PARTENOGNESIS EN REPTILES

Parthenogenesis in reptiles
Norma L. Manrquez Morn[a]

Resumen
La mayor parte de los organismos eucariontes son gonocricos y se reproducen sexualmente, sin embargo, en
algunos grupos han surgido linajes que estn constituidos por un solo sexo y se reproducen clonalmente. Entre
los reptiles del orden Squamata existen alrededor de 40 especies de lagartijas que se reproducen mediante
partenognesis, que es un mecanismo de reproduccin clonal a travs del cual las hembras producen
descendientes genticamente idnticos a ellas. La partenognesis obligada es un proceso reconocido
ampliamente en los reptiles, pero en aos recientes se ha documentado la partenognesis facultativa en
hembras de diferentes especies de lagartijas y serpientes que han sido criadas en cautiverio.
Palabras clave: Meiosis, partenognesis, reptiles, Squamata

Abstract
The greater part of eukaryotes are gonochoristic and reproduce sexually, nevertheless, in some groups have
arisen lineages constituted by only one sex that reproduce clonally. Among reptiles of the order Squamata
there are about 40 species of lizards that reproduce by parthenogenesis that is a mechanism of clonal
reproduction through which, females produce offspring genetically identical to them. Obligate
parthenogenesis is a process widely recognized in reptiles, but recently has been documented facultative
parthenogenesis in females of different species of lizards and snakes, that have been kept in captivity.
Keywords: Meiosis, parthenogenesis, reptiles, Squamata

Introduccin
La reproduccin sexual es el tipo de reproduccin predominante entre los eucariontes, sin embargo, en varios
linajes se han originado especies que estn constituidas por un solo sexo. De acuerdo con diversos autores,
una de cada mil especies multicelulares de eucariontes es unisexual (Simon et al., 2003). Estas especies se
originan a partir de ancestros con ambos sexos (gonocricos) y presentan mecanismos de reproduccin en los
que la meiosis (divisin celular que da origen a los gametos) est alterada. Gracias a esto se inhibe la
recombinacin gentica y se producen especies con descendientes genticamente idnticos a sus progenitores,
a travs de alguno de los tipos de reproduccin clonal (Avise, 2008).

La reproduccin clonal se presenta en varios grupos de eucariontes, principalmente en plantas, rotferos,

nematodos, artrpodos y en aproximadamente 100 especies de vertebrados, entre los que se encuentran peces,
anfibios y reptiles. En estos ltimos, la reproduccin clonal es exclusiva de algunas especies del orden
Squamata (Vrijenhoek et al., 1989).

Partenognesis y origen de las especies partenogenticas

de reptiles
Diversos procesos citolgicos que inhiben o alteran la meiosis son los responsables de la existencia de
distintos tipos de reproduccin clonal entre los eucariontes, pero slo uno de ellos (partenognesis) est
presente en las especies unisexuales de reptiles (Cuellar, 1971). La partenognesis obligada o telitoquia se
caracteriza porque los gametos se producen sin reduccin en la ploidia y se desarrollan en ausencia de
espermatozoides, en organismos genticamente idnticos a la madre (Figura 1). Lo anterior conduce a la
formacin de especies constituidas exclusivamente por hembras (los machos no existen), en las que la meiosis
est presente y el nmero de cromosomas es restituido gracias a la fusin de los gametos con los cuerpos
polares (originados en la primera o segunda divisin meitica) o a la endoduplicacin (Cuellar, 1971; 1987).
La endoduplicacin o endomitosis es un proceso citolgico que consiste en una mitosis premeitica sin
cariocinesis, la cual da como resultado la duplicacin del nmero cromosmico en las clulas pregamticas
(Cuellar, 1971). Dichas clulas presentan pares de cromosomas idnticos y entran a un proceso de meiosis que
da lugar a la produccin de gametos con el nmero de cromosomas propio de la especie. Varios autores han
sugerido que la endomitosis es responsable de la restitucin en varias especies unisexuales de vertebrados, sin
embargo, la meiosis de estos organismos ha sido poco estudiada, a pesar de ser un proceso clave en la
generacin de la reproduccin clonal (Simon, 2003).
Por otra parte, diversos estudios han mostrado que los linajes unisexuales de lacertilios se han originado
espontneamente o por hibridacin (Figura 2). La prdida espontnea de la reproduccin sexual puede ocurrir
en hembras inicialmente diploides y gonocricas, por medio de mutaciones en los genes involucrados en el
proceso meitico. Dichas mutaciones provocan la aparicin de hembras que producen gametos no reducidos,
capaces de dar origen a nuevos linajes unisexuales (Cuellar 1987). El origen espontneo de la partenognesis
es un proceso documentado ampliamente en invertebrados, pero entre los vertebrados clonales nicamente ha
sido encontrado en lacertilios del gnero Lepidophyma: L. reticulatum y L. flavimaculatum. Esta
ltima especie presenta poblaciones gonocricas (Mxico y norte de Centroamrica) y partenogenticas
(Costa Rica y Panam) que son morfolgica y genticamente homogneas (Sinclair et al., 2009).
La hibridacin interespecfica es otro de los mecanismos relevantes en el origen de especies unisexuales
de lacertilios (Avise et al., 1992), varios autores consideran que la produccin de gametos no reducidos y la
capacidad de reproducirse clonalmente son resultado directo de la alteracin que la combinacin de genomas
distintos produce en el proceso meitico de los hbridos. El origen hbrido ha sido comprobado en una gran
cantidad de especies unisexuales y parece ser el mecanismo de origen ms importante en vertebrados, ya que
prcticamente todas las especies clonales de peces, anfibios y reptiles se han producido gracias al
apareamiento entre dos especies distintas (Cuellar 1987).

La hibridacin inicial entre especies gonocricas conduce a la formacin de linajes unisexuales diploides;
sin embrago, ms del 60% de los vertebrados unisexuales de origen hbrido son poliploides (Vrijenhoek et al.,
1989). De acuerdo con varios autores, las especies triploides se originan cuando se lleva a cabo la fecundacin
de los gametos diploides de una hembra unisexual por parte de los machos de sus especies parentales o por
machos de una especie distinta.
En el surgimiento de las especies poliploides hay un punto de coincidencia entre las dos teoras, ya que
los seguidores de la teora del origen espontneo sugieren que una especie triploide puede originarse una vez
que una hembra que adquiri la capacidad de reproducirse clonalmente se cruza con un macho de una especie
distinta (Figura 2; Cuellar, 1987).
El origen hbrido de varias especies unisexuales de vertebrados fue sugerido con base en estudios
morfolgicos, ecolgicos, cariolgicos y aloenzimticos, pero en aos recientes el uso de marcadores
moleculares del DNA nuclear (nDNA) y mitocondrial (mtDNA) ha permitido esclarecer varios aspectos sobre
el origen de las especies clonales (Avise et al., 1992). Los marcadores nucleares de herencia codominante
(con expresin de alelos provenientes de ambos padres) en combinacin con el mtDNA (de herencia materna)
han permitido confirmar el origen por hibridacin de varias especies y han revelado la direccin del
cruzamiento original (Avise, 1994; 2000).

Figura 1.

Figura 2.

Diversidad clonal
Aunque las especies unisexuales se reproducen clonalmente, diversos estudios han mostrado que la mayor
parte de ellas presentan cierto grado de diversidad gentica (MacCulloch et al., 1995; Fu et al., 1999). La
variabilidad gentica presente en las especies unisexuales (diversidad clonal) es producida por recombinacin
(durante la meiosis) o mutacin, posteriores al origen de la partenognesis (Parker et al., 1989). Estudios
realizados en varios animales unisexuales revelan que estos organismos presentan una sensibilidad alta a los
factores ambientales y variacin fenotpica de magnitud similar a la que presentan las especies gonocricas
(Lynch y Gabriel, 1983).
En las especies partenogenticas la principal fuente de variacin es la mutacin de tipo postformacional y
ha sido evaluada con base en estudios de morfologa, cariologa, histocompatibilidad, aloenzimas y DNA
(Manrquez Morn, 2007). Los estudios realizados a la fecha, muestran que las especies unisexuales de
lagartijas presentan poca variacin a nivel morfolgico (Parker y Selander, 1984), sin embargo, existen varias
especies con distribuciones amplias que estn compuestas por clones que presentan diferencias en tamao y
patrones de coloracin y escutelacin (Parker et al., 1989; Walker et al., 1997; Hernndez Gallegos et al,
1998; Manrquez Morn, 2002). Dentro de estas ltimas se encuentran los teiidos Aspidoscelis
tesselata y A. maslini, que son especies constituidas por varios clones geogrficamente aislados que
difieren en sus patrones de coloracin (Manrquez Morn 2002). Un patrn similar se presenta cuando las
especies partenogenticas se analizan cariolgicamente, pues la mayor parte de ellas presentan cariotipos
hbridos altamente heteromrficos (con dos complementos haploides diferentes), pero con poca variacin
intraespecfica. Sin embargo, algunas especies que muestran distribuciones amplias y ocupan hbitats
heterogneos pueden presentar algunas variaciones en su cariotipo (Fritts, 1969; Lowe et al., 1970; Cole
1979;

Manrquez-Morn,

2002).

Por

ejemplo, Aspidoscelis

maslini, A.

sonorae y A.

exsanguis presentan cariotipos que parecen haberse originado gracias a la modificacin del cariotipo
hbrido inicial, por medio de transformaciones como las fusiones y principalmente, las fisiones
cromosmicas.
Sin embargo, la caracterizacin gentica de las especies partenogenticas es lo que ha permitido detectar
con mayor certeza su diversidad gentica y establecer el nmero real de clones que las estn formando. La
estructura gentica de las especies unisexuales de vertebrados fue establecida de manera indirecta con base en
los resultados proporcionados por los estudios de histocompatibilidad realizados con transplantes de piel.
Dichos estudios han permitido identificar a especies partenogenticas constituidas por un solo clon (A.
tesselata, A. neomexicana, A. velox, A. maslini, A. rodecki, A. laredoensis, A. cozumela;
Maslin, 1967; Cuellar, 1976; Cordes et al., 1990; Cuellar y Wright, 1992; Hernndez Gallegos et al., 1998;
Abuhteba et al., 2000; Hernndez Gallegos et al., 2003; Manrquez Morn y Mndez de la Cruz, 2008) o bien,
a complejos de especies integrados por clones de origen y ploida distintos.
En dcadas recientes los marcadores moleculares (nucleares y mitocondriales) han sido los que han
permitido establecer, de manera ms confiable, la variabilidad existente dentro de las especies con
reproduccin

clonal.

Las

aloenzimas

mostraron

que

varias

de

las

especies

unisexuales

del

gnero Aspidoscelis estn integradas por clones geogrfica y genticamente distinguibles que se han
generado gracias a mutaciones posteriores al origen de la reproduccin clonal (Dessauer y Cole, 1989;
Manrquez-Morn, 2007). Lo anterior es congruente con los estudios en los que se ha utilizado el DNA, ya

que los anlisis realizados con enzimas de restriccin o secuenciacin han mostrado que varias de las especies
unisexuales formalmente reconocidas estn constituidas por clones ms inclusivos y genticamente diferentes
(Moritz et al., 1989; Manrquez-Morn, 2002). Una excepcin a esto la presentan varias de las especies de
lagartijas unisexuales del gnero Darevskia, ya que sus mtDNAs son constantes a lo largo de su
distribucin e, incluso, son compartidos por varias especies unisexuales (Murphy et al., 2000).
La variabilidad gentica en las especies partenogenticas depende de factores filogenticos y ecolgicos,
as como del tiempo de origen de los taxones, por lo que se considera que existe una correlacin entre la
diversidad de este tipo de organismos y su rea de distribucin, los hbitats que ocupan y su edad. Se ha visto
que las especies unisexuales que han invadido reas extensas y heterogneas tienen un origen antiguo y estn
integradas por dos o ms clones con caractersticas genticas distintas (Manrquez Morn, 2002).

Hbitats de las especies partenogenticas

El origen de la partenognesis en lacertilios puede ser azaroso, pero una vez que surge una hembra capaz de
reproducirse clonalmente, su xito y el surgimiento de una especie nueva depende de la interaccin de los
individuos unisexuales con sus especies parentales. Cuando se encuentran en simpatra, la competencia puede
evitar su establecimiento, pero diversos trabajos han mostrado que las especies clonales suelen presentarse en
sitios que son desfavorables para sus especies parentales. Recientemente se ha documentado que una gran
cantidad de especies partenogenticas, tanto de invertebrados como de vertebrados, habitan en islas o sitios
que se comportan como islas (Cuellar, 1994). Son comunes en playas marinas y lacustres, cuerpos de agua y
zonas abiertas dentro de las selvas, troncos cados, hormigueros y termiteros, cuevas, etc.

Partenognesis facultativa
Dentro de los escamados, la partenognesis obligada fue descubierta por el herpetlogo ruso Ilia Darevsky
hace casi 56 aos, sin embargo, en aos recientes se ha documentado la existencia de partenognesis
facultativa. Este tipo de reproduccin se ha observado en hembras de diversas especies de lagartijas y
serpientes (Varanus komodoensis, V. panoptes, V. ornatus, Python molurus, Thamnophis
elegans, T. marcianus, Crotalus horridus, C. unicolor y Acrochordus arafurae), que han
permanecido en cautiverio y en ausencia de machos. A diferencia de lo que ocurre en la partenognesis
obligada, las hembras que se reproducen facultativamente suelen dar origen a descendientes machos. Lo
anterior se debe a la condicin homciga de los individuos, ya que en los escamados en los que se ha
presentado este tipo de partenognesis las hembras son heterogamticas (ZW), mientras que todas las cras
producidas presentan una combinacin ZZ. Sin embargo, en el pitn P. morulus se comprob la produccin
de hembras genticamente idnticas a la madre (Booth et al., 2012).
En algunos casos se ha observado que las hembras que se reproducen facultativamente posteriormente
pueden interactuar con machos y producen cras por reproduccin sexual.

La partenognesis facultativa no ha sido registrada en poblaciones silvestres, pero se cree que pudo
haberse originado como un mecanismo alternativo para momentos en los que no se tiene acceso a una pareja,
o bien, como una forma de modificar la proporcin de sexos en alguna poblacin (Watt et al., 2006).
Independientemente del tipo de partenognesis (obligada o facultativa), la meiosis es el proceso clave
para la existencia de este tipo de reproduccin. Sin embargo, el conocimiento que se tiene de este proceso y su
modificacin en las especies partenogenticas es prcticamente nulo. Por lo anterior, su estudio y
entendimiento es necesario para explicar las diferencias entre los distintos linajes con reproduccin clonal.

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[a]

Profesora-Investigadora del rea Acadmica de Biologa de la Universidad Autnoma del Estado de Hidalgo.
Desarrolla las lneas de investigacin de sistemtica molecular y reproduccin clonal en reptiles.