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El Lado Oscuro del Oxgeno

Nstor Carrillo y Estela M. Valle. Instituto de Biologa Molecular y Celular de Rosario (IBR). Facultad
de Ciencias Bioqumicas y Farmacuticas. Universidad Nacional de Rosario. Suipacha 531. S2002LRK
Rosario, Argentina. Tel. 54 341 435 0661. E-mail: carrill@arnet.com.ar
El estrs ambiental representa, en conjunto, el factor limitante ms importante para la
productividad vegetal y el rendimiento de las cosechas (Allen, 1995). Muchos de los
procesos deletreos sufridos por plantas sometidas a condiciones adversas son mediados
por especies reactivas de oxgeno (EROs), generadas en diferentes compartimentos
celulares como consecuencia del funcionamiento defectuoso de vas metablicas y
procesos fisiolgicos normales (Allen, 1995, Apel y Hirt, 2004). La Tabla 1 ilustra la
larga lista de situaciones ambientales extremas capaces de producir daos por
acumulacin de EROs, de modo tal que la produccin de tales compuestos txicos
puede considerarse como una caracterstica universal del estrs. En la presente
monografa, se describen brevemente los mecanismos moleculares de produccin de
EROs, as como las respuestas adaptativas que las clulas vegetales han desarrollado
para enfrentarse a los riesgos de vivir en una atmsfera con altos niveles de O2. Por
ltimo, se discutir de qu manera la informacin adquirida en varias dcadas de
investigacin es utilizada para mejorar la tolerancia de especies vegetales de
importancia agronmica, ecolgica o conservacionista.

Tabla 1. Condiciones ambientales adversas que producen estrs oxidativo en plantas.

Abiticos
1. Alta irradiacin
2. Sequa
3. Hiperoxia
4. Anoxia
5. Deficiencia mineral
6. Bajas temperaturas
7. Altas temperaturas
Biticos
1. Infecciones bacterianas, fngicas y virales
Xenobiticos
1. Herbicidas redox-cclicos: paraquat, diquat
2. Contaminantes atmosfricos: SO2, NO, NO2, ozono
3. Metales pesados
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Mecanismos de propagacin de ROS en plantas.

Desde un punto de vista puramente termodinmico, el O2 es un oxidante formidable,

con un potencial redox fuertemente positivo, capaz de reaccionar con casi cualquier
compuesto orgnico a las temperaturas y niveles de irradiacin existentes en la Tierra.
Sin embargo, el O2 se encuentra en su estado basal como triplete; esto es, sus dos
electrones ligantes poseen spins paralelos (Fig. 1), de modo que solo puede reaccionar a
velocidades apreciables con compuestos provistos de electrones paralelos en sus
orbitales de valencia, lo cual es infrecuente (Boveris, 1984). Este fenmeno, conocido
como restriccin de spin, impone barreras cinticas insalvables para la reaccin
bivalente con biomolculas y favorece los intercambios de un electrn. Existen
numerosos procesos biolgicos capaces de provocar reducciones monoelectrnicas,
generando sucesivamente superxido (O2.-), perxido de hidrgeno (H2O2) y radical
hidroxilo (OH.). Por otra parte, fenmenos de transferencia de energa pueden lograr la
inversin de spin con produccin de oxgeno singulete (1O2, Fig. 1). Todos estos
compuestos, las EROs, son ms reactivos que el O2 y en consecuencia, ms txicos
(Boveris, 1984; Fridovich, 1998).

Las EROs pueden generarse en mitocondrias a travs de la cadena respiratoria. La

NADH deshidrogenasa y la ubiquinona reducida son capaces de transferir electrones al
O2 de manera accidental, generando O2.-. Esta es la fuente ms importante de EROs en
clulas animales (Gardner y Boveris, 1990), pero su contribucin en plantas es menos
relevante, excepto en determinadas condiciones adversas, como estrs hdrico (Brtoli y
col., 2004). A su vez, los peroxisomas vegetales contienen varias oxidasas capaces de
producir O2.- y H2O2 (del Ro y col., 1998). La fuente ms importante de EROs en
plantas es, no obstante, el cloroplasto. En condiciones fotosintticas, los niveles de O2
aumentan hasta 300 M y muchos intermediarios de la cadena de transporte electrnico
se encuentran reducidos, aumentando el riesgo de transferencia de energa y electrones
con formacin de 1O2 y O2.- (Asada, 1999; Palatnik y col., 2002). En sucesivas rondas
de reduccin y dismutacin, estos compuestos pueden generar un variado repertorio de
especies activas (Fig. 1).

Es importante tener en cuenta que la produccin de EROs es una consecuencia

inevitable de la vida aerbica y un aspecto negativo de las enormes ventajas energticas
que ofrece la utilizacin de O2 respecto de los metabolismos fermentativos de los
organismos anaerbicos. An bajo condiciones ptimas de funcionamiento, no menos
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de un 5 % de los electrones transferidos durante la fotosntesis y la respiracin van a

parar al O2 y producen EROs (Fridovich, 1998). Normalmente, los mecanismos
protectores de las clulas pueden eliminar estos compuestos sin mayores dificultades.
Cuando los sistemas de defensa fallan o cuando aumenta anormalmente la produccin
de EROs, el balance entre oxidantes y antioxidantes favorece a los primeros y
sobreviene la condicin conocida como estrs oxidativo.

Fig. 1. Distribucin electrnica en el oxgeno molecular y sus derivados

En plantas, las situaciones ambientales adversas, transitorias o permanentes, afectan este

balance y pueden desencadenar estrs oxidativo (Fig. 2). Durante tales episodios, varias
vas de utilizacin de NADPH (muy notoriamente el ciclo de Calvin) resultan
bloqueadas por inhibicin de enzimas claves (Asada, 1999; Palatnik y col., 2002).
Como consecuencia, el nivel de NADP+ disminuye, y en ausencia de su aceptor final, la
cadena de transporte electrnico se sobrerreduce, ya que la cantidad de fotoelectrones
producidos en los fotosistemas (FS) I y II no puede ser enteramente canalizada a las
rutas fisiolgicas de oxido-reduccin (Asada, 1999). El exceso de irradiacin tiene
naturalmente consecuencias semejantes. En estas condiciones las clorofilas excitadas
del FSII permanecen en estado triplete un tiempo anormalmente largo al no poder
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realizar su correspondiente fotoqumica, aumentando las posibilidades de reaccionar con

O2 para favorecer la inversin de spin que dar origen al 1O2 (Niyogi, 1999). Por otra
parte, a nivel del FSI, los intermediarios sobrerreducidos de la cadena pueden transferir
electrones de manera adventicia al O2, generando O2.- en un proceso conocido como
reaccin de Mehler (Fig. 2). La dismutacin espontnea o catalizada del O2.- produce
H2O2, y la reaccin de ste con iones ferroso lleva a la formacin de OH. a travs de la
reaccin de Fenton (Ec. 1).

Fe+2 + H2O2 Fe+3 + OH- +OH. (1)

Fig. 2. Mecanismo de generacin de EROs en plantas. Las condiciones ambientales adversas

causan la inactivacin de varias enzimas del ciclo de Calvin, lo cual conduce a la
sobrerreduccin de la cadena fotosinttica de transporte electrnico. Como consecuencia, el
exceso de energa y electrones es derivado al O2 para generar oxgeno singulete y superxido.

Blancos del estrs oxidativo

Puesto que la mayor parte de las EROs son generadas en cloroplastos durante el
transporte fotosinttico de electrones, es natural que los componentes plastdicos se
conviertan en blancos preferidos del dao oxidativo. Las molculas daadas y la
naturaleza del efecto dependen de la ERO y del tipo de estrs. El radical O2.- y el H2O2
son ms estables, menos reactivos, y en consecuencia, menos txicos (Fridovich, 1998).
Sin embargo, ambos tienen blancos especficos. Los complejos hierro-azufre de las
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metaloprotenas, en particular los centros [4Fe-4S] presentes en muchas hidroliasas

como aconitasa y fumarasa, son rpidamente destruidos por O2.-, con prdida de Fe e
inactivacin de la enzima (Asada, 1999). El H2O2 inactiva reversiblemente numerosas
enzimas claves del ciclo de Calvin y de otras vas metablicas por oxidacin de tioles
funcionales (Dietz, 2003), y tambin es capaz de peroxidar lpidos y pigmentos.

El 1O2 es mucho ms reactivo, y una vez formado reacciona rpidamente con lpidos,
pigmentos y protenas que se encuentren prximas a su sitio de produccin,
especialmente en la regin del FSII (Niyogi, 1999). Los efectos ms conspicuos son la
degradacin de clorofila y otros pigmentos fotosintticos, la destruccin de la protena
D1 del FSII y la formacin de radicales orgnicos en los lpidos de membrana,
particularmente aquellos que contienen cidos grasos con enlaces insaturados (Aro y
col., 1993). Estos ltimos desencadenan cadenas autopropagantes de oxidacin,
extendiendo el dao a otras regiones de la membrana (Baroli y Melis, 1998).

Sin embargo, la ms txica de todas las EROs es el radical hidroxilo, cuya reactividad
es tal que reacciona con cualquier grupo electroflico ubicado en su proximidad.
Normalmente, este compuesto se desplaza no ms de 3-5 radios moleculares antes de
tomar contacto y destruir lo que encuentre a su paso: lpidos, protenas y cidos
nucleicos (Fridovich, 1998). Puesto que la formacin de OH. requiere un ion ferroso
(Ec. 1), la mayor parte del dao tiene lugar en sitios de unin de este metal a
biomolculas. Entre las protenas, Rubisco y glutamina sintetasa son blancos preferidos
(Palatnik y col., 1999), pero es concebible que la mayor parte del dao ocurra a nivel
del ADN, por daos a la doble hlice en regiones donde se ha unido hierro (Fridovich,
1998).

Desde luego, los daos oxidativos derivados de situaciones ambientales adversas no se

limitan a cloroplastos. Los efectos negativos sobre mitocondrias son tambin muy
importantes y bajo ciertas condiciones de estrs, incluso mayores que los sufridos por
los plastidios (Brtoli y col., 2004). La diversidad de blancos susceptibles al ataque de
EROs justifica la variedad y complejidad de los efectos fisiolgicos manifestados por
plantas estresadas, e indica que los mecanismos de defensa deben ser igualmente
diversificados y operar a diferentes niveles.
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Mecanismos de defensa

Los sistemas defensivos desarrollados a lo largo de la evolucin presentan patrones

comunes a todos los organismos aerbicos, y siguen una estrategia de tipo secuencial,
con sucesivas lneas de defensa destinadas a prevenir la produccin de EROs,
destruirlas una vez producidas, y reparar el dao causado si las actividades de
prevencin y destruccin han sido superadas (Fig. 3). En muchos casos, el
funcionamiento de estos sistemas se induce de manera adaptativa, es decir, su sntesis es
estimulada bajo condiciones subletales de estrs, de manera tal que las plantas son
capaces de tolerar a posteriori situaciones todava ms drsticas, y evitando al mismo
tiempo que su acumulacin en condiciones normales de crecimiento afecte el
funcionamiento fisiolgico normal de las rutas de oxido-reduccin.

Las primeras lneas de defensa se basan, invariablemente, en evitar la generacin y

propagacin de EROs, y las plantas poseen sistemas sumamente eficientes para hacerlo.
En el corto plazo, existen mecanismos para balancear el transporte de electrones entre
los fotosistemas a travs de cambios en la captacin de luz (Allen, 1995). En
condiciones de alta irradiacin, es comn que se produzca mayor fotoqumica a nivel
del FSII que del FSI, resultando en la acumulacin anormal de electrones en el sector
intersistemas de la cadena. La sobrerreduccin de la plastoquinona induce entonces una
proten quinasa que fosforila el complejo antena asociado al FSII, en las zonas
apresadas de la tilacoide. Las cargas negativas adicionales provocan la expulsin del
complejo antena de estas zonas hacia las regiones estromticas donde se encuentra el
FSI, resultando en una transferencia de la capacidad de captacin de luz (y la
consiguiente fotoqumica) desde el FSII al FSI para permitir un funcionamiento
armnico de la cadena.

La mayor parte del exceso de energa es, no obstante, disipado en forma de calor
(disipacin no fotoqumica). Este proceso es mediado por el gradiente protomotriz
generado a travs de la membrana tilacoide por el propio transporte de electrones, el
cual estimula la sntesis de xantfilas capaces de absorber y disipar la energa en ciclos
de excitacin y desexcitacin no fotoqumica, evitando la acumulacin de clorofila
triplete y 1O2. Este mecanismo puede controlar hasta el 80 % de los fotones absorbidos
(Demming-Adams y col., 1996).
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Fig. 3. Vas de contencin de EROs en plantas. A) El exceso de luz captado por el complejo
antena colector (LHC) puede ser disipado por redistribucin de los componentes LHC o por
calor. B) Niveles anormalmente altos de NADPH son oxidados en diferentes vas metablicas
(v. g., fotorrespiracin). C) El superxido propagado a nivel del FSI es eliminado en el ciclo del
agua por la actividad concertada de SOD, APX y ferredoxina (Fd). D) El perxido y superxido
que escapan a esta detoxificacin son reducidos en el estroma por una va en la que intervienen
SOD, APX, monodehidroascorbato reductasa (MDAR), dehidroascorbato reductasa (DHAR) y
glutatin reductasa (GR). Asc, ascorbato; MDAsc, monodehidroascorbato; GSSG, glutatin
oxidado; GSH, glutatin reducido.
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La utilizacin del O2 como aceptor electrnico alternativo puede servir tambin como
mecanismo disipativo en varios procesos (Osmond y Grace, 1995). En primer trmino a
travs de la fotorrespiracin, donde el O2 es inicialmente empleado por Rubisco como
sustrato alternativo a CO2 a travs de su actividad oxigenasa, generando fosfoglicolato
en lugar de 3-fosfoglicerato. Este metabolismo es funcional en plantas de tipo C3 e
involucra rutas que operan en mitocondrias y peroxisomas, adems del cloroplasto. Su
funcionamiento evita la sobrerreduccin de la cadena. Un efecto semejante produce el
aumento del transporte de electrones cclico alrededor del FSII, que es estimulado bajo
condiciones de estrs (Golding y Johnson, 2003). Alternativamente, el O2.- producido
por la reaccin de Mehler, luego de su dismutacin por superxido dismutasa (SOD), es
convertido en H2O2. Esta EROs es reducida a agua por accin de una ascorbato
peroxidasa (APX) unida a membrana, con formacin de dehidroascorbato (DHAsc). El
DHAsc producido en esta reaccin es convertido nuevamente en ascorbato por reaccin
directa con la ferredoxina reducida por la propia cadena. Este proceso se conoce como
ciclo del agua (Asada, 1999), ya que cantidades estequiomtricas de agua son
producidas en el FSII y consumidas en el FSI, sin consumo neto de O2 o NADP(H). El
H2O2 que escapa a esta va de detoxificacin difunde hacia el estroma, donde es
reducido por la accin de isoformas solubles de SOD y APX (Fig. 2). En este caso, el
ascorbato es recuperado por la accin de reductasas dependientes de glutatin, y ste a
su vez por glutatin reductasa dependiente de NADPH (Asada, 1999). Esta va cumple
as una doble funcin, favoreciendo la detoxificacin de H2O2 y disminuyendo la
concentracin de NADPH, por lo cual la presin electrnica sobre la cadena es aliviada
a varios niveles. Por ltimo, el descubrimiento de una oxidasa alternativa terminal en
cloroplastos, semejante a la que existe en mitocondrias, ha sugerido la existencia de una
clororrespiracin, que podra cumplir funciones disipativas equivalentes a las
descriptas en mitocondrias (Peltier y Cournac, 2002).

Existe bastante controversia acerca de cules de estos procesos (en particular

fotorespiracin y ciclo del agua), tiene mayor efecto protector in vivo (Asada, 1999). La
etapa limitante de la va fotorrespiratoria est catalizada por glutamina sintetasa, una de
las enzimas ms sensibles al dao oxidativo, por lo cual su funcionamiento durante
precisamente tales episodios resulta dudoso. Sin embargo, plantas transgnicas de
tabaco que expresan altos niveles de esta sintetasa son ms tolerantes al dao
fotooxidativo (Kozaki y Takeba, 1996).
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Cuando los mecanismos disipativos resultan superados por la intensidad del estrs, la
segunda lnea de defensa entra en accin, evitando su acumulacin mediante la
destruccin qumica y enzimtica por antioxidantes. Los antioxidantes qumicos pueden
ser liposolubles o hidrosolubles, operando en consecuencia a nivel de membrana o del
estroma. Entre los primeros se destacan los carotenos, xantfilas y tocoferoles, que son
capaces de eliminar H2O2, O2.-, 1O2 y OH., e inhiben la peroxidacin de lpidos,
interrumpiendo la propagacin de ciclos oxidativos entre radicales orgnicos (Fryer,
1992; Demming-Adams y col., 1996). Los antioxidantes solubles ms abundantes en
plantas son el ascorbato y el glutatin, que reaccionan directamente con O2.- y OH.
generados in situ (Noctor y Foyer, 1998). Es importante hacer notar que muchos de
estos compuestos, adems de sus reacciones directas de detoxificacin, contribuyen a
los procesos disipativos de la primera lnea de defensa. Por ejemplo, las xantfilas no
solamente destruyen 1O2 sino que adems evitan su formacin reaccionando con las
molculas excitadas de clorofila triplete (Fig. 3). Por su parte, ascorbato proporciona el
poder reductor para el ciclo del agua y para la regeneracin de tocoferoles a partir de los
radicales cromanoxil oxidados, mientras que glutatin contribuye a la recuperacin de
ascorbato y adems a la reparacin de enzimas con tioles esenciales oxidados. Estos
ejemplos ilustran la compleja interrelacin que existe entre los distintos componentes y
niveles de proteccin antioxidante (Fig. 3).

Otro tanto ocurre con las enzimas responsables de la detoxificacin, tales como las
mltiples isoformas de SOD, APX, peroxidasas, catalasas y peroxirredoxinas, que
eliminan directamente O2.- y perxidos, y tambin participan en las vas de prevencin
antes mencionadas (Allen, 1995; Niyogi, 1999; Dietz, 2003). Es importante hacer notar
en este contexto que las EROs ms txicas, OH. y 1O2, son demasiado reactivas para ser
eliminadas enzimticamente, resaltando la importancia de los sistemas de prevencin y
de los antioxidantes qumicos dentro de la estrategia general de proteccin.

Cuando la intensidad del estrs es tal que la acumulacin de EROs no puede ser
contenida por la accin de los componentes de las dos primeras barreras, el resultado
neto es estrs oxidativo y en el corto plazo, dao. Entran en accin entonces los
sistemas de reparacin, que involucran un gran nmero de enzimas capaces de
reconstruir o de reemplazar, mediante sntesis de novo, los lpidos, pigmentos, protenas
y cidos nucleicos daados durante la crisis oxidativa (Aro y col., 1993). Al igual que
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los componentes de las otras lneas de defensa, muchas de estas enzimas son inducidas
de manera adaptativa al comienzo del estrs o a niveles subletales de ste.

Desarrollo de plantas tolerantes a condiciones ambientales adversas.

Una dilatada serie de experimentos genticos y fisiolgicos han dejado en claro que la
tolerancia intrnseca de plantas a las ofensas ambientales es determinada por factores
multignicos de incidencia cuantitativa que son muy difciles de manejar por mtodos
de mejoramiento clsico (Estill y col., 1993; Stone y col., 1993). El descubrimiento de
que muchas de estas condiciones adversas involucran procesos oxidativos que son
responsables de una parte sustancial del dao sufrido por la planta estresada estimularon
el desarrollo de plantas transgnicas que expresen niveles aumentados de uno o ms
componentes de la barrera antioxidante de la clula (Foyer y col., 1995; Kozaki y
Takeba, 1996; Dek y col., 1999; Yoshimura y col., 2003; Murgia y col., 2004). Estos
intentos han tenido un xito relativo, lo cual no es enteramente sorprendente teniendo en
cuenta la complejidad e interrelacin de los sistemas protectores endgenos. Como
compensacin, las lneas que presentan un aumento de la tolerancia, aunque sea
modesto, normalmente manifiestan resistencia cruzada a diferentes fuentes de estrs
ambiental. Este hecho tampoco es inesperado, si consideramos la universalidad de la
componente oxidativa durante los episodios de estrs ambiental.

Una estrategia alternativa que ha sido ensayada con cierto xito es la sobreexpresin de
respuestas protectoras generales, normalmente en la forma de factores de transcripcin
que afectan la expresin de muchos genes (Kasuga y col., 1999; Chen y Murata, 2002;
Kim y col., 2004; Mukhopadhyay y col., 2004). El inconveniente de esta metodologa (y
de la anterior), es que resulta difcil no perturbar la homeostasis existente en la clula al
modificar los contenidos relativos de uno o muchos componentes. Es importante tener
en cuenta que las EROs ms estables, muy especialmente H2O2, cumplen funciones
fundamentales en la clula como mensajeros difusibles (Apel y Hirt, 2004), por lo cual
su eliminacin completa tendra efectos catastrficos. Una alternativa que aparece como
atractiva en este contexto es el uso de sistemas antioxidantes ajenos a la fisiologa
vegetal, que puedan interactuar con algunos componentes endgenos pero sin introducir
perturbaciones de gran magnitud en la dinmica redox de la clula hospedera. Las
bacterias aerobias y facultativas ofrecen en este sentido un amplio repertorio de tales
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sistemas que no existen en plantas y que podran ofrecer oportunidades biotecnolgicas

nicas para el desarrollo de cultivos tolerantes.

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