Cact Suc Mex (2013) 58(1):4-28

Estructura gentica y filogeografa en cactceas

Cornejo-Romero Amelia1,2, Vargas-Mendoza Carlos Fabin3,
Valverde Pedro 2 & Rendn-Aguilar Beatriz2 *
Resumen
Hay un creciente inters por identificar los procesos de especiacin de plantas de biomas ridos
mexicanos que originaron su alta diversidad florstica, entre ellas destacan las cactceas. El anlisis
de la gentica de poblaciones y la filogeografa permiten inferir los procesos ecolgicos e histricos
relacionados con el origen, distribucin de la diversidad y la especiacin a nivel infraespecfico. Se
presenta una revisin de los estudios sobre estructura gentica que pueden contribuir a explicar
la especiacin de cactceas. Se describi el papel que tienen los procesos microevolutivos (p.e.
seleccin natural, deriva gnica) en la diversificacin de los cactus y se discute la importancia de
poner a prueba, desde el enfoque filogeogrfico, hiptesis histricas sobre vicarianza y dispersin,
as como determinar el efecto de las fluctuaciones climticas del Pleistoceno en la divergencia de
linajes, para comprender el impacto de estos eventos histricos en la evolucin del grupo.
Palabras clave: Cactaceae, estructura gentica, filogeografa, mecanismos evolutivos, especiacin,
eventos histricos.

Abstract
There is a growing interest in identifying plant speciation processes of Mexican arid biomes that
originated its high flora richness, including cacti. Population genetics and phylogeography analysis
allow to infer ecological and historical processes related to origin and distribution of diversity
and speciation at infra specific level. We provide a review of knowledge of genetic structure that
contributes to explain cacti speciation. We described the relative role of the different microevolutive
mechanisms (e.g., natural selection, genetic drift) in the diversification process of cactus and we
discuss how future phylogeography studies are likely to shed light on vicariance and dispersal, as
well as Pleistocene climatic fluctuations on lineage divergence and speciation.
Key words: Cactaceae, genetic structure, phylogeography, evolutive mecanisms, speciation,
historical events.

Introduccin
La familia Cactaceae representa una de las
radiaciones evolutivas ms llamativas de

los taxa de biomas ridos de Amrica. Los

estudios basados en filogenias moleculares
sealan que este grupo monofiltico presenta altas tasas de especiacin y la radiacin

Doctorado en Ciencias Biolgicas y de la Salud, Universidad Autnoma Metropolitana, D.F. Mxico.

Departamento de Biologa, Universidad Autnoma Metropolitana, D.F. Mxico.
3
Departamento de Zoologa, Escuela Nacional de Ciencias Biolgicas, Instituto Politcnico Nacional, D.F. Mxico.
* Autor de correspondencia: bra@xanum.uam.mx
1
2

Vol. 58 No. 1 2013 5

Alejandro Zavala

FOTO 1. Carnegiea gigantea.

ocurri recientemente durante la expansin

de ambientes ridos, probablemente en el
Mioceno/Plioceno (Hernndez-Hernndez
2010; Arakaki et al. 2011, Brcenas et al.
2011). La radiacin coincide con la reduccin global en la precipitacin y en la
concentracin de CO2 (Arakaki et al. 2011),
as como eventos geolgicos continentales.
stos incluyen la elevacin de sistemas
montaosos en norte y Sudamrica que
aislaron cuencas, intensificaron las condiciones de aridez y configuraron la amplia
variedad de hbitats que las cactceas colonizaron exitosamente (Rzedowski 1962;
Hershkovitz & Zimmer 1997; Ritz et al.
2007; Hernndez-Hernndez 2010; Arakaki
et al. 2011). Sin embargo, se sabe poco sobre
el papel de los procesos microevolutivos
(seleccin natural, flujo gnico, endogamia
y deriva gnica) y su importancia relativa
en la especiacin de cactceas a nivel infraespecfico. La gentica de poblaciones
y la filogeografa ofrecen las herramientas
para inferir los procesos microevolutivos,
los factores ecolgicos e histricos que
subyacen al origen y distribucin de la
diversidad gentica y la especiacin (Avise
2000; Beheregaray 2008).
Durante mucho tiempo se ha mantenido la idea de que la seleccin natural es
una fuerza determinante en la evolucin de
cactceas (Gibson & Nobel 1986; Landrum
2002). Sin embargo, no se han reportado
trabajos en los que se mida la seleccin, se
muestre evidencia contundente de su papel
en la diversificacin y se determine el valor
de los caracteres adaptativos ms all de
los sndromes de polinizacin (Gibson &
Nobel 1986).
Recientemente, Gorelick (2009) propuso
que la deriva gnica puede ser una fuerza
evolutiva ms importante que la seleccin

natural o reduce su intensidad, pues gran

parte de las cactceas tienen tamaos efectivos poblacionales (Ne) pequeos, son endmicas y se distribuyen de manera restringida. Otra condicin que da sustento a esta
hiptesis es que probablemente el tamao
poblacional de los cactus se mantenga bajo
durante largos periodos de tiempo debido a
que el reclutamiento ocurre ocasionalmente
(en pulsos sincronizados con eventos de precipitacin) y que varias especies muestran
tasas de crecimiento poblacional negativo
(Godnez-Alvrez et al. 2003).
Los Ne reducidos, el endemismo y la
distribucin restringida propician una alta
endogamia local e incrementan la intensidad de la deriva, en particular en especies
que presentan autofertilizacin (Gorelick
2009). Las cactceas ms propensas a la
endogamia son aquellas especies con ciclos
de vida cortos como las globosas que tienden a presentar sistemas de apareamiento
mixto y autogamia, mientras que las menos
propensas son las Pachycereeae, especies en
las que predomina el entrecruzamiento y
presentan ciclos de vida largos (Mandujano
et al. 2010).
Entre mayor sea la endogamia menor
ser el Ne y mayor el papel de la deriva
(Gorelick 2009). Por lo que puede esperarse
que en globosas la deriva y la endogamia
acten con gran intensidad y tengan un
efecto importante en su especiacin.
Los estudios genticos realizados en
las cactceas columnares que son polinizadas por murcilagos sealan que el flujo
gnico tiene un efecto homogeneizador
entre poblaciones (Hamrick et al. 2002).
Por otra parte, en especies polinizadas por
animales con baja vagilidad, el flujo gnico
restringido puede intensificar la divergencia
poblacional. Es probable que en cactceas

con ciclo de vida corto y crecimiento globoso el flujo gnico restringido sea un factor
que promueva la especiacin (Mandujano
et al. 2010).
Con respecto a los eventos histricos,
se conoce poco sobre el efecto de eventos
biogeogrficos, evolucin geomorfolgica
y fluctuaciones climticas en la estructura
gentica de cactceas y su diversificacin
(Nason et al. 2002). A lo largo del tiempo,
los eventos histricos modifican la distribucin espacial propiciando el desarrollo
de diferencias genticas entre poblaciones
como resultado del aislamiento espacial y
reproductivo, as como de la seleccin local
adaptativa, los cuales a largo plazo pueden
llevar a la especiacin (Fox et al. 2001).
En Norte Amrica a lo largo del Plioceno
y Pleistoceno los eventos biogegraficos
y climticos configuraron la distribucin
actual de los biomas ridos, de manera que
estos eventos pudieron tener un fuerte
impacto en la distribucin de la variacin
gentica de cactus y su especiacin. Dado
que en algunas cactceas cercanamente
emparentadas prevalece la distribucin
segregada, particularmente en aqullas de
las regiones ridas y semiridas del norte de
Mxico, se ha planteado que la especiacin
aloptrica puede ser el modo dominante
de especiacin en las cactceas de Norte
Amrica, aunque es necesario poner a prueba esta hiptesis (Gibson & Nobel 1986;
Hernndez & Gmez-Hinostrosa 2011).
En la presente revisin se analiza la
informacin disponible sobre estructura
gentica y filogeografa en cactceas a fin de
evaluar los principales patrones y procesos
microevolutivos que contribuyen a explicar
la especiacin. Mxico es un sitio clave en
la radiacin evolutiva de cactceas, pues
representa el principal centro de diversi-

Vol. 58 No. 1 2013 7

dad a nivel mundial (Godnez-lvarez &

Ortega-Baez 2007), por lo que es urgente
determinar cmo est configurada espacialmente la diversidad gentica, analizar el
papel de las fuerzas microevolutivas e inferir
el impacto de los eventos geoclimticos en
su evolucin.
Material y mtodos
Se realiz la bsqueda de estudios sobre variacin gentica y estructura poblacional en
cactceas publicados en bases de datos electrnicas como ISI WEB of Knowledge de Thompson
Scientfic y Biological Abstracts. La bsqueda de
informacin se realiz empleando trminos
como genetic diversity, genetic structure, genetic differentiation, phylogeography y Cactaceae en ttulo,
resumen y palabras clave en todos los artculos
publicados de 1990 a 2012. Asimismo, se hizo
una bsqueda de tesis a nivel nacional en la base
de datos tesiunam.
La base de datos incluye estudios en los que
se reportan estimadores bsicos de la diversidad
y estructura gentica (Hes y FST) los cuales son
comparables entre estudios y permiten inferir las
fuerzas evolutivas. Los estimadores que reportan
los estudios se obtuvieron a partir de isoenzimas,
RAPDs y microsatlites. Esta base se orden de
acuerdo a la subfamilia Pereskioideae, Opuntioideae y Cactoideae. En sta ltima los datos
se ordenaron por tribus (Cacteae, Pachycereeae
y Cereeae). Se compararon los estimadores de
diversidad y estructura entre especies con base
en las caractersticas de historia de vida (sistemas
de apareamiento, polinizacin y dispersin) y
se describen las principales fuerzas evolutivas y
factores histricos que han tenido una influencia
importante en la configuracin gentica de las
especies. Se discute la urgencia de implementar
mtodos y anlisis filogeogrficos para poner
a prueba hiptesis biogeogrficas relacionadas
con los eventos geoclimticos que dieron origen

Alejandro Zavala

FOTO 2. Neobuxbaumia tetetzo.

a la expansin de biomas ridos mexicanos y

puedan explicar la especiacin de cactceas a
nivel infraespecfico.

Resultados
Los estudios sobre estructura gentica y
filogeografa que contribuyen a explicar
la evolucin a nivel infraespecfico en la

familia Cactaceae se encuentran en su

etapa inicial. De las ms de 2000 cactceas
descritas, slo se han analizado alrededor
de 28 especies silvestres, las cuales estn
comprendidas en 14 de los cerca de 100
gneros reconocidos. Los estudios estn
sesgados hacia la subfamilia Cactoideae, en
particular miembros de las tribus Cacteae,
Pachycereeae y Cereeae de los nueve que

Vol. 58 No. 1 2013 9

David Bravo

FOTO 3. Stenocereus pruinosus.

10

comprende la subfamilia. Los miembros

de Pereskioideae y Opuntioideae son los
menos estudiados y ninguna especie de
Maihueinioideae ha sido analizada (Cuadro
1). Por lo que los resultados descritos aqu
deben considerarse exploratorios.
En Norte Amrica se han examinado
principalmente especies de la subfamilia
Cactoideae, cuatro pertenecen a la tribu
Cacteae y 12 a Pachycereeae. stas se
distribuyen en los desiertos de Sonora y
Baja California y en la regin semirida
del Valle de Tehuacn en Puebla, a excepcin de la globosa Astrophytum asterias del
desierto Chihuahuense (Cuadro 1). No se
han reportado estudios de la zona rida
Queretano-Hidalguense de Mxico.
En Sudamrica se ha estudiado una especie de la subfamilia Pereskioideae y una
de Opuntioideae. Dentro de las Cactoideae
se incluye a un miembro de Pachycereeae y
nueve de Cereeae (Cuadro 1). Los estudios
se concentran en la regin rida pericaribea de Venezuela, la vegetacin brasilea
denominada caatinga y las islas Galpagos.
No se han reportado trabajos de la regin
rida andina. Tanto en Norte Amrica
como en Sudamrica, la mayora de las
cactceas estudiadas son endmicas y de
distribucin restringida (Cuadro 1). En el
caso de las especies con distribucin amplia
slo se han estudiado algunas poblaciones
dentro de un mismo pas o regin.
En el cuadro 2 se sintetiza la informacin sobre los estimadores genticos,
caractersticas de historia de vida, eventos
histricos y fuerzas microevolutivas que
han moldeado la estructura gentica en
cactus. Como se observa en el cuadro 2, las
isoenzimas son el principal marcador molecular empleado, con el 72% de los trabajos,
mientras que los RAPDs y microsatlites

se han utilizado en menor proporcin. Los

cactus de hbito columnar y rboreo son
los ms estudiados, seguidos de los globosos
y arbustivos (Cuadro 2). En las especies
de Pachycereeae se observa cierta correspondencia entre los atributos genticos y
las caractersticas ecolgicas, aunque en
Cereeae no sucede lo mismo (Cuadro 2).
Asimismo, se observa que en la mayora
de las especies de Pachycereeae y Cacteae
no se ha profundizado en los aspectos histricos que contribuyen a inferir el papel
de las fuerzas evolutivas (Cuadro 2). A
continuacin se describen en mayor detalle
los resultados de las especies reportadas y
algunas conclusiones relevantes sobre los
procesos microevolutivos.
Pereskioideae y Opuntioideae

El nico estudio reportado de la subfamilia

Pereskioideae se realiz en Pereskia guamacho. La especie present alta diversidad
gentica (He=0.239), la cual se concentra
en poblaciones del noroeste de Venezuela.
En poblaciones de la pennsula de Paraguan la variacin fue menor, posiblemente
como resultado del aislamiento geogrfico
que impidi la reintroduccin de alelos
del continente y la reduccin del tamao
poblacional (Nassar et al. 2002). La diferenciacin gentica (=0.112) se atribuy
a la distribucin amplia y continua de las
poblaciones que favorecen el flujo de genes,
an cuando la polinizacin y dispersin sea
mediada por insectos.
En la familia Opuntioideae, se evalo
el papel de la especiacin aloptrica a fina
escala de las tres variedades de Opuntia
echios (var. echios, var. gigantea y var. zacana), distribuidas alrededor de la Isla Santa
Cruz e islas satlite en las Galpagos (Helsen et al. 2011). Se detectaron, mediante

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CUADRO 1. Cactceas estudiadas con el enfoque de la gentica de poblaciones y filogeografa. Las especies
estn ordenadas de acuerdo a la subfamilia y tribu dentro de Cactoideae (Brcenas et al. 2011). Se indica
distribucin regional y continental. Fotos 1-7.
Especie

Subfamilia/Tribu

Distribucin

Pereskia guamacho

Endmica de Venezuela y Colombia

Opuntia echios

Endmica de las Islas Galpagos, Ecuador

Astrophytum asterias

C/Cac

Edmica del desierto Chihuahuense

Mammillaria crucigera

C/Cac

Endmica del VTC

Mammillaria napina

C/Cac

Endmica del VTC

Mammillaria sphacelata

C/Cac

Endmica del VTC

Carnegiea gigantea

C/Pac

Endmica del Desierto Sonorense

Cephalocereus columna-trajani

C/Pac

Endmica del VTC

Cephalocereus totolapensis

C/Pac

Endmica de Oaxaca

Lophocereus schottii

C/Pac

Amplia desde Sinaloa, Baja California y Arizona

Neobuxbaumia macrocephala

C/Pac

Endmica del VTC

Neobuxbaumia mezcalaensis

C/Pac

Amplia desde la Cuenca del Ro Balsas y el VTC

Neobuxbaumia tetetzo

C/Pac

Endmica del VCT

Pachycereus pringlei

C/Pac

Endmica del Desierto Sonorense

Stenocereus eruca

C/Pac

Endmica, restringida a reas costeras de las planicies

de Magdalena, Baja California Sur

Stenocereus griseus

C/Pac

Amplia, en Venezuela

Stenocereus gummosus

C/Pac

Endmica del Desierto Sonorense

Stenocereus stellatus

C/Pac

Endmica del Centro de Mxico

Stenocereus thurberi

C/Pac

Endmica del Desierto Sonorense

Cereus repandus

C/Cer

Amplia, Venezuela

Melocactus concinnus

C/Cer

Amplia, Brasil

Melocactus curvispinus

C/Cer

Amplia, en Centro Amrica, sur de Mxico y

Venezuela

Melocactus glaucescens

C/Cer

Endmica de Brasil

Melocactus paucispinus

C/Cer

Endmica de Brasil (Bahia)

Pilosocereus lanuginosus

C/Cer

Amplia, desde Venezuela, Ecuador, Per, Colombia,

Antillas menores

Pilosocereus machrisii

C/Cer

Restringida al este de Brasil en poblaciones agregadas

Pilosocereus tillianus

C/Cer

Endmica de Venezuela

Praecereus euchlorus

C/Cer

Amplia (sureste de Brasil, Andes y Venezuela), con

poblaciones agregadas

Subfamilia: Pereskioideae, P; Opuntioideae, O; Cactoideae, C. Tribus dentro de Cactoideae: Cacteae, Cac;

Cereeae, Cer; Pachyceereae, Pac. Norte Amrica ; Sudamrica ; Valle de Tehuacn-Cuicatln, VTC

David Bravo

12

FOTO 4. Stenocereus stellatus.

Vol. 58 No. 1 2013 13

Salvador Arias

FOTO 5. Cephalocereus totolapensis.

microsatlites, dos grupos genticos: el

primero formado por todas las opuntias
de Santa Cruz (var. echios y var. gigantea)
y el segundo por las opuntias de las islas
satlite Syemour Norte y Daphne Mayor
(var. echios y var. zacana). La formacin de
estos dos grupos puede ser resultado del
aislamiento de Daphne Mayor del resto de
las islas, en el ltimo mximo glacial. Por
otra parte, el patrn de aislamiento por
distancia observado entre las poblaciones
del noroeste y el resto de la Isla Santa Cruz

se explica a partir de la hiptesis sobre la

presencia de barreras locales al flujo gnico.
Dichas barreras consistieron de campos de
lava estril, originadas por la actividad volcnica, que impidieron la colonizacin de O.
echios hasta que cambiaron las condiciones
ecolgicas.
Cactioideae

Cacteae. En Norte Amrica el gnero

ms estudiado de esta tribu corresponde
a Mammillaria. Los atributos genticos

14

observados de Mammillaria crucigera, M.

napina y M. sphacelata, endmicas del Valle
de Tehuacn-Cuicatln (vtc), consisten
en una alta diversidad (Hes=0.591, 0.722 y
0.699, respectivamente) y baja diferenciacin gentica, a excepcin de M. crucigera
(RST=0.591) que mostr la diferenciacin
ms alta de todas las globosas (Cuadro 2).
La estructura gentica de M. crucigera, M.
napina se asocia con la distribucin discontinua y la endogamia local que promueven
los insectos (hmenopteros, dpteros y
colepteros) que de acuerdo con la morfologa floral, probablemente las polinizan.
La deriva gnica puede ser un factor determinante en la estructura genetica pues las
poblaciones estn formadas por un nmero
reducido de individuos, a excepcin de M.
sphacelata (Ibarra 2009; Tapia 2011). Dado
que M. sphacelata presenta reproduccin
mixta, se sugiere que la endogamia puede
ser favorecida por la reproduccin asexual y
dispersin de rametos (Tapia 2011).
Pachyceereae. Independientemente del
marcador molecular empleado, la mayor
parte de las especies de la tribu Pachycereeae muestran una alta diversidad
gentica (Hes=0.1290.402) y un nivel de
estructuracin bajo (F ST=0.0170.281)
(Cuadro 2). Estos valores estn dentro de
los rangos de diversidad y diferenciacin
gentica reportados para especies leosas
de vida larga, polinizadas y dispersadas
por animales, as como en los rangos obtenidos para columnares norte americanas
(Hamrick et al. 2002). Cerca de la mitad de
las especies presentan entrecruzamiento
obligado, dispersin a larga distancia y
polinizacin por animales, principalmente
murcilagos (Cuadro 2). stos son considerados los polinizadores efectivos de

columnares y son capaces de desplazase

grandes distancias, hasta 40 km por noche
(Rojas-Mart-nez & Valiente-Banuet 1996,
2002; Nassar et al. 1997). Este intenso flujo
de genes puede evitar la acumulacin de
diferencias genticas que llevan a la divergencia poblacional.
Dentro de los estudios realizados en
especies norteamericanas, el de EsparzaOlgun (2005) puede ilustrar sobre la alta
diversidad que muestran las cactceas columnares. Se compar la diversidad gentica
y el grado de rareza (en relacin al rango de
distribucin) de Neobuxbaumia macrocephala, N. mezcalaensis y N. tetetzo, siendo la
primera la de distribucin ms restringida
dentro del vtc y la ltima de distribucin
ms amplia. La diversidad gentica de las
tres columnares es alta (Hes=0.335, 0.402
y 0.307, respectivamente) e independiente
del grado de rareza. Dado que la diversidad
gentica es mayor a la reportada en otras
especies raras, se concluy que en estas
especies, la diversidad gentica no est relacionada con el nivel de rareza. Debido a
que N. macrocephala presenta una variacin
gentica mayor a la esperada, se considera
que la especie proviene de poblaciones ms
amplias y diversas; los resultados positivos
de un anlisis de cuello de botella reciente
apoyan esta hiptesis.
En cuatro poblaciones de Stenocereus
stellatus, establecidas en un abanico aluvial
de posible origen holocnico, se estudi si
la estructura gentica estaba influenciada
por el grado de evolucin edfica de las
cuatro terrazas que forman dicho abanico
(Cornejo-Romero 2004). Se encontr una
alta diferenciacin local (FST=0.106) que
se relacion con el reclutamiento diferencial en las terrazas, el cual a su vez est
condicionado por el desarrollo edfico.

ste origin un gradiente de aridez, en el

cual las terrazas antiguas tienen suelos
ms ridos y en ellos predomina el reclutamiento clonal. Mientras que el resto de los
suelos, de formacin ms reciente, ofrece
un microambiente ms hmedo que favorece el reclutamiento va semillas. El tipo
de reclutamiento predominante entre los
pisos del abanico pudo originar una composicin gentica distinta y llevar a la alta
diferenciacin local. Por lo que es probable
que la heterogeniedad microambiental sea
un factor que contribuya a la divergencia
de las poblaciones de S. stellatus y limite el
flujo gnico dentro de esta geoforma. Otra
posible explicacin, que requiere ponerse a
prueba, est relacionada con la seleccin natural dirigida por estrs hdrico entre pisos
que promovi la diferenciacin genotpica.
Los dos estudios con enfoque filogeogrfico que ponen a prueba hiptesis
biogeogrficas pertenecen al Desierto Sonorense y corresponden a Lophocereus schottii
y Stenocereus gummosus. Las poblaciones de
estas especies muestran linajes genticos,
estructurados geogrficamente a causa de
la vicarianza y dispersin, as como a los
cambios climticos del Pleistoceno. En
L.schottii se encontr evidencia de vicarianza y dispersin. La divisin de los filogrupos
de Baja California y Sonora se explican por
dos eventos de vicarianza, uno asociado con
la separacin de la pennsula del continente
y el segundo por la invasin del mar a la
pennsula (Nason et al. 2002). Asimismo, se
infiri que las poblaciones se expandieron
hacia el norte de Baja California a partir de
un nico refugio ubicado al sur, durante los
ciclos de contraccin y expansin del Pleistoceno. Lo anterior se bas en el hecho de
que los parmetros de diversidad gentica
disminuyen conforme aumenta la latitud;

Vol. 58 No. 1 2013 15

y que las poblaciones del norte (derivadas)

se anidan dentro del filogrupo formado por
las poblaciones del sur (ancestrales).
En S. gummosus el origen disyunto de las
poblaciones de la pennsula y las islas de
Baja California, as como las de Sonora, se
atribuye, en parte, a la dispersin histrica.
En las poblaciones peninsulares de S. gummosus tambin se observ una correlacin
entre diversidad gentica y latitud, la diversidad gentica disminuye conforme aumenta la latitud aunque esta correlacin es
ms dbil que la reportada en L. schottii. Lo
anterior sugiere que ambas especies presentan una estructura gentica concordante,
derivada de una historia ambiental comn
(Clark-Tapia & Molina-Freaner 2003).
Hasta la fecha slo se ha publicado un
trabajo donde se encuentra evidencia de
especiacin (Molina-Freaner & Clark-Tapia
2005). Dado que la composicin allica de
S. eruca es un subgrupo de la de S. gummosus
y que el porcentaje de loci polimrficos,
nmero de alelos promedio por locus y
heterocigosis son menores en S. eruca que
en S. gummosus (Hes=0.154 y 0.261, respectivamente), se determin que S. eruca deriv
recientemente de S. gummosus.
La moderada variacin gentica y baja
diferenciacin de la especie venezolana
Stenocereus griseus (Hes=0.182 y GST=0.092
respectivamente) se relacion con el sndrome quireptfilo y se considera que las
barreras geogrficas que actualmente separan a las poblaciones son insuficientes para
promover la especiacin.
Cereeae. Las especies estudiadas de la tribu
Cereeae pertenecen a los gneros Cereus, Pilosocereus, Praecereus y Melocactus, los cuales
mostraron una diversidad de moderada a
alta (Hes=0.1450.443), y una divergencia

Salvador Arias

16

FOTO 6. Astrophytum asterias.

poblacional con la misma tendencia (0.126

0.484), si se excluyen las tres especies de
melocactos brasileos sujetos a un fuerte
impacto antropognico (M. glaucescens, M.
paucispinus y M. concisnus) (Cuadro 2).
El patrn de diversidad en Melocactus
se asoci a caractersticas como sistema
reproductivo mixto, auto-compatibilidad;
polinizacin y dispersin restringidas, mediadas por colibres territoriales e insectos.
Se plante que la diferenciacin gentica se
debe a que las poblaciones se encuentran
aisladas como resultado de las contracciones y expansiones de las zonas ridas,
hace aproximadamente 18000 aos, y han
impedido el contacto gentico (Nassar et al.
2001; Moraes et al. 2005; Mota-Lambert et
al. 2006a, b). En general, la diferenciacin
interpoblacional se relacion con la accin
de deriva gnica, escaso flujo de genes y
endogamia (Nassar et al. 2001; Moraes et
al. 2005; Mota-Lambert et al. 2006a, b).
La deriva gnica puede ser resultado de la
reduccin del tamao poblacional asociado
a la fragmentacin y el aislamiento poblacional. El flujo gnico local se favorece por la
conducta territorial del colibr polinizador,
Chlorostilbon aureoventris. Es muy probable
que ocurra endogamia biparental pues la

dispersin de semillas la realizan lagartijas

y hormigas, cuya capacidad de dispersin
es limitada.
La diversidad del melocacto venezolano,
M. curvispinus, es moderada (He=0.145)
y sus poblaciones mostraron niveles de
heterocigosidad variables. Es probable que
aquellas poblaciones con alta heterocigosidad formaran parte de una vegetacin rida
ms amplia que mantena poblaciones grandes durante el ltimo glacial mximo. En
cambio, en las poblaciones menos diversas,
aisladas geogrficamente, es posible que la
deriva gnica haya reducido la variacin
(Nassar et al. 2001).
La alta diversidad y baja diferenciacin
gentica de la columnar venezolana Pilosocereus lanuginosus (Hes=0.274 y GST=0.043,
respectivamente) pueden deberse al alto
flujo gnico que promueve el murcilago
nectarvoro Leptonycteris curasoae (Cuadro
2). La alta diversidad encontrada en el noroeste de Venezuela y su mantenimiento
se asoci con la disponibilidad de hbitats
grandes y estables que se distribuyen de
manera continua, posiblemente desde el
Terciario Tardo (Nassar et al. 2003).
Al este de Brasil, las poblaciones de
Pilosocereus machrisii presentan una alta
diversidad gentica (Hes=0.38) y un gran
nmero de alelos raros (Cuadro 2, Moraes
et al. 2005). Es posible que las poblaciones
aisladas se diferenciaran genticamente
como resultado de los eventos de expansin-contraccin de ambientes ridos y, al
re-establecer el contacto, incrementaran
su variacin. La pronunciada diferenciacin gentica de P. machrissii (=0.281)
puede atribuirse a que sus poblaciones
son pequeas y aisladas, as como a la
endogamia biparental, la seleccin contra
heterocigotos y al flujo gnico restringido

Vol. 58 No. 1 2013 17

Alejandro Zavala

FOTO 7. Neobuxbaumia macrocephala.

Pereskia guamacho

0.239

0.2111

Cactceas1,

816

0.1201, a

0.305

Plantas polinizadas por abejas

17

0.202a

0.152

Plantas con entrecruzamiento,

semillas dispersadas por gravedad

Pereskioideae

0.189a

0.2111,
0.2280.2602

Leosas con entrecruzamiento,

polinizadas por animales,

0.112b

0.0991, a,
0.2802

0.0841, a,
0.2502

0.2422

G STa, F STb,
RSTc, d

Leosas de vida larga,

Hes

0.2881, a,
0.3502

0.151,
0.2142

No.
pobs.

Todas las plantas,

Grupo o especie

A/E/AI/Me

FV/SC/C/SP

Alto flujo de genes

Alto flujo gnico

Fuerza evolutiva

Hamrick et al. 2002;

Nybom & Bartish
2000

Loveless & Hamrick

1984

Hamrick & Godt

1996

Referencia

Distribucin am- Nassar et al. 2002

plia y continua en
Venezuela

Proceso histrico

CUADRO 2. Valores promedio de diversidad y diferenciacin gentica en cactceas, columnares y en las especies de tres subfamilias de cactceas. Datos basados
en isoenzimas (), microsatlies (*) y RAPD (). Se indica Forma de vida/Sistema de Cruzamiento/Compatibilidad/Sndrome de polinizacin (FV/SC/C/SP),
datos obtenidos de Mandujano et al. 2010. Fuerzas evolutivas y procesos histricos que explican la estructura observada.

18

0.226

0.3353
0.3484

120
147

16

22

Mammillaria sphacelata*

Carnegia gigantea1,

Cephalocereus columna-trajani

Cephalocereus totolapensis

Lophocereus schottii

Lophocereus schottii

Neobuxbaumia macrocephala,

100

102

106

864

0.145

0.229

0.310

0.129

0.699

0.722

0.555

Mammillaria napina*

64

0.63-0.81

0.63-0.77

Mammillaria crucigera*

142

444

22

Astrophytum asterias*

Cactoideae

Opuntia echios*

Opuntioideae

0.0173, a
0.2294, b ,
0.1064, d

0.302

0.130a

0.144d

0.287
b

0.075a

0.103b

0.09b

0.591c

0.05b

0.036,
0.038b

Endogamia

Glo/M/?/?

Palleiro-Dutrenit
2008

Co/?/Q/?

Co/E/AI/Q

A/E/AI/F

3
Esparza-Olgun
2005;
4
Alejos 2002

Vicarianza y dis- Nason et al. 2002

persin durante
los cambios climticos del Pleistoceno

Parker & Hamrick

1992

Vzquez-Montiel
2005

Co/E/AI/Q

A/E/AI/F

Hamrick et al. 2002

Tapia 2011

A/?/Q/?

Flujo gnico

Deriva gnica, endogamia local,

Glo/?/?/?

Tapia 2011

Ibarra 2009

Deriva gnica, endogamia local

Glo/?/?/?

Aislamiento geo- Helsen et al. 2011

grfico entre islas
durante el ltimoMximo Glacial

Terry et al. 2012

Barreras locales al flujo gnico

Glo/M/AC,
AI/Me

Ar/E,A/?/?

Vol. 58 No. 1 2013 19

0.242

600659

648

64

864

10-12

20

14

18

Stenocereus gummosus

Stenocereus stellatus

Stenocereus thurberi 1,

Melocactus concinnus

Melocactus curvispinus

Cereus repandus

0.201

717

15

Stenocereus griseus

0.154

436

Stenocereus eruca

147

0.212

19

Pachycereus pringlei1,

0.145

0.066

0.247

0.261

0.182

0.307

103

Neobuxbaumia tetetzo3,

0.4023
0.2805

103

Neobuxbaumia mezcalaensis,

0.193d

0.349b

0.126
a

0.128a

0.106d

0.102d

0.092a

0.076a

0.193a

0.0423, a
0.230 5, b ,
0.0815, d

Glo/M/
AC/O

Glo/?/?/O

Co/E/AI/Q

Co/?/?/

Co/E/AI/Q

Ar/?/AI/F

A/?/?/Q

Ci/E/AI/

Co/?/?/?

Co/?/?/?

A/E/AI/Q

Deriva gnica, bajo

flujo gnico, endogamia

Deriva gnica, bajo

flujo gnico, endogamia

Alto flujo gnico

Alto flujo gnico

Rivera 2003

Cornejo-Romero
2004

Molina-Freaner &
Clarck-Tapia 2005

Mota-Lambert et al.
2006a
Aislamiento geo- Nassar et al. 2001
grfico (en poblaciones menos
diversas)

Contracciones
y expansiones
(~18,000 aos)

Disponibilidad de Nassar et al. 2003

hbitats grandes
y estables, continuos posiblemente
desde el Terciario

Vicarianza y dispersin

Disponibilidad de Nassar et al. 2003

hbitats grandes
y estables, continuos posiblemente
desde el Terciario

Molina-Freaner &
Clarck-Tapia 2005

20

256

91

430

94

80

10

10

Melocactus paucispinus

Praecereus euchlorus

Pilosocereus lanuginosus

Pilosocereus machrisii

Pilosocereus tillianus

0.352

0.380

0.274

0.443

0.031

0.03-0.08

0.028b

0.281d

0.043a

0.484d

0.504b

0.045b

Co/?/AC/Q

Ar/?/?/

A/E/AI/Q

E/?/?/Q

Glo/M/
AC/O

Glo/?/?/O

Fragmentacin y Mota-Lambert et al.

aislamiento pobla- 2006a
cional

Mota-Lambert et al.
2006b

Disponibilidad de Nassar et al. 2003

hbitats grandes
y estables, continuos posiblemente
desde el Terciario

Alto flujo gnico

Vicarianza, contraccin poblacional

Figueredo et al. 2011

Tamao poblacional Fragmentacin po- Moraes et al. 2005

pequeo, endogamia blacional durante
biparental y selec- el Cuaternario
cin natural contra
hetercigos y flujo
gnico restringido

Alto flujo gnico

Tamao poblacional Fragmentacin po- Moraes et al. 2005

pequeo, endogamia blacional durante
biparental y selec- el Cuaternario
cin natural contra
hetercigos y flujo
gnico restringido

Deriva gnica, bajo

flujo gnico, endogamia

Deriva gnica, bajo

flujo gnico, endogamia

N=tamao poblacional; Hes diversidad gentica o heterocigosis esperada en equilibrio de Hardy-Weinberg [un valor igual a 0 indica que no existe variacin gentica en la especie y tiende a 1 si la diversidad es alta]; Gst , Fst y Rst=proporcin de la diversidad gentica debida a diferencias entre poblaciones; =diferenciacin
interpoblacional (equivalente a la Fst de Wrigth). Estos ndices son considerados anlogos e indican la prdida de heterocigosidad en funcin del incremento de los
homcigos. Si tienden a 1 sealan que las poblaciones son muy distintas genticamente y si se acercan a 0 indican que las poblaciones estn poco diferenciadas
y comparten la mayor parte de la variacin.
Forma de vida: rbol, A; Arbusto, Ar; Cilndrica, Ci; Columnar, Co; Expansivo, E; Globosa, Glo. Sistema de Cruza: Entrecruzamiento, E; Mixto M. Compatibilidad: Autoincompatibilidad, AI; Autocompatibilidad, AC. Sndrome de Polinizacin: Melitofilia, Me; Ornitofilia, Or; Quiropterofilia, Q; Fanelofilia, F; ms
de un polinizador . Se desconoce (?).

98

Melocactus glaucescens

Vol. 58 No. 1 2013 21

22

por largos periodos (Moraes et al. 2005).

Esta diferenciacin y el hecho de que no
se detect un patrn de aislamiento por
distancia, apoyan la hiptesis de fragmentacin de poblaciones grandes, distribuidas
ampliamente en el Cuaternario cuando el
clima fro y seco favoreci la expansin de
hbitats xricos (Pennington et al. 2000;
Moraes et al. 2005).
La diversidad gentica de la columnar
Pilosocereus tillanus (Hes=0.352) es alta y se
explica no solo la poliploida, por el alto flujo
de genes que promueven los murcilagos y
aves, sino tambin porque es posible que las
dos poblaciones fragmentadas representan
relictos de una distribucin ms amplia que
han mantenido altos niveles de diversidad.
Se considera que es probable que las poblaciones se contrajeran durante los cambios
cclicos del Cuaternario y que la diversidad
refleje al mismo tiempo una relativa estabilidad demogrfica (Figueredo et al. 2010).
Dentro de la tribu Cereeae, Praecereus
euchlorus mostr la diversidad gentica
ms alta y al mismo tiempo la mayor
diferenciacin (Hes=0.443 y GST=0.484),
estos atributos genticos se relacionan
con fragmentacin, tamao poblacional
reducido, endogamia biparental, as como
seleccin natural y flujo gnico restringido. En contraste, Cereus repandus mostr
valores similares a columnares de la tribu
Pachycereeae (Hes=0.242 y GST=0.126),
posiblemente debido a la disponibilidad de
hbitats grandes, estables y continuos, as
como al alto flujo gnico que promueven
los murcilagos polinizadores (Cuadro 2).
Finalmente, los trabajos en cactceas
sudamericanas coinciden en que las regiones ridas son hbitats remanentes,
aislados espacialmente que albergan informacin gentica nica y pueden fungir

como reservorios genticos de la vegetacin

xerfila de Venezuela y Brasil (Nassar et al.
2002; Moraes et al. 2005).

Discusin
Los estudios de gentica de poblaciones
y filogeografa realizados hasta ahora son
escasos lo cual dificulta la posibilidad de
establecer patrones sobre su evolucin a
nivel infraespecfico y expliquen la alta
diversidad. La mayor parte de los estudios
de gentica de poblaciones no incluyen
el componente histrico, a pesar de que
existe evidencia de que dicho componente
ha moldeado la estructura gentica, ha dirigido la especiacin y ha originado un alto
endemismo en biomas ridos(Riddle et al.
2000; Byrne 2008). Considerando que este
trabajo representa un anlisis exploratorio,
se discuten posibles tendencias de la evolucin en cactus, y se proponen los sistemas
mexicanos que podran utilizarse para analizar en detalle los procesos microevolutivos.
La evolucin de las cactceas se ha
explicado fundamentalmente como un
proceso adaptativo a las condiciones de
aridez, mediado por la seleccin natural.
Paradjicamente, no se han reportado estudios que muestren que la seleccin natural
ha sido la principal fuerza promotora de la
especiacin. Varias especies de cactceas
que muestran distribucin restringida a
hbitats especficos pueden emplearse con
este fin. En la regin semirida del vtc
algunas columnares y mammillarias se distribuyen en afloramientos litolgicos, tipos
de suelo, altitud y pendiente particulares
(Peters 2000). stas podran utilizarse para
inferir si estos factores ambientales dirigen
la seleccin natural y cul es su influencia
en la evolucin de miembros de la tribu

Pachycereeae, la cual se origin y diversific

en este lugar (Barba-Montoya 2009).
En las mammillarias con poblaciones
aisladas y baja capacidad de dispersin, se
puede poner a prueba si estas caractersticas
junto con la seleccin natural promueven
la divergencia interpoblacional y propician
la especiacin en la hetergenea topografa
del vtc.
En las especies de suculentas de los
gneros africanos Lithops y Argyroderma
(Aizoaceae) se demostr que la seleccin
de caracteres morfolgicos es una respuesta
adaptativa a la variacin edfica entre las
cuencas que habitan. Al igual que algunas
especies de Mammillaria, estas especies
africanas presentan distribucin discontinua, aislamiento poblacional y dispersin
limitada. Los estudios revelan que seleccin
en combinacin con la heterogeneidad
topogrfica y edfica han sido factores
importantes en la especiacin aloptrica
de Lithops y Argiroderma (Ellis et al. 2006;
Kellner et al. 2011).
Los estudios sobre estructura gentica
resumidos aqu apoyan la hiptesis de que la
deriva gnica y la endogamia pueden ser dos
fuerzas que tienen un efecto significativo
en la divergencia poblacional de cactceas,
como en los gneros Mammillaria y Melocactus. Estos cactos globosos presentan distribucin agregada y tamaos poblacionales
pequeos. Asimismo, las especies muestran
sistemas de apareamiento mixto y autofecundacin (Mandujano et al. 2010; Tapia
2011), caractersticas que incrementan la
probabilidad de apareamientos consanguneos. Las especies con estas caractersticas
deben seguir estudindose, desde el enfoque
filogeogrfico, para inferir cambios histricos en el Ne y describir ampliamente la
importancia de la deriva en la especiacin.

Vol. 58 No. 1 2013 23

De acuerdo con los estudios reportados

hasta ahora, el flujo gnico puede reducir
la divergencia interpoblacional en algunas
especies, pero en otras actuar como factor
que intensifica la divergencia, lo cual a largo plazo puede llevar a la especiacin. Las
especies de la tribu Pachycereeae tienden
a presentar bajas tasas de diferenciacin
gentica (Cuadro 2). Inclusive en especies
domesticadas de dicha tribu y que tambin
son polinizadas por murcilagos, los estudios de gentica de poblaciones revelan una
baja diferenciacin y un efecto homogeneizador del flujo gnico sobre caractersticas
morfolgicas que estn bajo seleccin artificial (Casas et al. 2007). Estos resultados
sugieren que en columnares con alto flujo
gnico, la seleccin natural y posiblemente
la alopatra pueden ser determintantes en
la especiacin. En cambio, en especies con
hbito globoso el flujo gnico es restringido
porque las especies muestran una marcada
distribucin en parches y presentan baja
capacidad de dispersin de polen y semillas
(Moraes et al. 2005, Mandujano et al. 2010).
La combinacin de flujo gnico restringido, deriva gnica y endogamia, as como
distribucin en parches pueden estar relacionadas la especiacin de mammillarias,
las cuales presentan una de las tasas de
especiacin ms altas dentro de cactceas
(Hernndez-Hernndez 2010).
La mayora de los estudios realizados
en cactceas de Norte Amrica adolecen
de las explicaciones histricas, un aspecto
fundamental para comprender la evolucin del grupo. Los estudios filogeogrficos
realizados en Lophocereus schottii, Stenocereus
gummosus y S. eruca en los desiertos del norte
del pas, muestran patrones de variacin
gentica y estructura consistentes con
cambios en la distribucin debido tanto a

24

eventos biogeogrficos como a las fluctuaciones climticas del Pleistoceno (Nason et

al. 2002; Fehlbert & Ranker 2009; Garrick et
al. 2009; Rebernig et al. 2010). Los estudios
filogeogrficos que pongan a prueba hiptesis de este tipo contribuirn a comprender la
respuesta de las cactceas a los eventos histricos, ocurridos durante el Neogeno como
la elevacin de las Sierras Madre Oriental
y Occidental y el Eje Transmexicano, que
han promovido el aislamiento geogrfico y
restringido el flujo gnico en especies o gneros con amplia distribucin o endmicas.
Asimismo, este tipo de estudios permitirn
establecer o confirmar posibles rutas de
colonizacin para poner a prueba hiptesis
de migracin en los miembros de la tribu
Pachycereeae y del gnero Ferocactus (BarbaMontoya 2009; Cota-Snchez 2008).
Recientemente, se han publicado estudios sobre la influencia de los cambios
climticos del Pleistoceno en la estructura
filogeogrfica de plantas de la familia
Asteraceae y Euphorbiaceae de los desiertos del norte de Mxico. Los cambios en
distribucin de las biotas han provocado
contracciones, expansiones, fragmentacin
poblacional y aislamiento geogrfico que a
su vez han generado divergencias genticas
entre los linajes que conforman a las especies. Este patrn sugiere que las especies han
persistido en mltiples refugios durante los
periodos ms fros y hmedos, a partir de los
cuales se han expandido, dando lugar a una
alta diversidad gentica y linajes geogrficamente diferenciados por interrupciones
del flujo gnico y deriva gnica (Fehlbert &
Ranker 2009; Garrick et al. 2009; Rebernig et
al. 2010). Estas evidencias pueden tomarse
como referencia para plantear los posibles
escenarios evolutivos para cactus que se
distribuyen en dichos desiertos.

El estado de conservacin de las cactceas es crtico debido principalmente a

actividades humanas como alteracin del
hbitat, trfico internacional y colecta ilegal que amenazan a las poblaciones (Boyle
& Anderson 2002). Un gran nmero de
cactceas estn incluidas en listas de especies amenazadas de varias organizaciones
internacionales y nacionales (Hunt 1999;
semarnat 2002; iucn 2004). En Mxico
se enlistan 239 especies y 16 subespecies en
tres de las cuatro categoras de riesgo (en
peligro de extincin=27; amenazadas=81 y
sujetas a proteccin especial=157 taxones)
que representan el 39.83% de las especies
del pas (Arias et al. 2005; Godnez-lvarez
& Ortega-Baes 2007). Por otra parte, los
cactos presentan caractersticas ecolgicas
que los hacen vulnerables a perturbaciones
ambientales (distribucin restringida, ciclos
de vida largos y tasas de crecimiento bajas)
y pueden dificultar el mantenimiento de sus
poblaciones (Godnez-Alvarez et al. 2003;
Arias et al. 2005; Ortega-Baes & GodnezAlvarez 2006). Estos hechos resaltan la
necesidad de implementar informacin
gentica para planear estrategias de conservacin que permitan mantener el acervo
gentico de las especies y los procesos evolutivos que han dirigido la diversificacin del
grupo. Las cactceas son especies clave de
los sistemas ridos mexicanos, por lo que
los estudios sobre gentica de poblaciones
y particularmente sobre filogeografa, contribuirn a explicar y conservar a dichas
especies y a la alta diversidad florstica que
caracteriza a las regiones ridas mexicanas.
Agradecimientos
Amelia Cornejo-Romero (ACR) recibi apoyo
del CONACyT a travs de la beca de doctorado

Vol. 58 No. 1 2013 25

No. 158260. Este artculo es parte del trabajo de

investigacin de ACR, alumna del Doctorado en
Ciencias Biolgicas y de la Salud de la Universidad
Autnoma Metropolitana. La UAM brind apoyo
logstico. ACR agradece los valiosos comentarios
de la Dra. Rosaura Grether y dos revisores annimos que ayudaron a mejorar este escrito.
Literatura citada
Alejos-Velzquez LP. 2002. Estudio de la estructura poblacional de Neobuxbaumia macrocephala en Tehuacn-Cuicatln, Puebla,
mediante el uso de marcadores moleculares.
Tesis profesional. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Mxico.
Anderson EF. 2001. The cactus family. Timber,
Portland, OR.
Arakaki M, Soltis DE, Soltis PS & Speranza PR.
2010. Characterization of polymorphic
microsatellite loci in Haageocereus (Trichocereeae, Cactaceae). Am J Bot 97:17-19.
Arakaki M, Christin PA, Nyffeler R, Lendel A,
Egglic U, Ogburna RM, Spriggsa E, Moored
MJ & Edwards EJ. 2011. Contemporaneous
and recent radiations of the worlds major
succulent plant lineages. Pro Nat Acad Sci
USA 108:8379-8384.
Arias S, Guzmn U, Mandujano MC, SotoGalvn M & Golubov J. 2005. Las especies
mexicanas de cactceas en riesgo de extincin. Cact Suc Mex 4:101-124.
Avise JC. 2000. Phylogeography: the history and
formation of species. Harvard Univesity Press,
Cambridge, MA.
Barba-Montoya JA. 2009. Origen y diversificacin de la tribu Pachycereeae (Cactaceae).
Tesis de Licenciatura. Facultad de Ciencias,
UNAM. Mxico, D.F.
Brcenas RT, Yessonb C & Hawkins JA. 2011.
Molecular systematics of the Cactaceae.
Cladistics 27:470-489.

Beheregaray, LB. 2008. Twenty years of phylogeography: the state of the field and the
challenges for the Southern Hemisphere.
Mol Ecol 17:3754-3774.
Boyle TH & Anderson E. 2002. Biodiversity and
Conservation. En: Nobel P.S. Ed. Cacti. Biology and uses. University of California Press,
Los Angeles, 125-141.
Byrne M. 2008. Evidence for multiple refugia
at different time scales during Pleistocene
climatic oscillations in southern Australia
inferred from phylogeography. Quat Sci Rev
27:25762585.
Casas A, Otero-Arnaiz A, Prez-Negrn E &
Valiente-Banuet A. 2007. In situ management and domestication of plants in Mesoamerica. Ann Bot 100:1101-1115.
Clark-Tapia R & Molina-Freaner F. 2003. The genetic structure of a columnar cactus with a
disjunct distribution: Stenocereus sgummosus
in the Sonoran desert. Heredity 90:443-450.
Cornejo-Romero A. 2004. Diversidad gentica
y estructura clonal de Stenocereus stellatus
(Cactaceae) en una cronosecuencia edfica
del Valle de Tehuacn. Tesis de Maestra.
Instituto de Ecologa, UNAM. Mxico, D.F.
Cota-Snchez JH. 2008. Evolucin de cactceas
en la regin del Golfo de California. En:
Flores-Campaa, L.M. Ed. Estudios de las
Islas del Golfo de California. Universidad
Autnoma de Sinaloa-Gobierno del Estado
de Sinaloa-Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnologa, Mxico. 67-79.
Ellis AG, Weis AE & Gaut BS. 2006. Evolutionary
radiation of stone plants in the genus
Argyroderma (Aizoaceae): unraveling the
effects of landscape, habitat, and flowering
time. Evolution 6:39-55.
Esparza-Olgun LG. 2005. Estudio comparativo
de tres especies de cactceas columnares
del gnero Neobuxbaumia que difieren en
su nivel de rareza: un enfoque gentico-

26
demogrfico. Tesis doctoral, Facultad de
Ciencias, UNAM. Mxico, D.F.
Fehlberg SD & Ranker TA. 2009. Evolutionary
history and phylogeography of Encelia
farinosa (Asteraceae) from the Sonoran,
Mojave, and Peninsular Deserts. Mol Phylogenet Evol 50:326335.
Figueredo CJ, Nassar JM, Garca-Rivas AE &
Gonzlez-Carcaca JA. 2010. Population genetic diversity and structure of Pilosocereus
tillianus (Cactaceae, Cereeae), a columnar
cactus endemic to the Venezuelan Andes.
J Arid Environ 74:1392-398.
Fox CW, Roff DA & Fairbairn DJ. 2001. Evolutionary ecology. Oxfford University Press,
New York, USA.
Garrick RC, Nason JD, Meadows CA & Dyer RJ.
2009. Not just vicariance: phylogeography
of a Sonoran Desert euphorb indicates a
major role of range expansion along the Baja
peninsula. Mol Ecol 18:19161931.
Gibson AC & Nobel PS. 1986.The cactus primer.
Cambridge, MA. Harvard University Press.
Godnez-Alvarez H & Ortega-Baes P. 2007.
Mexican cactus diversity: environmental
correlates and conservation priorities. Bol
Soc Bot Mex 81:81-87.
Godnez-Alvarez H, Valverde T & Ortega-Baes
P. 2003. Demographic trends in the Cactaceae. Bot Rev 69:173-203.
Gorelick R. 2009. Evolution of cacti is largely
driven by genetic drift, not selection. Bradleya 27: 37-48.
Hamrick JL, Godt MJW & Sherman-Broyles SL.
1992. Factors influencing levels of genetic
diversity in woody plant species. New Forest
6:95-142.
Hamrick JL & Godt MJW. 1996. Effects of life
history traits on genetic diversity in plant
species. Phil Trans Biol Sci 351:1291-1298.
Hamrick JL, Nason JD & Fleming TH. 2002. Genetic diversity in columnar cacti. En: Fleming T.

y Valiente-Banuet A. Eds. Evolution, ecology and

conservation of columnar cacti and their mutualists.
Arizona University Press, 122-133.
Helsen P, Verdyck P & Dogen SV. 2011. The
influence of historical gene flow, bathymetry and distribution patterns on the
population genetics of morphologically
diverse Galpagos Opuntia echios. J Mol
Evol 72:315-325.
Hershkovitz MA & Zimmer EA. 1997. On the
evolutionary origins of the cacti. Taxon
46:217-232.
Hernndez HM & Gmez-Hinostrosa C. 2011.
Mapping the cacti of Mexico. Succulent Plant
Research Vol. 7 DH Books. Inglaterra
Hernndez-Hernndez T. 2010. Radiaciones
evolutivas de linajes de plantas suculentas
en el orden Caryophyllales con nfasis en la
Familia Cactaceae. Tesis doctoral, UNAM.
Mxico, D.F.
Hunt D. 1999. CITES Cactaceae checklist. 2nd ed.
Royal Botanic Gardens and International
Organization for Succulent Plant Study,
Kew, England
Ibarra-Surez A. 2009. Estudio de la diversidad
gentica de cactceas endmicas del gnero Mammillaria del Valle de TehuacnCuicatln, Puebla-Oaxaca, Mxico. Tesis
de Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM.
IUNC [International Union for the Conservation of Nature and Natural Resources].
2004. Red List of Threatened Species.
htpp://www iucn org
Kellner A, Ritz CM, Schlittenhardt P & Hellwig
FH. 2011 Genetic differentiation in the
genus Lithops L. (Ruschioideae, Aizoaceae)
reveals a high level of convergent evolution
and reflects geographic distribution. Plant
Biol 13:368380.
Landrum JV. 2002. Four succulent families and
40 million years of evolution and adapta-


tion to xeric environments: What can stem
and leaf anatomical characters tell us about
their phylogeny? Taxon 51:463-473.
Loveless MD & Hamrick JL. 1984. Ecological
Determinants of Genetic Structure in Plant
Populations. Annu Rev Ecol Syst 15:65-95.
Mandujano MC, Carrillo-Angeles I, MartnezPeralta C & Golubov J. 2010. Reproductive
biology of Cactaceae. En K.G. Ramawat (ed).
Desert Plants - Biology and Biotechnology.
Springer. 197-230 pp
Molina-Freaner F & Clark-Tapia R. 2005. Clonal
diversity and allelic relationships between
two closely related species of columnar
cacti from the Sonoran Desert: Stenocereus
eruca and Stenocereus gummosus. Int J Plant
Sci 166:257-264.
Moraes EM, Abreu AG, Andrade SCS, Sene FM
& Solferini VN. 2005. Population genetic
structure of two columnar cacti with a patchy distribution in eastern Brazil. Genetica
125:311-323.
Mota-Lambert S, Leite-Borba E, Camara-Machado M & Da Silva-Andrade SC. 2006a.
Allozyme diversity and morphometrics of
Melocactus paucispinus (Cactaceae) and evidence for hybridization with M. concinnus
in the Chapada Diamantina, north-eastern
Brazil. Ann Bot-London 97:389-403.
Mota-Lambert S, Leite-Borba E & CamaraMachado M. 2006b. Allozyme diversity
and morphometrics of the endangered
Melocactus glaucescens (Cactaceae), and
investigation of the putative hybrid origin
of Melocactus x albicephalus (Melocactus
ernestii x M-glaucescens) in north-eastern
Brazil. Plant Spec Biol 21:93-108.
Nason JD, Hamrick JL & Fleming TH. 2002.
Historical vicariance and postglacial colonization effects on the evolution of genetic
structure in Lophocereus, a Sonoran Desert
columnar cactus. Evolution 56:2214-2226.

Vol. 58 No. 1 2013 27

Nassar JM, Ramrez N & Linares O. 1997.

Comparative pollination biology of Venezuela columnar cacti and the role of nectar
feeding bats in their sexual reproduction.
Am J Bot 84:918-927.
Nassar JM, Hamrick J & Fleming TH. 2001.
Genetic variation and population structure
of the mixed-mating cactus, Melocactus
curvispinus (Cactaceae). Heredity 87:69-79.
Nassar JM, Hamrick JL & Fleming TH. 2002.
Allozyme diversity and genetic structure of
the leafy cactus (Pereskia guamacho [Cactaceae]). Heredity 93:193-200.
Nassar JM, Hamrick JL & Fleming TH. 2003.
Population genetic structure of Venezuelan
chiropterophilous columnar cacti (Cactaceae). Am J Bot 90:1628-1637.
Nybom H & Bartish IV. 2000. Effects of life
history traits and sampling strategies on
genetic diversity estimates obtained with
RAPD markers in plants. Perspect Plant
Ecol 3:93-114.
Palleiro Dutrenit N. 2008. Estructura poblacional y gentica del cactus columnar Cephalocereus totolapensis en el estado de Oaxaca.
Mxico. Tesis de Maestra. Instituto de
Ecologa, UNAM. Mxico, D.F.
Parker KC & Hamrick JL. 1992. Genetic diversity
and clonal structure in a columnar cactus
Lophocereus schottii. Am J Bot 79:86-96.
Pennington RT, Prado DE & Pendry CA. 2000.
Neotropical seasonally dry forests and
Quaternary vegetation changes. J Biogeog
27:261-273.
Peters EM. 2000. Conocimiento y conservacin
de las mamilarias endmicas del Valle de
Tehuacn-Cuicatln. Consejo Nacional para
el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad,
conabio. Mxico, D.F.
Rebernig CA, Weiss-Schneeweiss H, Schneeweiss GM, Schnswetter P, Obermayer R, Villaseor JL & Stuessy TF. 2010.

28
Quaternary range dynamics and polyploid
evolution in an arid brushland plant species
(Melampodium cinereum, Asteraceae). Mol
Phylogenet Evol 54:594606.
Riddle BR, Hafner DJ, Alexander LF & Jaeger JR. 2000. Cryptic vicariance in the
historical assembly of a Baja California
Peninsular Desert biota. Pro Nat Acad Sci
97:1443814443.
Ritz CM, Martins L, Mecklenburg R & Goremykin V. 2007. The molecular phylogeny
of Rebutia (Cactaceae) and its allies demonstrates the influence of paleogeography on
the evolution of South American mountain
cacti. Am J Bot 9:13211332.
Rivera-Montoya I. 2003. Estudio de la variabilidad gentica de la cactcea columnar
Neobuxbaumia mezcalaensis mediante
RAPD. Tesis profesional, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Mxico.
Rojas-Martnez A & Valiente-Banuet A. 1996.
Anlisis comparativo de la quireptofauna
del Valle de Tehuacn, Puebla, Oaxaca. Acta
Zool Mex 67:1-23.
Rzedowski J. 1962. Contribuciones a la fitogeografa florstica e histrica de Mxico I Algunas consideraciones acerca del elemento
endmico en la flora mexicana. Bol Soc Bot
Mex 27:52-65.
semarnat [Secretara del Medio Ambiente y
Recursos Naturales]. 2002. Norma Oficial
Mexicana nom-059-ecol-2001, Proteccin
ambiental-Especies nativas de Mxico de
flora y fauna silvestres-Categoras de riesgo

y especificaciones para su inclusin, exclusin o cambio-Lista de especies en riesgo.

Diario Oficial de la Federacin. 2 Seccin,
6 de marzo de 2002.
Tapia-Salcido HJ. 2011. Anlisis de la diversidad
y estructura gentica poblacional de dos
especies del gnero Mammillaria, endmicas
del Valle de Tehuacn-Cuicatln. Tesis de
Maestra. Facultad de Estudios Superiores
Iztacala, UNAM. Mxico.
Terry MK, Pepper AE, Strong AW, Tarin DM,
Price DM & James RM. 2012. Genetic structure of a population of the endangered star
cactus (Astrophytum asterias) in Southern
Texas. Southwest Nat 57:182-188.
Valiente-Banuet A. 1996. Ecological relationships between columnar cacti and feeding
bats in Mexico. J Trop Ecol 12:103-119.
Valverde PL. 2008. Efecto de los patrones de
distribucin y la biologa reproductiva en
los niveles de variacin gentica y estructura
de dos especies de cactos endmicos de la
Reserva de la Biosfera Tehuacn-Cuicatln.
Resultados tcnicos de investigacin del
convenio fosemarnat-2004-01-26
Vazquez Montiel RF. 2005. Diversidad gentica
de Cephalocereus columna-trajani en cuatro
regiones del Valle de Tehuacn-Cuicatln
con diferentes rangos de temperatura.
Tesis de licenciatura. Facultad de Estudios
Superiores Iztacala, UNAM.
Recibido: noviembre 2012; Aceptado: enero 2013.
Received: November 2012; Accepted: January 2013.