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EL PATRÓN DE PIGMENTACIÓN EN LOS HUEVOS DEL HERRERILLO COMÚN EN RELACIÓN CON SU ÉXITO REPRODUCTOR

EL PATRÓN DE PIGMENTACIÓN EN LOS HUEVOS


DEL HERRERILLO COMÚN (Cyanistes caeruleus L.)
EN RELACIÓN CON SU ÉXITO REPRODUCTOR
Vicente García-Navas
Juan José Sanz
Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC

Departamento de Ecología Evolutiva


Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC
Calle José Gutiérrez Abascal, 2. 28006. Madrid
Correo electrónico: vicente.garcianavas@uclm.es // juanjose.sanz@uclm.es

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RECURSOS NATURALES

Palabras clave

Cyanistes caeruleus, pigmentación, éxito reproductor, ecología reproductiva,


aves insectívoras.

Introducción

Los huevos de las aves exhiben una amplia gama de colores que ha llamado la
atención de numerosos ecólogos evolutivos desde finales del siglo XIX. Pode-
mos encontrar desde huevos de color blanco inmaculado como los de algunas
rapaces nocturnas (Strigiformes) o la mayoría de anátidas (Anatidae) hasta hue-
vos con la cáscara profusamente adornada con manchas de diversos colores
dando lugar a complejos diseños. Aunque los huevos de una misma especie
tienden a ajustarse a un patrón de coloración similar podemos encontrar una
amplia variabilidad entre individuos e incluso dentro de una misma puesta. Tal
es el caso del herrerillo común Cyanistes caeruleus, una pequeña ave forestal
que nidifica en interior de oquedades naturales y artificiales. Los huevos de
esta especie son de color blanco y están manchados con motas de color rojizo.
Estas manchas tienden a agregarse en el polo romo del huevo y son debidas a
la protoporfirina, un pigmento implicado en el metabolismo de la hemoglo-
bina. Así, la diversidad en cuanto al patrón de pigmentación de los huevos es
considerable en relación a la intensidad, distribución y tamaño de las manchas.
Un patrón similar al descrito lo podemos encontrar en otras especies de aves
trogloditas tales como el carbonero común Parus major. Precisamente este pá-
rido ha sido el empleado como modelo en estudios anteriores donde se estu-
dió el componente hereditario de la pigmentación de los huevos (Gosler et al.
2000) y se relacionó también este rasgo con un factor ambiental; la disponibi-
lidad de calcio en el medio (Gosler et al. 2005). Gosler y colaboradores en-
contraron que la intensidad y el tamaño de las manchas son heredables vía
materna y que los huevos de aquellas aves que nidificaban en zonas con una
mayor abundancia de caracoles -principal fuente de calcio para estas aves- te-
nían manchas más pequeñas, de color menos intenso y estaban ampliamente
distribuidas por toda la cáscara. Además estos autores encontraron una corre-
lación entre el espesor de la cáscara y la pigmentación de los huevos sugiriendo
que las zonas cubiertas con pigmento representan zonas especialmente frágiles
de la cáscara debido a su menor grosor. De este modo la hipótesis planteada es
que las protoporfirinas desempeñarían una función estructural dentro de la cás-
cara sustituyendo al calcio cuando dicho recurso es escaso en el medio o bien
la hembra tiene dificultades para asimilarlo correctamente.
En el presente estudio intentamos comprobar si las predicciones derivadas
de la hipótesis desarrollada por Gosler y colaboradores a partir de estudios
llevados a cabo con el carbonero común son extrapolables a una especie es-

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trechamente emparentada con la anterior; el herrerillo común. Además abor-


damos las posibles relaciones existentes entre el patrón de pigmentación de los
huevos de esta especie y su viabilidad en términos de éxito reproductor en
una localidad representativa de bosque mediterráneo, Los Quintos de Mora.
Durante trabajos de campo previos llevados a cabo en este enclave hemos po-
dido observar un porcentaje elevado de huevos que presentan una cáscara de-
fectuosa (excesivamente frágil, con pigmentación anómala; ver Fig. 1) en
comparación con localidades más septentrionales. En este sentido, conviene
señalar que la península Ibérica presenta los valores más bajos de disponibili-
dad de calcio de todo el Paleártico Occidental (Patten 2008). De este modo,
ahondar en los mecanismos subyacentes a la relación existente entre la colo-
ración de los huevos y determinados parámetros reproductivos puede resultar
ciertamente interesante desde el punto de vista conservacionista sobre todo en
aquellas regiones donde las aves de pequeño tamaño deben enfrentarse a se-
rias restricciones durante el periodo de cría.

Figura 1. Aspecto de huevos defectuosos de herrerillo común con pigmentación anómala


(a, b, c) y ejemplo del moteado que es típico encontrar en los huevos de esta especie (d).
Todas las fotografías corresponden al área de estudio, Los Quintos de Mora (Toledo).

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RECURSOS NATURALES

Material y métodos

El estudio fue llevado a cabo en el Coto Social de Los Quintos de Mora (Los Yé-
benes, Toledo) durante la primavera de 2007. Se siguió el ciclo reproductor del he-
rrerillo común en dos zonas conocidas como Barranco de Gil García y arroyo de
Valdeyerno, ubicadas en la Sierra del Pocito (orientación sur) y la Sierra de las Gua-
dalerzas (orientación norte) respectivamente, y separadas por una amplia raña cen-
tral. Nuestras zonas de estudio están ubicadas en sendos fondos de valle donde el
rebollo Quercus pyrenaica es la especie predominante. En ambos bosques hay un
total de cien nidales de madera que son utilizados para anidar por herrerillos y, en
menor medida, por otras especies como el carbonero común, el trepador azul Sitta
europaea y el chochín Troglodytes troglodytes. Mediante revisiones diarias de los ni-
dales pudimos determinar los siguientes parámetros reproductivos: fecha de puesta,
tamaño de puesta, longitud del período de incubación y éxito reproductor (por-
centaje de huevos que eclosionaron, porcentaje de pollos volados) para cada una de
las parejas. Durante la puesta, el huevo del día se numeró con un rotulador perma-
nente, se fotografió su vista lateral con ayuda de una pequeña peana y se pesó en una
balanza electrónica (0.001 g). Una vez transcurridos siete días desde el comienzo de
la incubación los huevos fueron pesados de nuevo con el fin de calcular la pérdida
de peso diaria. Por último, cuando los pollos contaban con 13 días de edad se les co-
locó una anilla metálica, se les midió la longitud del tarso con un calibre digital y fue-
ron pesados en una balanza electrónica.
A partir de las fotografías tomadas en el campo cada huevo (n = 815 correspon-
dientes a 95 puestas) fue clasificado en función de la intensidad [I: en intervalos de
0.5 a partir de 1 como valor asignado a los huevos con manchas más tenues hasta 5
para los huevos con manchas de color más intenso], distribución de la manchas [D:
en intervalos de 0.5 a tomando 1 como valor asignado a los huevos con manchas más
concentradas en uno de los polos y 5 para los huevos con manchas más homogénea-
mente distribuidas] y el tamaño de éstas [T: en intervalos de 0.5 siendo 1 el valor co-
rrespondiente a los huevos con manchas más pequeñas y 3 el otorgado a los huevos
con manchas de mayor tamaño] siguiendo el protocolo descrito por Gosler et al.
(2000). Dado que estas tres variables están altamente correlacionadas (Pearson, I-D:
r = 0.26; D-T: r = 0.11; I-T: r = 0.37, P < 0.001 en todos los casos) llevamos a cabo
un Análisis de Componentes Principales (PCA) para reducir la redundancia de las
mismas. Obtuvimos dos componentes principales (Pc1 y Pc2) que explican un 80.4%
de la varianza total. El primer componente principal (Pc1) describe la variación en la
intensidad y el tamaño de las manchas (I: 0.74, D: 0.06, T: 0.89) y presentó valores
más elevados en aquellos huevos con las manchas más grandes y de color más intenso.
El segundo componente principal (Pc2) hace referencia al modo de distribución de
las manchas (I: 0.36, D: 0.97, T: -0.05) y fue más elevado para aquellos huevos con
las manchas más ampliamente distribuidas por toda la superficie de la cáscara.
Por otro lado, la mayor parte de los huevos que no eclosionaron fueron retirados
de los nidos y conservados en frío (n = 35). Con posterioridad, en el laboratorio,

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EL PATRÓN DE PIGMENTACIÓN EN LOS HUEVOS DEL HERRERILLO COMÚN EN RELACIÓN CON SU ÉXITO REPRODUCTOR

los huevos se partieron por la mitad con una cuchilla y se vació su contenido. Pre-
viamente se midió la longitud y la anchura de cada huevo con un calibre digital y se
calculó su volumen siguiendo la fórmula de Hoyt (1979). Las cáscaras ya limpias
fueron pesadas en una balanza (0.001 g) y con ayuda de un espesímetro digital (Mi-
tutoyo, 0.001 mm) se midió el grosor de las mismas en tres zonas diferentes del polo
ancho del huevo (zonas con pigmento y zonas sin pigmento).
Los análisis estadísticos se llevaron a cabo con el programa Statistica 6.0. empleando
los valores medios obtenidos para cada nido (n = 93). Mediante Modelos Lineares
Generales Mixtos (GLMM) exploramos las relaciones existentes entre el patrón de
pigmentación de los huevos (Pc1 y Pc2) y determinados parámetros reproductivos.
Con el fin de poder utilizar tests paramétricos los porcentajes de éxito de eclosión y
éxito de volantones fueron transformados angularmente (x´= arcoseno (3x/100)).

Resultados

Se encontraron diferencias próximas a la significación entre los dos bosques en


cuanto a la intensidad y tamaño de las manchas (Pc1; Valdeyerno: 0.11 ± 0.02, Gil
García: -0.16 ± 0.02; F1,63 = 3.52, P = 0.06) y el modo de distribución de éstas
a lo largo a de la superficie de la cáscara (Pc2; Valdeyerno: 0.17 ± 0.09, Gil Gar-
cía: -0.10 ± 0.10; F1,63 = 3.70, P = 0.058). La intensidad y el tamaño de las man-
chas (Pc1) no se relacionó con ninguno de las variables predictoras incluidas en
nuestro modelo (Tabla 1). En cambio, se encontró una correlación significativa en-
tre el grado de distribución del moteado (Pc2) y dos medidas de condición corpo-
ral de la hembra: el peso y la longitud del ala (Tabla 1). Las hembras de mayor
tamaño y en mejor condición física (Fig. 2) pusieron huevos con las manchas más
ampliamente distribuidas por toda la superficie de la cáscara (Tabla 1).

Tabla 1. Resultados de los GLMs con la intensidad-tamaño de las manchas (Pc1) y el pa-
trón de distribución del moteado (Pc2) como variables dependientes y una serie de térmi-
nos (fecha y tamaño de puesta, edad, tamaño y peso de ambos progenitores) como
variables explicativas. En negrita se muestran los resultados significativos (P<0.05).

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RECURSOS NATURALES

Figura 2. Relación existente entre el grado de distribución de las manchas y el peso de la hembra.

Figura 3. Tasa de pérdida de peso diaria de los huevos durante los primeros siete días de
incubación en relación al patrón de distribución de las manchas.

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EL PATRÓN DE PIGMENTACIÓN EN LOS HUEVOS DEL HERRERILLO COMÚN EN RELACIÓN CON SU ÉXITO REPRODUCTOR

La longitud del período de incubación aumentó con el tamaño de puesta y dismi-


nuyó con el transcurso de la estación pero no se relacionó significativamente con nin-
guno de los dos factores referentes al moteado de los huevos (Fecha de puesta: F1,86
= 27.18, P < 0.001, Tamaño de puesta: F1,86 = 4.78, P = 0.03, Pc1: F1,86 = 0.11,
P = 0.74, Pc2: F1,86 = 0.24, P = 0.62, Zona: F1,85 = 0.06, P = 0.80). Sin embargo
sí se encontró una correlación entre la pérdida de peso diaria y ambos componen-
tes principales; los huevos que presentan manchas pequeñas, de color tenue, y con-
centradas en uno de los polos pierden una mayor cantidad de agua por
evapotranspiración (Fig. 3., Fecha de puesta: F1,79 = 0.06, P = 0.80, Tamaño de
puesta: F1,79 = 1.08, P = 0.30, Pc1: F1,79 = 5.27, P = 0.02, Pc2: F1,79 = 13.99, P <
0.001, Zona: F1,79 = 1.19, P = 0.27). Por otro lado, el grosor de la cáscara se vio
afectado por el grado de distribución de las manchas (Fig. 4); los huevos con las
manchas agregadas en uno de los polos presentaron una cáscara más frágil en com-
paración con los huevos cuya moteado presentaba una distribución más homogénea
(Fecha de puesta: F1,28 = 5.41, P = 0.03, Tamaño de puesta: F1,28 = 1.91, P = 0.02,
Orden: F1,28 = 2.53, P = 0.12, Volumen: F1,28 = 0.40, P = 0.53, Pc1: F1,28 = 0.09,
P = 0.76, Pc2: F1,28 = 14.00, P < 0.001). Esta variable también afectó al peso de
la cáscara (Fecha de puesta: F1,21 = 1.13, P = 0.30, Tamaño de puesta: F1,21 = 1.22,
P = 0.64, Orden: F1,21 = 4.56, P = 0.04, Volumen: F1,21 = 0.24, P = 0.63, Pc1: F1,21
= 3.98, P = 0.74, Pc2: F1,26 = 8.24, P < 0.01).
En cuanto a la eficacia de la pareja en términos reproductivos, se encontró
que el patrón de pigmentación de los huevos (Pc1 y Pc2) tuvo un efecto esta-
dísticamente significativo sobre el éxito de eclosión de los mismos aún contro-
lando por fecha y tamaño de puesta (Fecha de puesta: F1,77 = 8.14, P < 0.01,
Tamaño de puesta: F1,77 = 10.89, P = 0.001, Pc1: F1,77 = 4.28, P = 0.04, Pc2:
F1,77 = 14.24, P < 0.001, Zona: F1,77 = 10.40, P < 0.01). Este efecto indica que
la probabilidad de eclosionar es más elevada para aquellos huevos que presentan
manchas grandes, de color intenso y distribución homogénea a lo largo de la su-
perficie de la cáscara (Fig. 5). El éxito de eclosión varió significativamente entre
zonas (Valdeyerno: 0.85 ± 0.02, Gil García: 0.71 ± 0.02). Por otra parte, el por-
centaje de pollos volados no se relacionó con ninguno de los dos componentes
principales pero sí difirió entre bosques encontrándose en el Arroyo de Valde-
yerno una tasa de éxito reproductor más elevada que en el Barranco de Gil Gar-
cía (Valdeyerno: 0.81 ± 0.03, Gil García: 0.61 ± 0.03; Fecha de puesta: F1,84 =
0.04, P = 0.82, Tamaño de puesta: F1,84 = 5.19, P = 0.02, Pc1: F1,84 = 0.02, P
= 0.87, Pc2: F1,84 = 0.71, P = 0.40, Zona: F1,84 = 4.65, P = 0.03).
Por último, ni la intensidad y tamaño de las manchas ni su patrón de distri-
bución repercutieron sobre las variables relacionadas con la condición física de
la prole: longitud del tarso (P > 0.1 para todos los factores), longitud del ala
(P > 0.2 para todos los factores) y peso de los pollos (Fecha de puesta: F1,76 =
5.34, P = 0.02, Tamaño de nidada: F1,76 = 15.00, P < 0.001, Longitud del tarso:
F1,76 = 30.56, P < 0.001, Pc1: F1,76 = 0.65, P = 0.42, Pc2: F1,76 = 0.65, P =
0.42, Zona: F1,76 = 11.29, P < 0.01).

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RECURSOS NATURALES

Figura 4. Relación entre el grosor de la cáscara (mm) y el patrón de distribución


de las manchas en huevos no eclosionados recolectados en Los Quintos de Mora.

Figura 5. Éxito de eclosión de los huevos en relación al patrón de distribución de las


manchas para dos poblaciones de herrerillo común nidificantes en Los Quintos de Mora.

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EL PATRÓN DE PIGMENTACIÓN EN LOS HUEVOS DEL HERRERILLO COMÚN EN RELACIÓN CON SU ÉXITO REPRODUCTOR

Discusión

Los resultados obtenidos en este estudio sugieren que el patrón de pigmentación


de los huevos en el herrerillo común puede servir como bioindicador de la calidad
o viabilidad de la puesta. Se encontró relación entre las características del mote-
ado y propiedades físicas de la cáscara tales como la tasa de pérdida de peso diaria
y el grosor de la cáscara. Estos dos factores podrían explicar, además, el bajo éxito
de eclosión de los huevos con pigmentación anómala presumiblemente debido a
una pérdida de agua excesiva o a la rotura de la cáscara. La relación encontrada en-
tre el grado de distribución de las manchas y el grosor de la cáscara apoya la hipó-
tesis planteada por Gosler y colaboradores (2000, 2005) en estudios llevados a
cabo con el carbonero común según la cual la deposición de pigmento en la matriz
calcárea podría tener una función estructural. Según estos autores la protoporfirina
es utilizada como sustituta del calcio cuando este recurso es escaso en el medio o
las hembras tienen dificultades para asimilarlo correctamente. Siguiendo esta línea,
numerosos estudios han puesto de manifiesto la importancia del calcio para las
aves durante la época de cría, especialmente a la hora de iniciar la puesta (p. e.
Graveland et al. 1994, Tilgar et al. 2002). En Los Quintos de Mora se ha obser-
vado la ausencia de caracoles (Gastropoda) cuyas conchas constituyen la principal
fuente de calcio para un gran número de aves, si bien algunos insectos (miriápodos,
isópodos) también presentan un elevado contenido en calcio y pueden ser una al-
ternativa a este recurso (Graveland & van Gijzen 1994, Jubb et al. 2006). Este
factor junto a otros como la geología de la zona (cuarcitas; Pattern 2008) y la pre-
sión herbívora por parte de algunos ungulados como el ciervo Cervus elaphus o el
corzo Capreolus capreolus (p. e. Gill & Fuller 2007) podrían explicar el bajo éxito
de eclosión encontrado en estas bosques (sobre todo en Gil García) y la alta pro-
porción de huevos defectuosos, con cáscara frágil y rugosa y pigmentación anó-
mala (manchas concentradas en el polo romo del huevo a modo de anillo) en
comparación con otras poblaciones de la península Ibérica y Europa.
Por otra parte se encontró una correlación entre el patrón de distribución de
las manchas y dos parámetros relacionados con el tamaño y la condición corpo-
ral de la hembra lo cual sugiere que existen limitaciones fisiológicas para las aves
a la hora de poner huevos con un adecuada pigmentación. En este sentido, en
un reciente estudio (Martínez-de la Puente et al. 2007) también llevado a cabo
con herrerillos se observó una relación entre la coloración de los huevos y el ni-
vel de proteínas de estrés. Por tanto, la pigmentación de los huevos podría re-
flejar la calidad de la hembra y esto ser utilizado por los machos como señal
honesta a la hora de involucrarse en mayor o menor medida en el cuidado de la
descendencia (Moreno & Osorno 2003, Sanz & García-Navas 2009). No obs-
tante, son necesarios estudios que ahonden en los procesos fisiológicos que re-
gulan la deposición de la protoporfirina en la matriz calcárea así como en los
mecanismos subyacentes a la aparente relación existente entre la pigmentación
del huevo y la disponibilidad de calcio.

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RECURSOS NATURALES

A pesar de tratarse de un estudio correlacional nuestros resultados eviden-


cian la idoneidad del uso del moteado de los huevos como herramienta útil a la
hora de diagnosticar de forma no intrusita la calidad del medio y el estado de
salud de determinadas poblaciones de aves con fines conservacionistas. Con-
viene destacar que la mayoría de las relaciones aquí presentadas también han
sido reportadas en otro estudio paralelo llevado a cabo en el Parque Nacional de
Cabañeros (Ciudad Real), próximo a la zona de estudio (Sanz & García-Navas
2009). En conclusión, la apariencia externa de los huevos del herrerillo común,
nos dice mucho acerca de la viabilidad de los mismos y dicha característica de-
bería ser aprovechada al máximo por gestores e investigadores especialmente
en zonas donde existe déficit de calcio debido a la acción del hombre o, como
parece ser en nuestro caso, a las características naturales del medio.

Agradecimientos

A Juan Vicente Ruiz-Peinado por su ayuda en el campo. A José Manuel Sebas-


tián y Carlos R. Vigal (Los Quintos de Mora, O. A. Parques Nacionales) así
como al resto de personal de la finca por las facilidades dadas para desarrollar
este estudio.

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