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Animal Biodiversity and Conservation 33.

1 (2010) 31

Evaluacin de estimadores no
paramtricos de la riqueza de especies.
Un ejemplo con aves en reas verdes
de la ciudad de Puebla, Mxico

J. A. GonzlezOreja, A. A. de la FuenteDazOrdaz,
L. HernndezSantn, D. BuzoFranco &
C. BonacheRegidor

GonzlezOreja, J. A., De la FuenteDazOrdaz, A. A., HernndezSantn, L., BuzoFranco, D. & Bonache


Regidor, C., 2010. Evaluacin de estimadores no paramtricos de la riqueza de especies. Un ejemplo con
aves en reas verdes de la ciudad de Puebla, Mxico. Animal Biodiversity and Conservation, 33.1: 3145.

Abstract
Assessing nonparametric estimators of species richness. A case study with birds in green areas of the city
of Puebla, Mexico. Our objective was to evaluate the performance of nonparametric estimators of species
richness with real data. During the 2003 breeding season, bird communities were sampled in two green areas
in the city of Puebla (Mexico), and the corresponding samplebased rarefaction curves were obtained. Mean
data were adjusted to two nonasymptotic and seven asymptotic accumulation functions, and the best model
was selected by means of reliability criteria in information theory. The cumulative Weibull and the BetaP
functions were the bestfit models. Bias, precision and accuracy of five nonparametric estimators of species
richness (ICE, Chao2, Jackknife 1, Jackknife 2, and Bootstrap) were then assessed for increasing sampling
efforts (153 sampling units) against the asymptote of the selected accumulation functions. All the nonpa
rametric estimators here evaluated underestimated true richness most of the time, specially in one of the
sites. However, after combining data from the two assemblages, only ICE, and Jackknife 1 and 2 exhibited
bias below 10% with different sampling efforts, and only Jackknife 1 was globally accurate (scaled mean
squared errorx100<5%, even with low sampling efforts, ca. 20% of the total). Therefore, we propose using
the Jackknife 1 nonparametric estimator as a lower bound to measure bird species richness in urban sites
similar to those in the present study.

Key words: Accuracy, Bias, Biodiversity, Birds, Inventories, Jackknife, Precision, Urbanization.

Resumen
Evaluacin de estimadores no paramtricos de la riqueza de especies. Un ejemplo con aves en reas verdes
de la ciudad de Puebla, Mxico. Nuestro objetivo fue evaluar el desarrollo de estimadores no paramtricos
de la riqueza de especies con datos reales. Durante la temporada de cra de 2003 censamos las comu
nidades de aves en dos reas verdes de la ciudad de Puebla (Mxico), y obtuvimos las correspondientes
curvas de rarefaccin, que fueron ajustadas a dos funciones de acumulacin de especies no asintticas
y siete asintticas. Segn criterios de la teora de la informacin, la funcin de acumulacin de Weibull o
la BetaP fueron las que mejor describieron estas curvas de acumulacin, y asumimos que sus asntotas
estimaron la riqueza real en los dos sitios. Despus evaluamos el sesgo, la precisin y la exactitud de cinco
estimadores no paramtricos de la riqueza de especies (ICE, Chao 2, Jackknife 1, Jackknife 2 y Bootstrap)
para esfuerzos de muestreo crecientes (153 unidades de censo). Todos los estimadores no paramtricos
aqu evaluados subestimaron la riqueza asinttica la mayor parte del tiempo, en especial en una de las
comunidades. Sin embargo, tras combinar los datos de los dos sitios, slo ICE, Jackknife 1 y Jackknife 2
mostraron sesgos menores al 10% con algn esfuerzo de muestreo, aunque nicamente Jackknife 1 tuvo
una exactitud global alta (error medio relativo al cuadradox100 < 5%), incluso con esfuerzos de muestreo
bajos (cerca del 20% del total de las unidades de censo). En conclusin, proponemos que el estimador no
paramtrico Jackknife 1 puede usarse como un lmite inferior de la riqueza de especies de aves en reas
urbanas similares a las de nuestro estudio.

Palabras clave: Exactitud, Sesgo, Biodiversidad, Aves, Inventarios, Jackknife, Precisin, Urbanizacin.

ISSN: 1578665X 2010 Museu de Cincies Naturals


32 GonzlezOreja et al.

(Received: 12 VIII 09; Conditional acceptance: 18 XII 09; Final acceptance: 1 III 10)

Jos Antonio GonzlezOreja, Arturo Andrs de la FuenteDazOrdaz, Lorna HernndezSantn, Daniela


BuzoFranco & Carolina BonacheRegidor, Depto. de Ecosistemas. NEIKERTecnalia, Inst. Vasco de Inves-
tigacin y Desarrollo Agrario, Parque Tecnolgico Bizkaia, 48160 Derio, Espaa (Spain).

Corresponding author: J. A. GonzlezOreja. Email: jgonzorj@hotmail.com


Animal Biodiversity and Conservation 33.1 (2010) 33

Introduccin El impacto de las actividades humanas sobre los


sistemas ecolgicos queda bien ejemplificado por los
Las medidas de la biodiversidad cumplen una funcin cambios en los usos del suelo derivados de la urba
primordial en la evaluacin del impacto de las activida nizacin, cuyas consecuencias representan una seria
des humanas sobre los sistemas ecolgicos, y se han amenaza a la conservacin de la biodiversidad en
utilizado como un "barmetro" del estado general de todo el mundo (McKinney, 2002), y podran suponer
los ecosistemas (Leitner & Turner, 2001). Tericamente, la erradicacin de un elevado nmero de especies
la forma ms directa e intuitiva de medir la biodiversi de los hbitats afectados (Marzluff et al., 2001a;
dad es la riqueza (Sarkar, 2002; Magurran, 2004): el Chace & Walsh, 2006), en especial en los pases
nmero de especies que habitan en una comunidad en vas de desarrollo situados en latitudes tropica
local, temporal y espacialmente homognea. Ahora les (Marzluff et al., 2001b). Ante esta situacin, los
bien, en la prctica, la medida exacta y precisa de la eclogos se enfrentan a las tareas de cuantificar el
riqueza no es una labor sencilla (Magurran, 2004), pues impacto de la urbanizacin sobre la biodiversidad, y de
el nmero de especies observadas en una comunidad proponer medidas que permitan conservar la mayor
aumenta con el esfuerzo de muestreo invertido en la biodiversidad posible en los ecosistemas urbanos
misma. Por ello, la riqueza debera determinarse slo (Marzluff et al., 2001a; Miller et al., 2001; Lim & Sodhi,
a partir de inventarios completos, lo que generalmente 2004). En muchos casos, las reas verdes urbanas
es poco prctico o muy difcil de lograr, si no imposible. representan los ltimos espacios "naturales" en las
Entonces, la mejor opcin consiste en estimar el nmero grandes ciudades, y ofrecen un refugio potencial a
de especies a partir de un muestreo previo (la ventana una fraccin de tamao generalmente desconocido
a travs de la cual observamos el mundo ecolgico; de la diversidad original (McDonnell & Pickett, 1990;
Leitner & Turner, 2001), incluso para organismos relati Miller & Hobbs, 2002). Es el caso de las aves, que
vamente bien conocidos (Colwell & Coddington, 1994), han sido consideradas como bioindicadores de los
como las aves (Walther & Martin, 2001). efectos de la urbanizacin (Savard et al., 2000). En
Se han propuesto muchos mtodos que estiman este artculo, evaluamos el comportamiento de varios
la riqueza, pero las aproximaciones ms utilizadas en estimadores no paramtricos de la riqueza de espe
ecologa son las siguientes (Colwell & Coddington, 1994; cies en comunidades de aves de reas verdes en un
Chazdon et al., 1998): (a) extrapolacin de la curva de pas con una poblacin creciente en asentamientos
acumulacin de especies como una funcin del esfuerzo urbanos, Mxico (CONABIO, 2006).
de muestreo, donde se asume que la riqueza total es
el nmero de especies que se encontraran con un
esfuerzo infinito (asntota); (b) estimacin del nmero Materiales y mtodos
de especies an no observadas, despus de ajustar las
abundancias de las especies a modelos de distribucin rea de estudio y muestreos de aves
paramtrica (como los descritos por la serie logartmica,
la serie lognormal, o la de Poisson lognormal) y (c) El estudio se realiz en dos reas verdes de la
uso de estimadores no paramtricos de la riqueza de ciudad de Puebla, capital del Estado de Puebla
especies, que se basan en el estudio de las especies (Mxico): el Parque Ecolgico "Revolucin Mexica
raras y permiten estimar el nmero de nuevas especies na" (Sitio 1; 56,5 ha), un rea de esparcimiento de
a partir de las relaciones de abundancia o incidencia de la poblacin que cuenta con superficies arboladas
las especies ya detectadas en el muestreo. dominadas por Cassuarina equisetifolia, Fraxinus
Algunos autores han considerado a los estimado udhei y Pinus sp. pl.; y el campus de la Universidad
res no paramtricos como el avance ms importante de las Amricas Puebla (Sitio 2; 70,2 ha), un rea
en la medida de la biodiversidad en los ltimos verde rica en edificios dispersos en una matriz de
tiempos (Magurran, 2004). Entre ellos estn los jardines intervenidos y manchas arboladas, donde
estimadores desarrollados por Chao (1984) basados los rboles dominantes son C. equisetifolia, Pinus
en la abundancia o en la incidencia de las especies montezumae y Cupressus lindleyi. Para una mayor
(Colwell & Coddington, 1994; Leitner & Turner, 2001; descripcin de estos sitios, vase Barillas Gmez
Chao, 2005), y los mtodos basados en el remues (2004) y GonzlezOreja et al. (en prensa).
treo, como los estimadores de tipo Jackknife y las Entre el comienzo de junio y principios de agosto
tcnicas Bootstrap (Palmer, 1990). Estas tcnicas de 2003, en cada uno de los dos sitios completamos
son adiciones valiosas al conjunto de herramientas 53 estaciones de escucha cualitativa (radio = 25 m;
con que cuentan los eclogos para cuantificar la tiempo = 10 min; para detalles sobre el mtodo, vase
biodiversidad (Longino et al., 2002) y evaluar las Fonderflick, 1998). Como mximo, cada da de trabajo
consecuencias de las actividades humanas sobre de campo se realizaron nueve unidades de muestreo
los ecosistemas (Walther & Martin, 2001). Aunque se en un solo sitio, que estuvieron separadas por un
han realizado ya algunas valoraciones de su desem mnimo de 250 m; todos los censos se iniciaron entre
peo (vase Walther & Moore, 2005), se necesitan las 07:50 y las 10:50 am, registrando la presencia de
nuevos estudios comparados de datos empricos todas las especies de aves vistas u odas en cada
bajo la mayor diversidad posible de condiciones una de las estaciones de escucha (Columbiformes,
ambientales (Colwell & Coddington, 1994; Gotelli Cuculiformes, Piciformes y Passeriformes), sin incluir
& Colwell, 2001; Leitner & Turner, 2001; Walther & a las que slo pasaban volando por encima del punto
Martin, 2001; Longino et al., 2002; Magurran, 2004). de muestreo. Para ms informacin sobre la compo
34 GonzlezOreja et al.

sicin y estructura de las comunidades de aves en o "Rosenbrock & quasiNewton". Para evaluar la
stas y otras reas verdes de la ciudad de Puebla, idoneidad de cada modelo a los datos de cada si
vase De la Fuente Daz Ordaz (2003), Hernndez tio calculamos el Criterio de Informacin de Akaike
Santn y Buzo Franco (2004) y GonzlezOreja et corregido para muestras pequeas (AICc); AICc es
al. (2007, en prensa). una medida de la cantidad de informacin KL que
se pierde al sustituir una coleccin de datos reales
Estimas de la riqueza mediante extrapolacin por un modelo ms sencillo que los describe: es
ms plausible el ajuste de los datos al modelo con
Para evaluar con datos empricos el desarrollo de la menor prdida de informacin (el menor valor
estimadores de riqueza es necesario tener una idea AICc). A partir de las diferencias de AICc entre cada
previa del nmero real de especies en la comunidad modelo y el mejor evaluado (DAICc), calculamos la
(Leitner & Turner, 2001; Walther & Moore, 2005). verosimilitud mediante el peso de Akaike; los pesos
Ahora bien, para determinar la riqueza real mediante de Akaike son una medida de la evidencia a favor
el muestreo ste tiene que ser completo; en caso de que el modelo i sea el mejor del conjunto R,
contrario, se puede ajustar la curva de riqueza acu teniendo en cuenta la prdida de informacin KL.
mulada a alguno de los modelos de acumulacin de Finalmente, asumimos que la asntota del modelo
especies disponibles en la bibliografa, y extrapolar mejor evaluado es la estima ms acertada de la
para un esfuerzo de muestreo infinito (Sobern & riqueza real en cada sitio de estudio. Para una
Llorente, 1993; DazFrancs & Sobern, 2005). En explicacin detallada de las tcnicas basadas en la
teora, las funciones de acumulacin de especies al teora de la informacin, as como para las frmulas
canzan una asntota cuando la probabilidad de aadir matemticas de los clculos AIC y relacionados,
una nueva especie al inventario alcanza finalmente vase Anderson et al. (2000), Burnham & Anderson
el cero; entonces, se asume que la asntota equivale (2001) y Hobbs & Hilborn (2006).
a la riqueza real, sujeta al error de muestreo (incerti
dumbre) derivado del ajuste a los datos observados. Estimadores no paramtricos
Sin embargo, son no asintticas si dicha probabilidad
nunca se hace nula (Sobern & Llorente, 1993). Para esfuerzos de muestreo crecientes (de 1 a
Con los datos obtenidos en cada sitio construimos 53 unidades de muestreo), calculamos las curvas
primero la curva suavizada de acumulacin de espe suavizadas de acumulacin de especies estimadas
cies observadas (i.e., la curva de rarefaccin basada segn los siguientes estimadores no paramtricos
en muestras, que representa la esperanza estadstica (Chazdon et al., 1998; Colwell, 2006): el estimador
del nmero de especies observado al remuestrear en de cobertura basado en la incidencia (ICE); el es
el total de unidades de muestreo de cada sitio con timador Chao 2; los estimadores de tipo Jackknife
esfuerzos crecientes; Gotelli & Colwell, 2001); as, de primer y segundo orden (Jack 1 y Jack 2), y el
obtuvimos el valor medio de especies observadas estimador de tipo Bootsrap. ICE se basa en el n
con 1, 2, 3 n unidades de muestreo (Sobs Mao mero de especies raras (las observadas en menos
Tao; Colwell et al., 2004). Despus, ajustamos las de 10 unidades de muestreo), mientras que Chao 2
curvas obtenidas a un conjunto de R = 9 modelos tiene en cuenta a las especies observadas en exac
matemticos, sin y con asntota, ampliamente usados tamente una y dos unidades de muestreo; Jack1 es
en estudios de ecologa y biogeografa (Sobern una funcin del nmero de especies presentes en
& Llorente, 1993; Flather, 1996; Tjorve, 2003): los slo una unidad de muestreo, mientras que Jack 2
modelos potencial y exponencial (no asintticos), y considera tambin a las especies presentes en dos
los modelos descritos por las funciones de Clench, unidades de muestreo. Eliminamos el posible efecto
exponencial negativa, logstica, de MorganMercer del orden en el que se aaden las muestras a la
Flodin, de ChapmanRichards, acumulada de Weibull curva mediante remuestreo aleatorio en el conjunto
y BetaP (asintticos; tabla 1). de unidades de muestreo de cada sitio (Colwell &
Siguiendo una sugerencia de Walther & Moore Coddington, 1994). Seguimos a Walther & Moore
(2005), utilizamos tcnicas de seleccin de modelos (2005) y Colwell (2006), y en todos los clculos
basadas en la teora de la informacin de Kullback que implican mltiples reordenaciones de muestras
Leibler (KL) y en mtodos de mxima verosimilitud, usamos 100 aleatorizaciones, con reemplazamiento.
que tienen en cuenta el principio de parsimonia, Realizamos todas las estimas mediante el programa
para obtener los modelos que mejor describen EstimateS vers. 8.0 (Colwell, 2006), y exportamos los
los datos (para una aproximacin similar, vase resultados de todas las reordenaciones aleatorias a
JimnezValverde et al., 2006; GonzlezOreja et un archivo de Microsoft Office Excel donde calcu
al., 2010). Realizamos los ajustes de las curvas lamos el sesgo, la precisin y la exactitud de cada
suavizadas de riqueza acumulada a los modelos estimador para esfuerzos de muestreo crecientes.
antes citados usando tcnicas de regresin no lineal
implementadas en los programas Statistica vers. 7.0 Evaluacin del desempeo de los estimadores no
(StatSoft, 2004) y GraphPad Prism vers. 5 (Motulsky paramtricos
& Christopoulos, 2003). En la mayora de los casos,
usamos los algoritmos "Simplex" o "Simplex & qua Un estimador robusto y exacto no debera ser sensible
siNewton", pero en algunos modelos aplicamos al tamao de la muestra, y por encima de cierto umbral
los algoritmos "HookeJeeves & quasiNewton" de unidades de muestreo debera permanecer ms
Animal Biodiversity and Conservation 33.1 (2010) 35

Tabla 1. Estructura de los modelos de acumulacin de especies no asintticos y asintticos, ajustados


a las curvas de rarefaccin de cada rea de estudio. En todos los casos la variable dependiente [S(x)]
fue la riqueza observada a cumulada (Sobs Mao Tao; valor medio obtenido tras 100 remuestreos con
reemplazamiento), mientras que la variable independiente (x) fue el esfuerzo de muestreo (153 unidades
de censo); k es el nmero de parmetros de cada modelo (ad).

Table 1. Structure of nonasymptotic and asymptotic species accumulation models, adjusted to the
rarefaction curves for each study site. In all cases the dependent variable [S(x)] was the accumulated
observed richness (Sobs Mao Tao: mean value obtained after resampling 100 times with replacement),
whereas the independent variable (x) was sampling effort (153 sampling units); k is the number of
parameters of each model (ad).

Modelo S(x) k Asntota


No asintticos
Potencial Power axb 2
Exponencial Exp a+blog(x) 2
Asintticos
Clench Clench ax/(1+bx) 2 a/b
Exponencial negativo NegExp a(1exp(bx)) 2 a
Logstico Log a/(1+exp(bx+c)) 3 a
MorganMercerFlodin MMF ax /(b+x )
c c
3 a
ChapmanRichards CR a(1exp(bx)) c
3 a
Weibull acumulado CW a(1exp(bx )) c
3 a
BetaP BetaP a(1(1+(x/c)d)b) 4 a

o menos estable alrededor de un valor (la riqueza tener en cuenta que el estimador sea sesgado o no
estimada por el estimador; Chazdon et al., 1998; y (c) exactitud, o la distancia global que separa al
Leitner & Turner, 2001). Adems, un estimador ideal valor estimado del real, medido como el error medio
debera alcanzar su propia asntota mucho antes que relativo al cuadrado de las 100 estimas obtenidas en
la curva de acumulacin de especies observadas, y cada esfuerzo de muestreo (SMSE); un SMSE bajo
aproximarse a ella de un modo no sesgado (Chazdon indica que, en promedio, las estimas individuales estn
et al., 1998; Gotelli & Colwell, 2001; vase tambin prximas al valor real, lo que se asocia a un sesgo
Hortal et al., 2006). Por un lado, seguimos a Colwell bajo y una precisin alta; por lo tanto, la exactitud es
& Coddington (1994), Chazdon et al. (1998) y Lon generalmente la caracterstica ms deseable de las
gino et al. (2002), y representamos grficamente el tres medidas consideradas (Hellmann & Fowler, 1999;
valor de cada estimador a lo largo de esfuerzos de Walther & Moore, 2005). Finalmente, evaluamos el
muestreo crecientes, inspeccionando su aproximacin desempeo global de los estimadores no paramtricos
a la asntota de la riqueza observada en cada sitio. promediando los valores obtenidos en los Sitios 1 y 2.
Por otro lado, y tambin para esfuerzos de muestreo Como el esfuerzo de muestreo fue el mismo en ambos
crecientes, calculamos para cada sitio las siguientes sitios, para las medidas de sesgo (PAR) y exactitud
medidas de desempeo de los estimadores (vase (SMSE) calculamos la media aritmtica (Walther &
tabla 3 para las ecuaciones, y Walther & Moore, Moore, 2005), mientras que para la medida de preci
2005 para una explicacin ms detallada): (a) sesgo, sin (CV) calculamos la media geomtrica (una forma
expresado como el porcentaje de la riqueza real de correcta de promediar variables que se expresan como
especies (PAR=100xSME+100), donde SME es porcentajes o proporciones; Zar, 1999).
el error medio relativo de las estimas obtenidas me
diante el remuestreo con reemplazamiento; un valor
PAR > 100% implica la sobreestima de la riqueza Resultados
real, mientras que un valor PAR < 100% indica que
el estimador subestima; (b) precisin, medida como Breve descripcin de las avifaunas
el coeficiente de variacin (CV) de todos los valores
estimados en cada esfuerzo de muestreo; CV mide En total, en el Sitio 1 se observaron 15 especies de
la repetibilidad de las estimas independientes, sin aves, de las que 8 estuvieron presentes en ms del
36 GonzlezOreja et al.

10% de las unidades de muestreo; el zanate mexicano


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(Quiscalus mexicanus) fue la especie ms frecuente Sitio 2
(pues se localiz en el 94,4% de las unidades de

Riqueza (n de especies)
muestreo), seguida por la trtola colalarga (Columbina 25
inca) y el tordo ojo rojo (Molothrus aeneus) (registra
das ambas en el 43,4% de las unidades de muestreo).
20 Sitio 1
Tres especies se encontraron en slo dos unidades
de muestreo (el jilguero dominico, Carduelis psaltria;
el gorrin casero, Passer domesticus, y el tordo dorso 15
rufo, Turdus rufopalliatus), y no hubo ninguna especie
que se observara en slo una unidad de muestreo.
10
En el Sitio 2 se observaron 27 especies, de las que
18 se registraron en ms del 10% de las unidades de
muestreo; la especie ms frecuente tambin fue el za 5
nate mexicano (79,3% de las unidades de muestreo),
seguida por el mosquero cardenal (Pyrocephalus
0
rubinus, 62,3%), el toqu pardo (Pipilo fuscus, 56,6%) 0 10 20 30 40 50
y el cuitlacoche pico curvo (Toxostoma curvirostre; Esfuerzo de muestreo
50,9%). Una especie (el tirano tropical, Tyrannus (n de censos)
melancholicus) se observ en slo dos unidades de
muestreo, y cinco ms en una nica unidad de mues
treo (el carpintero de pechera, Colaptes auratus; una Fig. 1. Curvas suavizadas de acumulacin de
especie de bolsero, Icterus sp.; el reyezuelo sencillo, la riqueza observada (curvas de rarefaccin
Regulus calendula; el estornino pinto, Sturnus vulgaris basadas en muestras) para las comunidades
y el chipe corona negra, Wilsonia pusilla). de aves en Sitio 1 y Sitio 2. En cada caso se
muestra el valor medio (y la desviacin estn
Evaluacin de los estimadores. Sitio 1 dar, barras de error) del nmero de especies
(Sobs Mao Tao, obtenido tras 100 remuestreos
En el Sitio 1, la curva suavizada de riqueza con reemplazamiento), segn esfuerzos de
acumulada perdi gradualmente pendiente al in muestreo crecientes (153 unidades de censo).
crementar el nmero de unidades de muestreo,
tendiendo claramente hacia una asntota prxima Fig. 1. Smooth richness accumulation curves
a 15 especies (fig. 1). El nmero medio de espe (samplebased rarefaction curves) for bird
cies registradas en slo una unidad de muestreo assemblages in Site 1 and Site 2. In both cases
descendi gradualmente desde un valor prximo a the mean value (and the standard deviation,
4 con bajos esfuerzos de muestreo hasta un valor error bars) of the number of species (Sobs Mao
final cercano a 1, lo que sugiere la idoneidad de Tao, obtained after resampling 100 times with
la labor de muestreo (fig.2). Los nueve modelos replacement) are shown, for increasing sampling
de acumulacin de especies se ajustaron de modo efforts (153 sampling units).
notable a los datos (coeficientes de determinacin,
R2, siempre mayores a 90%, que fue la bondad del
ajuste del peor modelo: el potencial, no asinttico),
y cinco se ajustaron excepcionalmente bien (todos
ellos asintticos: R2 > 99%; tabla 2). El que mejor soportados por los datos tuvieron la misma asntota
describi el comportamiento de la riqueza en el Sitio (15,17; error estndar de la asntota en el modelo
1 fue el acumulado de Weibull (CW: AICc=429,8; CW = 0,006; intervalo de confianza al 95% para la
wi = 0,845), seguido por el BetaP (bP: AICc = asntota en el modelo CW: 15,1615,18). Asumimos
426,4; wi = 0,155); los dems tuvieron valores que 15,17 fue la mejor estima disponible de la ri
AICc claramente mayores, por lo que la evidencia queza en el Sitio1; esto confirma la idoneidad del
a su favor fue mucho menor (en realidad, despre muestreo, pues habramos observado a la prctica
ciable: wi <1022; tabla 2). Los dos modelos mejor totalidad de las especies presentes (98,9%).

Fig. 2. Smooth richness accumulation curves for the nonparametric estimators ICE, Chao 2, Jack 1, Jack
2, and Bootstrap, for the bird assemblage in Site 1. In each panel the mean values, and the standard
deviation (error bars), of the number of species estimated after resampling 100 times with replacement
is shown, for increasing sampling efforts (153 sampling units). For comparative purposes, each panel
also shows the asymptotic richness value estimated by means of the best species accumulation function
(upper horizontal line; see table 2), and the value of Sobs Mao Tao (curve below the estimator line). The
bottom right panel shows the evolution of the number of species in exactly one and two sampling units.
Animal Biodiversity and Conservation 33.1 (2010) 37

ICE Chao 2
20 20

15 15

10 10

5 5

0 0

Jack 1 Jack 2
20 20
Riqueza (n de especies)

15 15

10 10

5 5

0 0
Bootstrap
20 5

4
15
Una unidad de muestreo
3
10
2

5 Dos unidades de muestreo


1

0 0
0 10 20 30 40 50 0 10 20 30 40 50
Esfuerzo de muestreo (n de censos)

Fig. 2. Curvas suavizadas de acumulacin de la riqueza segn los estimadores no paramtricos ICE,
Chao 2, Jack 1, Jack 2 y Bootstrap, para la comunidad de aves del Sitio 1. En cada panel se muestra
el valor medio, y la desviacin estndar (barras de error), del nmero de especies estimado tras 100
remuestreos con reemplazamiento, segn esfuerzos de muestreo crecientes (153 unidades de censo).
Con propsitos comparativos, en cada panel se muestra el valor de riqueza asinttica estimado segn
la mejor funcin de acumulacin de especies (lnea horizontal superior; vase tabla 2), y el valor de Sobs
Mao Tao (curva por debajo de la curva del estimador). El panel inferior derecho muestra la evolucin
del nmero de especies presentes en exactamente una y dos unidades de censo.
38 GonzlezOreja et al.

Tabla 2. Resultados del ajuste de los modelos de acumulacin de especies de la tabla 1 a las curvas de
rarefaccin del Sitio 1 y Sitio 2. Para cada modelo se muestra la suma de cuadrados (SS), el coeficiente de
determinacin (R2[%]), el valor Criterio de Informacin de Akaike corregido para muestras pequeas (AICc),
la diferencia de AICc entre cada modelo y el ms plausible (DAICc), el peso de Akaike (wi), y la asntota.
Los valores en cursiva muestran asntotas por debajo de la riqueza total observada en cada sitio, mientras
que los valores en negrita muestran la asntota del modelo mejor evaluado.

Table 2. Results of the adjustment of the species accumulation models in table 1 to the rarefaction
curves from Site 1 and Site 2. For each model, the sumofsquares (SS), the coefficient of determination
(R2[%]), the value of the Akaike Information Criterion corrected for small samples (AICc), the difference
in AICc with the most plausible model (DAICc), the Akaike weight (wi), and the asymptote are shown.
Italic values show asymptotes below the total observed richness for each site, whereas bold face
values show the asymptote of the best assessed model.

Modelo SS R2(%) AICc AICc wi Asntota


Sitio 1
CW 0,01 99,99 429,80 0,00 0,845 15,17
BetaP 0,01 99,99 426,41 3,39 0,155 15,17
CR 0,09 99,98 330,22 99,58 2,0 x 10 22
15,04
MMF 1,05 99,74 201,57 228,23 2,3 x 1050 16,41
Clench 1,19 99,70 197,19 232,61 2,6 x 10 51
16,66
NegExp 7,57 98,09 98,88 330,92 1,2 x 10 72
14,72
Log 7,88 98,02 94,56 335,24 1,3 x 10 73
14,73
Exp 15,29 96,15 61,64 368,16 9,6 x 1081
Power 39,56 90,03 11,26 418,54 1,1 x 1091
Sitio 2
BetaP 0,06 99,99 355,31 0,00 1 33,33
MMF 0,47 99,95 243,40 111,91 5,0 x 1025 29,45
CW 2,49 99,72 155,65 199,67 4,4 x 1044 26,68
CR 5,65 99,37 112,13 243,18 1,6 x 10 53
25,95
Clench 6,67 99,25 105,61 249,70 5,9 x 10 55
27,21
Exp 13,13 98,53 69,72 285,60 9,6 x 1063
Log 39,81 95,53 8,68 346,64 5,4 x 1076 25,10
Pow 51,83 94,18 3,06 358,37 1,5 x 10 78

NegExp 72,60 91,84 20,92 376,23 2,0 x 1082 24,62

En general, todos los estimadores no paramtricos un ligero sesgo positivo (PAR > 100%) a lo largo de
evaluados estuvieron siempre por encima de los valo gran parte del muestreo (fig. 2, tabla 3). En trminos
res de riqueza observada en el Sitio 1 (SobsMaoTao; de precisin, ICE fue el peor estimador con esfuerzos
fig. 2). Con esfuerzos de muestreo de menos de de muestreo muy bajos (menos del 20% de las uni
5 unidades de muestreo (ca. 10% del total), ICE dades de muestreo: CV > 30%), y Jack2 fue el peor
sobreestim la riqueza asinttica del Sitio1 (fig.2), estimador con mayores esfuerzos de muestreo (ms
pero despus se mantuvo casi constante y muy del 35% de las unidades de muestreo: CV > 15%,
prximo a la asntota de los modelos CW y BetaP, incluso con el 100% del esfuerzo de muestreo); el
aunque mostr un ligero sesgo en general negativo estimador Bootstrap fue siempre el ms preciso,
(96% < PAR < 100,5; tabla 3). Los estimadores llegando a valores CV < 10% con 30 unidades de
Chao 2, Jack 1, Jack2 y Bootstrap se aproximaron muestreo o ms (fig. 2, tabla 3).
suavemente a la riqueza asinttica con esfuerzos de En el Sitio 1, Jack 1 fue el estimador que alcanz
muestreo crecientes, aunque Jack 1 y 2 mostraron una exactitud global mayor al 95% con un menor es
Animal Biodiversity and Conservation 33.1 (2010) 39

Tabla 3. Medidas relativas del desempeo: sesgo, expresado como el porcentaje de la riqueza real
estimado (PAR); precisin, expresada como el coeficiente de variacin (CV) y exactitud, medida como
el error medio relativo al cuadrado (SMSE) de cada estimador no paramtrico ICE, Chao 2, Jack 1,
Jack 2 y Bootstrap, en el Sitio 1, Sitio 2 y en promedio. Los promedios de PAR y SMSE son medias
aritmticas; los promedios de CV son medias geomtricas (Zar, 1999). En todos los casos, se muestran
los valores correspondientes para esfuerzos de muestreo crecientes (segn unidades de censo (de 5 a
53) y porcentaje del total del muestreo del 9,4 al 100%). En negrita se muestran valores de PAR entre
90 y 110%, o CV < 10%, o SMSE x 100 < 10%. Ecuaciones: PAR = 100 x SME + 100; SME = (1/An)Si
(Ei A); y SMSE = (1/A2n)Si (Ei A)2, donde A es el valor de la asntota, n es el nmero de muestras,
y Ei es el valor del estimador en la muestra i. Para ms detalles, vase Walther & Moore (2005).

Table 3. Relative performance mesures: bias, expressed as the percent of actual richness (PAR);
precision, expressed as the coefficient of variation (CV); and accuracy, expressed as the scaled mean
squared error (SMSE) of the nonparametric estimators ICE, Chao 2, Jack 1, Jack 2, and Bootstrap, for
Site 1, Site 2, and average. Averages for PAR and SMSE are arithmetic means, averages for CV are
geometric means (Zar, 1999). In all cases, values are shown for increasing sampling efforts (from 5 to
53 sampling units, and from 9.4 to 100% of total sampling effort). In bold values of PAR between 90
and 110%, as are values of CV < 10%, and SMSE x 100 < 10%. Equations: PAR = 100xSME+100;
SME = (1/An)Si (Ei A); and SMSE = (1/A2n)Si(Ei A)2, where A is the asymptotic or total species
richness, n is the number of samples, and Ei is the estimated species richness for the i sample. For
more details, see Walther & Moore (2005).

PAR(%) CV(%) SMSE x 100


N censos 5 10 20 30 53 5 10 20 30 53 5 10 20 30 53
% del total 9,4 18,9 37,7 56,6 100 9,4 18,9 37,7 56,6 100 9,4 18,9 37,7 56,6 100
Sitio 1
ICE 100,4 98,5 95,8 100,5 99,7 52,8 30,2 17,1 12,1 6,0 28,1 8,8 2,9 1,5 0,4
Chao 76,3 83,4 90,8 96,1 98,0 45,1 26,2 18,9 11,9 6,4 17,5 7,6 3,8 1,5 0,4
Jack 1 75,1 89,6 98,4 104,2 103,3 25,1 19,8 14,5 11,4 7,1 9,7 4,2 2,1 1,6 0,6
Jack 2 85,4 98,2 102,3 107,8 101,4 29,6 26,6 22,5 18,1 15,7 8,5 6,9 5,4 4,4 2,6
Bootstrap 63,6 78,6 90,3 97,1 100,4 22,5 16,7 11,6 9,0 4,8 15,3 6,3 2,0 0,9 0,2
Sitio 2
ICE 63,7 67,4 71,8 75,5 80,6 29,1 19,1 2,6 13,1 9,2 16,6 12,3 8,8 7,0 4,3
Chao 256,8 66,3 71,2 74,7 79,3 32,5 27,3 14,8 17,0 11,5 22,1 14,7 9,4 8,0 5,1
Jack 1 58,7 68,8 75,4 78,3 82,9 19,7 16,8 11,8 12,3 8,9 18,4 11,1 6,8 5,6 3,5
Jack 2 63,8 73,8 79,5 80,8 84,5 24,1 22,1 15,8 17,8 14,5 15,5 9,5 5,8 5,7 3,9
Bootstrap 51,3 61,8 69,5 73,4 78,8 17,3 14,4 10,1 9,8 6,7 24,5 15,4 9,8 7,6 4,8
Promedio
ICE 82,0 83,0 83,8 88,0 90,1 39,2 24,0 14,7 12,6 7,4 22,4 10,6 5,8 4,2 2,3
Chao 2 66,6 74,8 81,0 85,4 88,7 38,3 26,8 16,7 14,2 8,6 19,8 11,1 6,6 4,7 2,8
Jack 1 66,9 79,2 86,9 91,3 93,1 22,2 18,3 13,0 11,8 7,9 14,1 7,7 4,4 3,6 2,1
Jack 2 74,6 86,0 90,9 94,3 93,0 26,7 24,3 18,9 17,9 15,1 12,0 8,2 5,6 5,1 3,2
Bootstrap 57,5 70,2 79,9 85,2 89,6 19,7 15,5 10,8 9,4 5,7 19,9 10,9 5,9 4,2 2,5

fuerzo de muestreo: con slo 10 unidades de muestreo similar tan slo con 20 unidades de muestreo o ms,
(prcticamente el 20% del total), SMSEx100=4,2%, excepto Jack 2 (que slo mostr tal exactitud con
y descendi an ms hasta un valor final de 0,6% (ta esfuerzos de muestreo an mayores, de 30 unidades
bla 3). Los dems estimadores tuvieron una exactitud de muestreo o ms; tabla 3).
40 GonzlezOreja et al.

Evaluacin de los estimadores. Sitio 2 siempre por debajo del 10%, y baj hasta un valor
final del 3,9% (tabla 3). Los dems estimadores
En el Sitio 2, la curva suavizada de riqueza acu no paramtricos aqu evaluados tuvieron valores
mulada perdi pendiente de modo menos marcado SMSEx100<10% solamente con 20 unidades de
que en el Sitio 1, y la tendencia asinttica no fue muestreo o ms (aunque Jack 1 fue un estimador
tan clara (fig. 1). El nmero medio de especies ligeramente menos exacto que Jack 2 con slo
observadas en una unidad de muestreo descendi 10 unidades de muestreo: SMSEx100 = 11,1%).
desde cerca de 7 con bajos esfuerzos de muestreo
a casi 2,8 al final; el nmero medio de especies Evaluacin global de los estimadores
observadas en dos unidades de muestreo no mostr
tendencia a descender, y estuvo prximo a 2,5 a lo Tras combinar los datos de los Sitios 1 y 2, slo tres
largo de todo el estudio (fig.3). Ambas observacio estimadores mostraron un sesgo menor al 10% con
nes sugieren la presencia de ms especies, an algn esfuerzo de muestreo: ICE (pero slo con el
no detectadas. Cinco funciones de acumulacin 100% del esfuerzo de muestreo), Jack 1 (con algo
de especies, todas ellas asintticas, mostraron ms del 50% de las unidades de muestreo) y Jack2
coeficientes de determinacin R2 > 99%, pero slo (an con esfuerzos de muestreo tan bajos como el
una estuvo bien soportada por los datos: el modelo 37,7% de las unidades de muestreo; tabla 3). En ge
BetaP (AICc=355,3; wi = 1); en los dems casos, neral, todos los estimadores subestimaron la riqueza
la evidencia a su favor fue despreciable (tabla 2), asinttica, aunque este sesgo disminuy con mayores
lo que revela su poca adecuacin a los datos; es esfuerzos de muestreo, y ningn otro mostr sesgos
ms, la asntota de cuatro modelos estuvo incluso menores del 5%. En trminos de sesgo, los peores
por debajo de la riqueza total observada en el Si estimadores fueron Bootstrap y Chao 2 (menores
tio 2. La asntota del mejor modelo fue 33,3 (error valores PAR; tabla 3).
estndar de la asntota en el modelo BetaP=0,269; En trminos de exactitud global, el mejor esti
intervalo de confianza al 95% para la asntota en el mador fue Jack 1: fue el nico de los estimadores
modelo BetaP: 32,7933,88). Asumimos que 33,3 evaluados con valores promedio SMSE x 100 < 5%
fue la mejor estima disponible de la riqueza en el an con esfuerzos de muestreo slo ligeramente
Sitio 2; esto refuerza la observacin anterior sobre la por encima del 20% del total; su exactitud global
menor calidad global del muestreo en el Sitio 2 que aument con esfuerzos mayores (por ejemplo, con
en el Sitio 1, pues habramos observado al 81,8% cerca de la mitad de todas las unidades de muestreo:
de su riqueza total. SMSE x 100 = 3,6%; tabla 3). Despus de Jack 1,
Con esfuerzos de muestreo muy pequeos, ICE el siguiente mejor estimador fue Jack 2 (que fue el
tuvo valores PAR > 100% (fig. 3), pero despus mejor estimador con esfuerzos de muestreo muy
mostr un comportamiento similar a S obs Mao bajos, aunque SMSEx100 > 10%; tabla 3).
Tao, aunque siempre por encima (i.e., con menor
sesgo). Los estimadores Jack 1, Jack 2 y Boots
trap mostraron un mismo comportamiento, pues Discusin
crecieron gradualmente hacia su propia asntota;
sin embargo, Bootstrap describi una curva muy A pesar de que la biodiversidad es un concepto que
similar a Sobs Mao Tao, aunque ligeramente por no se puede reducir a un nico nmero (Sarkar,
encima (fig. 3). En el Sitio 2, Jack 2 fue siempre 2002; Magurran, 2004), hay razones que sustentan
el estimador menos sesgado, aunque sus valores el uso de la riqueza de especies como un indicador
PAR estuvieron slo entre el 63,8% y el 84,5% de la ecolgico del estado general de los ecosistemas
riqueza asinttica. Con esfuerzos de muestreo muy (Hellmann & Fowler, 1999; Dale & Beyeler, 2001).
bajos, el peor estimador en trminos de precisin Pero, los mtodos simples para medir la riqueza,
fue ICE (con menos de 5 unidades de muestreo; como el nmero de especies observado, dependen
tabla 3), y Jack 2 con cualquier nmero mayor de de modo muy marcado del tamao de la muestra, y
unidades de muestreos; el estimador ms preciso exhiben generalmente un sesgo negativo (Colwell &
fue siempre Bootstrap (17,3% < CV<6,7%; fig.3; Coddington, 1994; Gotelli & Colwell, 2001; Leitner
tabla3). Con esfuerzos de muestreo de 10 unidades & Turner, 2001). En trminos de sesgo, en nuestro
de muestreo o ms, el SMSE x 100 de Jack 2 estuvo estudio la riqueza observada (Sobs Mao Tao) fue

Fig. 3. Smooth richness accumulation curves for the nonparametric estimators ICE, Chao 2, Jack 1,
Jack 2, and Bootstrap, for the bird assemblage in Site 2. In each panel the mean value and the standard
deviation (error bars), of the number of species estimated after resampling 100 times (with replacement)
is shown, for increasing sampling efforts (153 sampling units). For comparative purposes, each panel
also shows the asymptotic richness value estimated by means of the best species accumulation function
(upper horizontal line; see table 2), and the value of Sobs Mao Tao (curve below the estimator line). The
bottom right panel shows the evolution of the number of species in exactly one and two sampling units.
Animal Biodiversity and Conservation 33.1 (2010) 41

ICE Chao 2
35 35

30 30

25 25

20 20

15 15

10 10

5 5

0 0
Jack 1 Jack 2
35 35

30 30
Riqueza (n de especies)

25 25

20 20

15 15

10 10

5 5

0 0
Bootstrap
35 10
9
30
8
25 7

20 6
5 Una unidad de muestreo
15
4
10 3
2 Dos unidades de muestreo
5
1
0 0
0 10 20 30 40 50 0 10 20 30 40 50
Esfuerzo de muestreo (n de censos)

Fig. 3. Curvas suavizadas de acumulacin de la riqueza segn los estimadores no paramtricos ICE,
Chao 2, Jack 1, Jack 2 y Bootstrap, para la comunidad de aves del Sitio 2. En cada panel se muestra
el valor medio y la desviacin estndar (barras de error), del nmero de especies estimado tras 100
remuestreos con reemplazamiento, segn esfuerzos de muestreo crecientes (153 unidades de censo).
Con propsitos comparativos, en cada panel se muestra el valor de riqueza asinttica estimado segn
la mejor funcin de acumulacin de especies (lnea horizontal superior; vase tabla 2), y el valor de
Sobs Mao Tao (por debajo de la curva del estimador). El panel inferior derecho muestra la evolucin del
nmero de especies presentes en exactamente una y dos unidades de muestreo.
42 GonzlezOreja et al.

tambin la peor forma de medir el nmero real de En este artculo ajustamos las curvas suavizadas
especies (figs. 2, 3). Pueden los estimadores no de acumulacin de especies a dos modelos no asin
paramtricos de la riqueza de especies aqu eva tticos y siete modelos asintticos utilizados en estu
luados reducir este sesgo y aumentar la exactitud, dios de ecologa y biogeografa (Chazdon et al., 1998;
incluso con un menor esfuerzo de muestreo? Moreno & Halffter, 2000; JimnezValverde & Hortal,
Para valorar el comportamiento de los estimadores 2003; Thompson et al., 2003; JimnezValverde et
con datos reales es necesario conocer el nmero de al., 2006; DazFrancs & Sobern, 2005; OHara,
especies de la comunidad (Walther & Moore, 2005), 2005). En resumen, tras comparar la evidencia que
informacin que se puede obtener mediante otras soportaba a unos y otros modelos, mediante tcnicas
aproximaciones. Los mtodos usados para este fin basadas en la teora de la informacin que tienen en
incluyen la opinin bien informada de expertos locales cuenta el principio de parsimonia, las curvas de acu
(i.e., una guesstimate; Walther & Moore, 2005; para mulacin de especies se ajustaron mejor a modelos
un ejemplo de su uso, vase Hortal et al., 2006), o asintticos relativamente complejos en su estructura
la extrapolacin a partir del ajuste de los datos a (en concreto, el modelo de Weibull acumulado y el
funciones matemticas que describen el proceso de BetaP) que a modelos ms sencillos que han sido
acumulacin de especies (Sobern & Llorente, 1993; ms utilizados en ecologa (como el de Clench).
Colwell & Coddington, 1994; Gotelli & Colwell, 2001; Esta misma observacin ha sido realizada ya por
Walther & Moore, 2005). A menos que la comunidad otros autores (Flather, 1996; Jimnez Valverde et al.,
se haya muestreado de modo exhaustivo, estas 2006; GonzlezOreja et al., 2010), y sugiere que
curvas subestimarn tambin la riqueza real de un la aplicacin indiscriminada de modelos tradicional
modo desconocido (Magurran, 2004), por lo que es mente aceptados por la comunidad cientfica puede
importante que la funcin utilizada para modelar los no resultar siempre acertada. Cuando el inventario
datos empricos presente un buen ajuste a los mismos est prcticamente completo, las diferencias en
(JimnezValverde & Hortal, 2003; LpezGmez & las estimas asintticas de riqueza que ofrecen los
WilliamsLinera, 2006), aspecto al que no siempre distintos modelos pueden ser pequeas; es el caso
se le ha prestado la debida atencin en la literatura del Sitio 1 de nuestro estudio (rango: 14,716,7;
(OHara, 2005). tabla 2). Sin embargo, cuando el inventario es de
Sobern & Llorente (1993) presentaron tres peor calidad, pues quedan an ms especies por
modelos que han sido usados por muchos autores aadir a la lista, o hay especies transitorias (vase
para estimar el nmero de especies en sus co ms abajo), las diferencias pueden ser notables; es
munidades de estudio (el modelo de dependencia el caso del Sitio2 (rango: 24,633,3).
lineal, el exponencial negativo, y la ecuacin de Tras asumir que la asntota del mejor modelo
Clench), y justificaron la eleccin a priori de un en cada sitio es una estima confiable del nmero
nico modelo con base en criterios tericos (vase, de especies de aves presentes, evaluamos el des
tambin, Moreno, 2001). Sin duda, reducir a tres el empeo de los diferentes estimadores no param
conjunto de los posibles modelos matemticos que tricos de la riqueza. No hay un estimador que sea
describen la acumulacin de especies, o peor an "el mejor" en todas las situaciones, o que resulte
a un nico modelo, aumenta la probabilidad de que especialmente indicado para un grupo concreto de
la funcin que mejor los describe quede fuera del organismos (Walther & Morand, 1998; Walther &
conjunto. Sin embargo, Colwell & Coddington (1994) Moore, 2005). Por ello, autores diferentes, que han
defendieron una aproximacin emprica, claramente aplicado diversos criterios de evaluacin, han repor
diferente: el ajuste de los datos a todos los mode tado distintos comportamientos de los estimadores.
los razonables disponibles, y su evaluacin "por Como un primer resumen, Walther & Moore (2005)
los medios ms rigurosos disponibles" (sic; vase revisaron 14 estudios en los que se comparaba el
tambin DazFrancs & Sobern, 2005). Aunque desempeo de varios estimadores, y concluyeron
la cantidad de funciones matemticas que pueden que la riqueza observada es generalmente el peor,
describir las curvas de acumulacin de especies mientras que los estimadores de Chao y los de tipo
es muy amplia (Flather, 1996; Thompson et al., Jackknife (como Jack 1 y Jack2), son generalmente
2003; Tjorve, 2003; JimnezValverde et al., 2006), los que mejor se comportan (vase tambin Hortal
lo cierto es que muchos autores han asumido un et al., 2006; LpezGmez & WilliamsLinera, 2006;
nico modelo en sus estudios: el modelo de Clench, CanningClode et al., 2008, o Williams, 2008). En
tambin conocido como la funcin de Michaelis este estudio utilizamos criterios grficos "blandos",
Menten (Chazdon et al., 1998; Brose & Martinez, como los utilizados por Colwell & Coddington (1994),
2004; CanningClode et al., 2008; Williams, 2008), Chazdon et al. (1998) y Longino et al. (2002), y cri
implementada igualmente en varios de los progra terios estadsticos "duros", ms rigurosos, como los
mas disponibles, como EstimateS (Colwell, 2006). utilizados por Walther & Moore (2005). Los criterios
Si el ajuste se realiza para calcular la asntota, "blandos" tienen en cuenta la estabilidadsensibilidad
y asumir despus que es la mejor estima de la de los estimadores a los cambios en el esfuerzo de
riqueza del sitio de estudio, entonces ajustar los muestreo. Esta aproximacin ha sido criticada por
datos a un conjunto reducido de modelos puede Walther & Morand (1998), pues un estimador ms
llevar a resultados errneos en la evaluacin de o menos estable, cuyos valores no cambian a lo
los estimadores, errores que pasarn generalmente largo de esfuerzos de muestreo crecientes, puede
inadvertidos. ser igualmente un estimador sesgado o impreciso.
Animal Biodiversity and Conservation 33.1 (2010) 43

Los criterios "duros" aplicados en nuestro estudio prevalence, and an alternative. Journal of Wildlife
mostraron que los estimadores evaluados tambin Management, 64: 912923.
subestimaron la riqueza asinttica. Ahora bien, este BarillasGmez, A., 2004. Estructura de la veg-
error fue mayor en el Sitio 2, en el que encontra etacin arbrea en los parques de la zona urbana
mos varias especies de aves que podemos califi PueblaCholula. Tesis Profesional, Universidad de
car de transitorias o "turistas" (literalmente, tourist las Amricas Puebla, Puebla.
species), que no forman parte de las comunidades Boulinier, T., Nichols, J. D., Sauer, J. R., Hines, J. E.
estudiadas, y que pueden "inflar" los valores de las & Pollock, K. H., 1998. Estimating

species rich
estimas (Magurran, 2007). Es el caso del carpintero ness: the importance of heterogeneity in species
de pechera, o de las observaciones muy tempranas detectability. Ecology, 79: 10181028.
(inicios de agosto) del reyezuelo sencillo y el chipe Brose, U. & Martinez, N. D., 2004. Estimating the
corona negra (datos propios inditos). Con base en richness of species with variate mobility. Oikos,
mtodos tradicionalmente aplicados en estudios de 105: 292300.
captura y recaptura, otros autores han analizado los Burnham, K.P. & Anderson, D. R., 2001. Kullback
cambios espaciales en la riqueza y la composicin de Leibler information as a basis for strong inference in
las comunidades de aves cuando la probabilidad de ecological studies. Wildlife Research, 28: 111119.
deteccin de las especies es heterognea (vase, por CanningClode, J., Valdivia, N., Molis, M., Thomason,
ejemplo, Boulinier et al., 1998; Nichols et al., 1998). J. C. & Wahl, M., 2008. Estimation of regional rich
Es posible que estos mtodos ayuden a mejorar los ness in marine benthic communities: quantifying
estudios de biodiversidad en reas urbanas. the error. Limnology and Oceanography: Methods,
En ciertos escenarios, unos estimadores pueden 6: 580590.
ser los mejor evaluados en trminos de sesgo, y Chace, J. F. & Walsh, J. J., 2006. Urban effects on
otros diferentes en trminos de precisin, por lo native avifauna: a review. Landscape and Urban
que sera difcil recomendar unos u otros; en estos Planning, 74: 4669.
casos, el anlisis global (i.e., exactitud) podra oscu Chao, A., 1984. Nonparametric estimation of the
recer la evaluacin. An as, el examen combinado number of classes in a population. Scandinavian
de los resultados obtenidos en nuestros dos sitios Journal of Statisics, 11: 265270.
de estudio, sitios que varan en la calidad de sus 2005. Species richness estimation. In: Ency-
inventarios y en la importancia relativa de las espe clopedia of Statistical Sciences: 79097916 (N.
cies transitorias, revela que el mejor estimador (en Balakrishnan, C. B. Read & B. Vidakovic, Eds).
trminos de exactitud global) fue Jackknife 1. Fue el Wiley, New York.
nico de los cinco estimadores evaluados con una Chazdon, R. L., Colwell, R. K., Denslow, J. S. &
exactitud global por encima del 95%, incluso con Guariguata, M. R., 1998. Statistical methods
esfuerzos de muestreo bajos (cerca del 20% de todas for estimating species richness of woody regen
las unidades de muestreo; tabla3). Por ello, a falta eration in primary and secundary rain forests of
de anlisis de evaluacin en otros sitios de inters, y Northeastern Costa Rica. In: Forest Biodiversity
aunque es muy posible que los mejores estimadores Research, Monitoring and Modeling: Concep-
sean especficos de cada caso (Walther & Morand, tual Background and Old World Case Studies:
1998), proponemos usar el estimador no paramtrico 285309 (F. Dallmeier & J. A. Comiskey, Eds).
Jackknife 1 como un lmite inferior de la riqueza real The Parthenon Publishing Group, Paris.
de especies de aves en reas verdes y otros entornos Colwell, R. K., 2006. EstimateS: Statistical Estimation
urbanos comparables a los de este estudio. of Species Richness and Shared Species from
Samples. Version 8. Users Guide and application
published at: http://purl.oclc.org/estimates.
Agradecimientos Colwell, R. K. & Coddington, J. A., 1994. Estimat
ing terrestrial biodiversity through extrapolation.
El trabajo de campo se realiz con cargo al Proyecto Philosophical Transactions of the Royal Society
"Estudios de la avifauna de Puebla y su entorno", (Series B), 345: 101118.
financiado por el Decanato de Investigacin y Post Colwell, R. K., Mao, C. X. & Chang, J., 2004. Inter
grado de la Universidad de las Amricas Puebla polating, extrapolating, and comparing incidence
(Puebla, Mxico). Agradecemos a Robert K. Colwell, based species accumulation curves. Ecology, 85:
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durante la realizacin de este estudio. Tres revisores Comisin Nacional para el Conocimiento y Uso de
annimos, y el Editor de la revista, leyeron y criti la Biodiversidad, Mxico.
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