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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA “GABRIEL RENE MORENO” FACULTAD DE CIENCIAS AGRICOLAS CARRERA DE BIOLOGÍA

FACULTAD DE CIENCIAS AGRICOLAS CARRERA DE BIOLOGÍA TESIS DE GRADO “DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA DE HONGOS

TESIS DE GRADO

“DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA DE HONGOS GASTEROMYCETES Y SU RELACIÓN CON LA ENTRADA DE LUZ DEL DOSEL Y LA COBERTURA DEL SOTOBOSQUE, EN CUATRO LOCALIDADES DEL NORTE DE LA AMAZONÍA BOLIVIANA”

Tesis de grado para obtener el título de:

LICENCIADA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

AUTOR: Diana Marcela Rocabado Reyes

ASESOR: MSc. Luzmila Arroyo Padilla

Santa Cruz de la Sierra - Bolivia

2010

Te amo oh Jehová fortaleza mía. Jehová, roca mía y castillo mío, y mi libertador; Mi escudo, y la fuerza de mi salvación, mi alto refugio. Salmos 18: 1-2

AGRADECIMIENTOS

Agradecer a Dios primeramente, por todo el amor, misericordia y sabiduría derramada de lo alto, por sostenerme de mi mano derecha y darme fortaleza en tiempos de angustia, por guardarme de todo mal y guiar mis pasos a la verdad: Jesucristo de Nazaret. Gracias Señor sin ti nada de esto hubiera sido posible. Muchas gracias también por todas las personas que pusiste en mi camino para ayudarme en el trayecto de este trabajo.

A la Universidad Autónoma Gabriel René Moreno y a los docentes de la Carrera de Biología por todas las enseñanzas impartidas.

Al Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado, especialmente al Herbario del Oriente Boliviano (USZ) por abrirme sus puertas y brindarme su apoyo logístico para concluir el presente trabajo y también por el apoyo con la colección científica de hongos.

A la Christensen Found, que a través del Missouri Botanical Garden proporcionaron el financiamiento para poder realizar esta investigación.

A mi asesora la Lic. M.Sc. Chiqui Arroyo por su amistad primeramente, por su confianza, consejos y por todo el valioso apoyo brindado a lo largo de estos años.

Un agradecimiento especial a la Lic. M.Sc. Betty Flores por su apoyo con los análisis de datos, correcciones y por todo el tiempo dedicado durante el desarrollo del borrador de tesis.

A mis tribunales: Lic. Ana Quevedo, Teresa Ruiz de Centurión y Lic. Margareth Fergusson por sus recomendaciones que ayudaron a mejorar y concluir este documento.

Agradecer a mi amado Oswaldo Maillard por su amor y apoyo incondicional, por incentivarme a terminar esta tesis, por todos los desvelos y tiempo que paso ayudándome en la redacción de este trabajo, por sus oraciones y compañía a lo largo de estos años.

Al Dr. Steve Churchill por sus comentarios al presente trabajo, comprensión, confianza y por todas las oportunidades dadas hasta el momento.

A la Sra. Marlene por su valiosa ayuda y apoyo brindado durante mi estadía en Trinidad.

A la familia Rivero y Senseve por su amistad, cariño, apoyo, comida, techo y tiempo durante mi estadía en Riberalta, especialmente a Pilo, Yayi, Nana y Nano por su valiosa colaboración con la instalación de las subparcelas, búsqueda de honguitos.

A la familia Beyuma por permitir la instalación de una parcela en su propiedad de Las Palmeras y por toda la ayuda durante la instalación y revisión de esta parcela.

A la comunidad 7 de Julio especialmente a Don Francisco Salaz y familia por su amistad y hospitalidad.

Eliana Calzadilla por su valiosa amistad, compañía y colaboración brindada con la búsqueda de honguitos y colectas de plantas durante la fase de campo, y por su ayuda en la elaboración de algunas imágenes para el presente documento.

Christhian Roth, por su tiempo y ayuda con la elaboración del mapa de ubicación del área estudio.

Alejandro Araujo, Tito Vidaurre y Daniel Villarroel por el tiempo brindado para enseñarme y ayudarme con algunos análisis de datos que se requería en el presente trabajo.

A mis papitos Fernando Rocabado y Marcela Reyes, y hermanos Nadia e Ilan por su amor incondicional, cariño, cuidados, apoyo y comprensión que tuvieron conmigo a lo largo de estos años.

A mis hermanos en Cristo: Miguelina Muñoz, Claudita Venegas, Marcelo Quiroga, Claudia Pedraza, Anahi Paca, Freddy Romero y a toda la congregación del Gran Mandamiento por todas sus oraciones para que pueda concluir con este trabajo y así glorificar el nombre de Dios.

Finalmente agradecer a mis amigos y compañeros del Museo: Maribel Vargas, Fatima Abasto, Esmelda Guzmán, Daniel Soto, Paola Pozo, Kathia Rivero, Caterine Alvarez, Yanina Inturias, Suely Carreño, Alexander Parada e Ivan Linneo por su amistad, buenos deseos y por los ánimos brindados.

TABLA DE CONTENIDO

REFLEXIÓN

i

AGRADECIMIENTOS

ii

TABLA DE CONTENIDO

v

LISTA DE CUADROS

ix

LISTA DE FIGURAS

x

ANEXOS

xii

RESUMEN

xiii

Pág.

1. INTRODUCCIÓN

1

2. OBJETIVOS

3

Objetivo General

3

Objetivos Específicos

3

3. REVISIÓN BIBLIOGRAFICA

4

3.1. Amazonía

4

Generalidades sobre la Amazonía

4

Extensión y ubicación de la Amazonía en Bolivia

4

Clima

5

Hidrografía

5

Geomorfología

5

 

Biogeografía y vegetación

6

3.2.

Los Hongos

7

 

Características generales

7

Morfología

7

Taxonomía

9

Importancia de los hongos

9

3.2.1.

Hongos Gasteromycetes

10

Aspectos generales

10

Morfología y clasificación

10

Ciclo de vida

13

Importancia de los Gasteromycetes

14

Conocimiento de los Gasteromycetes en Bolivia

15

Diversidad de hongos en Bolivia

15

4. MATERIALES Y MÉTODOS

16

4.1.

Áreas de estudio

16

 

Ubicación geográfica de las áreas de estudio

16

Geomorfología

16

Clima de las zonas de estudio

18

4.1.1.

Descripción de los sitios de estudio

18

Comunidad Las Palmeras

18

Comunidad 7 de Julio

19

Las Ruinas

19

 

Candelaria

20

4.2.

Metodología

21

4.2.1. Diseño del estudio

21

4.2.2. Época de muestreo y registro de datos

23

 

Datos de la colecta de especímenes

23

Identificación de los hongos

24

Medición de la cobertura de vegetación del sotobosque

24

Medición de la entrada de Luz del dosel

25

Análisis de diversidad y riqueza

25

Abundancia

26

Cobertura de sotobosque y entrada de luz

26

5. RESULTADOS

27

5.1. Composición, diversidad y riqueza específica de hongos

27

5.2. Abundancia y riqueza de morfoespecies por época

29

5.3. Variación en la abundancia de hongos por sitios

30

5.4. Variación en la abundancia de hongos por sitios y épocas

31

5.5. Cobertura del sotobosque según las épocas por sitios

32

5.6. Entrada de luz del dosel según la localidad y épocas

33

5.7. Relación entre la cobertura del sotobosque y la abundancia de hongos

34

5.8. Relación entre la entrada de luz del dosel y la abundancia de hongos

35

6.

DISCUSIONES

36

6.1. Diversidad de hongos

36

6.2. Riqueza de morfoespecies

38

6.3. Abundancia por sitios y épocas

39

6.4. Relación entre la cobertura de sotobosque y la abundancia de hongos

41

6.5. Relación entre la cobertura del sotobosque y la entrada de luz del dosel con la abundancia de hongos o cuerpos fructíferos

41

7. CONCLUSIONES

42

8. RECOMENDACIONES

43

9. BIBLIOGRAFÍA

44

ANEXOS

50

LISTA DE CUADROS

Pág.

Cuadro 1.

Diversidad de hongos Gasteromycetes registrados en las cuatro

localidades de estudio

27

Cuadro 2.

Diversidad y riqueza específica de hongos Gasteromycetes de las cuatro localidades de estudio, donde H’ = Shannon Wiener y

D = Simpson

28

LISTA DE FIGURAS

 

Pág.

Figura 1.

Partes de un hongo Basidiomycete. Fuente: Perala (1973)

8

Figura 2.

Estructuras que pueden observarse en algunos Gasteromycetes, especialmente en las familias Geastraceae (izquierda)

y Lycoperdaceae (derecha). Fuente: Martín (1988). )

11

Figura 3.

Hongos en forma de estrella pertenecientes al género

12

Figura 4.

Hongo globoso perteneciente al género Lycoperdon

13

Figura 5.

Ciclo de vida de un hongo Basidiomycete. Fuente:

Perala (1973)

14

Figura 6.

Mapa de ubicación de los sitios de muestreo en los departamentos de Beni y Pando

17

Figura 7.

Aspecto general de la zona boscosa en la localidad “Las Palmeras”

18

Figura 8.

Vista general del dosel del bosque de la comunidad

“7 de Julio”

19

Figura 9.

Aspecto general del Bosque “Las Ruinas”

20

Figura 10.

Estrato arbóreo del Bosque “Candelaria”

20

Figura 11.

Instalación de las subparcelas circulares alrededor de

cada estaca

22

Figura 12.

Diseño de la parcela empleada para la recolección de hongos

22

Figura 13.

Colección de hongos en una de las subparcelas Las Palmeras

24

Figura 14.

Vista parcial de la entrada de luz desde el dosel

25

Figura 15.

Abundancia y riqueza de morfoespecies por época registrados en los cuatro sitios de estudio

29

Figura 16.

Número promedio de hongos registrados en los departamentos de Pando y Beni

30

Figura 17.

Número promedio de hongos registrados para la época seca y húmeda

31

Figura 18.

Relación de la cobertura del sotobosque entre épocas y localidades

32

Figura 19.

Relación de la entrada de luz del dosel entre las localidades y épocas

33

Figura 20.

Correlación entre la abundancia de hongos y la cobertura de sotobosque

34

Figura 21.

Correlación entre la entrada de luz del dosel y el número de individuos de hongos

35

ANEXOS

 

Pág.

Anexo 1.

Lista de las morfoespecies presentes en los sitios de muestreo

51

Anexo 2.

Hongos Gasteromycetes encontrados en las parcelas de de muestreo

53

Anexo 3.

Hongos Gasteromycetes encontrados fuera de las parcelas de muestreo

54

RESUMEN

El presente estudio fue realizado en cuatro sitios de los bosques amazónicos en el norte del país, en los Departamentos de Pando (Las Ruinas, Candelaria) y Beni (Las Palmeras, 7 de Julio), con el objetivo principal de evaluar la diversidad y abundancia de los hongos Gasteromycetes en las localidades señaladas y su relación con la entrada de luz del dosel y la cobertura de sotobosque con la finalidad de ver si estos intervienen en la abundancia de los hongos. El método de muestreo empleado consistió en colectas efectuadas en cuatro parcelas de 50x50 m, divididas a su vez en 50 subparcelas circulares de 5 m de diámetro. Los muestreos se desarrollaron en la época húmeda (Noviembre-Enero) y seca (Julio- Septiembre). Un total de 83 individuos de hongos Gasteromycetes fueron colectados pertenecientes a las familias Geastraceae y Lycoperdaceae. En términos de diversidad, la familia Geastraceae fue la más representativa, con 39 morfoespecies del género Geastrum, mientras que la familia Lycoperdaceae solo con 8 morfoespecies del género Lycoperdon. La abundancia de hongos por localidad mostrarón una variación significativa (F = 8.78; P = 0.0002), donde la localidad de Las Ruinas presentó el mayor número de individuos. Por otro lado, la abundancia de hongos fue significativamente diferente entre épocas de muestreo (F = 33.14, P = 0.0001), presentando mayor abundancia en la estación lluviosa. En cuanto a la entrada de luz del dosel y la cobertura del sotobosque no se encontró que exista una relación con la abundancia de los hongos Gasteromycetes.

1. INTRODUCCIÓN

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Bolivia cuenta con una extensión de 1.098.581 Km 2 ocupando aproximadamente el 6% de la superficie de Sudamérica. A pesar de tener un amplio territorio, gran parte de la superficie de Bolivia exhibe grandes vacíos de información sobre el conocimiento de su diversidad biológica, por lo cual se considera todavía como un país subestimado y subinvestigado y, aunque parezca contradictorio, los datos registrados en las pocas investigaciones existentes permiten estimar que se sitúa entre las naciones más ricas a nivel mundial en cuanto a la biodiversidad se refiere, por lo que está catalogado como megadiverso (Ibisch et al., 2003). Debido a su ubicación geográfica, Bolivia presenta una variedad climática, geomorfológica, de suelo y de vegetación, factores que da como resultado la convergencia de ocho ecorregiones muy importantes del Neotrópico, como son: la Amazonía (Acre-Madre de Dios), Llanos de Moxos (Beni), Cerrado, Pantanal, Chaco, Yungas Peruano- Bolivianos, Puna Peruana, Boliviano-Tucumano, cada una caracterizada por un singular conjunto de ecosistemas propios (Navarro & Maldonado, 2002).

El conocimiento sobre la diversidad biológica en la Amazonía boliviana se encuentra en un estado de investigación insuficiente, tanto para el grupo de las plantas como para los animales. Por ejemplo, para las pteridofitas solo están registradas 235 especies (Soria-Auza & Kessler, 2007), en tanto que en briófitas, la Amazonía alberga un total de 206 especies entre hepáticas, antoceros y musgos (Churchill et al., 2009). Asimismo, en el grupo de los vertebrados (uno de los mejores conocidos para estos bosques) se destacan las aves con aproximadamente 740 especies (Hennessey et al., 2003) y mamíferos con 152 especies (Salazar-Bravo et al., 2002). En cuanto al estado de conocimiento de los hongos para la Amazonía, es un grupo muy pobremente estudiado en relación a los citados anteriormente (Piepenbring,

2003).

Los hongos son un grupo hiperdiverso de organismos heterotróficos, y muy importantes por la función que cumplen en los ecosistemas tropicales (Hawksworth &

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Colwell, 1992), especialmente en el reciclaje de nutrientes donde juegan un rol clave como descomponedores, además de las relaciones mutualistas y como patógenos. Se ha hipotetizado que la riqueza de hongos a nivel mundial es de 1.5 millones de especies, de los cuales aproximadamente tan solo 100.000 han sido descritos, lo que equivale a un 7% del conocimiento en todo el planeta (Hawksworth, 2004).

Se estima que en Bolivia los hongos podrían superar las 1.000 especies (Piepenbring, 2003). En el caso de los Gasteromycetes, un grupo pobremente conocido en el país, la diversidad reportada hasta ahora no supera las 40 especies (Rocabado et al., 2007). Históricamente se conocen colectas de hongos efectuadas por H. H. Rusby en la Amazonía boliviana (Stevenson & Cárdenas, 1949), y solo se reportan las colecciones de Gasteromycetes obtenidas por Rolf Singer que fueron coleccionadas en cinco localidades de los Departamentos de Pando y Beni, entre marzo y mayo de 1956 (Suárez & Wright, 1996; Wright, 1960), no existiendo otra cita adicional.

En la región amazónica, la principal amenaza es el cambio de uso de suelo debido a la transformación de grandes extensiones de sus bosques en áreas de ganadería, agricultura y para el asentamiento de grupos humanos, así como también la tala, la extracción excesiva de madera y la quema, factores que afectan el microclima y consecuentemente microhábitats, lo cual provoca una disminución global de la riqueza de especies (Alverson et al., 2000; Killeen et al., 2007; Killeen, 2007). El cambio de uso de suelo se incrementa aceleradamente cada año en el norte de Bolivia y se concentra a lo largo de los principales ríos navegables y las carreteras que conectan a las ciudades de Riberalta (Beni) y Cobija (Pando). Considerando la escasez de documentación de los hongos Gasteromycetes y el incremento de las amenazas en los bosques amazónicos, se ha desarrollado la presente investigación cuyo objetivo es evaluar la diversidad y abundancia de estos hongos en cuatro localidades del norte de Bolivia.

2. OBJETIVOS

Objetivo general

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Evaluar la diversidad y abundancia de los hongos Gasteromycetes y determinar su relación con la entrada de luz del dosel y la cobertura del sotobosque en cuatro localidades del norte de la Amazonía boliviana, con la finalidad de aportar con información básica al conocimiento de la ecología de este grupo de hongos.

Objetivos específicos

Comparar la variación de la diversidad y riqueza especifica de hongos Gasteromycetes en cuatro tipos de bosques.

Evaluar la abundancia de hongos Gasteromycetes entre la época seca y húmeda para cada uno de los sitios.

Analizar la relación de la abundancia de hongos con la cobertura de vegetación del sotobosque y la entrada de luz.

3. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA

3.1. Amazonía

Generalidades

Diversidad de hongos Gasteromycetes

PNUMA & OTCA (2009) indican que la Amazonía es un ecosistema complejo y heterogéneo, que por su gran extensión en Sudamérica (aproximadamente 7.413.827 km 2 ) se convierte en el bosque tropical más grande a nivel global. La Amazonía está dividida en tres regiones: selva baja, selva alta y ceja de selva, que son alimentadas por una red hídrica de más de 1.000 ríos tributarios que vierten sus aguas al río Amazonas, el más largo del mundo. Este ecosistema presenta además niveles altos de diversidad y endemismo tanto de fauna y flora por lo que se constituye en una reserva genética de importancia para el desarrollo de la humanidad.

Extensión y ubicación de la Amazonía en Bolivia

Según Ibisch et al. (2003), la Amazonía en Bolivia se extiende en un área aproximada de 326.400 km 2 , lo cual representa el 30% del total de la superficie del territorio nacional. Se distribuye desde el norte hacia el centro del país en los Departamentos de Pando (en toda su superficie), La Paz (Abel Iturralde), Beni (Ballivián, Vaca Diez, Mamoré, Iténez, Yacuma, Moxos, Cercado, Marbán), Santa Cruz (Ñuflo de Chávez, Guarayos, Velasco, Santiesteban, Sara, Ichilo) y Cochabamba (Carrasco, Chapare), sobreponiéndose total o parcialmente en 54 municipios.

Clima

Diversidad de hongos Gasteromycetes

La llanura amazónica boliviana presenta un clima caracterizado por ser tropical, con una temperatura promedio anual que dependiendo de la zona oscila entre los 24 y 27ºC, en tanto que la precipitación promedio va desde los 1200 a 2000 mm/año, con una estacionalidad marcada de las lluvias que ocurren entre los meses de diciembre y marzo, aunque estas condiciones son influenciadas por diversos factores como por ejemplo el fenómeno de El Niño (Pouilly et al. 2004). El incremento de las lluvias origina que áreas extensas de bosque y pastizales (p. ej., Llanos de Moxos), principalmente las de suelos mal drenados y áreas cerca a los ríos, se inunden estacionalmente (Pouilly et al. 2004).

Hidrografía

Los ríos más importantes de la región son el Mamoré (265000 km 2 ), Beni (122380 km 2 ) y el Iténez (303000 km 2 ), que son alimentados por una red de afluentes para luego desembocar en el río Madeira, que tienen un incremento en su caudal hídrico (época de aguas altas) generalmente entre Octubre a Junio (Pouilly et al. 2004). Estos ríos son muy importantes para los pobladores locales, porque son una fuente para la obtención de recursos de subsistencia y como vías de transitabilidad (Pouilly et al. 2004).

Geomorfología

Geomorfológicamente el área se caracteriza por presentar una llanura plana a ondulada con un rango altitudinal que oscila entre los 100 y 250 m, con presencia de algunas colinas y serranías bajas dispersas en el sector Este que no sobrepasan los 900 m. (Killeen et al. 1993). Suárez-Soruco (2000), menciona que se distinguen cuatro áreas geológicamente bien definidas en la Amazonía: la Llanura del Beni, la Cuenca Madre de Dios, la Plataforma Mojeño-Chiquitano y el Cratón de Guaporé; estratigráficamente se observan sedimentos del Neógeno y Cuaternario, con

Diversidad de hongos Gasteromycetes

formaciones del Precámbrico en el Este, aunque gran parte del área está cubierta por sedimentos recientes correspondientes a las llanuras de inundación producidas por el desborde anual de los ríos.

Biogeografía y vegetación

La zonificación biogeográfica de Navarro & Maldonado (2002), indican que toda la región amazónica de Bolivia pertenece a la Provincia del Acre y Madre de Dios (Amazonía Suroccidental), dividiéndose a su vez en dos sectores (Madre de Dios y el Amazónico del Pie de Monte Andino), con cinco Distritos biogeográficos (Madre de Dios, Pampas del Heath, Amazónico del Alto Madidi, Alto Beni y Chapare).

La Amazonía en Bolivia se caracteriza por presentar un mosaico de vegetación complejo constituido por diversos tipos de bosques y sabanas (Hanagarth, 1993; Navarro & Maldonado, 2002). Ibisch et al. (2003) mencionan que en los bosques amazónicos se distinguen dos formaciones boscosas, las de tierra firme y las inundables; para Killeen et al. (1993), los bosques de esta región son siempreverdes presentando estructuralmente tres ó más estratos, con un dosel de 30 m y emergentes de hasta 45 m de alto.

Navarro & Ferreira (2004), indican que el norte beniano presenta elementos florísticos amazónicos más o menos degradados, con bosques secundarios, cultivos, pastizales, asentamientos urbanos y suburbanos; y en lo que respecta a Pando, así como en zonas adyacentes del norte de los departamentos del Beni, constituyen una zona con características de Bosque Amazónico de castaña sobre suelos con drenaje insuficiente. Entre las especies arbóreas más representativas de la región esta:

Hevea brasiliensis (siringa), Bertholletia exelsa (castaña), Ceiba pentandra (mapajo), Calophyllum brasiliense (palo maria), entre otros (Killeen et al., 1993).

3.2. Los Hongos

Características generales

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Los hongos pertenecen al Reino Fungi. Son organismos que poseen características muy diferentes de los vegetales y animales, con un tipo de reproducción muy distinta, al igual que la composición química de sus células y además que sus estructuras microscópicas están formadas por hifas (Guzmán, 2003). Los hongos no fabrican su propio alimento, es decir, no fotosintetizan, su alimentación la realizan por medio de la absorción utilizando enzimas degradadoras; por lo general son macroscópicos a excepción de las levaduras, no presentan órganos de locomoción, son cosmopolitas y su reproducción puede ser sexual (ascas o basidios, dependiendo del grupo) y asexual (esporangios y conidios).

Según Freire (2004), estudios filogenéticos en base a caracteres moleculares, indicarían que los hongos están más emparentados con los animales que con las plantas debido a que estos presentan paredes celulares de quitina que es un componente que también forma parte del exoesqueleto de insectos, a diferencia de las paredes celulares de las plantas que están conformadas por celulosa.

Morfología

Los hongos se encuentran conformados por una estructura fundamental llamada micelio que es una masa algodonosa, generalmente de color blanco, la cual puede crecer sobre cualquier substrato y también al interior de otros organismos (Guzmán,

2003).

En cuanto a la morfología externa, Capello et al. (2005) menciona que el cuerpo fructífero de un hongo está compuesto por tres partes fundamentales:

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Sombrero o píleo, que es la parte más carnosa y sostiene al himenio. Himenio, es el que contiene a las esporas y puede presentar distintas formas como láminas, poros, entre otros. Talo o pie que es el que sostiene al sombrero.

Perala (1973), menciona que el sombrero y el pie pueden contar con elementos accesorios como ser:

La volva, un tejido que puede ser membranoso, en forma de saco envolviendo la base del pie, o frágil en forma de verrugas sobre el sombrero. El anillo, una membrana cuyo rol es proteger el himenio se encuentra en la zona media del pie. La cortina, que es similar al anillo pero se diferencia porque no es membranoso sino filamentosa o glutinosa (Fig. 1).

PIE MICELIO
PIE
MICELIO
sino filamentosa o glutinosa (Fig. 1). PIE MICELIO SOMBRERO HIMENIO Figura 1. Partes de un hongo

SOMBRERO

HIMENIO
HIMENIO

Figura 1. Partes de un hongo Basidiomycete, modificado de Perala (1973).

Taxonomía

Diversidad de hongos Gasteromycetes

La clasificación de los hongos está basada en los métodos de reproducción, es decir sexual y asexual, donde se ven diferenciadas entre los diversos grupos las características estructurales internas como ser: esporas e hifas. Blackwell & Spatafora (2004) indican que los hongos verdaderos están divididos taxonómicamente en cuatro grupos o filos: Ascomycota, Basidiomycota, Chytridiomycota y Zygomycota, pero que las relaciones filogenéticas entre estos es hasta ahora incierta.

Importancia de los hongos

Los hongos pueden ser encontrados en diversos hábitats cumpliendo diferentes funciones que pueden ser beneficiosos en los ecosistemas tropicales (Hawksworth & Colwell, 1992). Una de ellas es la asociación simbiótica hongo-raíz (micorrizas), donde el hongo facilita la captación de nitrógeno, fosforo y agua a las plantas, además de promover un buen desarrollo de las raíces y producir antibióticos, hormonas y vitaminas muy útiles a estas (Amaranthus, 1998).

Los hongos no solo son importantes por su papel en la naturaleza, sino también por su aporte en la economía y salud de la humanidad, ya que han contribuido en la producción de antibióticos como es el caso de la penicilina elaborado a partir de un hongo Ascomycete. Mueller et al (2006), investigaron los efectos de Ganoderma lucidum (hongo muy popular en la medicina tradicional China), en las células cancerosas de origen hematológico y encontraron que este hongo inhibe la proliferación e induce la apoptosis en una variedad de células de leucemia, linfoma y mieloma. En cuanto a la alimentación muchos hongos son utilizados en la elaboración de quesos, pan y bebidas, además de las especies comestibles especialmente del grupo Basidiomycetes que son aprovechados en la producción industrial, como es el caso de los champiñones, beneficiando a muchas comunidades. Por otro lado existen también especies muy perjudiciales que atacan a

Diversidad de hongos Gasteromycetes

plantas cultivadas como la papa, cacao, fréjol, coca, café (Freire, 2004).

3.2.1. Hongos Gasteromycetes

Aspectos generales

Los Gasteromicetes constituyen un grupo heterogéneo que se caracteriza principalmente por presentar sus carpóforos cerrados por lo menos hasta la maduración de las esporas (Martín, 1988).

Los Gasteromycetes son una clase que pertenece taxonómicamente a la división Basidiomycota, los cuales producen basidiosporas que se forman dentro de una cavidad parecida a la gástrica llamada gleba, que se ubica en el centro de la fructificación y ésta es una de sus principales características (Guzmán, 2003; Raven et al, 2001).

Alexopoulos (1977), indica que algunas especies de Gasteromycetes solo liberan las esporas cuando el cuerpo fructífero sufre una destrucción, pero en otras las esporas son liberadas cuando los basidios se han desintegrado y están totalmente maduras. Las esporas y las hifas que conforman el capilicio son los caracteres microscópicos utilizados para poder separar a nivel de especie a los Gasteromicetes (Martin & Vila,

1995).

Morfología y clasificación

Martín (1988), indica que los Gasteromicetes están compuestos por un peridio el cual puede diferenciarse en dos capas, la capa interna llamada endoperidio y la externa llamada exoperidio. La función del peridio es proteger la gleba que viene a ser la región fértil, es decir, que porta las esporas. Pueden ser sésiles o estipitados y contar con otro tipo de estructuras.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Presentan una variedad de carpóforos y diferentes formas de dispersión esporal, como es el caso de los hongos hipógeos que emanan olores nauseabundos para atraer a insectos o animales que posteriormente realizaran la dispersión, o las formas epigeas que realizan la dispersión a través de la destrucción apical del peridio o también por medio de estructuras especializadas para la expulsión de esporas como es el caso de algunos Lycoperdales (Martín, 1988). (Fig. 2).

el caso de algunos Lycoperdales (Martín, 1988). (Fig. 2). Figura 2. Estructuras que pueden observar se

Figura 2. Estructuras que pueden observarse en algunos Gasteromycetes, especialmente en las familias Geastraceae (izquierda) y Lycoperdaceae (derecha). Fuente: Martín (1988).

Según Alexopoulos (1962), la clase Gasteromycetes se dividide en 5 ordenes:

Hymenogasterales, Lycoperdales, Sclerodermatales, Phallales y Nidulariales. Por su parte Martin (1988) los cataloga en 9 ordenes: Sclerodermatales, Melanogastrales, Tulostomatales, Lycoperdales, Nidulariales, Phallales, Gautieriales, Hymenogasterales y Podaxales.

Los Lycoperdales se caracterizan por presentar hongos que en su madurez tienen una gleba pulverulenta, con esporas de color claro y un capilicio desarrollado

Diversidad de hongos Gasteromycetes

recubierto por un peridio (Alexopoulos, 1977). Según Martíin (1988), el orden Lycoperdales está conformado por dos familias: Geastraceae y Lycoperdaceae.

La familia Geastraceae se caracteriza por presentar un exoperidio y un endoperidio, el exoperidio es grueso y al madurar se rasga formando de 4 a 8 lacinias, el endoperidio es globoso, delgado, sesil o pedicelado y puede presentar uno o más ostiolos. La familia cuenta con dos géneros: Geastrum y Myriostoma (Martín, 1988). Según Soto & Wright (2000), el género Geastrum es el más importante de la Familia Geastraceae, su principal característica es presentar un exoperidio que en la madurez se abre en forma de estrella (Fig. 3).

que en la madurez se abre en forma de estrella (Fig. 3). Figura 3. Hongos en

Figura 3. Hongos en forma de estrella pertenecientes al género Geastrum. Foto: O. Maillard.

La familia Lycoperdaceae presenta carpóforos globosos, con un peridio que consta de dos capas delicadas: el exoperidio y el endoperidio. El exoperidio puede ser liso o

Diversidad de hongos Gasteromycetes

presentar ornamentaciones, el endoperidio es papiraceo cuando seco y a veces cuenta con un poro por el cual salen las esporas. Cuenta con numerosos géneros como ser: Bovista, Bovistella, Calvatia, Disciseda, Langermania, Lycoperdon (Fig. 4) y Vascellum (Martín, 1988). El género Lycoperdon se caracteriza por liberar sus esporas a través de un ostíolo que se encuentra ubicado en la parte superior del hongo (Alexopoulos, 1962).

ubicado en la parte superior del hongo (Alexopoulos, 1962). Figura 4. Hongo globoso perteneciente al género

Figura 4. Hongo globoso perteneciente al género Lycoperdon. Foto: O. Maillard.

Ciclo de vida

Wright et al. (2002) menciona que los cuerpos fructíferos producen esporas que son eyectadas a grandes distancias que cuando caen sobre un substrato adecuado germinan dando origen al micelio (fase vegetativa), que posteriormente forma pequeñas masas de hifas entrelazadas y al mismo tiempo producirá botones o primordios que emergerán del substrato y desarrollaran las fructificaciones (Fig. 5).

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Diversidad de hongos Gasteromycetes Figura 5. Ciclo de vida de un hongo Basidiomycete. Fuente: Perala (1973).

Figura 5. Ciclo de vida de un hongo Basidiomycete. Fuente: Perala (1973).

Importancia de los Gasteromycetes

Estos hongos son muy importantes debido al rol ecológico que desempeñan, porque algunas especies de los géneros Lycoperdon y Geastrum forman ectomicorrizas que no solo son importantes por la simbiosis con especies de plantas sino también por el reciclaje de nutrientes que realizan a través de materia orgánica de los bosques (Perez-Moreno et al., 2004). Para la medicina Capello (2005), menciona que la gleba polvosa de muchos Gasteromycetes es utilizada para detener hemorragias en heridas; otras especies debido a la síntesis de proteínas antibióticas que realizan como es el caso de Bovista plumbea (Baseia, 2005). Al-Fatimi et al. (2006), menciona que Podaxis pistillaris es muy utilizada culturalmente en otros países para curar enfermedades de la piel, quemaduras e inflamaciones, habiendose detectado que la especie presenta propiedades antimicrobianas contra Pseudomonas aeruginosa y Proteus mirabilis.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Conocimiento de los Gasteromycetes en Bolivia

De acuerdo a Rocabado et al. (2007), se ha prestado muy poca atención al estudio de los hongos Gasteromycetes en Bolivia, reconociéndose hasta ahora una diversidad de 40 especies que se encuentran distribuidas en 26 localidades de 6 departamentos del país, y es notorio un gran vacío de información espacial y temporal.

Diversidad de hongos en Bolivia

Piepenbring (2003) indica que la diversidad de los hongos en Bolivia se encuentra muy pobremente estudiada y que hasta el momento se ha contabilizado un total de aproximadamente 800 especies reportadas en literatura, aunque sugiere que debido a la variedad de ecosistemas presentes podría llegar a superar las 1.000 especies con la realización de mayores trabajos micológicos.

4. MATERIALES Y MÉTODOS

4.1. Ubicación de las áreas de estudio

Diversidad de hongos Gasteromycetes

El presente estudio se realizó en 4 localidades ubicadas en el Norte de la Amazonía boliviana: Las Palmeras, 7 de Julio, Las Ruinas y Candelaria (Fig. 6). La comunidad de Las Palmeras se encuentra a 7 Km al Este de la población de Riberalta (10º59’48.4”S, 65º59’39.7”W, 120 m.s.n.m.), Provincia Vaca Diez, Departamento de Beni. La Comunidad 7 de Julio se localiza a aproximadamente 17 Km al Noreste de Riberalta, Provincia Vaca Diez, Departamento de Beni (10º55’34.1”S, 65º55’39.5”W, 107 m.s.n.m.). Las Ruinas se sitúa a 1.5 km de la comunidad Las Piedras (11º00'52,6''S; 66º06'47,3''W, 152 m.s.n.m.), Provincia Madre de Dios, Departamento de Pando. Y el bosque de Candelaria se encuentra a 10 Km de Puerto Gonzalo Moreno en la Provincia Madre de Dios (Departamento de Pando, 11º03’54.8”S, y 66º13’ 05.5”W, 155 m.s.n.m.).

Geomorfología

Geomorfológicamente, las cuatro áreas son pleniplanicies onduladas a planas de sedimentos terciarios y cuaternarios disectadas por valles anchos de poca profundidad, con altitudes entre los 100 y 250 m (Montes de Oca, 1997).

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Diversidad de hongos Gasteromycetes Figura 6. Mapa de ubicación de los sitios de muestreo en los

Figura 6. Mapa de ubicación de los sitios de muestreo en los departamentos de Beni y Pando.

Clima de las zonas de estudio

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Las estaciones climáticas de Guayaramerin, Cobija y Riberalta presentan un rango en temperatura que varía entre 25-27°C, con precipitaciones que oscilan entre los 1.500 y 2.200 mm al año. El clima dominante en la zona es esencialmente húmedo con 1 a 3 meses secos o con lluvias esporádicas (Mihotek, 1996; Salm & Marconi,

1992).

4.1.1. Descripción de los sitios de estudio

Comunidad Las Palmeras

La comunidad Las Palmeras se caracteriza por presentar un bosque secundario, denso y bajo con abundantes especies epifitas y lianas, presenta un dosel de 8 a 10 m de altura donde las especies más representativas son: Protium sp. (Isigo), Sapium sp. (Leche-leche) y Talisia sp. Emergentes de 15 m de altura representado por Apeiba tibourbou (Cabeza de mono) y Didymopanax morototoni (Guitarrero). El sotobosque se encuentra conformado por especies de Bactris major (Marayaú), Warszewiczia sp. y Psychotria sp, entre otras (Fig. 7).

Warszewiczia sp. y Psychotria sp, entre otras (Fig. 7). Figura 7 .Aspecto general de la zona

Figura 7.Aspecto general de la zona boscosa en la localidad “Las Palmeras”.

Comunidad 7 de Julio.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

El bosque de tierra firme cercano a la Comunidad 7 de Julio es alto y denso con aproximadamente 10-15 m. de altura y cuenta con árboles emergentes de castaña (Bertholletia excelsa) de hasta 30-35 m., y especies como el Patajú gigante (Phenakospermum guianense), Isigo (Protium sp.) y Clarisia ilicifolia. El sotobosque se encuentra conformado en gran parte por numerosos helechos del género Adiantum, Asplenium, Theypteris y Trichomanes (Fig. 8).

Adiantum, Asplenium , Theypteris y Trichomanes (Fig. 8). Figura 8. Vista general del dosel del bosque

Figura 8. Vista general del dosel del bosque de la comunidad “7 de Julio”.

Las Ruinas

Estructuralmente, la vegetación de este sitio se caracteriza por presentar un bosque secundario algo ralo y bajo de aproximadamente unos 8-10 m de altura, con

presencia de árboles emergentes de Brosimun sp. de hasta 15 m

arbóreas más comunes se registro el Motacú (Athalea phalerata), Almendrillo (Ouratea sp.) y Palo e diablo (Triplaris sp.). Se observó la presencia de numerosas lianas y muchos claros de bosque dentro de la parcela establecida (Fig. 9).

Entre las especies

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Diversidad de hongos Gasteromycetes Figura 9. Aspecto general del Bosque “Las Ruinas”. Candelaria Este sitio presenta

Figura 9. Aspecto general del Bosque “Las Ruinas”.

Candelaria

Este sitio presenta un bosque de tierra firme denso y alto de 15-20 m, con arboles emergentes de Gabetillo (Aspidosperma rigidum) y Negrillo (Ocotea sp.) que miden 25-35 m de altura. Entre las especies más representativas de la zona tenemos al Patuju gigante (Phenakospermum guianense), Pseudolmedia laevis, Clarisia ilicifolia y Duguetia sp. La cobertura del suelo se encuentra dominada por numerosas especies de helechos pertenecientes a los géneros Adiantum, Alsophila Asplenium, Tectaria y Trichomanes (Fig. 10).

Alsophila Asplenium , Tectaria y Trichomanes (Fig. 10). Figura 10. Estrato arbóreo del Bosque “Candelaria”.

Figura 10. Estrato arbóreo del Bosque “Candelaria”.

4.2. Metodología

4.2.1. Diseño del estudio

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Para el estudio de los Gasteromycetes se empleo una variante del protocolo de muestreo para parcelas de tamaño fijo para hongos propuesta por Mueller et al. (2004). Los pasos fueron los siguientes:

1) Selección de los bosques donde se instalarían las parcelas tomando en cuenta la homogeneidad, estado de conservación y altura de la vegetación.

2) Instalación de cuatro parcelas de 50x50 m, una por cada sitio de estudio (dos en Beni y dos en Pando); cada parcela subdividida en cinco transectas de 50 m de largo

separadas unas de otras por 10 m, formando un total de cinco carriles. A cada carril se le asigno una letra única (A-E), al medio de cada carril se fue marcando con una estaca cada 5 m y luego a cada estaca se le asigno un número secuencial (A1-A10;

con el propósito de poder diferenciar una subparcela de otra e

identificar mejor las muestras colectadas.

B1-B10;

E1-E10)

3) Subsiguientemente se procedió a instalar las subparcelas circulares de 5m alrededor de cada estaca (Fig. 11), para ello se emplearon pequeñas estacas e hilo de yute. Se midió 2,5 m de la estaca principal hacia afuera de manera que se formo un círculo y se fue amarrando el hilo de yute de la estaca principal a cada estaquita. Por cada transecta se instalaron 10 subparcelas lo que significó un total de 50 subparcelas por parcela (Fig. 12).

Diversidad de hongos Gasteromycetes Figura 11 . Instalación de las subparcelas ci rculares alrededor de

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Diversidad de hongos Gasteromycetes Figura 11 . Instalación de las subparcelas ci rculares alrededor de cada

Figura 11. Instalación de las subparcelas circulares alrededor de cada estaca.

estaca
estaca

Figura 12. Diseño de la parcela empleada para la recolección de hongos.

Adicionalmente, se realizaron colectas generales en los alrededores y/o lugares cercanos de las parcelas y a lo largo de caminos vecinales de la región.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

4.2.2. Época de muestreo y registro de datos

Datos de la colecta de especímenes

Los muestreos se realizaron entre los años 2006 y 2007, durante la época húmeda y la época seca en los cuatro sitios de estudio. En el 2006 se efectuaron colectas durante los meses de Noviembre-Diciembre (estación lluviosa), mientras que en el 2007 se muestreó en los meses de Agosto y Septiembre (época seca).

La colecta de hongos Gasteromycetes en las parcelas fueron realizadas tres veces por época en cada sitio, en intervalos de muestreo de dos semanas (Fig. 13). Se colectaron los hongos que se encontraban en etapa madura, buen estado y los que presentaban un solo individuo (únicos) en las subparcelas establecidas, luego se registraron los siguientes datos: sustrato, color, tamaño, datos del lugar, coordenadas, fecha, nº de subparcela. Los individuos que estaban en mal estado, incompletos o viejos solo se anotaron datos de color, sustrato, nº de subparcela y fecha pero no fueron colectados. Posteriormente los ejemplares de una misma especie fueron depositados en contenedores plásticos con varios compartimentos o en bolsas de papel con sus respectivos datos.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Diversidad de hongos Gasteromycetes Figura 13. Colección de hongos en una de las subparcelas Las Palmeras.

Figura 13. Colección de hongos en una de las subparcelas Las Palmeras.

Identificación de los hongos

Para la identificación de los especímenes se realizaron análisis macroscópicos donde se observaron diferencias marcadas en cuanto a los caracteres morfológicos externos para llegar a clasificarlos a nivel de morfoespecies. Como literatura especializada se utilizó: Martín, 1988; Wright, 1960; Soto & Wright, 2000, entre otros. Posteriormente las muestras fueron depositadas en la colección científica de micología en el Herbario USZ del Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado.

Medición de la cobertura de vegetación del sotobosque

Para evaluar la cobertura del sotobosque se tomaron datos en las épocas húmeda y seca en cada una de las subparcelas de estudio empleándose un densiómetro que consistió de una hoja de acetato con 25 cuadrados de 3x3 cm dibujados con marcador indeleble. Se pudo tomar los datos desde afuera de cada subparcela con el

Diversidad de hongos Gasteromycetes

acetato hacia abajo y según la cantidad de cuadritos que esta abarco se estimo la vegetación del sotobosque en porcentajes (Mostacedo & Fredericksen, 2000).

Medición de la entrada de Luz

La entrada de luz del dosel fue evaluada tanto en la época húmeda como en la seca y se utilizó el mismo acetato empleado para medir la cobertura, pero esta vez los datos fueron tomados desde el centro de cada subparcela con el acetato hacia arriba para poder determinar la cantidad de luz observada a través de los cuadritos, estimándose de esta manera en porcentajes (Fig. 14).

estimándose de esta manera en porcentajes (Fig. 14). Figura 14. Vista parcial de la entrada de
estimándose de esta manera en porcentajes (Fig. 14). Figura 14. Vista parcial de la entrada de

Figura 14. Vista parcial de la entrada de luz desde el dosel.

Análisis de diversidad y riqueza

Para comparar las diversidades de Gasteromycetes entre sitios de estudio y épocas se utilizó el índice de Shannon-Wiener basado en la siguiente fórmula:

H’ = - Σ pi * ln pi

Donde H’ es el Índice de Shannon-Wiener, pi es la proporción de individuos encontrados en la i-ésima especie y ln es el logaritmo natural.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

De la misma manera, se calculó la diversidad con el Índice de Simpson, para ello se empleo la siguiente fórmula:

S = (ni(ni-1)/N(N-1)

Donde S es el índice de Simpson, ni es la proporción de individuos en la iésima especie y N es el número total de individuos. Por otro lado, la riqueza específica fue estimada en base al número de morfoespecies encontradas.

Abundancia

Para determinar la abundancia de hongos Gasteromycetes se hizo una sumatoria de todos los individuos colectados de cada una de las subparcelas en ambas épocas y de esta manera se obtuvo la abundancia para cada parcela. Para determinar las diferencias de abundancia entre la época seca y húmeda para cada uno de los sitios de estudio, previamente se realizaron pruebas de homogeneidad y normalidad de varianzas. Para ello se utilizó el análisis de varianza ANOVA (P< 0.05) de dos factores (época y localidad). Por otro lado, también se utilizó la prueba de Tukey para definir las diferencias entre las medias y verificar cuan similares o diferentes fueron los resultados obtenidos.

Cobertura de sotobosque y entrada de luz

Para evaluar la cobertura de vegetación del sotobosque y la entrada de luz del dosel se obtuvo el promedio de todas las subparcelas para cada uno de los bosques de estudio en ambas épocas y para el análisis se utilizó Anova.

La relación de la abundancia de hongos con la cobertura de vegetación del sotobosque y la entrada de luz del dosel, se calculó a través del análisis de correlación lineal de Pearson. Estos análisis se hicieron utilizando el programa estadístico STATISTICA 7.

5. RESULTADOS

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.1. Composición, diversidad y riqueza específica de hongos

Se colectaron 83 individuos dentro de las parcelas de muestreo en las cuatro

localidades de estudio (Anexo 1, 2), en un área aproximada de 1000 m 2 (250 m 2 por

parcela). Del total de individuos colectados se identificaron 47 morfoespecies.

Sistemáticamente estas morfoespecies se encuentran dentro del orden Lycoperdales

distribuidos en dos familias: Geastraceae y Lycoperdaceae (Cuadro 1).

Cuadro 1. Diversidad de hongos Gasteromycetes registrados en las cuatro localidades de estudio.

Nº de Morfoespecies

Nº de

Familia

Género

Individuos

%

Geastraceae

Geastrum

39

66

80

Lycoperdaceae

Lycoperdon

8

17

20

 

47

83

Total

100%

El género Geastrum estuvo presente en tres localidades (Candelaria, Las Palmeras y

Las Ruinas), en tanto que Lycoperdon fue colectado en las parcelas de: 7 de Julio,

Las Palmeras y Candelaria, por lo que los bosques de Candelaria y Las Palmeras

presentaron ambos géneros y consecuentemente las dos familias a las que

pertenecen (Cuadro 2).

Es necesario mencionar que otros géneros de hongos Gasteromycetes como

Cyathus y Dictyophora de las familias Nidulariaceae y Phallaceae (Anexo 3)

respectivamente, fueron encontrados durante colectas generales en áreas externas a

las parcelas, generalmente en bordes de caminos o en lugares donde la vegetación

presentaba un bosque bajo y semiabierto. Estas muestras no fueron consideraras en

los análisis respectivos del presente trabajo.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

El bosque de las Ruinas presentó el mayor índice de diversidad de morfoespecies (H’

= 3,12; D = 0,94), seguido por Las Palmeras (H’ = 2,57; D = 0,91), en tanto que los

bosques de Candelaria (H’ = 0,95; D = 0,56) y 7 de Julio (H’ = 0; D = 0) mostraron

niveles muy bajos de diversidad (Cuadro 2). Es importante señalar que todas las

morfoespecies fueron únicas para cada sitio de estudio.

Cuadro 2. Diversidad y riqueza específica de hongos Gasteromycetes de las cuatro localidades de estudio, donde H’ = Shannon Wiener y D = Simpson.

Nº de

Nº de

Nº de

Nº de

Nº de

Localidad

Parcelas

Familias

Géneros

Morfoespecies

Individuos

H

D

7 de Julio

1

1

1

1

1

0

0

Candelaria

1

2

2

3

5

0,95

0,56

Las

1

2

2

15

26

Palmeras

2,57

0,91

Las Ruinas

1

1

1

28

51

3,12

0,94

La mayor riqueza específica fue registrada en el bosque de las Ruinas con un total

de 28 morfoespecies, en tanto que la parcela de Las Palmeras contó con 15

morfoespecies, mientras que el resto de los bosques (Candelaria y 7 de Julio)

presentaron menos de 5 morfoespecies pertenecientes a este grupo de hongos

(Cuadro 2).

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.2. Abundancia y riqueza de morfoespecies por época

La riqueza de morfoespecies entre épocas fue significativamente diferente entre sitios (F= 14.87, P = 0.0005), siendo mayor en la época húmeda (Noviembre–Enero) ya que se encontraron 46 morfoespecies comprendidas en dos géneros Geastrum y Lycoperdon. Esto contrasta dramáticamente con lo observado durante la estación seca (Agosto–Septiembre) donde solo se colectó una sola morfoespecie del género Geastrum en la localidad de Las Ruinas. Asimismo el número total de individuos (abundancia) por morfoespecies fue significativamente diferente entre épocas (F= 33.14, P= 0.0001) donde en la época húmeda se colectó una cantidad mayor de individuos (80 cuerpos fructíferos) en relación a los meses de muestreo con baja precipitación (Fig. 15).

a los meses de muestreo con baja precipitación (Fig. 15). Figura 15. Abundancia y riqueza de

Figura 15. Abundancia y riqueza de morfoespecies por época registrados en los cuatro sitios de estudio.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.3. Variación en la abundancia de hongos por sitios

La abundancia de hongos Gasteromycetes entre los sitios de estudio mostró una variación significativa (Anova, F = 8.78; P = 0.0002), donde el bosque de Las Ruinas

obtuvo el mayor número de hongos, mientras que la parcela de la localidad 7 de Julio presentó la menor cantidad de individuos colectados. Las localidades de Candelaria

y Las Palmeras mostraron valores intermedios a los otros sitios (Fig. 16).

mostraron valores interm edios a los otros sitios (Fig. 16). Figura 16. Número promedio de hongos

Figura 16. Número promedio de hongos registrados en los departamentos de Pando

y Beni.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.4. Variación en la abundancia de hongos por sitios y épocas

La abundancia de hongos fue significativamente diferente entre épocas de muestreo (Anova, F = 33.14, P = 0.0001), siendo mayor en la estación húmeda, mientras que en la época seca solo se encontraron dos individuos de una misma morfoespecie desde Las Ruinas (Fig. 13). Se observó como la época influyó en la variación de la abundancia de hongos para cada uno de los sitios de estudio, donde los bosques de Las Ruinas y Las Palmeras presentaron los mayores números de individuos durante la época húmeda, siendo diferente en el resto de las localidades (Fig. 17).

siendo diferente en el resto de las localidades (Fig. 17). Figura 17. Número promedio de hongos

Figura 17. Número promedio de hongos registrados para la época seca y húmeda

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.5. Cobertura del sotobosque según las épocas por sitios

La cobertura de vegetación del sotobosque oscilo entre el 5 y 80% durante la época seca, en tanto que en la época húmeda fue del 25 al 70%. Como se muestra en la figura 18, en la época seca la cantidad de cobertura para todos los sitios se mantiene constante mientras que en la época húmeda es variable, por lo que la cobertura de vegetación entre épocas no fue significativo (F = 2.83, P = 0.1025). Sin embargo, se observó una interacción significativa entre localidad y época (F = 3.71, P = 0.0213), presentándose en la época húmeda mayor cobertura en la localidad de las Palmeras y menor cobertura en la localidad de las Ruinas.

Palmeras y menor cobertura en la localidad de las Ruinas. Figura 18. Relación de la cobertura

Figura 18. Relación de la cobertura del sotobosque entre épocas y localidades.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.6. Entrada de luz del dosel según la localidad y épocas

La entrada de luz del dosel osciló entre el 5 y 100% durante la época seca, en tanto que en la estación lluviosa fue entre el 5 al 95%. Los análisis realizados muestran una interacción significativa entre localidad y época (F= 8.27 P= 0.0015), lo cual sugiere que la variación de la entrada de luz depende de la localidad. En este sentido, se observa que las localidades Candelaria, Las Palmeras y Las Ruinas mostraron diferencias significativas entre épocas (Fig. 19). Solo en la localidad 7 de Julio la entrada de luz fue algo similar entre las dos épocas en estudio.

de luz fue algo simila r entre las dos épocas en estudio. Figura 19. Relación de

Figura 19. Relación de la entrada de luz del dosel entre las localidades y épocas.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.7. Relación entre cobertura del sotobosque y abundancia de hongos

Estadísticamente el grado de relación entre la cobertura de vegetación del sotobosque y la abundancia de hongos (número promedio de individuos) para ambas épocas, demostró que existe una tendencia negativa (R2 = 0.09, P = 0.066). Es decir, que a mayor porcentaje de cobertura es menor la cantidad de cuerpos fructíferos (Fig. 20).

a es menor la cantidad de cuerpos fructíferos (Fig. 20). Figura 20. Correlación entre la abundancia

Figura 20. Correlación entre la abundancia de hongos y la cobertura de sotobosque.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

5.8. Relación entre la entrada de luz del dosel y la abundancia de hongos

En cuanto a la relación entre la entrada de luz del dosel y la abundancia de hongos (número total de individuos) para ambas épocas, se observó que el número promedio de individuos tiene una tendencia negativa (R2= 0.04, P = 0.2447). Es decir, que a mayor cantidad de entrada de luz es menor la cantidad de hongos (Fig. 21).

de entrada de luz es m enor la cantidad de hongos (Fig. 21). Figura 21. Correlación

Figura 21. Correlación entre la entrada de luz del dosel y el número de individuos de hongos.

6. DISCUSIÓN

6.1. Diversidad de hongos

Diversidad de hongos Gasteromycetes

La micobiota en la región amazónica es muy diversa (Lodge et al., 1995), sin embargo se encuentra insuficientemente estudiada, principalmente para el grupo de los Gasteromycetes (Trierveiler-Pereira et. al., 2009). En Brasil, hasta ahora se han encontrado 22 especies de estos hongos para la Amazonía, lo cual representa aproximadamente el 9% (238 especies) de la diversidad de Gasteromycetes para ese país (Trierveiler-Pereira & Baseia, 2009a; Trierveiler-Pereira et. al., 2009). Contrariamente en Bolivia, Colombia, Ecuador, Guyanas, Perú, Surinam y Venezuela el estado de conocimiento de los hongos es aún menor.

En el caso de Bolivia, hasta ahora las únicas referencias conocidas de hongos Gasteromycetes para la Amazonía (Suárez & Wright, 1996; Wright, 1960) estaban representadas por cinco especies (Morganella costaricensis, M. fuliginea, Mutinus bambusinus, Phallus indusiatus, Staheliomyces cinctus), es decir el 12% del total reportadas para el territorio nacional (40 especies) en relación a la lista oficial presentada por Rocabado et al. (2007). Estas colectas fueron efectuadas en dos localidades del Departamento de Pando (Conquista, Las Piedras) y tres en el Beni (Riberalta, Guayaramerin, Arroyo Florida).

Si bien no fueron encontradas durante el presente trabajo especies de los géneros Morganella, Mutinus, Phallus y Staheliomyces, se colectaron morfoespecies de Cyathus, Dictyophora, Geastrum y Lycoperdon. Los géneros Geastrum y Lycoperdon que fueron colectados en las parcelas de estudio se constituyen en los primeros registros para los Departamentos de Beni y Pando en relación a Rocabado et al. (2007). De igual manera, las colectas de individuos de Cyathus en la localidad de Hamburgo (Beni) y el hallazgo de Dictyophora en Las Ruinas (Pando) durante las búsquedas no estandarizadas y colectas generales en áreas externas a las parcelas,

Diversidad de hongos Gasteromycetes

se constituyen en los primeros reportes para estos Departamentos (Rocabado et al., 2007), ampliando notoriamente su área de distribución en el país.

Considerando la carencia de información espacial y temporal de estos hongos, así como también los listados para otras regiones de la Amazonia en general (p. ej., Trierveiler-Pereira et. al., 2009; Gómez & Gazis, 2006; Gazis, 2007), se podría esperar que otros géneros tales como Arachnion, Bovista, Calvatia, Cicloderma, Clathrus, Crucibulum, Disciseda, Mutinus, Myriostoma, Pseudocolus, Sclerangium, entre otros, pudieran estar también presentes en el área de estudio, ampliando aun más la diversidad fúngica para esta región del país. Por otra parte, no se descarta la posibilidad que se podrían registrar nuevas especies para la ciencia, por ejemplo en la Amazonía de Brasil recientemente se ha descrito Cyathus amazonicus (Trierveiler- Pereira et. al., 2009).

Algunos autores (Miller, 1995; Mueller et al., 2004) mencionan que la composición de los hongos puede variar de un año a otro y es por este motivo que se requieren de estudios de por lo menos cinco años para tener una buena estimación de la diversidad. Es bajo esta premisa, que no se descarta la posibilidad que la baja diversidad de Gasteromycetes registrada en los cuatro sitios de estudio este influenciada por la duración del muestreo de campo, aunque puede estar relacionada al tipo de metodología empleada (p.ej. número de parcelas por bosque).

También, podrían ser otros los factores bióticos y abióticos que se encuentren interviniendo directamente en la diversidad de macrohongos en el lugar. Al respecto, Mueller et al. (2004) sostienen que estos factores van desde la naturaleza del hábitat (p.ej. pastizal o bosque, natural o artificial, etapas de sucesión o maduro), diversidad de especies de plantas (particularmente plantas hospederas), diversidad de sustrato, lugar geográfico (latitud, elevación), tipo de suelo y el clima.

En el presente estudio, durante la época húmeda se registraron ambos géneros (Geastrum y Lycoperdon), con la diferencia de que en la estación seca solo se

Diversidad de hongos Gasteromycetes

colectaron únicamente especímenes del género Geastrum, deshidratados pero en buen estado. Este fenómeno en la época seca podría deberse a la baja precipitación pluvial y humedad necesaria que estos hongos requieren para poder fructificar. La precipitación es un factor climático importante, igual o más que la temperatura, en la determinación de la composición de la comunidad de hongos (Gazis, 2007). En un estudio realizado por Esqueda-Valle et al. (2000) en Sonora (México), encontraron la mayor diversidad de hongos Gasteromycetes en verano, periodo en que prácticamente se presentaron las lluvias.

Se postula que los datos obtenidos en el presente estudio podrían considerarse como preliminares ya que se necesita de un mayor esfuerzo de muestreo temporal y espacial para poder estimar con más precisión la diversidad de especies en estos bosques.

6.2. Riqueza de morfoespecies

La mayor riqueza morfoespecífica se registró en las Ruinas en relación a los otros sitios de estudio. Sería prematuro afirmar cuales son las causas que influyen en la variación de la riqueza entre sitios, pero parece que los mismos obedecen más a una interacción entre factores que a un solo factor aislado. Hasta ahora son muy pocos los estudios que se han realizado en hongos Gasteromycetes y su relación con factores bióticos y abióticos, y más aún en la Amazonía. Algunos autores (p. ej., Wright, 1987) indican que el pH, fertilidad y el contenido del humus, pueden ser factores muy relevantes para la presencia de especies de Gasteromycetes en un sitio. La riqueza también podría estar influenciada por la topografía del sitio, la concentración de arcilla, o la disponibilidad de materia orgánica en descomposición en el suelo, lo cual debería favorecer al establecimiento y desarrollo de los hongos. Si bien Alexopoulos (1962) y Suárez-Duque (2004) indican que la presencia de hojarasca y otros materiales (palitos, troncos) son considerados como un recurso indispensable para el desarrollo de los hongos, los resultados obtenidos demuestran lo contrario, ya que las localidades de 7 de Julio y Candelaria presentaron una

Diversidad de hongos Gasteromycetes

cantidad de hojarasca en el suelo abundante y muy notoria, inclusive mucho más que en las Ruinas, sin embargo la riqueza de morfoespecies fue menor. Braga-Neto et al. (2007) en una investigación de hongos de hojarasca efectuado en la Amazonía de Brasil (Manaus), descubrieron que la riqueza y composición de morfoespecies estuvo influenciada por el contenido de arcilla en el suelo, pero fueron más determinantes los factores climáticos (precipitaciones).

Se pudo percibir un contraste marcado de la riqueza de morfoespecies entre la estación lluviosa y la de baja precipitación, por lo que aparentemente la riqueza fúngica está sujeta a los factores climáticos como la precipitación, humedad y temperatura. Resultados similares donde se observa que existe una relación de la riqueza de Gasteromycetes con el incremento de las lluvias fueron también obtenidos en estudios neotropicales (p.ej., Esqueda-Valle, 2000). Gazis (2007), en una investigación llevada a cabo en el área de la Estación Biológica Los Amigos (Madre de Dios), Amazonía de Perú, encontró durante un muestreo de hongos macromycetes (incluyendo Gasteromycetes) que el número de morfoespecies estuvo influenciada en todos los hábitats por la cantidad de precipitación de las lluvias, donde los bosques primarios y secundarios de tierra firme presentaron una baja riqueza de morfoespecies al final e inicio de la época seca, mientras que en los bosques primarios de planicies de inundación se evidenció que la tendencia fue diferente con una alta riqueza de hongos durante los meses secos, debido probablemente a que en los meses de alta precipitación la cantidad de humedad saturada en el suelo afectó la fructificación y la existencia del micelio.

6.3. Abundancia por sitios y épocas

Los factores que han influenciado en la abundancia de hongos Gasteromycetes en cada sitio de estudio aún son inciertos. Se descarta la posibilidad de que se deba a la metodología utilizada, ya que la frecuencia de parcelas de estudio refleja el área mínima ocupada por las especies en un área y tan solo provee una estimación aproximada de la abundancia (O’Dell et al., 2004).

Diversidad de hongos Gasteromycetes

El tipo de vegetación es uno de los factores que podría influir en la abundancia de hongos, ya que se esperaría que en los bosques con mayor estatura y con una complejidad estructural puedan dar lugar al establecimiento de más microhabitats y microclimas para los hongos, beneficiando al desarrollo de un mayor de esporocarpos. Gazis (2007) encontró que en los bosques amazónicos primarios de tierra firme existe una menor abundancia en relación a los bosques secundarios. Los resultados obtenidos en el presente trabajo muestran algo similar, ya que la mayor abundancia de hongos se registro en los bosques secundarios de Las Palmeras y Las Ruinas, áreas que presentan un dosel bajo (8-10m), en tanto que en los bosques 7 de Julio y Candelaria se caracterizaron por tener una mayor altura (10-20 m) y una abundancia menor. Sin embargo, se necesitan de mayores estudios que permitan obtener evidencias claras para poder confirmar esta postura.

Por otro lado, en cuanto a las épocas del año (húmeda y seca), se observó una diferencia marcada, ya que en la época húmeda la cantidad de individuos en cada área de estudio fue mucho mayor que en la época seca en la que casi nada logró obtenerse. Sin embargo, esto no es un argumento para aseverar que las morfoespecies estuvieron ausentes en la época seca, sino que aparentemente la fructificación no se llevo a cabo durante esta estación del año, debido a las bajas condiciones necesarias (lluvia, temperatura, humedad) para el desarrollo de los esporocarpos. Es importante señalar que el micelio de los hongos puede estar debajo de la tierra o del sustrato que lo contenga y solo se hace visible cuando se producen las estructuras reproductivas (Rossman et al., 1998). Resultados similares en la Amazonía donde la abundancia de morfoespecies disminuyó en los meses de baja precipitación fueron obtenidos por Braga-Neto et al. (2007). A su vez, Suarez- Duque (2004) en un estudio basado en la diversidad y análisis estructural de hongos Aphyllophorales en el bosque de Mindo Lindo (Ecuador); tomando en cuenta también a los Agaricales y Gasteromycetes, encontró que la abundancia de hongos fluctuó mensualmente por las características climáticas y la fenología de las especies.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

6.4. Relación entre la cobertura de sotobosque y la entrada de luz del dosel con la abundancia de hongos o cuerpos fructíferos

La presente investigación demuestra que la abundancia de hongos esta directa e inversamente relacionada con la cobertura del sotobosque y la entrada de luz. Lo que significa, que a mayor cantidad de entrada de luz, mayor cobertura de sotobosque y menor cantidad de hongos. Coincidentemente, Suárez-Duque (2004) menciona que los hongos no son iguales a las plantas que compiten por la entrada de luz cuando aparecen los claros en el bosque, pero que la abundancia se incrementa debido a la caída y descomposición de los árboles, ya que hay una mayor degradación de materia orgánica.

Asimismo, Suárez-Duque (2004), coincide con los resultados del presente estudio, mencionando que una mayor cobertura del dosel ayuda a un mejor desarrollo de los cuerpos fructíferos de los hongos y a la cobertura del sotobosque, ya que la entrada de luz entra por los lados y no directamente disminuyendo el impacto de los rayos solares.

7. CONCLUSIONES

Diversidad de hongos Gasteromycetes

El presente estudio se constituye en el primer trabajo micológico de esta naturaleza realizado en el norte del país, en el cual se determinó la diversidad, riqueza y la abundancia de hongos Gasteromycetes, además de su relación con ciertos factores, ya que el conocimiento adquirido de este grupo hasta ahora estaba basado en colectas ocasionales. Tomando en cuenta los resultados obtenidos, se concluye que:

En las cuatro áreas de muestreo se encontró un total de 47 morfoespecies, comprendidas sistemáticamente en dos familias (Geastraceae y Lycoperdaceae) y dos géneros (Geastrum y Lycoperdon). Los géneros Cyathus, Dictyophora, Geastrum y Lycoperdon, son los primeros registros para los departamentos de Beni y Pando.

El bosque de Las Ruinas y Las Palmeras registraron la mayor abundancia de individuos y la mayor riqueza de morfoespecies. Se noto considerablemente que en la época húmeda se encontró la mayor cantidad de individuos y morfoespecies.

Los resultados muestran la entrada de luz y la cobertura del sotobosque están directa e inversamente relacionadas con la abundancia de hongos Gasteromycetes.

8. RECOMENDACIONES

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Incrementar los estudios de la micoflora en Bolivia, así como también la elaboración de guías de identificación, catálogos de campo y listados por sitio o región, con la finalidad de conocer la diversidad, riqueza, abundancia, distribución y fenología de hongos en el país.

Considerando que la micobiota amazónica boliviana se encuentra insuficientemente estudiada, es importante realizar estudios de esta naturaleza para otros grupos de hongos.

Realizar monitoreos a mediano o largo plazo (cinco años en adelante) en los sitios de muestreo del presente trabajo para comprobar si existe alguna variación en la composición de hongos entre un año a otro.

Se sugiere realizar estudios complementarios sobre características físicos- químicos del suelo, topografía, humedad y precipitación para tener un conocimiento más preciso de los factores que influyen en la riqueza y abundancia de los hongos Gasteromycetes,

Continuar con un análisis microscópico de las muestras estudiadas que permitan llegar a nivel de especie (p. ej., observación de ornamentaciones de esporas con microscopio de barrido), puesto que algunos de los especímenes podrían constituirse en las primeras citas para Bolivia y otras en nuevas especies para la ciencia.

Realizar estudios de hongos Gasteromycetes que abarquen otros tipos de formaciones vegetales que no fueron considerados en el presente trabajo, tales como los bosques de inundación (p.ej. várzea, igapó), pastizales, entre otros, que se encuentran en la región amazónica.

9. BIBLIOGRAFÍA

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Diversidad de hongos Gasteromycetes

ANEXOS

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Anexo 1. Lista de las morfoespecies presentes en los sitios de muestreo.

 

7 de

Las

Las

Familia

Especie

Julio

Candelaria

Palmeras

Ruinas

GEASTRACEAE

Geastrum morfosp 1

-

-

1

-

Geastrum morfosp 2

-

-

1

-

Geastrum morfosp 3

-

-

4

-

Geastrum morfosp 4

-

-

1

-

Geastrum morfosp 5

-

-

2

-

Geastrum morfosp 6

-

-

1

-

Geastrum morfosp 7

-

-

1

-

Geastrum morfosp 8

-

-

-

1

Geastrum morfosp 9

-

-

-

2

Geastrum morfosp 10

-

-

-

1

Geastrum morfosp 11

-

-

-

1

Geastrum morfosp 12

-

-

-

2

Geastrum morfosp 13

-

-

-

1

Geastrum morfosp 14

-

-

-

1

Geastrum morfosp 15

-

-

-

5

Geastrum morfosp 16

-

-

-

1

Geastrum morfosp 17

-

-

-

2

Geastrum morfosp 18

-

-

-

1

Geastrum morfosp 19

-

-

-

5

Geastrum morfosp 20

-

-

-

1

Geastrum morfosp 21

-

-

-

5

Geastrum morfosp 22

-

-

-

2

Geastrum morfosp 23

-

-

-

1

Geastrum morfosp 24

-

-

1

-

Geastrum morfosp 25

-

-

-

3

Geastrum morfosp 26

-

-

-

1

Geastrum morfosp 27

-

-

-

1

Geastrum morfosp 28

-

-

-

1

Geastrum morfosp 29

-

-

-

3

Geastrum morfosp 30

-

-

-

1

Geastrum morfosp 31

-

-

-

1

Geastrum morfosp 32

-

-

-

3

Geastrum morfosp 33

-

-

-

1

Geastrum morfosp 34

-

-

-

1

Diversidad de hongos Gasteromycetes

 

Geastrum morfosp 35

-

-

-

2

Geastrum morfosp 36

-

1

-

-

Geastrum morfosp 37

-

1

-

-

Geastrum morfosp 38

-

-

1

-

Geastrum morfosp 39

-

-

-

1

Total Geastraceae

0

2

13

51

LYCOPERDACEAE

Lycoperdon morfosp 1

-

-

2

-

Lycoperdon morfosp 2

-

-

2

-

Lycoperdon morfosp 3

-

-

3

-

Lycoperdon morfosp 4

-

3

-

-

Lycoperdon morfosp 5

1

-

-

-

Lycoperdon morfosp 6

-

-

3

-

Lycoperdon morfosp 7

-

-

1

-

Lycoperdon morfosp 8

-

-

2

-

Total Lycoperdaceae

1

3

13

0

Total General

1

5

26

51

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Anexo 2. Hongos Gasteromycetes encontrados en las parcelas de muestreo.

A
A
C
C
E
E
G
G
B
B
D
D
F
F
H
H

A-D. Individuos del género Gerastrum. F-H. Individuos del género Lycoperdon.

Diversidad de hongos Gasteromycetes

Anexo

muestreo.

3.

Hongos

Gasteromycetes

encontrados

fuera

de

las

parcelas

A
A
C
C
B
B
D
D

de

A. Individuos del género Lycoperdon. B. Individuos del género Lycoperdon. C. Individuos del género Cyathus. D. Individuo del género Dyctiophora.