S5

Marc-Andr Selosse
y Susan Loiseaux-de Gor

LASAGA
DLA
ENOSIMBIOSIS

Las mitocondrias y los plastes, testigos y actores de la evolucin

vescub
MARC-ANDR
SELOSSE

es ingeniera del Gnie

rural, des eaux e ces
Coris, trabaja en el INRA
de Nancy y es
encargado de
enseanza en la
Escuela normal superior
de Lyon, INRA, bosque
de Amanee, 54280
Champenoux.
SUSAN LOISEAUXDE GOR
es directora de
investigacin del CNRS,
en el laboratorio de
Biologa celular y
molecular de algas,
Estacin biolgica de
RoSCOff (UPR9042),
Universidad Pars VI.

Mando Cientfico
ha publicado:

(I)
U clula-, septiembre
ce 1996.
(II)
P Mathis y A.^K
Rulherford, -La
produccin de oxgeno
por tas plantas, mano

de 1994.
(III)
L Margulis y D. Sagan,
-El origen de las clulas
eucariotas-, abril de
1985.
(IV)
D. Benoit Browaeys, La
bacteria que vuelve
hembra-, febrero de 1997.

Las clulas con ncleo respiran gracias

a sus mitocondrias. Es una facultad que
habran adquirido en el precmbrico,
despus de que un eucariota primitivo
fagocitara una bacteria que utilizaba
oxgeno. De este encuentro naci una
asociacin duradera, la endosimbiosis,
de la que se conocen muchos ejemplos
actuales. Durante la evolucin, estos
sucesos de endosimbiosis se han
repetido por oleadas sucesivas. Los
vegetales adquirieron as sus plastos y
automticamente su capacidad para
realizar la fotosntesis.

\
lisosoma

membrana
plasmtica

microflamento

fagocitosis

retculo
endoplasmatico
m'rlocondrkj

polisema

abemos desde el siglo XIX que

todos los organismos vivientes
estn formados por clulas. No
obstante, estas clulas tienen estructuras
muy diversas segn las especies. Los
aportes de la microscopa ptica permitieron distinguir dos grandes tipos de
organismos: los procariotas y los eucariotas. En los procariotas, como las bacterias, no hay casi nunca compartimientos
delimitados en el interior de las clulas y
todas las funciones se operan en un citoplasma nico ms o menos subdividido.
Su material gentico, el DNA, se encuen-

exocitosis

microtbulo

flagelo
membrana
nuclear

tra directamente en el citoplasma. Las

clulas eucariotas, en cambio, poseen
numerosos compartimientos internos y
orgnulos que estn separados del citoplasma circundante por unas membranas
parecidas a la que rodea la clula, la
membrana plasmtica (fig. l).m La clula

Figura 1. La clula cucariota y sus

com(xirtimientos. Micrografia electrnica de
clula eucarioa con plaste, mitocondria,
/gelos o microtibulos, RG y ncleo.
Idealmente, alga verde con /gelos. Dibujo
tomado de LOrigine de la vie con la amable
autoTan de las ediciones Biocosmos cenen.

Est, axfoco oscuro tiero

es confortable,
j y ti
(/
. (s
eca or/o

iace wos
3.000

aos

dominara,

// a reducir
J
Vou>

cansado ae- cazar

CO.KObacterias tenaces

MUNDO C I E N T F I C O l ? MAYO 1 9 9 7

78

Af;ortu.nado eucarioa
Kotosi'nttico (atoa/
tomando edso

papel capital, va que suministran energa

a la clula. Son las niitocondrias (del
griego mitos, filamento, y Uiimdros, grano), responsables de la respiracin celular, y los plastos* de los vegetales, donde
tiene lugar la fotosntesis o conversin de
la energa luminosa en energa qumica."1'
Algunos orgnulos pueden desaparecer y volverse a formar: es el caso del
ncleo durante la divisin celular, del
Golgi y del retculo... Pero las mitocondrias y los plastos proceden siempre de

Figura 2. Unos organillos

parecidos a bacterias.
Liis plastos de algas rojas
(a la dercclia, folojoe Scot)
y ciertos procariotas, las
cianobiicierias (urriba, foto J.-C.
Tilomas, h'NS Pars), poseen
numerosos (Jimios en comi'm: sus
membranas /otosintcticas, sus
tilacoides (/lechas rojas) llevan a
la superficie unos voluminosos
complejos, llamados
/icobilisomas*, implicados en la
recogida de la energa luminosa.
EL RETCULO
endoplasmticoest
formado por un
conjunto de
vesculas
membrana ras,
nterconectadas en
forma de red,
lugar donde se
sintetizan las
protenas

U)
A.F.W. Shimpcr.
Boun. Z, 41,102,
1883.

hostil

eucariota se distingue tambin por una

red proteica, el citoesqueleto, que posiciona y desplaza los orgnulos en la clula. Los vegetales, los hongos y los animales son todos eucariotas. Su DNA est
compartimentado en uno de los orgnulos, el ncleo. Adems del retculo* y el
Golgi*, que intervienen en la sntesis de
ciertas protenas, los otros dos compartimientos de la clula eucariota juegan un

.
.
cacado de cazar O.IMS

lorman de novo en la clula huevo,

entonces su situacin en la clula donde
se encuentran recuerda la de los simbiontes*. Es posible que una planta verde no sea otra cosa que la unin entre
un organismo incoloro y un microbio
que posee los pigmentos cloroflicos."1
Otros autores le pisaron los talones a
principios del siglo XX, pero lamentablemente, toparon con la incredulidad de
sus colegas. Ocurri como con la deriva de los continentes de Alfred Wegener: los argumentos propuestos no bastaron para afianzar la intuicin. En
particular, fracasaron todos los intentos
de aislamiento y cultivo in litro del
microbio verde... Varios autores propusieron para estos orgnulos un origen
autgeno a partir de repliegues de la
membrana plasmtica. Los progresos de
la biologa iban a brindar otros argumentos a la idea segn la cual las mitocondrias y los plastos derivan de bacterias.

Las mitocondrias derivan tal vez de

bacterias patgenas que vivieron en su
husped, la actual bacteria responsable
de la fiebre tifoidea

la divisin de mitocondrias o plastos

preexistentes. A finales del siglo pasado,
esta particularidad haca pensar ya en
bacterias que se dividan por biparticin* en el citoplasma. Las mitocondrias y los plastos, eran pues organismos vivos, instalados en simbiosis* en la
clula? En 1883, el investigador alemn
A. Schimper observaba: Si se establece
definitivamente que los plastos nunca se

La microscopa electrnica demostr

que los orgnulos de los eucariotas est
limitados por una membrana lipdica
simple, salvo tres de ellos: l ncleo,
rodeado por membranas provistas de
poros, que lo ponen en continuidad con
el citoplasma, y los plastos y las mitocondrias, separados del citoplasma por
dos membranas continuas. Adems, la
estructura fina de estos dos ltimos
orgnulos evoca la de ciertas bacterias.
Por ejemplo, las membranas fotosntticas, o tilacoides, de los plastos de ciertas algas, las algas rojas, evocan fuertemente los tilacoides de bacterias

Es dt
a. (ter que redad/
Uos naceos son
V . ' \ D O C I E N l i F I C O I 79

79

EL APARATO DE
GOLGI
es un apilamiento de
sculos membranarios,
de forma aplanada,
provisto de enzimas
cuya funcin es la
maduracin qumica de
las protenas
producidas en el
retculo endoplsmico,
pero tambin su
distribucin a la clula
y, eventualmente, su
traslado al exterior.
PLASTO
Nombre genrico que
designa los orgnulos
citoptasmticos de los
vegetales que realizan
la fotosntesis
(cloroplastos en bs
vegetales verdes).

fotosintticas, las cianobacterias (fig. ?).

E! desarrollo de la bioqumica puso
de manifiesto otros parecidos sorprendentes. Los lpidos de las membranas
que rodean las mitocondrias existen en
ciertas bacterias, pero no en otras partes
de la clula eucariota. En cuanto a los
lpidos caractersticos de las membranas
de los plastos, se los encuentra en las
cianobacterias."1 Adems, las mitocondrias y los plastos desempean ciertas
funciones metablicas que realizan tambin ciertos procariptas libres. La fotosntesis se opera de manera casi idntica
en las cianobacterias y los plastos. Las
reacciones de oxidorreduccin ligadas a
la actividad energtica de las mitocondrias y de los plastos hacen intervenir
cadenas de transferencia de electrones membranarias parecidas a las de los
procariotas: intervienen en ellas unas
complejas protenas homologas, como
los citocromos.""
Pero el argumento principal fue el descubrimiento de un genoma en los plastos
en 1962 y luego en las mitocondrias al

U BIPARTICIN
es el modo de
reproduccin asexuada
de las bacterias. La
clula se divide en dos.

LA SIMBIOSIS
es la asociacin fsica y
duradera de dos
organismos vivos.
Puede derivar en un
beneficio recproco o
resultar en un
parasitismo.

ao siguiente. 1 " Este UNA se parece al de

L* prot ir.i ^.is: in < est aislado dentro del
TCJTK . < -rirx.-ntj en forma Je varias
-.'-ai ilv-r.:x.3i je 'ina molcula circular. El L'.'\\ es duplicado y transmitido
durante la uparricin del orgnulo como
en el caso dt os procariotas libres. Existen riboiomas >,n las mitocondrias y los
plastos, que patv.ipan en la sntesis de
las protenas y son ns pequeos que los
del citoplasma de .\ clula. De hecho,
tienen el tamao y ^ composicin en
RNA de los ribosomas ck 'os procariotas.
Por todas estas razon\ la hiptesis
del origen simbitico de las vitocondrias
y de los plastos encontr adc;.tos en los
aos 1970, como Lynn Margues, de la
Universidad de Amherst (Mas;.chusetts), y Sarah R Gibbs, de la Universidad
McGill en Montreal.''"" La biologa
molecular todava subray ms el parentesco entre estos orgnulos y los procariotas. Es el caso, por ejemplo, de las
zonas promotoras de los genes, es decir,
de las secuencias reconocidas por las protenas que aseguran su transcripcin en

mitocondrias de animales

mitocondrias de
hongos

vaca

erizo

maz

cochliobofus . . .

aspergi/lus

mitocondrias de
plantas

\ podospora

SIMBIONTE:
cada uno de los seres
asociados en la
simbiosis.

ENDOSIMBIOSIS
caso de simbiosis
donde uno de los
socios vive en el
interior de la clula
del otro.

(2)
J. Joyardelol., Eur.J.
Bixhem., 199,489,1991.

(3)
RRisyW.PlautJ.Ctl.
Biol, 13,383,1962;
M.M.K. as y S. as, 19,

. '::
tabaco

RNA. Se descubren actualmente genes

homlogos (que tienen el mismo origen
evolutivo) de genes bacterianos en el
genoma de las mitocondrias o de los plastes.1*1 Cabe soprenderse de encontrar
bacterias en el citoplasma de eucariotas.
En realidad, semejante modo de vida no
es raro entre los eucariotas; se habla de
endosimbiosis* para designarlo. Este
modo de vida es el de ciertos agentes
patgenos, como la bacteria responsable
de la listeriosis o de la fiebre tifoidea.

En el origen de las mitocondrias habra

un nico suceso de endosimbiosis.
Todas eas descenderan de una misma
bacteria ancestral
Pero tambin el de numerosos animales unicelulares, los protozoos, que
son colonizados por varias bacterias.
Kwang W. Jeon, de la Universidad de
Tennessee, describe la aparicin de una
endosimbiosis entre las amebas, a raz de
una infeccin que en 1966 diezm un
cultivo de laboratorio.171 Algunas amebas sobrevivieron a la presencia de bacterias en su citoplasma: veinte aos ms
tarde, todava contienen unas 42.000
por clula. Pero hay ms: esta asociacin
se ha vuelto obligatoria. Las amebas ya
no pueden sobrevivir si se da muerte a
sus compaeros citoplasmticos aumentando la temperatura. Otro ejemplo clsico: las plantas de la familia de las leguminosas (trbol, guisante) poseen en sus
races unos nodulos cuyas clulas albergan bacterias del gnero Rhizobium.
Estas bacterias, llegadas del suelo, ayudan a la planta a alimentarse fijando el
nitrgeno atmosfrico.
Estas bacterias unicelulares estn
siempre rodeadas por dos membranas: la
membrana interna, que es la de la bacteria, y la membrana extema procedente de la membrana plasmtica del husped, que rodea la bacteria durante su
penetracin en la clula. No obstante, el
origen de la membrana extema de las
mitocondrias y los plastos es objeto de
discusin (en el caso de los plastos, comFigura 3. Un rbol evolutivo de los
procariotas. Este rbol se ha estableado
comparando los 239 aminocidos de la
subunidad 6 de la ATPasa (encima membranaiia
que smteri^a el ATP): se comparan bs genes de
especies libres (cianobacterias de a?d, al/abroteobacterias en negro) pero tambin los que
estn comprendidos en los plastosy las
mitocondrias.1 mitocondrias de los organismos no
/otosimericos (amarillo), plastos y mitocondrias
de los regetales verdes (en verde), algas rojas (en
rojo) y algas heterocontas (pardo). Las
longitudes de las ramas son proporcionales a la
de las secuencias.

593.1963.
(4)
L. MargulU, Simbiosis m
cel evotution (2* ed.), ed.
Freeman. Oxford, 1992.

(5)
S.P Cibbs, The evolution
of alga! chloroplasts- m
WeUserttal. (eds.),
Experimental Phycolo&,

SpringerVerlag, 1990.

(6)
M. ReithyJ.
M mili,.ll.ui J, Planl CA

5.465,1993.
(7)
KAX'.Jeon, lu. Rtc. C\rol.
suppl., M, 29,1983.
>i','-<00 C I E N T F I C O 1 7 9 M A Y O 1 9 9 7

80

CLOROFILA
Pigmento
lipidien de los
plastos de todos
los vegetales que
juega un papel
esencial en la
fotosntesis. Se
conocen tres
tipos de clorofila,
a,b ye.

membrana
que separa el
endosimbionte de
la clula husped

FICOBILISOMAS
Voluminosos
complejos proteicos
fijados a la
superficie de los
tilacoides, que
aseguran la colecta
de energa
luminosa en las
cianobacterias y las
algas rojas.
HETEROCONTAS
Grupo de
organismos que
comparten un
origen evolutivo
comn, cuyas
clulas mviles
poseen dos flagelos
desiguales
caractersticos.
Algunas tienen
plastos (diatomeas,
algas pardas y
fucus) y otras no
(ciertos
pseudohongos
como el mildiu).
NUCLEOMORFO
Parte del plasma de
ciertas algas que
contiene DNA y
que corresponde a
un ncleo que ha
sufrido una
regresin.

(8)

A.M. Vale, FERS le..

.m.H6,1994.

simbiticas de artrpodos.1"1"" Las bacterias de este grupo comparten varios

caracteres con las mitocondrias, como la
vida intracelular obligatoria, la utilizacin
de oxgeno y la produccin, por medio de
una va metablica llamada ciclo de
Krebs, de una pequea molcula de
transferencia de energa: el ATP (adenosintrifosfato) (fig. 3).
La adquisicin de mitocondrias se
produjo probablemente hace 2.000 o
3.000 millones de aos, en el precmbrico, y constituye una etapa fundamental
para los eucariotas. Esta etapa supone la
adquisicin de la respiracin celular: sin
mitocondrias, la clula eucariota no puede utilizar el oxgeno para oxidar los azcares y producir su energa. Es posible
incluso que los eucariotas primitivos fueran sensibles al oxgeno, como lo son
^genorna mitoactualmente los eucariotas carentes de
' condrial DNA
mitocondrias (vase el recuadro: Unos
eucariotas primitivos?). Las primeras
mitocondrias, al consumir el oxgeno,
pudieron desempear un papel protector
citoplasma de
para las clulas que las albergaban: el oxla clula
husped
geno genera derivados txicos para las
ribosomas SOS
clulas que no poseen las enzimas necenuclemorfo
sarias para inactivarlos.
(ncleo vestigial)

prende lpidos de tipo procariota y sera

de origen mixto).
Cuntos sucesos de endosimbiosis
han tenido lugar en el curso de la evolucin? Cules son los procariotas actuales
ms prximos a los que viven en endosimbiosis? La biologa molecular actual
puede empezar a responder a estas preguntas gracias a la comparacin de los

Figura 4- Una cript/ita. Las criptfitas

son pequeas algas unicelulares cuyo plasto
est constituido por un alga roja que ha sufrido
una regresin. Contienen pues cuatro genornas
distintos, situados respectivamente en el ncleo,
en las miocondrias, en el ncleo vestigial (o
nwcleomor/o) del alga internalizada } en el
plasto del alga internalizada.

genes de los orgnulos con los genes

homlogos de los procariotas. Las
secuencias de los genes se alinean y luego
se comparan visualmente o por medio de
programas informticos que descubren
parentescos en forma de rboles filogenticos. Se puede averiguar as que las mitocondrias forman un grupo homogneo:
todas ellas descenderan de una bacteria
ancestral nica. Se piensa que un solo
suceso de endosimbiosis se produjo en un
antepasado de la mayora de los eucariotas actuales.
Se conocen descendientes directos de
estos eucariotas primitivos, como el parsito intestinal Gardia (vase recuadro
Unos eucariotas primitivos?). Trabajos recientes indican que el ancestro de
las mitocondrias es parecido a un grupo
de bacterias usuarias del oxgeno que
comprende entre otros al agente de la fiebre tifoidea, Rickettsw, y varias bacterias

La bsqueda de descendientes directos actuales de los eucariotas primitivos, que no establecieron ninguna simbiosis, ha planteado problemas. En efecto, la ausencia de plastas y de
mitocondrias puede resultar de una prdida
durante la evolucin. Las comparaciones entre
genes han permitido reconocer tres linajes que
se individualizan muy pronto en la evolucin'de
los eucariotas: los microsporidios, los tricomonadinos y los diplomonadinos (f'ig. 6). Todos
ellos son parsitos de animales, viven 'en
medios pobres en oxigeno y carecen de mito:
condrias y de plastes. Sus ribosomas son especiales, prximos a los* ribosomas de los proca-,
rilas. No obstante, poseen un ncleo y un
clto'sq'leto:; estos organismos, por tanto,
ocupan una Aposicin intermedia entre los^ procariotas y los eucariotas!; >! \ '':"-: v i?";Por supuesto, se puede/poner en'duda'que'la
falta de rnitocondrias en estos organismos sea
primitiva.. Unos organismos especialesjdejos
tricomonadnos,' los hidrogenosomas, 'que nter
vienen en el 'metabolismo energtico/son^tal
vez_ mitocondrias .modificarlas.'' Pero estos 'ees
linajes,- paraJos guales se ha fundadoAgrupo
de'JosVqeozoos, evocan jo'qije pudieron ser
'

con un genoma
reducido
ncleo de la
clula husped

UNOS
EUCARIOTAS
PRIMITIVOS?

Ciertas algas unicelulares,

los dinoflagelados,
pueden vivir en el citoplasma
de otros eucariotas
Raros son actualmente los eucariotas
desprovistos de estos organillos: dicha
endosimbiosis parece haber sido determinante para el xito evolutivo de los
eucariotas.
Los plastes los habran adquirido ms
tarde, probablemente hace entre 1.200 y
2.000 millones de aos, ciertos eucariotas que forman los diversos linajes de
vegetales. Estos linajes difieren por los
pigmentos fotosintticos que emplean
para captar la energa luminosa. Ya
hemos mencionado las algas rojas. Su
equipo pigmentario recuerda el de las
cianobacterias (clorofila a* y ficobilisomas* que les dan su color rojo)(fig. 2).
Se distinguen tambin los vegetales verdes, que agrupan las algas verdes y sus
descendientes,.los vegetales terrestres:
carecen de pigmentos proteicos rojos
pero estn dotados de clorofila de tipo a
y b. Los datos moleculares indican que
los plastos verdes y rojos habran emergido a partir de un mismo linaje (fig. 3).
Las cianobacterias actuales a menudo
son simbiticas y forman asociaciones
con hongos, helchos, o incluso endoI simbiosis en protozoos o esponjas, por
ejemplo.
Lo que puede sorprender, en cambio,

es que el equipo pigmentario de los plastos verdes es muy distinto de las cianobacterias. La prdida de los ficobilisomas
y la adquisicin de la clorofila b se produjeron varias veces en las cianobacterias,
durante su evolucin. En 1975, Ralph A.
Lewin, de la Universidad de Yale, descubri Proc/iloron, un procariota carente de
ficobilisomas pero que posee clorofila b.
Desde entonces se han descubierto otros
organismos parecidos y se ha propuesto
crear para ellos el grupo de los proclorofitos. Pero los datos moleculares indican
que en realidad estos organismos aparecieron en diversas ocasiones entre las cianobacterias y forman linajes diferentes,
sin ninguna relacin con los plastos de
los vegetales verdes. Si bien los ancestros
de los plastos rojos y verdes son prximos, por no decir idnticos, parece probable que en el origen de las algas rojas y
las plantas verdes hubiera dos huspedes
eucariotas diferentes.
En ciertas algas, los plastos presentan
la inesperada particularidad de estar
rodeados no de dos... sino de cuatro
membranas. Cmo explicarlo? Estas
algas pertenecen al grupo de las hetero
contas*: comprende las algas pardas de
nuestras costas, como el fucus, pero tambin las microscpicas diatomeas... Su
plasto pardo, distinto de los plastos '
verdes y rojos, posee l.as clorofilas de tipos :
a y c. Entre la segunda y tercera membra-
as, un espacio citoplasmtico contiene
M U N D O C I E N T F I C O 17i> V '

81

LL

te

; la ciicl.M)iil;huu

vesculas y microtbulos. Qino aparivieten tambin en forma libre y todava son

ron estos piasteis especiales.' Un t-ji-rV
rcrteL'jrnenre reconocibles. Tales estagrupo de algas unicelulares > cr~ V->
! - ir/criric-Jin p.iJieron dar origen a
atrajo la atencin: estas algas t-imner,
jsxiadones ms estrechas, como en las
estn provistas de paseos rodeados de cua- cripttitas y en las algas heterocontas. El
tro membranas. Pero el espacio entre la i DNA del nucleomorfo de las criptftas.
segunda y la tercera membrana compren- contiene genes que codifican los RNA de
de ribosomas de tipo eucariota y un orglos ribosomas que lo rodean. El genoma
del nucleomorfo est formado por tres
nulo curioso, el nucleomorfo*, que evoca
un ncleo reducido que contiene DNA
pequeos cromosomas.<9) Estos genes
(fig. 4). Sarah R Gibbs ha propuesto Ja
son parecidos a los de las algas rojas,
hiptesis de una segunda endosimbiosis mientras que los genes ribosmicos del
para explicar estos plastos de cuatro mem- ncleo de la clula husped, la criptfita,
branas. En esta construccin de muecas
hacen que sta est ms emparentada

1
gu

citar presas o restos) mitad vegetales

(pues poseen plastos con los mismos pigmentos que los de los vegetales verdes).
En realidad, como demuestra la comparacin con los genes de los plastos (fig.
3), se trata efectivamente de plastos de
vegetales verdes! No obstante, las Euglena son eucariotas primitivos prximos a
los tripanosomas (fig. 6). Habran adquirido sus plastos a partir de un alga verde,
presa o endosimbionte.
Numerosos ejemplos actuales ponen
de manifiesto fases intermedias en las
endosimbiosis, tanto primarias como
secundarias. En realidad, el aprendizaje
de la vida en comn tiene numerosas
exigencias. El encuentro de los participantes es la primera fase, que no necesariamente es provechosa a los dos. Las
mitocondrias derivan tal vez de bacterias patgenas endosimbiticas, como
las bacterias actuales responsables de la
listeriosis o de la fiebre tifoidea. Las cianobacterias, por su parte, fueron tal vez
presas antes de convertirse en plastos.

La simbiosis, ms que una curiosidad

biolgica, es seguramente uno de los
motores ms potentes de la evolucin
del mundo viviente

rusas, pues, el plasto comprende, del exterior al interior, una membrana de

secuestro del husped secundario, la
membrana plsmica de un alga internalizada y luego las dos membranas del
plasto de esta ltima.
De hecho, las algas unicelulares pueden desarrollarse perfectamente en el
citoplasma de otros eucariotas, por ejemplo en las clulas de los animales que
edifican los corales y las anmonas de
mar de nuestras costas (fig. 5). Las algas
en cuestin, ciertas dinoflageladas, exis-

(9)
S.E. Douglas a
o., Halare, 350,
148,1991; S.
Esbach a al.,
Nucleic Acids Res.,
19,1779,1991.

.;. REDUCCIN DEL ENDOSIMBIONTE

, Nmero tola! de genes

Tamao del genona

(en peres de beses)

/ Gaoobaderias libres

."' " '>5.000

': hipkfn Alga raja

' detonnos Criptlita

210
140
110
113

Oryzo (atroi)
ral/ano (tabaco)

de la 10 millones
183.000
111000
114.000
131.000

Tamao de los genomas procariotas contentaos en los plastas de disantos grupos de

vegetales comparado con las cianobacterias libres. En I traiucurso de la evolucin,
numerosos genes de los plastas han sido transferidos al niicleo de husped eucariota.

Figura 5. Anmona de mar. Como los corales

de los mares clidos, las anmonas de mar (aqu
Anemonia sulaua) poseen en sus clulas
numerosas algas unicelulares, unos dinoflagelados
que completan su alimentacin cuando las presas
escasean. (Foto QwJ/iivic/Bios.)
con los vegetales verdes (fig. 6) .
La? algas heterocontas, por su parte,
tambin habran integrado un alga roja,
la cual habra sufrido una regresin
mayor. Los trabajos de uno de nosotros
sobre el genoma procaritico contenido
en el seno de los plastos pardos muestran la filiacin de ste con respecto a
los plastos de algas rojas. En el transcurso de la evolucin, el alga roja internalizada habra perdido sus pigmentos rojos
y adquirido la clorofila c, convirtindose
en un plasto pardo tpico...
Otros organismos pudieron adquirir
plastos por endosimbiosis secundaria.
Esto resuelve la vieja paradoja de las
Eiiglenn. Los manuales presentan estos
protozoos como mitad animales (ya que
Lis Eiiffli'iu <on flagelados v pueden higo-

M U N D O C I E N T F I C O 1 7 ^ \ ' A V O l'J'-f?

82

En una segunda fase, la asociacin

puede volverse ms duradera. Puede ser
ventajoso para un eucariota cazador de
cianobacterias aprovechatse de la fotosntesis de su presa algn tiempo antes de
digerirla... o tambin criarla en su citoplasma. Cuando la asociacin se hace
permanente, un control recproco de la
multiplicacin de cada socio es necesario
para la supervivencia del organismo quimera formado. Queda abierto entonces
el camino para una evolucin conjunta
(o coevolucin) de los socios, y pueden
establecerse intercambios recprocos.
Para el endosimbionte, la vida en el
interior de la clula es extremadamente
confortable: es el husped el que soporta las agresiones del medio externo! Este
habitat protegido explica la desaparicin
de las envolturas protectoras; en los plastos con dos membranas ya no quedan
huellas de la pared de las cianobacterias.
La regresin de la pared tambin ha sido
descrita en algas eucariotas unicelulares
endosimbiticas actuales. Pero la evolucin regresiva ms curiosa es ciertamente
la reduccin, en el transcurso de la evolucin, del genoma de los orgnulos con
respecto a las formas libres (vase cuadro). El ncleo del alga roja internalizada
por las algas heterocontas de plastos pardos ha desaparecido; el tamao del genoma de tipo procariota contenido en los
orgnulos es entre dio: y cien veces ms

(10)

T. Horiguchi y
R.N. Pienaar, Eur.

J. Pfivrol., 29.

237,'199-t.
(ID

A. Brennicke i'l
al., FEBS. 325.
140, 1993.

pequeo que el de los procariotas libres.

Por supuesto, todos los genes necesarios
para orientarse, desplazarse y protegerse
en el medio exterior han desaparecido.
Pero otros siguen existiendo: han sido
simplemente transferidos al ncleo de la
clula husped por un proceso que empezamos a entrever (vase recuadro: Unos
genes viajeros).
Estas transferencias sellan la asociacin y explican el que no se pueda cultivar aisladamente los orgnulos, ya que se
han vuelto completamente dependientes
de su husped... La simbiosis se ha vuelto
obligatoria y los socios forman un nuevo
organismo quimrico. Unas regulaciones
acoplan la expresin de ambos genomas,
que participan en el buen funcionamiento de la nueva unidad fisiolgica. La clula eucariota esconde tal vez otras endosimbiosis ms integradas: es el caso de los
peroxisomas, unos orgnulos que intervienen en ciertas reacciones metablicas
animales
pluricelulares
hongos
verdaderos

! plantas terrestres

algas verdes
rizpodos
i criptfitas
I (ncleo)

Figura 6. Un rbol evolutivo de los

eucariotas. La comparacin, entre las distintas
especies de eiicariotas, del gen nuclear
que codifica un d los RNA ribosmicos
(llamado I8S) permite establecer parentescos
evolutivos, esquematizados aqu. Las ramas
formadas por eucariotas sin plasta son
amarillas, las ramas coloreadas indican
los diferentes grupos de organismos que poseen
plastas. Advirtase que la adquisicin de
plastes se produce en varios grupos. En puntos
negros, los grupos de eucariotas primitivos
sin mitocondrias (i'ase el recuadro:
Unos eucariotas primitivos?)

an genomas tambin quimricos: el g-oma nuclear contiene as genes eucari:ta5,

pero tambin genes de origen bacteriano
procedente de las mitocondrias o de los
plastos, con los que coexiste. Estos acontecimientos explican tal vez los saltos
evolutivos fundamentales cuya evolucin
parece puntuada, que dieron origen a los
grandes linajes del mundo vivien:e y
moldearon la diversidad biolgica actual.
El propio hombre puede contemplarse
como una comunidad simbitica errremadamente integrada, formada per el
citoplasma eucariota y mitocondrias...
M.-A. S. y S. L.-D. G.

I diatomeas
ry algas pardas-

criptfitqs
Inucleomorfo) '
- rodobiontes
algas rojas

esperezos
(plasmod/um)
alveolobiontes

ciliados (paramecios)
distintos grupos
de protozoos (amebas)
tripanosomas
Eug/ena
diplomonadinos
tricomonadinos
micrcsporidios
antepasados comunes con los procariotos

UNOS GENES VIAJEROS

directamente al ncleo, sin que sepamos
cmo. Tales transferencias no son raras: ientre
un 3 y un 7 % del genoma nuclear estara formado por tales secuencias de DNA!
A resultas de tales sucesos, coexisten dos
copias del gen. La copia nuclear puede volverse funcional: puede ser transcrita y luego traducida a protenas. La protena sintetizada
durante la expresin de los genes puede alcanzar el orgnulo: a menudo, ello deriva de) aadido de una pequea secuencia de aminocidos, llamada secuencia seal, que se encarga
del envo al orgnulo. La copia inicial del gen,
situada en el orgnulo, puede entonces dejar
de expresarseajterarse o desparecer. A veces,
al contrario, el gen del orgnulo puede ser
directamente sustituido por un gen nuclear con
igual funcin: es el caso de la ferritina d-s los
vegetales verdes. Este proceso masivo de,
transferencia gentica ha sido demostrado
tambin para endosimbiontes secundarlos y
permite la creacin de nuevos genomas, q u i - j
meras entre dos linajes evolutivos.

^heterocontas

dinoflagelados

heterocontas, cuyo plasto de cuatro \

membranas deriva, recordmoslo, de una
endosimbiosis secundaria, viven en simbiosis en el citoplasma de dinoflagelados
que han perdido sus propios plastos. iSe j
trata de tres endosimbiosis sucesivas!1-'1
Ms que una curiosidad biolgica, la
endosimbiosis es ciertamente uno de los
motores ms poderosos de la evolucin
del'mundo viviente. La endosimbiosis
crea muy rpidamente organismos quimricos que pueden engendrar nuevos
linajes; acerca a los socios y favorece
transferencias masivas de genes que ere-

En el curso de la evolucin, muchos genes procedentes de los plastas y las mitocondrias

migraron hacia el ncleo de la clula husped:
aunque nucleares, estos genes tienen, pues,
un origen evolutivo procaritico. Es el caso, por
ejemplo, de la pequea sublimidad de la
RuBisCO, la enzima encargada de la fijacin
del C02 en los procariotas fotosintticos. Esta
subunidad est codificada en los plastes rojos
y pardos de las algas rojas y las algas heterocontas, pero tambin en el ncleo de los vegetales verdes. En el caso de las mitocondrias, el
estudio de las especies actuales demuestra
que el proceso todava est en curso. Ha podido describirse uno de los mecanismos de
transferencia gracias a los trabajos de dos
..clorobiontes investigadores berlineses.1111 En primer lugar,
un RNA mensajero del orgnulo pasa el citoplasma, donde puede ser transcrito en DNA por
una enzima, la transcriptasa inversa. Luego,
puede ir a insertarse en el genoma nuclear.
Parece tambin que grandes fragmentos de
DNA de los orgnulos pudieron ser transferidos

1 oomicetos
j (pseudohongos)

protistos

como la fotorrespiracin, las peroxtdaciones... Limitados por una simple membrana o desprovistos de DNA, estos orgnulos aparecen siempre por biparticin.
Algunos cientficos los consideran como
endosimbiontes cuyo genoma ha sido
totalmente transferido al ncleo.
Por tanto, la endosimbiosis ha influido
profundamente sobre la evolucin de los
eucariotas permitindoles adquirir las
potencialidades metablicas de los procariotas. Este fenmeno ha acompaado
varias veces la fundacin de linajes evolutivos en los eucariotas (fig. 6). Hay

euglenozoo
arqueozoos

complementariedad entre las potencialidades morfogenticas de los eucariotas

(citoesqueleto, paso al estado pluricelular...) y la ingeniera enzimtica (fijacin
del carbono o del nitrgeno, respiracin...) de ios procariotas, los cuales, aunque a menudo internalizados, nunca
albergan simbiontes.
Los sucesos de endosimbiosis parecen
haber sido bastante numerosos, a veces
sucesivos, y han llevado a los plastos de
cuatro membranas. Actualmente, ciertas
algas unicelulares, las criptfitas y las

Para ms informacin
U L. Margulis, Simbiosis in czll evourion. 21
ed., Freeman, Nueva York, 1993.
C. De Duve, Construir una celule: es :nr
lo. nature el 'origine de la vie, InterdiD^.5,
Pars, 1990.
Colectivo, Algues and symbioses: plas, a-j.
mals, fung, virases, interaccin^ explored. ^Xr.
Reisser (ed.), Biopress Hmited, Bristol, 19/2.
M.-A. Selosse, Les cyanobactries, d'fcr.nants procariotes photosynthetiqu.es, E^Ogw-Gologie, 3, 481, 1996.
M U N D O C I E N T F I C O I 7 i M A Y O Ir':'

83