Modelling the impacts of pests and diseases on agricultural systems

M. Donatelli a,, R.D. Magarey b, S. Bregaglio a, L. Willocquet c, J.P.M.Whish d, S.

Savary c
a CREA - Council for Agricultural Research and Economics, Research Center for
Agriculture and Environment, via di Corticella 133, I-40128, Bologna, Italy
b Center for Integrated Pest Management, North Carolina State University,
Raleigh, NC 27606, USA
c AGIR, Universit de Toulouse, INRA, INPT, INP- EI PURPAN, Castanet-Tolosan,
France
d CSIRO Agriculture and Food, 203 Tor St Toowoomba, Qld 4350, Australia
abstract
The improvement and application of pest and disease models to analyse and
predict yield losses including those
due to climate change is still a challenge for the scientific community. Applied
modelling of crop diseases and
pests has mostly targeted the development of support capabilities to schedule
scouting or pesticide applications.
There is a need for research to both broaden the scope and evaluate the
capabilities of pest and disease models.
Key research questions not only involve the assessment of the potential effects of
climate change on known
pathosystems, but also on new pathogens which could alter the (still incompletely
documented) impacts of
pests and diseases on agricultural systems. Yield loss data collected in various
current environments may no longer
represent a adequate reference to develop tactical, decision-oriented, models for
plant diseases and pests and
their impacts, because of the ongoing changes in climate patterns. Process-based
agricultural simulation modelling,
on the other hand, appears to represent a viable methodology to estimate the
impacts of these potential effects.
A newgeneration of tools based on state-of-the-art knowledge and technologies is
needed to allowsystems
analysis including key processes and their dynamics over appropriate suitable
range of environmental variables.
This paper offers a brief overviewof the current state of development in coupling
pest and diseasemodels to crop
models, and discusses technical and scientific challenges. We propose a five-
stage roadmap to improve the simulation
of the impacts caused by plant diseases and pests; i) improve the quality and
availability of data for model
inputs ; ii) improve the quality and availability of data for model evaluation; iii)
improve the integration with
crop models; iv) improve the processes for model evaluation; and v) develop a
community of plant pest and disease
modelers.
2017 The Author(s). Published by Elsevier Ltd. This is an open access article
under the CC BY license (http://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
Modelizacin de los impactos de las plagas y enfermedades en sistemas agrcolas

Resumen
a mejora y aplicacin de modelos de plagas y enfermedades para analizar y
predecir las prdidas de rendimiento incluyendo sos
debido al cambio climtico sigue siendo un reto para la comunidad cientfica.
Modelizacin aplicada de
plagas y enfermedades de cultivos en su mayora ha dirigido al desarrollo de
capacidades de soporte para programar aplicaciones de scouting o pesticidas.
Hay una necesidad para la investigacin a ampliar el alcance y evaluar las
capacidades de los modelos de plagas y enfermedades.
Investigacin clave preguntas implican no slo la evaluacin de los efectos
potenciales del cambio climtico en patosistemas
conocidos, sino tambin en nuevos agentes patgenos que podran alterar el
impacto (an incompletamente documentado) de
plagas y enfermedades en sistemas agrcolas. Datos de rendimiento recogidos en
diversos entornos actuales no podrn seguir
representar una referencia adecuada para el desarrollo de modelos tacticos,
decisin-orientado, las plagas y enfermedades de plantas y
sus impactos, debido a los cambios en los patrones de clima. Simulacin agrcola
basado en el proceso de modelado,
por otro lado, parece representar una metodologa viable para estimar el impacto
de estos posibles efectos.
Allowsystems
es necesario una daosa de herramientas basadas en tecnologas y
conocimientos de anlisis de procesos clave y su dinmica en rango adecuado de
variables ambientales apropiado.
Este artculo ofrece una breve overviewof el estado actual de desarrollo en el
acoplamiento de la plaga y diseasemodels para
modelos de cultivos y aborda retos tcnicos y cientficos. Nos proponemos un plan
de cinco etapas para mejorar la simulacin
de los impactos causados por plagas y enfermedades de las plantas; i) mejorar la
calidad y disponibilidad de datos para modelo
entradas; ii) mejorar la calidad y disponibilidad de datos para la evaluacin del
modelo; III) mejorar la integracin con cultivo de
modelos; iv) mejorar los procesos para la evaluacin del modelo; y v) desarrollar
una comunidad de plantas plagas y enfermedades
modeladores de.
2017 el autor (es). Publicado por Elsevier Ltd. Thi
Introduction
Quantifying the impacts of plant pests and diseases on crop performances
represents one of the most important research questions for
agricultural simulation modelling (Newman et al., 2003; Savary et al.,
2006; Esker et al., 2012; Whish et al., 2015a). In the past, theoretical
frameworks were thus developed to take into account the impact of
pests and disease on yield as separated by the other limiting factors
due to genotype x environment x management interactions. De Wit
and Penning de Vries (1982) introduced the concept of production
situation, which encompasses the combination of yield defining and
yield limiting factors, therefore determining the attainable yield. A production
situation also includes farmer crop management including pest
and disease management. This widely accepted categorization of yield
levels incorporates the crop genetics among the factors defining potential
yield, and groups thewater and nitrogen stress as limiting factors to
attainable yield. Later, Rabbinge (1993) defined (1) a potential yield,
defined by solar radiation and temperature, (2), the attainable yield,
limited by water and nutrient availability, and (3) the actual yield, reduced
by diseases, pests, and environmental stressors. According to
this framework, reduction of crop yield due to biotic stresses corresponds
to the difference between the attainable and actual yield.
The classification of yield levels constitutes the basis to guide strategic
decisions in the development and application of cropping system
models (e.g., Jagtap et al., 1999; Cheeroo-Nayamuth et al., 2000;
Abeledo et al., 2008), including the quantification and modelling of
yield losses (Zadoks and Schein, 1979; Savary et al., 2006; Esker et al.,
2012). For instance, a common procedure in the calibration of cropping
system models is to simulate the attainable yield, that is, the yield of an
uninjured (disease and pest free) crop. Thesemodels are parameterized
by comparing model outputs with reference data collected in experimental
trials where there is little or no biophysical stress, so that yields
are close to potential production. This reduces the impact of experimental
noise on the parameters representing the cropmorpho-physiological
traits (Wolf and deWit, 2010; Djabi et al., 2013; Bregaglio et al., 2015).
Also,most of the available crop systemmodels offer options that enable the user
decide to activate nutrients andwater limitation,with a default
configuration running the potential production level (e.g., WOFOST,
Supit et al., 1994, Boogaard et al., 2011,; DSSAT, Jones et al., 2003,
CropSyst, Stckle et al., 2003; AquaCrop, Raes et al., 2009). Currently,
such a pest and disease switch is still missing in many crop models,
although developments in the last decades are moving towards the
quantitative description of the impact of pest and diseases on yield.
Plant pathogens and crop-feeding insects are integral part of
agroecosystems, where they have coevolved with crops over millennia
(McCann et al., 2013). A cascade of mutual and complex interactions exists
between the cultivated crops and their pests and diseases (Berger et
al., 2007). Two main groups of processes may be considered to address
these systems, corresponding to scientific domains wheremodelling, in
very diverse forms, has developed. A first group is related to pathogen
population dynamics, and concerns the dynamics of Pests and Disease
Models (PDM), through which populations may spatially expand and
temporally increase. The second group addresses crop losses, and
focuses on the consequences of the host-pathogen interactions on
crop physiological processes and yield. These two broad groups of
processes are strongly responsive to physical, biological, social, and
economic factors where crops are cultivated (Zadoks and Schein,
1979). These two scientific domains were recently discussed by
Cunniffe et al. (2015), who identified the linking of epidemiological
models to yield and ecosystem services as the first challenge in
modelling plant disease, stating that models should incorporate
sufficient epidemiological realism in order to analyse and predict the
effects of disease and host dynamics on yield.
Additional key research questions involve the assessment of the potential
effects of climate change (Rosenzweig et al., 2001), of technology
shifts (Beddington, 2010), and of biological invasions (Venette et al.,
2010) on the future impacts of pests and diseases on agricultural
systems.
In part because crop pests and diseases are inherently part of cultivated
systems, the measurement of their impact on crop performances
is a field of its own (e.g., Madden, 1983; Campbell and Neher, 1994;
Brown and Keane, 1997; Savary et al., 2006). Only some overall estimates
are available, among which is the often cited ranges produced
by Oerke (2006). Esker et al. (2012) provide a recent review of the current
scientific framework to assess the importance of pests and diseases
to crop production, including consideration (i) of production situations
and associated (uninjured) attainable crop yields, (ii) of the effects of
yield-limiting factors (i.e., abiotic stresses) on the harmful effects of
pests and diseases, and (iii) of the interactions among pests and diseases.
These three elements have been analysed in a few important
crop-pest systems, such as in potato in the USA (Johnson, 1992),
groundnut in West Africa (Savary et al., 1990; Savary and Zadoks,
1992), lowland rice in tropical Asia (Savary et al., 2000a, b), and
wheat inWestern Europe (Willocquet et al., 2008). These examples indicate
that (1) the impact of pests and diseasesmay strongly depend on
production situations and on the associated attainable yields; (2) ignoring
the interaction of pests and diseasesmay lead to substantially incorrect
estimates of their impact on agricultural production. The improvement and application of
PDMfor predicting yield losses
to reduce risks to global food security and adaptation to climate change
is still a challenge for the scientifc community (e.g.,Garrett et al., 2006;
Savary et al., 2011). Data collected in various environments no longer
represents a reference data set for the development of empirical
models, because the climatic patterns the models were calibrated for
are changing. Because it enables addressing what if questions on the
basis of quantitatively known processes, simulation modelling represents
a central approach to estimating the impact of the potential effects
of climate change on agricultural production. The objective of this paper is to present an analysis of the
technical

and scientifc challenges in the development of process-based models

for pest and disease modelling, and a possible road map to improve

their capability for estimating impacts on agricultural production. 2. New challenges and goals
Applied modelling of crop diseases and pests has been dominated
by short term, tactical questions, such as the development of support
capabilities to schedule scouting or pesticide applications, i.e., decision
support systems (DSSs; e.g. Welch et al., 1978; Magarey et al.,
2002, Isard et al., 2015). These modelling activities are often based
on specifc pest-crop systems, in specifc environments, and based
on multi seasonal observations, that allowed the building of robust
empirical relationships using weather variables and crop phenology
(Madden et al., 2007). Working on given, local patterns of weather
variation and on specifc pathogen and pest species has simplifed
the representation of the interactions between a biotic stressor and
a host. Key aspects in the development of DSSs include knowledge
on system dynamics, built on data from multiple seasons and collected
in the pest-crop systems of interest (Madden et al., 2007).

An alternative
approach has been to build models parameterized from
independent, controlled experiments, targeted at identifying organisms
responses to a range of environmental factors. Two of the most
popular examples are phenology models for insect pests (Welch et
al., 1978) and SEIR (Susceptible-Exposed-Infectious-Removed) and
infection models for plant pathogens (Zadoks, 1971; Magarey et al.,
2005). These kinds of models could have application for determining
how the changing climate might also alter the frequency of pesticide
applications. In some cases, it may be possible to estimate yield impacts
by converting forecasts of pest or disease intensity to projections
of yield loss (Dillehay et al., 2005).

New challenges and goals are rerouting or integrating the priorities

of pest and disease modelling. The main challenge is due to
climate, which has now been demonstrated to change temperature
averages, as well as rainfall means and distributions in the season,
and to increase their variability. The shift to a non-stationary climate
now implies that observed datasets are no longer a suffcient base to
predict system behaviour even at specifc locations where the data
were collected. There is evidence that pathogens which for decades
have had no impact on crops in specifc environments are now becoming
key determinants of crop yield (e.g., Lees and Hilton, 2003;
Yang and Navi, 2005; Berger et al., 2007; Parker and Warmund,
2011; Gramaje et al., 2016).

At the same time, the increasingly comprehensive

goal of estimating risks to global food security requires
the inclusion of geographical areas and production system where
the available baseline data are not adequate to develop local, robust
empirical relationships. Changes in weather patterns make it impossible
to address these questions solely via feld experiments. Empirical
approaches, based on, e.g., statistical models, could rapidly bring
about issues associated with non-linearity of responses of processes
(Garrett et al., 2006) and for climatic conditions which are beyond
the ranges inwhichmodels are developed. Also, the goal of making
estimates of pest and diseases dynamics under future conditions precludes
trend analysis, which would be built on the evidence collected
from different weather patterns. Process-based modelling, combined
with the careful design of scenarios to analyse impacts, provides an
avenue to address these questions. Shared modelling structures
among a network of scientists from different felds appear to be a
most appealing and effcient way to scientifcally address these
challenges

Introduccin
Cuantificar el impacto de plagas y enfermedades sobre rendimientos de
cultivos representa una de las ms importantes preguntas de investigacin
para agrcola simulacin modelado (Newman et al., 2003; Savary et al.,
2006; Esker et al., 2012; Whish et al., 2015a). En el pasado, marcos tericos de la
as fueron desarrollados para tomar en cuenta el impacto de
plagas y enfermedades en el rendimiento como separado de los otros factores
limitantes
debido al genotipo x ambiente x las interacciones de la gestin. De Wit
y Penning de Vries (1982) introdujeron el concepto de produccin
situacin, que comprende la combinacin de rendimiento de definicin y
de rendimiento, limitantes, por lo tanto determinar el rendimiento alcanzable. Una
produccin de
situacin tambin incluye manejo de cultivo los agricultores incluyendo plagas
y manejo de la enfermedad. Esta clasificacin ampliamente aceptada de
rendimiento
niveles incorpora la gentica del cultivo entre los factores que definen el
rendimiento potencial de
y grupos agua y nitrgeno como limitantes al rendimiento alcanzable
de estrs. Ms tarde, Rabbinge (1993) define (1) un potencial de rendimiento,
definido por la radiacin solar y temperatura, (2), el rendimiento alcanzable,
limitado por la disponibilidad de agua y nutrientes y (3) el rendimiento real,
reducido
por enfermedades, plagas y factores de estrs ambientales. Segn
este marco, reduccin del rendimiento del cultivo debido a estrs biticos
corresponde
a la diferencia entre el rendimiento alcanzable y real.
La clasificacin de los niveles de produccin constituye la base para orientar las
decisiones estratgicas de la
en el desarrollo y aplicacin del sistema
de cultivo modelos (por ejemplo, Jagtap et al., 1999; Cheeroo-Nayamuth et al.,
2000;
Abeledo et al., 2008), incluyendo la cuantificacin y modelizacin de
rendimiento de prdidas (Zadoks y Schein, 1979; Savary et al., 2006; Esker et al.,
2012). Por ejemplo, un procedimiento comn en la calibracin de modelos de
del sistema de cultivo es simular el rendimiento alcanzable, es decir, el
rendimiento de un
ileso (enfermedad y libre de plagas) cultivo. Thesemodels son
parmetros comparando las salidas del modelo con datos de referencia recogidos
en ensayos experimentales de
donde hay poca o ninguna tensin biofsica, para que
los rendimientos estn cerca de la produccin potencial.
Esto reduce el impacto de ruido de
experimental de los parmetros que representan las caractersticas de
cropmorpho-fisiolgicas (lobo y deWit, 2010; Djabi et al., 2013; Bregaglio et al.,
2015).
Tambin, la mayora de los systemmodels de cultivo disponibles ofrecen opciones
que permiten al usuario decidan activar limitacin de agua nutrientes, con un valor
predeterminado
configuracin ejecutando el nivel de produccin potencial (por ejemplo, WOFOST,
Supit et al., 1994, Boogaard et al., 2011; DSSAT, Jones et al., 2003,
CropSyst, Stckle et al., 2003; AquaCrop, Raes et al., 2009). Actualmente,
tal un "plagas y enfermedades el interruptor" falta todava en cultivo muchas
modelos,
aunque la evolucin en las ltimas dcadas se est moviendo hacia la descripcin
cuantitativa de
del impacto de plagas y enfermedades sobre el rendimiento de.
Patgenos de plantas e insectos de alimentacin de los cultivos son parte integral
de los agroecosistemas
, donde han coevolucionado con los cultivos durante milenios
(McCann et al., 2013). Una cascada de interacciones mutuas y complejas existe
entre los cultivos y las plagas y enfermedades (Berger et
al., 2007).
Dos grupos principales de los procesos puede ser considerado a la direccin
estos sistemas, correspondientes a dominios cientficos wheremodelling, en
muy diversas formas, ha desarrollado. Un primer grupo est relacionado con
patgeno
dinmica de la poblacin y se refiere a la dinmica de plagas y enfermedades
modelos (PDM), a travs del cuales poblaciones espacialmente pueden ampliar y
temporal aumentar. Las direcciones de grupo segundo prdidas de cultivos, y
se centra en las consecuencias de las interacciones husped-patgeno en
procesos fisiolgicos del cultivo de
y rendimiento. Estos dos grandes grupos de procesos de
son fuertemente sensible, fsico, biolgico, social y
factores econmicos donde los cultivos son cultivadas (Zadoks y Schein,
1979). Estos dos dominios cientficos examinaron recientemente por
Cunniffe et al (2015), que identifica la vinculacin de modelos epidemiolgicos
ceder y servicios de los ecosistemas como el primer desafo de modelar
planta enfermedad, indicando que modelos deben incorporar
realismo epidemiolgica suficiente para analizar y predecir los efectos
de la enfermedad y host dinmica sobre el rendimiento de.
Preguntas de investigacin claves adicionales incluyen la evaluacin de los
efectos potenciales de la
del clima (Rosenzweig et al., 2001), el cambio de la tecnologa
cambia de puesto (Beddington, 2010) y de las invasiones biolgicas (Venette et
al.,
2010) sobre los impactos futuros de plagas y enfermedades en sistemas agrcolas.

En parte debido a enfermedades y plagas de los cultivos son

intrnsecamente parte de sistemas de
cultivados, la medicin de su impacto sobre rendimientos de cultivos
es un campo propio (p. ej., Madden, 1983; Campbell y Neher, 1994;
Brown y Keane, 1997; Savary et al., 2006). Slo algunas estimaciones
generales
estn disponibles, entre las que destaca las a menudo citadas gamas
producidas
por Oerke (2006). Esker et al (2012) proporcionan una revisin reciente
del marco cientfico actual de
para evaluar la importancia de las plagas y enfermedades
a la produccin, incluida la consideracin (i) de situaciones
de la produccin agrcola y asociados cosechas alcanzable (ileso), (ii) de
los efectos del
limitacin de la produccin factores (es decir, abitico) sobre los efectos
nocivos de
plagas y enfermedades y (iii) de las interacciones entre las plagas y
enfermedades. Estos tres elementos han sido analizados en algunos
sistemas importantes de cultivo-plaga
, como en Papa en los Estados Unidos (Johnson, 1992),
de man en frica del oeste (Savary et al., 1990; Savary y Zadoks,
1992), las tierras bajas del arroz en Asia tropical (Savary et al., 2000a, b)
y
trigo 4thlargest Europa (Willocquet et al., 2008). Estos ejemplos indican
que (1) el impacto de plagas y diseasesmay dependen fuertemente en
situaciones de produccin de
y de los asociados rendimientos alcanzables; (2) haciendo caso omiso
de
la interaccin de las plagas y diseasesmay plomo
sustancialmente incorrectas estimaciones de su impacto en la produccin
agrcola. La mejora y aplicacin de PDMfor predecir rendimiento
prdidas
para reducir los riesgos para la seguridad alimentaria y adaptacin al
cambio climtico
sigue siendo un reto para la comunidad cientfica (e.g.,Garrett et al.,
2006;
Savary et al., 2011). Los datos recogidos en varios ambientes no
representan un conjunto de datos de referencia para el desarrollo de
modelos empricos de la
, porque estn cambiando los patrones climticos, que los modelos
fueron calibrados para
. Porque permite abordar preguntas 'Qu pasara si' sobre la base de
de los procesos cuantitativo conocidos, simulacin modelado representa
un enfoque central para estimar el impacto de los efectos
del cambio climtico en la produccin agrcola.

El objetivo de este trabajo es presentar un anlisis de las tcnicas

y desafos cientficos en el desarrollo de modelos basados en procesos
para plagas y enfermedades modelado y una posible hoja de ruta
mejorar
su capacidad para estimar impactos en la produccin agrcola.

2. nuevos retos y metas

aplicaron modelado de plagas y enfermedades de cultivos ha sido
dominado por corto plazo, preguntas tcticas, tales como el desarrollo del
soporte
capacidades para programar la exploracin o aplicaciones de
plaguicidas, es decir, decisin
soporte sistemas (DSSs, por ejemplo, Welch et al., 1978; Magarey et al.,
2002, Isard et al., 2015). Modelado de las actividades son a menudo
basado en sistemas de cultivo de plagas especficas, en entornos
especficos y
basado en mltiples observaciones estacionales, que permiti la
construccin de
robusta relaciones empricas utilizando variables de clima y fenologa del
cultivo
(Madden et al., 2007). Trabajo dado, los patrones locales de
variacin del tiempo y patgenos especficos y plagas especies tienen
simplificado la representacin de las interacciones entre un factor
estresante bitico y
un host. Aspectos clave en el desarrollo de DSSs incluyen conocimientos
en dinmica de sistemas, construida en varias temporadas y
recogido en los sistemas de cultivo de plagas de inters (Madden et al.,
2007).
Un enfoque alternativo de
ha sido construir modelos parametrizados de
experimentos independientes, controlados, dirigidos a identificar
organismos
las respuestas a una serie de factores ambientales. Dos de los ms
los ejemplos populares son modelos de la fenologa de las plagas de
insectos (Welch et
al., 1978) y SEIR (Susceptible-expuesto-infecciosas-quitado) y
modelos de infeccin por patgenos de plantas (Zadoks, 1971; Magarey
et al.,
2005). Este tipo de modelos podra tener aplicacin para la determinacin
de
cmo el cambio climtico tambin podra alterar la frecuencia de
pesticidas
aplicaciones. En algunos casos, es posible estimar el rendimiento
efectos
mediante la conversin de los pronsticos de intensidad de la plaga o
enfermedad a las proyecciones
de la prdida de rendimiento (Dillehay et al., 2005). Nuevos retos y metas
son desvo o integracin de las prioridades
de plagas y enfermedades modelado. El principal desafo es debido al
clima de
, que ahora se ha demostrado para cambiar la temperatura del
promedio, as como medios de precipitacin y distribucin en la estacin,
y aumentar su variabilidad. El cambio a un clima no estacionarios
ahora implica que datos observados no son una base suficiente para
predecir el comportamiento del sistema incluso en lugares especficos
donde se recolectaron los datos
. Hay evidencia de que agentes patgenos que durante dcadas
no han tenido ningn impacto en los cultivos en ambientes especficos se
estn convirtiendo en
determinantes del rendimiento del cultivo (por ejemplo, las heces y Hilton,
2003;
Yang y Navi, 2005; Berger et al., 2007; Parker y Warmund,
2011; Gramaje y col., 2016).