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GALVO, P.M.A.; REBELO, M.F.; GUIMARES, J.R.D.; TORRES, J.P.M. & MALM, O.
Laboratrio de Radioistopos Eduardo Penna Franca - Instituto de Biofsica Carlos Chagas Filho
(IBCCF) - Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Av. Carlos Chagas Filho no. 373. CCS-Bl.G
sala 061ss, CEP. 21941-902, Rio de Janeiro, RJ, Brasil. e-mail: mgpetrus@yahoo.com.br
ABSTRACT
Galvo, P.M.A.; Rebelo, M.F.; Guimares, J.R.D.; Torres, J.P.M. & Malm, O. 2009. Metals bioaccumulation in
bivalve mollusks: evolutive and ecological aspects to be concerned in marine biomonitoring.Braz. J.
Aquat. Sci. Technol. 13(2):59-66. ISSN 1808-7035. The knowledge on the contaminants agents bioaccumulation
dynamic in bivalve tissues is important because shell fish consumption may represent a toxic risk to humans. By looking
at the selective pressure to which the bivalve mollusks were submitted along their evolutionary process, a better
understanding on bivalves as a biologic model for environmental contamination assessments can be achieved. The
capacity to control toxic elements by bivalves is especially important to environment toxicology. Bivalves that are able to
accumulate high contaminant levels with no apparent toxic effect exhibit special potential as sentinel species. Different
strategies of metal distribution through the organs result in different bioaccumulations patterns in each organ/tissue.
Along the last fifty years the bivalves have been widely used as environmental matrix, and their potentiality and
limitations for environment toxicology are still under debate. In this review we intend to discuss the principles of bivalves
applicability as a tool for environmental biomonitoring and the present paradigms and future perspectives of bivalves as
a model in environment toxicology.
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O plano corporal dos bivalves filtradores incorporao de contaminantes via alimentao, para
observado atualmente lhes permite no s capturar seu cada espcie de bivalve. Um exemplo deste fato o
alimento na coluna dgua, como tambm manipul-lo. trabalho que relaciona uma maior concentrao de
A seleo de partculas se d em diferentes rgos mercrio orgnico em uma espcie de bivalve que se
(ctendio, palpo labial e estmago), podendo ser feita alimenta preferencialmente de zooplncton, em relao
pr ou ps-ingesto, passiva ou ativamente. Com o outra que capta fitoplncton (Kehrig et al., 2001).
propsito de otimizar a aquisio energtica, a seleo A capacidade de explorar a coluna dgua como
feita no apenas mecanicamente (tamanho das nicho alimentar proporcionou aos moluscos bivalves o
partculas), mas tambm por critrios bioqumicos e de incio de uma nova exploso adaptativa. Este advento
palatabilidade. Pode-se resumir que a reteno de resultou em uma larga variedade de bivalves filtradores,
partculas alimentares decorrente de trs mecanismos chamados Lamelibrnquios (Ruppert, 1996). Estes
que ocorrem paralelamente: reteno preferencial pelo colonizaram costes rochosos e recifes de coral, em
ctendeo, triagem no ctendeo e/ou palpo labial e rejeio paralelo ao aumento da eficincia dos ctendios como
de partculas via pseudofezes (Ward et al., 1998). rgo coletor de alimento (Purchon, 1968). Hoje se
Os espaos existentes na lamela branquial por observa a presena de bivalves em regies estuarinas,
onde o alimento filtrado (stio) varia de dimetro entre utilizando, por exemplo, as fundaes de pontes e
os bivalves. Como isso, o tamanho da partcula um alicerces de cais como substratos consolidados. Este
fator importante na etapa de reteno da partcula, fato merece meno, pois em muitos casos podem ser
levando explorao de nichos alimentares distintos. estes os pontos de coletas dos bivalves em amostragens
Isto deve ser considerado no entendimento da ambientais.
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sobre as caractersticas dos metais, alguns exemplos dificulta avaliar a contaminao ambiental atravs dos
de participaes destes elementos nas organizaes dados de bioacumulao deste elemento em bivalves.
biolgicas, e como a toxicologia ambiental tem aplicado Como cada tecido assumiu um papel diferenciado
este conhecimento em estudos de biomonitoramento no metabolismo dos metais, a Toxicologia Ambiental
ambiental com moluscos bivalves. ir direcionar suas pesquisas tomando como referncia
as funes dos rgos na manipulao destes
elementos pelo organismo.
METAIS Uma vez que o metal se acumula nos tecidos do
organismo, esta concentrao expressa uma medida
A classe dos metais compreende o maior grupo integrada do tempo ao qual o animal ficou efetivamente
dos elementos qumicos, sendo o termo metal referente exposto ao elemento (Bryan et al., 1980). Determinar
caracterstica de boa condutividade eltrica e trmica as concentraes dos contaminantes na biota significa
(Wittmann, 1981). monitorar os nveis da frao biodisponvel destes nos
A gua ocenica considerada como a ltima ecossistemas.
etapa do ciclo hidrolgico dos metais aonde chega por
trs vias: contribuio continental pelos rios, entrada Cintica de Metais nos Moluscos Bivalves
atmosfrica e fontes hidrotermais (Salomons & Forstner, A distribuio dos metais nos tecidos de
1984). Uma vez na coluna dgua, os metais tendem a invertebrados marinhos resulta em uma diferena nas
associar-se ao MPS, que posteriormente, precipita-se concentraes observadas em cada rgo. Os nveis
e deposita-se no sedimento (Fstner, 1983). Por outro destes contaminantes tambm variam de elemento para
lado, processos de re-mobilizao abiticos e/ou biticos elemento, ou mesmo entre indivduos de uma mesma
(bioturbao), podem disponibilizar os metais do espcie (Depledge & Rainbow, 1990).
sedimento novamente para a coluna dgua (Chapman Uma vez incorporados aos tecidos dos bivalves,
et al., 1998). Assim, o MPS e o sedimento os metais so transportados pelo seu interior para suprir
representaram, ao longo do caminho evolutivo dos o requerimento dos diferentes tecidos. A hemolinfa o
bivalves, duas vias de exposio aos metais, durante a meio pelo qual esses elementos so carreados pelo
transio do hbito alimentar de coletor seletivo para corpo do animal. Os metais esto principalmente
suspensvoro filtrador. Desta forma, pode-se propor que associados protenas citoslicas (Renwrantz &
houve uma seleo das linhagens que, ou inseriram os Werner, 2007), e dentro de lisossomos dos hemcitos,
metais em suas funes biolgicas, ou desenvolveram mas tambm podem estar diludos na hemolinfa
mecanismos para excreo/detoxificao destes (Marigomez et al. 2002). A concentrao de metal
elementos. observada em uma amostra de hemolinfa pode
Os metais essnciais (micronutrientes), apresentar correlao significativa e positiva com a da
constitutivos de protenas e enzimas como o zinco brnquia e a do hepatopncreas, porm em valores 10
(carbopeptidase A e B e anidrase carbnica), so a 20 vezes inferiores (Cherkasov et al., 2007). O aumento
bioacumulados em concentraes extremamente altas no nmero total de hemcitos, bem como a mudana
(80.000 mg.g-1) em tecidos de ostra (Rebelo et al., nas propores dos tipos celulares (granulcitos e
2003), sem que o organismo indique sinal de toxicidade hialinos), j foi relacionado com o efeito exposio
aparente. J para os metais sem funo biolgica por metal em bivalves (Pipe et al., 1999; Gagnairea et
conhecida, como o cdmio, as elevadas concentraes al., 2004).
encontradas esto em trs ordens de grandeza abaixo A concha pode servir como um depsito de
da observada para zinco (30 mg.g-1) (Rebelo et al., metais na forma de gros amorfos, atingindo
2003). concentraes trs ordens de grandeza superior
A formao de grnulos mineralizados no espao encontrada no meio aquoso (Simkiss, 1993), o que
extracelular e intracelular (lmina basal e lisossomos), potencializa sua aplicao na biomonitorao
e a complexao com metaloprotenas, constitui uma ambiental. Apesar de ser pouco utilizada em estudos
estratgia para a estocagem e/ou detoxificao de da dinmica de metais no ambiente, a concha apresenta
metais por bivalves (Marigomez et al., 2002). No caso algumas vantagens com relao aos tecidos moles dos
de estocagem, entende-se que o organismo faa um bivalves: integra as concentraes ambientais dos
investimento metablico para regular a concentrao elementos, uma vez que so depositados nas linhas
de alguns metais (regulveis), conforme a sua de crescimento da concha ao longo da vida do animal;
demanda metablica de um dado elemento, e a sua quando incorporados a este tecido, os metais so
biodisponibilidade no ambiente (Depledge & Rainbow, dificilmente mobilizados novamente, o que reduz a
1990). O zinco pode ser citado como exemplo de metal variabilidade de suas concentraes; e as amostras
regulado por bivalves (Regoli & Orlando, 1994), o que
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so mais facilmente preservadas e estocadas (Bellotto toxicolgicos, uma vez que o msculo a parte
& Miekeley, 2007). comestvel de moluscos bivalves como o Nodipecten
H mais de trinta anos j se tem registro da nodosus (Linnaeus, 1758), podendo ser um vetor de
transferncia de metais de outros tecidos para o bisso, transferncia de contaminantes para os humanos.
o que caracteriza este tecido como uma via de excreo
destes elementos nos bivalves (George et al., 1976). Aparatos bioqumicos e moleculares para a manipulao
Constitudo de componentes proticos (colgeno), de metais em bivalves
resduos de glicina e prolina, o bisso tambm apresenta Vias bioqumicas e moleculares viabilizam a
stios de ligao em sua superfcie para metais distribuio e a compartimentalizao de metais
presentes na gua (Bdolah & Keller, 1976), o que incorporados pelos organismos. Diversos parmetros
tambm possibilita a incorporao destes elementos. tm sido adotados como biomarcadores para a
Estes aspectos nos auxiliam a interpretar as maiores exposio de bivalves aos metais em ambientes
concentraes de metais (Fe, Cu e Zn) encontradas no aquticos costeiros. Como biomarcadores de
bisso em relao aos demais tecidos, observada em exposio, podemos citar: expresso de metalotionena
estudo prvio (Kdr et al., 2006). Apesar de ser um (MT) (Amiard et al., 2006) e de protenas de estresse
ponto de acmulo dos metais, o bisso, como a concha, (heat shock protein) (Moraga et al., 2005).
tem sido alvo de poucos estudos com propsitos de No Brasil algumas enzimas tem sido
monitoramento ambiental. empregadas para se caracterizar a resposta bioqumica
O manto um tecido conjuntivo ligado por um de bivalves no biomonitoramento de ecossistemas
epitlio. A superfcie interior composta por colgeno, marinhos. Pereira e colaboradores (2007) observaram
clulas ciliadas, e clulas secretoras de muco que a variabilidade das concentraes dos metais em
(muccitos), que so dedicadas ao acmulo e transporte mexilhes Perna perna (Linnaeus, 1758) foi o principal
dos rejeitos da cavidade do manto (Coan et al., 2000). parmetro para se explicar as alteraes verificadas na
O muco participa na captao de alimento, sendo atividade das enzimas catalase, relacionada com a
tambm uma via de incorporao de metais (Marigomez proteo contra radicais oxidativos, a glutationa S-
et al., 2002). A determinao das concentraes destes transferase, esta envolvida com a biotransformao de
elementos por microanlise de raios-X em microscopia contaminantes, e a colinesterase, que atua na
eletrnica nos grnulos extracelulares, potencializa o manuteno da atividade do sistema nervoso.
uso da bipsia do manto como amostragem no Quantificar a expresso de genes relacionados
destrutiva das populaes de bivalves para monitorao com o sistema de detoxificao de metais em bivalves,
ambiental (Vesk & Byrne, 1999). como o da MT, mais uma ferramenta de que a
Assim como o manto, as brnquias esto em Toxicologia Ambiental dispe para rastrear estes
contato direto com os metais presentes no meio contaminantes no ambiente. Com esta, possivel se
circundante, sendo a principal interface para a caracterizar a exposio biolgica aos metais, em um
incorporao destes elementos dissolvidos na gua tempo mais curto que o necessrio para se observar a
(Viarengo, 1989). Este processo facilitado pelo muco bioacumulao destes elementos no organismo. Para
presente na superfcie do tecido, que concentra o metal este propsito, j se tem sequnciado um fragmento
e favorece a incorporao por um gradiente de difuso. do cido ribonucleioco mensageiro (RNAm) de MT da
Ao serem incorporados, os metais so ligados chamada ostra do mangue, ou nativa, Crassostrea
metalotionena, inseridos em lisossomos, e liberados rizhophorae (Guilding, 1828) (Rebelo et al., 2003b).
para a hemolinfa e os hemcitos circulantes (Marigomez
et al., 2002). Estas caractersticas fazem deste tecido Paradigmas e perspectivas no uso de bivalves como
um alvo para se avaliar a bioconcentrao relacionada organismo sentinela
exposio recente (aguda) (Choi et al., 2007). A expressiva expanso do cultivo de moluscos
O tecido que mais se tem focado para estimar bivalves marinhos abre possibilidade de se consorciar
o impacto ambiental o divertculo digestivo (ou glndula as atividades de malacocultura e monitoramento
digestiva). Enquanto as brnquias refletem exposies ambiental, com retorno positivo para ambas as reas.
recentes (agudas), a glndula digestiva integra um tempo Os dados gerados pela ecotoxicologia conferem
maior de exposio (crnica) (Hamza-Chaffai et al., certificado de qualidade ao pescado produzido, e o
2000), sendo assim o mais recomendvel para o cultivo prov estrutura logstica (ex.: rea segura para
biomonitoramento ambiental (Soto et al., 1997). experimento de campo e organismos com idade
O msculo tambm um tecido de estocagem conhecida) para o desenvolvimento de pesquisas em
de metais (Cunningham, 1979), porm em menores diversas reas.
propores (Bustamante & Miramand, 2005; Nrum et A produo de Nodipecten nodosus (Linnaeus,
al., 2005). Este tecido ganha mais relevncia em estudos 1758), conhecido como Vieira ou Coquille de Saint-
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