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Hctor M. Montes-Domnguez
Resumen
Los elasmobranquios son uno de los grupos basales de los vertebrados, de los cuales se ha
tomado como modelo a Squalus acanthias que tienen un cerebro relativamente sencillo. Sin
embargo, una serie de estudios sobre el cerebro de este grupo, han demostrado que la relacin
peso del cuerpo peso del cerebro, es similar a la reportada para algunos grupos de aves y
compleja, caracterizada por una hipertrofia y por una migracin celular que reduce los
ventrculos laterales a meros vestigios. Hay tres morfotipos principales de cerebros. El primero
incluye a los Rajiformes y Torpediniformes, los cuales presentan telencfalos pequeos cuya
divisin del telencfalo a veces no es evidente, con cerebelos simtricos poco foliados. El
desarrollados con la divisin posterior del ncleo central ms pequea que la anterior y los
cerebelos que estn perdiendo la simetra, presentan una foliacin moderada. El tercer grupo
formado por los miliobatoideos presentan los telencfalos ms grandes con una divisin posterior
del ncleo central muy grande y los cerebelos asimtricos son altamente foliados. El cerebro
pude ser una herramienta importante para el estudio de la filogenia de este grupo; sin embargo, en
ocasiones se puede ver alterada por la complejidad del hbitat y el estilo de vida de las especies.
presentar variaciones dentro de la misma especie. Pese a que existen diversos estudios sobre la
morfologa del encfalo de batoideos que demuestran la complejidad del mismo, an queda
Abstract
Introduccin
Los tiburones, rayas y quimeras forman parte de la Clase Chondrichthyes, un grupo exitoso de
peces mandibulados que se caracteriza por tener un esqueleto cartilaginoso con una calcificacin
dientes, que no estn fusionados a las mandbulas son reemplazados serialmente (Nelson, 2006).
Los condrictios muestran una gran diversidad morfolgica durante la mayor parte de su historia
evolutiva. Su tamao es grande en comparacin con la mayora de los peces seos y la longitud
mxima promedio de los tiburones actuales es alrededor de 1.5 m (Compagno, 1981); se estima
que ms de 100 especies de elasmobranquios alcanzan un peso mximo de al menos 70 Kg. Los
tiburones y las rayas actuales ms grandes pueden pesar dos toneladas o ms (Compagno, 1990).
Como depredadores los condroictios tienen una posicin importante dentro los ecosistemas
alimenticia. Han existido por ms de 400 millones de aos y representan los primeros estados de
La clase Chondrichthyes se divide en dos grupos: los Holocephalii que incluyen a las quimeras y
los Elasmobranchii que contiene a todas las especies de tiburones y rayas. Los tiburones actuales
y rayas son principalmente peces marinos, pero tambin habitan en ros y estuarios de agua dulce.
De acuerdo con Welton y Farish (1993), su mayor diversidad se encuentra en las aguas templadas
y tropicales y habitan en todo el mundo a lo largo de todas las latitudes y en profundidades que
van de zonas intermareales hasta abisales. Con base en los trabajos de Weigmann, (2016), los
previas hacia la evolucin del cerebro de los mamferos (Northcutt, 1977). Debido a esto muchas
Squalus acanthias, que presenta un cerebro relativamente sencillo, era considerado como el
modelo tpico del cerebro de los elasmobranquios. Ahora se sabe que su cerebro no es tan simple
Con base en los trabajos de Northcutt (1978), se sabe que el cerebro de las quimeras aunque es
similar al de los elasmobranquios, difiere en algunos caracteres. Todas las quimeras al igual que
los elasmobranquios poseen bulbos olfatorios, los cuales surgen directamente del telencfalo, en
tanto que en los elasmobranquios surgen lateralmente como ensanchamientos de los tractos
olfatorios. Por otra parte las quimeras carecen de formaciones paliales que conecten a los
Todos los batoideos poseen una organizacin telenceflica y dienceflica muy compleja similar a
la de los tiburones galeomorfos (Nortkcutt, 1977, 1978). Sin embargo, se observa que los
Rajiformes y los Torpediniformes tienen un cerebelo sencillo sin foliacin, mientras que los
Al igual que el resto de los vertebrados el cerebro de los batoideos, est formado por cinco
Torpediniformes, que constituye entre el 37% del volumen total del cerebro, en los dasitidos el
53%, en Aetobatus narinari ms del 60% (Linsey et al, 2008) y en Mobula japanica el 61% (Ari,
2011).
De acuerdo con Northcutt (1977), los batoideos tienen una organizacin telenceflica muy
compleja, que se caracteriza por una hipertrofia y por una migracin celular que reduce los
ventrculos laterales a meros vestigios. El telencfalo est dividido en un ncleo central anterior y
posterior. En las especies menos especializadas como torpediniformes no se observa est divisin
(Fig. 1). En los miliobatoideos basales est divisin es muy clara y el ncleo central posterior es
Rhinoptera y Mobula el ncleo central posterior es igual o mayor que el anterior (Fig. 2).
epitlamo, tlamo e hipotlamo. En la regin ventral se observan los lbulos del infundbulo y la
El mesencfalo, tambin llamado cerebro medio, est formado por un tegmentum y un tectum
tectum forma el techo del mesencfalo, que es largo y se diferencia en los lbulos pticos o
lbulos bilaterales (Smeets, 1989); el tamao de estos puede variar en las diferentes especies
aurculas. Estas ltimas se componen de una hoja superior y una inferior, que son pliegues de
tejido, los cuales estn separados del corpus por un surco auricular (New, 2001). Aunque el
corpus y las aurculas forman en conjunto el cerebelo, el aumento en el tamao del corpus y su
ms grande que las aurculas, comparado con la raya Raja. De acuerdo con New (2001) esto
El cerebelo ha tomado gran inters en el estudio del cerebro de los batoideos, ya que es una de en
las estructuras que presenta mayores variaciones interespecficas. En los grupos basales como
Rajiformes y Torpediniformes (Smeets, 1989; Montes et al., 2014) el cerebelo presenta simetra
bilateral (Fig. 1). En otras especies de rayas como Urobatis jamaicensis (Walker y Sherman,
2001) y Dasyatis sabina (Puzdrowski y Leonard, 1992) el cerebelo comienza a perder la simetra
y est formado principalmente por tres lbulos. En especies ms avanzadas como Aetobatus,
Rhinoptera y Mobula el cerebelo pierde totalmente la simetra y est formado por numerosas
vesculas (Fig. 2). Ari (2011) ha reportado esta condicin para Mobula japanica. Es importante
mencionar que en los grupos ms especializados de batoideos se observa que conforme aumenta
cerebelar.
conservada del cerebro. En regin dorsal de la mdula oblongada se observan dos lbulos, los
ncleos octavolateralis dorsal y medial que se superponen a la fosa romboidea. Estos ncleos
1999).
Adems, de las partes del cerebro antes mencionadas, solamente en el grupo de los
Torpediniformes se encuentra una estructura nica: la vescula elctrica, la cual de acuerdo con
Dentro de las metodologas que se han utilizado para el estudio del cerebro una de las ms
comunes es la relacin del peso del cerebro-peso del cuerpo. Este tipo de relacin es considerada
por Northcutt (1977) como una medida importante de la evolucin del cerebro. Para facilitar la
comparacin de esta en diferentes especies, se han usado las relaciones alomtricas, obtenindose
coeficientes alomtricos, los cuales son una medida de la tasa de cambio en el peso o volumen
del cerebro con respecto a un cambio dado del peso o volumen del cuerpo. Los primeros trabajos
sobre coeficientes alomtricos fueron realizados por Northcutt (1977, 1978) encontrando que los
(Figura 3). Aun cuando los coeficientes alomtricos de los elasmobranquios son altos
comparados con los de otros vertebrados, no todas las rayas poseen coeficientes alomtricos
altos. Por ejemplo en el Torpedo marmorata es de 0.491 (Bauchot et al., 1976), en tanto que en
Mobula japanica es de 1.3 (Ari, 2011). Como se mencion anteriormente la proporcin que
ocupa el cerebro dentro de la bveda craneal vara con la talla, por ello, se considera que es
importante reevaluar la relacin peso del cuerpo peso del cerebro, ya que esta podra ser
Para determinar la complejidad del cerebelo y poder comparar la foliacin en las diferentes
especies Yopak et al., (2007) proponen un ndice de foliacin, que es un mtodo descriptivo
visual que clasifica la foliacin del cerebelo en una escala del 1 a 5. Este mtodo lo validaron
profundidad y el nmero de pliegues en el cerebelo. De acuerdo con las especies de batoideos con
las que trabajaron encontraron que Urolophus cruciatus tiene el ndice de foliacin ms bajo, en
tanto que Hymantura fai tiene un ndice de foliacin 5 (Lisney et al., 2008).
Las variaciones que muestra el cerebro de los batoideos durante su desarrollo han sido poco
estudiadas. Smeets (1989) menciona que la longitud de los pednculos olfatorios vara con la
talla del organismo. De modo que en especies que alcanzan tallas grandes como Dasyatis
mucho con respecto a los organismos que alcanzan las tallas mximas (Fig. 4).
El porcentaje que ocupa el cerebro dentro de la bveda craneal vara con la talla, de modo que en
organismos de tallas pequeas los cerebros son ms grandes en tanto que en las tallas ms
grandes los cerebros son ms pequeos, en relacin a la longitud de la bveda craneal (Fig. 4).
Lisney et al., (2007) trabajaron con siete especies de elasmobranquios, incluyendo a la raya
organismos juveniles, en tanto que en organismos adultos el tamao de los bulbos olfatorios
aumenta, lo que sugiere que en juveniles la visin es ms importante que el olfato y viceversa en
adultos.
Puzdrowski y Leonard (1992) y Puzdrowski y Gruber (2009) encontraron que en Dasyatis sabina
el lbulo medio del cerebelo puede estar ubicado a la derecha, a la izquierda o localizarse sobre la
lnea media. Esta distribucin no est relacionada ni con el sexo ni con la talla de los organismos.
En Hymantura schmardae (Fig. 5) se observa una condicin similar, pero los lbulos anterior y
medio son los que cambian de ubicacin. Es muy probable que esta variacin en los lbulos del
Se han publicado diversos trabajos en los que se presentan esquemas de diferentes grupos de
Notarbartolo-Di-Sciara, 1986; Ari, 2011) en los que se observa diferentes grados de complejidad.
De acuerdo con Northcutt (1977) los cerebros de los tiburones exhiben un amplio rango de
variacin; sin embargo, hay dos patrones de desarrollo principales. En los hexanchiformes,
escualiformes y a los pristioforiformes, en los que el corpus cerebelar no est foliado, el tectum
ptico est expuesto dorsalmente y el telencfalo est pobremente desarrollado. En cambio en los
galeomorfos el corpus cerebelar est foliado y presenta una hipertrofia que conduce a la simetra
en muchas familias, el tectum ptico est cubierto por el cerebelo y hay hipertrofia en el
telencfalo.
Butler (2009) propone algo similar y menciona que hay dos tipos de cerebros. El cerebro tipo I,
que se caracteriza por presentar relativamente poca migracin de las neuronas lejos de la
superficie ventricular y una citoarquitectura simple. Este tipo de cerebro incluye a los
una substancial migracin de la mayora de las neuronas lejos de la superficie ventricular y una
mayor tamao, de acuerdo con Northcutt (1977), sus cerebros parecen haber evolucionado
Hofmann y Northcutt (2012) mencionan que de todos los elasmobranquios, las mantarrayas
tienen el telencfalo ms complejo y el cerebelo ms foliado cuya asimetra es paralela a la de los
Smeets et al., (1998) y Lisney et al., (2007) coinciden en sealar que el estilo de vida de un
animal refleja la organizacin del sistema nervioso central. Estas relaciones han sido
particularmente bien estudiadas en peces telesteos cuya diversidad sin igual entre los
vertebrados ha permitido a los cientficos entender las relaciones entre la estructura cerebral y la
hbitat encontr que las especies que viven en hbitats complejos y que muestran un estilo de
vida bentopelgico, tienen los cerebros ms grandes en relacin al tamao del cuerpo, que las
especies bentnicas.
Las hiptesis filogenticas que se han generado sobre el grupo de los batoideos se han basado
msculo, lnea lateral y tubo digestivo entre otros (Compagno, 1973; McEachran et al., 1996;
Lovejoy, 1996; Gonzlez-Isis y Montes, 2004; Aschliman et al., 2012) y solo algunos trabajos
han utilizado datos moleculares (Carvalho y Lovejoy, 2011). Se ha demostrado que los batoideos
forman un grupo monofiltico (McEachran et al., 1996; Aschliman et al., 2012) cuyos grupos
basales son los Torpediniformes y Rajiformes, en tanto que los Myliobatiformes son el grupo
Es importante sealar que ninguno de los trabajos sobre filogenia de batoideos incluye la
morfologa del cerebro. Solamente Nishida (1990) emple como carcter la longitud del cerebro
expresada como porcentaje de la longitud de la fontanela. Dada la variacin que muestra la
longitud del cerebro con respecto a la longitud de la bveda craneal en las diferentes etapas de
desarrollo del organismo, este carcter solo sera vlido si se usaron las tallas mximas de las
especies.
A partir de las hiptesis filogenticas planteadas por Compagno (1973) y Heemstra y Smith
(1980), Northcutt (1989) se ha intentado polarizar algunos de los caracteres del cerebro. Por
ejemplo, con base en el anlisis del tamao del cerebro del grupo externo, Northcutt sugiere que
que los de los peces seos y que los cerebros relativamente pequeos han sido retenidos como un
hiptesis filogenticas previamente publicadas. Sin embargo, los caracteres del encfalo que
utilizan se basan en las longitudes relativas de las reas principales del cerebro, lo cual podra
Discusin
El conocimiento de que el encfalo de los condroicties no era tan simple como se pensaba, ha
elasmobranquios, entre los cuales destacan los trabajos de Northcutt, (1977, 1978, 1989) que al
obtener la relacin peso del cerebro-peso del cuerpo, encontr que algunos grupos de batoideos
tienen una relacin similar a la que se observa en aves y mamferos. Ari, (2011) demuestra que
las especies de la subfamilia Mobulinae presentan los telencfalos ms grandes y los ndices de
foliacin mayores.
Hay una gran variacin en la morfologa y en el grado de desarrollo de las diferentes vesculas
del cerebro. Las estructuras que presentan mayor variacin entre las especies de batoideos son el
telencfalo y el cerebelo. Y las estructuras que muestran mayor variacin durante la ontogenia del
organismo son la longitud de los pednculos olfatorios y el volumen de los bulbos olfatorios y el
De acuerdo con Northcutt (1977) a pesar de la gran variacin que hay, los cerebros pueden
clasificarse en dos tipos principales de patrones de desarrollo. Los grupos basales de batoideos
Butler (2009) clasifica a los cerebros, como cerebro tipo I en el que incluye a los
y todos los batoideos. Esta ltima propuesta difiere con la de Northcutt (1977), ya que este
seala que aunque todos los batoideos poseen una organizacin telenceflica y dienceflica muy
En el caso de los batoideos la clasificacin que define ms a este grupo es la de Northcutt. Sin
embargo, se considera que es necesario incluir un tercer grupo formado por los grupos menos
en los que la divisin del ncleo central posterior es muy pequea y el cerebelo apenas est
perdiendo la simetra y est moderadamente foliado. En las especies del grupo uno de Northcutt
la divisin posterior del ncleo central es poco evidente, en tanto que en el grupo ms
siempre refleja la filogenia de los batoideos, ya que en ocasiones se ve enmascarada por efectos
ecolgicos, como su hbitat principal y su estilo de vida. Por ejemplo, est el caso de las especie
del gnero Gymnura, presentan un telencfalo pequeo en el cual no hay una clara diferenciacin
del ncleo central y su cerebelo simtrico y poco foliado. Las especies del gnero Gymnura, de
acuerdo con las filogenias de Nishida (1990) y Gonzlez-Isis y Montes (2004) son el grupo
especializados; cuyos telencfalos son grandes y los cerebelos son asimtricos y sumamente
foliados. En este caso, el cerebro no refleja la filogenia del grupo, sino la vinculacin con un
Los estudios de filogenia que se han realizado (Compagno, 1973; McEachran et al., 1996;
Nishida, 1990; Lovejoy, 1996; Gonzlez-Isis y Montes, 2004; Carvalho et al., 2004; Aschliman
et al., 2012) prcticamente no utilizan caracteres del cerebro. Sin embargo, se considera que es
importante incluirlos en este tipo de estudios, pero esto se debe hacer con precaucin
considerando la variacin intraespecfica que hay en las especies estudiadas. Adems, hay que
tomar en cuenta que la madurez y reproduccin de estos organismos empieza en tallas menores y
continua hasta la tallas mximas alcanzadas, donde la morfologa cerebral se estabiliza, por lo
que aunque existen algunas descripciones de organismos considerados adultos que no han
no su estado terminal. Por ejemplo, en organismos de tallas pequeas, aun en los que han
alcanzado la madurez sexual, se observa que los pednculos olfatorios son pequeos, el cerebro
puede parecer que est aplanado debido a que la cavidad cerebral no es tan grande en proporcin
al tamao del cerebro y los surcos del cerebelo aunque estn presentes no son tan profundos
como en los de tallas mayores. Por ello tanto en las descripciones, como en los estudios de
Conclusiones
Existen avances en los estudios sobre la morfologa del encfalo de batoideos que han permitido
conocer el alto grado de complejidad que tiene esta estructura; sin embargo, an queda mucho
por estudiar. Los trabajos sobre anatoma externa del cerebro son escasos e incompletos. El
estudio de la relacin masa del cerebro-masa del cuerpo es incompleto y adems los tamaos de
muestra son pequeos. Faltan por estudiar las variaciones intraespecficas del cerebro y reevaluar
el ndice de foliacin propuesto, ya que hay gran variacin en la morfologa de los encfalos de
batoideos. Aunque se han generado hiptesis filogenticas sobre el grupo o algunos de los grupos
caracteres morfolgicos, no consideran la anatoma del cerebro, el cual de acuerdo con esta
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Figura 1. Vista dorsal del cerebro de Diplobatis ommata. Ce, cerebelo; Co, cpsula tica; M,
mesencfalo; Me, mdula oblongada; T, telencfalo; Ve, vescula elctrica; I-X, pares craneales
Figura 2. Vista dorsal del encfalo de: a) Aetobatus narinari, b) Rhinoptera steindachneri, c)
Mobula thurstoni. C, cerebelo; NCA, ncleo central anterior, NCP, ncleo central posterior.
Figura 3. Relacin peso del cuerpo-peso del cerebro para cuatro clases de vertebrados (Tomado
de Northcutt, 1989).
Figura 4. Vista dorsal del encfalo de Dasyatis americana, en donde se observa la variacin del
42 cm, c) LD = 50.5 cm, d) LD = 101 cm. PO, pednculos olfatorios. Escala = 10 mm.
distribucin de los lbulos del cerebelo; en a) el lbulo anterior se ubica hacia la derecha, en b)
hacia la izquierda y en c) sobre la lnea media. LAC, lbulo anterior del cerebelo; LMC, lbulo