LEBRES

FANTASMAS

A Evoluo
das Lebres na
Pennsula Ibrica

Edio
Centro de Investigao em Biodiversidade e Recursos Genticos
(CIBIO/InBIO) da Universidade do Porto
Julho de 2015
Edio simultnea em portugus, castelhano e ingls.
Traduo: Rita Campos e Pelayo Acevedo.
Reviso (verso em ingls): James D. Harris.
ISBN 978-989-98732-6-1
Design Joana Monteiro
Sugesto de citao: Campos R; Melo-Ferreira J, Acevedo P. (2015).
Lebres fantasmas: a evoluo das lebres na Pennsula Ibrica. CIBIO,
Centro de Investigao em Biodiversidade e Recursos Genticos. Porto,
Portugal.
Este livro electrnico distribudo gratuitamente e sem restries ao seu
uso desde que o seu contedo no seja alterado nem seja usado para fins
comerciais.
A edio deste livro foi financiada por EcoMito (EXPL/AAGMAA/1082/2013), projecto de investigao do Programa Operacional
Potencial Humano (POPH) - Quadro de Referncia Estratgico Nacional
(QREN) do Fundo Social Europeu e do Ministrio da Educao e
Cincia do Governo Portugus.

LEBRES
FANTASMAS

A Evoluo
das Lebres na
Pennsula Ibrica

Autores
Rita Campos
Jos Melo-Ferreira
Pelayo Acevedo
Centro de Investigao
em Biodiversidade
e Recursos Genticos
(CIBIO/InBIO)
da Universidade do Porto,
Portugal
Instituto de Investigao
em Recursos Cinegticos,
Espanha

Agradecimentos
Devemos um agradecimento s sociedades de caadores as facilidades concedidas durante
todos estes anos no acesso a amostras dos animais caados, sem os quais todos estes estudos
no teriam sido possveis. Nestes ltimos tempos alguns dos mais activos foram
os caadores de Arcediano e Narros de Matalayegua (Salamanca), de Santa Marta
de Magasca e Plasencia (Cceres), de Burgos, de Villarta de San Juan (Cidade Real),
e os galgueiros de Palencia, de Cullar y Cantimpalos (Segvia), de Mstoles (Madrid),
de Villaluenga de la Sagra (Toledo) e de Miguelturra (Cidade Real). Deixamos tambm
um agradecimento ao Paulo Clio Alves pelas sugestes e comentrios verso final
deste documento.
R. Campos e J. Melo-Ferreira so investigadores de ps-doutoramento (SFRH/
BPD/64365/2009) e auxiliar (IF/00033/2014), respectivamente, da Fundao para
a Cincia e a Tecnologia (FCT), financiados no mbito do QREN-POPH e comparticipado
pelo Fundo Social Europeu e pelo Ministrio da Educao e Cincia. P. Acevedo tem
um contrato financiado pelo Ministrio da Economia e Competitividade (MINECO)
e pela Universidade de Castela-Mancha, ao abrigo do programa Ramon y Cajal
(RYC-2012-11970).
4

- Muita, muita neve!

- Mesmo?
- E gelo. Estava tudo gelado! Ou melhor, tudo no, havia umas zonas sem neve,
onde at havia comida e stios para dormir.
- Refgios?
- Isso! Havia refgios. Eram bons para as que tinham frio. As outras viviam bem
na neve. E olha que havia muita, muita neve!
H cerca de 21 mil anos a Pennsula Ibrica estava muito gelada e grande parte da
Europa estava mesmo coberta de neve! Estvamos no final do Pleistoceno, a poca
geolgica do perodo Quaternrio que antecedeu a actual, o Holoceno. E foi durante esta
poca que uma grande parte do planeta viveu muitos eventos glaciares e por isso que
o Quaternrio tambm conhecido como o perodo glaciar. Perodo glaciar moderno,
porque houve outros quatro! Uma das grandes consequncias destas oscilaes
climticas foi a alterao da distribuio geogrfica e variabilidade gentica das espcies,
principalmente daquelas que viviam nas regies mais afectadas pelas glaciaes.
Mas porque estamos a falar em Quaternrio, Pleistoceno, Pennsula Ibrica, Europa
e neve? Porque vamos falar de lebres!

A histria do planeta Terra divide-se em vrios momentos. Durante

o Pleistoceno, assinalado com uma
seta, ocorreram profundas oscilaes
climticas que influenciaram a
evoluo de muitos seres vivos, entre
os quais as lebres ibricas e europeias.
5

Designao cientfica
das lebres
As lebres so lagomorfos, ou seja, so
mamferos que pertencem ordem
Lagomorfa. Nesta ordem reconhecem-se
duas famlias: os ocotondeos (Ochotonidae)
e os lepordeos (Leporidae). As lebres,
assim como os coelhos, pertencem a esta
ltima famlia. Esta uma famlia grande:
composta por 11 gneros. As lebres
pertencem ao gnero Lepus, que, por sua
vez, tambm bastante rico em espcies:
reconhecem-se actualmente 32 espcies
de lebres! As protagonistas desta histria
pertencem s espcies Lepus granatensis (a
lebre ibrica), Lepus castroviejoi (a lebre de
piornal), Lepus europaeus (a lebre europeia)
e Lepus timidus (a lebre varivel).

Lebre
ibrica

Lebre dE
piornal

Lebre
europeia

Lebre
varivel

Actualmente vivem na Pennsula Ibrica trs espcies de lebre: a lebre

ibrica, a lebre de piornal e a lebre europeia. A lebre europeia tambm existe
noutros pases europeus e do mdio oriente, como a Alemanha ou o Iraque,
mas as lebres ibrica e de piornal apenas se encontram na Pennsula Ibrica.
A lebre ibrica ocupa quase toda a Pennsula, excepto a faixa mais a norte
entre as Astrias e a Catalunha, onde vive a lebre europeia, e a lebre de
piornal apenas se encontra na cordilheira cantbrica.
Estas so as espcies que habitam a Pennsula Ibrica nos nossos dias. S
que h muitos anos 21 mil anos! vivia na Pennsula Ibrica uma outra
espcie de lebre: a lebre varivel.

A lebre ibrica (verde claro) e a

lebre de piornal (verde escuro) so
espcies endmicas da Pennsula
Ibrica, ou seja, apenas habitam
nesta regio. A lebre ibrica
encontra-se distribuda por grande
parte do territrio da Pennsula
Ibrica, enquanto a lebre do piornal
habita apenas a regio dos montes
Cantbricos. A lebre europeia
(verde mdio) ocupa a regio norte
da Pennsula.
8

A lebre varivel uma espcie bem adaptada para viver em regies de baixas
temperaturas e com perodos prolongados de neve. E h cerca de 21 mil
anos, durante as glaciaes do Quaternrio, a Pennsula Ibrica oferecia
essas condies. Hoje esta espcie j no pode ser encontrada na Pennsula
mas os seus vestgios sim.
Os registos fsseis mostram que durante o Pleistoceno a lebre varivel
viveu em zonas onde hoje no a encontramos, tais como a Pennsula
Ibrica ou o sul de Frana. Mostram ainda um facto curioso: as reas onde
a lebre varivel viveu durante os ciclos glaciares do Pleistoceno sofreram
alteraes de tamanho. Porque que este resultado importante para esta
histria? Porque estas alteraes permitiram que as lebres variveis tivessem
oportunidade de contactar com outras lebres, aumentando a probabilidade
de cruzamentos e consequente troca de material gentico entre indivduos
das diferentes espcies!

A lebre varivel uma espcie

boreal/rctica que habita o norte da
Eursia; na Esccia, Polnia, Alpes
e Japo encontram-se populaes
isoladas desta espcie.
9

A prova de que de facto ocorreram cruzamentos entre lebres variveis e as

espcies que hoje vivem na Pennsula Ibrica que, apesar de j no haver
lebres variveis nesta regio, o seu ADN persistiu. A anlise de muitos
indivduos das trs espcies ibricas mostrou que todos os indivduos de
lebre de piornal e quase todos os de lebre europeia que vivem na Pennsula
Ibrica tm ADN mitocondrial de lebre varivel. Este ADN tambm muito
frequente em indivduos de lebre ibrica que vivem na metade norte da
Pennsula.

A passagem do ADN mitocondrial

do tipo rctico representado a
vermelho nos grficos circulares
para as lebres da Pennsula Ibrica
foi um fenmeno em larga escala,
que afectou as trs espcies ibricas,
a lebre ibrica (a verde claro),
a lebre de piornal (a verde escuro)
e a lebre europeia (a verde mdio).
No entanto, a frequncia da
passagem foi superior na regio
norte da Pennsula.
10

Lebres e alteraes climticas

As rpidas alteraes climticas que o
planeta Terra vem sofrendo devido s
aces humanas iro afectar principalmente
espcies com requisitos ecolgicos
mais especficos, ou seja, espcies que
apenas conseguem viver em locais com
determinadas caractersticas. No caso das
lebres, estas alteraes climticas podero
ter um grande impacto na sua sobrevivncia
a longo prazo. Um exemplo disso a nossa
j conhecida lebre varivel. A utilizao
de modelos climticos j deixou antever
que esta espcie tem preferncia por zonas
frias, com um marcado contraste entre
temperatura de dia e de noite e que tenham
veres muito secos.

Na verdade, o aquecimento global causado

pelo Homem j est a afectar a sobrevivncia
da lebre varivel em alguns locais, como os
Alpes e no limite sul da sua distribuio.
Nos dois casos, a acompanhar a diminuio
do habitat para lebres variveis d-se a
chegada e progressiva substituio desta
espcie por lebre europeia.
Regressando ao passado, possvel que
o aquecimento natural do planeta na era
ps-glaciar tenha afectado a distribuio
da lebre varivel da mesma forma:
diminuindo as zonas onde esta poderia viver
e favorecendo a ocupao do habitat pelas
restantes espcies de lebre que habitavam
a Pennsula Ibrica.

As espcies que tm uma maior dependncia

pela temperatura mxima sero as que
apresentaro maior sensibilidade para
as alteraes climticas porque este
limite termal altamente conservado na
natureza. E isso significa o qu? Significa
que as espcies que vivem em zonas com
temperaturas prximas das temperaturas
mximas que conseguem suportar so as
que tero mais dificuldade em adaptar-se
ao aquecimento do planeta.

11

Porque que dizemos que as espcies ibricas tm o ADN mitocondrial

da lebre varivel, em vez de dizer que a lebre varivel existe na Pennsula
Ibrica?
A resposta relativamente simples: a anlise do ADN nuclear das quatro
espcies mostra, em geral, quatro grupos bem distintos.
Ou seja, se usarmos como informao gentica para classificar as espcies
o ADN do ncleo estamos na presena de quatro espcies e a lebre varivel
no existe na Pennsula Ibrica. Mas se usarmos apenas
a informao do ADN mitocondrial, ento a classificao das espcies
torna-se confusa, pois algumas lebres ibricas ou europeias sero
identificadas como lebres variveis, e passaremos a dizer que existe lebre
varivel na Pennsula. O que no corresponde verdade porque alm da
gentica se usam outras informaes para classificar e identificar as espcies.
E, neste caso, estas espcies so facilmente distinguveis do ponto de vista da
morfologia e da ecologia.

A sistemtica das lebres

A sistemtica a cincia que se ocupa da
classificao dos seres vivos tendo em conta
a sua histria e relaes evolutivas. No caso
das lebres, a sua evoluo tem algumas
particularidades interessantes. Por exemplo,
muitas das espcies de lebre formaram-se
mais ou menos na mesma altura - um tipo
de evoluo chamada de radiao rpida.
o caso das lebres da Pennsula Ibrica, que
se tero originado nos ltimos 2 milhes
de anos. Uma das consequncias deste
tipo de diversificao to rpida e prxima
no tempo que as diferentes espcies
conservam muitas das caractersticas
da espcie ancestral, partilhando uma
grande fraco do seu patrimnio
12

gentico e, portanto, tambm muitas

caractersticas (tais como a morfologia,
fisiologia ou ecologia). Este motivo seria
suficiente para complicar a classificao
destas espcies mas no caso das lebres da
Pennsula Ibrica temos uma complicao
adicional: a existncia de indivduos com
um ADN mitocondrial fantasma, o ADN
mitocondrial da lebre varivel!
Qual ser ento a melhor maneira de
classificar os seres vivos? Para qualquer
caso, o melhor usar sempre vrios tipos de
dados e avaliar as informaes que cada um
nos d de forma crtica.

Vamos tentar? Precisaremos de:

- cartes com informao de um fragmento
do ADN mitocondrial de indivduos das
4 espcies de lebre que habitavam a
Pennsula Ibrica h cerca de 21 mil anos:
lebre varivel, lebre ibrica, lebre europeia e
lebre de piornal
- cartes com informao de um fragmento
de ADN do ncleo que codifica o gene
albumina de indivduos das mesmas 4
espcies
- cartes com imagens de indivduos
das mesmas 4 espcies
Os cartes (em anexo) com cada tipo de
dado ADN mitocondrial, AND nuclear e
morfologia devem ser distribudos vez
por cada jogador ou equipa de jogadores.
De cada vez que recebe os cartes, o
jogador (ou equipa) deve formar grupos
usando como critrio a similaridade entre
informaes. Por exemplo, se recebeu
os cartes com o fragmento de ADN
mitocondrial, deve procurar fragmentos
com o menor nmero de mutaes isto ,
de diferenas entre eles e agrup-los.

ainda recomendada uma discusso sobre

a natureza da cincia: no exemplo das
lebres, se nos primeiros trabalhos de uso
de informao gentica para as classificar
se recorresse apenas ao ADN mitocondrial
qual seria o resultado? Que h lebre varivel
na Pennsula Ibrica! Mas a cincia
um processo, nunca pra e questiona-se
sempre. Por isso, procuram-se mais dados
e reavaliam-se as concluses: sabemos que
h realmente ADN mitocondrial de lebre
varivel na Pennsula Ibrica, mas como se
fosse um fantasma, uma impresso digital
molecular de uma espcie que j c viveu
mas que no vive desde o ltimo Mximo
Glaciar, h aproximadamente 21 mil anos.
O que sabemos hoje no significa que os
primeiros cientistas a trabalhar neste tema
estivessem errados; significa apenas que as
nossas concluses dependem dos dados e
que devemos ter esprito aberto mas crtico
para incorporar novos dados e reavaliar as
nossas concluses.

Depois de ter os agrupamentos feitos de

acordo com cada informao, confrontar
os grupos com a identificao real de
cada indivduo e discutir a importncia de
usar vrios tipos de dados para classificar
a biodiversidade. Pode ainda aproveitar as
informaes dadas ao longo destas pginas
para tornar a discusso mais complexa e
discutir, por exemplo, o papel da seleco
natural e as diferenas de informao que
diferentes regies genticas nos do.

13

H ainda um outro resultado interessante: o ADN mitocondrial rctico

presente nas lebres da Pennsula Ibrica apresenta diferenas em relao
ao ADN mitocondrial rctico da lebre varivel. Isto concordante com a
hiptese deste ADN mitocondrial ter sido transferido para as populaes
ibricas h muito tempo - os cerca de 21 mil anos desde o ltimo Mximo
Glaciar! - e estar a evoluir de forma independente do ADN mitocondrial
da lebre varivel desde essa altura.
Por fim, os dados tambm sugerem que houve duas alturas para a
transferncia de ADN mitocondrial da lebre varivel para as restantes
lebres da Pennsula Ibrica: uma durante o Pleistoceno Mdio, que afectou
o ancestral comum da lebre de piornal e da lebre italiana (Lepus corsicanus;
uma espcie que apenas existe no sul de Itlia, Siclia e Crsega) e outra
durante o ltimo Mximo Glaciar, que afectou as trs espcies que habitam
a Pennsula Ibrica.

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Mitocndrias e evoluo
As mitocndrias so organelos celulares
encontrados num grande nmero de
clulas de quase todos os eucariontes.
A sua funo vital para as clulas. Embora
mais conhecidas pelo seu envolvimento
na produo de energia, as mitocndrias
participam em diversos processos celulares,
tais como a diferenciao celular, a
sinalizao celular ou a manuteno do
controlo do ciclo celular e do crescimento
da clula, e h mesmo doenas
mitocondriais provocadas pelo mau
funcionamento das mitocndrias.
Uma das caractersticas mais particulares
deste organelo o facto de possuir o seu
prprio genoma. A esse material gentico
damos o nome de ADN mitocondrial
ou, abreviadamente, ADNmt. Este ADN
difere do ADN do ncleo no s pela sua
localizao mas tambm porque tem uma

configurao circular e porque, ao contrrio

do ADN nuclear, que herdado do pai e
da me e por isso existem duas cpias de
cada informao nas nossas clulas, o ADN
mitocondrial apenas transmitido pela me.
Estas caractersticas, juntamente com o
facto de ter uma taxa de mutao mdia
mais elevada que o ADN nuclear e ter sido
inicialmente considerado livre da influncia
da seleco natural, tornaram o ADN
mitocondrial um marcador gentico muito
utilizado, principalmente em estudos que
pretendiam reconstruir a histria evolutiva
das espcies. S que a aparente neutralidade
do ADN mitocondrial tem sido desafiada:
comeam a aparecer muitas evidncias
de que este marcador tambm alvo de
seleco natural, incluindo o ADN rctico
da lebre varivel!

CLULA

MITOCNDRIA

NCLEO

ADN
MITOCONDRIAL

15

16

Ento, em resumo, o que sabemos sobre a presena da lebre varivel e

da histria das lebres na Pennsula Ibrica? Sabemos que h mais ADN
mitocondrial do tipo rctico nas lebres que vivem na metade norte da
Pennsula e que este ADN tambm mais diverso nessas populaes.
H ainda alguns resultados que sugerem que a transferncia do ADN
mitocondrial rctico para a lebre ibrica ter ocorrido quando a temperatura
comeou a aumentar, depois do ltimo Mximo Glaciar, e a lebre ibrica
comeou a ocupar o territrio que a lebre varivel ocupava. Como algumas
lebres ibricas das populaes mais a sul da Pennsula tm ADN nuclear
de lebre varivel, provvel que as lebres ibricas tenham sobrevivido aos
perodos mais frios em refgios localizados no centro da Pennsula Ibrica e
tenham colonizado o restante territrio onde hoje se encontram a partir da.
O que ainda no se sabe bem se a transferncia de ADN mitocondrial da
lebre varivel para as restantes lebres da Pennsula Ibrica foi um processo
adaptativo, isto , se houve influncia da seleco natural.
Se no houve influncia da seleco natural, ento a transferncia ocorreu
apenas por uma questo de distribuio geogrfica e demografia: durante
uma expanso h normalmente apenas uns poucos indivduos a liderar, a
chegar aos novos stios. E estes normalmente encontram muitos indivduos
de espcies que habitam esse stio. No caso das lebres, como ainda tero
muitas semelhanas, indivduos da espcie que est a chegar conseguem
reproduzir-se com indivduos da espcie que l vive. A deriva gentica,
que muito eficaz em populaes pequenas, faz com que a mitocndria
da espcie que j vivia consiga passar para a espcie que est a chegar e
substitua a sua prpria mitocndria! Esta substituio ainda mais eficaz se
as fmeas da espcie que se est a expandir forem filoptricas, isto , tiverem
propenso para permanecer junto ao local onde nasceram, como o caso
das lebres.
Mas devemos tambm considerar a hiptese de ter havido seleco natural a
actuar nesta transferncia. que apesar de nos primeiros estudos de biologia
evolutiva se ter considerado o ADN mitocondrial livre da aco da seleco
natural, hoje h vrios casos documentados da influncia deste mecanismo
na evoluo desta informao gentica. Olhando para o estranho caso do
ADN mitocondrial das lebres na Pennsula Ibrica, bem possvel pensarmos
que talvez o ADN mitocondrial da lebre varivel tenha passado tantas vezes
para as outras lebres porque realmente vantajoso. Ou seja, este poder ser
um caso em que o ADN mitocondrial est sob o efeito da seleco natural.
E a verdade que resultados recentes sugerem isto mesmo! Outro aspecto
interessante que protenas que participam na cadeia respiratria o processo
17

principal responsvel pela produo da energia nas clulas possuem

subunidades codificadas tanto por genes do ADN mitocondrial como por
genes do ADN nuclear. As interaces entre os dois genomas so de facto
extensas e a influncia da seleco natural pode ocorrer simultaneamente
nos genes que interagem. Isto faz com que seja possvel que a passagem do
ADN mitocondrial rctico para as lebres da Pennsula Ibrica tenha sido
acompanhada por genes nucleares com os quais interagem - um processo
de co-evoluo! Os estudos mais recentes focam-se tambm neste aspecto.

Seleco natural
e deriva gentica
Seleco natural e deriva gentica so dois
mecanismos que levam a uma alterao
da frequncia das informaes genticas
das populaes e, por isso, influenciam
a sua evoluo. A grande diferena entre
estes dois mecanismos que, enquanto a
deriva gentica um fenmeno puramente
neutro e afecta todas as pores do ADN,
mitocondrial ou nuclear, por igual, a
seleco natural actua especificamente sobre
determinadas informaes.
Os dois mecanismos no so mutuamente
exclusivos. Pelo contrrio, devemos supor
que ambos actuam em simultneo, apenas
diferentes situaes faro com o resultado
da aco de um ou de outro se tornem mais
visveis.
Por exemplo, os homens esto
continuamente a produzir espermatozides,
18

cada um com uma informao gentica

nica. No entanto, apenas um em milhares
de espermatozides fertiliza um vulo, que
crescer para um novo beb. E este beb
vai ter metade da sua informao gentica
proveniente daquele nico espermatozide.
Ser que essa informao gentica tinha
alguma caracterstica especial? A resposta
mais simples : no! Aquele espermatozide
conseguiu fertilizar o vulo por acaso. E
a deriva gentica isso: o acaso. Mas ao
mesmo tempo pode acontecer que uma
poro da informao gentica daquele
espermatozide confere algum tipo de
vantagem ao futuro beb. Nesse caso, essa
informao ser alvo da seleco natural
e o beb, entretanto adulto, ter uma
maior probabilidade de sobreviver e passar
essa informao aos seus descendentes,
contribuindo assim para aumentar a
frequncia dessa informao na populao.

Na maior parte das vezes, a deriva gentica

provoca alteraes quase imperceptveis nas
frequncias genticas de uma populao.
Porque na maior parte das vezes as
populaes so suficientemente grandes
para que isso acontea. S que por vezes
h grandes diminuies no tamanho das
populaes que fazem com que a deriva
gentica passe a ser muito eficaz a provocar
alteraes. No caso das nossas lebres, a
expanso das lebres ibricas e colonizao
dos territrios ocupados pela lebre varivel
ter acontecido com poucos indivduos - um
pouco semelhana de uma maratona: esto
muitos corredores juntos mas, no apito de
partida, apenas algum saem destacados.
Estes indivduos tero encontrado lebres
variveis, com quem se tero reproduzido.
Como as lebres fmeas so filoptricas, isto
, tendem a ficar prximo do local onde
nasceram, os cruzamentos tero sido entre
machos de lebre ibrica e fmeas de lebre
varivel, o que fez com que a descendncia
destes cruzamentos passasse a ter o ADN
mitocondrial rctico. O facto de haver mais
lebres varivel do que lebres ibricas fez com
que o nmero de indivduos com o ADN
mitocondrial rctico aumentasse a cada
nova gerao.
Mas tambm pode acontecer que o
ADN mitocondrial rctico tenha alguma
caracterstica que o torna especialmente
vantajoso, principalmente em zonas mais
frias. Nesse caso, a transmisso deste
material gentico de lebre varivel para lebre
ibrica no ter sido fruto do acaso, como
falmos antes, mas sim devido aco da
seleco natural.

Vamos ver como funcionam os dois

mecanismos?
Ento vamos precisar de:
- duas caixas opacas
- contas coloridas
- discos coloridos (6 cores diferentes e uma
das cores deve ser idntica a uma das cores
das contas)
Numa das caixas colocamos uma mistura de
contas de vrias cores e na outra colocamos
contas de apenas uma cor (por exemplo,
amarelas). As contas devem encher cerca
de 2/3 da caixa. Separamos 6 discos de cada
cor (no esquecer de ter discos amarelos).
As contas na caixa esto a simular um
determinado meio-ambiente, os discos
simulam indivduos de uma espcie de lebre
da Pennsula Ibrica - por exemplo, a lebre
europeia - e as cores simulam um tipo de
ADN mitocondrial.
Colocamos os discos que separmos na
caixa com as contas coloridas e misturamos.
Trs participantes tm cinco segundos para,
vez, tentarem apanhar o maior nmero
de discos que conseguirem. Depois, devem
separar estes discos que morreram e
tirar os que restam que sobreviveram.
Observar os dois grupos e verificar as
diferenas entre eles: Houve alguma cor
que foi mais vezes apanhada? As cores que
morreram e as que sobreviveram tm
alguma relao com as cores do meio? Ser
que repetindo a experincia teramos grupos
com composio semelhante? A resposta
a esta ltima pergunta ser: no. Porqu?
Porque o mecanismo evolutivo que muito
provavelmente est a influenciar a evoluo
desta populao de discos a deriva
gentica, o acaso. Para continuar a jogar,
19

simulamos a gerao seguinte atribuindo

2 filhos a cada disco que sobreviveu e
retirando estes sobreviventes do jogo. Ou
seja, a segunda gerao composta apenas
pelos filhos da primeira gerao. Mais uma
vez, apanhamos os discos, observamos
os grupos dos que morreram e dos que
sobreviveram e tentamos responder s
mesmas questes, agora podendo tambm
comparar as cores que foram mais e menos
apanhadas nas duas geraes: Foram as
mesmas? (provavelmente no!)
Para contrastar a evoluo por deriva
gentica com a evoluo por seleco
natural, reiniciamos o jogo mas desta vez
colocamos os discos na caixa que tem contas
de uma s cor.
Repetimos a caa, a observao dos dois
grupos e a simulao da segunda gerao.
H diferenas em relao s cores que foram
sendo apanhadas no jogo com a caixa cheia
de contas coloridas? H alguma cor que

foi menos apanhada? Provavelmente os

discos amarelos foram menos apanhados.
E porqu? Porque, ao contrrio do jogo
anterior, em que no havia nenhuma
caracterstica que parecesse ser favorvel
no meio colorido, aqui a cor amarela parece
conferir uma vantagem, permitindo que
os indivduos sejam menos apanhados e
tenham mais oportunidades para deixar
filhos tambm amarelos - a frequncia
de discos amarelos aumenta a cada nova
gerao enquanto a frequncia das outras
cores diminui. Ou seja, o mecanismo
evolutivo que muito provavelmente est
a influenciar a evoluo desta populao
de discos a seleco natural.
Na histria das nossas lebres, podemos
ento discutir se o ADN mitocondrial
do tipo rctico ser a cor amarela num
meio amarelo, isto , se realmente confere
vantagem aos indivduos que o transportam
e que, ao se reproduzirem, o transmitem aos
seus descendentes.

E agora?
Entre 2014 e 2015, um grupo de investigadores de Portugal e Espanha
dedicou-se a tentar perceber o que significava este estranho fenmeno das
mitocndrias fantasma. Este trabalho foi uma continuao natural de
estudos anteriores mas tendo como prioridade a anlise biogeogrfica das
espcies. Isto porque, combinando a distribuio da informao gentica
de uma espcie com a sua distribuio espacial, conseguimos compreender
melhor a histria evolutiva dessa espcie - a esta anlise conjunta da gentica
e da geografia d-se o nome de filogeografia.

20

Biogeografia e evoluo
Ao ramo da cincia que estuda e procura
interpretar a distribuio - passada, presente
e futura - das espcies na Terra d-se o
nome de Biogeografia. Uma componente
importante dos estudos biogeogrficos
a anlise das caractersticas fsicas do
ambiente e a forma como estas influenciam
as espcies e moldam a sua distribuio no
espao.
Alfred Russel Wallace, o naturalista que
apresentou com Charles Darwin a teoria
da evoluo por seleco natural, foi um
dos primeiros a utilizar dados da geografia
e ecologia para, em conjunto com os
conceitos da teoria da evoluo, caracterizar
os padres de distribuio das espcies.
Ao contrrio da ideia predominante, de
que as espcies so criadas de acordo com
o ambiente onde vivem, Wallace percebeu
que a geografia tem um papel importante na
distribuio das espcies, criando barreiras
que influenciam a evoluo de espcies
diferente em regies climticas idnticas. As
observaes de Wallace sobre a forma como
o clima, a geografia e a ecologia influenciam
a evoluo e distribuio das espcies no
espao so ainda hoje aceites como vlidas.

Mas Wallace, como Darwin, teve

oportunidade de viajar por vrias regies
da Terra e era muito minucioso nas suas
observaes. E foi assim que percebeu
que a Terra tem seis grandes regies
ecologicamente distintas. Por exemplo,
durante a sua estadia na Indonsia
encontrou grandes diferenas entre as
espcies que viviam na regio mais asitica
e as que viviam na regio mais prxima
da Austrlia, tendo definido uma linha
que divide esta duas regies. Esta linha
conhecida por linha de Wallace e
Wallace hoje reconhecido como o pai
da biogeografia.
As regies biogeogrficas reconhecidas por
Wallace correspondem aproximadamente
aos seis continentes do globo. E, juntamente
com o que sabemos da deriva continental e
tectnica de placas, foram um importante
contributo para percebermos as dinmicas
de ocupao do espao pelas espcies
ao longo do tempo e as suas relaes
evolutivas. E assim, entre outros resultados,
sabemos que espcies de continentes que se
separaram h menos tempo tm tambm
menos diferenas genticas entre elas.
Ao estudar a estreita relao que existe entre
as espcies e as regies onde se encontram,
bem como as relaes que estabelecem com
as restantes espcies que habitam a mesma
regio, a biogeografia fundamental para
percebermos a capacidade das espcies se
manterem em casos de rpidas mudanas
no clima, como a que vivemos actualmente,
e para podermos definir medidas de
conservao adequadas a cada espcie
e a cada regio.
21

Para iniciar este trabalho, a equipa fez duas grandes perguntas:

1) Porque to comum a transmisso do ADN mitocondrial de uma lebre
rctica para espcies de climas temperados?
2) Ser que este ADN rctico confere uma vantagem adaptativa s espcies
afectadas nas zonas a norte da sua distribuio?
A primeira coisa que verificaram foi que, de facto, as populaes de lebres
ibricas que tm mais indivduos com a mitocndria rctica ficam em zonas
que teriam tido um clima bom para as lebres varivel viverem quando estas
habitavam a Pennsula Ibrica. Ou seja, parece que os locais onde hoje
encontramos lebres da Pennsula Ibrica com ADN mitocondrial do tipo
rctico so quase os mesmos locais onde poderamos mesmo ter visto lebres
variveis se l tivssemos estado durante o ltimo Mximo Glaciar! Este
resultado interessante pois sugere que talvez a passagem da mitocndria
rctica para lebres ibricas nestas zonas possa estar relacionada com uma
adaptao local, ou seja, d algumas pistas que favorecem a hiptese de
que esta passagem foi alvo de seleco natural. E tambm um resultado
importante para ficarmos a perceber melhor a relao entre o clima e a
evoluo das lebres.
Depois de ficarem com esta sugesto dos locais onde ter habitado a lebre
varivel quando viveu na Pennsula Ibrica, olharam com mais ateno para
os locais onde hoje vivem lebres com o ADN mitocondrial da lebre varivel.
E viram que o nmero de indivduos de lebre ibrica com o ADN rctico
aumenta para norte e que h sinais de que este aumento est relacionado
com uma expanso de lebre ibrica para as zonas onde vivia a lebre varivel.
O que provavelmente aconteceu foi que, no final do ltimo Mximo
Glaciar, quando as temperaturas comearam a aumentar, indivduos de lebre
ibrica que viviam num refgio localizado no centro da Pennsula Ibrica
invadiram as zonas onde vivia a lebre varivel, entrando em competio
com esta e substituindo-a. ainda possvel que alguns dos indivduos de
lebre ibrica tenham sado do refgio para ocupar outras zonas da Pennsula
Ibrica, onde hoje encontramos o ADN rctico mas em menor frequncia.
Como sabemos de outros trabalhos que mesmo durante o ltimo Mximo
Glaciar a Pennsula Ibrica tinham regies a norte e a sul que seriam boas para
a lebre ibrica mas que esta espcie sobreviveu em refgios na zona central,
a explicao mais provvel para esta expanso territorial da lebre ibrica
apenas no final do ltimo Mximo Glaciar ter a ver com a presena da lebre
varivel por toda a Pennsula. Ou seja, quando as temperaturas estavam muito
baixas, a lebre varivel estaria melhor adaptada e impedia a lebre ibrica de
22

viver nesses locais; quando a temperatura comeou a aumentar, a lebre ibrica

conseguiu invadir e expulsar a lebre varivel da Pennsula - mas no sem antes
se reproduzir e permitir a passagem do ADN mitocondrial da lebre varivel
para a lebre ibrica! O mesmo poder ter-se passado com a lebre europeia, que
dever ter chegado Pennsula Ibrica depois do ltimo Mximo Glaciar e
ocupou a faixa mais a norte da Pennsula, onde ainda hoje vive.
Mas e ento, as lebres com o ADN rctico tero mesmo alguma vantagem
em relao s outras? Possivelmente sim.
E como sabemos isso?
Primeiro, tentou-se perceber se o ADN mitocondrial do tipo rctico est
mais presente em determinados ambientes ou se a sua distribuio
apenas resultado da geografia. Estas anlises mostram que os indivduos de
lebre ibrica com ADN mitocondrial do tipo rctico esto em ambientes
significativamente diferentes dos dos indivduos sem este ADN. Ou seja, h
concordncia entre a distribuio do ADN mitocondrial rctico e algumas
varveis ambientais, o que mais um resultado a favor da possvel vantagem
adaptativa do ADN mitocondrial rctico.
A seguir, para ter uma ideia sobre uma possvel vantagem conferida pelo
ADN rctico, determinaram-se alguns parmetros que ajudam a caracterizar
a capacidade reprodutiva e a condio fsica das lebres com e sem esse tipo
de ADN. A anlise de quase 200 indivduos do limite sul da distribuio do
ADN mitocondrial do tipo rctico mostrou que h uma forte associao
entre a capacidade reprodutiva e a presena deste ADN. Os dados tambm
sugerem que estes indivduos tm uma dieta de melhor qualidade, o
que, por sua vez, sugere que tero uma melhor condio fsica. Ou seja,
os primeiros resultados de uma anlise que testa explicitamente uma
associao entre ser portador de ADN mitocondrial rctico e ter vantagem
na sobrevivncia e reproduo parecem indicar que esta de facto existe, que
a seleco natural parece ter tido influncia sobre a evoluo deste ADN nas
lebres ibricas!
Como podemos confirmar estes primeiros resultados?
Bom, por um lado, h outros indicadores de condio fsica, como os nveis
de leptina ou a carga parasitria, que podem ajudar a confirmar a existncia
de uma relao entre ter o ADN mitocondrial do tipo rctico e ter melhor
aptido fsica. A actividade das diferentes mitocndrias tambm pode dar
uma pista sobre a possvel vantagem da mitocndria rctica.
23

Por outro lado, sabemos que as expanses populacionais e os cruzamentos

entre as diferentes espcies deixam sinais na variao gentica das
populaes ibricas actuais. Um desses sinais foi a passagem de ADN
mitocondrial de lebres variveis para indivduos das trs espcies ibricas.
Mas poder ter tambm havido passagem de outras pores do genoma
nuclear - a informao contida em todo o material gentico que se pode
encontrar no ncleo das clulas.
Se a passagem de material gentico da espcie rctica para as espcies
ibricas resultou numa maior aptido e capacidade de sobrevivncia
e reproduo, ento a transferncia do ADN nuclear dever ocorrer
preferencialmente em pores do genoma envolvidas nessas funes e
a passagem do ADN mitocondrial poder ter influenciado a passagem
de outras partes do genoma - porque as protenas que resultam das
informaes contidas no ADN mitocondrial e nuclear trabalham em
conjunto em muitas funes fundamentais da clula, como a produo de
energia. Estas questes esto a ser investigadas usando novas tecnologias
de sequenciao de ADN, que permitem olhar para toda a informao
gentica de um indivduo e no apenas para uma pequena parte. E assim, a
comparao dos genomas das lebres da Pennsula Ibrica e da lebre varivel
ir ajudar a revelar situaes de adaptao e co-evoluo entre o ADN
mitocondrial e nuclear!

24

Sugestes de recursos
educativos
Para saber mais sobre o projecto:
https://pelayoacevedo.wordpress.com/
projects/ecomito/
Para uma descrio mais detalhada das
actividades sobre deriva gentica e seleco
natural:
Campos R, S-Pinto A (2013). Early
evolution of evolutionary thinking: teaching
evolutionary biology in elementary schools.
Evolution: Education and Outreach 6:25. [o
artigo est disponvel em:
http://www.evolution-outreach.com/
content/6/1/25]
S-Pinto X, Campos R (2012). As borboletas
da floresta amarela. CIBIO, Centro de
Investigao em Biodiversidade e Recursos
Genticos. Porto, Portugal. [o livro est
disponvel em:
https://dl.dropboxusercontent.
com/u/206969216/As_Borboletas_da_
Floresta_Amarela.pdf]

Para exemplos sobre a influncia da deriva

gentica e da seleco natural sobre a
evoluo de caractersticas humanas:
Campos et al. (2014). Somos mutantes!
[Cartazes disponveis em:
http://cibio.up.pt/upload/filemanager/
somos-mutantes_cartazes.pdf]
Para pequenas histrias sobre evoluo e
biodiversidade e sugestes de como corrigir
algumas das concepes alternativas mais
frequentes sobre evoluo:
Campos et al. (2013). Um livro sobre
evoluo. CIBIO, Centro de Investigao em
Biodiversidade e Recursos Genticos. Porto,
Portugal. [o livro est disponvel em:
https://www.dropbox.com/s/
t2iw0czeobtid5g/Um%20livro%20sobre%20
evolucao.pdf]

25

Bibliografia
Acevedo P, Melo-Ferreira J, Farelo L, Beltran-Beck B, Real R, Campos R, Alves
PC (2015). Range dynamics driven by Quaternary climate oscillations explain the
distribution of introgressed mtDNA of Lepus timidus origin in hares from the Iberian
Peninsula. Journal of Biogeography 42:1727-1735.
Acevedo P, Melo-Ferreira J, Real R, Alves PC (2012) Past, present and future
distributions of an Iberian endemic, Lepus granatensis: ecological and evolutionary
clues from species distribution models. PLoS ONE 7(12): e51529
Acevedo P, Jimnez-Valverde A, Melo-Ferreira J, Real R, Alves PC (2012) Parapatric
species and the implications for climate change studies: a case study on hares in
Europe. Global Change Biology 18:1509-1519
Altuna J (1970). Hallazgo de una liebre artica (Lepus timidus) en el yacimiento
prehistorico de Urtiga (Guipuzcoa). Munibe 22:165-168.
Alves PC, Ferrand N, Suchentrunk F, Harris DJ (2003). Ancient introgression of
Lepus timidus mtDNA into L. granatensis and L. europaeus in the Iberian Peninsula.
Molecular Phylogenetics and Evolution 27:70-80.
Alves PC, Harris DJ, Melo-Ferreira J, Branco M, Suchentrunk F, Boursot P, Ferrand
N (2006) Hares on thin ice: introgression of mitochondrial DNA in hares and its
implications for recent phylogenetic analyses. Molecular Phylogenetics and Evolution
40:640-641.
Alves PC, Melo-Ferreira J, Freitas H, Boursot P (2008). The ubiquitous mountain
hare mitochondria: multiple introgressive hybridization in hares, genus Lepus.
Philosophical Transactions of the Royal Society B 363:2831-2839.
Alves PC, Hacklnder K (2008). Lagomorph species: geographical distribution and
conservation status. In Lagomorph Biology: Evolution, Ecology, and Conservation
(Alves PC, Ferrand N, Hacklnder K, eds.), Springer-Verlag. Pp 395-405.
Arajo MB, Ferri-Yez F, Bozinovic F, Marquet PA, Valladares F, Chown SL (2013).
Heat freezes niche evolution. Ecology Letters 16(9):12061219.
Avise JC (2000). Phylogeography: the history and formation of species. Harvard
University Press.
Chapman JA, Flux JEC (2008). Introduction to the Lagomorpha. In Lagomorph
Biology: Evolution, Ecology, and Conservation (Alves PC, Ferrand N, Hacklnder K,
eds.), Springer-Verlag. Pp 1-9.
Lopez-Martinez N (1980). Les lagomorphs (Mammalia) du plistocne suprieur de
Jaurens. Nouvelles Archives du Museum dHistoire Naturelle de Lyon 18:5-16.
Melo-Ferreira J, Boursot P, Suchentrunk F, Ferrand N, Alves PC (2005). Invasion
from the cold past: extensive introgression of mountain hare (Lepus timidus)
mitochondrial DNA into three other hare species in northern Iberia. Molecular
Ecology 14:2459-2464.
Melo-Ferreira J, Boursot P, Randi E, Kryukov A, Suchentrunk F, Ferrand N, Alves
PC (2007). The rise and fall of the mountain hare (Lepus timidus) during Pleistocene
26

glaciations: expansion and retreat with hybridization in the Iberian Peninsula. Molecular
Ecology 16:605-618.
Melo-Ferreira J, Alves PC, Freitas H, Ferrand N, Boursot P. (2009). The genomic legacy from
the extinct Lepus timidus to the three hare species of Iberia: contrast between mtDNA, sex
chromosomes and autosomes. Molecular Ecology 18(12): 2643-2658.
Melo-Ferreira J, Alves PC, Rocha J, Ferrand N, Boursot P (2011). Interspecific X-chromosome
and mitochondrial DNA introgression in the Iberian hare: selection or allele surfing? Evolution
65:1956-1968.
Melo-Ferreira J, Boursot P, Carneiro M, Esteves PJ, Farelo L, Alves PC (2012). Recurrent
introgression of mitochondrial DNA among hares (Lepus spp.) revealed by species-tree
inference and coalescent simulations. Systematic Biology 61: 367-381.
Melo-Ferreira J, Farelo L, Freitas H, Suchentrunk F, Boursot P, Alves PC (2014). Home-loving
boreal hare mitochondria survived several invasions in Iberia: the relative roles of recurrent
hybridisation and allele surfing. Heredity 112: 265-273.
Melo-Ferreira J, Vilela J, Fonseca MM, da Fonseca R, Boursot P, Alves PC (2014). The elusive
nature of adaptive mitochondrial DNA evolution of an arctic lineage prone to frequent
introgression. Genome Biology and Evolution 6(4): 886-896.
Rand DM (2001). The units of selection on mitochondrial DNA. Annual Review in Ecology
and Systematics 32: 415-448.
Smith AT, Johnston CH (2008). Lepus timidus. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened
Species. Version 2013.2. <www.iucnredlist.org>. Consultado em Abril 2015.
Thulin CG (2003). The distribution of mountain hares Lepus timidus in Europe: a challenge
from brown hares L. europaeus? Mammal Review 33: 29-42.

27

Anexos

Classificar as espcies de
lebre Informao do ADN
nuclear, fragmento do gene
albumina (intro)
A informao fornecida nos cartes
uma sequncia com 15 nucletidos que
foram retirados da informao completa.
A eliminao de nucletidos da sequncia
completa feita apenas para facilitar as
comparaes.

A identificao dos indivduos nos cartes

corresponde s seguintes espcies: L1 a L8 Lebre ibrica; L9 a L16 - Lebre europeia; L17
a L23 - Lebre de piornal; L24 a L29 - Lebre
varivel.

A informao completa, sequncias com 611

nucletidos, est publicada no artigo MeloFerreira J, Alves PC, Freitas H, Ferrand N,
Boursot P. (2009). The genomic legacy from
the extinct Lepus timidus to the three hare
species of Iberia: contrast between mtDNA,
sex chromosomes and autosomes. Molecular
Ecology 18(12): 2643-2658.
Esta informao poder ser usada para,
por exemplo, discutir a existncia de
ambiguidades relacionadas com o facto de se
tratar de um gene nuclear se um indivduo
recebe duas informaes diferentes de
cada progenitor para uma dada posio
na sequncia, as duas informaes so
registadas de acordo com o cdigo definido
pela IUPAC ou a existncia de outro tipo
de informaes as sequncias completas
dos indivduos de lebre do piornal tem
menos 4 nucletidos que as dos restantes
indivduos, o que sugere que ocorreu uma
deleco de 4 pares de bases, nessa posio
do fragmento, nesta espcie.

31

L1 - TAAACCTAATGTGCT

L2 - TAAACCTAATGTGCT

L3 - TAAACCTAATGTGCT

L4 - TAAACCTAATGTGCT

L5 - TAAACCTAATGTGCT

L6 - TAAACCTAATGTGCT

L7 - TAAACCTAATGTGCT

L8 - TAAACCTAATGTGCT

L9 - TCGATCTAGTGTGTT

L10 - TCGATCTAGTGTGTT

L11 - TCGATCTAGTGTGTT

L12 - TCGATCTAGTGTGTT

L13 - TCGATCTAGTGTGTT

L14 - TCGATCTAGTGTGTT

L15 - TCGATCTAGTGTGTT

L16 - TCGATCTAGTGTGTT

L17 - TCGATCAAATGTGTC

L18 - TCGATCAAATGTGTC

L19 - TCGATCAAATGGGTC

L20 - TCGATCAAATGTGTC

L21 - TCGATCAAATGTGTC

L22 - TCGATCAAATGTGTC

L23 - TCGATCAAATGTGTC

L24 - TCGATCTAATGTGTT

L25 - TCGATCTAATGTGTT

L26 - TCGATCTAATGTGTT

L27 - TCGATCTAATGTGTT

L28 - TCGATCTAATGTGTT

L29 - TCGATCTAATGTGTT

Classificar as espcies de
lebre Informao do ADN
mitocondrial, fragmento
do gene citocromo b
A informao fornecida nos cartes
uma sequncia com 15 nucletidos que
foram retirados da informao completa.
A eliminao de nucletidos da sequncia
completa feita apenas para facilitar as
comparaes.
A informao completa, sequncias com 616
nucletidos, est publicada no artigo MeloFerreira J, Boursot P, Randi E. Kryukov A,
Suchentrunk F, Ferrand N, Alves PC. (2007).
The rise and fall of the mountain hare (Lepus
timidus) during Pleistocene glaciations:
expansion and retreat with hybridization in
the Iberian Peninsula. Molecular Ecology
16(3): 605-618.
Esta informao poder ser usada para, por
exemplo, discutir a existncia de evidncias
de diferentes tipos de ADN mitocondrial
do tipo rctico nas lebres ibricas, o que
sugere que houve contacto entre lebre
varivel e as espcies ibricas em diferentes
alturas a hiptese mais parcimoniosa
diz-nos que quanto mais parecido com
o ADN mitocondrial de indivduos de
lebre varivel for o ADN mitocondrial
do tipo rctico encontrado nas espcies
ibricas mais recente ter sido o contacto e
a introgresso (ou seja, a transferncia do
ADN mitocondrial).

A identificao dos indivduos nos cartes

corresponde s seguintes espcies: L1 a
L6 - Lebre varivel; L7 a L13 - Lebre de
piornal; L14 a L21 - Lebre europeia; L22 a
L29 - Lebre ibrica. Logo, de acordo com
as sequncias dos cartes, os indivduos L8,
L20, L21, L22 e L26 tm ADN mitocondrial
do tipo rctico.

37

L1 - AAGTCGAATCCCGTT

L2 - AAGTCGAATCCCGTT

L3 - AAGTCGAATCCCGTT

L4 - AAGTCGAATCCCGTC

L5 - AAGTCGAATCCCGTT

L6 - AAGTCGAATCCCGTT

L7 - AAGTCAAACTCCGTT

L8 - AAGTCGAATCCCGTT

L9 - AAGTCAAACTCCGTT

L10 - AAGTCAAACTCCGTT

L11 - AAGTCAAACTCCGTT

L12 - AAGTCAAACTTCGTT

L13 - AAGTCAAACTTCGTT

L14 - AGGCTAAACCCTATT

L15 - AGGCTAAACCCTATT

L16 - AGGCTAAACCCTATT

L17 - AGGCTAAACCCTACT

L18 - AGGCTAAACCCTATT

L19 - AGGCTAAACCCTATT

L20 - AAGTCGAATCCCGTT

L21 - AAGTCGAATCCCGTT

L22 - AAGTCGAATCCCGTT

L23 - TAGCCGAGCCCCATT

L24 - TAACCGAGCCCCATT

L25 - TAGCCGAGCCCCATT

L26 - AAGTCGGATCCCGTT

L27 - TAGCCGAGCCCCATT

L28 - TAGCCGAGCCCCATT

L29 - TAGCCGAGCCCCATT

Classificar as espcies de lebre

Informao da morfologia

Lebre ibrica
Lepus granatensis

Lebre de piornal
Lepus castroviejoi

Lebre europeia
Lepus europaeus

Lebre varivel
Lepus timidus

De menor tamanho

Grande mas menor que

a europeia

De grande tamanho

Grande mas menor

que a europeia,
com corpo mais
arredondado

Pelo castanho-amarelado

Pelo castanho e preto

Pelo castanho-amare-lado, avermelhado no

pescoo e zona superior
das patas

Pelo em vrios
tons de castanho
(pelagem de Vero;
a maior parte dos
indivduos muda
para uma pelagem
toda branca no
Inverno)

Partes superiores das

extremidades com
manchas brancas

Partes superiores das

extremidades sem
manchas brancas

Partes superiores das

extremidades sem
manchas brancas

Partes superiores
das extremidades
com manchas
brancas

Sem banda facial

Com banda facial

branco-acinzentado

Sem banda facial

Sem banda facial

Pelagem ventral
branca muito extensa,
chegando zona
superior das patas
dianteiras, e com
contraste ntido
entre pelagem ventral
e dorsal

Pelagem ventral
branca menos extensa,
e com contraste ntido
entre pelagem ventral
e dorsal

Pelagem ventral branca

pouco extensa, e com
zona de transio
entre pelagem ventral
e dorsal

Pelagem ventral
branca pouco
extensa, e com zona
de transio entre
pelagem ventral
e dorsal

Cauda preta em cima,

branca em baixo

Cauda preta em cima,

branca em baixo

Cauda preta em cima,

branca em baixo

Cauda toda branca

Orelhas com ponta

pretas

Orelhas com ponta

pretas

Orelhas com ponta

pretas

Orelhas com ponta

pretas e rebordo
branco

43


L1

L5

L2

L6

L3

L7

L4

L8