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Resumen
Se realizó un estudio para determinar la prevalencia e intensidad media de parasitación por larvas de
nemátodos de la familia Anisakidae en especies de pescado fresco de mayor consumo en Caracas, evaluar el
peligro que representa para la salud pública y sugerir medidas preventivas.
Se estudiaron 302 muestras de 21 especies de pescado fresco, colectadas en el Mercado Mayor de Coche (El
Valle, Caracas), en el período 2003-2005, procedentes de la costa venezolana (oriente, centro y occidente).
Se realizaron los análisis parasitológicos por los métodos de compresión, transiluminación, sedimentación,
digestión e identificación de los nemátodos. Se calcularon las prevalencias e intensidades medias de
parasitación.
Las muestras parasitadas fueron la lisa (Mugil curema o Mugil incilis) y el lebranche (Mugil liza) con una
prevalencia de 76% (IC95%: 58% a 89%) y 94% (IC95%: 80% a 99%) y una intensidad media de 13.1 ±
5,2 parásitos/unidad y 10,7 ± 3,6 parásitos/unidad, respectivamente.
Los nemátodos identificados en las muestras de lisa fueron: Pseudoterranova sp. (56%), Contracaecum sp.
(48%) y Anisakis sp. (16%), y en las de lebranche fueron: Pseudoterranova sp. (47%), Contracaecum sp.
(47%), Anisakis sp. (16%) e Hysterothylacium sp. (3%). Los parásitos se ubicaron principalmente en el
mesenterio y las vísceras.
En ambas especies la prevalencia y la intensidad de la parasitación fueron elevadas en todos los muestreos,
sin relación con la procedencia geográfica, lo que permite concluir que los huéspedes intermediarios y
definitivos de esta parasitosis están presentes en forma permanente a lo largo de la costa venezolana. Dada
la amenaza que esto representa para la salud pública, se recomienda eviscerar, congelar y cocinar
adecuadamente el pescado para minimizar los riesgos de infección humana.
Palabras clave: Familia Anisakidae, Pescado, Mugil liza, Mugil curema/incilis.
Abstract
The objective of this study was to determine the prevalence and mean intensity of parasitation by nematode
larval of the Anisakidae family in fresh fish species of mayor demand in Caracas, to evaluate the risk to public
health and suggest preventive measures.
302 samples were studied of 21 species of fish, the samples were collected at the Mayor Market of Coche (El
Valle, Caracas) in the period 2003-2005, coming from the Venezuelan sea coast (east, center and west).
Parasitological analyses were done by compression, candling, sedimentation, digestion and nematode
identification. Prevalence and mean intensity of parasitation were calculated.
The parasitized samples were lisa (Mugil curema or Mugil incilis) and lebranche (Mujil liza) with a prevalence
of 76% (IC95%: 58% a 89%) and 94% (IC95%: 80% a 99%), and mean intensity of 13.1 ± 5,2 parasites
/unit, and 10,7 ± 3,6 parasites/unit respectively. The nematodes identified for lisa samples were:
Pseudoterranova sp (56%), Contracaecum sp. (48%) Anisakis sp. (16 %), and for lebranche samples were:
Pseudoterranova sp. (47%), Contracaecum sp. (47%), Anisakis sp. (16%) and Hysterothylacium sp. (3%).
The parasites were localized mainly at the mesentery and visceral organs.
The parasitation prevalence and mean intensity for both species were high in all cases, independent of
geographic origin. It could be hypothesized that the intermediary and definitive host of these parasites are
currently present in the Venezuelan sea coast. Due to the hazard to the public health, it is recommend
evisceration, freezing and adequate cooking of the fish in order to minimize the risk of human infection.
Key words: Anisakidae family, Fish, Mugil liza, Mugil curema/incilis
Introducción
El consumo de pescado ofrece beneficios por el efecto protector de sus ácidos grasos poliinsaturados sobre
las afecciones cardiovasculares, sin embargo también puede ocasionar diversos tipos de enfermedades, tal
como lo muestran los datos del Sistema de Información Regional para la Vigilancia Epidemiológica de las
Enfermedades Transmitidas por Alimentos (SIRVETA), en los años 1993 al 2002, donde el pescado ocupa el
primer lugar como vehículo de transmisión de Enfermedades Transmitidas por Alimentos (ETA) (21,28 %)
debido principalmente a la presencia de la Ciguatoxina (15,49 %) (1). En Venezuela, los registros de la
Dirección de Vigilancia Epidemiológica del Ministerio de Salud y Desarrollo Social (1996 al 2002) indican que
los productos marinos ocuparon la segunda posición como alimentos involucrados en brotes de ETA,
ocasionando principalmente cuadros de intoxicación por histamina (2)
Entre los parásitos nemátodos transmisibles por el consumo de peces marinos, se destacan los
pertenecientes a la Familia Anisakidae, siendo los géneros Anisakis sp., Pseudoterranova sp., Contracaecum
sp. e Hysterothylacium sp. los responsables de casos de infección en humanos. El hombre es un hospedador
accidental al ingerir pescados o cefalópodos crudos, inadecuadamente cocidos o sometidos a congelamiento
insuficiente (pescado a la parrilla, ceviche, pescado ahumado, en vinagre, sushi, sashimi, entre otros)
contaminado con el tercer estadio larvario (L3) de estos nemátodos (3). Una vez ingerida la larva, pueden
ocurrir cuadros clínicos de intensidad variable con diferentes períodos de incubación (PI): alergia por larvas
vivas o muertas (PI: pocas horas), abscesos o granulomas en estómago (PI: apróximadamente 12 horas) y/o
en el duodeno (PI: 3 a 5 días) en cuyo caso pueden confundirse con úlceras o apendicitis (4).
La enfermedad en humanos tiene una amplia distribución mundial, con tendencia al aumento, debido a los
cambios climáticos y desajustes ambientales que han ocurrido en nuestro planeta, así como los cambios de
hábitos de consumo de alimentos, con alta incidencia en áreas donde se consume pescado crudo, tal como en
Japón, donde se encuentra el 95% de los casos registrados (apróximadamente 2000 casos/año). En Europa
(Países Bajos, Alemania, Francia, Italia y España) se notifican alrededor de 500 casos/año y en Estados
Unidos 50 casos/año. En América Latina se han reportado casos humanos en Chile, Perú, Brasil y Argentina
(5, 6).
Dado el impacto de esta infección para la salud pública, la Organización Mundial de la Salud, el Codex
Alimentarius, la Unión Europea y la Administración de Drogas y Alimentos de Estados Unidos, han establecido
reglamentos, recomendaciones y guías para prevenir y minimizar su efecto negativo en la salud de la
población (7,8,9,10,11). En nuestro país, no se tiene conocimiento sobre reportes de casos humanos o
estudios de prevalencia del parásito entre las especies de mayor consumo de nuestra población. Por otra
parte, la legislación y normas existentes para los productos pesqueros solo mencionan de forma general que
deben estar exentos de alteraciones producidas por parásitos, pero no se contemplan requisitos específicos o
medidas preventivas en el caso de que estén presentes. Esto, unido a la tendencia actual hacia el consumo
de platos a base de pescado crudo, motivó la realización del presente estudio, el cual tuvo por objetivos
determinar la prevalencia e intensidad media de infección parasitaria por larvas de nemátodos de la familia
Anisakidae, en las especies de pescado fresco de mayor consumo en Caracas, evaluar el peligro potencial
que representa para la salud pública e indicar las medidas correctivas pertinentes.
Materiales y métodos
Se analizaron un total de 302 muestras de 21 especies de pescado fresco, colectadas en el Mercado Mayor de
Coche, a través de inspecciones sanitarias realizadas por el Distrito Nº 4 (El Valle) en los períodos 2003 (julio
a septiembre), 2004 (noviembre) y 2005 (mayo a agosto) procedentes de diferentes zonas costeras. Los
criterios para seleccionar las diferentes especies de pescado se basaron en las preferencias de los
consumidores locales y la disponibilidad de dichas especies en el mercado, la cual no era constante y
determinó las variaciones en cuanto al número de muestras a tomar de cada una.
El análisis parasitológico de las muestras se realizó según los métodos descritos por Food and Drug
Administration (United States) (FDA/ US), en el Bacteriological Analitical Manual (BAM) (12) En la parte
muscular se aplicaron los métodos de compresión y transluminiscencia directa con luz blanca, ruptura
mecánica, sedimentación y digestión con solución de pepsina y HCl al 37% a 37ºC por 2 a 3 horas en
agitación. Las vísceras se procesaron por separado, haciendo inspección macroscópica y el mismo método de
digestión.
Los nemátodos colectados se lavaron con solución salina 0,9 % y se conservaron en etanol al 70%. Para la
observación microscópica, se colocaron las larvas en solución de lactofenol para lograr el aclaramiento de las
estructuras internas. La identificación de género se realizó, tomando en cuenta el tamaño, color, presencia de
diente perforador, presencia de un mucrón, abertura del poro excretor y las características del aparato
digestivo (13, 14).
En cada caso se calculó la prevalencia (porcentaje de pescados infectados de una misma especie) con
intervalo de confianza al 95% suponiendo la distribución binomial con INSTAT así como la intensidad media
(promedio de parásitos en los pescados infectados) y su desviación standard.
Resultados
Las especies de pescado fresco captadas en el Mercado Mayor de Coche en los períodos 2003, 2004 y 2005 se
muestran en la tabla 1. En las figuras 1 y 2 se observa la procedencia de las muestras y el resultado de los
análisis parasitológicos.
Tabla 1: Especies de pescado fresco captadas en el Mercado Mayor de Coche y períodos de
muestreo.
*En el presente trabajo nos referimos a lisa como Mugil curema o Mugil incilis ya que ambas especies son
difíciles de identificar por sus características morfológicas (16)
(**):Sarda sarda (bonito), Priacanthus arenafus (catalana), Cynoscion acoupa (curvina), Macrouronus
magellanicus (merluza) y Trachinotus falcatus (pampano).
Figura 1: Distribución porcentual de las muestras de pescado fresco, por área geográfica, colectadas en el
Mercado Mayor de Coche en el período 2003-2005}
Figura 2: Especies de pescado fresco analizadas en el período 2003-2005 y su parasitación por anisákidos.
La prevalencia de parasitación según la procedencia y según el período de captación de las muestras de lisa y
lebranche se observan en las figuras 3 y 4. La prevalencia de parasitación para el período 2003-2005 para la
lisa fue 76% (IC95%:58% a 89%) y para el lebranche de 94% (IC95%: 80% a 99%); la intensidad media de
parasitación en el año 2005 fue de 13.1 ± 5,2 parásitos /unidad y 10, ± 3,6 parásitos/unidad
respectivamente.
La colección de las muestras de lebranche en los tres períodos estuvo distribuida en dieciséis semanas de
observación en donde hubo un lote negativo (agosto 2003). La colección de las muestras de lisa fue de mayo
a septiembre distribuido en 12 semanas de observación y resultando negativo dos lotes (noviembre 2004).
Figura 3. Prevalencia de infección parasitaria en las especies de pescado fresco analizadas, según la
procedencia, en el período 2003-2005
En cualquier caso, las migraciones de las larvas en las especies de lisas y lebranches no están bien
documentadas, sin embargo, este conocimiento será determinante para establecer el peligro que representan
el consumo de estas especies y la necesidad de eviscerar rápidamente a fin de evitar la posibilidad de
migraciones hacia el músculo del pescado.
De los cuatro géneros que fueron identificados en este estudio son Anisakis sp. y Pseudoterranova sp. los que
han producido mayor número de casos de infección en humanos en otros países, y se detectan con
frecuencia en los peces de zonas templadas y frías. Se han realizado estudios en las costas de Washington,
Oregon y California, que reportaron en 23 de 43 especies estudiadas intensidades medias de infección de
3,6 larvas de Anisakis sp. y de 1 a 4 larvas de Pseudoterranova sp., en la porción comestible de la
musculatura (32). Desde 1997 a 1999 se identificaron 7 casos humanos de infección por larvas del 4º estadío
de Pseudoterranova decipiens en Chile. El tercer estadío larvario de P. decipiens ha sido encontrado en
especies marinas chilenas y las larvas adultas han sido colectadas de mamíferos marinos. P. decipiens y A.
simplex han sido encontradas en los filetes de especies marinas del Sur de Chile como el Merluccius gayi y
Trachurus murphi (33). Aunque inicialmente se afirmó que temperaturas mayores de 24 oC eran letales para
los huevos de Pseudoterranova sp., (5), otros autores admiten que este género se considera cosmopolita
(34). En Perú, reportaron un caso humano por P. decipiens, por consumo de ceviche de jurel. El huésped
definitivo de P. decipiens en la costa peruana es el lobo marino Otaria byronia lobo común (35). En ese
mismo país, se reportaron 8 casos de anisaquiasis humana en etapa aguda en la costa peruana durante el
fenómeno del Niño, que provocó la migración de las poblaciones de peces hacia la costa que normalmente
habitan en aguas oceánicas (36).
Contracaecum sp ha sido reportado como productor de enfermedad en el humano por diversos autores (29).
Se ha postulado que las larvas de Hysterothylacium tipo MB y de Histerothylacium aduncum podrían causar
infección humana, y se ha registrado un caso de enfermedad por H. aduncum en Japón (6). En cuanto a su
prevalencia e intensidad de infección, un estudio realizado en el Mar Báltico, con 154 muestras de bacalaos
jóvenes, encontraron infección baja por H. aduncum, sin embargo, la fase larvaria tres fue encontrada en
varios organismos del zooplancton, lo que sugiere que los peces jóvenes pueden contaminarse al ingerirlo,
aumentando la intensidad de la infección a lo largo de sus vidas (37). Se han reportado infecciones por H.
aduncum de 5 especies de peces del sureste del Atlántico, en la costa Argentina, con alta prevalencia e
intensidad de infección (38).
De acuerdo a nuestros resultados, las prevalencias de infección por diferentes géneros patógenos de
anisákidos en las especies de lisa (M. curema/incilis) y lebranche (M. liza) significan un riesgo a la salud
pública, a través del consumo inadecuado de estas especies de pescado de amplia oferta en el Mercado Mayor
de Coche.
En Venezuela están dadas las condiciones ecológicas que predisponen la adquisición de la infección (presencia
de huéspedes intermediarios y definitivos), así como la presencia de géneros de anisákidos responsables de
causar infecciones en el humano, a lo largo de la línea costera venezolana, durante todo el año, lo que hace
necesario continuar el estudio con mayor número de muestras de las especies de peces, en las que no se
detectó parasitación.
Se recomienda realizar la pronta evisceración de la lisa y el lebranche y evitar el uso de estas especies en la
preparación de platos de pescado crudo, para minimizar los riesgos al consumidor. Además las autoridades
sanitarias deben impartir instrucciones a los manipuladores de alimentos de establecimientos que expendan
platos de pescado crudo, así como informar y educar al público en general sobre las directrices establecidas
por el Codex Alimentarius y la FDA (USA) como medidas preventivas para el correcto manejo de pescado:
congelar todo el pescado destinado a la venta a -20 oC, durante 7 días o a -35 oC durante 15 horas, evitar
los procesos de marinado en vinagre, azúcar o sal, ya que no son efectivos para destruir al parásito y
cocinar adecuadamente el pescado antes de su consumo. Se considera que calentamientos a 60 oC, por 1
minuto es suficiente para eliminar las larvas.
Agradecimientos:
-Al personal del Distrito Sanitario Nº 4 de El Valle, Caracas, por la realización de las inspecciones sanitarias.
-A la Presidencia, Gerencia Sectorial de Registro y Control y División de Control de Alimentos del Instituto
Nacional de Higiene Rafael Rangel por el apoyo brindado.
-Al personal del Departamento de Microbiología de Alimentos, sin cuya colaboración, no hubiese sido posible
la realización de este estudio.
-Al Departamento de Patología del Instituto Nacional de Higiene Rafael Rangel por el apoyo técnico prestado
para la identificación de las larvas.
-A la Dra. Ann Adams (Parasitóloga U.S. Food and Drug Admin. Kansas City District) y al Prof. Ricardo
Guerrero (Instituto de Zoología Tropical UCV) por su colaboración en la identificación de las larvas.
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