Revista Brasileira de Biocincias

Brazilian Journal of Biosciences

http://www.ufrgs.br/seerbio/ojs

ISSN 1980-4849 (on-line) / 1679-2343 (print)

REVISO
Fotoinibio da Fotossntese
Saulo Alberto do Carmo Arajo1* e Bruno Borges Deminicis2
Submetido em: 04 de Abril de 2008
Recebido aps Reviso em: 28 de Outubro de 2009 Aceito em: 06 de Novembro de 2009
Disponvel on-line: http://www.ufrgs.br/seerbio/ojs/index.php/rbb/article/view/1009
RESUMO: (Fotoinibio da Fotossntese). A vida na terra depende da energia derivada do sol. A fotossntese o nico processo
de importncia biolgica que pode colher esta energia. O termo fotossntese significa sntese que usa luz, literalmente.
Organismos fotossintticos usam energia solar para sintetizar combinaes orgnicas que no podem ser formadas sem a
contribuio de energia. Energia armazenada nestas molculas pode ser usada depois como fonte de energia para processos
celulares na planta e pode servir como recurso de energia para todas as formas de vida. , portanto, surpreendente que a luz possa
ser tambm prejudicial para a fotossntese. Existem evidncias que o excesso de luz pode afetar o crescimento vegetal e levar
reduo da produtividade. Atualmente, essa condio de estresse conhecida como fotoinibio e definida como um complexo
conjunto de processos moleculares que promovem a inibio de fotossntese atravs do excesso de luz. O objetivo desta reviso
ressaltar a importncia da fotoinibio, suas implicaes nos processos fotossintticos, como e onde ocorre o fotodano, bem
como a importncia dos fatores climticos neste processo.
Palavras-chave: excesso de luz, ecofisiologia vegetal, fotossistema I e II.
ABSTRACT: (Photoinhibition of the Photosynthesis). The life in the earth depends on the derived energy of the sun. The photosynthesis is the only process of biological importance that can pick this energy. The term photosynthesis means synthesis
that uses light literally. The photosynthetic organisms use solar energy to synthesize organic combinations that cannot be formed
without the contribution of energy. Energy stored in these molecules can be used later as source of energy to cellular processes
in the plant and it can serve as resource of energy for all the life forms. It is, therefore surprising that the light can also be harmful for the photosynthesis. Evidences that the light excess can affect the vegetable growth exist and lead to the reduction of the
productivity. Now that stress condition is known as photo inhibition and defined as a complex group of molecular processes that
promote the photosynthesis inhibition through the light excess. The objective of this review is to emphasize the importance of
the photo inhibition, their implications in the photosynthetic processes and when and where the photo damage happens, as well
as the importance of the climatic factors in this process.
Key words: ecophysiology of plants, excess of light, photo system I and II.

INTRODUO
A fonte primria de energia da biosfera no nosso
planeta a luz, que convertida em energia qumica via
fotossntese. , portanto, surpreendente que a luz possa
ser tambm prejudicial para a fotossntese. Existem evidncias que o excesso de luz pode afetar o crescimento
vegetal e levar reduo da produtividade. Atualmente
essa condio de estresse conhecida como fotoinibio
e definida como um complexo conjunto de processos
moleculares que promovem a inibio de fotossntese
atravs do excesso de luz (Almenara 1998).
O fenmeno da fotoinibio pode ser causado pela luz
ultra-violeta (UV), visvel (V) e combinaes UV-V. A
absoro de ftons diretamente proporcional densidade do fluxo de ftons, resultando em uma resposta linear.
Entretanto, a utilizao desses ftons pela fotossntese
apresenta uma resposta hiperblica, demonstrando que
a partir de determinada densidade ocorre a saturao da
fotossntese (Farquhar et al. 1980).
Fotoinibio um termo amplo que inicialmente
descreveu o declnio na viabilidade fotossinttica em organismos fotossintticos, envolvendo o oxignio devido
ao excesso de iluminao. O fenmeno foi identificado a
mais de 100 anos, com os primeiros trabalhos de Ewart

(1986), que teve entre suas primeiras pesquisas a anlise

dos efeitos de fatores externos neste complexo processo
fotossinttico. Entretanto, at os dias atuais, a fotoinibio considerada um dos temas mais discutveis no
campo fotossinttico (Adir et al. 2003).
Vrios termos tm sido utilizados para designar o
fenmeno da reduo da capacidade fotossinttica,
induzida pela exposio de organismos, estruturas ou
organelas ao excesso de luz. Alguns desses termos so:
fotoinibio, fotooxidao, fotoinativao, fotolabilidade, solarizao e reaes fotodinmicas (Krause 1988).
O termo fotoinibio tem sido utilizado com maior
freqncia, principalmente devido importncia que
o estudo do fenmeno assumiu nos ltimos 20 anos.
Contudo, esse termo tambm tem sido utilizado como
sinnimo de danos causados ao Fotossistema II (PSII),
mas importante ressaltar que o dano da luz ao PSII
considerado fotoinibio, por definio, se ocorrer decrscimo em toda capacidade fotossinttica e no apenas
em um componente do aparato fotossinttico, sendo que
a fotoinibio no um fenmeno localizado (Long et
al. 1994).
A exposio prolongada de plantas ou organelas
ao excesso de luz pode resultar na fotodestruio dos
pigmentos fotossintticos, uma vez que a descolorao

1. Zootecnista, D.Sc., Professor Adjunto. Faculdade de Cincias Agrrias/UFVJM.

2. Zootecnista, D.Sc., Ps-Doutorando em Produo Vegetal, Bolsista CNPq. LFIT/CCTA/UENF.
*Autor para contato. E-mail: araujosac@yahoo.com.br

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Arajo & Deminicis

(branqueamento) desses dependente do oxignio e

da luz. Esse fenmeno normalmente denominado de
fotooxidao, podendo levar morte da clula ou do
organismo. Na grande maioria dos casos, a fotooxidaao
um fenmeno secundrio, ocorrendo aps uma fase
distinta lenta, durante a qual h um declnio da fotossntese dependente da intensidade da luz e do tempo de
exposio (fotoinibio), sem que ocorram mudanas na
composio do reservatrio dos pigmentos. Portanto, a
fotoinibio da fotossntese no conseqncia da destruio do reservatrio de pigmentos mas, ao contrrio,
a descolorao dos pigmentos ocorre depois que dado
grau de fotoinibio ocorreu separando, assim, em dois
fenmenos distintos (Hendrey et al. 1987).
Segundo Long et al. (1994), sob baixa intensidade
luminosa (menor que 100 mol. m-2s-1), mais de 80%
do quantum absorvido usado na fotossntese. Quando
a intensidade luminosa aproxima-se de 1000 mol.m-2s-1
(cerca de metade do valor da luz solar), menos de 25%
do quantum absorvido usado e, sob luz solar plena, a
utilizao reduz para aproximadamente 10%.
Radiao solar e Fotossntese
Entre os fatores abiticos que limitam a produtividade
das plantas, destacam-se os altos nveis de radiao solar
incidente. O aumento excessivo da luz acima da capacidade de utilizao pela fotossntese pode resultar em
uma condio de estresse conhecida como fotoinibio.
A quantidade de energia radiante que atinge o complexo
coletor de luz dos fotossistemas pode conduzir a um
ganho ou perda na eficincia das reaes fotoqumicas
dos centros de reao (Lemos Filho 2000).
A luz desempenha um papel importante na regulao
de inmeras enzimas cloroplastdicas, podendo, quando
em excesso, desencadear distrbios nos processos associados s atividades fotossintticas. A alta intensidade de
luz pode, em condies aerbicas, catalisar a gerao de
espcies reativas de oxignio, altamente danosas integridade e funcionalidade celular (Barber & Andersson
1992, Oliveira 2002).
Mecanismos de Ao da
Fotoinibio
Atualmente, sabe-se que a fotoinibio um fenmeno
comum em todos os organismos que realizam fotossntese
oxignica, sendo o PSII o alvo principal. Muito da atual
compreenso dos processos moleculares que envolvem
a vulnerabilidade do PSII luz solar proveio da compreenso das propriedades funcionais e estruturais do PSII e
da sua similaridade com o centro de reao das bactrias
fotossintetizantes. A capacidade do PSII de oxidar a gua
permitiu que os organismos fotossintetizantes utilizassem
a luz solar como fonte de energia e a gua como fonte
doadora de eltrons para fixar o CO2 atmosfrico. Entretanto, essa mesma capacidade de oxidar a gua, que
um dos principais motivos da labilidade do PSII, pois

espcies txicas de O2, tais como O2 singleto, perxidos

e superxidos, so formados durante a fotossntese.
Assim, esse grande evento do ponto de vista evolutivo
teve como preo a labilidade do complexo fotossinttico.
Para contornar este problema, os vegetais desenvolveram
estratgias para controlar o excesso de excitao e reparar
os PSII fotoinativados (Almenara 1998).
Muitos dos efeitos do excesso de luz esto localizados
no PSII, e locais inibidores tanto no lado doador quanto
no receptor foram identificados. Esta inibio reversvel nos primeiros estgios. Porm, estgios posteriores
de inibio resultam em danos para o sistema, tal que
o centro de reao do PSII precisa ser desmontado e
consertado. O local principal deste dano a protena D1
que faz parte do centro de reao do PSII. Esta protena
facilmente danificada atravs do excesso de luz e ento
deve ser removida da membrana e substituda por uma
cpia recentemente sintetizada. As outras partes do centro
de reao do PSII so projetadas para serem recicladas,
assim a protena D1 o nico componente que precisa
ser sintetizado (Aro et al. 1993a).
De acordo com Taiz & Zeiger (2004), dois tipos de
fotoinibio so identificados: a fotoinibio dinmica
e a crnica. Sob excesso de luz moderado, observa-se a
fotoinibio dinmica. A eficincia quntica decresce,
mas a taxa fotossinttica mxima permanece inalterada.
A fotoinibio dinmica causada pelo desvio da energia
luminosa, absorvida em direo a dissipao de calor. Por
isso, o decrscimo em eficincia quntica. Tal decrscimo
temporrio e a eficincia quntica pode retornar ao seu
valor inicial mais alto, quando o fluxo fotnico decresce
abaixo dos nveis de saturao. A fotoinibio crnica
resulta da exposio a altos nveis de luz, que danificam
o sistema fotossinttico e diminuem a eficincia quntica
e a taxa fotossinttica mxima. A fotoinibio crnica
est associada ao dano e substituio da protena D1 do
centro de reao do PSII. Ao contrrio da fotoinibio
dinmica, tais efeitos tm durao relativamente longa,
persistindo por semanas ou meses.
Segundo o atual conhecimento sobre a fotoinibio
(Powles & Bjrkman 1982, Powles 1984, Demmig et
al. 1987, Aro et al. 1993b, Long et al. 1994, Maxwell
& Johnson 2000, Dias & Marenco 2006) existem dois
mecanismos relacionados. Em ambos, a protena D1 do
centro de reao do PSII sofre fotodano. No primeiro, a
fotoinibio uma conseqncia da limitao do transporte de eltrons no lado doador do PSII e, no segundo,
a fotoinibio devida a uma limitao no lado aceptor
do PSII.
Em relao ao lado aceptor, o ponto exato de fotodano
do PSII tambm controverso, havendo duas hipteses.
A primeira afirma que o fotodano ocorre no stio de ligao do aceptor secundrio quinona b (Qb). Esta hiptese
baseia-se na dependncia da inativao do rendimento
quntico mximo do PSII (Fv/Fm), da atividade de transporte de eltrons do PSII e da degradao da protena D1
com o estado de oxidao da reserva de plastoquinonas,
ou seja, da razo plastoquinona oxidada/plastoquinona

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Fotoinibio da Fotossntese

reduzida (PQ/PQH2). Alm disso, observa-se tambm

que existe uma correlao direta entre o grau de inativao do PSII e o grau de ligao de inibidores especficos
para o stio de Qb, por exemplo, a antrazina. A segunda
hiptese sugere que o fotodano ocorre no stio de ligao
do aceptor primrio quinona a Qa. Esta hiptese est
baseada nas observaes de ressonncia eletrnica de
spin (ESR) e de cintica de decaimento de absoro
830 nm. Em ambos os casos, a fotoinibio agravada
se o O2 estiver presente. Uma terceira hiptese, que pode
ser considerada a sntese das duas primeiras, afirma que
a fotoinibio inicia-se no stio de Qb. Por esta hiptese,
sob alta irradincia, os eventos fotoqumicos tornam-se
muito rpidos, o que pode reduzir completamente a reserva de plastoquinonas na tilacide, caso a taxa de reoxidao das mesmas pelo PSI estiver sendo limitada por
alguma razo (como por exemplo, uma limitao na taxa
de fixao de carbono). Nesta situao, o stio de ligao
do aceptor secundrio Qb permanecer a maior parte do
tempo vazio, pois o mesmo possui pouca afinidade a
PQH2. Logo, o aceptor primrio Qa pode ser duplamente
reduzido, formando Qa2- a qual pode deixar o seu stio
de ligao na protena D2. Quando isso acontece, os
eventos fotoqumicos esto restritos a formao do par
(fotossistema II oxidado/feofitina reduzida) PSII+/Pheo-.
Ocorre, ento, a recombinao de cargas e a excitao
transferida de volta para o centro de reao. Eventualmente, o PSII decai para o estado triplete podendo assim
reagir com o oxignio molecular (condio aerbia),
formando oxignio singlete (1O2). Neste caso, ocorrem
reaes oxidativas levando destruio do PSII e a
protena D1 danificada. Vrios resultados de estudos
sugerem que o 1O2 desempenha importante papel no dano
da protena D1, mas o mecanismo desse processo ainda
no foi totalmente caracterizado. A ao de 1O2 pode
estar na oxidao de alguns resduos de aminocidos
(como a histidina responsvel pela ligao de PSII a
D1), no desencadeamento da formao em cascata, de
outras espcies reativas de oxignio e, ainda, poderia
atacar as duplas ligaes entre carbono de carotenides
e/ ou clorofilas, o que provocaria mudanas estruturais
no centro de reao (Barber & Anderson 1992). Para o
lado doador, a fotoinibio resulta no acmulo de PSII+
ou do seu doador oxidado tirozina (TyrZ+), devido a
uma limitao do complexo de oxidao da gua em
fornecer eltrons ao centro de reao oxidado, ou a uma
limitao da transferncia de eltrons entre TyrZ e PSII.
O PSII+, sendo um forte oxidante, oxidaria as outras
espcies moleculares ao seu redor com o conseqente
dano protena D1. Ao contrrio dos eventos no lado
aceptor, a fotoinibio no lado doador independente
da presena de O2 e no necessita de luz saturante para
ocorrer. A importncia do complexo de oxidao da gua
no fenmeno da fotoinibio foi revelada por estudos
com mutantes e em fraes enriquecidas em PSII com e
sem complexo de oxidao da gua, as quais foram muito
mais susceptveis fotoinibio e incapazes de realizar
a oxidao da gua (Almenara 1998).

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O papel da Protena D1
A hiptese do envolvimento da protena D1 no processo de fotoinibio baseia-se no seu rpido turnover, nas
observaes de dependncia da taxa de degradao de D1
com a irradincia e no aumento da fotoinibio na presena de inibidores de sntese protica ou de transcrio,
em cloroplastos ou cianobactrias. Aro et al. (1993b),
defendem a hiptese de que o turnover da protena
D1 uma necessidade fisiolgica para a regulao da
absoro de luz e da estrutura do tilacide. Utilizando a
tcnica de pulse chase em folhas de Pisum sativum, Aro
et al. (1993a) observaram que no houve uma correlao
entre a degradao de D1 e o decrscimo do rendimento
fotoqumico (Fv/Fm), mas houve uma significante taxa
de degradao de D1 no escuro em folhas no fotoinibidas e em irradincias no fotoinibitrias, onde Fv/Fm
permaneceu constante. Outros estudos tambm relataram
um decrscimo significativo de D1, aps o tratamento
fotoinibitrio, mas somente quando este foi realizado
na presena de inibidores de sntese protica ou aps os
efeitos fotoinibitrios terem sido aparentes (Barber &
Anderson 1992, Hao et al. 1999, Bertamini et al. 2004,
Dias & Marenco 2007). Esses ltimos resultados no
refutam o envolvimento de D1 na fotoinibio, mas mostram que a degradao lquida de D1 no um mtodo
vlido de aferio da fotoinibio, ou seja, a ausncia de
degradao de D1 aps o tratamento fotoinibitrio no
implica na ausncia de fotoinibio.
Sendo a protena D1 degradada aps sofrer o fotodano,
surgiu ento a dvida de qual seria o ponto de clivagem
de D1 e como o PSII seria regenerado. Inicialmente,
acreditava-se que a protena D1 era degradada por uma
protease estromtica. Todavia, detectou-se a degradao
de D1 em tilacides isolados e, mais ainda, em centros
de reao de PSII isolados. Observou-se, tambm, que
a degradao de D1 era inibida por inibidores de protease especfica para serina. Concluiu-se, portanto, que a
protease de D1 era uma protena integral membrana
tilacide. Posteriormente, foi sugerido que os pontos de
clivagem da protena D1, em centros de reao do PSII
de ervilha, seriam no lado aceptor do PSII e esta clivagem
ocorreria sem uma mudana estrutural imediata do centro
de reao. Uma vez que a degradao de D1 segue-se
ao fotodano, a regenerao do PSII s possvel com a
insero de uma nova protena D1 (Long et al. 1994).
No processo de degradao da protena D1, o complexo de oxidao da gua dissocia-se do PSII, ocorre
a fosforilao deste ltimo seguido da dissociao das
antenas perifricas. O PSII migra da regio granal para
a regio lamelar onde um precursor da protena D1
inserido, aps o qual o PSII retorna para a regio granal
do tilacide. Ocorre o processamento e acilao da nova
protena D1 e o PSII reassocia-se com as antenas perifricas e com o complexo de oxidao da gua, sendo
assim reativado.
A alta irradincia no afeta somente o fotossistema
II. As evidncias na literatura indicam que as enzimas

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Arajo & Deminicis

do ciclo de fixao do CO2, a catalase e o prprio PSI

(fotossistema I) tambm so afetados pela alta irradincia
(Almenara 1998).

exposio alta irradincia exacerba os efeitos adversos

da luz (Long et al. 1994).

Fotoinibio do Fotossistema I

A temperatura afeta todas as reaes bioqumicas da

fotossntese, assim, no surpreendente que as respostas
temperatura sejam complexas (Taiz & Zeiger 2004).
Tanto temperaturas baixas quanto altas afetam sobremaneira os processos fotossintticos.
A exposio de plantas a temperaturas na faixa de
resfriamento (0-12C) ou de congelamento (<0C) causa
efeitos adversos nas suas funes metablicas. A fotossntese um dos primeiros processos a serem afetados.
Uma caracterstica que chama ateno que os sintomas
do dano de baixa temperatura no aparato fotossinttico
so especialmente pronunciados ou, em alguns casos,
apenas ocorrem quando intensidade substancial de luz
acompanha a exposio baixa temperatura (Alves
1998).
Existe uma distino clara entre a resposta das plantas temperatura de resfriamento no escuro e na luz
(Long 1983). A temperatura de resfriamento no escuro
tem pequeno efeito na fotossntese e, em particular, no
PSII. Espcies sensveis temperatura de resfriamento
so altamente susceptveis aos danos fotoqumicos
(fotoinibio), se expostas alta irradincia sob baixas
temperaturas. Por outro lado, espcies tolerantes ao
resfriamento so aparentemente menos susceptveis.
Entretanto, a temperatura antecedente qual a planta
foi exposta afetar a sensibilidade temperatura de
resfriamento subseqente, sendo que o crescimento e
desenvolvimento da planta sob baixa temperatura conferem maior tolerncia fotoinibio sob tais condies
(Boese & Huner 1992). Estes mesmos autores relataram
que, alm do histrico trmico da planta, o estgio de
desenvolvimento e a idade da folha contriburam para a
resposta fotoinibio.
O histrico trmico condiciona modificaes nos
tilacides durante a fase de crescimento e de desenvolvimento da planta sob baixa temperatura. Huner et al.
(1987), relataram que o desenvolvimento sob baixas
temperaturas resultou em mudanas organizacionais
especficas no complexo coletor de luz do PSII. Anlises de microscopia eletrnica in situ, revelaram que
o desenvolvimento sob baixa temperatura resultou em
menor empilhamento dos grana e em reduo no tamanho
das partculas da antena do PSII. Huner et al. (1989),
demonstraram in vitro, que a antena do PSII de Secale
cereale L. cv. Puma, endurecido sob baixa temperatura,
se estabiliza primariamente na sua forma monomrica,
ou seja, mesmo quando submetido baixa temperatura
sua fisiologia no afetada. Seria quase uma aclimatao, enquanto que, no no endurecido, se estabiliza na
forma oligomrica.
Lapointe et al. (1991), trabalhando com tilacides
isolados, concluram que o aumento da tolerncia
baixa temperatura indutora da fotoinibio no uma

O PSI tambm rapidamente afetado quando cloroplastos isolados so expostos a alta irradincia. Entretanto, observado um pequeno ou nenhum efeito de fotoinibio no PSI in vivo, cujas razes para essa discrepncia,
segundo Krause (1988), ainda so desconhecidas.
Em sua reviso, Powles (1984) relatou que o PSI
geralmente considerado como sendo muito mais tolerante
alta irradincia do que o PSII. De acordo com Havaux
& Davaud (1994), a diferena de sensibilidade do PSI
fotoinibio entre medidas in vivo e in vitro sugere que
a tolerncia do PSI no uma propriedade intrnseca do
fotossistema, mas sim uma conseqncia de um eficiente
mecanismo fotoprotetor ou de processos de controle, os
quais podem se tornar menos ativos quando in vitro.
Embora o PSI seja considerado mais tolerante fotoinibio, ele passvel de sofrer danos decorrentes da
exposio ao excesso de luz, uma vez que o espectro de
ao da fotoinibio implica claramente como sendo a
absoro de luz visvel pela clorofila a responsvel pela
inibio. Uma diferena marcante entre o PSII e o PSI
que, neste ltimo, a presena de oxignio essencial para
a fotoinibio da capacidade de transporte de eltrons.
Essa dependncia de oxignio faz da fotoinibio do PSI
um fenmeno diferente daquele que ocorre no PSII, o que
pode ser confirmado pelo fato da fotoinibio do PSI ser
evitada pelo bloqueio do transporte de eltrons no PSII
pelo DCMU durante a exposio luz. (Satoh 1970).
O mecanismo de inativao do PSI pelo excesso de
luz no se encontra ainda esclarecido. A dependncia
de oxignio e de um fluxo de eltrons contnuo (quando
a irradincia no excessiva) sugere que interaes
com o oxignio gerando compostos destrutivos podem
ocorrer para o surgimento do efeito. Alm disso, Havaux
& Davaud (1994) alegam que a fotoinibio do PSI
ocorre em condies nas quais h acmulo de PSI na
forma reduzida, reduzindo o seqestro de O-2. Segundo
Taiz & Zeiger (2004), o fotossistema I protegido das
espcies ativas de oxignio porque estas so passveis de
eliminao pela ao de uma srie de enzimas, incluindo
superxido dismutase e ascorbato peroxidase.
Fatores Ambientais
Como a fotoinibio envolve inativao fotoqumica
principalmente do PSII, todos os organismos fotossintetizantes podem ser potencialmente susceptveis
irradincia incidente. Assim, o grau de susceptibilidade
est sob influncia de vrios fatores como: ambientais
(luz, temperatura, gua, CO2, O2 e fertilidade do solo),
genotpicos (plantas de sol ou sombra), fenotpicos (inclinao da folha) e fisiolgicos (metabolismo do carbono).
A imposio de fatores estressantes adicionais durante a

Baixa Temperatura

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Fotoinibio da Fotossntese

propriedade das membranas destes, mas est associado

a um alto nvel de organizao celular (Alves 1998).
Quanto ao aspecto de formao do aparelho fotossinttico, sabe-se que a aclimatao de plantas baixa
temperatura requer uma reestruturao bioqumica e
fsica das membranas celulares para aumentar a fluidez
dessas. Geralmente se observa um aumento no contedo
de lipdios, particularmente fosfolipdios, alm de um
aumento no grau de insaturao das cadeias de cidos
graxos (Lynch & Steponkus 1987).
Porm, a exposio das plantas a uma condio fotoinibitria (alta radiao), acrescido de uma pr-exposio baixa temperatura, poder alterar a estrutura das
membranas. Alteraes nas membranas se do a partir da
peroxidao lipdica pela ao das espcies reativas de
oxignio geradas pelo fator estressante como, por exemplo, baixa temperatura. Uma vez que nions superxido
so produzidos no ambiente dos cloroplastos na presena
de luz, as cadeias de cidos graxos das membranas dos
tilacides, ricas em poli-insaturados, esto altamente
vulnerveis peroxidao. Essas membranas mostram-se
como um potencial stio de ao da fotoinibio dependente de baixas temperaturas (Oliveira 2002).
A degradao de cidos graxos poli-insaturados pela
peroxidao produz ons perxido e malondialdedo
(MDA), induzindo um aumento na rigidez das membranas. Este aumento da rigidez das membranas pode
ocasionar a morte das clulas (Steponkus 1984).
Em termos funcionais, temperaturas baixas, acima de
zero, afetam a transferncia de energia entre os diversos
trocadores de eltrons que constituem a cadeia transportadora de eltrons fotossintticos. Afetam, tambm, a fosforilao acoplada ao transporte de eltrons, as enzimas
do ciclo de reduo do carbono no estroma, alm dos
mecanismos de transporte dos produtos fotossintticos
a partir dos cloroplastos (Oquist 1983).
Segundo Ottander et al. (1993), existem quatro
hipteses para explicar porque as plantas se tornam
muito mais sensveis fotoinibio quando em baixas
temperaturas:
a) baixas temperaturas podem reduzir a capacidade
fotossinttica e, portanto, aumentar a probabilidade de
excesso de excitao do PSII;
b) capacidade de recuperao do PSII reduzida a baixas temperaturas (a degradao e a sntese da protena
D1 nos centros de reao parecem diminuir em baixas
temperaturas);
c) capacidade dos seqestradores de oxignio, os quais
possuem o potencial de prover proteo contra a fotoinibio, diminui a baixa temperatura;
d) habilidade em formar zeaxantina, a qual est capacitada a dissipar a energia de excitao na antena do PSII,
pode ser inibida a baixa temperatura.
Essas hipteses no so mutuamente exclusivas.
Alta Temperatura
A fotoinibio da fotossntese in situ pode ocorrer em
pleno sol mesmo na ausncia de outros fatores estressan-

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tes, ainda que a temperatura foliar possa ser alta (Powles

1984). Quando a temperatura se eleva acima do timo, a
fotossntese comea a decrescer gradual e reversivelmente, no incio, e paulatina e irreversivelmente, em alguma
temperatura crtica. Segundo Barber & Andersson (1992)
e Long et al. (1994), a inativao reversvel da fotossntese um reflexo de dano nas reaes dos cloroplastos,
o qual persiste por algum tempo aps o retorno s condies de temperaturas favorveis.
Dentro do aparato fotossinttico, o PSII parece ser mais
sensvel ao calor, enquanto a atividade do PSI, enzimas
do estroma e o envelope cloroplastdico so comparativamente mais termoestveis (Havaux & Davaud 1994).
Acredita-se que o aumento da temperatura acarreta
primeiro o bloqueio dos centros de reao do PSII e, em
seguida, causa a dissociao do complexo protena-pigmentos da antena do ncleo central do aparato coletor de
luz do PSII (Armond et al. 1978). Para Pastori & Trippi
(1993), essa dissociao pode estar relacionada separao de fases dos lipdios formadores de camada simples
nas membranas dos tilacides ou ainda ser conseqncia
da reao entre O2- e perxido de hidrognio (H2O2),
oriundos de estresse oxidativo e que causam inativao
de enzimas, descolorao de pigmentos, peroxidao de
lipdios e protelise.
A exposio de plantas jovens luz solar plena pode
levar a queda do potencial hdrico das folhas, causada
por alta demanda evaporativa provocada pela alta radiao sendo responsvel pelo aumento da temperatura da
mesma e pela restrio estomtica transpirao que,
eventualmente, intensifica os efeitos da fotoinibio
(Valladares & Pearcy 1997). As temperaturas consideradas moderadamente altas (35 a 42C) podem causar
danos diretos ao aparato fotossinttico (Wise et al. 2004),
por provocar mudanas na membrana do tilacide e
alterar as propriedades fsico-qumicas e, tambm, a
organizao funcional dessas estruturas celulares. Em
elevadas temperaturas, a taxa mxima de assimilao
de carbono pode ser inibida por diminuir a condutncia
estomtica (Law & Crafts-Brandner 1999). Alm disso,
altas temperaturas podem levar ao aumento da respirao mitocondrial e da fotorrespirao. Vrios fatores
podem contribuir para a proteo contra a fotoinibio,
incluindo mecanismos que diminuem a absoro de luz
movimento de folhas, pilosidade, reflectncia, fotorrespirao e a reduo do oxignio no PSI, que leva
formao de gua, e a dissipao de energia por mecanismos no-fotoqumicos perda de calor ou dissipao
no radiativa (Dias & Marrenco 2007). A fotorrespirao
mais efetiva na proteo contra a fotoinibio do que
o transporte alternativo de eltrons para o oxignio no
ciclo gua-gua, pois a fotorrespirao dissipa o excesso
de ATP e NADPH produzidos durante a fase fotoqumica da fotossntese (Wu et al. 1991). A transferncia de
energia das clorofilas para alguns carotenides do ciclo
da xantofila leva dissipao de energia na forma de
calor, que ocorre no complexo coletor de luz do PSII
(Demmig-Adams & Adams 1992).

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468

Arajo & Deminicis

Dficit Hdrico
De acordo com Baker (1993), tem sido demonstrado
que plantas submetidas ao estresse hdrico moderado
no apresentam decrscimo na atividade potencial do
PSII. Entretanto, sob estresse hdrico severo, as plantas
frequentemente apresentam um marcante efeito fotoinibitrio, caracterizado por um decrscimo significativo do
rendimento quntico. Nesse caso, o dficit hdrico, em
combinao com altos nveis de irradincia, pode causar
uma significativa reduo na eficincia da fotossntese.
Trs fatores podem ser identificados como importantes
na determinao da resposta da fotossntese ao dficit
hdrico. O primeiro a extenso da desidratao, o
segundo a taxa deste desenvolvimento e o terceiro a
irradincia. A desidratao suave resulta na inibio da
expanso, crescimento e condutncia estomtica. Essas
respostas podem ocorrer antes que haja uma variao
mensurvel da condio de hidratao da folha e pode
ser iniciado por sinais no-hidrulicos da raiz que est
experimentando uma aridez no solo. As razes atuam
como sensores do dficit de gua no solo, que detectado pelas clulas-guarda dos estmatos mesmo antes de
qualquer dficit hdrico ser observado nas folhas, por
meio de sinais (cido abscsico) enviados parte area da
planta (Salah & Tardieu 1997, Mattos et al. 2005). Desta
forma, as razes podem afetar as respostas estomticas
ao estresse hdrico (Davies et al. 2002).
O cido abscsico sintetizado continuamente em taxas
baixas nas clulas do mesofilo e tende a se acumular nos
cloroplastos. Quando o mesofilo torna-se moderadamente
desidratado, parte do ABA armazenado nos cloroplastos
liberada para o apoplasto (o espao entre as paredes
celulares) do mesofilo (Hartung et al. 1998 apud Taiz
& Zeiger 2004). A redistribuio de ABA depende de
gradientes de pH dentro da folha, de propriedades fracamente cidas da molcula de cido abscsico e das propriedades de permeabilidade de membranas celulares. A
redistribuio de ABA possibilita ao fluxo da transpirao
transportar parte dele para as clulas-guarda.
Quando o ABA sintetizado em taxas mais altas, a
maior quantidade dele se acumula no apoplasto foliar.
Os mutantes que perderam a capacidade para produzir
o ABA exibem uma murcha permanente chamados de
mutantes wilty, devido sua incapacidade de fechar os
estmatos. A aplicao exgena do ABA nesses mutantes leva ao fechamento estomtico e restaurao da
presso de turgor (Beardsell & Cohen 1975, Saab et al.
1990). A baixa disponibilidade de gua no solo acarreta
desidratao, reduo do crescimento e acelerao da
senescncia dos tecidos na planta, comprometendo o
crescimento por reduzir as taxas de expanso foliar e
fotossntese (Ludlow & Ng 1976, Benett & Sullivan
1981), as taxas de aparecimento (Ng et al. 1975, van
Loo 1992) e de senescncia (McIvor 1984) de lminas
foliares, que reduzem a rea foliar em espcies gramneas.
Assim que a aridez do solo se intensifica, o potencial da
gua na folha comea a decrescer, resultando na dimi-

nuio do volume celular, afetando assim, as enzimas do

ciclo de Calvin (concentrao de substratos e possvel
cristalizao protica).
Nesse ltimo aspecto, a manuteno do volume celular depende da velocidade de desidratao, j que as
desidrataes lentas permitem a aclimatao osmtica do
cloroplasto, impedindo assim, o acrscimo da concentrao de solutos estromticos, e, por conseguinte, a inibio
da fotossntese. Da mesma forma, os perodos longos de
desidratao, seja suave ou severa, podem resultar na
inibio regulatria ou dano do aparato fotossinttico.
Neste aspecto, a irradincia tem um papel crucial, uma
vez que, quando a fotossntese est limitada, seja ela
causada por limitao do suprimento de CO2, seja por
inibio direta do transporte de eltrons, o excesso de
excitao poder causar fotodanos ao PSII, alm de gerar
espcies reativas de O2 (Lemos-Filho 2000).
O estresse hdrico afeta o processo fotossinttico devido a efeitos estomticos e no-estomticos. O efeito
estomtico um evento primrio que leva a uma menor
disponibilidade de CO2 nos espaos intercelulares, reduzindo sua assimilao nos cloroplastos (Faria et al.
1996). Os efeitos no-estomticos esto relacionados
s perturbaes nos processos bioqumicos (reduo na
eficincia carboxilativa e atividade da RuBisCO e de
outras enzimas do metabolismo fotossinttico) (Lu &
Zang 1999).
H muito tempo existe uma grande controvrsia sobre
se o dficit hdrico limita a assimilao fotossinttica
de CO2 pelo fechamento dos estmatos ou por danos
metablicos ocasionado s plantas de metabolismo C3.
Desta forma, comparar resultados de diferentes estudos
extremamente complicado devido s diferenas interespecficas responsveis pela resposta fotossinttica do
potencial hdrico foliar e/ou contedo relativo de gua,
que o parmetro mais utilizado para avaliar a severidade
do dficit hdrico (Cornic 2000, Lawlor & Cornic 2002).
por essa razo que a condutncia estomtica utilizada
como uma base para comparao de processos metablicos em estudos diferentes, pois como h uma forte
relao entre a condutncia estomtica e a fotossntese
(talvez ocorra co-regulao entre elas), essas relaes
to diferentes entre contedo relativo de gua, taxa fotossinttica e mudanas no metabolismo em diferentes
espcies e estudos podem ser padronizados pela relao
entre os resultados de condutncia estomtica (Flexas &
Medrano 2002).
A condutncia estomtica, em situao de luz-saturada,
como um parmetro indicativo de dficit hdrico, mostra
que h alta correlao entre o incio da inibio da seca
induzida em diferentes processos fotossintticos e a
condutncia estomtica. Contedos de ribulose bisfosfato
(RuBP) e adenosina trifosfato (ATP) diminuem rapidamente quando do agravamento do dficit hdrico com a
condutncia estomtica ainda relativamente alta (superior
a 150 mmol H2O.m2.s1). Isto sugere que seja prejudicada
a regenerao de RuBP e sntese de ATP. A fotoqumica e
a atividade da RuBisCO diminudas ocorrem tipicamente

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Fotoinibio da Fotossntese

em situaes com condutncia estomtica mais baixa

(<100 mmol H2O m2 s1), considerando que fotoinibio
permanente s ocasional, quando ocorre condutncia
estomtica muito baixa (<50 mmol H2O.m2.s1). A
concentrao de CO2 nos estmatos diminui quando a
condutncia estomtica fica menor, mas aumenta outra
vez mesmo com baixa condutncia estomtica. A anlise
sugere que o fechamento dos estmatos seja a resposta
mais adiantada seca e limitao fotossntese para
amenizar o dficit hdrico. Entretanto, paralelamente, a
baixa regulao ou a inibio progressiva de processos
metablicos conduzem para a reduo do contedo de
RuBP que se transforma na principal limitao na seca severa, e assim inibe a assimilao fotossinttica do CO2.
A reduo da condutncia estomtica diminui a perda
de gua das folhas e restringe a entrada de CO2 nestes
rgos, o que diminui a assimilao fotossinttica de
carbono. Segundo Chaves (1991), o estresse hdrico,
alm dos danos ao processo fotossinttico mencionados,
tambm danifica o metabolismo do mesofilo, e que esta
resposta se torna progressivamente mais importante
com a crescente limitao de gua no tecido vegetal. A
importncia do estmato no mecanismo de perda de gua
e absoro de CO2 est relacionada com a extrema sensibilidade desta estrutura, tanto ao estresse ambiental como
fatores fisiolgicos internos. Quando a disponibilidade
hdrica do solo reduzida, os estmatos abriro menos ou
at mesmo permanecero fechados, permitindo planta
evitar sua desidratao (Taiz & Zeiger 2004).
Os efeitos no estomticos promovem a inibio
direta dos processos bioqumicos e fotoqumicos, pela
alterao das condies inicas e osmticas. Estas alteraes afetam, por exemplo, a atividade da RuBisCOe
da ATP sintase (Lawlor 1995). A deficincia de CO2,
ATP ou RuBP, assim como a inibio da RuBisCO, pode
comprometer o ciclo de Calvin e o acmulo do primeiro
aceptor de eltrons, o NADPH.
Avaliao da Fotoinibio
Segundo Meyer & Genty (1999), a fluorescncia da
clorofila permite verificar a atividade do transporte de
eltrons da fotossntese da folha, fornecendo uma anlise detalhada da inibio da fotossntese induzida pelo
estresse. A medida da fluorescncia da clorofila com a
utilizao de fluormetro modulado uma importante ferramenta para o estudo do funcionamento do maquinrio
fotossinttico em resposta a vrios estresses, includo o
hdrico. A fluorescncia da clorofila d informao sobre
o estado do PSII. Esta medida pode mostrar a que ponto
o PSII est utilizando a energia absorvida pela clorofila
e a extenso que ele est sendo danificado pelo excesso
de luz (Schreiber 1986, Bjrkman & Powles 1984).
A relao entre a fluorescncia varivel com a fluorescncia mxima (Fv/Fm) uma medida da eficincia
intrnseca ou mxima do PSII, ou seja, a eficincia quntica de todos os centros do PSII quando esto abertos.
O valor da relao Fv/Fm reflete a eficincia quntica

469

potencial do PSII e usado como indicador sensvel da

performance fotossinttica da planta. A relao Fv/Fm
pode variar numa faixa de 0,75 a 0,85 em plantas em
condies ambientais timas. A diminuio da relao
Fv/Fm um excelente indicador de efeito fotoinibitrio
quando as plantas esto submetidas a qualquer tipo de
estresse e pode representar tanto uma regulao fotoprotetora reversvel ou uma inativao irreversvel do
PSII. O declnio da relao Fv/Fm um bom indicador
do dano fotoinibitrio quando as plantas esto sujeitas a
estresses do ambiente, incluindo frio e seca (Bjrkman
& Powles 1984).
O Papel das Antocianinas
As antocianinas fazem parte de um grupo de compostos
denominado flavonides que compreendem, tambm, as
flavonas, as isoflavonas e os flavonis. Estes diferentes
tipos de flavonides desempenham funes diversas nos
vegetais, incluindo pigmentao e defesa.
O grupo mais comum dos flavonides pigmentados
consiste das antocianinas, as quais so responsveis pela
maioria das cores vermelha, rosa, roxa e azul observadas nos vegetais. Por colorir flores e frutos, elas so de
importncia vital como atrativo para polinizadores e
dispersores de sementes. Segundo Taiz & Zeiger (2004),
a capacidade de proteo contra a luz ultravioleta no
uma caracterstica das antocianinas e sim das flavonas
e flavonis. Essas duas classes de flavonides agem na
proteo das clulas contra o excesso de radiao UV-B
(280 a 320nm), pois se acumulam nas camadas epidrmicas das folhas e caules e absorvem intensamente a
luz na regio do UV-B, enquanto permitem a passagem
contnua dos comprimentos de luz visvel.
Entretanto, de acordo com Close & Beadle (2003),
as funes ecofisiolgicas das antocianinas tem sido
atribudas a:
a) soluto compatvel que contribui para a ajustamento
osmtico em condies de estresse por seca e frio;
b) como antioxidante;
c) proteo contra luz UV;
d) proteo contra luz visvel.
As antocianinas esto amplamente distribudas nas
clulas do parnquima esponjoso e palissdico do mesofilo de muitas espcies de vegetais. Elas absorvem
comprimentos de onda de luz na faixa de 400 a 600 nm.
Isto sugere que as antocianinas agem como filtros da luz
visvel. Durante a expanso foliar, senescncia e em resposta a estresses abiticos, ocorre sntese de antocianina
nas camadas epidrmicas das folhas. O requerimento
para fotoproteo, quando folhas so expostas a condies de alta intensidade luminosa, tem mostrado que as
antocianinas possuem um papel fotoprotetor (Close &
Beadle 2003).
Gould et al. (2000) mostraram que o contedo de
antocianina em clulas do mesofilo protege cloroplastos
adaptados a sombreamento intenso dentro de folhas com
elas absorvendo comprimentos de onda entre 500 e 600

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470

Arajo & Deminicis

nm, que coincide com a absoro da clorofila b. Estudos

subseqentes tm dado suporte a esta hiptese.
A sntese de antocianina em Zea mays aumentou progressivamente com a reduo da temperatura de crescimento sob alta intensidade luminosa e foi linearmente
correlacionada com a absoro de antocianina pela folhas
(Pietrini & Massacci 1998). A sntese de antocianina em
folhas de Quintirra serrata tem melhorado a absoro
de luz com comprimentos de onda absorvidos pela antocianina (Neill & Gould 1999).
Eucalyptus nitens, com altos nveis de antocianina,
submetidos a condies fotoinibitrias pelo frio comparado com folhas com baixos nveis de antocianina,
mostraram melhor desempenho indicando o papel fotoprotetor das antocianinas (Close 2001).
Uma melhor absoro de luz pela antocianina foliar,
para uma grande variedade de espcies e estgios ontognicos, em comprimentos de onda na faixa de 500 a 600
nm, indicam que o papel ecofisiolgico das antocianinas
a fotoproteo.
Esta anlise das antocianinas em um vasto contexto
tem indicado que a fotoproteo o fator mais comum
no requerimento para o acmulo de antocianina. Sua
distribuio interna em folhas suporta esta concluso.
A no acumulao de antocianina na germinao de
plantas de sombra sob temperaturas baixas sugere que
as antocianinas no contribuem para o ajustamento
osmtico. Este comportamento temporal sugere que as
antocianinas no so um antioxidante in vivo. Estudos
correlacionando efeitos ambientais com a antocianina
foliar implicam grandemente no papel fotoprotetor em
germinao. Contrastando a dinmica da antocianina
em folhas vermelhas e verdes durante o outono, observou-se que a correlao de absoro da luz com extrato
de antocianina e folhas, expostas a diferentes nveis
fotoinibitrios de frio, e o desenvolvimento de outros
mecanismos de fotoproteo, como a cera ou dinmica
do ciclo da xantofila, indicam grandemente como mecanismos fotoprotetores. A antocianina possibilita promover fotoproteo de folhas, em adio a mecanismos
alternativos ou quando a eficincia destes mecanismos
prejudicada (Close & Beadle 2003).
As antocianinas absorvem luz no mesmo comprimento
de onda da clorofila b, assim reduzindo danos e levando
as taxas fotossintticas maiores em folhas vermelhas
em comparao a folhas verdes sob estresse por alta
intensidade luminosa. A mesma taxa fotossinttica observada entre os gentipos de milho com alta e baixa
concentrao de antocianina, ambos em 7 e 25C, implica
que nem o suplemento de CO2, nem a taxa fotossinttica
de transporte de eltrons so mais limitantes em folhas
vermelhas do que em folhas verdes (Pietrini et al. 2002).
Estes mesmos autores concluram que linhagens de milho
capazes de acumular altas quantidades de antocianina na
superfcie foliar apresentam melhores respostas adaptativas a condies danosas de baixa temperatura associada
alta intensidade luminosa.
Condies de baixas temperaturas associadas a altas

intensidades luminosas predispem as plantas a uma

srie de eventos que ultimamente levam a destruio do
aparato fotossinttico das folhas expostas. Este processo
gera espcies reativas de oxignio, conseqentemente a
formao de oxignio singlete e triplete na captao de
luz pelo complexo antena quando a luz em excesso
absorvida, sendo o evento chave da destruio oxidativa.
Sob condies timas ou de pouco estresse, as xantofilas
podem contribuir com uma dissipao eficiente na forma
de calor do excesso de energia. Um sistema antioxidante
bem organizado pode tambm remover as formas reativas
de oxignio. Entretanto, estes mecanismos de defesa
necessitam de uma eficiente regulao e a fotossntese
est envolvida neste mecanismo regulatrio (Close &
Beadle 2003).
Sob condies severas de estresse, entretanto, a capacidade dos mecanismos protetores pode ser insuficiente.
Uma estratgia eficiente de proteo sob estas condies
de estresse pode ser a reduo da quantidade de luz que
chega aos cloroplastos que possuem um mecanismo de
defesa trabalhando em atividade total para imprevisveis
duraes de tempo. Uma interessante estratgia o acmulo de antocianina em caules e folhas. Sua sntese determinada por fatores inerentes e melhoram em condies
de baixa temperatura e alta intensidade de luz (Gorton &
Vogelmann 1996). Segundo Gould et al. (2000), o papel
das antocianinas no est totalmente esclarecido. Pode
depender de sua localizao, que pode ser nos vacolos
da epiderme abaxial e adaxial de folhas, no citossol de
clulas do mesofilo, em razes, ou em caules.
CONSIDERAES FINAIS
A fotoproteo da fotossntese um mecanismo
eficiente de dissipao trmica e uma alternativa para a
cadeia de transporte de eltrons, que em conjunto com
alteraes no complexo antena, ajudam a equilibrar
a absoro da luz e sua utilizao em ambientes
naturais. A gerao de espcies reativas de oxignio
compensada pela capacidade dos sistemas antioxidantes
e a reparao do PSII no limitada por outros processos
fotoprotetores.
A utilizao de abordagens de gentica molecular no
estudo da fotoproteo est apenas comeando, porm
promissor o potencial de evoluo nesta rea, que dever
orientar as futuras pesquisas sobre fotoinibio.
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