EVALUACIÓN DEL RIESGO DE

DEPREDACIÓN SIMULADO CON

OLOR FECAL DE LOBO IBÉRICO
COMO AGENTE MODULADOR DE LA
RESPUESTA COMPORTAMENTAL EN
UNGULADOS SILVESTRES Y
DOMÉSTICOS
TRABAJO FIN DE GRADO
GUILLERMO UCEDA GÓMEZ
2013/2014
 ÍNDICE

RESUMEN…………………………………………………………………………………….3
1. INTRODUCCIÓN................................................................................................................4
1.1. Estrategias antidepredatorias......................................................................................4
1.1.1. Cambios en relación a la alimentación...........................................................5
1.1.2. Cambios en relación con la sociabilidad........................................................7
1.1.3. Cambios en relación con la actividad.............................................................8
1.2. Estrategias antidepredatorias en ungulados................................................................8
1.3. Dieta del lobo: consumo de ungulados silvestres y domésticos...................................9
2. OBJETIVOS……………………………………………………………………………....10
3. MATERIAL Y MÉTODOS………………………………………………………………10
3.1. Instalaciones y sujetos de estudio................................................................................10
3.2. Diseño experimental.....................................................................................................11
3.3. Recolección de muestras fecales de lobo para simulación de olor de
depredador..........................................................................................................................13
3.4. Registro de las diferentes conductas............................................................................13
3.5. Análisis de los datos.....................................................................................................14
4. RESULTADOS…………………………………………………………………………..16
4.1. Tiempo invertido en alerta/vigilancia por ciervos y ovejas.........................................16
4.2. Tiempo invertido en forrajeo por ciervos y ovejas.......................................................18
4.3. Tiempo invertido en actividad locomotora por ciervos y
ovejas...................................................................................................................................19
4.4. Tiempo invertido en inactividad por ciervos y ovejas..................................................19
4.5. Frecuencia de los comportamientos olfatear y agruparse por ciervos y ovejas bajo
riesgo de depredación por lobo...........................................................................................20
5. DISCUSIÓN……………………………………………………………………………...23
6. CONCLUSIONES………………………………………………………………………...26
7. BIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………………….....26
8. AGRADECIMIENTOS…………………………………………………………………...30

2
 RESUMEN

A lo largo de la historia evolutiva de los diferentes taxones, el riego depredatorio ha

sido una importante fuerza evolutiva que ha modulado el comportamiento de las
diferentes especies presa. En este sentido, el riesgo depredatorio es capaz de cambiar
ciertos patrones de comportamiento como son la alimentación, la sociabilidad, y la
actividad. El presente trabajo consiste en un estudio comparativo entre las diferentes
respuestas antidepredatorias que expresan dos especies de ungulados, el ciervo
(Cervus elaphus) y la oveja (Ovis aries orientalis) en respuesta a olor fecal de lobo
ibérico (Canis lupus signatus) que es su depredador natural. El estudio fue realizado
entre los meses de Noviembre de 2013 y Mayo de 2014. Durante el experimento los
sujetos de estudio fueron sometidos a un estímulo artificial, colonia, y a olor fecal de
depredador (lobo) y se observó su respuesta ante estos estímulos. Los resultados
obtenidos indicaron que los ciervos reconocen el olor fecal de lobo como un potencial
depredador, sin embargo las ovejas no. También existen diferencias en los patrones
comportamentales mostrados por ambas especies, las cuales parecen ser debidas al
olor fecal de depredador, a factores individuales como la edad y el sexo o a procesos
de domesticación como el sufrido por las ovejas.

3
1. INTRODUCCIÓN
1.1. Estrategias antidepredatorias
El riesgo de depredación es un agente importante de selección natural y puede tener
una fuerte influencia en la selección de ciertos patrones de comportamiento en los animales
(Lima y Dill, 1990). La presión depredatoria puede variar muy poco a lo largo del tiempo
evolutivo, pero varía enormemente durante el tiempo ecológico (Lima y Dill, 1990). Los
animales durante su vida deben realizar muchas actividades además de escapar de sus
depredadores, por esta razón sus adaptaciones antidepredatorias deben, de alguna manera, ir
en consonancia con el nivel de depredación que soportan (Lima y Dill, 1990).
La selección natural favorecerá a aquellos individuos que mejor equilibren los
beneficios de la reducción del riesgo y los costes de ésta (Lima y Dill, 1990; Illius y
Fitzgibbon, 1994). Los animales cuando están bajo riesgo de depredación muestran una gran
variedad de patrones etológicos, entre los que se incluyen: señales auditivas, señales visuales,
movimientos peculiares, formas específicas de agrupamiento y ataques al depredador (Elgar,
1989). En otras ocasiones, estos comportamientos resultan en varias respuestas como un
incremento de la vigilancia (Elgar, 1989; Lima y Dill, 1990), una reducción del tiempo de
forrajeo (Hughes y Ward, 1993; Abransky et al., 2002), una reducción del movimiento (Sih y
McCarty, 2002), cambios en el tamaño de grupo (Lima y Dill, 1990; Creel y Winnie, 2005),
cambios de hábitat como la retirada hacia zonas de bajo riesgo depredatorio o zonas con
refugios (Bergerund et al., 1983) y la reducción en la frecuencia de patrones de
comportamiento visibles (Sih y McCarty, 2002).
Ante un encuentro con un depredador, la presa debe evaluar el riesgo que le
sobreviene, haciendo un análisis de coste-beneficio de cada una de las opciones
comportamentales posibles (Lima y Dill, 1990), por esta razón, la conducta antidepredatoria
se trata de un compromiso entre las diferentes opciones, que irá encaminado a aumentar el
valor adaptativo del animal (Lima y Dill, 1990).
También es importante señalar que la probabilidad de muerte ante un encuentro
depredador–presa se puede representar como una combinación de probabilidades de que el
encuentro ocurra y, en tal caso, como una combinación de las probabilidades de que la presa
sea atacada, de que la presa sea capturada y la probabilidad de que finalmente sea consumida
(Fig.1) (Lima y Dill, 1990).
Por todo lo expuesto, los animales muestran patrones comportamentales concretos
cuando están sometidos a riesgo de depredación y éstos están organizados según una simple
jerarquía en cuanto a la toma de decisiones.
4
 Figura 1. Posibles resultados de un encuentro entre un depredador
y su presa (tomado de Lima y Dill 1990).

1.1.1. Cambios en relación con la alimentación

Ciertos momentos del día son más peligrosos para alimentarse que otros, debido a la
variación temporal de la actividad del depredador y a otros factores determinantes del riesgo
depredatorio. Esta variabilidad no está sujeta a evaluación por parte de la presa debido a que
la actividad del depredador varía en función de ciertas variables bióticas y ambientales (Lima
y Dill, 1990). Otro factor a tomar en cuenta sobre el momento del día en el cual alimentarse es
la intensidad lumínica, ya que ésta afecta a las habilidades visuales de ambos contrincantes y,
por tanto, es determinante a la hora de tomar decisiones por parte de las especies presa (Lima
y Dill, 1990). Por último, otro factor determinante en relación a la alimentación es el efecto de
la intensidad lumínica sobre la alimentación de algunos animales diurnos. En este sentido,
puede decirse que también éstos se ven afectados por la luz y particularmente en los períodos

5
crepusculares donde la intensidad lumínica varía rápidamente (Lima y Dill, 1990). Así,
animales que son muy vulnerables al riesgo de depredación durante el amanecer, solo
iniciarán su período de alimentación durante esta franja del día, sí se encuentra bajo cobertura
segura o si sus reservas energéticas son muy pobres.
En relación a la presencia de un depredador durante el forrajeo, se sabe que algunos
animales tras detectar a un depredador corren a cubierto y dejan de alimentarse. Estos
individuos pierden la visión del depredador, el cual puede estar escondido y esperando al
acecho. También se ha podido comprobar que la reanudación de la alimentación tras la
presencia de un depredador está relacionado con el grado de estrés que el animal tiene (Godin
y Sproul, 1988), así los individuos más estresados retoman el forrajeo antes que aquellos que
no lo están.
Otro factor a tener en cuenta en relación con la alimentación es que los hábitats no
sólo varían en la cantidad de recursos que un animal puede extraer de ellos, sino también en el
riesgo de depredación que puede tener la propia localización (Lima y Dill, 1990). En
ocasiones las mejores áreas para alimentarse son también las más peligrosas, por lo que el
animal debe llegar a un compromiso entre la cantidad de energía que ese sitio le proporciona
y el riesgo depredatorio que puede sufrir. Así, Heads (1985) evidenció que los animales
cambian su sitio de forrajeo en consonancia con la actividad de los depredadores y su nivel de
necesidades alimenticias.
También es muy importante, a la hora de elegir el sitio de forrajeo la distancia a un
lugar seguro para poder escapar del depredador. Atendiendo a este subcomponente del riesgo,
numerosos estudios demuestran que determinados animales intentan alimentarse cerca de
sitios seguros (Schneider, 1984). Esta tendencia puede variar si los individuos más
dominantes de la población desplazan a otros a lugares más alejados de la cobertura o sitio
seguro. La detección del depredador es otro factor muy importante que afecta a la elección del
hábitat. En este sentido, Lima et al. (1985) afirmaron que ciertas especies de carboneros y
ardillas en ocasiones transportan el alimento a sitios seguros para su consumición. Esta
tendencia parece verse incrementada por dos factores, con la disminución de la distancia a
sitios seguros y con el tamaño del alimento. Este comportamiento es consistente con un
compromiso entre la energía y el riesgo de depredación, donde el tiempo empleado en
condiciones vulnerables es el mayor factor de riesgo controlado por el comportamiento. Otro
de los factores que afectan a la elección del hábitat es el subcomponente de escape del riesgo
depredatorio el cual está bajo control del animal por lo que elegirá si escapar o no según la
situación dada (Lima y Dill, 1990). El animal escapará o no dependiendo de la evaluación del
6
riesgo que haga, además de que el escapar tiene costes añadidos como un gasto energético y la
pérdida de oportunidades para realizar otras actividades (Ydenberg y Dill, 1986).
Atendiendo a la elección de la dieta por parte de un animal, el riesgo de depredación
es un factor determinante (Lima y Dill, 1990). Los animales elijen aquella dieta que les
proporciona más energía y que, simultáneamente, minimiza el riesgo de depredación
(Schoener, 1971). Lima y Valone (1986) encontraron que ciertas especies de ardillas podrían
rechazar alimentos más provechosos, en términos energéticos, en favor de aquellos menos
provechosos pero que son más grandes y transportarlos hasta lugares seguros para
consumirlos. Esta tendencia disminuye cuando la distancia a zonas cubiertas aumenta y
cuando el tamaño de los alimentos menos energéticos se reduce. La selección del alimento
también es dependiente del tamaño del grupo en animales sociales o gregarios (Lima y Dill,
1990). Esto es así porque la tasa de vigilancia aumenta y los animales pueden consumir
alimentos más energéticos.
Por último, el tiempo empleado en el manejo del alimento es un compromiso entre la
energía que proporciona el mismo y el riesgo de depredación, donde el factor determinante es
la detección del riesgo, el cual está bajo control del forrajeador. El tiempo de manejo del
alimento varía según la localización del animal, si está en una zona segura o en áreas abiertas,
siendo importante el tiempo que es vulnerable a ser depredado (Valone y Lima, 1987).

1.1.2. Cambios en relación con la sociabilidad

El riesgo de depredación constituye una importante fuerza selectiva para la evolución
de muchos patrones de comportamiento social, como la reproducción, la estructura social, el
tamaño del grupo y la tasa de vigilancia, entre otros (Crook, 1965; Pulliam y Caraco, 1984;
Godin, 1986). Los fenómenos sociales son el resultado de las decisiones tomadas por los
individuos basadas en la evaluación del riesgo de depredación y en otros factores ambientales
(Lima y Dill, 1990). El tamaño de grupo se ve incrementado por dos factores, cuando la
distancia a un lugar seguro aumenta y por la presencia de un posible depredador (Caraco et
al., 1980). Esto constituye de nuevo un compromiso entre las decisiones tomadas por los
animales del grupo con respecto a la energía y el riesgo de depredación (Caraco, 1979). Estas
decisiones son tomadas por los individuos dominantes del grupo, que intentan controlar el
tamaño del mismo, y los individuos subordinados que deciden permanecer en el grupo
acatando estas decisiones. Parece obvio que el pertenecer a grupos con mayores tamaños
proporciona a sus integrantes mayor seguridad, pero este beneficio no es siempre tan claro. En
presencia de un depredador un mayor tamaño grupal refleja una táctica social de escape, los
7
beneficios de la vigilancia y la dilución del riesgo. Sin embargo, algunos animales reducen el
tamaño del grupo bajo riesgo de depredación (Caldwell, 1986). También existe otro efecto a
tener en cuenta y es el efecto de la rareza, que consiste en que si algunos individuos son muy
diferentes al resto de individuos del grupo resultan más vulnerables.
Es importante tener en cuenta que el riesgo depredatorio afecta a la estructura grupal.
Algunos animales cuando están sometidos a un posible riesgo depredatorio, adoptan
estructuras grupales más planas para minimizar el riesgo, pues así evitan que unos individuos
obstruyan a otros la visibilidad. Sin embargo, otros animales adoptan estructuras compactas,
pues la estrategia compacta obtiene los beneficios de la defensa grupal (Abrahams y Colgan,
1985; Whitfield 1988).
Finalmente, otro factor que afecta a la estructura del grupo es la posición que los
individuos ocupan dentro del mismo. En este sentido se sabe que ciertas áreas dentro del
grupo son más seguras que otras (Ekman y Askenmo, 1984). Así, las posiciones en el borde
del grupo parecen ser más inseguras que las interiores. Los individuos dominantes tienden a
forzar a los individuos subordinados a ocupar estas áreas.

1.1.3. Cambios en relación con la actividad

La actividad general de ciertos animales se ve alterada después de la presencia de un
depredador o del olor del mismo (Lima y Dill, 1990). En la mayoría de los casos los animales
tienden a reducir sus niveles de actividad, lo que resulta en un incremento en el uso de
refugios (Gentry, 1974). La reducción en la actividad conlleva una reducción en el
movimiento de la presa, lo que se entiende como un intento de ésta para disminuir la
probabilidad de ser detectada por el depredador.

1.2. Estrategias antidepredatorias en ungulados

Muchos ungulados tienden a agruparse cuando se sienten amenazados,
aprovechándose de los beneficios que otorga un incremento en el tamaño del grupo, como se
mencionó previamente. Los grandes grupos de ungulados son más efectivos en la defensa
frente a depredadores, ya que pueden adoptar diversas estrategias para proteger a los
individuos más vulnerables (Fitzgibbon, 1994; Barja y Rosellini, 2008). Los individuos que
viven en grandes grupos pasan menos tiempo vigilando (Lima y Dill, 1990). Otros factores
que también afectan a la vigilancia son la posición social dentro del grupo y la estructura del
mismo. El hecho de estar vigilando compromete el tiempo dedicado a alimentarse y, por
tanto, la cantidad de energía ingerida. Un aumento en el tamaño de grupo permite a los
8
individuos estar menos tiempo vigilando, sin comprometer la seguridad del grupo, y dedicar
más tiempo a la alimentación (Elgar, 1989). Así, en ocasiones aparecen en los grupos
individuos que actúan como centinelas (Ferguson, 1987). Estos individuos renuncian al
forrajeo y permanecen alerta mientras el resto del grupo se alimenta.
Muchos ungulados para no ser detectados por los depredadores se mantienen
totalmente inmóviles cuando un depredador se acerca a ellos, comportamiento que se
denomina “congelamieno”. A este comportamiento contribuye el poseer un pelaje críptico que
hace que se mimeticen con el ambiente (Wood, 1992). El comportamiento de congelamiento
es frecuente en ungulados que viven en ambientes con vegetación densa, tienen coloraciones
crípticas y pequeño tamaño corporal (Caro et al., 2002).
La inspección es también un comportamiento antidepredatorio común en ungulados,
por lo que algunas especies en lugar de escapar de un potencial depredador lo inspeccionan
(Fitzgibbon, 1994). La inspección está muy influenciada por la evaluación del riesgo. Según
Magurran y Girling (1986) los inspectores ganan información sobre el estado o motivación
del depredador y en función de esa información deciden si escapar o no. Además, la
inspección también funciona como un método de evasión (Magurran y Pitcher, 1987). Es
importante señalar que la información obtenida de esta manera es transferida a los demás
miembros del grupo, lo que nos sugiere que este es el motivo por el cual este comportamiento
se ha mantenido estable en términos evolutivos (Pitcher et al., 1986).

1.3. Dieta del lobo: consumo de ungulados silvestres y domésticos

El lobo ibérico fue considerado por algunos autores como una especie oportunista en
lo que respecta a su dieta (Carbyn, 1988; Salvador y Abad, 1987). Una especie oportunista
consume aquellas presas que son más abundantes en su hábitat, cambiando su dieta en función
de la disponibilidad de las mismas. Cuando la abundancia relativa de una presa decae, la
especie oportunista empezará a depredar sobre otra especie más abundante (Glasser, 1982).
En este sentido, el lobo se alimentará de aquellas presas que sean más abundantes en su
hábitat y de aquellas que son más fáciles de capturar. También es importante destacar que los
hábitos alimenticios del lobo son variables a lo largo del año y están consonancia con la
vulnerabilidad de las especies sobre las que depreda.
En un estudio realizado por Barja (2009) se puso de manifiesto que los ungulados
salvajes son las presas más depredadas por el lobo ibérico en una zona del noreste peninsular.
Dentro de éstos, el animal que más tasa de depredación soporta es el corzo (Capreolus
capreolus), seguido del ciervo (Cervus elaphus). Otros mamíferos que también son
9
consumidos por el lobo son el jabalí (Sus scrofa), y ocasionalmente algunos carnívoros y
lagomorfos como el conejo (Oryctolagus cuniculus). Sin embargo, hay que destacar que en
otras zonas del área de distribución del lobo la presa principal la constituyen los ungulados
domésticos como ovejas, cabras y potros (Salvador y Abad 1987), siendo los ataques sobre el
ganado menos frecuentes en zonas donde la abundancia, riqueza y diversidad de ungulados
silvestres es mayor (Meriggi et al. 1996).

2. OBJETIVOS
Los objetivos del presente estudio pueden resumirse en los siguientes puntos:
(1) Evaluar si existe un reconocimiento del olor fecal de lobo ibérico por parte de
especies presa de ungulados silvestres, el ciervo (Cervus elaphus), y domésticos, la oveja
(Ovis orientalis aries).
(2) Identificar si existen diferencias en las estrategias antipredatorias exhibidas por
los ungulados domésticos y silvestres. Así, cabe esperar que los ciervos exhiban
comportamientos antidepredatorios similares a los realizados en estado natural ante la
presencia de un depredador y las ovejas, al haber estado sometidas a un proceso de
domesticación, hayan perdido parte de su mecanismo de reconocimiento de los depredadores
a través de señales químicas.
(3) Por último, se espera que durante la exposición al olor fecal de depredador (C. l.
signatus) aumenten comportamientos antidepredatorios como la alerta y vigilancia en
detrimento de otros como la actividad locomotora y el forrajeo, principalmente en el caso del
ciervo.

3. MATERIAL Y MÉTODOS
3.1. Instalaciones y sujetos de estudio
El estudio fue realizado en el centro de naturaleza Cañada Real Open Center situado
en Peralejo, localidad cercana al pueblo del Escorial (Madrid) (Fig. 2).
El clima de El Escorial es mediterráneo-continental y se caracteriza por inviernos

fríos y secos y veranos calurosos, con temperaturas que refrescan por la tarde-noche

gracias a la proximidad de la sierra de Guadarrama. Las precipitaciones se caracterizan

por tener dos estaciones: una seca que comprende los meses de verano y una húmeda

con se corresponde con el otoño y la primavera.

10
 Figura 2. Localización del Municipio del Escorial en la Comunidad de
Madrid (izquierda) y vista aérea del Centro de Naturaleza Cañada Real
(derecha).

El experimento se llevó a cabo con dos especies, el ciervo y la oveja. Los animales
nacieron en cautividad y procedían de zonas sin presencia de lobo. La instalación de los
ciervos tenía un perímetro de 205 m y una superficie total de 2.650 m2. Sin embargo, la
instalación de las ovejas es más pequeña debido a los menores requerimientos de superficie de
estos animales. Dicha instalación poseía un perímetro de 62 m y una superficie total de 220
m2. Las dos instalaciones disponían de comederos, bebedero y un área de cobijo.
En el experimento se usaron 5 ciervos de diferentes sexos y edades y 5 ovejas de
diferente sexo y todas adultas (ver Tabla 1).
SUJETOS DE ESTUDIO
Especie Designación Sexo
I Hembra
Oveja (Ovis orientalis II Hembra
aries) III Macho
IV Hembra
V Hembra
I Macho-Adulto
Ciervo (Cervus elaphus) II Macho-Joven
III Hembra-Adulta
IV Macho-Cría año
V Macho-Cría año

Tabla 1. Relación de individuos de ciervo y oveja utilizados en el experimento.

3.2. Diseño experimental

El experimento ha sido realizado entre los meses de Noviembre de 2013 y Abril de
2014. El diseño experimental se muestra en un diagrama (ver Tabla 2). El primer mes se llevó

11
a cabo un muestreo “ad libitum” en la instalación de los ciervos y en la de las ovejas con el fin
de reconocer individualmente a los animales y familiarizarse con las pautas de conducta y los
tipos de muestreo y registro utilizados posteriormente durante las fases experimentales (fase
preliminar).
Una vez identificados los individuos y las pautas de conducta, se realizó la fase
control en la cual las dos especies presa no fueron sometidas a ningún olor. Para el registro
diario de los datos comportamentales se utilizaron dos tipos de muestreo, un muestreo de
conducta mediante registro continuo durante una hora y un muestreo de barrido con registro
instantáneo a intervalos de dos minutos durante media hora (Martin y Bateson 1993). Ambos
tipos de muestreo se realizaron de forma simultánea. En la fase control de olor se utilizó
colonia y se procedió a la recolección de datos comportamentales como se ha descrito en la
fase control. Finalmente, en la fase con olor fecal de depredador los ungulados fueron
sometidos al olor fecal de lobo para simular riesgo de depredación. Las heces fueron
colocadas en cuatro puntos de cada instalación donde previamente se colocó la colonia en la
fase anterior y se realizaron las observaciones comportamentales siguiendo la metodología
descrita previamente. En cada instalación, los estímulos olorosos (colonia o heces lobo)
usados en cada fase experimental se renovaron diariamente por la mañana, antes de iniciar la
toma de datos. Una vez depositados éstos, se esperaba 5 minutos para iniciar los muestreos de
barrido y conducta. El muestreo ad libitum duró 20 días y cada fase experimental duró 5 días.

DISEÑO EXPERIMENTAL
Fases Registro datos Duración (días) Fecha
Ad libitum Familiarización con
sujetos de estudio y pautas 20 10 - 30/11/2014
de conducta
Fase control Muestreos de barrido
(sin olor) (registro instantáneo) y de 5 31/03 - 4/04/2014
conducta (registro
continuo).
Fase control con olor Muestreos de barrido
(colonia) (registro instantáneo) y de 5 7/04 - 11/04/2014
conducta (registro
continuo).
Fase con olor depredador Muestreos de barrido
(heces lobo) (registro instantáneo) y de 5 28/04 - 2/05/2014
conducta (registro
continuo).

Tabla 2. Diseño experimental, indicando las distintas fases del estudio, muestreo y registros
utilizados para los datos comportamentales, duración y fecha de cada fase.

12
 3.3. Recolección de muestras fecales de lobo para la simulación del olor de
depredador
Previamente al inicio del experimento con olor de depredador se recogieron heces
frescas de todos los lobos alojados en las instalaciones del centro Cañada Real. Las heces se
acumularon en el congelador a -20ºC en una única bolsa etiquetada con la fecha, la hora y la
especie. Antes de su uso las heces fueron homogeneizadas para evitar sesgos en los resultados
debido a que los compuestos volátiles de las heces varían en función del sexo, edad y estado
reproductor (Raymer et al. 1985, Martín et al. 2010). Cuando las heces estaban bien
mezcladas se procedió a separar una submuestra en bolsas independientes a fin de facilitar la
renovación diaria del estímulo oloroso de depredador y evitar la pérdida de compuestos
volátiles. Estas submuestras fueron congeladas a -20ºC hasta su uso y se descongelaron a
temperatura ambiente antes de ser usadas como estímulo oloroso.

3.4. Registro de las diferentes conductas

En ambos tipos de muestreo (barrido y conducta) se registraron los mismos
comportamientos, pero en el primer caso registrados como frecuencias y en el segundo como
duraciones (min) de cada comportamiento: alerta-vigilancia, forrajeo, actividad locomotora,
inactividad, congelamiento, olfatear, arañar, frotarse, interacciones agonísticas,

interacciones amistosas, centinela y agrupamiento (ver Tabla 3). Las dos últimas pautas

sólo ocurren en ovejas y el congelamiento sólo en ciervos. Además de usar el muestreo

de barrido se usó el muestreo de conducta a fin de no perder registros de las conductas

que ocurren con poca frecuencia como es el caso de los olfateos, interacciones, etc. que

apenas serían registradas con un muestreo de barrido.

13
 TIPO DE CONDUCTA DESCRIPCIÓN
Alerta-Vigilancia Esta conducta incluye pautas como mantenerse alerta y otras
que tienen que ver con los sentidos. El animal enfoca las
orejas al punto de emisión de una señal o mira fijamente al
punto de emisión de la misma.
Forrajeo El animal se alimenta de herbáceas o leñosas, rumia, mastica
o bebe.
Actividad Se considera cualquier actividad que realice un animal e
incluya un desplazamiento o patrón motor. En esta categoría
se encuentran caminar, galopar, saltar, correr.
Inactividad Cuando el animal se encuentra durmiendo, acostado, sentado
o inactivo de forma distendida, sin que esta inactividad sea
provocada. No confundir con congelamiento.
Congelamiento El animal se queda paralizado e inmóvil, tenso en vez de
relajado. Los congelamientos son una reacción a estímulos
aversivos que producen miedo. Lo hacen los ciervos ante un
peligro. No confundir con descanso.
Olfatear Aquellos comportamientos que implican una inspección
sensorial olfativa de la fuente del estímulo.
Arañar Un animal patea o escarba con las patas en el suelo.
Frotarse Un animal se restriega contra objetos verticales como los
árboles.
Interacción agonística Son las interacciones que suceden en contextos agresivos
entre dos o más individuos, como trabar astas, patear,
embestir, perseguir, amenazas corporales y ataques directos.
Interacción amistosa Son aquellas interacciones que ocurren en contextos no
agresivos entre dos o más individuos, generalmente incluyen
acicalamientos, olfateos y contactos de reconocimiento.
Centinela Un animal o varios del grupo no realizan la misma actividad
que la mayoría, se quedan en estado de alerta mientras los
demás realizan otra actividad, generalmente alimentación. El
animal/-es puede cambiar el turno con otro individuo del
grupo.
Agrupamiento Un grupo de animales que se reúne muy cerca unos de otros,
a menos de un cuerpo, ante un estímulo.

Tabla 3. Descripción de las conductas registradas mediante los muestreos de barrido y

de conducta en ovejas y ciervos.

3.5. Análisis de los datos

Para conocer el tiempo (min) que los animales dedicaron a la realización de los
comportamientos alerta/vigilancia, forrajeo, actividad e inactividad en ciervos y ovejas se
usaron los datos obtenidos con los muestreos de barrido. Para el resto de conductas
(congelamiento, olfatear, arañar, frotarse, interacciones sociales, centinela y agrupamiento) no
se pudieron realizar estos análisis debido al escaso número de eventos registrados. No
obstante, los comportamientos “olfatear” y “agruparse” fueron analizados como frecuencias
obtenidos en los muestreos de conducta tanto en ciervos como en ovejas.

14
 Para las variables continuas (tiempo medio dedicado a diferentes conductas) antes de
realizar los modelos estadísticos se comprobó si cumplían los supuestos de normalidad (Test
de Kolmogorov-Smirnov) y homogeneidad de varianzas (test de Levene) y, cuando esto no
ocurría, se realizó la transformación logarítmica (Ln). Los comportamientos de
alerta/vigilancia, forrajeo, actividad e inactividad en ciervos y ovejas fueron analizados
mediante Modelos Lineales Generales (MLG) usando como factores la edad relativa
(subadulto/adulto), el sexo (macho/hembra) y la fase experimental (control/colonia/olor fecal
lobo) en cada modelo. En ovejas no se introdujo el factor edad en los modelos ya que eran
todas adultas. Para las variables independientes que salieron significativas en los modelos y
tienen más de dos categorías se usó el test de Turkey para múltiples comparaciones post hoc.
El test estadístico Chi-cuadrado (2) se usó para comprobar la independencia entre las
frecuencias observadas y las esperadas de las distintas variables (comportamientos “olfatear”
y “agruparse”). Se emplearon tablas de contingencia con variables nominales, para contrastar
la independencia de las variables de la tabla. Los estadísticos usados fueron los siguientes:
- 2 : cuando en la tabla menos del 20% de las frecuencias esperadas eran
menores que 5. En tablas de 2x 2 donde g.l. = 1 se usó la corrección de continuidad de
Yates.
- Pruebas Exactas de Monte Carlo: Cuando más del 20% de las frecuencias esperadas en
una tabla de contingencia eran menores que 5. En tablas de 2x2 se utilizó el Estadístico
Exacto de Fisher y en el resto de los casos el estadístico 2.

El nivel de significación estimado para rechazar la hipótesis nula fue p<0,05. Los
datos son presentados como la media ± error estándar (SE). El software empleado para
realizar los análisis estadísticos de los datos fue el SPSS 22.0 para Windows 7 (SPSS Inc,
Chicago, IL, U.S.A.).

15
4. RESULTADOS
4.1. Tiempo invertido en alerta/vigilancia por ciervos y ovejas
Los resultados del Modelo Lineal General indicaron que el sexo fue el único factor
que explicó la variación en el tiempo que dedicaron los ciervos al comportamiento de
alerta/vigilancia. Sin embargo, los factores edad y fase experimental no resultaron
significativos (Tabla 4A). El tiempo medio que dedicó la hembra a realizar esta conducta fue
mayor que el que dedicaron los machos (9,47±1,40 vs 4,10±0,46 min). El tiempo medio
invertido en alerta/vigilancia fue similar en las dos primeras fases experimentales (control:
4,96±0,65 min; colonia: 4,48±0,77 min) y aumentó en la fase de olor fecal de depredador
(6,08±1,20min) (Fig. 3). Al analizar como variaba el tiempo medio empleado en
alerta/vigilancia a lo largo de los días del experimento, se observó que éste aumentaba
significativamente el primer día que se sometió a los ciervos al olor fecal de lobo (día 11) para
luego descender a los niveles detectados en los días previos al tratamiento con olor (Fig. 4)
(ANOVA: F=0,808, g.l.=14, p=0,658, n=74).

CIERVOS
Variable respuesta Factores g.l. F P
Edad 1 2,28 0,136
A. Alerta/vigilancia Sexo 1 13,67 0,000
Fase 2 1,45 0,241
Edad 1 0,03 0,870
B. Forrajeo Sexo 1 1,95 0,167
Fase 2 4,44 0,016
Edad 1 9,36 0,003
C. Actividad locomotora Sexo 1 0,33 0,566
Fase 2 2,06 0,135
Edad 1 0,12 0,733
D. Inactividad Sexo 1 1,01 0,318
Fase 2 2,85 0,065

Tabla 4. Resultados de los Modelos Lineales Generales (MLG) en los cuales

se analizó la influencia de la edad, el sexo y la fase experimental sobre los
tiempos de realización de los comportamientos A: alerta-vigilancia, B:
forrajeo, C: actividad locomotora y D: inactividad en ciervos con los datos
obtenidos en los muestreos de barrido.

16
 8

Tiempo medio (± SE) (min)

7
6
5
4
3
2
1
0
Control Colonia Olor fecal lobo

Figura 3. Tiempo medio invertido por los ciervos en el comportamiento de alerta-

vigilancia en función de la fase experimental.

16
14
Tiempo medio (± SE) (min)

12
10
8
6
4
2
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
Días experimento

Figura 4. Tiempo medio invertido por los ciervos en el comportamiento de alerta-

vigilancia en función del día de experimento.

Los resultados del Modelo Lineal General indicaron que ni el sexo ni la fase
experimental explicaron la variación en el tiempo que dedicaron las ovejas al comportamiento
de alerta/vigilancia (Tabla 5A).

17
 OVEJAS
Variable respuesta Factores g.l. F P
Sexo 1 0,00 1,000
A. Alerta/vigilancia Fase 2 0,23 0,795
Sexo 1 0,52 0,475
B. Forrajeo Fase 2 0,43 0,653
Sexo 1 1,84 0,180
C. Actividad Fase 2 0,18 0,834
locomotora
Sexo 1 0,34 0,560
D. Inactividad Fase 2 0,27 0,768

Tabla 5. Resultados de los Modelos Lineales Generales (MLG) en los cuales se

analizó la influencia del sexo y la fase experimental sobre los tiempos de
realización de los comportamientos A: alerta-vigilancia, B: forrajeo, C: actividad
locomotora y D: inactividad en ovejas con los datos obtenidos en los muestreos de
barrido.

4.2. Tiempo invertido en el forrajeo por ciervos y ovejas

La variable fase experimental fue la que determinó las variaciones en el tiempo medio
de forrajeo en ciervos, mientras que la edad y el sexo no fueron significativas estadísticamente
en el modelo (Tabla 4B). El tiempo medio invertido por los ciervos en forrajear fue similar
en las fases control y colonia (control: 14,24±1,55 min; colonia: 15,52±1,52 min), y muy
inferior en la fase de aplicación de olor fecal de lobo (9,36±1,55 min) (Fig. 5).

20
b
a
Tiempo medio (± SE)

15
a, b
(min)

10

0
Fase control Fase colonia Olor fecal lobo

Figura 5. Tiempo medio invertido por los ciervos en el comportamiento de forrajeo

en función de la fase experimental. Las letras (a, b) indican entre que categorías de
la variable “fase experimental” existen diferencias significativas usando múltiples
comparaciones post hoc (test deTurkey).
18
 En ovejas ni la fase ni el sexo explicaron las variaciones en cuanto al para el muestreo
de barrido en la población de ovejas, cabe destacar que se evaluaron las variables sexo y fase
nuevamente. El Modelo Lineal General realizado en ovejas mostró que no existe ninguna
influencia de las variables fase experimental y sexo sobre el tiempo dedicado al
comportamiento de forrajeo (Tabla 5B).

4.3. Tiempo invertido en actividad locomotora por ciervos y ovejas

El Modelo Lineal General mostró que la única variable que resultó significativa para
explicar las variaciones en el tiempo invertido por los ciervos en actividad locomotora fue la
edad relativa (Tabla 4C). Sin embargo, las variables sexo y fase experimental no influyeron
sobre la variable respuesta (Tabla 4C). Los individuos subadultos fueron más activos que los
adultos (3,73±0,50 vs 1,86±0,27 min) (Fig. 6). Del mismo modo, en ovejas ni la fase
experimental ni el sexo influyeron sobre la actividad locomotora (Tabla 5C)

4,5
4
Tiempo medio (± SE)

3,5
3
2,5
(min)

2
1,5
1
0,5
0
Adulto Subadulto

Figura 6. Tiempo medio invertido por los ciervos en actividad locomotora en función
de la edad relativa.

4.4. Tiempo invertido en inactividad por ciervos y ovejas

En ciervos, la fase experimental fue la única variable que influyó sobre el tiempo
dedicado a la inactividad. El sexo y edad no resultaron significativos estadísticamente (Tabla
4D). Los ciervos estuvieron más inactivos durante el tratamiento con olor fecal de lobo
(9,84±1,46 min) que en la fase de tratamiento con colonia (4,80±1,52 min) y en la fase control
(6,32±1,44 min) (Fig. 7).

19
 En el caso de las ovejas, ninguna de los factores considerados en el modelo influyeron
sobre el tiempo dedicado a la inactividad (Tabla 5D).

14
a
Tiempo medio (± SE)

12
10
a
(min)

8
6
4
2
0
Fase control Fase colonia Olor fecal lobo

Figura 7. Tiempo medio invertido por los ciervos en inactividad en función de la fase
experimental. La letra (a) indica entre que categorías de la variable “fase
experimental” existen diferencias significativas usando múltiples comparaciones post
hoc (test deTurkey).

4.5. Frecuencia de los comportamientos olfatear y agruparse en ciervos y ovejas bajo

riesgo de depredación por lobo
Los datos de los muestreos de conducta indicaron que los ciervos realizaron
significativamente más olfateos durante las fases con olor tanto de colonia como heces de
lobo. Se observaron diferencias significativas en el número de olfateos entre las fases control-
colonia (χ2=10,53, g.l.=1, p=0,0001; Fig. 8) y las fases control y olor fecal de lobo (χ2=10,53,
g.l.=1, p=0,0001. Fig. 8) Sin embargo, las diferencias no fueron significativas entre las dos
fases de olor (colonia y olor fecal de lobo) (χ2=0,064, g.l.=1, p=0,890; Fig. 8).

20
 35
a
30 b
Número de olfateos

25
20
15
10 a, b
5
0
Control Colonia Olor fecal lobo

Figura 8. Número de olfateos realizados por los ciervos durante las diferentes fases
experimentales. Las letras indican entre que categorías de la variable “fase
experimental” existen diferencias significativas usando el test chi-cuadrado.

En las ovejas los resultados de los muestreos de conducta para el comportamiento

olfatear fueron similares a los obtenidos en ciervo, siendo significativamente mayor la
frecuencia de los mismos en las fases de olor que en la fase control y no observándose
diferencias entre las fases del tratamiento con colonia y con olor fecal de lobo (χ2=0,064,
g.l.=1, p=0,800; Fig. 9). Las diferencias observadas en los olfateos entre las fases con olor y la
fase control sí que fueron significativas (control-colonia: χ2=10,53, g.l.=1, p=0,001; control-

olor fecal de lobo: χ2=10,53, g.l.=1, p=0,003; Fig. 9).

21
 35 a
b
30
Número de olfateos

25

20

15
a, b
10

0
Control Colonia Olor fecal lobo

Figura 9. Número de olfateos realizados por las ovejas durante las diferentes fases
experimentales. Las letras indican entre que categorías de la variable “fase
experimental” existen diferencias significativas usando el test chi-cuadrado.

En ciervos, se observaron diferencias significativas entre fases experimentales en las

frecuencias de agrupamiento. Dichas diferencias ocurrieron entre la fase control y la fase con
olor fecal de lobo (χ2=10,53, g.l.=1, p=0,0001; Fig. 10) y entre la fase con colonia y con olor

fecal de lobo (χ2=5,41, g.l.=1, p=0,02; Fig. 10). Sin embargo, los agrupamientos ocurrieron

con una frecuencia similar entre la fase control y colonia (χ2=1,07, g.l.=1, p=0,308; Fig. 10).

160 b
Número de agrupamientos

140 a
120
100
a, b
80
60
40
20
0
Control Colonia Olor fecal lobo

Figura 10. Número de agrupamientos realizados por los ciervos durante las diferentes
fases experimentales. Las letras indican entre que categorías de la variable “fase
experimental” existen diferencias significativas usando el test chi-cuadrado.

22
 En ovejas los agrupamientos fueron significativamente más frecuentes durante la fase
control, seguida de la fase con colonia y cuando menos ocurrieron fue durante la fase con olor
fecal de lobo (Fig. 11). Se observaron diferencias significativas entre las siguientes fases:
control-olor fecal de lobo (χ2=10,53, g.l.=1, p=0,0001; Fig. 11), control-colonia (χ2=10,53,

g.l.=1, p=0,0001; Fig. 11) y colonia-olor fecal lobo (χ2=5,41, g.l.=1, p=0,023; Fig. 11).

120 a, b
Número de agrupamientos

100

80
a, c
60
b, c
40

20

0
Control Colonia Olor fecal lobo

Figura 11. Número de agrupamientos realizados por las ovejas durante las diferentes
fases experimentales. Las letras indican entre que categorías de la variable “fase
experimental” existen diferencias significativas usando el test chi-cuadrado.

5. DISCUSIÓN

El riesgo de depredación puede influir en la ecología de las especies alterando el

comportamiento de las presas (Lima y Dill, 1990). Es este estudio, el modelo lineal general
para el muestreo de barrido realizado reflejó que el comportamiento de alerta/vigilancia en los
ciervos estaba influenciado por la variable sexo. Las hembras dedicaron más tiempo a este
comportamiento que los machos, este resultado puede deberse a que es la hembra la que tiene
que cuidar de la progenie por lo que invertirá mayor tiempo en el comportamiento de
alerta/vigilancia para proteger a las crías de un potencial depredador. El tiempo medio
invertido en el comportamiento de alerta/vigilancia por la población de ciervos aumentó
durante la fase experimental con olor fecal de lobo y este aumento fue más notable el primer
día que se aplicaba este tratamiento. Puesto que la vía olfatoria es una de las principales para
detectar a los depredadores carnívoros como el lobo ibérico (Ward et al., 1997), estos
23
resultados sugieren que ante la presencia de heces de lobo los ciervos reducen el tiempo
dedicado a otras actividades y aumentan el tiempo dedicado a la alerta/vigilancia para reducir
el riesgo ante un posible depredador. Así, estos resultados se ajustarían a la hipótesis de
asignación del riesgo (Lima y Bednekoff, 1999), en la que los individuos presa se ven
obligados a invertir más o menos tiempo en una actividad u otra para minimizar el riesgo
depredatorio, por lo que ante un aumento del riesgo de depredación el comportamiento de
alerta/vigilancia se verá aumentado (Elgar, 1989).
En relación al comportamiento de forrajeo, los resultados del muestreo de barrido para
los ciervos muestran que la fase experimental ejerce una fuerte influencia sobre este
comportamiento. El tiempo medio dedicado al forrajeo fue menor durante la fase
experimental que se aplicó el olor fecal de lobo. Esto podría explicarse por la hipótesis de
asignación del riesgo propuesta por Lima y Bednekoff (1999), así, ante la presencia de olor
fecal de depredador los individuos disminuyen el tiempo dedicado al forrajeo dedicándolo al
comportamiento de alerta/vigilancia y reduciendo así las posibilidades de ser depredado. Este
resultado es similar a los obtenidos en otros trabajos, en donde se observó que tras la
exposición a un olor de depredador, los individuos presa disminuían el tiempo dedicado al
forrajeo (Ylönen, 1989; Garbe et al., 1993; Nolte et al., 1994; Kats and Dill, 1998).
La variación en el tiempo medio dedicado a la actividad locomotora estuvo explicada
por la edad de los individuos. Los individuos más jóvenes fueron los que más tiempo
dedicaron a este comportamiento. Puesto que, según Putlizt et al. (1999), la reducción en la
actividad locomotora sirve como método de evitación del depredador, los resultados
obtenidos podrían deberse a la inexperiencia de los individuos subadultos. Se ha visto que
para reconocer y responder a posibles depredadores en ocasiones las presas necesitan haber
tenido experiencia previa con el depredador para poder identificarlo olfativamente (Pillay et
al., 2003). Por ejemplo, se sabe que individuos de ratas noruegas (Rattus norvegicus) son más
propensos a responder a un estímulo olfativo de un potencial depredador sí éstos han
experimento este olor en fases tempranas de su desarrollo (Laland y Plotkin, 1991; Bramley et
al., 2000). Por lo tanto, mientras que los ciervos adultos habrían reconocido el olor fecal de
lobo y lo identificarían como una posible amenaza reduciendo su actividad locomotora como
estrategia antidepredatoria, los individuos más jóvenes al carecer de experiencias previas no
lo reconocerían como un peligro y por lo tanto no disminuyen su actividad locomotora.
Respecto al tiempo invertido en la inactividad por los ciervos, los resultados mostraron que
existía una pequeña influencia de la fase experimental sobre la inactividad. El tiempo medio
invertido en este comportamiento incrementó significativamente en la última fase
24
experimental, es decir, ante el olor fecal de lobo en respuesta los ciervos aumentaban el
tiempo de inactividad. Estos resultados coinciden con los obtenidos en otros experimentos
realizados, por ejemplo, Norrdahl y Korpimaki (1998) mostraron que la reducción en la
actividad locomotora o el aumento de la inactividad, servían como método de defensa ante
depredadores ya que de esta forma se reduce la probabilidad de tener un encuentro con el
depredador.
Los resultados del modelo lineal general analizando los datos del muestreo de barrido
en la población de ovejas mostraron que ninguna de las variables estudiadas para cada uno de
los comportamientos anteriores, tenía influencia significativa alguna. Estos resultados pueden
deberse al proceso de domesticación sufrido por estos animales a lo largo de su historia
evolutiva. Por otra parte, estos resultados también podrían explicarse porque estos individuos,
al vivir en cautividad, no han tenido experiencias previas con depredadores por lo que no
reconocen el olor fecal del lobo como un estímulo de potencial peligro (Pillay et al., 2003).
En cuanto a los resultados obtenidos en el muestreo de conducta, observamos que, tanto
para los ciervos como para las ovejas, la frecuencia de olfateo aumentó en aquellas fases
experimentales donde se aplicó olor, ya fuera colonia u olor fecal de lobo. Este resultado
coincidente en ambas especies podría deberse al estímulo olfativo de un olor nuevo que
habrían generado en los animales de estudio tanto el olor a colonia como el olor fecal de lobo.
Atendiendo al otro comportamiento evaluado, el agrupamiento, los resultados reflejaron que
la frecuencia de agrupamiento fue mayor en la primera fase control para ambas especies. En
el caso de los ciervos se observó una reducción significativa en el agrupamiento durante la
fase con olor fecal de lobo, y en el caso de las ovejas la reducción en el agrupamiento fue
significativa tanto con colonia como con el olor fecal de lobo. Estos resultados son
contradictorios con lo que cabría esperar ya que se ha visto que el agrupamiento de individuos
es un comportamiento de defensa ante depredadores (Caraco et al., 1980). Sin embargo, Barja
y Rosellini, 2008 mostraron como el tipo de hábitat condicionaba el comportamiento de
agrupamiento para el ciervo común (Cervus elaphus) pero no en el corzo (Capreolus
capreolus). Por tanto, la respuesta de agrupamiento, tanto para los ciervos como para las
ovejas, podrían deberse a las características del hábitat en cautividad.

25
6. CONCLUSIONES

Para finalizar, se puede concluir que los ciervos sí que reconocen el olor fecal de lobo
como un potencial depredador, sin embargo las ovejas no respondieron al olor fecal de lobo.
Ante esta situación podríamos decir que en el caso de los ciervos, la capacidad de
reconocimiento y respuesta ante el depredador parece ser innata (Apfelbach et al., 2005),
mientras que en esta capacidad podría ser adquirida y no innata o se ha perdido durante el
proceso de domesticación sufrido por las ovejas. Los ciervos mostraron cambios en el
comportamiento ante el olor fecal de lobo, aumentaron la alerta/vigilancia y la inactividad
reduciendo el forrajeo y la actividad locomotora. Estas respuestas antidepredatorias también
variaron en relación a características individuales como el sexo y edad de los individuos. El
olfateo aumentó en ambas especies en las fases experimentales con olor, probablemente por el
estímulo ante un olor nuevo y desconocido. La reducción en el comportamiento de
agrupamiento de ambas especies ante el olor fecal de depredador parece estar condicionada
por las características del medio al estar en cautividad. Por lo tanto, los olores de un depredador
son señales relevantes para las presas al indicar un incremento en el riesgo de depredación pero el
comportamiento de investigación olfativa es un componente importante del proceso de valoración
del dicho riesgo y las respuestas a las señales de un depredador parecen depender del contexto, la
experiencia anterior y de cada individuo.

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Clethrionomys glareolus. Oikos, 55: 138-140.

8. AGRADECIMIENTOS

El presente trabajo no habría sido posible sin la inestimable ayuda de la Dr. Isabel Barja
y de Álvaro Navarro Castilla, los cuales me han dirigido este proyecto.
Agradecer también al Centro de Naturaleza Cañada Real por permitirme ir allí a realizar
mis experimentos.
Por último quisiera agradecer a mis compañeros de grado, Mario Martínez Monleón,
por sus consejos durante nuestras conversaciones acerca de nuestros respectivos trabajos, y a
Elena de las Heras López por el transporte hasta el Centro Cañada Real el día que tuve que ir
a recoger las muestras que había tomado durante el proceso experimental.

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