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Revista Brasil. Bot., V.25, n.2, p.147-160, jun.

2002

Txons de Mucor Fresen. (Zygomycota) em fezes de herbvoros,


Recife, PE, Brasil
MARIA H. ALVES1,2,4, SANDRA F.B. TRUFEM3 e ADAUTO I. MILANEZ3
(recebido: 04 de outubro de 2000; aceito: 21 de fevereiro de 2002)

ABSTRACT (Taxa of Mucor Fresen. (Zygomycota) from herbivorous dung, Recife, Pernambuco State, Brazil). To contribute
to the knowledge of Mucorales (Zygomycota) in the northeastern of Brazil (Recife - Pernambuco State), a total of 120
samples of herbivorous dung have been collected monthly from June 1997 to May 1998. The dung was produced by the
following animals: Bison bonasus H. Smith, Bos indicus L., Bubalus bubalis H. Smith, Capra hircus L., Oryctolagus cuniculus
Lilljeborg, Dasyprocta fuliginosa Wagler, Taurotragus oryx Wagner, Equus caballus L., Ovis aries L. and Mazama gouazoubira
Fischer, which were mantained captive in the Parque Dois Irmos and in the Departamento de Zootecnia da Universidade
Federal Rural de Pernambuco. The samples were mantained in wet chambers at room temperature and observed during 15
days. The isolates were inoculated into Petri dishes containing Potato Dextrose Agar (PDA) and/or Synthetic Mucor Agar
(SMA). Twelve taxa were identified, 11 already known and a new form, as follows: Mucor circinelloides f. circinelloides,
M. circinelloides f. griseo-cyanus, M. circinelloides f. janssenii, M. circinelloides f. lusitanicus, M. hiemalis f. hiemalis,
M. hiemalis f. luteus, M. genevensis, M. piriformis f. piriformis, M. piriformis f. nanus, M. racemosus f. chibinensis,
M. subtilissimus and M. variosporus. Except for the Bubalus bubalis dung, all presented taxa of Mucor, with higher diversity
in those of Bison bonasus, Oryctolagus cuniculus, Dasyprocta fuliginosa and Mazama gouazoubira. The highest index of
similarity (75%) on taxa of Mucorales occurred between Dasyprocta fuliginosa and Ovis aries, as well as, between Capra hircus
and Oryctolagus cuniculus dung. Descriptions, comments, illustrations and keys for the identified taxa have been included.

RESUMO (Txons de Mucor Fresen. (Zygomycota) em fezes de herbvoros, Recife, PE, Brasil). Visando contribuir para o
conhecimento sobre Mucorales (Zygomycota) em Recife, PE, foram realizadas coletas mensais, de junho/1997 a maio/1998,
totalizando 120 amostras de fezes dos herbvoros: Bison bonasus H. Smith, Bos indicus L., Bubalus bubalis H. Smith,
Capra hircus L., Oryctolagus cuniculus Lilljeborg, Dasyprocta fuliginosa Wagler, Taurotragus oryx Wagner, Equus caballus
L., Ovis aries L. e Mazama gouazoubira Fischer, mantidos em cativeiro no Parque Dois Irmos e no Departamento de
Zootecnia da Universidade Federal Rural de Pernambuco. As amostras de fezes foram acondicionadas em cmara mida
(placa de Petri) temperatura ambiente sendo observadas diariamente, do 2o ao 15o dia de incubao. As colnias de interesse
foram isoladas e, aps desenvolvimento, mantidas em Batata Dextrose gar (BDA) e/ou Synthetic Mucor Agar (SMA).
Foram identificados 11 txons j conhecidos e uma forma nova: Mucor circinelloides f. circinelloides, M. circinelloides f.
griseo-cyanus, M. circinelloides f. janssenii, M. circinelloides f. lusitanicus, M. hiemalis f. hiemalis, M. hiemalis f. luteus,
M. genevensis, M. piriformis f. piriformis, M. piriformis f. nanus, M. racemosus f. chibinensis, M. subtilissimus e M. variosporus.
Com exceo das fezes de Bubalus bubalis, todas desenvolveram representantes de txons de Mucor, apresentando maior
diversidade as fezes de Bison bonasus, Oryctolagus cuniculus, Dasyprocta fuliginosa e Mazama gouazoubira. O maior
ndice de similaridade (75%) foi verificado em txons de Mucorales nas fezes de Dasyprocta fuliginosa e Ovis aries, assim
como de Capra hircus e Oryctolagus cuniculus. Chave para identificao dos txons isolados, assim como descries,
comentrios e ilustraes foram includos.
Key words - Mucorales, Mucor spp., taxonomy, herbivorous dung, Recife

Introduo Mucoraceae (Domsch et al. 1995). Os representantes


de Mucor reproduzem-se, assexuadamente, por meio
O gnero Mucor Micheli compreende cerca de 80 de aplanosporos formados internamente em esporngios
espcies cosmopolitas, sendo considerado o mais e clamidosporos; sexuadamente, pela fuso de dois
representativo e estudado dentre os gneros de gametngios geneticamente compatveis, pertencentes
ou no ao mesmo miclio e dando origem ao zigosporo.
1. Parte da tese de doutorado do primeiro autor.
A maioria das espcies de Mucor vive como saprbia
2. Universidade Estadual Vale do Acara, Coordenao de Biologia, no solo, gros, flores, frutos, restos de vegetais, agricos
Av. da Universidade, 850, 62040-370 Sobral, CE, Brasil. carnosos, fezes de herbvoros (Hesseltine & Ellis 1973,
3. Instituto de Botnica, Caixa Postal 4005, 01061-970 So Paulo,
SP, Brasil. Trufem 1981a, Alexopoulos et al. 1996, Viriato 1996)
4. Autor para correspondncia: helena_alves@hotmail.com.br e solo afetado por fezes de aves (Schoenlein-Crusius
148 M.H. Alves et al.: Espcies de Mucor em fezes de herbvoros

et al. 1996). Em fezes de herbvoros, h trabalhos que se descobrir novos organismos com fins biotecnolgicos,
demonstram, inclusive a sucesso fngica (Trufem foi elaborado o presente trabalho utilizando fezes de
1978, Trufem & Viriato 1985, Foos et al. 2001, herbvoros do Departamento de Zootecnia da
Richardson 2001). Universidade Federal Rural de Pernambuco e do Parque
Os mucorceos desempenham papel importante nos Dois Irmos, ambos situados na cidade de Recife, PE.
processos iniciais de reciclagem, sendo responsveis Acrescente-se que as fezes de herbvoros constituem
pela colonizao primria do substrato utilizando-se dos excelentes substratos pois oferecem os nutrientes
acares de estrutura molecular mais simples (glicose), requeridos para o desenvolvimento de representantes
da serem conhecidos como fungos do acar de mucorceos.
(Hesseltine & Ellis 1973). Apesar disso, poucos
pesquisadores demonstraram interesse por fungos que Material e mtodos
utilizam fezes como substrato. Nesse contexto, Trufem
(1978, 1981a, 1984), Trufem & Viriato (1985), Viriato Mensalmente, de junho/1997 a maio/1998, foram
(1996) pesquisaram txons de Mucorales em fezes de coletadas amostras de fezes de animais herbvoros: biso
animais herbvoros da Fundao Parque Zoolgico do (Bison bonasus H. Smith), boi (Bos indicus L.), bfalo
Estado de So Paulo, mencionando entre os txons de (Bubalus bubalis H. Smith), cabra (Capra hircus L.), coelho
mucorceos encontrados treze, dez, trs, seis e nove, (Oryctolagus cuniculus Lilljeborg), cotia (Dasyprocta
respectivamente, pertencentes a Mucor. fuliginosa Wagler), eland (Taurotragus oryx Wagner), cavalo
Schoenlein-Crusius et al. (1996) trabalhando com solo (Equus caballus L.), ovelha (Ovis aries L.) e
veado-catingueiro (Mazama gouazoubira Fischer), mantidos
afetado por fezes de aves, no Parque Estadual das Fontes
em cativeiro no Parque Dois Irmos e/ou Departamento de
do Ipiranga, tambm no estado de So Paulo, relataram Zootecnia da Universidade Federal Rural de Pernambuco.
19 txons de Mucorales entre os quais 10 de Mucor. As amostras de fezes foram coletadas com o auxlio de
Por outro lado, o gnero Mucor ganha destaque na esptula e/ou pina, previamente mergulhadas em lcool 70o
biotecnologia sendo responsvel pela produo de GL e acondicionadas em sacos plsticos. Em laboratrio, as
vrias enzimas como: amilase, lipase, pectinase e amostras foram distribudas em placas de Petri (duplicatas)
protease (Domsch et al. 1995, Petruccioli & Federici mantidas em cmara mida e incubadas temperatura
1992). Mucor hiemalis, M. racemosus (Perraud & ambiente (28 2 oC) e luminosidade ambiente.
Laboret 1995) e M. miehei (Escobar & Barnett 1993) A partir do segundo dia de incubao, os fungos de
so espcies que apresentam atividade enzimtica interesse foram isolados em placa de Petri contendo meio
protesica de importncia comercial. seletivo para Mucorales (Brtschi et al. 1991). Para
manuteno, conservao e estudo dos isolados obtidos, estes
Schipper (l973, l975, l976, l989) e Schipper &
foram repicados em Synthetic Mucor Agar SMA (Hesseltine
Samson (l994) realizaram estudos relevantes sobre a & Anderson 1957) e/ou em Batata Dextrose gar (BDA).
variabilidade e a morfologia de Mucor hiemalis, As identificaes foram realizadas com base em
M. mucedo, M. circinelloides, M. racemosus, observaes macro e microscpicas apoiadas nos trabalhos
M. laxorrhizus, M. nanus, M. grandis e espcies de Schipper (l973, l975, l976, l989), Schipper & Samson
relacionadas, posicionando-os taxonomicamente e (l994), Domsch et al. (l995), ODonnell (l979), Trufem
elaborando chaves para identificao. (1978, 1981a, 1984), Trufem & Viriato (1985) e Viriato
Ao contrrio do que ocorre no exterior, no Brasil (1996).
so poucos os trabalhos ligados diversidade de Para verificar a similaridade entre as micotas dos
Mucorales em nvel especfico, existindo apenas diferentes substratos foi aplicado o ndice de similaridade
referncias para o estado de So Paulo (Trufem 1978, de Srensen IS = 2C/(A + B) 100, onde A = nmero de
txons ocorrentes no substrato A, B = nmero de txons
1981a, b, c, 1984, Trufem & Viriato 1985, Viriato &
ocorrentes no substrato B e C = nmero de txons comuns a
Trufem 1985a, b, Schoenlein-Crusius et al. 1996, Viriato
ambos os substratos.
1996) e outras para a regio Nordeste (Batista et al. Os isolados foram depositados nas seguintes colees
1961a, b, c, d, 1964, 1967a, b, Upadhyay 1967, 1969, de culturas: SPC - Seo de Micologia e Liquenologia do
1970, 1973, Lira 1971, Santos 2000, Cavalcante 2000). Instituto de Botnica da Secretaria do Meio Ambiente do
Tendo em vista a carncia de levantamentos Estado de So Paulo e URM - Universidade de Recife do
realizados com o gnero Mucor no Brasil, Departamento de Micologia da Universidade Federal de
principalmente na regio Nordeste, e a necessidade de Pernambuco.
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Resultados e Discusso (Bruderlein) Schipper, M. genevensis Lendner,


M. hiemalis Wehmer f. hiemalis Schipper, M. hiemalis
Foram identificados 11 txons j conhecidos para Wehmer f. luteus (Linnemann) Schipper, M. piriformis
a cincia e prope-se uma nova forma como se segue: Fischer f. piriformis, M. piriformis Fischer f. nanus
M. circinelloides van Tieghem f. circinelloides Alves & Trufem (nova forma), M. racemosus Fres. f.
Schipper, M. circinelloides van Tieghem f. chibinensis (Neophytova) Schipper, M. variosporus
griseo-cyanus (Hagem) Schipper, M. circinelloides van Schipper e M. subtilissimus Oudem.
Tieghem f. jansseni (Lendner) Schipper, Os txons mencionados podem ser identificados
M. circinelloides van Tieghem f. lusitanicus com base na chave proposta a seguir:

Chave de identificao dos txons estudados

1. Formao de zigosporos a partir de culturas monospricas ................................................ Mucor genevensis


1'. Zigosporos no formados em culturas monospricas ...................................................................................... 2
2. Colnias com miclio delicado, aspecto sedoso, prostrando-se imediatamente aps a abertura da
placa de Petri ........................................................................................................................... M. subtilissimus
2'. Colnias com miclio vigoroso, cotonoso, mantendo-se ereto com a abertura da placa de Petri ................... 3
3. Esporangiosporos irregulares quanto forma (globosos, ovides, cilndricos, fusiformes, contorno
irregular) ........................................................................................................................................................... 4
3'. Esporangiosporos regulares quanto forma (elipsoidais) ............................................................................... 6
4. Parede esporangial persistente .................................................................................................. M. variosporus
4'. Parede esporangial difluente ............................................................................................................................ 5
5. Columelas obovides; esporos elipsoidais, plano convexos, fusiformes, 2,5-10 2-7,5 m
....................................................................................................................................... M. hiemalis f. hiemalis
5'. Columelas globosas; esporos longo-elpticos, 2,5-8,1(12,5) 1-5 m ........................... M. hiemalis f. luteus
6. Esporngios com mais de 100 m dim, freqentemente chegando aos 150 (250) m dim., colume-
las obovides, piriformes, panduriformes ........................................................................................................ 7
6'. Esporngios at 80(90) m dim, columelas globosas ou menos freqentemente obovides ........................ 8
7. Colnias com mais de 2,5 (5,0) cm alt.................................................................... M. piriformis f. piriformis
7'. Colnias at 0,3 cm alt. .................................................................................................. M. piriformis f. nanus
8. Ocorrncia de clamidosporos no miclio areo .................................................... M. racemosus f. chibinensis
8'. Ausncia de clamidosporos no miclio areo .................................................................................................. 9
9. Colnias esbranquiadas, passando a tons de cinza com a idade ................................................................... 10
9'. Colnias amareladas, passando a tons de castanho com a idade .................................................................... 11
10. Columelas com tons de cinza-azulado, esporangiosporos elipsoidais 5-11,2 2,5-6,2 m
..................................................................................................................... M. circinelloides f. griseo-cyanus
10'. Columelas com tons de cinza, esporangiosporos globosos a levemente subglobosos, 3-10
2,5-7,0 m .......................................................................................................... M. circinelloides f. janssenii
11. Columelas obovides, esporangiosporos elipsoidais 5-8,7 3,7-5,5 m ... M. circinelloides f. circinelloides
11'. Columelas globosas, esporangiosporos elipsoidais 2,5-5 2-3,1 m ............. M. circinelloides f. lusitanicus

Mucor circinelloides van Tieghem f. circinelloides, com centro cotonoso e aspecto pulverulento em direo
Annls. Sci. nat. I: 94. 1875. periferia, a superior, cotonosa frouxa a cotonosa densa
Figuras 1-5. com a idade. Fototropismo positivo. Esporangiforos
Colnia, com seis dias em BDA, 0,5-1,2 cm alt. septados ou no (2,5-)5-12,5(-17,5) m dim.,
8,2-9 cm dim., verso cinza-amarelado a castanho, simpodialmente ramificados, com ramificaes longas
reverso amarelado, amarelo mais intenso no local do e curtas, estas ltimas recurvadas, parede com incrus-
inculo, esporangiforos em duas camadas: a inferior taes, com ou sem contedo amarelado, esporngios
150 M.H. Alves et al.: Espcies de Mucor em fezes de herbvoros

globosos (32,5-)37,5-85(-87,5) m a leve depressos, 25-62,5(-77,5) m, columelas menores globosas


amarelos, castanhos quando jovens, passando a negros 10-50(-52,5) m, cinza com nuances de cinza-azulado,
com a idade, aspecto metlico brilhante, parede esporangiosporos elipsoidais a plano-convexos 5-11,2
difluente nos maiores e persistente nos menores, 2,5-6,2 m ou globosos a subglobosos 3,7-6,2 m,
columelas maiores obovides 21,2-57,5(-60) hialinos, paredes lisa, zigosporos no observados.
(-17,5)20-45 m, columelas menores globosas Isolado de fezes de biso (junho/1997, abril/1998),
(7,5-)10-32,5(-35) m, cinza-acastanhada, colarete veado-catingueiro (outubro/1997, fevereiro/1998),
presente, esporangiosporos elipsoidais 5-8,7 carneiro (maro/maio/1998), cabra, coelho e eland
3,7-5,5(-6,2) m ou globosos a subglobosos (maio/1998), col. M.H. Alves. Linhagens registradas:
3,7-6,2(-7,5) m, hialinos, parede lisa, zigosporos no SPC 1.769 e URM 4.183.
observados. Esta linhagem possui caractersticas semelhantes
Isolado de fezes de boi (julho/1997) e biso quelas descritas por Schipper (1976) que relata
(janeiro/maio/1998). col. M.H. Alves. Linhagens esporangiforos com at 6(10) m, esporngios at
registradas: SPC 1.768 e URM 4.136. 60 m, columelas 38 35 m e esporangiosporos
As caractersticas observadas neste txon 4,4-6,1 3,8-4,4 m. Entretanto, em sua discusso, a
apresentam boa correspondncia com os descritos por autora afirma que talvez o isolado por ela estudado tenha
Schipper (1976) que cita colnia mais baixa (6 mm), perdido as caractersticas originais. Esta linhagem difere
esporngio com at 80 m, columela 54 49 m e das demais variedades ou formas de M. circinelloides
esporangiosporos menores, 4,4-6,8 3,7-4,7 m. Neste por apresentar columela cinza-azulada. Este txon foi
txon, pode ocorrer variabilidade na altura (2-20 mm), referido, para o Estado de So Paulo, por Trufem (1978)
colorao, forma e dimenses das microestruturas sendo isolado de amostras de solo e de folhedo e por
as diferenas entre as variedades ou formas muito Schoenlein-Crusius et al. (1996) isolado de amostras
pequenas. Assim, este isolado difere das demais de solo afetado por fezes de aves. Santos (2000) isolou
variedades ou formas de M. circinelloides por apresentar representante deste txon de amostras de gua e de solo
columela cinza-acastanhada. O txon foi referido, para coletadas no Estado de Pernambuco.
o Estado de So Paulo, por Trufem (1978) isolado do
solo e do folhedo e por Schoenlein-Crusius et al. (1996) Mucor circinelloides van Tieghem f. janssenii
isolado de solo afetado por fezes de aves. Para o Estado (Lendner) Schipper, Studies in Mycology 12:13. 1976.
de Pernambuco, foi isolado de amostras de gua e de Figuras 11-16.
solo por Santos (2000).
Colnia, com cinco dias em SMA, 0,5-1,5 cm alt. 9
cm dim., verso cinza-claro a cinza-escuro, reverso cinza-
Mucor circinelloides van Tieghem f. griseo-cyanus amarelado, amarelo mais intenso no local do inculo,
(Hagem) Schipper, Studies in Mycology 12:12. 1976. esporangiforos em duas camadas: a inferior com centro
Figuras 6-10. cotonoso e aspecto pulverulento em direo periferia,
Colnia, com seis dias em SMA, 0,5-1,2 cm alt. a superior, cotonosa frouxa quando jovem, cotonosa
9 cm dim., verso cinza-amarelado a cinza-escuro, densa, com a idade. Fototropismo positivo.
reverso amarelado, amarelo mais intenso no local do Esporangiforos 7,5-17,5 m, ramificados simpodialmente,
inculo, esporangiforos em duas camadas: a inferior ramificaes longas e curtas, tornando-se mais ramificado
com centro cotonoso e aspecto pulverulento em direo em direo ao pice, com incrustaes na parede, com
periferia, a superior cotonosa frouxa cotonosa densa ou sem contedo amarelo, esporngios globosos 20-90
com a idade. Fototropismo positivo. Esporangiforos m a leve subglobososos, amarelos quando jovens
(5-)7,5-15(-17,5) m dim., ramificado simpodial- passando a negros com a idade, aspecto brilhante, parede
mente, com ramificaes longas e curtas, estas ltimas persistente, colarete desenvolvido, columelas maiores
recurvadas, parede com incrustaes, septado ou no, obovides 27,5-62,5 25-50 m, columelas menores
esporngios globosos a levemente depresso globosas 10-50(-60) m, esporangiosporos subglobosos
(15-)20-72,5(-75) m, amarelo quando jovem passando 3-10(-11,2) 2,5-7 m ou globosos 3-8 m, hialinos, parede
de cinza-escuro a negro com a idade, aspecto brilhante, lisa, zigosporos no observados.
parede difluente deixando pequeno colarete nas Isolado de fezes de eland, veado-catingueiro
columelas maiores e persistente nas menores, columelas (julho/1997), coelho (agosto/outubro/1997), col. M.H.
maiores obovides (27,5-)30-65(-82,5) (20-) Alves. Linhagens registradas: SPC 1.770 e URM 4.141.
Revista Brasil. Bot., V.25, n.2, p.147-160, jun. 2002 151

As caractersticas apresentadas por esta linhagem isolados, geralmente so uniformes no tamanho e forma,
concordam com aquelas mencionadas na descrio o que corresponde ao material estudado. A citada autora
fornecida por Schipper (1976) diferindo apenas em ressalta ainda, que a altura da colnia tambm pode
algumas medidas de microestruturas citadas pela autora, variar de 2 a 15 mm. O txon difere de Mucor
como colnia mais baixa at 3(6) mm, esporangiforos circinelloides f. circinelloides e M. circinelloides f.
at 7(10) m, esporngio at 60(80) m, columela griseo-cyanus pela dimenso dos esporangiosporos, que
obovide 35 33 m e esporangiosporos so menores nesta linhagem e difere de Mucor
(3-)3,5-5,5(-6) m. Entretanto as diferenas apresen- circinelloides f. janssenii pela forma e dimenso dos
tadas por esta linhagem no so relevantes, pois a esporangiosporos. Este txon foi referido, para o Estado
mesma foi isolada recentemente no se tratando de de So Paulo, por Trufem (1978) que o isolou de
espcime estocada como as estudadas pela citada autora, amostras de solo e de folhedo. Santos (2000) isolou
e tambm, porque a linhagem possui caractersticas representante deste txon de amostras de gua e de solo
prprias, como parede esporangial persistente e coletadas no Estado de Pernambuco.
esporangiosporos subglobosos, o que a separa das
demais formas. O txon foi citado, para o Estado de Mucor genevensis Lendner. Les Mucorines de la
So Paulo, por Trufem (1978) isolado de amostras de Suisse. In Materiaux pour la Flore Cryptogamique
solo e de folhedo, por Viriato (1996) isolado de fezes Suisse. Vol.3, fasc. I. Berne.1908.
de zebra e por Schoenlein-Crusius et al. (1996) isolado Figuras 22-26.
de solo afetado por fezes de aves. Santos (2000) Colnia, com cinco dias em SMA, 1-2,2 cm alt.
reportou a ocorrncia deste txon no Estado de 9 cm dim. cotonosa densa, verso amarelo-claro reverso
Pernambuco isolado de amostras de gua e de solo. amarelo-queimado (abricot), com a idade. Fototropismo
positivo. Esporangiforos em uma s camada,
Mucor circinelloides van Tieghem f. lusitanicus (3,7)5-12,5 m, ramificados de forma monopodial,
(Bruderlein) Schipper, Studies in Mycology 12:9. 1976. esporngios globosos a depressos 30-95 m,
Figuras 17-21. inicialmente brancos, amarelos a castanho-escuro, na
Colnia, com seis dias em BDA, 1 cm alt. 9 cm maturidade, columelas globosas 17,5-45 m,
dim., verso cinza-amarelado a castanho reverso esporangiosporos longo elpticos 2,5-10 1-5 m, s
amarelado, amarelo mais intenso no local do inculo, vezes, plano-convexos, hialinos, com granulosidade
esporangiforos em duas camadas: a inferior com centro refringente, zigosporos globosos a ligeiramente
cotonoso e aspecto pulverulento em direo periferia, depressos 45-105 30-105 m, suspensores desiguais,
a superior, cotonosa frouxa quando jovem cotonosa com contedo de colorao amarelada quando jovens
densa com a idade. Fototropismo positivo. Esporan- a laranja-avermelhados com a idade, verrucosos,
giforos 6,2-16,2 m dim., ramificados simpodial- castanhos a negros, translcidos na periferia das
mente, recurvados, parede com incrustaes, com ou verrugas, ornamentao enquadrando-se no grupo B de
sem contedo amarelo, esporngios globosos 21,5-92,5 Schipper (1975).
m, amarelos quando jovens passando a castanhos com Isolado de fezes de cotia (julho/setembro/1997),
a idade, aspecto brilhante, parede difluente, columelas carneiro (novembro/1997), col. M.H. Alves. Linhagens
globosas a subglobosas 15-55 m, com colarete, registradas: SPC 1.772 e URM 4.188.
esporangiosporos elipsoidais 2,5-5 2-3,1 m, hialinos, O txon possui caracteres concordantes com o
paredes lisas, zigosporos no observados. material descrito por Schipper (1973), que cita colnias
Isolado de fezes de veado-catingueiro (abril/1998), mais baixas (5 mm), columelas piriforme-elipsoidais
col. M.H. Alves. Linhagens registradas: SPC 1.771 e at 40 32 m, zigosporos at 80 m, diferindo
na URM 4.137. ligeiramente do material estudado que apresenta as
Esta linhagem possui caractersticas que medidas maiores. Entretanto, essas caractersticas no
concordam com a descrio fornecida por Schipper so significativas porque os demais caracteres so
(1976), entretanto, a autora cita colnia at 3 mm alt., consistentes e as linhagens podem apresentar
esporangiforos at 14 m dim., esporngio at variabilidade. Este isolado difere de M. hiemalis f.
60(75) m dim., columela at 35(45) m dim. e hiemalis e M. hiemalis f. luteus por apresentar colnia
esporangiosporos 5,5-17,6 3,4-12,8 m, sendo estes com reverso amarelo-queimado e formao de
de forma bizarra. Afirma tambm que esporangiosporos zigosporos a partir de cultura monosprica. Foi citado
elipsoidais (2,5-)5,4-6,8 (2,3-)3-4,5 m de outros por Trufem (1981a) para o Estado de So Paulo como
152 M.H. Alves et al.: Espcies de Mucor em fezes de herbvoros

Figuras 1-21. Mucor circinelloides. 1-5. M. circinelloides f. circinelloides. 1-4. Columelas com colarete. 5. Esporangiosporos.
6-10. M. circinelloides f. griseo-cyanus. 6-9. Columelas com colarete. 10. Esporangiosporos. 11-16. M. circinelloides f.
janssenii. 11. Aspecto geral mostrando esporngio, columelas e ramificao. 12-15. Columelas com colarete. 16.
Esporangiosporos. 17-21. M. circinelloides f. lusitanicus. 17-20. Columelas com colarete. 21. Esporangiosporos.
Revista Brasil. Bot., V.25, n.2, p.147-160, jun. 2002 153

isolado de solo e constitui-se na primeira referncia para 9 cm dim., cotonosa densa, amarelo-claro (cor de pele),
o Estado de Pernambuco. reverso amarelo-claro a amarelo abricot. Fototropismo
positivo. Esporangiforos em uma s camada,
Mucor hiemalis Wehmer f. hiemalis Annales 5-15(-7,5) m, ramificados monopodialmente, parede
Mycologici 1:39. 1903. com incrustaes, esporngios globosos 15-65(-90) m
Figuras 27-30. dim., hialinos quando jovens a amarelo-escuros com a
Colnia, com cinco dias em SMA, 0,2-1,5 cm alt. idade, aspecto brilhante, parede difluente colarete
9 cm dim., cotonosa densa, verso amarelo-claro, vestigial ou ausente, columelas globosas 12,5-55(-65) m
reverso amarelo-abricot. Fototropismo positivo. dim., esporangiosporos longo-elpticos 2,5-8,1(12,5)
Esporangiforo 7,5-17,5 m dim., ramificado 1-5 m, lisos, variveis no tamanho, geralmente com um
monopodialmente com ou sem contedo amarelo, a dois grnulos em cada extremidade, zigosporos no
esporngios globosos a levemente depressos 20-90 m, observados.
espinulados, parede difluente nos maiores e persistente Isolado em fezes de carneiro (junho/1997), cotia
nos menores, hialinos, amarelos quando jovens a (agosto/setembro/1997), coelho (janeiro/1998), carneiro
amarelo-escuros com a idade, aspecto brilhante, e cavalo (maro/1998), cabra, cotia e carneiro
columelas obovides 16-70 22,5-60 m, s vezes (abril/1998), col. M.H. Alves. Linhagens registradas:
aplanadas, lisas, cinzas, colarete ausente ou vestigial, SPC 1.774 e URM 4.186.
esporangiosporos de formas variveis: elipsoidais, O isolado estudado possui caracteres
correspondentes ao do material descrito por Schipper
ovides, plano-convexos, 2,5-10 2-7,5 m, com
(1973) que cita esporngios at 60(70) m dim.,
contedo granuloso, zigosporos no observados.
columelas menores (45 47) m e esporangiosporos
Isolado de fezes de cavalo (agosto/1997), cabra,
menores (3,4-9,5 1,4-4) m. Este txon difere de
coelho e veado-catingueiro (setembro/1997), cotia e
M. hiemalis f. hiemalis por apresentar columelas
veado-catingueiro (dezembro/1997), biso (maio/1998),
globosas e esporangiosporos longo-elpticos, e de
col. M.H. Alves. Linhagens registradas: SPC 1.773 e
M. genevensis pela ausncia de zigosporos. Trufem
URM 4.193.
(1978, 1981a) fez citao deste txon para o Estado de
O isolado em pauta apresenta caractersticas
So Paulo, isolado de amostras de solo e
correspondentes ao descrito por Schipper (1973), que
Schoenlein-Crusius et al. (1996) de solo afetado por
menciona esporangiforo 10-12(14) m dim.,
fezes de aves. Constitui a primeira referncia para o
esporngio at 70 m dim., columelas elipsoidais 38
Estado de Pernambuco.
30 m e esporangiosporos 5,7-8,7 2,7-5,4 m, os quais
apresentam dimenses menores quando comparados ao
Mucor piriformis Fischer f. piriformis. Phycomycetes.
material estudado. Por outro lado, a autora ressalta
In Rabenhorsts Kryptogamenflora, Die Pilze, IV:191.
grande variabilidade entre as linhagens estudadas.
1892.
M. hiemalis, em solo, o mais comum de todas as
Figuras 35-39.
espcies de Mucor. Este isolado difere de M. genevensis
e M. hiemalis f. luteus por apresentar columelas Colnia, com cinco dias em BDA, at 5 cm alt.
obovides e esporangiosporos de formas variadas. Este 9 cm dim., cotonosa frouxa, verso branco com pontos
txon foi referido, para o Estado de So Paulo, por negros referentes aos esporngios sobre o miclio
Trufem (1978, 1981a) isolado de amostras de solo, por estril, reverso branco-amarelado. Fototropismo
Schoenlein-Crusius et al. (1996) isolado de amostras positivo. Esporangiforos (15-)17,5-42,5(-45) m
de solo afetado por fezes de aves e por Viriato (1996) dim., dilatao prximo columela pode ocorrer,
isolado de amostras de fezes de cavalo, guanaco, cotia, isolados ou com ramificaes curtas prximas base,
zebra e veado-catingueiro. Cavalcante (2000) isolou parede com incrustaes, esporngios piriformes at
representante deste txon, para o Estado de 250 112,5 m, negros, parede cinza-escura, espinhosa,
Pernambuco, de amostras de gua e de solo. difluente, columelas variveis na forma, obovides,
cilndrico-elipsoidais ou piriformes (42,5-)55-150(-155)
Mucor hiemalis Wehmer f. luteus (Linnemann) (20-)41,2-100 m, cinzas ou castanhas, com contedo
Schipper, Studies in Mycology 4:33. 1973. granular hialinos ou amarelo, colarete vestigial,
Figuras 31-34. esporangiosporos elpticos 6,2-13,7(-15)
Colnia, com cinco dias em SMA, 1-1,5 cm alt. 5-11,2(-13,7) m, formas globosas e subglobosas, podem
154 M.H. Alves et al.: Espcies de Mucor em fezes de herbvoros

ocorrer, hialinos, com contedo granular amarelo, lisos, s diferenas apresentadas, este isolado est sendo
zigosporos no observados. proposto como uma nova forma: M. piriformis
Isolado de fezes de coelho e cavalo (feve- Fischer f. nanus.
reiro/1998), col. M.H. Alves. Linhagens registradas:
SPC 1.775 e URM 4.145. Mucor racemosus Fres. f. chibinensis (Neophytova)
O isolado possui caractersticas semelhantes s Schipper, Studies in Mycology 12:24. 1976.
mencionadas por Schipper (1975), que cita columelas Figuras 45-50.
maiores com at 170 150(190 175) m e esporan-
Colnia, com cinco dias em SMA, 0,5-1,2 cm alt.
giosporos menores (7)-9,5 4-(7) m. Tambm
9 cm dim., cotonosa frouxa a densa, verso
apresenta caractersticas semelhantes ao material
branco-cremoso a cinza-escuro com a idade, reverso
estudado por Trufem (1981a), que cita esporangiforos
branco-acinzentado a amarelo intenso. Fototropismo
9,5-40 m dim., esporngios (96-180) m, columelas
positivo. Esporangiforos 6,2-12,5 m, dim.,
(44-100 44-88) m e esporangiosporos (5-12) m,
menores. Estas diferenas esto relacionadas com a ramificando-se monopodial e simpodialmente com
variabilidade que existe entre as linhagens. O isolado ramificaes mais densas prximo ao pice, parede com
difere dos demais por apresentar miclio estril, incrustaes, esporngios globosos a leve depressos
esporngios, columelas e esporangiosporos de 35-65,0(-70) m, hialinos a cinza-escuros com a idade,
dimenses muito distintas do restante. Foi citado por aspecto brilhante, parede persistente, columelas
Trufem (1978, 1981a) para o Estado de So Paulo, globosas a leve depressas 11,2-50(-52,5) m, cinzas,
isolado de folhedo e solo. Constitui a primeira referncia colarete presente, esporangiosporos subglobosos a
para o Estado de Pernambuco. elpticos 3,7-7,5 2,5-5 m, hialinos, paredes finamente
rugosas, clamidosporos presentes no miclio areo
Mucor piriformis Fischer f. nanus Alves & Trufem f. nov. variando na forma, cilndricos 8,7-157,5-17,4 m ou
Figuras 40-44. globosos 17,5 m, abundantes, zigosporos no
observados.
Coloniae in vitro usque ad 0,2 cm, sporangiophori
Isolado de fezes de cabra (junho/1997), biso
congesto ramosis simpodialis, sporangia globosis cum
(dezembro/1997), cotia (junho/setembro/novembro/
paries resistentis, colummelae pyriformis, spore
dezembro/1997, janeiro/maro/abril/maio/1998),
ellipticum, hyalinus.
carneiro (janeiro/1998), coelho (fevereiro/1998), col.
Colnia, com cinco dias em BDA, at 0,2 cm alt.,
M.H. Alves. Linhagens registradas: SPC 1.777 e URM
esporangiforos densamente ramificados de modo
4.149.
simpodial, esporngios globosos, com parede resistente,
columelas piriformes, esporos elpticos, hialinos. O material isolado possui caractersticas
Etimologia: nanus - ano - refere-se altura da semelhantes s descritas por Schipper (1976), que cita
colnia. colnia mais alta (1-1,5 cm), columelas subglobosas a
Isolado de fezes de biso (fevereiro/1998), col. ovides (40 38 m) e esporangiosporos maiores
M.H. Alves. (5,5-9,5 4-7 m), diferindo (ligeiramente) do isolado
Tipo: depositado na Coleo de Culturas de ora em discusso. Por outro lado, a autora ressalta que
Fungos, Seo de Micologia e Liquenologia do Instituto linhagens estocadas tendem a perder as caractersticas
de Botnica, sob registro SPC 1.776 e Holtipo URM originalmente observadas.
4.189. O txon citado difere dos demais por apresentar
Este txon possui caractersticas microscpicas clamidosporos no miclio areo em abundncia e de
de M. piriformis Fischer, diferindo por apresentar: formas variadas. Foi citado por Batista et al. (1961b, c,
colnia mais baixa (0,2 cm alt. 9 cm dim.), d, 1964, 1967a) para Recife, isolado de fezes de cavalo,
pulverulenta, aspecto de algodo molhado, branca a carneiro; foi isolado tambm de fezes humanas e de
cinza escura com a idade, ramificaes densas, solo no Maranho e Amap, respectivamente.
esporangiforos 15-32,5 m dim., esporngios Upadhyay (1967) menciona a espcie isolada de solos
globosos 67,5150 m, parede esporangial de em Pernambuco, Rio Grande do Norte e Alagoas. Santos
aspecto carbonceo, columelas, acentuadamente (2000) e Cavalcante (2000) citaram-na para o Estado
piriformes 57,5-125 27,5-100 m, esporangios- de Pernambuco isolada de gua e solo, enquanto Viriato
poros elpticos 7,5-10(-12,5) 5-7,5(-10) m. Devido (1996) isolou o txon de solo, no Estado de So Paulo.
Revista Brasil. Bot., V.25, n.2, p.147-160, jun. 2002 155

Figuras 22-39. Mucor. 22-26. M. genevensis. 22-24. Columelas. 25. Esporangiosporos. 26. Zigosporos. 27-30. M. hiemalis f.
hiemalis. 27-29. Columelas. 30. Esporangiosporos. 31-34. M. hiemalis f. luteus. 31-33. Columelas. 34. Esporangiosporos.
35-39. M. piriformis. 35-38. Columelas. 39. Esporangiosporos. 40-44. M. piriformis f nanus. 40-43. Columelas. 44.
Esporangiosporos.
156 M.H. Alves et al.: Espcies de Mucor em fezes de herbvoros

Mucor subtilissimus Oudem., Ned. Kruidk. Archf paredes persistentes, columelas globosas 13,7-36,2 m
3:463.1898. In Studies in Mycology 17:4. 1978. dim., s vezes obovides, cinzas, colares vestigiais,
Figuras 51-54. esporangiosporos variveis na forma, elpticos,
Colnia, com cinco dias em BDA, 1 cm alt. 8 cm cilndrico-elipsoidais 5-11,2 2,5-5 m ou globosos
dim., cotonosa frouxa, zonada, verso branco com 5-7,5 m, mas tambm plano-convexos, hialinos, lisos,
nuances de cinza (devido aos esporngios), aspecto grnulos presente, zigosporos no observados.
sedoso, reverso branco-amarelado, clareando em Isolado de fezes de veado-catingueiro (novembro/
direo periferia. Fototropismo positivo. 1997), col. M.H. Alves. Linhagens registradas: SPC
Esporangiforos 5-12,5 m dim., isolados, s vezes 1.779 e URM 4.219.
com ramificaes simpodiais, apresentando constrico O material aproxima-se daquele descrito por
abaixo do esporngio, enquanto outros apresentam leve Schipper (1978) que cita columelas at 72 60 m ou
dilatao e cerca de 50 m da columela, parede com 70 m e esporangiosporos 5,5-13,5 3,5-5,8 m. O
incrustaes, esporngios globosos a leve depressos presente isolado apresenta as microestruturas menores,
40-65 m dim., castanhos, cinza-escuros a negros (sob o que no suficiente para sua excluso pois segundo
microscpio estereoscpio), parede difluente, columelas a autora podem ocorrer variaes nas medidas das
globosas at 45 m no dim., hialinas, colarete presente, microestruturas ou nas caractersticas morfolgicas. O
esporangiosporos elpticos 5-8,7(-10) 2,5- txon foi referido, para o Estado de So Paulo, por
Schoenlein-Crusius et al. (1996) isolado de solo,
3,7(-4,5) m, alguns plano-convexos, lisos, geralmente
constituindo primeira referncia para o Brasil.
com grnulos nas extremidades, zigosporos no
Os substratos mais favorveis para o
observados.
desenvolvimento de txons de Mucor (tabela 1) foram
Isolado de fezes de cavalo (dezembro/1997), col.
as fezes de biso, coelho, cotia e veado-catingueiro que
M.H. Alves. Linhagens registradas: SPC 1.778 e URM
suportaram maior diversidade: cinco ocorrncias entre
4.133.
os 12 txons. Em seguida, tem-se as fezes de cabra,
Isolado com caractersticas prximas s do material
cavalo e carneiro (quatro), eland (duas) e na de boi foi
descrito por Schipper (1978). Observou-se, no entanto,
registrado apenas um txon. Nas fezes de bfalo no
que a forma da columela difere ligeiramente da citada
foram observados isolados de Mucor. Segundo Dix &
por Schipper (globosa a subglobosa, at 33 m e
Webster (1995) fezes de diferentes animais e/ou
raramente elipsoidal 42 35 m). Como estes fungos
diferentes procedncias apresentam micota distinta e
podem apresentar variaes tanto na forma quanto nas
animais com rmen possuem micota mais pobre devido
dimenses das microestruturas, isto no significativo.
ao fato das enzimas digestivas atuarem mais
interessante relatar que este txon apresenta-se muito
demoradamente sobre os esporangiosporos. Por outro
delicado: um leve toque e toda a colnia desmorona,
lado, existe uma flora microbiana mais diversificada
diferindo das demais. Viriato (1996) descreve um
atuando de maneira distinta sobre os diversos nutrientes
isolado mencionado como Mucor sp. 2 que apresenta
existentes no rmem. Schoenlein-Crusius et al. (1996),
caractersticas muito prximas s de M. subtilissimus.
estudando solo afetado por fezes de aves e tendo o solo
Esta a primeira referncia de M. subtilissimus para o
no afetado como controle, relacionaram 19 txons de
Brasil.
Mucorales. Dentre estes, 10 pertencem ao gnero
Mucor, sendo oito de solo afetado e dois de solo no
Mucor variosporus Schipper, Studies in Mycology afetado. Entre os txons encontrados em solo afetado,
17:12. 1978. cinco foram comuns com o presente levantamento
Figuras 55-59. (quatro de solo afetado e um de solo no afetado). Estes
Colnia, com cinco dias em BDA, 1,2 cm alt. 9 resultados demonstram maior diversidade de fungos
cm dim., cotonosa frouxa, verso cinza-amarelado, no substrato afetado, provavelmente devido ao maior
reverso cinza-amarelado-opaco. Fototropismo positivo. contedo de macro e micronutrientes oriundos das fezes
Esporangiforos 6,2-11,2 m dim., inicialmente despositadas no solo.
isolados, entretanto podem ocorrer ramificaes Viriato (1996) estudou 168 amostras de fezes de
simpodiais, com ramificaes longas e curtas, parede herbvoros e isolou 32 txons de Zygomycetes dos quais
com incrustaes, com ou sem septos, esporngios trs foram comuns a fezes e solo. Dentre os 32 txons,
globosos a leve depressos 31,2-72,5 m, amarelos, nove pertencem ao gnero Mucor. Desses nove txons,
Revista Brasil. Bot., V.25, n.2, p.147-160, jun. 2002 157

Figuras 45-59. Mucor. 45-50. M. racemosus f. chibinensis. 45. Aspecto geral mostrando ramificao com clamidosporos e
columela. 46-49. Columelas. 50. Esporangiosporos. 51-54. M. subtilissimus. 51-53. Columelas. 54. Esporangiosporos. 55-59.
M. variosporus. 55-58. Columelas. 59. Esporangiosporos.

44,4% (M. circinelloides f. janssenii, M. racemosus nove registros seguido de M. circinelloides f.


f. racemosus, M. mousanensis e M. sp2) foram griseo-cyanus e M. hiemalis f. luteus (com seis),
exclusivos de fezes de zebra que no foram estudados M. hiemalis f. hiemalis (com quatro), M. circinelloides
no presente trabalho. Por outro lado, os substratos em f. circinelloides, M. circinelloides f. janssenii e
comum com o encontrado neste estudo foram fezes de M. genevensis (com trs) e os demais txons com apenas
cavalo, cotia e veado-catingueiro que apresentaram uma ocorrncia.
apenas M. hiemalis f. hiemalis. Estes dados mostram Os mais altos ndices de similaridades ocorreram entre
que ocorre seletividade do substrato para o as fezes de cotia/carneiro e cabra/coelho (75% para ambos),
desenvolvimento de txons de Mucor. seguindo-se cabra/biso, cabra/cotia e coelho/cotia (66%)
No decorrer do perodo de coleta, ocorreu pequena (tabela 3). Biso, coelho e veado-catingueiro, que
oscilao entre o nmero de txons isolados que variou favoreceram boa diversidade de txons (cinco para cada
de trs a quatro por ms, com menor incidncia em um), no apresentaram necessariamente os maiores ndices
outubro (duas) (tabela 2). O txon mais presente durante de similaridade com os demais substratos. Esses dados
os meses de coleta foi M. racemosus f. chibinensis com confirmam os da literatura (Dix & Webster 1995).
158 M.H. Alves et al.: Espcies de Mucor em fezes de herbvoros

Tabela 1. Txons de Mucor assinalados em fezes de herbvoros sob cativeiro no Departamento de Zootecnia da UFRPE e no
Parque Dois Irmos, Recife, Pernambuco, coletados de junho/1997 a maio/1998.

TXONS FEZES

Carneiro

Coelho
Cavalo
Bfalo

Veado
Cabra

Eland
Biso

Cotia

Total
Boi
Mucor circinelloides f. circinelloides + + - - - - - - - - 02
M. circinelloides f. griseo-cyanus + - - + - + + - + + 06
M. circinelloides f. janssenii - - - - - - + - + + 03
M. circinelloides f. lusitanicus - - - - - - - - - + 01
M. genevensis - - - - - + - + - - 02
M. hiemalis f. hiemalis + - - + + - + + - + 06
M. hiemalis f. luteus - - - + + + + + - - 05
M. piriformis f. piriformis - - - - + - - - - - 01
M. piriformis f. nanus + - - - - - - - - - 01
M. racemosus f. chibinensis + - - + - - + + - - 04
M. subtilissimus - - - - + - - - - - 01
M. variosporus - - - - - - - - - + 01
Total 05 01 00 04 04 03 05 04 02 05 33

(+) presena da espcie, (-) ausncia da espcie

Tabela 2. Txons de Mucor isolados de fezes de herbvoros vivendo sob cativeiro no Departamento de Zootecnia da UFRPE
e no Parque Dois Irmos, Recife, Pernambuco, coletados de junho/1997 a maio/1998.

TXONS MESES
Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Total

Mucor circinelloides f. circinelloides - + - - - - - + - - - + 03


M. circinelloides f. griseo-cyanus + - - - + - - - + + + + 06
M. circinelloides f. janssenii - + + - + - - - - - - - 03
M. circinelloides f. lusitanicus - - - - - - - - - - + - 01
M. genevensis - + - + - + - - - - - - 03
M. hiemalis f. hiemalis - - + + - - + - - - - + 04
M. hiemalis f. luteus + - + + - - - + - + + - 06
M. piriformis - - - - - - - - + - - - 01
M. piriformis f. nanus - - - - - - - - + - - - 01
M. racemosus f. chibinensis + - - + - + + + + + + + 09
M. subtilissimus - - - - - - + - - - - - 01
M. variosporus - - - - - + - - - - - - 01
Total 03 03 03 04 02 03 03 03 04 03 04 04 39

(+) presena da espcie, (-) ausncia da espcie


Revista Brasil. Bot., V.25, n.2, p.147-160, jun. 2002 159

Tabela 3. ndice de similaridade de Srensen em relao ocorrncia de txons de Mucor em funo da procedncia das fezes
de herbvoros.

Carneiro

Coelho
Cavalo
Bfalo

Veado
Cabra

Eland
Biso

Cotia
Fezes dos

Boi
Herbvoros
Boi 100 33 0 0 0 0 0 0 0 0
Biso 100 0 66 25 22 22 40 28 40
Bfalo 100 0 0 0 0 0 0 0
Cabra 100 57 50 75 66 33 44
Carneiro 100 57 57 75 0 25
Cavalo 100 50 44 0 22
Coelho 100 66 33 44
Cotia 100 0 20
Eland 100 57
Veado 100

Os resultados obtidos demonstram que o substrato BATISTA, A.C., FISCHMAN, O., VASCONCELOS, C.T. &
utilizado fezes de herbvoros adequado para o ROCHA, I.G. 1961c. Leveduras e outros fungos das fezes
desenvolvimneto de representantes do gnero Mucor. de ovinos, caprinos, suinos, galinceos a animais
Por outro lado, os dados permitiram tambm, ampliar cativos, no Recife. Boletim do Instituto de Micologia
da Universidade de Recife 327:1-27.
o conhecimento da biodiversidade e distribuio
BATISTA, A.C., VASCONCELOS, C.T., GUEDES, M.D.C.
geogrfica destes fungos e forneceram material para
& CUNHA, P.F.L. 1961d. Fezes humanas: fungos
coleo de culturas e estudos biotecnolgicos. assinalados no Recife. Boletim do Instituto de Micologia
da Universidade de Recife 328:1-30.
Agradecimentos - Ao Conselho Nacional de Desenvol- BATISTA, A.C., BARROS, F.A., SILVA, J.O.,
vimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq) pela bolsa de CASTRILLON, A.L. & MACIEL, M.J.P. 1964.
ps-graduao concedida ao primeiro autor e de Espcies fngicas do Estado do Maranho. Boletim do
produtividade aos demais; ao Departamento de Zootecnia Instituto de Micologia da Universidade de Recife
da Universidade Rural de Pernambuco e ao Parque Dois 413:309-318.
Irmos da Secretaria do Meio Ambiente do Estado de BATISTA, A.C., SILVA, J.O., MACIEL, M.J.P., LIMA, J.A.
Pernambuco, pelas facilidades para as coletas, ao Laboratrio & MOURA, N.R. 1967a. Micropopulaes fngicas dos
de Imunopatologia Keizo-Asami LIKA, da Universidade solos do Territrio Federal do Amap. Boletim do
Federal de Pernambuco e Seo de Micologia e Instituto de Micologia da Universidade de Recife
Liquenologia do Instituto de Botnica (IBt) da Secretaria do 453:117-130.
Meio Ambiente do Estado de So Paulo, pelas facilidades BATISTA, A.C., UPADHYAY, H.P., BARROS, N.S.B. &
de acesso aos laboratrios e ao Dr. Jefferson Prado, do BEZERRA, J.L. 1967b. Fungos e liquens microscpicos
Instituto de Botnica, pela diagnose latina. de atividades destrutivas sobre materiais de construo
cvil. Boletim do Instituto de Micologia da Universidade
Referncias bibliogrficas de Recife 598:311-342.
BRTSCHI, C., BERTHIER, J., GUIGUETTAZ, C. &
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