de ovos com larvas vivas, robustas
e agitadas, que eram estimuladas pelo calor da fonte de luz durante o exame ao
microscpio ptico.
Mesocestoides sp. foi encontrada em uma (n=1; 0,90%) amostra de raposa e em
duas (n=2; 1,52%) amostras de ces. parasita de carnvoros como ces e gatos94. Alm
disso, existem trabalhos sobre uma espcie deste gnero, Mesocestoides michaelseni,
como parasita de C. thous45. Os ovos encontrados nas amostras de cada hospedeiro
apresentaram tamanhos muito prximos, levando a crer que seja a mesma morfoespcie.
Porm a similaridade entre os ovos de outras espcies do gnero colocam dvidas sobre
isso.
Oncicola sp. foi encontrada em apenas uma amostra (n=1; 0,76%) de C. familiaris.
Apesar da espcie Oncicola canis tambm ser reportada como parasita de C. thous em
outras regies do Brasil57,60, no foram encontradas amostras positivas de C. thous para
esta morfoespcie.
Platynossomum sp. foi encontrada em apenas uma (n=1; 0,90%) amostra de
raposa. Para C. thous, a existncia de parasitos deste gnero havia sido previamente
reportada em amostras do estado de Minas Gerais55,64, com a espcie Platynossomum

145

illiciens identificada como parasita de raposas57. a primeira vez que este parasito
reportado em amostras de C. thous para a regio do semirido nordestino, possivelmente
por sua baixa frequncia na populao.
Foram encontrados um pequeno nmero de ovos de outras morfoespcies raras,
como as Acanthocephala 1, Acanthocephala 2, Acanthocephala 3, Acanthocephala 4,
Nematoda 3, Nematoda 4, Trichuridae 1, Trichuridae 2 e Trematoda 2, que pela
insuficincia de ovos para a comparao com de outras espcies no possibilitaram uma
identificao adequada, no descartando a possibilidade de serem parasitos de candeos.
Um ovo de Ascaris sp. em uma (n=1; 0,76%) amostra de co, foi registrado e
provavelmente se trata da espcie Ascaris lumbricoides e seu encontro atribudo a
possveis hbitos coprofgicos dos ces.
Outras morfoespcies encontradas foram reconhecidas como falsos parasitos de
candeos, como a morfoespcie Ascarididae, que foi encontrada em amostras de ces
(n=4; 3,03%) e raposas (n=5; 4,50%), com ovos que se assemelham aos de parasitos de
aves, como Ascaridia galli, e Ascaris sp..
A morfoespcie mais frequente dentre os oxyurdeos foi Oxyuridae 1 (n=9;
8,11%), que se assemelha a ovos de parasitos de lagartos, como Parapharyngodon sp. As
outras morfoespcies, Oxyuridae 2, Oxyuridae 3, Oxyuridae 4 e Oxyuridae 5,
possivelmente so de parasitas de roedores ou de outros hospedeiros que fazem parte das
espcies predadas por raposas.
O encontro de ovos de Enterobius vermicularis em amostras de fezes de raposas
pode refletir a sinantropia desta espcie, e possivelmente por hbitos coprofgicos foram
encontrados ovos desta morfoespcie.

146

6.2. Curvas de acumulao de morfoespcies e esforo amostral

Os resultados obtidos mostram que no houve estabilizao nas curvas de


acumulao de morfoespcies, tanto em C. thous como em C. familiaris apesar da
inflexo da curva na faixa de 40 amostras apresentar a reduo da taxa de encontro de
novas espcies adicionadas com esforos extras. Trs possveis hipteses podem ser
levadas em conta para explicar esta no estabilizao89: o esforo amostral no ter sido
adequado, erros na identificao das amostras de fezes, atribuindo a uma espcie
hospedeira amostras de outras espcies, ou a existncia de nmero considervel de
espcies raras na rea de estudo.
Considerando o nmero amostral total analisado, muito superior a maior parte dos
estudos parasitolgicos revisados, os resultados apresentados anteriormente sobre a
frequncia de morfoespcies encontradas, com nmero considervel de morfoespcies
detectadas em apenas uma nica amostra, a no estabilizao da curva de acumulao de
espcies se d em muito provavelmente em decorrncia do nmero de espcies raras
registradas e crescentes, fruto da adaptabilidade e amplitude dos nichos ecolgicos dos
hospedeiros estudados que os permitem resistirem s mudanas ambientais e a novas
dietas.
Esta afirmao corroborada pelos resultados dos ndices de biodiversidade,
especialmente de dominncia (Tabela 6) e os de Indicao de espcies (Tabelas 9, 10 e
12), que reforam a riqueza de espcies e baixa abundncia nos conjuntos das amostras.
O grande esforo amostral, tanto na busca e coletas de amostras, com amplas reas do
serto nordestino percorridas em seis expedies, cobrindo diversos perodos sazonais e
arranjos paisagsticos assim como, a credibilidade da metodologia de anlise
laboratorial100, minimizam a chance da interferncia destes erros sobre o esforo de coleta
e anlises. Erros de identificao nas amostras de fezes so possveis, em um primeiro
147

momento, dependendo da experincia do observador. Entretanto, a observao de itens


alimentares e a morfometria das amostras, caractersticas para cada espcie de hospedeiro
nesta regio, permitem uma diferenciao acurada entre as espcies, tornando a hiptese
de erros de identificao das amostras muito remota1.

6.3. Biodiversidade de helmintos em Cerdocyon thous e Canis familiaris

Os resultados obtidos com a comparao dos ndices de biodiversidade de


Shannon (H) e de Simpson (Ds) entre ces domsticos e raposas permite afirmar que C.
thous apresenta uma maior biodiversidade do que C. familiaris, reflexo possivelmente
das diversas interaes trficas desta espcie com outras nos ecossistemas em que
encontram sua rea de uso. Este fato aponta as raposas como espcie bem adaptada ao
ambiente semirido, imersas em redes trficas de dinmicas sazonais complexas,
assegurando bons mecanismos para a transmisso de parasitos no ambiente92.
Por outro lado, os ces domsticos apresentaram maior frequncia de espcies
adaptadas a ambientes antropizados, prprios de suas interaes histricas com humanos,
e de certa forma mais estveis, considerando o aporte de recursos mais regular, mesmo
que inadequados, de gua e alimentos.

6.4. Morfoespcies de helmintos de importncia para a sade pblica

A morfoespcie Ancylostomatidae foi a de prevalncia mais alta dentre as


espcies que potencialmente podem causar agravos sade humana. A presena desta
espcie em populaes humanas em reas ridas do nordeste comum95,101 e pode
148

representar s populaes mais afastadas dos grandes centros, um risco sade,


especialmente s crianas, pela expoliao sangunea e agravamento de anemia. Na rea
estudada, o sistema de sade ainda precrio, o saneamento inexiste, as doenas causadas
por vermes so negligenciadas e a baixa percepo do risco faz o que muitas vezes, as
pessoas, principalmente crianas, mantenham o hbito de andarem em meio a depsitos
de fezes sem o devido cuidado. A exposio s larvas de algumas espcies do gnero
Ancylostoma sp. que parasitam ces, podem causar a doena conhecida como bicho
geogrfico ou larva mirgrans cutnea95, que apesar de no ser considerada grave, seu
quadro pode ser bastante incmodo ao indivduo infectado.
Outra espcie potencialmente causadora de infeco humana e de grande
prevalncia nas amostras analisadas Alaria sp., causadora de Alaria mesocercariae,
infeco que engloba quadros clnicos diversificados, quando as larvas se alojam em
diversos tecidos, causam leses em seu hospedeiro paratnico, possvelmente o homem,
sem desenvolvimento do parasito at o estgio adulto. Espcies deste gnero, como Alaria
alata e Alaria americana esto associadas a, respectivamente, quadros de infeco
intraocular, quando a mesocercria se alojou no tecido da retina102, e at casos graves, de
infeco generalizada, com vrias mesocercrias alojadas na parede do estmago,
linfonodos, fgado, miocrdio e ao redor do bao, pulmes e crebro, que resultaram em
morte da pessoa infectada103. A transmisso aos seres humanos da espcie Alaria alata
no continente europeu ocorre quando h a ingesto da carne de hospedeiros paratnicos
deste trematdeo, como carne de animais cinegticos, como os javalis104. Considerando
o hbito de caar em grande parte do Brasil e comumente na regio nordeste do Brasil, e
a existncia da espcie Alaria alata circulando na populao de carnvoros, como C.
thous, naquela regio, h possibilidade que casos de doenas ligados a este morfoespcie
possam ocorrer no serto nordestino.
149

A ingesto de ovos Toxocara sp., parasito comum de candeos em todo o mundo,


pode causar o quadro de larva migrans visceral, quando a larva migra erraticamente pelo
tecido do hospedeiro, no entanto, sem desenvolver-se. As crianas esto mais expostas,
j que a via de transmisso oral e ao levar as mos sujas, contaminadas com ovos deste
parasito, podem se infectar e desenvolver a doena95. No serto nordestino a exposio
de fezes nos solos grande e em pequenos povoados, onde no h qualquer tipo de
controle, o contato de pessoas com fezes pode amplificar esta exposio.
A morfoespcie Spirometra sp. tambm uma potencial causadora de doenas no
homem, e a provvel espcie encontrada, Spirometra mansonoides, pode causar uma
doena chamada esparganose. O homem infectado ao beber gua e ingerir crustceos
coppodes infectados, estes, parte do zooplncton lmnico, ou ao ingerir carne de algum
hospedeiro paratnico, como rpteis ou alguns roedores. A existncia de alguns casos
desta doena no Brasil105 realam sua importncia epidemiolgica, e apesar de sua
ocorrncia no nordeste brasileiro estar restrita a lugares de grande colees de gua, esta
espcie deve ser monitorada nas suas regies de ocorrncia, especialmente nos povoados
circunvizinhos de grandes reservatrios de gua, como audes e represas.
A morfoespcie Strongyloididae encontrada provavelmente Strongyloides
stercoralis, agente etiolgico da estrongiloidase, doena intestinal comum em pases
tropicais subdesenvolvidos e com condies sanitrias deficientes95. Apesar de poder
parasitar ces e raposas, esta espcie est fortemente relacionada aos seres humanos e s
condies sanitrias no peridomiclio. Desta forma, os candeos poderiam estar atuando
como agentes sinalizadores, e possivelmente no seriam atores principais da manuteno
da ocorrncia desta espcie, e consequentemente de suas doenas associadas, em reas de
ocupao humana, mas poderiam ajudar participando como hospedeiros alternativos ou
disseminando os parasitos pelo ambiente.
150

A morfoespcie Mesocestoides sp. um parasita zoontico de ces e carnvoros


silvestres embora os casos de infeco em humanos serem raros95. Conforme relato de
um paciente que admitiu ter comido vsceras cruas de galinha, o verme provocou intensa
dor abdominal e enjo106, de forma similar a outros sintomas provocados por helmintos.
Apesar da possibilidade de infeco em humanos, improvvel que esta espcie possa
representar uma maior ameaa do que as outras espcies de helmintos de transmisso
semelhante no semirido nordestino, em razo da sua baixa prevalncia na rea estudada.
A morfoespcie Taenia sp. provavelmente alguma das espcies comuns deste
gnero descrita como parasitas de ces domsticos, como Taenia hidatygena ou Taenia
taeniformis, e apesar da ingesto de ovos destes helmintos poderem causar a cisticercose
humana, a maioria dos casos humanos esta relacionada Taenia solium, parasito de
humanos95, minimizando a importncia epidemiolgica dos candeos na transmisso
desta doena.

6.5. Similaridade da fauna de helmintos entre Cerdocyon thous e Canis familiaris

O maior compartilhamento (90% do ndice de Sorensen) dentre o conjunto de


morfoespcies testados para C. thous e C. familiaris foi o das morfoespcies de
importncia mdica, fato que demonstra a importncia destes hospedeiros e de suas
interelaes para a sade pblica. Com a continuidade dos trabalhos sobre parasitos da
vida selvagem, principalmente nos carnvoros e em outros consumidores secundrios,
deve aumentar a compreenso acerca das consequncias da interao de animais
silvestres e domsticos para a sade humana e o conhecimento da verdadeira importncia
de cada espcie de hospedeiro no ciclo de vida e na transmisso destes parasitos
zoonticos.
151

Os resultados semelhantes entre as espcies compartilhadas entre espcies


especficas de candeos, 54%, e os parasitos em geral, 50%, reforam a baixa
especificidade deste grupo a parasitos, fato que corrobora com seu posicionamento na
rede trfica, sua capacidade de adaptao a novos ambientes e sua dieta bastante variada
e oportunista32,33,34,35 e refora o importante papel dos candeos na transmisso de
parasitos.

6.6. Prevalncia das morfoespcies de ovos de helmintos encontradas em amostras


de fezes de candeos nos diferentes perodos sazonais

O perodo de chuvas se mostrou o mais favorvel ao encontro de amostras


positivas (73,8%) para ovos ou larvas de helmintos para ambas as espcies de
hospedeiros, certamente favorecidos pela maior umidade e menor variao de
temperatura, que confere melhores condies para o desenvolvimento e transmisso de
diversas espcies de helmintos, especialmente as de ciclo com fases de vida livre. Mesmo
assim, a positividade de 54,7% das amostras na seca importante considerando o dficit
hdrico de zero por perodos que variam de 3 a 6 meses ou mais na regio estudada.
Embora no tenham sido marcantes, as diferenas sazonais na ocorrncia de
espcies de helmintos foram maior em C. thous do que em C. familiaris, em que a
prevalncia de amostras positivas um pouco menor, porm estvel, em outras pocas
alm da estao chuvosa. Isto pode indicar maior adaptao das espcies de helmintos
parasitas de C. thous ao ambiente semirido, que lhes garantem mecanismos de
independncia ou compensao das variaes ambientais anuais ou ainda, mecanismos
comportamentais do hospedeiro que permitem a manuteno da transmisso e do ciclo de

152

vida nestes ambientes. J em C. familiaris, observam-se espcies mais comuns aos


ambientes antropizados, menos susceptveis variao hdrica sazonal.
Interessante observar a presena expressiva de Alaria sp. em C. thous, de maior
prevalncia (58,83%) na estao chuvosa, embora tambm ocorra com menor frequncia
em outras pocas. Este fato deve estar relacionado possivelmente com a maior densidade
e disperso de moluscos, hospedeiros intermedirios de trematdeos em geral, na poca
chuvosa95.
O encontro da morfoespcie Spirurida, com maior prevalncia (44%) no perodo
intermedirio, deve ser ponderado uma vez que foi encontrada somente em amostras de
raposas coletadas na rea dos PARNAs da Serra das Confuses e da Serra da Capivara e,
portanto, em condies especiais de Caatinga preservada, possivelmente mais relavante
para seu encontro do que a sazonalidade propiamente.
Ancylostomatidae esteve frequente em todas as pocas, mas com maior
prevalncia na estao das secas tanto em ces (30,59%) quanto em raposas (36,49%).
Espcies desta famlia so bem adaptadas ao clima semirido, algumas apresentando
adaptaes como encurtamento do seu ciclo de vida para facilitar a possibilidade de
transmisso e ovoposies numerosas, especialmente agregadas em alguns indivduos,
que sozinhos so capazes de infectar inmeros outros, como o caso do Ancylostoma
duodenale do semirido Piau101.
A morfoespcie Rictulariidae foi frequente em todos os perodos, porm sua
maior prevalncia e abundncia de ovos foram observadas na estao das secas, o que
pode indicar uma espcie bem adaptada ao clima semirido.
A morfoespcie Spirometra sp. teve ocorrncia apenas na estao das secas, e isto
deve ser atribudo a exclusivamente aos poucos lugares de ocorrncia desta espcie no

153

semirido, como a Estao Ecolgica de Serra Negra do Norte, no estado do Rio Grande
do Norte, e nos arredores de Livramento, Paraba, regies com a presena de grandes
lagoas e audes.
Outras morfoespcies tambm tiveram maiores prevalncias nesta estao, como
Physalopteridae e Spirocerca lupi. No caso destas espcies, em que hospedeiros
intermedirios so artrpodes, o perodo chuvoso pode estar relacionado maior
abundncia populacional dos artrpodes vetores envolvidos no ciclo de transmisso.
A morfoespcie Taenia sp. apresentou maior prevalncia no perodo de secas e
ocorreu em diferentes localidades do semirido, fato curioso analisando as descries dos
ovos desta espcie que falam sobre sua intolerncia a ambientes de temperatura elevada95.

6.7. Comparao entre os ndices de biodiversidade nos perodos sazonais em


Cerdocyon thous e Canis familiaris

Observando os ndices de biodiversidade entre os perodos sazonais, podemos


notar que a biodiversidade em raposas maior do que a de ces em todos os perodos
sazonais. Entretanto, possvel notar que os conjuntos de helmintos das duas espcies de
hospedeiros se comportam de maneira semelhante ao longo do ano, com crescentes
ndices de biodiversidade ao longo do ano e aproximao da estao seca, apesar dos
valores obtidos para C. familiaris refletirem nmero amostral menor, assim como o
perodo intermedirio.
Ainda em relao ao perodo intermedirio, os ndices elevados de biodiversidade
em C.thous neste perodo parecem refletir uma situao pontual de grande biodiversidade
no sudeste do Piau, nos PARNAs da Serra da Capivara e da Serra das Confuses,

154

indicando que estas Unidades de Conservao, dentro do estado do Piau, so importantes


reas biolgicas dentro do semirido nordestino e contribuem ativamente para a
conservao e manuteno da biodiversidade do bioma da Caatinga, demonstrando a
importncia e necessidade de reas de Unidades de Conservao.

6.8. Relao da composio da fauna de helmintos parasitos de Cerdocyon thous e


Canis familiaris com a sazonalidade

Os resultados obtidos pela anlise de MRPP (Multi Response Permutaion


Procedures) permitem afirmar que, apesar de muito discretas, h diferenas na
composio das espcies de helmintos encontradas nos perodos, embora no se possa
correlacionar estas diferenas s variaes ambientais verificadas entre os perodos
testados e que, estas variaes ocorreram ao acaso, exceto entre os perodos
intermedirios e de seca em ces, tambm influenciados por questes amostrais.
A inexistncia de diferenas marcantes da composio da fauna de helmintos nas
duas espcies de hospedeiros sugere quatro possibilidades: a existncia de uma
comunidade de helmintos com espcies bem adaptadas aos diversos perodos e utilizando
estratgias de vida adequadas s variaes do clima semirido; a relao filogentica
parasito-hospedeiro mais forte que os determinantes ambientais para sua transmisso;
comportamentos e dinmica populacional das espcies hospedeiras que favorecem a
transmisso dos helmintos, ou a combinao dos fatores anteriores.

155

6.9. Valores de indicao da sazonalidade (IVs)

Como reflexo das baixas diferenas entre as composies de helmintos nos


perodos sazonais distintos, a representatividade das espcies em cada uma delas tambm
no foram marcantes e poucas se apresentaram significantes. Mesmo assim, indicam
condies biolgicas que merecem reflexo.
Em C. thous, as morfoespcies que obtiveram maiores valores de IV para os
perodos sazonais foram Alaria sp. (63,2%), associada estao chuvosa, Spirurida
(56,7%) associada ao intermedirio e Ancylostomatidae (37,1%) associada aos perodos
de seca. Considerando a importncia zoontica de Alaria sp., seu alto IV para o perodo
chuvoso indica que neste perodo que h maior circulao deste parasitos na natureza,
e em que se d maior importncia em sua transmisso, fator de interesse para possveis
monitoramentos epidemiolgicos. O IV encontrado em Spirurida pode ser consequncia
de fatores dos locais de amostragem ao invs do perodo, como j explicado. O valor de
Indicao encontrado em Ancylostomatidae no perodo de seca permite afirmar a
existncia de espcies desta famlia bem adaptadas a este perodo sazonal nesta espcie
de hospedeiro.
Na espcie C. familiaris, a morfoespcie Ancylostomatidae obteve o maior IV
(66,5%) e esteve fortemente correlacionada com o perodo chuvoso, ao contrrio de
Ancylostomatidae encontrado em amostras de raposas, que estiveram relacionados
poca das secas. Essa discrepncia pode ser consequncia da existncia de espcies da
famlia Ancylostomatidae especficas para hospedeiro, cada uma adaptada ao seu prprio
ambiente dominante e que no puderam ser distinguidas por limitaes de diagnstico e
existncia de descries de ovos na literatura.
As outras morfoespcies encontradas no obtiveram IVs significativos para
perodos especficos e, portanto no foram consideradas boas indicadoras dos perodos
156

sazonais. Seu encontro em todos os perodos indica, entretanto que so capazes de


permanecer nos hospedeiros de maneira uniforme, apesar das variaes sazonais, e seria
interessante identificar os mecanismos de transmisso aos quais esto associadas no
semirido.

6.10. Relao da composio dos helmintos parasitos de Cerdocyon thous e Canis


familiaris com os nveis de antropizao

O resultado da anlise do arranjo da composio das morfoespcies encontradas


em C. thous e C. familiaris em relao aos diferentes graus de antropizao das reas de
amostragem mostram que a composio das espcies de helmintos em raposas e ces
domsticos difere, de maneira expressiva entre algumas categorias de antropizao da
paisagem testados, mas no entre todas (Tabela 11).
Apesar da proximidade entre reas de Unidades de Conservao e os povoados no
seu entorno, a composio das morfoespcies da helmintofauna foi diferente entre C.
thous e C. familiaris, principalmente entre reas de caatinga alterada e vegetao contnua
e reas de caatinga alterada com casas espaadas (3 vs 8 / T= -8,45031602 ), locais em
que h maior proximidade e sobreposio de rea de uso entre raposas e ces, seja pela
caa, pastoreio de animais de criao ou existncia de roas.
Com isso, podemos afirmar que, embora haja sobreposio de reas de uso,
principalmente em regies nos arredores de UCs, reas de Caatinga alterada com
vegetao contnua e reas Caatinga alterada com casas espaadas, o arranjo da
composio das espcies de helmintos nos hospedeiros distinta, possivelmente por
diferenas quanto s posies trficas e de distribuio dos hospedeiros dentro da
Caatinga.

157

6.11. Valores de indicao (IVs) dos nveis de antropizao

A morfoespcie que apresentou maior IV em relao s diferentes categorias de


antropizao foi Spirocerca lupi, com indicao de 34,3% associada a ces domsticos
nas reas de pequenos povoados. Estudos na frica do Sul97 mostram maior nmero de
espcimes de insetos da famlia Scarabeidae infectados por S. lupi em reas de
comunidades humanas consolidadas e menor em ambientes rurais, j que a densidade de
ces infectados, maiores em reas de adensamento humano, aumenta a probabilidade de
infeco dos besouros coprofgicos, hospedeiros intermedirios no ciclo de vida deste
parasito. Alm disso, a maior densidade de animais de criao em reas de povoados
fornece constante fonte de recursos para os besouros, atrados por, pricipalmente,
excrementos de porcos, muito comuns no sudeste do Piau, entretanto mais raros em
alguns estados nordestinos, como em Pernambuco.
reas de povoados que representem focos desta parasitose so de interesse para
avalio da possibilidade de transmisso de S. lupi em C. thous, que ao se aproximar de
povoados por sua sinantropia, as raposas poderiam predar besouros infectados em focos
antrpicos. Apesar deste parasito no estar descrito em raposas, o encontro neste trabalho
de ovos desta espcie pode antecipar o encontro de uma nova espcie de helminto neste
hospedeiro.
Outra espcie que obteve IV alto (30,8%) foi Oxyuridae 3 em raposas de reas de
Caatinga preservada. Apesar de no pertencer fauna parasitria de raposas, algumas
morfoespcies de falsos parasitos podem indicar situaes novas, como o aumento da
oferta de uma nova espcie de presa ou a extino da presa preferida, ou modificaes
ambientais de interesse, como por exemplo, a migrao de outras presas, o que faz da
relao entre esta espcie de helminto com este hospedeiro boa sentinela para estudos que

158

relacionem parasitos em diferentes variveis ambientais. Neste caso, seria fundamental


aprofundar a identificao do Oxyuridae 3 e seus hospedeiros.
A morfoespcie Nematoda 1 apresentou o terceiro maior IV (28,8%)
correlacionado com as reas de grande impacto ao ambiente natural. Esse resultado sugere
que esta espcie pode ter simplesmente resistido a estas condies e por isso, se tornado
uma espcie dominante nestas regies de amostragem, especialmente pela eliminao de
grande parte da comunidade parasitolgica nestas reas.
Considerando as espcies de importncia epidemiolgica, a morfoespcie
Ancylostomatidae esteve associada (27,5%) aos ces domsticos de Caatinga alterada
com cobertura vegetal contnua o que aponta risco aos ambientes rurais no interior do
serto nordestino pelos motivos j expostos anteriormente. Por outro lado, nestes mesmos
espaos rurais e de contato entre os dois candeos, a indicao de Alaria sp. em 26,8%
em C. thous justifica a necessidade de futuros estudos epidemiolgicos relacionados a
estes helmintos nas reas de ocorrncia no semirido.
Ainda neste mesmo espao rural a morfoespcie Rictulariidae, associada C. thous,
apresentou IV de 26,7% e provavelmente isto decorre da oferta de insetos de espcies que
servem de hospedeiros intermedirios deste espirurdeo, j que este ambiente representa
um ectone com as reas mais preservadas.
Interessante ressaltar a indicao de 19% de Nematoda 2 em C. thous nas reas de
caatinga preservada apenas nos PARNA Serra da Capivara e Serra das Confuses. Essa
relao de ocorrncia nas duas reas de melhor qualidade de preservao da Caatinga
indica condio especial quer seja por motivos associados a caractersticas naturais
especficas destas reas ou ao isolamento e conservao que ainda nelas se mantm. No
entanto, a limitao do diagnstico impede maiores discusses e somente possvel

159

indicar a necessidade de trabalhos naquela regio que possam ajudar a elucidar essa
peculiaridade.
Os resultados obtidos com este trabalho mostram que a metodologia adotada de
anlise da ecologia de comunidades de helmintos em ces domsticos e silvestres foi de
grande valor, extraindo importantes informaes acerca dos helmintos parasitos de ces
e raposas, como os ndices de biodiversidade, ndices de similaridade de fauna entre
hospedeiros, diferenas no arranjo de sua composio em relao aos parmetros
analisados, as espcies indicadoras de certas qualidades ambientais, e anlise das espcies
de importncia epidemiolgica para a sade humana no semirido nordestino.
Por se tratar de uma metodologia que envolve coleta de amostras no invasiva, em
que se retira uma pequena quantidade de biomassa do ambiente, adequada em reas de
proteo ambiental e Unidades de Conservao, e relativamente barata, porm
necessitando de um programa estatstico adequado complexidade das anlises em
questo, so atributos atrativos para a execuo de trabalhos futuros semelhantes.
A grande quantidade de informaes que podem ser geradas por estas anlises
justifica trabalhos futuros que as utilizem, principalmente em estudo em reas de
preservao ambiental e em reas que animais domsticos compartilham sua rea de uso
com animais silvestres, o que possivelmente vem a facilitar a transmisso e emergncia
de algumas espcies de parasitos nestes hospedeiros.

160

7. Concluses

Ovos de 32 morfoespcies de helmintos foram encontrados em amostras de fezes de


Cerdocyon thous e de 20 morfoespcies de helmintos em amostras de fezes de ces,
no semirido do nordeste do Brasil, com novo de registro de Spirocerca lupi, Taenia
sp. e Platynosomum sp. para C. thous e de Mesocestoides sp. e Oncicola sp. para ces
domsticos, para a regio do semirido nordestino.

C. thous apresentou maior diversidade de helmintos em relao aos ces domsticos


com diferena significativa entre os ndices.

Cerdocyon thous e Canis familiaris compartilham 50% das espcies de helmintos no


semirido e dentre estas, 90% das espcies de importncia para a sade pblica.

Sete morfoespcies de importncia epidemiolgica para a sade humana foram


identificadas em raposas e ces no semirido; Ancylostomatidae, Alaria sp.,
Mesocestoides sp., Spirometra sp., Strongyloididae, Toxocara sp. e Taenia sp. e
Spirometra sp..

C. familiaris manteve fauna helmintolgica de menor riqueza e de composio mais


conservativa, com maior prevalncia de espcies comuns e conhecidas pela literatura.

A positividade de amostras de fezes nas chuvas foi de 73,8% e na seca de 54,7% e a


comparao dos resultados da prevalncia de helmintos de ambas as espcies aponta

161

que perodo de seca mais influente na reduo da prevalncia das amostras positivas
na espcie de C. familiaris do que em C. thous.

H diferenas, embora no significativas, no arranjo da composio das espcies de


helmintos encontrados em relao sazonalidade, o que indica a existncia de
mecanismos adaptativos na relao parasita-hospedeiro, que garante a manuteno da
transmisso na regio, especialmente em C. thous.

Alaria sp. representa 63,2% do valor de indicao de espcies encontradas em


amostras de fezes de C. thous para o perodo de chuvas enquanto Ancylostomatidae
representa 37,1% nos perodos de secas para raposas, valores que se alteram quando
considerados os IVs das espcies de helmintos em ces, para a qual Ancylostomatidae
representa 66,5% e Alaria sp. somente 2,2% para mesmo perodo de chuva; e Taenia
sp. 18,2% no perodo de seca.

H diferena na composio da helmintofauna de raposas e ces, principalmente entre


Caatinga com casas espaadas e Caatinga alterada e contnua, entre reas de limites
urbanos e reas de Caatinga alterada e contnua, e entre reas de Caatinga preservada
e de Caatinga alterada com casas espaadas, indicando que apesar da sobreposio de
rea de uso, parte da comunidade de helmintos se mantm especfica a seus
hospedeiros, resultados de suas particularidades trficas e de distribuio.

Spirocerca lupi apresentou o mais alto valor de indicao (34,3%) para a condio de
antropizao relacionada aos pequenos povoados, enquanto as morfoespcies,
Oxyuridae 3 (30,8%) e Nematoda 2 (19%) indicam a as condies de caatinga

162

preservada e Nematoda 1 (28,8%) as de ambientes altamente modificados por grandes


obras. Ancylostomatidae em ces (27,5%) e Alaria sp. (26,8%) em raposas indicam
ambientes de caatinga alterada de cobertura contnua.

A capacidade de C. thous de manter em suas populaes alta riqueza de espcies de


helmintos, embora a maioria raras sugere certa independncia dos mecanismos de
transmisso das parasitoses dos determinantes ambientais diretos e maior
dependncia das relaes trficas oportunticas e generalistas, dimenses ecolgicas
que devem ser consideradas nas dispero de agravos sade humana.

A metodologia de ecologia de comunidades se mostrou adequada ao estudo realizado,


elucidando relaes entre espcies de hospedeiros e helmintos, e suas dinmicas de
ocorrncia no semirido nordestino.

A deteco de ovos das morfoespcies Spirocerca lupi e Taenia sp. em amostras de


fezes de C. thous e a emergncia de novas parasitoses nesta espcie silvestre, aponta
a necessidade de novos estudos que possam elucidar a importncia dos ces na
transmisso destas possveis espcies emergentes.

163

8. Recomendaes ao sertanejo nordestino

Aos donos de cachorro, recomenda-se o cuidado atencioso sade de seu animal de


companhia, com peridicas visitas aos mdicos veterinrios se possvel, o
recolhimento das fezes de seu co ao redor de sua moradia.

s autoridades locais de sade pblica, recomenda-se a adoo de campanhas


veterinrias para animais de companhia no serto nordestino, uma vez que a ausncia
de profissionais destas reas trabalhando com pequenos animais nesta regio de
grande falta.

Aos pais, recomenda-se que no deixem seus filhos andarem descalos em terrenos
com fezes, adotem prticas de higiene, depositem o lixo fora de casa em caambas
fechadas, para no atrair animais silvestres.

Aos pequenos criadores de aves, recomenda-se a utilizao de telas ao redor da rea


de criao em locais de ocorrncia de raposas, dificultando o acesso delas ao
galinheiro.

Recomenda-se ferver a gua proveniente de reservatrios abertos antes de usa-la para


beber, principalmente se for de lagoas e audes.

Recomenda-se no caar e no comer carne de caa, uma vez que h casos humanos
de doenas adquiridas pela ingesto de carne de animais silvestres, com relatos de
casos graves e que at resultaram em morte do paciente.

164

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184

185

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187

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199

200

201

Ministrio do Meio Ambiente - MMA


Instituto Chico Mendes de Conservao da Biodiversidade - ICMBio
Sistema de Autorizao e Informao em Biodiversidade - SISBIO

Autorizao para atividades com finalidade cientfica


Nmero: 28319-1

Data da Emisso: 27/04/2011 08:58

Dados do titular
Nome: MARCIA CHAME

SISBIO

CPF: 783.173.987-49

Ttulo do Projeto: PALEOPARASITOLOGIA: EVOLUO, ECOLOGIA E EMERGNCIA DAS INFECES PARASITRIAS NO SEMI-RIDO DO
NORDESTE BRASILEIRO

Nome da Instituio : FUNDAO OSWALDO CRUZ

CNPJ: 33.781.055/0001-35

Cronograma de atividades
#

Descrio da atividade

Incio (ms/ano)

1 As coletas de campo devero ocorrer 3 vezes ao ano, nos perodos de seca, chuva e intermedirios
04/2011
De acordo com o art. 33 da IN 154/2009, esta autorizao tem prazo de validade equivalente ao previsto no cronograma de atividades do projeto.

Fim (ms/ano)
04/2014

Observaes e ressalvas
1

6
7

As atividades de campo exercidas por pessoa natural ou jurdica estrangeira, em todo o territrio nacional, que impliquem o deslocamento de recursos humanos e
materiais, tendo por objeto coletar dados, materiais, espcimes biolgicos e minerais, peas integrantes da cultura nativa e cultura popular, presente e passa da,
obtidos por meio de recursos e tcnicas que se destinem ao estudo, difuso ou pesquisa, esto sujeitas a autorizao do Ministrio de Cincia e Tecnologia.
Esta autorizao NO exime o pesquisador titular e os membros de sua equipe da necessidade de obter as anuncias previstas em outros instrumentos legais, bem
como do consentimento do responsvel pela rea, pblica ou privada, onde ser realizada a atividade, inclusive do rgo gestor da unidade de conservao estadual,
distrital ou municipal, ou do proprietrio, arrendatrio, posseiro ou morador de rea dentro dos limites de unidade de conservao federal cujo processo de
regularizao fundiria encontra-se em curso.
Este documento somente poder ser utilizado para os fins previstos na Instruo Normativa IBAMA n 154/2007 ou na Instruo Normativa ICMBio n 10/2010, no que
especifica esta Autorizao, no podendo ser utilizado para fins comerciais, industriais ou esportivos. O material biolgico coletado dever ser utilizado para atividades
cientficas ou didticas no mbito do ensino superior.
A autorizao para envio ao exterior de material biolgico no consignado dever ser requerida por meio do endereo eletrnico www.ibama.gov.br (Servios on-line Licena para importao ou exportao de flora e fauna - CITES e no CITES). Em caso de material consignado, consulte www.icmbio.gov.br/sisbio - menu
Exportao.
O titular de licena ou autorizao e os membros da sua equipe devero optar por mtodos de coleta e instrumentos de captura direcionados, sempre que possvel,
ao grupo taxonmico de interesse, evitando a morte ou dano significativo a outros grupos; e empregar esforo de coleta ou captura que no comprometa a viabilidade
de populaes do grupo taxonmico de interesse em condio in situ.
Este documento no dispensa o cumprimento da legislao que dispe sobre acesso a componente do patrimnio gentico existente no territrio nacional, na
plataforma continental e na zona econmica exclusiva, ou ao conhecimento tradicional associado ao patrimnio gentico, para fins de pesquisa cientfica,
bioprospeco e desenvolvimento tecnolgico. Veja maiores informaes em www.mma.gov.br/cgen.
Em caso de pesquisa em UNIDADE DE CONSERVAO, o pesquisador titular desta autorizao dever contactar a administrao da unidade a fim de CONFIRMAR
AS DATAS das expedies, as condies para realizao das coletas e de uso da infra-estrutura da unidade.

Outras ressalvas
1
2

Remeter cpia em meio digital e impresso de todo e qualquer material publicado ou no, para a Unidade de Conservao.
Em caso de pesquisa em UNIDADE DE CONSERVAO, o pesquisador titular desta autorizao dever contactar a administrao da unidade a
fim de CONFIRMAR AS DATAS das expedies, as condies para realizao das coletas e de uso da infra-estrutura da unidade.

Equipe
#
Nome
1 Paula Marcia de Souza Breves Boghossian
2 Norma Vollmer Labarthe
3 Joo Daniel de Oliveira Santos

Funo
Pesquisadora
Pesquisadora
pesquisador /mestrando

CPF
030.000.497-46
495.623.637-91
099.842.137-57

Doc. Identidade
072867716 IFP-RJ
235508 M MARINHA-RJ
20103508-6 dicrj-RJ

Nacionalidade
Brasileira
Brasileira
Brasileira

Locais onde as atividades de campo sero executadas


#
1
2
3
4
5

Municpio
SAO RAIMUNDO NONATO
CARACOL
CRATO
EXU
BUIQUE

UF
PI
PI
CE
PE
PE

Descrio do local

Tipo

PARQUE NACIONAL DA SERRA DA CAPIVARA


PARQUE NACIONAL DA SERRA DAS CONFUSES
FLORESTA NACIONAL DE ARARIPE-APODI
REA DE PROTEO AMBIENTAL CHAPADA DO ARARIPE
PARQUE NACIONAL DO CATIMBAU

UC Federal
UC Federal
UC Federal
UC Federal
UC Federal

SISBIO

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Nmero: 28319-1

Data da Emisso: 27/04/2011 08:58

Dados do titular

SISBIO

Nome: MARCIA CHAME

CPF: 783.173.987-49

Ttulo do Projeto: PALEOPARASITOLOGIA: EVOLUO, ECOLOGIA E EMERGNCIA DAS INFECES PARASITRIAS NO SEMI-RIDO DO
NORDESTE BRASILEIRO

Nome da Instituio : FUNDAO OSWALDO CRUZ


6

PARNAMIRIM

PE

MARIZOPOLIS

PB

CNPJ: 33.781.055/0001-35
FLORESTA NACIONAL NEGREIROS
REA DE RELEVANTE INTERESSE ECOLGICO VALE DOS
DINOSSAUROS

UC Federal
UC Federal

Atividades X Txons
#
1

Atividade

Txons

Coleta/transporte de amostras biolgicas in situ

Nematoda, Acanthocephala, Platyhelminthes

Material e mtodos
1
2

Amostras biolgicas (Invertebrados)


Amostras biolgicas (Invertebrados Aquticos)

Mtodo de captura/coleta (Animais)

4
5

Mtodo de captura/coleta (Invertebrados)


Mtodo de captura/coleta (Invertebrados Aquticos)

Ovos
Ovos
Outros mtodos de captura/coleta(no h captura de vertebrados. Ovos e larvas sero obtidos das
fezes coletadas no solo)
Coleta manual
Coleta manual

Destino do material biolgico coletado


#
1

Nome local destino


FUNDAO OSWALDO CRUZ

Tipo Destino
coleo

SISBIO

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Sistema de Autorizao e Informao em Biodiversidade - SISBIO

Autorizao para atividades com finalidade cientfica


Nmero: 28319-1

Data da Emisso: 27/04/2011 08:58

Dados do titular

SISBIO

Nome: MARCIA CHAME

CPF: 783.173.987-49

Ttulo do Projeto: PALEOPARASITOLOGIA: EVOLUO, ECOLOGIA E EMERGNCIA DAS INFECES PARASITRIAS NO SEMI-RIDO DO
NORDESTE BRASILEIRO

Nome da Instituio : FUNDAO OSWALDO CRUZ

CNPJ: 33.781.055/0001-35

Registro de coleta imprevista de material biolgico


De acordo com a Instruo Normativa n154/2007, a coleta imprevista de material biolgico ou de substrato no
contemplado na autorizao ou na licena permanente dever ser anotada na mesma, em campo especfico, por
ocasio da coleta, devendo esta coleta imprevista ser comunicada por meio do relatrio de atividades. O transporte do
material biolgico ou do substrato dever ser acompanhado da autorizao ou da licena permanente com a devida
anotao. O material biolgico coletado de forma imprevista, dever ser destinado instituio cientfica e, depositado,
preferencialmente, em coleo biolgica cientfica registrada no Cadastro Nacional de Colees Biolgicas (CCBIO).

Txon*

Qtde.

Tipo de amostra

Qtde.

Data

* Identificar o espcime no nvel taxonmico possvel.

SISBIO

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