Origen y evolucin temprana

de las aves

Las aves representan una de las

especializaciones mas notables
de vertebrados en el vuelo. Se
destacan por sus huesos
livianos, mltiples elementos
esquelticos fusionados,
reduccin de la fbula, gran
desarrolllo del cinturn pectoral
en relacin al aleteo, brazos
transformados en alas, la
presencia de plumas, reduccin
de la cola, prdida de los
dientes, y el dedo oponible en el
pie, que le permite aferrarse a
las ramas de los rboles.
El comprensin de cmo se
adquirieron todos estos rasgos
fue un procesos que comenz
con el descubrimiento de
Archaeopteryx en el siglo XIX y
que ha aumentado notablemente
en las ltimas dcadas

Poco despus de que el hecho de

la evolucin ganara aceptacin,
los cientficos se abalanzaron
sobre el registro fsil en busca de
los representantes de los
ancestros de las formas actuales.
La evolucin implicaba
claramente que las aves haban
descendido de los reptiles, lo cual
se delataba en sus pies
escamosos
Debido a esto el descubrimiento
del fsil de Archaeopteryx
lithographica fue un
acontecimiento de gran
importancia, ya que esta criatura
emplumada presentaba con
claridad dientes en sus
mandbulas, garras en sus manos
y una larga cola vertebral,
generando el vnculo esperado
entre aves y reptiles.

Archaeopteryx

La presencia inconfundible de
plumas en Archaeopteryx ha
llevado al reconocimiento
universal de su afinidad con
las aves y a una definicin
convencional del grupo aves
como todos los descendientes
del ancestro cmun ms
reciente compartido por
Archaeopteryx con las aves
actuales.
El descubrimiento de
Archaeopteryx gener la
pregunta respecto a cul de
todos los grupos de reptiles
fsiles seran los que dieron
origen a las aves.

Poco antes de la publicacin del origen de las especies se haban establecido

un importante avance paleontolgico: Se estableci la existencia de un
importante grupo de reptiles fsiles, los Dinosauria

Geigen Baur y T. Huxley

presentaron paralelamente
la propuesta de que las
aves haban descendido de
pequeos dinosaurios
carnvoros (terpodos).
Huxley justific su
propuesta mediante la
comparacin anatmica del
pequeo dinosaurio
Compsognathus con
Archaeopteyrx, ambos del
mismo sitio de calizas
litogrficas de alemania.
Especialmente llamativa
era la semejanza en el
bipedismo y el pie.

Sin embargo, pronto se generaron hiptesis alternativas, que consideraban

que las semejanzas observadas entre dinosaurios terpodos y las aves
haban sido adquiridas de manera independiente como el resultado de la
convergencia en torno al estilo de vida bpedo. Se sealaba adems que los
terpodos evidenciaban la reduccin del tamao del brazo, lo cual se
consideraba un impedimento para la evolucin de las alas.

En 1929, un importante libro sobre el

origen de las aves por Heilmann
reconoca las semejanzas existentes
entre aves y dinosaurios terpodos. Sin
embargo, consider que la ausencia de
clavcula en los terpodos implicaba que
estos no podan haber dado origen a las
aves, en las cuales las clavculas son de
gran tamao y componen la frcula o
hueso de los deseos.
En aquel entonces era popular el
concepto de la ley de Dollo que afirma
que un rgano o estrucutra perdido en la
evolucin tiene una probabilidad muy
baja de volver a aparecer bajo la misma
forma en los descendientes.
Actualmente se sabe que esta
consideracin no puede ser aplicada
como ley y que las reversiones o
atavismos ocurren de manera natural y
pueden obtenerse experimentalmente
(Ej. Dientes de pollo por Dr. David
Lemus, Chile)

Heilmann populariz el concepto

de que ancestros cuadrpedos y
arborcolas haban dado origen a
las aves, evolucionando el vuelo
en el contexto de los saltos entre
ramas, de manera similar a lo
ocurrido en las ardillas voladoras.
Los dinosaurios terpodos
parecan impedidos de desarrollar
un estilo de vida arborcola por su
postura bpeda y brazos
reducidos. Ms an, la ubicacin
del centro de masa de los
terpodos en la cadera, impedira
efectuar saltos entre rama y rama,
a diferencia de un centro de masa
ubicado ms hacia anterior

Desde la publicacin de El origen de las Aves de Heilmann, el origen de las

aves a partir de los dinosaurios se consider hiptesis refutada.
Si bien se aceptaba que los dinosaurios eran de alguna forma cercanos a las
aves, exista la opinin mayoritaria de que el ancestro comn ms reciente
compartido por un ave y un dinosaurio debi ser una forma cuadrpeda, con
bipedismo facultativo, como Euparkeria y Ornithosuchus, y que las aves no
descienden de dinosaurios terpodos.

Megalancosaurus

Se ha propuesto al protorosuario Longisquama

como una posible alternativa para un ancestro nodinosaurio las aves, dado el descubrimiento de
estructuras en su piel que han sido comparadas con
plumas, pero que en realidad poseen diferencias
estructurales importantes

Desde los aos 60s hasta hoy, una serie de descubrimientos fsiles han
resucitado con fuerza la hiptesis de que las aves son dinosaurios
terpodos

El descubrimiento del terpodo dromaeosaurido Deinonychus antirrhopus

revel nuevas semejanzas entre terpodos y las aves. El Dr. John Ostrom
de Yale resucit la hiptesis de un origen terpodo de las aves a partir de
la comparacin del esqueleto de Deinonychus con Archaeopteryx.
Deinonychus revela que existieron dinosaurios terpdos muy semejantes a
alas aves que posean largos brazos con manos raptoriales y una
impresionante garra en el pie que sugera un estilo de depredacin activa.
Resucitan las afirmaciones de que poda esperarse que algunos fsiles de
dinosaurios llegaran a ser descubiertos con plumas.

Deinonychus

Comienza la poca del renacimiento de los dinosaurios Se argumenta

que los dinosaurios no eran animales de sangre fra e inactivos sino que
eran ms semejantes a las aves en la complejidad de su conducta y su
nivel de actividad y metabolismo. Se presentan varias evidencias en este
sentido y se genera un importante debate repecto al metabolismo de los
dinosaurios.

John Ostrom

Robert Bakker

El advenimiento de la sistemtica
numrica y la metodologa
cladstica permiti darle un
tratamiento matemtico a la
informacin provista por los
caracteres morfolgicos, a fin de
establecer las afinidades
filogenticas de los organismos
(Se abandona el ojmetro). En
1986, Jacques Gauthier aplica
esta metodologa a la filogenia de
los reptiles y al origen de las aves,
llegando a la conclusin de que las
aves son dinosaurios.
Desde aquel entonces muchas
veces se han repetido los anlisis
filogenticos, aadiendo nuevos
descubrimientos fsiles que
robustecen an ms la conclusin
de que las aves son dinosaurios
terpodos.

Sin embargo, han persistido un grado de polmica respecto a cuales

dinosaurios celurosaurios son los ms cercanos a las aves

Especialmente polmica resulta la posicin de los Alavarezsauridae. Este grupo ha

sido identificado por algunos como aves, y por otros como cercanos a los
Orntihomimidos, cercanos a Oviraptoridae como los dinosaurios ms prximos
a las aves

Con el advenimiento de la metodologa cladstica, las aves fueron aceptadas

como un tipo de dinosaurio dentro de la comunidad dedicada a la sistemtica
filogentica y la gran mayora de la comunidad paleontolgica

Comienzan a descubrirse dinosaurios terpodos con preservacin de las

clavculas. Ms impresionante an, en muchos se aprecia que las clavculas se
fusionan hacia la lnea media, al igual que el hueso de los deseos. La frcula
se encuentra presente en dinosaurios terpodos de varios grupos, incluyendo
formas grandes y pequeas. Muchas veces la frcula fue confundida con una
costilla ventral (gastralia)
La objecin interpuesta por la ley de Dollo queda empricamente descartada.

Hacia la dcada de los 90s hubo un resurgimiento de objeciones tericas en

contra de un origen de las aves a partir de dinosaurios, con argumentos
construidos desde la perspectiva de la mecnica respiratoria. Estas objeciones
sin embargo se han demostrado infundadas, ya no corren dentro de la
comunidad cientfica, y sus propios autores ahora confiesan que las aves son
dinosaurios.
El origen de las aves a partir de los dinosaurios ha recbido un fuerte
espaldarazo por el descubimiento a partir de 1997 de dinosaurios
peludos (cubiertos con un integumento filiforme) y dinosaurios que presentan
plumas.
Sin embargo los detractores de siempre (especialmente Alan Feduccia, editor
de Science) han argumentado que estos no son dinosaurios sino aves que se
parecen a dinosaurios, negando toda utilidad de los resultados del tratamiento
matemtico de la informacin morfolgica.

Sinosauropteryx
prima

Dromaeosauridae

Confuciusornis

The problem of digit identity in the wing and the

origin of birds
Alexander O. Vargas

Department of Anatomy, University of Wisconsin-Madison

Department of Ecology and Evolutionary Biology
Yale University

Introduction: The evolutionary origin of birds

Definition of birds (Avialae):

XVIIIth century. Linnaeus: Any animal
showing feathers
In the XIXth century, the discovery of
Archaeopteryx, was accordingly
considered the first bird
Following the historical trail, a generally
accepted current group definition of Birds
has developed : All descendants of the
most recent common ancestor shared by
Archaeopteryx with modern birds
(Neornithes).

With the advent of cladistic methods of phylogenetic analysis (based on

algorythms of parsimony) the hypothesis that birds descend from the bipedal
predatory dinosaurs (Theropoda) has been reaffirmed

Theropoda

Aves
(Avialae)
Sereno 1999

DINOSAURIA

Birds belong in the Archosauria: the

group comprising all the descendants
of the most recent common ancestor
shared by birds and crocodilia (The
crocodilia are birds closest living
relatives).
Archosauria

Dinosauria
Theropoda

Aves

Birds are at the same time a type of

archosaur, dinosaur and theropod in
the same nested sense in which it is
possible to state that humans are at
the same time a type of mammal,
primate and anthropoid (All bird is a
dinosaur, but not all dinosaurs are
birds)

Sumida & Brochu 2000

Early taxa of groups within which

birds are succesively nested
(Representative of stages in the
evolution of bird ancestors)
Lewisuchus
Ornithodira

Coelophysis
Neotheropoda

Allosaurus
Tetanurae

Ornitholestes
Maniraptora

Sinornithosaurus
Eumaniraptora
(Paraves)

Rahonavis
Avialae

Microraptor
Caudipteryx
Because of the phylogenetic proximity between Archaeopteryx and some
theropod dinosaurs, it was long ago predicted that theropods bearing feathers
should eventually be discovered.
There is now evidence that the origin of feathers preceded the origin of
Archaeopteryx, and that feathers were present in the theropod ancestors of
birds. Therefore, the old definition of Linnaeus has been mostly abandoned.

Dromaeosauridae
Sinornithosaurus

Microraptor

Protarchaeopteryx

However, a few researchers do not accept cladistic methods of phylogenetic analys and
maintain that birds do not descend from theropods. They argue that feathered theropods
are not such but in fact are birds that resemble theropods by convergence. Through
qualitative arguments rather than phylogenetic analysis, they propose that birds
descended from other fossil Archosaurs such as Longisquama, a possibly flying form that
presents large scales resembling feathers.

The embryological argument against the origin of birds from

theropods
In most amniotes it is possible to observe a sequence in which the skeletal
elements initiate cartilage formation, such that the first digit to initiate cartilage
formation is digit 4. It is possible to define a primary axis or metapterygial axis
that runs through the ulna into digit digit 4.

Chelydra forelimb

Gallus hindlimb

Within developmental biology, the digits of the wing are called 2, 3 and 4,
according to the fact that the primary axis of cartilage formation runs through
the ulna into the posteriomost digit.

Alligator forelimb

Gallus forelimb

Additionally, in the developing wing it is possible to observe the presence of

small transitory mesenchymal condensations that have been interpreted to be
vestiges of digital condensations 1 and 5 .

Embryo of the Ostrich (Struthio)

Nevertheless, within paleontology, the digits of the bird wing are called 1, 2 and 3, because
they descend from theropod dinosaurs that had lost digits 4 and 5, as indicated by the
presence in early theropods of reduced digits 4 and 5, and the notable morphological
resemblances between the three remaining digits of theropods with the digits of
Archaeopteryx
(A) Alligator (B) The early ornithischian dinosaur Heterodontosaurus (C) The early theropod Herrerasaurus (D) The Neotheropod
Coelophysis (E) The tetanuran Allosaurus (F)The early maniraptoran Ornitholestes (G) the early bird Archaeopteryx (H) the
enanthiornithe Sinornis (I) nestling of the modern Opisthocomus (J) 12.5 day embryo of the duck Anas (K) the adult chicken Gallus
gallus (L) Adult Opisthocomus.

It has been proposed that the embryological condition of the bird wing is
inconsistent with the origin of birds from theropod dinosaurs, and that birds
alternatively must have descended from an ancestor that had lost digits 1
and 5

The apparent inconsistency with the

embryology of the wing is considered
the greatest obstacle to full
acceptance of the hypothesis that
birds descend from dinosaurs

As a solution, it has been

proposed that a change in the
developmental pathway of
digits 1, 2 and 3 must have
occurred, described as a serial
homeotic frameshift in the
identity of digital
condensations (Wagner and
Gauthier 1999) . Digital
condensations do remain
undetermined until late stages,
allowing for the experimental
alteration of the identity of a
digital condensation.

Fig 2.4.3 Homeotic transformation of the thumb to an index in humans.

Heiss (1957)

Work on the molecular development of the limb has shown that the
expression of the Hoxd13 and Hoxd12 genes can be used to identify the
development of digit 1 in developing limbs (Chiang et al 2001, Ros et al
2003). Hoxd12 is not expressed in dgit 1, but it is expressed in all other
digits (Knezevic et al 1997). Hoxd13, in turn, is expressed in all dgits,
including digit 1.

Hoxd12

Hoxd13

Forelimb

Hindlimb

11.5

12.5

11.5

12.5

Forced misexpression of Hoxd12 in all digits of the mouse can lead to the
homeotic transformation of dgit 1 to a longer, triphalangeal dgit 2 (Knezevic et
al. 1997).

The knockout of Hoxd13 in the mouse leads to altered development of dgit

1, which presents reduced length and fusion of two phalanges in a single
element (Fromental-Ramain et al. 1996, Zkny et al. 1997).

The expression of genes Hoxd12 and Hoxd13 can be used to aid the
assessment of digital identity in the wing of birds

Sin embargo, la morfologa comparada (de taxa fsiles y vivientes) identifica a los
dedos del ala de las aves como 1, 2 y 3

Wagner y
Gauthier 1999
PNAS 96:5111

Solucin
propuesta:
1,2,3 = 2,3,4.
Inferencia de un
evento de
Desplazamiento
Hometico en
Serie (DHS)
(Homeotic Frameshift ) en la
evolucin del ala

A algunos puede tomarles un tiempo entusiasmarse con el DHS

Feduccia 1999 PNAS

(A) Alligator (B) The early ornithischian dinosaur Heterodontosaurus (C) The early theropod Herrerasaurus (D) The Neotheropod
Coelophysis (E) The tetanuran Allosaurus (F)The early maniraptoran Ornitholestes (G) the early bird Archaeopteryx (H) the
enanthiornithe Sinornis (I) nestling of the modern Opisthocomus (J) 12.5 day embryo of the duck Anas (K) the adult chicken Gallus
gallus (L) Adult Opisthocomus.

Cambios de identidad especificados por mesnquima interdigital posterior a cada dedo A)

Esquema de B) retirada de interdgito (ID) posterior a dedo 2 C) retirada de interdgito posterior a dedo
3 D) Control: injerto de condensacin 2 en ID 2 y E) condensacin 3 en ID 3. F) Condensacin 3 en ID
2 G) Condensacin 2 en ID 3
Dahn y Fallon 2000 Science 289: 438

Vargas se gana una pequea beca development para pasar 1 mes en el lab de John
Fallon en Wisconsin
Ah aprende que en extremidades en que no hay controversia sobre la identidad de los
dedos (ratn, pie del pollo) la expresin de genes Hox se utiliza para identificar el
desarrollo del dedo 1. HoxD-10, HoxD-11 y HoxD-12 estn ausentes slo en el dedo 1,
pero se expresan en todos los dems dedos. HoxD-13 y HoxA-13, en cambio, se
expresan en todos los dedos, includo el dedo 1

HoxD-12

HoxD-13
1

Brazo

4
5

Pierna

11.5

12.5

11.5

Chiang et al 2001 Dev Biol 236: 421

12.5

The knockout of Hoxd13 in the mouse leads to altered development of dgit

1, which presents reduced length and fusion of two phalanges in a single
element (Fromental-Ramain et al. 1996, Zkny et al. 1997).

The expression of genes Hoxd12 and Hoxd13 can be used to aid the
assessment of digital identity in the wing of birds

EXPERIMENTOS FUNCIONALES

Expresin forzada de HoxD-12 en el dedo 1 de ratn:

transformacin a un dedo 2
Expresin forzada de
HoxD-11 en dedo 1 del pie
del pollo: transformacin a
un dedo 2

Expresin forzada de HoxD-12

en pie de pollo (colaboracin
con Fallon lab) sugiere
conservacin funcional de
HoxD-12 en ratn y pollo
(pese a 300 millones de aos
de divergencia evolutiva)

Pie pollo

HoxD-13

Mano ratn

HoxD-12

HoxD-13

HoxD-12

Mano de pollo (dias 7 y 8)

Vargas and Fallon 2005 JEZ B (MDE) 304:86

En el ala, HoxD-10, HoxD-11 y HoxD-12 estn ausentes slo en el dedo bifalangeal

anterior del ala.
La expresin gentica sugiere que este es un dedo 1, pese a desarrollarse a partir
de la posicin embriolgica del dedo 2.
Vargas & Fallon 2005 JEZB (MOL DEV EVOL) 304:86

Qu tal si la ausencia de expresin de HoxD-12 es slo cosa de ser el dedo ms

anterior?
Los mutantes de pollo talpid2 y Silkie presentan un pie con un eje antero-posterior
alterado. talpid2 muestra un pie posteriorizado y polidctilo, sin dedo 1. En Silkie, el
dedo ms anterior no es el dedo 1 sino un dedo 2 ectpico

Vargas & Fallon 2005 JEZB 304:86

Talpid2

Silkie

En ratn, HoxA-13 se expresa en todos los dedos, pero slo el dedo 1 requiere HoxA-13
para su formacin. Es el nico dedo que desaparece en ausencia de funcin de HoxA-13

Image from Fromental-Ramain et al. 1996

Discussion
Considering the fossil evidence, it is notable that in the development of the
wing of the wildtype chicken, the expression of Hoxd12 is absent in the most
anterior digit, an the expression of Hoxd13 is present. Despite the fact this
digit is described as developing from digital condensation 2, the expression of
Hoxd12 y Hoxd13 indicate it is a digit 1.

Para observar la funcin de HoxA-13 en el ala, un alelo dominante negativo (putativo)

para HoxA-13 fue contruido que comprende una fusion of dominio represor de la
transcripcin del gen engrailed de drosphila y una regin de HoxA-13 (EnHoxA-13) en
un vector retroviral que fue electroporado en el primordio del ala en estadio 17

Datos preliminares: Como resultado, el dedo anterior del ala dej de formarse
sugiriendo que slo este dedo requiere HoxA-13, tal como el dedo 1 del ratn.

Ratn

Desplazamiento
Hometico
en Serie:

Identidad y
expresin de
HoxD10-12 hacia
posterior

Pollo

Pero, el ratn es slo un

pariente lejano de las
aves. Los crocodylia son
los parientes vivos ms
cercanos a las aves.

Aproximacin
comparativa:
Si el dedo ms anterior
del ala es un dedo 2, es
posible que en los
crocodilia el dedo 2 no
exprese HoxD-10, HoxD-11
y HoxD-12

Si, de acuerdo al DHS, la

ausencia de HoxD-10,
HoxD-11 y HoxD-12 en el
en el ala de las aves
indica, como en el ratn,
el desarrollo del dedo 1, la
ausencia de expresin
debiera observarse slo
en el dedo 1 de parientes
ms cercanos de las aves

Clonamos un fragmento del exon 1 de HoxD-11 de Alligator mississippiensis para

observar su expresin en dedos embrionarios.

Vargas et al 2008 PLoS ONE 3(10): e3325

Como en el ratn, en Alligator, HoxD-11 est ausente slo en el dedo 1 bifalangeal; el

dedo anterior del ala se parece exclusivamente al dedo 1 de Alligator
Esto es consistente con el DHS, que mantiene que los dedos del ala son 1,2 y 3 pese a
desarrollarse a partir de las condensaciones 2,3,y 4

Vargas et al 2008 PLoS ONE 3(10): e3325

La evidencia experimental: Es posible un DHS

en el lab?

La transformacin hometica de dedos se ha documentado,

pero slo para dedos individuales
Dahn y Fallon 2000 Science 289:438

Sin embargo, nunca se ha demostrado el desplazamiento en serie, simultneo de

ms de un dgito. Podemos inducir un DHS de manera experimental?

La aplicacin de cyclopamina en estadios 18-20 produce alas bidctilas con dedos

1 y 2.

Scherz et al. 2007 Dev Biol 308:343

Dnde est el eje primario de

formacin de cartlago en estas
alas experimentales?

La Cyclopamina inhibe la sealizacin de Shh, un morfgeno que se

transcribe en una regin posterior, desde donde su protena
disminuye su concentracin en gradiente hacia anterior

Cyclopamine

En 9/54 casos, las alas bidctilas presentaron un cartlago anterior al dedo 1

que no se desarrolla en un dgito. Esta puede corresponder a clulas con
potencial condrognico que normalmente producen un dgito pero que quedan
vacantes (sin identidad especificada) tras el DHS hacia posterior

Wildtype

Cyclopamine-Treated

La expresin de
HoxD-12 tambin est
desplazada, una
posicin digital ms
cerca del eje primario
de formacion de
cartlago

La prdida del dedo

posterior, el
desplazamiento
de la morfologa y de
la expresin de
HoxD-12, y la
aparicin de un
cartlago anterior
vestigial, fueron
todas previamente
implicadas para el
DHS evolutivo. Esto
sugirie que el
mecanismo del DHS
se sobrepone con el
de la va de
sealizacin de Shh

Conclusiones
Como previamente no se haban descrito
desplazamientos hometicos en serie
experimentales, la aplicacin de
cyclopamina confirma una posibilidad
mecanstica que previamente haba sido
inferida mediante comparaciones
evolutivas.
(La naturaleza no hace distincin entre
ciencias experimentales y comparativas;
los mismos mecanismos se ven
reflejados en ambas)

La ausencia de HoxD-12, HoxD-11 y HoxD-10 en dedo 1 es ancestral para

amniotos y conservada en ratn y pollo
El caso del ala de las aves ejemplifica cmo el origen embriolgico
puede no ser infalible como indicador de homologa (pese a que
generalmente funciona)

Actuales investigaciones de Vargaslab en el Departamento de Biologa:

Deriva fenogentica: Cambio de la expresin de genes Tbx en un dedo 4 que
no cambia de morfologa

Pese al descubrimiento de estos dinosaurios emplumados, persiste an

una objecin importante, publicable en evistas acadmicas, y que guarda
relacin con la identidad de los dedos del ala de las aves.
De acuerdo a este argumento (La objecin embriolgica) las aves poseen
tres dedos en el ala que corresponden a los dedos ndice , medio, y anular
(2,3, y 4), mientras que los tres dedos de la mano de los dinosaurios son el
pulgar, ndice y medio (1, 2y 3)
Este es el nico actualmente argumento publicable en revistas cientficas
para decir que las aves no son dinosaurios

Hinchliffe 2002

Gilbert 2002

Por lo tanto la paleontologa y la biologa del desarrollo parecen

ofrecer informacin conflictiva respecto a si los dedos de
la mano de las aves son 1,2 y 3 2, 3 y 4.

El argumento ms perdurable y reconocido en contra del origen de las aves a partir de los
dinosaurios ha sido la identificacin 2, 3, 4 de los dgitos del ala. La informacin aqu
presentada no favorece este argumento y consolida el hecho de que las aves son
representantes vivientes de los dinosaurios

La transformacin de dinosaurio en Ave

Las aves presentan muchos rasgos que es posible describir cmo se adquirieron a
partir de los dinosaurios.
En las aves,la pantorrilla difiere de la de un dinosaurio por que el hueso de la fbula
se ve reducido en tamao y su extremo distal no se contacta con el tarso (tobillo)
Importantemente, este cambio se ve
recapitulado en el desarrollo embrionario
de las aves

Alargamiento de la pierna bajo la rodilla

Archer et al (1984) Afirman que la fbula pierde su extremo distal (epifisis)

distal en el desarrollo, con la consecuente reduccin del crecimiento
longitudinal hacia distal (reduccin de la fbula). Adicionalmente, plantean
que el trozo desprendido corresponde al hueso calcneo (fibulare) del tobillo.

Archer describe un plano de clulas aplanadas (zona transparente)

cerca de la epifisis fibular y afirma que especifica el futuro plano de
fractura

Sin embargo, en la mayora de los tetrpodos (con la excepcin de

los urodelos) y en todos los amniotos, el calcneo se presenta
como una condensacin cartilaginosa independiente desde
estadios muy tempranos que se observa previo a las
condensaciones cartilaginosas del arco digital (Siguiendo la
secuencia de condrificacin del eje metapterigio)

Si se origina de forma diferente Es homlogo el calcneo de aves

al de otros tetrpodos?

Qu ocurra en el desarrollo de un dinosaurio?

Si el fibulare se desprenda de la fbula, Porqu no disminua
el crecimiento longitudinal de la fbula?

Mediante diafanizados y cortes histolgicos, observ que el calcneoen el pollo y

en el pato se desarrolla como en cualquier tetrpodo. En el caso del pollo puede
ser observado como un elemento independiente entre los estadios 26 al 28, previo
al supuesto origen por desprendimiento propuesto por Archer

Pollo E26

Pato 6 das

E26

E27
E28

Resultados:
El fibulare (calcneo) de las aves no se origina a partir de la epfisis
distal de la fbula cartilaginosa, sino que inicia la condrognesis
como un elemento independiente (E25) .Ulteriomente se aproxima
mucho a la fbula (E28-29), momento en que se ha deescrito un
repentino alargamiento de la fbula (Hall 1975, Archer 1984). La
zona de clulas aplanadas descrita por Archer et al. probablemente
corresponde a la interfase entre los pericondrios de ambos huesos.
Ulteriormente (E30) se pierde la proximidad fsica entre fbula y
fibulare, interpretada errneamente por Archer como el
desprendimiento de la epifisis distal de la fbula. El fibulare despues
es incorporado por fusin al tibiotarso.

Alargamiento del coracoides y

evolucin del msculo sternocoracoideo

Fusin y expansin de las placas esternales

Unin, alargamiento y
cambio de ngulo entre
las clavculas

Alargamiento de antebrazo y de
la mano

Metacarpo 1 reducido, no
fusionado al metacarpo2

Epipophysis cervicales

Metatarso V reducido, no fusionado al tarso

Alargamiento de la pierna bajo la rodilla

Presencia de cresta cnmica

Los alavarezasauridae fueron considrados como las aves ms basales luego de

Archaeopteryx,. Por ejemplo, se parecen al a las aves modernas en la reduccin
de la fbula, Sin embrago, actualmente no se les considera aves, sino terpodos
muy cercanos a las aves

Rahonavis ostromi
Presenta la garra en forma de Hoz caracterstica de los Deinonychosauria

Se han descrito restos de una

supuesta ave trisica, Protoavis.
Sin embargo, este no es aceptado por
la mayora de la comunidad
paleontolgica. Se ha argumentado
que es una mezcla de diferentes
animales del trisico

Posicin del dgito 1 del pie

dgito 1 oponible

Para distinguir si este cambio de posicin del dgito 1 es el resultado del

desplazamiento del dgito o ms bien del mayor crecimiento hacia proximal de
los metatarsos, efectu inyecciones del colorante lipoflico fluorescente DiI en
la regin proximal, media y distal de los metatarsos en desarrollo del pie de
pollos de 6 y 7 das de incubacin. Cada sitio de inyeccin fue dibujado con una
camara lucida. Luego se fotografi el lugar en que se detectaron las cellas
marcadas al da 9 del desarrollo, cuando el dgito 1 presenta una ubicacin
distal

La orientacin del pubis es cada vez ms hacia

atrs, en la ontogenia y filogenia

Las aves poseen sacos

respiratorios, verdaderas
extensiones de los pulmones
hacia distintas regiones
corporales, incluynedo el interior
de huesos (no mostrado en la
figura) El aire ingresa hacia los
sacos posteriores y luego hacia
los pulmones y sacos ms
anteriores, generando una
unidireccionalidad del flujo areo
completamente nica a las aves.

El primer metacarpo, grande e independiente en Archaeopteryx, se hace pequeo

y se fusiona completamente al segundo metacarpo en aves actuales, presentando
adems un proceso de la musculatura extensora de la mano

En aves modernas frecuentemente se

describe que el calcneo posee un
proceso ascendente. Esto se considero
incompatible con el tobillo de
dinosaurios terpodos, en los cuales el
astrgalo es el que proyecta un
proceso ascendente. Sin amebargo,
una examinacin de la emvrologa
indica que en realidad este proceso
ascendente no pertenence al
calacneo, sino que al astrgalo, como
en dinosaurios

Deinonychus Archaeopteryx

Hoatzin
Hesperornithiforme

Pygostilia: Confuciusornithidae +
Ornithotoraces
Poseen pygostilo, esternn osificado
con quilla
Confuciusornithidae
Poseen un pygostilo, pero el Tercer
dedo de la mano an posee 4 falanges
Destaca la prdida de los dientes,
adquirida independientemente de las
aves actuales (Neornithes)
Hallux oponible muy bien desarrollado

Ornithotoraces: Enantiornithes + Ornithuromorpha. Presencia del alula: dgito 1

del ala 1 modificado, sostiene plumas del ala pequea. Coracoides se alarga
Tanto los msculos pectorales,
que bajan el ala, como el
mculos supracoracoideo, que la
levanta, se insertan en la quilla
del esternn. El supracoracoideo
actua como la rueda de una
gra. El desarrollo del
supracoracoideo est
relacionado con el alargamiento
del coracoides y la papricin de
un foramen triseo que los
pefora permitiendo la insercin
del msculo en la cara posterior
del hmero

Las Enanthiornithes, a diferencia de Confuciusornithidae, eran dentadas, y

habpainr educido el nmero de falanges en el dgito 3 de la amno, de 4
falanges, a una sola. Sin embargo, retienen los dgitos 1 y 2 con 2 y 3
falanges, las terminales siendo las falanges unguales (garras)
Poseen un metatarso IV muy delgado en el pie, los extremos ms distales de
los metatarsos no se fusionan.

Frmula falangeal 2, 3, 1 en la mano

Presencia de frmula falangeal 2-3-1, como en la mano de aves

mesozoicas enanthiornithes (pato y hoazin, ausente en embriones de pollo 2-2-1)

Sinornis sanctus

Opisthocomus hoazin (cuculiformes), cra y

adulto

Anas platirrhynchos, 12.5 das de

incubacin y adulto

Gallus gallus

Gran tamao del acetbulo en enantiornithes y el embrin del pollo, en

contratse con el pequeo tamao del acetbulo en adultos

Ornithuromorpha:
Comparten una mano ms similar a la
de las aves actuales (neornithes) la
presencia de metacarpos ms
extensamente fusionados entre s{i
Patagopteryx deferrerasii
Es un ave terrestre del cretcico que ya
haba perdido la capacidad de volar

Ornithurae: Hesperornis + Carinatae

Poseen acetbulos reducidos
Hesperornothiformes: Formas marinas
dentadas con brazo vestigializado
Carinatae: Presentan mucho mayor desarrollo
de la quilla y una cabeza proxinal del hmero
de forma globular
Deastacan los Ichthyornitidae, marinos,
voladores y dentados

Neornithes: Representan a todos los descendientes del ancestro en comn ms

rciente de todas las aves actuales. Son Carinatae que han perdido por completo
los dientes. Se pierden defeinitivamente las costillas ventrales (gastralia). El
hmero es hueco y presenta una fosa para el ingreso de un saco pulmonar
Las Neornithes se pueden dividr en
dos grupos que se reconocen con
facilidad por sus paladares.
Paleognathae: El paladar presenta un
vomer grande firementente unido al
pterygoide, no hay articulacin entre
pterygoideo y palatino, y hay una
articulacin movible entre el
pterygoideo y la base de la caja
craneana.
Neognathae: paladar ms suelto y
mvilLos vomners estan reducidos o
perididos por completo, hay una
articulacin movible entre el
pterygoideo y el palatino, y se pierde
la articulacin de pterygoideo con la
caja craneana.

Paleognatha:
Tinamiformes: Tinames
Apterygiformes: Kiwis, Moas
Struthioniformes: Avestruces
Rheiformes: andes
Casuariiformes: Casuarios y Emes

Las Paleognathae son de hbitos terrestres y son pobres voladoras o no vuelan

en absoluto. Debido a esto poseen una quilla esternal ausente o muy
pobremente desarrollada, lo cual las diferencia de Neognathae

Los avestruces han perdido por

completo el dgito 1 y 2 y corren
sobre dos dedos, el 3 y el 4. El
metatarso 2 est drsticamente
reducido.

Este es un enigmtico fsil sin nombrar de una ave

que combina la presencia de un paladar paleognatho
con el desarrollo de una importante quilla esternal,
como en Neognathae.

Neognathae

Neognatha
Galliformes: pollo, pavo, faisan, Urogallos
Anseriformes: Patos y Cisnes
Podicipedifomes: Somormujos
Gaviiformes: Colimbos
Spheniscifomes: Pinginos
Pelecaniformes: Rabijuncos, pelcanos, Cormoranes, fragatas,
Piqueros
Procelariformes: Albatroses, Petreles
Gruiformes: Grullas, rascones, pollas de agua y fochas
Charadriformes: Gaviotas, Flamingos, Ostreros, Chorlitos, Zarapitos,
Phorhusracidae, Alcas, Frailecillos, etc.
Ardeidae : Avetorillos, segn otros, garzas tambin
Columbiformes: palomas y trtolas
Ciconiiformes: Garzas, Buitres del nuevo mundo
Falconiformes: Halcones, guilas, y buitres del viejo mundo
Strigiformes: bhos
Caprimulgiformes: Nictibios, Egotelos
Apodiformes: Picaflores y vencejos, otros incluyen chotacabras
Coracciformes: calaos, martn pescadores
Piciformes: carpinteros, tucanes
Passeriformes: Aves cantoras

Galloanserae: Galliformes y Anseriformes

Columbiformes

Didus

Ciconiiformes
Teratornis

Terrestre

Perchera

Zygodactylia

Charadriformes:
Un grupo con una gran diversidad de estilos de
Vida acuales: Flamingos, aves playeras, gaviotas,
Pinginos falsos (Auk), y extintos grandes
Depredadores terrestres como Phorusrhacidae

Sphenisciformes

Pelecaniformes:
Plotopteridae,
Familia extinta
convergente con
los pinginos

Pelecaniformes:
Pelagornithidae
(Pseudodontornes)