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noviembre de 2012, En: 10:25 Editorial: Taylor & Francis

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Critical Reviews in Environmental Science


and Technology
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La fitorremediación de metal y suelos contaminados por


hongos micorrícicos arbusculares
Sebastián Meier una , Fernando Borie una , Nanthi Bolan b & Pablo Cornejo Automóvil club británico Núcleo
Científico y Tecnológico de Recursos Biológicos, Departamento de Ciencias Químicas,
Universidad de La Frontera, Temuco, Chile

segundo University of South Australia, Adelaide, Australia aceptó la versión autor publicado en

línea el 26 julio 2011.Version de registro publicado por primera vez el 27 enero de 2012.

Para citar este artículo: Sebastián Meier, Fernando Borie, Nanthi Bolan & Pablo Cornejo (2012): La fitorremediación de metal y
suelos contaminados por hongos micorrícicos arbusculares, Critical Reviews in Environmental Science and Technology, 42: 7,
741-775

Para enlazar a este artículo: http://dx.doi.org/10.1080/10643389.2010.528518

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Critical Reviews in Environmental Science and Technology, 42: 741-775, 2012 Copyright © Taylor &
Francis Group, LLC ISSN: 1064-3389 impresión / 1547-6537 en línea DOI: 10.1080 /
10643389.2010.528518

La fitorremediación de suelos contaminados de metal


arbusculares por hongos micorrícicos

SEBASTI ' AN MEIER, 1 FERNANDO BORIE, 1 NANTHI BOLAN, 2


y PABLO CORNEJO 1
1 Científica y tecnológica Núcleo de Recursos Biológicos, Departamento de Ciencias Qu'ımicas,

Universidad de la Frontera, Temuco, Chile


2 University of South Australia, Adelaide, Australia

Las actividades humanas generan desechos, algunos de los cuales contienen grandes
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cantidades de heavymetals / metaloides que podrían entrar en los ecosistemas naturales y


alterar las actividades y el funcionamiento de las micro y macroorganismos del suelo. Los
microorganismos pueden adaptarse / resisten al estrés metal, y algunos de ellos son capaces de
promover el establecimiento de plantas y por lo tanto el proceso de la fitorremediación. En este
contexto, el uso de hongos micorrícicos arbusculares (HMA), y su papel en la fitorremediación,
ha surgido como una opción interesante newand. Además de la contribución conocida de AMF
para plantar la adquisición de nutrientes y el crecimiento, estos hongos se desarrollan diversos
mecanismos que fomentan las plantas para crecer en suelos con altas concentraciones de
metales tóxicos. Los autores están preocupados por los mecanismos de tolerancia de metal
AMF y su papel en la promoción de procesos de fitorremediación en.

PALABRAS CLAVE: hongos micorrícicos arbusculares, metales pesados, los mecanismos de


tolerancia metal, fitoextracción, fitoestabilización

1. INTRODUCCIÓN

Los suelos se contaminan cuando las sustancias potencialmente tóxicas se descargan en cantidades que
excedan los niveles de fondo, alcanzando concentraciones prohibitivamente altos, que afectan a la función
del ecosistema normal. Metales, generados por las actividades humanas, son algunos de los contaminantes
más importantes del entorno. En general, los metales pesados ​son elementos cuya especí densidad fi c es
igual

Correspondencia: Pablo Cornejo, Departamento de Ciencias Qu'ımicas, Universidad de la Frontera, Casilla 54-D,
Temuco, Chile. E-mail: pcornejo@ufro.cl

741
742 S. Meier et al.

o superior a 5 g ml - 1, o cuyo número atómico superior a 20 pero no incluyen elementos de los grupos I
y II de la tabla periódica de elementos (Adriano, 2001). Sin embargo, clasi fi basándose en la
densidad, peso atómico, número atómico, u otras propiedades no se de fi ne la toxicidad de estos
elementos (Duffus, 2002). Más bien, la toxicidad se define por el concepto de elementos
potencialmente tóxicos (Gadd, 1993), aunque este término es el tema de debate (Hodson,

2004). En esta revisión, se utiliza el término rieles ya que se utiliza ampliamente y aceptado en
estudios ambientales.

2. Los suelos contaminados con METALES PESADOS

En las dos últimas décadas del siglo XX, la descarga de metales en todo el mundo alcanzó
aproximadamente 22 Gg para el Cd, 939 Gg para el Cu, 783 Gg de Pb y 1.350 Gg de Zn (Singh et
al., 2003). Los metales en los suelos pueden derivar de litogénica (geogénica) y fuentes
antropogénicas. La fuente litogénico deriva de la erosión geológica de minerales primarios, pero esto
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representa solamente una pequeña fracción de la entrada total (Kabata-Pendias, 1992). La principal
fuente de los metales en el medio ambiente se deriva de las actividades humanas, como la minería,
agricultura, y los desechos domésticos (Adriano, 2001), siendo el más importante la minería (Hinde,
2000). Esto es porque los residuos mineros sólidos tienen una gran cantidad de materia en
partículas, y se genera un gran volumen de aguas residuales durante los procesos de minería y de
extracción de metal. Por otra parte, en las regiones industrializadas en todo el mundo,

2003). La descarga de residuos sólidos y efluente enriquecido de metales en el aire, el agua y los
suelos, genera un efecto perjudicial en los ecosistemas. Esto ocurre principalmente en el suelo donde
altas concentraciones de metal causan la degradación del suelo irreversible, afectando a sus
características físicas, químicas y biológicas, que limitan el establecimiento de la vegetación y su uso
en la agricultura (Bolan et al., 2003; Ginocchio, 2000; Ginocchio et al. , 2004; Huising, 1974;. Navarro et
al, 2008;. Reimann et al, 2001).

Metales experimentan reacciones de transformaciones biológicas incluyendo la retención, redox


químicos y, y de metilación, mientras que están retenidos en el suelo mediante sorción, precipitación y
formación de complejos, y se eliminan por absorción de la planta y la lixiviación (Adriano, 2001). Aunque la
mayoría de los metales no están sujetos a pérdidas por volatilización, As, Se, y Hg tienden a formar
compuestos gaseosos por redox y metilación reacciones (Frankenberger y Karlson, 1995). Cuando la
concentración de solución de metal es bajo y de sorción de grandes superficies, los procesos de sorción /
desorción gobiernan la concentración de la solución del suelo (Bolan et al., 1999; Tiller, 1989) y el destino
de metales en el suelo depende tanto de las propiedades del suelo y los factores ambientales.
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 743

3. fitorremediación de suelos contaminados

Según la mayoría de los esquemas legislativos, un suelo puede requerir remediación si la concentración
de uno o más metales excede el nivel de umbral fi cado en el suelo per fi l. Un número de sistemas de
remediación ambiental utilizando características físicas, químicas, biológicas o tratamientos se han
desarrollado en las últimas décadas. Los tratamientos fisicoquímicos incluyen el lavado del suelo, catión
vitri fi, tratamiento térmico, y la excavación y confinamiento del suelo en vertederos especiales o de los
sitios ll tierra Fi (Macnair et al, 2000;. Mulligan et al., 2001a). Además de ser caro (Tabla 1), estos
tratamientos pueden alterar las propiedades fisicoquímicas y biológicas del suelo. Por estas razones, los
tratamientos físico-químicos no son aplicables en la escala en la que las actividades mineras
generalmente contaminan los suelos (Khan, 2005;. Zhu et al, 2004).

impulso recientemente, el papel potencial de las plantas más altas en remediación de suelos
metalpolluted ha ganado (Pilon-Smits, 2005), ya que, en contraste con las técnicas de rehabilitación
física y química, el uso de plantas no sin requerir la remoción de suelos contaminados y por tanto los
costes involucrados y el impacto en el ecosistema son correspondientemente baja.
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La fitorremediación se refiere a un conjunto de tecnologías que utilizan plantas (y sus microorganismos


asociados) para eliminar, de transferencia, estabilizar, disminución, y descomponer los contaminantes en el
medio ambiente (Chaney et al, 1997;. Denton, 2007; Lasat, 2001; McGrath et al ., 2001). elementos
inorgánicos, tales como metales, no pueden ser degradados por procesos biológicos o físicos (Reimann et al.,
2001); sin embargo, pueden ser inmovilizados o secuestrado por la biota incluyendo microorganismos del
suelo y las plantas superiores que implican diferentes mecanismos metabólicos (Horne, 2000). La
fitorremediación ha sido ampliamente utilizado por las agencias gubernamentales y las industrias debido a su
bajo costo de implementación y aceptación por parte de los que prefieren las tecnologías verdes sobre el uso
de productos químicos o maquinaria pesada para la remediación de suelos contaminados con metal (Dietz y
Schnoor, 2001;. Lewandowski et al, 2006) .

TABLA 1. Los costos de diferentes tecnologías para la remediación de suelos y sedimentos contaminados de metal (adaptado de Glass,
1999)

Costo (US $)

Mulligan et al. Otros factores


Proceso Glass (1999) (2001b) para ser considerado

Contención - 20-66 / m 3 Transporte / monitoreo


Vitri fi cación 75-425 / tonelada 90-870 / tonelada el seguimiento a largo plazo
Tierra de llenado 100-500 / tonelada - Transporte / excavación / monitoreo
Tratamiento químico 100-500 / tonelada 60-290 / tonelada Reciclaje de contaminantes
electrocinética 20-200 / tonelada 70-170 / tonelada Vigilancia
biorremediación - 15-200 / tonelada el seguimiento a largo plazo
La fitorremediación 5-40 / tonelada - el seguimiento a largo plazo
744 S. Meier et al.

Dependiendo de la naturaleza del contaminante, las condiciones del suelo, y el nivel de limpieza
requerido, plantas y sus organismos de la rizosfera se puede utilizar para la fitorremediación de diferentes
maneras (ver Tabla 2):

a. fitoestabilización se basa en la reducción de la movilidad de contaminantes y


biodisponibilidad a través de su inmovilización y la consiguiente prevención de su migración. De esta
manera, fitoestabilización reduce los posibles riesgos de contaminación fuera del sitio a través de la
lixiviación a las aguas subterráneas o la difusión a través de la lluvia y el viento (Sal et al., 1995).

segundo. fitoextractor se basa en la extracción de metales por las plantas. después de har-
adquisición de derechos, el material vegetal se incinera normalmente, y las cenizas son tratados como
residuos peligrosos (Kumar et al., 1994). La recuperación de metales extraídos de plantas de las
cenizas fi nales se denomina fitominería ( Meagher, 2000; Nedelkoska y Doran, 2000; Sheoran et al.,
2009).
do. Phytovolatilization tal como se aplica a los contaminantes inorgánicos se encuentra todavía en su

infancia, pero la volatilización es un proceso inherente a la fitorremediación de suelos contaminados


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orgánicamente (Schnoor et al., 1995), donde después de la absorción en el tejido vegetal ciertos
contaminantes pueden salir de la planta en forma volátil (Terry et al., 1992).

re. Fito filtración es el uso de raíces de las plantas (Rhizo filtración) o plántulas
(Blasto filtración) para absorber o adsorber contaminantes, principalmente metales, de las corrientes de agua y
los residuos acuosos (Prasad y Freitas, 2003). raíces de las plantas o las plantas de semillero cultivadas en
agua aireada absorben, precipitado y concentrar metales tóxicos de uents fl ef contaminadas (Elless et al.,
2005).
mi. Rhizodegradation es el proceso en el cual las plantas facilitan biodegradación
ción de contaminantes orgánicos por microbios en su rizosfera a través de sus propias actividades
enzimáticas (Pilon-Smits, 2005).

Las plantas utilizadas para la fitorremediación deben ser genéticamente capaces de crecer en suelos con
una alta concentración de metal y tienen la capacidad de acumular estos elementos en brotes y raíces
(Marchiol et al., 2004). Sólo un número limitado de plantas, conocidos como metalofitas, fi ful ll los
requisitos anteriores (Baker,
1987). Metalofitas que se pueden acumular altas concentraciones de metales en sus brotes se
denominan (hiperacumuladoras Baker, 2000; McGrath y Zhao,
2003). La biomasa aérea (hojas) de hiperacumuladoras puede contener más de 0,01% (w / w) de Cd
y Se; 0,1% de Ni, Co, Cu y Cr; o 1% de Zn y Mn, independientemente de la concentración de metal
en el suelo (Baker, 2000;. Whiting et al, 2004).

La principal desventaja de la fitorremediación es que es un proceso lento que requiere de


varios años o décadas para reducir las concentraciones de metal en el suelo a niveles que son
inofensivos para los seres humanos y otros organismos (McGrath y Zhao, 2003). Esta lentitud se
debe al crecimiento y producción de biomasa limitado de plantas hiperacumuladoras (Peuke y
Rennenberg,
2005) y la falta de conocimiento sobre las interacciones entre los suelos de la planta
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TABLA 2. Diferentes tecnologías de la fitorremediación

Aplicación en suelos
Proceso Mecanismo contaminante contaminado con metales Referencia

fitoextractor Hiper-acumulación Inorgánicos y orgánicos Sí Kumar et al., 1994


fitoestabilización acomplejamiento Inorgánicos y orgánicos Sí Sal et al., 1995
Fito filtración acumulación rizosfera Orgánicos e inorgánicos No Dushenkov et al., 1995
Phytovolatilization La volatilización por las hojas Orgánicos e inorgánicos Sí Pilon-Smits, 2005
fitodegradación La degradación por las raíces y Orgánico No Ji et al., 2004
microorganismos

745
746 S. Meier et al.

y comunidades microbianas que podrían limitar la disponibilidad de metal (Bolan et al.,


2008).

4. CONTRIBUCIÓN DE MICROORGANISMOS AL fitorremediación de


los suelos METAL contaminado

Los microorganismos del suelo están implicados en diversos procesos bioquímicos, tales como la
formación del suelo, la transferencia de energía, y el ciclo de nutrientes. Estos procesos mejorar o
acelerar revegetación, aumentando así la estabilidad de los ecosistemas contaminados (Moynahan
et al, 2002;. Reynolds et al., 1999). Al mismo tiempo, los microorganismos del suelo se ven afectados
por los metales. La exposición continua a altas concentraciones de metales puede inducir tolerancia
y promover el desarrollo de algunas poblaciones microbianas especializados (De la Iglesia et al,
2006;.. Ellis et al, 2003; Gildon y Tinker, 1983; Tabla 3). Sin embargo, más a menudo altas
concentraciones de metales, como está presente en los desechos de las minas, son tóxicos para los
microorganismos del suelo, causando una reducción de la biomasa, el número de la población y la
diversidad (Edvantoro et al., 2003; Giller et al, 1998;. Shukurov et al. , 2005).
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Como se mencionó anteriormente, los microorganismos del suelo han desarrollado varios
mecanismos para resistir o tolerar los efectos tóxicos de los metales, que se describen en la Tabla 3. En
particular, en el caso de los hongos del suelo, los mecanismos de tolerancia / resistencia desarrollados
incluyen (a) la adsorción de metales a la superficie de la pared celular (biosorción), (b) el transporte y la
incorporación celular (bioacumulación), y (c) transformación de los metales a través de reducción,
oxidación, y las reacciones de metilación (Gadd, 1986, 1993). De estos diferentes mecanismos de
desintoxicación cación fi, biosorción ha recibido una mayor atención. los

TABLA 3. Mecanismos de resistencia de metal en microorganismos (adaptados y complementados de Bruins et al., 2000)

mecanismos referencias

secuestro extracelular (biosorción) Akthar et al., 1996; Caesar-Ton That et al., 1995; Joho et al.,
1995; Tabak et al., 2005.
exclusión Metal de barrera de Liu Fang, 2002; Guibaud et al., 2008.
permeabilidad
secuestro intracelular de metales a Gonz' alez-Guerrero et al., 2007.
través de las metalotioneínas

El transporte activo del metal fuera de la Bruins et al., 2000; Ledin, 2000.
celda / organismo
desintoxicación enzimática del metal a una Gadd, 1993.
forma menos tóxica
Reducción de la sensibilidad al metal de Rouch et al., 1995
dianas celulares
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 747

pared de células fúngicas se compone principalmente de polisacáridos y quitina que pueden actuar como
una barrera para los iones metálicos y otros solutos, y controlar su absorción en la célula (Ahalya et al.,
2003; Gadd, 1996). La presencia en la pared celular de los aminoácidos libres junto con hidroxílico,
carboxílico, y otros grupos funcionales confiere una carga negativa a la estructura, lo que permite que se una
elementos iónicos, incluyendo la mayoría de los metales presentes en el suelo. Por ejemplo, algunos hongos
fi filamentosas tales como Rhizopus arrhizus, Aspergillus niger, Mucor rouxxi, y

Chrysosporium phanerochaete tienen una gran capacidad para la adsorción de iones metálicos tales como Cu 2+,
Co 2+, Discos compactos 2+, Zn 2+, mg 2+, Ni 2+, y Pb 2+. Por lo tanto pueden servir como sorbentes en procesos de
biorremediación (Bhainsa y D'Souza, 2008; Gadd, 1996; Huang y Huang, 1996; Say et al., 2001).

Sin embargo, la gestión de los microorganismos del suelo en la fitorremediación debe incluir el uso
de los que forman asociaciones simbióticas tales como los hongos micorrícicos como prerrequisitos para
cualquier programas de restauración del suelo para tener éxito (Haselwandter y Bowen, 1996). A este
respecto, varios estudios han demostrado que ectomycorrhizal y hongos micorriza ericoide jugar un papel
importante en la fitorremediación de sitios contaminados-metal (Agerer, 2001; Gadd, 1993; Martino et al.,
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2003). Sin embargo, la más prominente hongo simbiótico para su uso potencial en la fitorremediación es
el hongo micorriza arbusculares (AMF) debido a su ubicuidad en ambientes de suelos y porque se ha
desarrollado varias estrategias que permiten a la planta a tolerar una alta concentración de metal en el
suelo (D'ıaz y Honrubia, 1993;. Hildebrandt et al, 1999; Janouskov'

A et al., 2005; Turnau


et al., 1996). Aunque un número de comentarios han descrito las contribuciones de la AMF en suelos
contaminados con metales (G Ohre y Paszkowski, 2006;
Hildebrandt et al., 2007), no ha habido ninguna crítica comprenhensive une en detalle los
mecanismos de tolerancia de metal AMF a su medio ambiente significación. En esta revisión se
pretende describir y analizar la ocurrencia de AMF en suelos contaminadas con metales y su papel
en la promoción de la processess fitorremediación.

5. AMF EN SUELOS DE METAL contaminado

AMF pertenecen al filo Glomeromycota ( SCH ußler et al., 2001), y son


comúnmente asociado con las raíces de la mayoría de las plantas terrestres que forman la simbiosis
micorrícica arbuscular (Barea et al., 1987). El hongo coloniza la corteza de la raíz y se desarrolla un
micelio externa densa alrededor de la raíz. Este micelio actúa como un intermediario entre el suelo y
la planta, la absorción de nutrientes del suelo y transportarlos a la raíz host (Bago et al, 2000; Borie y
Rubio, 1999:. Baligar y Fageria, 1997; Kaldorf et al, 1999. ; Kernaghan, 2005; Reinhardt, 2007; Smith
y Lee, 1997). A su vez, los hongos obtienen fotosintatos de la planta por sus funciones metabólicas.
Debido a HMA son simbiontes estrictas, que necesitan para interactuar con la planta para completar
su ciclo de vida (Azc'

on-Aguilar et al., 1999; Bago y B' tarjeta electrónica, 2002).


748 S. Meier et al.

La asociación micorrícica arbuscular es una simbiosis terrestre generalizada, que implica el 80-85%
de las plantas vasculares en casi todos los ecosistemas (Smith y Lee, 1997). Su presencia se extiende
incluso a los ecosistemas que son altamente perturbados por actividades humanas, incluyendo suelos
contaminados con altos niveles de metales (Brundrett et al, 1996; Cornejo et al, 2008:... Da Silva et al, 2006;
del Val et al,.
1999). asociación AMF contribuye a la creación y crecimiento de las plantas, especialmente bajo
condiciones adversas, como en suelos áridos y de baja fertilidad (Allen, 1996), así como en los sitios
que están muy contaminadas por metales (Figura 1). Esto es porque las plantas AMF ayuda con su
adquisición de nutrientes (ajustador, 1985;. Jeffries et al, 2003), especialmente de fósforo (Figura 2;
Bolan, 1991; Jakobsen et al, 1991;.. Javot et al, 2007), así otros nutrientes tales como nitrógeno (Frey y
SCH
UEPP, 1993; L' opez-Pedrosa et al., 2006), calcio, azufre (V ogel-Mikus
Et al., 2006), potasio (Andrade et al, 2010), y zinc (Audet y Charest, 2006;. Burkert y Robson, 1994).
Además, AMF mejorar la estructura del suelo mediante el aumento de la agregación de partículas y la
estabilización de los agregados contra el viento y
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FIGURA 1. Efectividad de los hongos micorrícicos arbusculares en la promoción de la producción de biomasa vegetal (brotes y
raíces) en suelos contaminados con metales. (UNA) Trifolium repens en el suelo contaminado Ni-(Vivas et al., 2006), (B) Trifolium
repens en el suelo Cd-contaminada (Vivas et al., 2003), (C) Plantas de Zea mays en el suelo contaminado Como-(Bai et al., 2008),
(D) Helianthus annus en el suelo Crcontaminated (Davies et al., 2001), y (E) de las plantas Coffea arabica en el suelo
Cu-contaminada (Andrade et al., 2010).
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 749

FIGURA 2. Efectividad de los hongos micorrícicos arbusculares en la promoción de la nutrición disparar fósforo en los suelos
contaminados con metales. (UNA) tripolium Aster creciendo bajo en suelo contaminado-Cd (Carvalho et al., 2006), (B) Coffea
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arabica en el suelo Zn-contaminada (Andrade et al., 2010); (DO) Coffea arabica en suelos Cu-contaminada (Andrade et al., 2010),
(D) Plantas de pteris Vittata
crece en suelo contaminado con As (Trotta et al., 2006), y (E) Helianthus annuus crece en el suelo contaminado-Cr (Davies et
al., 2001).

la erosión del agua a través de la liberación de una glicoproteína, glomalin (descrito más adelante;
Borie et al, 2000;. Rillig y Mummey, 2006; Wright y Upadhyaya,
1998). Cada una de estas funciones contribuye a la protección de la planta contra el estrés
ambiental, promoviendo así la revegetación del suelo en ecosistemas que han sido degradados por
la descarga de altas concentraciones de metal (Gaur y Adholeya 2004; Leung et al, 2006;. Smith y
Lee, 1997 ; Turnau et al,.
2001).
La capacidad de AMF para conferir resistencia a las plantas contra los metales ha sido
reportado en varios estudios (Barea et al, 2002;. Hildebrant et al, 2007;. Janouskov'
A et al., 2005). Estas observaciones y el efecto positivo de simbiosis micorriza en la
fitorremediación de suelos contaminados de metal son de gran interés biotecnológico, como las plantas
micorrizadas son tan eficaces en metales de extracción (por ejemplo, Cu, Cd, Pb, Zn) como plantas
hiperacumuladoras nonmycorrhizal (Ebbs y Kochian, 1998; Huang y Cunningham, 1996). plantas
micorrizadas también mejoran fitoestabilización porque los metales (Zn, Cd, Cu) son confinadas a las
hifas y las raíces sin translocación de estos elementos a partes aéreas (Joner y Leyval, 1997, 2001).
Como tal, los metales permanecen en el suelo, sino porque son menos biodisponible, y por lo tanto se
reduce la toxicidad a otros organismos (Leyval et al., 2002).

Por lo tanto, deben tenerse en cuenta la manipulación y el uso de la AMF como una herramienta para suelos
contaminados cuando los programas están diseñados de fitorremediación. Sin embargo, la presencia y la diversidad
de la AMF en suelos contaminados-metal debe
750 S. Meier et al.

ser examinados para identificar las especies adecuadas que son eficaces en el logro de este objetivo
(Ellis et al., 2003; Gildon y Tinker, 1983).

5.1 Presencia y diversidad de AMF en suelo contaminado-Metal La presencia de AMF en suelos


contaminados de metal deben ser consideradas en términos de su diversidad ecológica (aspecto
cualitativo), y la compatibilidad funcional con los metalofitas endémicas y plantas hiperacumuladoras
en el ecosistema (evaluada cuantitativamente a través de la densidad de la infección fúngica). La
presencia de AMF en suelos contaminados de metal y su capacidad para formar una simbiosis
micorriza eficaz han sido ampliamente investigado (Chen et al, 2005;.. Da Silva et al, 2003; del Val et
al., 1999; Leyval y Weissenhorn, 1996;. Shetty et al, 1994). Además, las asociaciones de micorrizas
arbusculares con metalofitas en suelos altamente contaminados han sido reportados por varios
autores (Cornejo et al, 2008: del Val et al., 1999:... Tonin et al, 2001; Whit campo y otros,

2004). Además, Leung et al. (2006) encontraron asociaciones de micorrizas eficaces con las plantas, tales
como hiperacumuladoras Pteris vittata, en suelos contaminados con As y Zn (Wilkinson y Dickinson, 1995).
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de metal AMF adaptación genética también se ha observado en las poblaciones de HMA nativos de suelos
contaminados, que muestran una tolerancia metales más alta que los aislados de suelos no contaminados
(Gildon y Tinker, 1983; Hildebrandt et al., 2007). Sin embargo, la diversidad de ecotipos AMF en suelos
contaminados de metal es relativamente baja (Pawlowska et al., 1996) debido a las altas concentraciones
de metales tienden a reducir la densidad y diversidad de las poblaciones de hongos (del Val et al., 1999).
En términos de diversidad taxonómica, los géneros de HMA reportados en la literatura son principalmente glomus

y Gigaspora especies, y diversidad taxonómica AMF en suelos contaminados de metal contempla


también otros géneros (Tabla 4) (. da Silva et al, 2003;; da Silva et al., 2006 del Val et al., 1999).

Algunos estudios han demostrado que las concentraciones altas de metales pueden inhibir la germinación
de esporas AMF (del Val et al., 1999; Hepper y Smith, 1976), el crecimiento del micelio extra (ERM;. Del Val et al,
1999), y la colonización de la raíz ( Gildon y Tinker, 1983). Por otra parte, la tolerancia de metal puede variar
entre los diferentes ecotipos dentro de las mismas especies de HMA (del Val et al., 1999). Del mismo modo, la
densidad de esporas y las tasas de colonización de las raíces son muy variables. Por ejemplo, el número de
esporas de AMF en suelos contaminados de metal puede variar desde 30 hasta 460 (Leyval et al., 1995) para
3900-20700 kg - 1 suelo (Zack y col., 1982). Esta variabilidad también se ha observado con respecto a la riqueza y
la diversidad de las comunidades de AMF, que dependen fuertemente de factores que ejercen una alta
selectividad, incluyendo el nivel de la contaminación del suelo, el tipo de metal, y especies huésped implicados
(del Val et al., 1999) .

Por otra parte, en concordancia con la densidad de esporas AMF, colonización de la raíz en
suelos contaminados de metal es baja y presenta una alta variabilidad, que difieren a la observada
para los suelos no contaminados (D'ıaz et al., 1996). Por ejemplo, Gildon y Tinker (1983) encontraron
35% de micorrización en trébol
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TABLA 4. especies de hongos micorrícicos arbusculares y plantas huésped asociados que crecen en suelos contaminados de metales

hongos micorrícicos arbusculares contaminante del suelo Planta huésped referencias

Acaulospora delicata Como Holcus lanatus Gonz' alez-ch' avez et al., 2002b
laevis Acaulospora Cd, Cu Zea mays Liao et al., 2003
scrobiculata Acaulospora Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
spinosa Acaulospora Zn, Cu, Cd, Pb Brachiaria sp. da Silva et al., 2006
undulata Acaulospora Como Holcus lanatus Gonz' alez-ch' avez et al., 2002b
infrequens Entrophospora As, Cu, Zn Holcus lanatus, “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003; Gonz'
alez-ch' avez et al., 2002a
gigantea Gigaspora Zn, Cu, Cd, Pb Brachiaria sp. da Silva et al., 2006
Gigaspora margarita Como vitata Peteris Trotta et al., 2006
Gigaspora rosea Pb, Zn, Cd, Cu, As Fragaria vesca, Holcus lanatus Gonz' alez-ch' avez et al., 2002b;
Turnau et al., 2001
microaggregatum glomus Cu, Zn “Pastizal tropical” Da Silva et al., 2003
aggregatum glomus Calamina (Cd, Pb, Zn) Festuca ovina, hispidus Leontodon Pawlowska et al., 1996
albidum glomus Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
caledonium glomus Cd, Cu Zea mays, Sorghum vulgare Gonz' alez-ch' avez et al., 2002a; Liao
et al., 2003
claroideum glomus Zn, Cd, Pb, As, Cu Plantago lanceolata, Sorghum vulgare, del Val et al., 1999; Gonz'
Sorghum bicolor alez-ch' avez et al., 2002b;
Orlowska et al., 2005
constrictum glomus Discos compactos. Cr, Cu, Pb, Zn, As Zea mays, Holcus lanatus Gonz' alez-ch' avez et al., 2002b;
Pawlowska et al., 2000;
diaphanum glomus Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
etunicatum glomus Zn, Cd, Pb, Cu Plantago lanceolata, “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003; Orlowska et al.,
2005.
Glomus fasciculatum Como Holcus lanatus Gonz' alez-ch' avez et al., 2002a
geosporum glomus Cd, Cu tripolium Aster Carvalho et al., 2006
gerdemannii glomus Pb, Zn, Cd, Cu, As Fragaria vesca Turnau, et al., 2001
Glomus intraradices Cr, Pb, Cd, Cu Helianthus annuus, Fred et al., 2001
Zea mays, Agrostis capillaris Sudov' y un Vos' atka de 2007
Sudov' A et al., 2008
(Continúa en la siguiente página)

751
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752
TABLA 4. especies de hongos micorrícicos arbusculares y plantas huésped asociados reportaron que crece en suelos contaminados de metal ( Continuado)

hongos micorrícicos arbusculares contaminante del suelo Planta huésped referencias

Glomus macrocarpum Zn, Pb Anthyllis cytisoides, espartano Lygeum D'ıaz et al., 1996
Glomus manihotis Cd, Cu Zea mays Liao et al., 2003
mosseae glomus Cd, Cu, Zn, Pb, Cd, Cr, Ni, Trifolium subterraneum, Sorghum vulgare, Viola del Val et al., 1999; Gonz' alez-ch' avez
Hg calaminaria, Sorghum bicolor et al., 2002; Joner y Leyval, 1997; Tonin et al.,
2001.
occultum glomus Pb, Zn, Cd, Cu, As Fragaria vesca Turnau, 2001
sinuosum glomus Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
sinuosum glomus Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
tortuosum glomus Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
versifome glomus Cu, Zn Zea mays Bi et al., 2003
Paraglomus occultum Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
Scutellospora gilmorei Cu, Zn “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
gregaria Scutellospora Zn, Cu, Cd, Pb Brachiaria sp. da Silva et al., 2006
heterogama Scutellospora Zn, Cu, Cd, Pb “Pastizal tropical” da Silva et al., 2003
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 753

creciendo en suelos que contienen hasta 863 mg kg - 1 de Cd, mientras que Orlowska et al. (2005)
encontraron 50% de micorrización en Festuca rubra y Plantago lanceolata en suelos contaminados
con Cd, Pb, y Zn (108, 2372, y 12067 mg kg - 1, respectivamente). Trabajando con Kummerowia striata, Ixeris
denticulate, Lolium perenne, Trifolium repens, y Echinochloa crus-galli, Chen et al. (2005) observaron
una disminución en la micorrización del 72% al 3,8% cuando la concentración de Pb aumentó de 300
a 600 mg kg - 1.

Por lo tanto, la diversidad y la funcionalidad de AMF se ven fuertemente afectados por los
metales presentes en el suelo y sus concentraciones, así como las características fisicoquímicas del
suelo. Por lo tanto, los factores que influyen en la diversidad y la compatibilidad funcional de la
interacción planta-hongo deben ser evaluados en el análisis de la función de la AMF en la
fitorremediación de suelos afectados por los niveles de metal de alta.

5.2 mecanismos desarrollados por la AMF para aliviar el estrés metal mayoría de los mecanismos que
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las plantas y AMF adoptan para aliviar el estrés de metal son muy similares debido a la estricta
biotrophy del AMF. Los mecanismos utilizados por AMF se resumen en la Figura 3: la inmovilización
mediante la quelación de sustancias secretadas al suelo (mecanismo 1; Ernst et al., 1992); unión de
metales para biopolímeros en la pared celular, tales como la quitina y glomalin (mecanismo 2; Gonz'

alez-ch' . Avez et al, 2004); súper inmovilización o fi cial en el


membrana plasmática una vez que se cruza la pared celular (mecanismo 3;. Ernst et al,
1992); transporte de membrana que moviliza los metales de la tierra al citosol (mecanismo 4);
quelación intracelular a través de las metalotioneínas (MT; Gonz'
. Alez-Guerrero et al, 2006), ácidos orgánicos, y los aminoácidos (Clemens, 2001; mecanismo
5); exportación de metales desde el citosol por transportadores de membrana (mecanismo 6); y
confinamiento de los metales en las vacuolas (mecanismo 7; Gonz'
alez-Guerrero et al., 2008; Hall, 2002).
Un mecanismo contra el estrés metal, presente exclusivamente en AMF, implica el transporte
de los metales por medio de las hifas fúngicas (mecanismo 8); en este caso, las hifas cenocitic (Gonz'
alez-ch' avez et al., 2002a). Adicionalmente,
transportadores de membrana en arbúsculos AMF pueden llevar metales a la matriz interfacial (la
zona de contacto entre la membrana plasmática del hongo y la célula de la planta), y su posterior
incorporación dentro de la planta (mecanismo 9). Esto puede explicar por qué algunas plantas
micorrizadas pueden acumular metales en sus brotes (reflujos y Kochian, 1998; Huang y
Cunningham,
1996). También es posible que los hongos asignan algunas de sus estructuras (esporas) a los metales de
tienda (mecanismo 10). El almacenamiento de los metales en las esporas se ha descrito sólo en la cultura
monoxénico (Ferrol et al., 2009); Sin embargo, recientemente Meier et al., 2011 demostró la acumulación de
Cu en esporas micorrizales en suelos contaminados con la concentración de Cu de alta (Figura 4). Por lo
tanto, la simbiosis AMF es la clave para la protección de ambos socios contra la toxicidad de metales
754 S. Meier et al.
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FIGURA 3. Los posibles mecanismos por los que los hongos micorrícicos mejoran, resisten, o toleran la toxicidad de metales de las plantas.
Modi fi ed desde g Ohre y Paszkowski (2006).

en los ecosistemas contaminado-metal. Esta herramienta biotecnológica debe tenerse en cuenta al


diseñar programas de fitorremediación.

6. Papel de ARBUSCULARES MICORRIZÓGENOS hongos en el


fitorremediación de los suelos METAL contaminado

Los beneficios de la simbiosis AMF bajo condiciones de estrés producidas por metales ya se han
mencionado y su contribución a los procces fitorremediación se ilustran y se resume en la Figura 5.
Sin embargo, el papel de AMF en la fitorremediación aún no es completamente entendido. Varios
estudios han demostrado que el AMF desarrollar mecanismos que permiten la acumulación de
metales en raíces de las plantas y evitar su translocación al disparar (Giasson et al., 2005); Por lo
tanto, AMF promover el proceso fitoestabilización (Audet y Charest, 2006; Citterio et al, 2005;..
Giasson et al, 2005; Janouskov'
una

et al., 2006). Por el contrario, otros estudios han demostrado que el AMF promover fitoextracción,
provocando un aumento en la translocación de metal para los brotes (Davies et al, 2001;. Khan et al, 2000;.
Trotta et al., 2006). Recientemente, Audet y Charest
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 755
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FIGURA 4. acumulación de cobre en esporas de HMA. (A) de esporas de claroideum glomus en el suelo Cuunpolluted y (b) las esporas de G.
claroideum en buenas condiciones de campo en altas suelos contaminados-Cu (450 μ kg g de Cu - 1; Meier et al., 2011).

FIGURA 5. Contribución de los hongos micorrícicos arbusculares a la fitorremediación de suelos metalpolluted.


756 S. Meier et al.

(2006) propusieron un modelo para explicar la contribución de la AMF a la fitorremediación. Según


este modelo, AMF sería promover fitoextracción cuando la concentración de metal en el suelo es
baja, mientras que fitoestabilización sería mayor a altas concentraciones de metal.

6,1 AMF y Fitoestabilización

Fitoestabilización puede reducir la propagación de metales en el suelo por la disminución de su lixiviación y


la consiguiente contaminación de los acuíferos y también mediante la prevención de la dispersión del polvo a
través de erosión del viento y el agua. AMF participar en la inmovilización de los metales más allá de las
inmediaciones de raíces de las plantas, creando una extensa zona de influencia, el micorrizosfera (Barea et
al., 2002, Giasson et al., 2005). En esta zona, AMF puede inmovilizar metales a través de mecanismos
similares a los utilizados por las plantas (véase la figura 1, los mecanismos de 1-7). La más destacada de
estos son la inmovilización extracelular de metales relacionados con la adsorción a la pared de hongos
(Zhou, 1999) y la quelación por diferentes grupos funcionales (Gonz'
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alez ch' avez et al., 2004). También hay intracelular


mecanismos de inmovilización, incluyendo la quelación de los componentes dentro de la célula fúngica
(Gaur y Adholeya, 2004).

6.1.1 M ETAL S POR EQUESTRATION UNA RBUSCULAR METRO YCORRHIZAL


F uNGAL H YPHAE

Se sabe que el micelio extra-radical (ERM) de AMF puede contribuir a la remediación de suelos
contaminados de metal (Tabla 5). Joner y Leyval (1997) y Joner et al. (2000) informaron de que la
superficie exterior de ERM tiene una mayor capacidad para sorción de metales de células de la raíz.
En la comparación de la sorción activa de Cd y Zn por varios glomus especies, encontraron que el
MTC en mosseae glomus podría sorber 0,5 mg Cd g - 1, que era 10 veces mayor que la observada con
otros biosorbentes fúngicas tales como (Rhizopus arrhizus Zhou,

1999). Del mismo modo, Gonz' alez-ch' avez et al. (2002a; 2009) llegó a la conclusión de que la
ERM podría sorber y acumular niveles altos de Cu (3-14 mg Cu g - 1 hifas seco). También describieron la
existencia de varios mecanismos de tolerancia en diferente AMF aislado del mismo suelo
contaminado-Cu. La capacidad de sorción del alto metal puede estar relacionado con la presencia de
aminoácidos libres en la pared celular de los hongos, y la presencia de hidroxilo cargado
negativamente, carboxilo, y otros grupos funcionales capaces de iones metálicos de unión, tales como
Cu 2+

y Zn + 2 ( Zhou, 1999).
Otros mecanismos por los cuales la ERM de AMF puede inmovilizar metales incluyen la
producción de glicoproteínas extracelulares (Cornejo et al, 2008;. Gonz'
alez-ch' avez et al., 2004; Wright y Upadhyaya, 1998), y la in-
conclusión y quelación intracelular subsiguiente (Lanfranco et al., 2002). Mediante la reducción de la
biodisponibilidad de metal y la promoción de fitoestabilización, la ERM de AMF minimiza la exposición de las
plantas a los metales.
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TABLA 5. Extensión de efectos beneficiosos de AMF en los procesos de fitoestabilización de suelos contaminados de metales

AMF Metal Planta huésped Bene fi cial efecto Referencia

mosseae glomus Cd, Zn Trifolium subterraneum, Lolium perenne. AMF adsorbido hasta 0,5 mg Cd por gramo de micelio Joner et al., 2000
equivalente a tres veces la capacidad de unión de
los hongos no tolerantes o diez veces mayor que lo
reportado para Rhizopus arrhizus

(Utilizado comúnmente como organismo


biosorción)
Glomus intraradices cr Helianthus annus AMF aumentó raíz fi vefold concentración Davies et al., 2001
de Cr
mosseae glomus, caledonium glomus Cu Sorghum vulgare ERM aumentó Cu-sorción 2,3 a 13,8 mg Cu g - 1 micelio Gonz' alez-ch' avez
y claroideum glomus seco. et al., 2002a

mosseae glomus Zn Trifolium pratense L. 22% de la absorción total de la planta Zn vinculada a ERM Chen et al., 2003

Gigaspora rosea y Cu Zea mays y Sorghum vulgare GRSP producido por Soldado americano. rosea hifas Gonz' alez-ch' avez
mosseae glomus ligada a 28 mg Cu g - 1 y et al., 2004
G. mosseae varió de 1,0 a
1,6 mg Cu g - 1
esporas mixtas de Pb Kummerowia striata, denticulate Ixeris, inoculación AMF aumentó la concentración de la raíz Chen et al., 2005.
especies de hongos Lolium perenne, Trifolium repens y Pb 7,6 a 57,2%
micorrícicos aisladas de suelo Echinochloa crus-galli
huerta
poblaciones indígenas de micorrizas de Cu, Zn subfusiformis Argemone, Baccharis linearis, GRSP unido del 1.4 al 28% del total de Cu en el Cornejo et al., 2008
suelos contaminados Oenothera nis af fi, viridis Polypogon suelo y desde 1.4 a 5.8% del total de Zn

poblaciones indígenas de micorrizas de Pb, Zn ecosistema degradado con presencia de caerulea GRSP obligado Pb alcanza hasta 23,4 mg g - 1, que Vodnik et al. 2008
suelos contaminados Sesleria representa alrededor del 16% de Pb total del suelo

757
758 S. Meier et al.

6.1.2 M ETAL S POR EQUESTRATION sol LOMALIN

Glomalin es una glicoproteína producida por las hifas del AMF (Gadkar y Rillig, 2006). La estructura
de glomalin no ha sido completamente establecida; Nichols (2003) sugirió que glomalin consiste en
estructuras monoméricas con enlaces a través de interacciones hidrófobas. Sin embargo, para los
estudios de suelo la glomalin es operativamente definido por métodos de extracción y de detección y
conocida como proteína suelo relacionado glomalin-(GRSP; Nichols, 2003; Purin y Rillig, 2007;
Wright y Upadhyaya, 1996, 1998).

GRSP se ha detectado en casi todos los suelos en concentraciones que van 2-15 a más de 60
mg g - 1 ( Nichols, 2003; Wright y Upadhyaya,
1998). En suelos contaminados de metales (Cu 62-831 mg kg - 1), la concentración de GRSP varió
ampliamente (6,6 a 37 mg g - 1), lo que sugiere que su cantidad depende del nivel de contaminación del
suelo (Cornejo et al., 2008).
GRSP tiene una diversidad de funciones en el suelo. Además de promover la agregación de
partículas (Rillig, 2004; Rillig y Mummey, 2006; Wright y Upadhyaya,
1998), GRSP pueden tener un papel fisiológico por la disminución de la palatabilidad de AMF para los
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microorganismos del suelo (Purin y Rillig, 2007). Estudios recientes han sugerido que GRSP también
puede secuestrar elementos tóxicos a través de grupos funcionales en su estructura (Cornejo et al, 2008;.
Gonz' alez-ch' avez et al., 2004;
Gonz' alez-ch' avez et al., 2009; Vodnik et al., 2008). El ca- de unión a metal
pacidad de GRSP varía con el tipo de suelo y algunos parámetros físico-químicos, tales como el pH y
potencial redox (Chern et al, 2007;. Nichols, 2003; Wright y Upadhyaya, 1998). El uso de suelos
contaminados con Cu, Cd y Pb, Gonz' alez-
ch' avez et al. (2004) mostraron que GRSP podría secuestrar hasta 4300 mg de Cu, 1,120 mg de Pb,
y 80 mg de Cd por kg GRSP. Vodnik et al. (2008), trabajando con suelos contaminados-Pb, se
encontró que la cantidad de contaminante vinculado a la GRSP varió de 690 a 23400 mg kg - 1, correspondiente
a 0,8 a 15,5% del total Pb presente en el suelo. Por otra parte, la cantidad de GRSP era fuerte y
positivamente relacionada con la concentración de Pb en el suelo ( r = . 90, p <

. 01). Del mismo modo, Cornejo et al. (2008) observaron una alta correlación entre la concentración GRSP y
el contenido de Cu y Zn en algunos suelos contaminados-Cu ( r = . 89 y 0,76 para el Cu y Zn,
respectivamente; p < . 001) y el metal ligado a GRSP correspondiente a 1,44 a 27,5% del contenido total de
Cu y 5,8% del contenido total de Zn en los suelos. Esta evidencia sugiere un papel activo de GRPS en el
secuestro de algunos metales potencialmente tóxicos, y e fi ciencia de esta proteína en la mitigación de la
tensión de metal de plantas que crecen en suelos contaminados-metal.

6.1.3 M MOLECULAR METRO ETAL H OMEOSTASIS METRO MECANISMOS

tolerancia Metal en AMF se puede lograr a través de la acción de varios mecanismos homeostáticos.
Además de ser capaz de inmovilizar metales en su superficie (a través de la GRSP), AMF han
desarrollado diversos mecanismos de metales
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 759

quelación a nivel intracelular (Gonz' alez-ch' avez et al., 2002b; Gonz' alez-
Guerrero et al., 2005; Gonz' alez-Guerrero et al., 2009). El con- pared celular
stitutes la primera barrera protectora fi contra la captación de metal. Sin embargo, en suelos altamente
contaminados una fracción de los iones de metal puede cruzar esta barrera y alcanzar el citoplasma de hongos.
agentes quelantes en el citoplasma puede desactivar los metales, y por lo tanto minimizar el daño celular
mediante la intrusión excesiva de metales. Entre los mejores quelantes de metales caracterizado AMF son los
MTs (Vasak y Hasler,
2000).
MTs son polipéptidos que consisten en 70-75 aminoácidos con un alto contenido de cisteína,
un aminoácido capaz de formar complejos estables con los cationes a través de sus grupos
sulfhidrilo (Kojima, 1991). MTs están involucrados en el mantenimiento de la homeostasis celular
frente a altas concentraciones de metal (Cobbett y Goldsbrough, 2002). Sin embargo, la producción
de MTs puede ser inducida por metales, así como por las hormonas (Haq et al., 2003). En el caso de
AMF hay diferentes estudios sobre la interacción entre el MTs y metales y su contribución en los
procesos fitoestabilización. Esto ha sido confirmada a través de experimentos de sobreexpresión de
MTS en varios organismos. Por ejemplo, la inserción del gen CUP1 ( de la levadura) en coliflor resultó
en un aumento de la tolerancia de Cd y hasta la acumulación de 16 veces (Hasegawa et al., 1997).
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plantas de tabaco transgénicas con el mismo gen y se inocularon con AMF fueron expuestos a cuatro
dosis diferentes de CD. Estas plantas presentan una menor concentración de Cd en sus brotes y
hojas en comparación con el tabaco no transgénico y no inoculado de la misma variedad (Janouskov'

A et al.,
2005).
Hasta el momento, cuatro genes fúngicos estoy involucrado en el mantenimiento de la homeostasis
celular frente a los metales se han caracterizado: (a) GrosMT1 en Gigaspora rosea ( . Stommel et al, 2001);
(B) el transportador de Zn GinZnT1 en Glomus intraradices involucrado en la compartimentación vacuolar
Zn (Gonz' alez-
. Guerrero et al, 2005); (do) GmarMT1 en Gigasporamargarita ( BEG 34), que codifica para MTs que
regulan el potencial redox de hongos y lo protege contra el estrés oxidativo producido por algunos
metales, tales como Zn o Cd (Gonz' alez-
Guerrero et al., 2006; Gonz' alez-Guerrero et al, 2007).; y (d) GintABC1,
que codifica para un polipéptido de ácidos 434 aminoácidos que participa activamente en Cu y Zn la
desintoxicación (Gonz' alez-Guerrero et al., 2006).

6,2 AMF y fitoextracción

Fitoextractor es una reciente y rentable, y la tecnología verde atractivo para la remediación de suelos
afectados por procesos de minería (McGrath y Zhao, 2003; Pilon-Smith, 2005;. Quartacci et al, 2006;
Shah y Nongkynrih, 2007). El proceso utiliza las especies de plantas hiperacumulador capaz de
asumir, tolerar, y desarrollar fitomasa incluso en suelos con altas concentraciones de metal. plantas
hiperacumuladoras pueden acumular metales en sus brotes, permitiendo que los metales para ser
extraídos por la recolección de los brotes de las plantas. Esto representa una
760 S. Meier et al.

considerable ventaja sobre fitoestabilización (donde los metales permanecen en el suelo en una forma
biodisponible inofensivos o no). Sin embargo, la fitoextracción es un proceso lento en que varios años
se requiere para disminuir las concentraciones de metales a un nivel inofensivo. La lentitud del
proceso se debe principalmente a la interacción de los dos componentes, el suelo y la planta (Barcel '
oy
Poschenrieder, 2003).

6.2.1 S PETRÓLEO

Soil representa el componente primero y es el principal factor que limita la biodisponibilidad metal.
interacciones químicas complejas entre planta, metal, y el suelo hacen que la absorción de metales
por las plantas di fi culto y reducen la eficacia del proceso (Adriano et al., 2004).

En algunos casos, la fitoextracción se puede mejorar mediante la aplicación de sustancias


quelantes sintéticos, tales como ácido dietilentriamina pentaacético, tetraacetato de etilendiamina, y
ethylenediaminedissuccinate, lo que aumenta la disponibilidad de metal en el suelo (Liu et al, 2008;.
Sudov' A et al., 2007). Estas
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sustancias pueden acelerar la absorción de los metales en los brotes y las raíces, mientras que el AMF
promover el crecimiento de la planta (Adel y Hashem, 2009). Sin embargo, estos agentes quelantes
generalmente son no biodegradables y no selectivo en su acción. Su uso también aumentaría el riesgo
de lixiviación del metal y la contaminación de aguas subterráneas (Barona et al., 2001).

6.2.2 P LANTA

El segundo componente es la planta. Hiperacumuladoras debe producir una gran fitomasa porque la
cantidad de metales extraído es proporcional a la tasa de crecimiento de las plantas (Shah y Nongkynrih,
2007). También es necesario que estas especies se acumulan grandes cantidades de metales en sus
tejidos. Desafortunadamente, no hay especies de plantas fi ed salvajes o identi que tienen estas dos
propiedades (Li et al., 2003).

Otro aspecto a considerar es que la mayoría de las plantas, incluidas las familias
hiperacumuladoras como Brassicaceae, Plumbaginaceae, Juncaceae, Caryophyllaceae, Juncaginaceae,
Amaranthaceae, y algunos miembros de la familia
Fabaceae, no desarrollan micorrizas arbusculares. Las excepciones se han reportado para
hiperacumuladoras Ni pertenecientes a la Asteraceae familia (Leyval et al, 1997;. Turnau y
Mesjasz-Przybylowics, 2003) y algunos pteridofitas
(Gaur y Adholeya, 2004). Entre las plantas mencionadas anteriormente, Pteris vittata L. es un bien
conocido como hiperacumulador, ya que puede producir una gran fitomasa y un extenso sistema de
raíces, y es de rápido crecimiento y perenne. Estas características hacen que esta especie
potencialmente útil para los programas fitoextractores (Ma et al., 2001). La asociación de P. vittata con
AM aumenta su capacidad para absorber Como hasta 88,1 mg Como kg - 1 peso en seco en
comparación con 60,4 mg como kg - 1 en las plantas nonmycorrhizal (Leung et al.,

2006). Esto está de acuerdo con otros resultados que demuestra un aumento en la translocación Como
cuando esta planta se asocia con AM (Trotta et al, 2006;. Tabla 6).
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TABLA 6. Alcance de efectos beneficiosos de hongos micorrícicos arbusculares (AMF) en los procesos de fitoextractores de suelos contaminados de metales

AMF Metal Planta huésped Bene fi cial efecto referencias

geosporum glomus suelo Multicontaminated tripolium Aster L. AMF aumentó 2,2 y 4,1 el factor de Carvalho et al., 2006
transposición Cd y Cu

etunicatum Glomus Como Hierba Mix ( Festuca rubra, Las plantas inoculadas extrajeron Giasson et al.,
intraradices y G. F. eliator, Agropyron repens 3.8- y 14 veces más que las plantas no 2006
y Trifolium repens) inoculadas, respectivamente

Glomus intraradices, Zn mezcla de hierba ( Festuca rubra, F. eliator, Las plantas inoculadas se extrajeron 5,0 y 7,0 veces Giasson et al.,
G. mosseae Agropyron repens y que las plantas inoculadas de las Naciones Unidas, 2006
Trifolium repens respectivamente

Glomus intraradices y G. Como Pteris vittata L. AMF aumentado como factor de Trotta et al.,
mosseae transposición por 2006
5,8-y 14,6 veces,
respectivamente
Indígena suelos Multicontaminated Pteris vittata L. Como la concentración en las hojas aumentó 24 Leung et al.,
micorrizas veces en las plantas micorrizadas en 2006
poblaciones de suelos comparación con otras especies evaluadas
contaminados

761
762 S. Meier et al.

Sin embargo, la información sobre AMF-como las interacciones en P. vittata es todavía muy limitada y se
requieren más estudios, en particular en el papel de AMF en el aumento de la e fi ciencia de la
fitorremediación de suelos contaminados-As (Liu et al., 2009).

A pesar de los numerosos estudios llevados a cabo durante dos últimas décadas, el papel de las
micorrizas en los procesos fitoextractores sigue siendo incierto. Tonin et al. (2001) mostraron que la AM puede
mejorar la transferencia de metal desde el suelo a la planta (factor de transposición), promoviendo así la
fitoextracción. Sin embargo, Weissenhorn y Leyval (1995) indicaron que la acumulación de metal de alta
resultante de AM colonización puede, de hecho el crecimiento y desarrollo de la planta de inhibición.

El estado micotrófica de plantas hiperacumuladoras perteneciente a la


Brassicaceae familia, con especial referencia a Thlaspi caerulescens, ha sido objeto de atención en
todo el mundo en relación con la fitorremediación (Fischerov' una

et al., 2006). Hirrel et al. (1978) informaron de que Thlaspi caerulescens no formar asociaciones AM.
Sin embargo, llevar a cabo un extenso análisis bibliográfico, DeMars y Boerner (1996) encontró que
el 18,9% de las 946 especies investigadas tenían asociaciones AM. Del mismo modo, V
OGEL-Mikus et al. (2006) y
Descargado por [la Universidad de Georgetown] a las 10:25 20 de noviembre de 2012

Pongrac et al. (2009) encontró que T. praecox presentado asociación AM aunque la tasa de
colonización fue baja y variable. Llegaron a la conclusión de que la asociación AMF en T. praecox juega
un papel importante en la mejora de la fitoextracción mediante el aumento de la translocación del Zn,
Cd y Pb.
Estos resultados contradictorios sugieren que se necesitan más estudios para evaluar el papel de
los HMA en fitoextractor metal. La presencia y la diversidad de plantas y metalofitas hiperacumuladoras,
especialmente en las zonas geográficas en las que la información es limitada, merecen una
investigación más amplia (Ginocchio y Baker, 2004).

7. Conclusiones y perspectivas de futuro

Hay mucha evidencia en la literatura que demuestra el importante papel de la AMF en la promoción del
establecimiento de las plantas y sobreviviente de la planta en suelos contaminados con metal. Sin
embargo, todavía parece prematuro hablar de aplicación campo de la AMF en la fitorremediación de suelos
contaminados de metal, en parte debido a la existencia de dos puntos de vista opuestos de los procesos
utilizados por AMF en suelos contaminados con metales pesados ​(que AMF sería promover una
fitoextracción o proceso fitoestabilización), y de una tercera hipótesis mecanicista que abarca los dos
primeros procesos. En esta última hipótesis, AMF sería promover fitoextracción cuando la concentración
de metal en el suelo es baja, mientras que fitoestabilización sería mayor a altas concentraciones de metal.

La información generada en la investigación reciente ha mejorado la comprensión de la


biología de micorrizas y de la tolerancia de metal de plantas y hongos; Sin embargo, más estudios en
esta área son necesarios para mejorar e implementar el uso de AMF en programas de
fitorremediación.
La fitorremediación de suelos contaminados de metal 763

Los futuros investigadores sobre este tema deben centrarse en la optimización de procesos,
incluyendo la determinación de los mecanismos fisiológicos involucrados en la absorción de metal,
translocación, y el metabolismo por las plantas, y la descripción de los mecanismos de control genético. En
cuanto al papel de los HMA en la fitorremediación, es muy importante para determinar su presencia y
diversidad de suelos contaminados, así como su compatibilidad funcional con metalofitas y plantas
hiperacumuladoras. También es necesario estudiar los mecanismos fisiológicos involucrados en la
tolerancia de metal por AMF, incluyendo quelación de metales intracelular y el papel desempeñado por
MTs.

En resumen, creemos que los futuros diseños de programas phytoremedation deben incluir la
presencia de AMF para mejorarlo e fi ciencia y efectividad.

EXPRESIONES DE GRATITUD

Los autores agradecen a la Comisión Nacional para la Ciencia de Investigación Tecnológica (Chile) y C
Descargado por [la Universidad de Georgetown] a las 10:25 20 de noviembre de 2012

para las becas de investigación FONDECYT 3070052 y 11080131.

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