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Cultivos Tropicales, 2016, vol. 37, no. especial, pp.

33-39

ISSN impreso: 0258-5936 Ministerio de Educación Superior. Cuba


ISSN digital: 1819-4087 Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas
https://ediciones.inca.edu.cu
DOI: 10.13140/RG.2.1.5158.3609
http://dx.doi.org/10.13140/RG.2.1.5158.3609

Revisión bibliográfica
BIOSÍNTESIS DE ÁCIDO INDOL-3-ACÉTICO Y PROMOCIÓN
DEL CRECIMIENTO DE PLANTAS POR BACTERIAS
Review
Biosynthesis of indole-3-acetic acid and plant growth
promoting by bacteria
Paulina Vega-Celedón1), Hayron Canchignia Martínez1,2,
Myriam González1 y Michael Seeger1)
ABSTRACT. The plant hormone indole-3-acetic acid RESUMEN. La hormona vegetal ácido indol-3-acético (AIA)
(IAA) is the main auxin in plants. IAA controls several es la principal auxina en las plantas. El AIA controla diversos
physiological processes such as cell elongation and division, procesos fisiológicos como la elongación y división celular, la
tissue differentiation and responses to light and gravity. IAA diferenciación de tejidos y las respuestas a la luz y la gravedad.
concentration is regulated in plants. Interestingly, bacteria La concentración de AIA se encuentra regulada en las plantas.
can modulate IAA levels. The most widely distributed Se ha descrito que las bacterias pueden modular los niveles
biosynthetic IAA routes in bacteria are indole-3-pyruvate de AIA. Las rutas biosintéticas de AIA más importantes y
(IPA) and indole-3-acetamide (IAM) anabolic pathways. ampliamente distribuidas en bacterias son las vías anabólicas
These metabolic pathways use tryptophan as precursor. de indol-3-piruvato (IPA) y de indol-3-acetamida (IAM). Estas
IPA pathway has been described mainly in plant growth- rutas metabólicas son dependientes del precursor triptófano.
promoting bacteria (PGPB), whereas the IAM pathway La vía IPA ha sido descrita principalmente en bacterias
is present in phytopathogenic bacteria. PGPB stimulate promotoras del crecimiento (PGPB), mientras que la vía
plant growth through various mechanisms including the IAM está presente en bacterias fitopatógenas. Las PGPB
production of plant hormones. Studies on PGPB that are estimulan el crecimiento de las plantas mediante diversos
capable to produce IAA indicate that this phytohormone mecanismos, que incluyen la producción de fitohormonas.
plays a crucial role for promoting plant growth. Diversos estudios sobre PGPB que poseen la capacidad de
producir AIA demuestran que esta fitohormona juega un rol
determinante en la promoción del crecimiento vegetal.

Key words: indole acetic acid, auxin, bacteria, Palabras clave: ácido indolacético, auxina, bacteria,
phytohormone, plant, tryptophan fitohormona, planta, triptófano

INTRODUCCIÓN “sustancias” que se transportaban auxinas como el ácido indol-3-


de una parte de la planta a otra (1). acético (AIA), ácido abscísico
Más de un siglo después, se conoce (ABA), brasinoesteroides (BRS),
Hormonas vegetales que estas sustancias son pequeñas citoquininas, giberelinas, etileno,
Estudios pioneros en el siglo moléculas estructuralmente no ácido jasmónico (AJ) y ácido
XIX realizados por Julius von Sachs relacionadas que derivan de salicílico (AS) (Figura 1). Las
y Charles Darwin demostraron que vías metabólicas esenciales de auxinas, citoquininas, ABA, etileno,
varios procesos del crecimiento de las plantas. En general, estos ácido salicílico y giberelinas
las plantas estaban regulados por compuestos están presentes pueden ser producidas también
en concentraciones muy bajas por bacterias (2, 3, 4, 5, 6, 7).
1
Universidad Técnica Federico Santa María,
Valparaíso, Chile. y actúan localmente, alrededor Estas hormonas regulan todos los
2
Unidad de Investigación Científica y del sitio de síntesis o en tejidos aspectos de la vida vegetal, desde
Tecnológica, Universidad Técnica Estatal de distantes. En las últimas décadas la formación del patrón durante el
Quevedo, Quevedo, Ecuador. se han ido identificando nuevas desarrollo hasta las respuestas al
) pvegaceledon@gmail.com hormonas vegetales, que incluyen estrés biótico y abiótico (8, 9).
michael.seeger@usm.cl

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Paulina Vega-Celedón, Hayron Canchignia Martínez, Myriam González y Michael Seeger

Figura 1. Estructura química de las hormonas vegetales

Una lista parcial de las el crecimiento diferencial en Ácido indol-3-acético (AIA)


respuestas de cada fitohormona se respuesta a estímulos de luz
describe a continuación (8). El gas (11). Son las fitohormonas que El AIA es la principal auxina
etileno promueve la maduración de juegan el rol más importante en nativa de las plantas superiores
la fruta, senescencia, respuestas el desarrollo de las plantas (12). (14). El AIA está involucrado en
a patógenos y al estrés abiótico. Se han descrito cuatro auxinas el crecimiento y desarrollo de las
El AIA (auxina) regula la división y naturales sintetizadas por plantas: plantas, principalmente en una
expansión celular, diferenciación AIA, ácido indol-3-butírico (IBA), serie de procesos fisiológicos que
vascular, desarrollo de raíz ácido 4-cloroindol-3-acético (4-Cl- incluyen el alargamiento y división
lateral y dominancia apical. El AIA) y ácido fenilacético (PAA) (13) celular, diferenciación de tejido,
ácido jasmónico es una señal (Figura 2A). Ensayos in vitro han fototropismo, gravitropismo y en
volátil que modula el desarrollo permitido determinar que el AIA es respuestas defensivas (9, 18),
del polen y las respuestas a una de las principales auxinas que destacando un importante rol en la
infecciones por patógenos. El participan en el desarrollo de las formación del xilema y la raíz (19).
ácido salicílico participa en el plantas (14, 15). La biosíntesis de AIA
crecimiento y desarrollo de la La industria agroquímica ha no está limitada a las plantas
planta, en los mecanismos de desarrollado auxinas sintéticas superiores. Organismos como
resistencia a fitopatógenos, y que imitan la estructura de bacterias, hongos y algas son
en respuestas al estrés abiótico AIA. Las auxinas sintéticas capaces de sintetizar AIA, lo que
y biótico (10). Las citoquininas más ampliamente utilizadas puede afectar el crecimiento y el
son derivados de adenina como herbicidas son el ácido desarrollo de las plantas (20). En
identificados por su capacidad de 2,4-diclorofenoxiacético (2,4-D) y bacterias, la producción de AIA es
promover la citoquinesis. El ácido el ácido naftaleno-1-acético (NAA) una capacidad relevante, tanto
abscísico promueve la latencia (13) (Figura 2B). En contraste de PGPBs, como de bacterias
de la semilla y participa en varias con AIA, estos herbicidas poseen fitopatógenas (21, 22). Las plantas
vías de señalización de estrés. una larga vida meda, debido a superiores exudan, entre otros
Las giberelinas son compuestos su alta estabilidad en plantas componentes el aminoácido
diterpenoides que promueven superiores y, por lo tanto, mayor triptófano, que es el principal
la germinación, alargamiento efectividad que AIA. En bajas precursor para la biosíntesis de
del tallo y la inducción de la concentraciones son capaces AIA microbiano (23, 24, 25, 26).
floración. Los brasinoesteroides de estimular los procesos de
regulan la expansión celular y la desarrollo y crecimiento de plantas,
Biosíntesis de AIA en bacterias
fotomorfogénesis. pero a altas concentraciones el Se ha propuesto que el 80 %
crecimiento se ve perturbado y se de las bacterias de la rizósfera
Auxinas daña la planta causando su muerte son capaces de producir AIA. Se
Las auxinas son hormonas (16, 17). ha observado un alto grado de
de crecimiento de plantas, debido similitud en las vías de síntesis de
a su capacidad de estimular AIA de plantas y bacterias (27).

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A: auxinas naturales B: Auxinas producidas por síntesis química industrial


Figura 2. Diversidad de auxinas

Los microorganismos de de estas rutas anabólicas son bacterias, como el fitopatógeno


rizósfera que interaccionan con dependientes de triptófano. Las Pantoea agglomerans, bacterias
las plantas, interfieren con su vías de síntesis de AIA más benéficas (e.g., Bradyrhizobium,
desarrollo, mediante el desbalance importantes y ampliamente Azospirillum, Rhizobium
de auxinas, de manera que pueden distribuidas son la vía indol-3- y Enterobacter cloacae) y en
afectar a la planta en forma positiva piruvato (IPA) y la vía indol-3- cianobacterias. Esta vía tiene como
o negativa (7). Las bacterias acetamida (IAM) (7). La vía IPA primera etapa la conversión de
productoras de AIA (BIP, del inglés ha sido reportada principalmente triptófano a ácido indol-3-pirúvico
bacterial IAA producer) tienen en PGPB, mientras que la vía (IPA) por una aminotransferasa.
el potencial de interferir con los IAM ha sido descrita en bacterias En una segunda etapa el IPA
procesos de incorporación de AIA fitopatógenas (7, 27) (Figura 3). se descarboxila a ácido indol-3-
en las plantas. La consecuencia Además se han descrito vías de acetaldehído (AIAld) por la indol-
para la planta depende de la síntesis de AIA independientes de 3-piruvato descarboxilasa (IPDC),
cantidad de AIA producida y la triptófano, que han sido estudiadas siendo esta la etapa limitante de la
sensibilidad del tejido de la planta mediante mutantes y marcaje síntesis. El gen ipdC que codifica
a los cambios en la concentración isotópico. para la enzima IPDC ha sido
de AIA (18), lo que se asocia a la Estas rutas anabólicas en caracterizado en algunas bacterias
vía biosintética utilizada por las presencia de triptófano aumentan como Azospirillum brasilense,
bacterias asociadas a plantas significativamente la producción de E. cloacae, Pseudomonas putida,
(27). Bacterias fitopatogénicas AIA (20). El aminoácido triptófano es P. agglomerans y Paenibacillus
como Agrobacterium spp. y uno de los principales componentes polymyxa (22, 27, 32). En la
Pseudomonas savastanoi pv. del exudado de las raíces (26). etapa final, el AIAld es oxidado
savastanoi causan en el tejido La biosíntesis bacteriana de AIA a AIA por la indol-3-acetaldehído
vegetal tumores y corona de puede contribuir a la supervivencia deshidrogenasa (7, 27).
agallas, respectivamente, que en de bacterias, mediante la
plantas jóvenes significan retrasos destoxificación de triptófano del Vía indol-3-acetamida (IAM)
en el crecimiento, el desarrollo exudado de las plantas (27). La vía IAM es la ruta más
anormal, la susceptibilidad a otras caracterizada en bacterias. Esta
enfermedades o la muerte de la Vía indol-3-piruvato (IPA) vía no ha sido descrita en plantas (27).
planta (28, 29). Por otra parte, la La vía IPA ha sido propuesta Esta vía metabólica está presente
PGPB Azospirillum favorece el como la principal ruta para la en diversos patógenos y contribuye
desarrollo de la raíz (27, 30). El biosíntesis de AIA en plantas. a la virulencia de estas bacterias
triptófano es el principal precursor Sin embargo, las enzimas o por la excesiva producción de AIA
en las vías de biosíntesis de AIA genes clave no han sido aún (28, 30). Los síntomas fitopatogénicos
en bacterias (27, 31). Diferentes identificados en plantas (7). La están principalmente ligados a la
vías de síntesis de AIA han sido producción de AIA por la vía vía IAM, dado que sería microbiana
identificadas en bacterias. Cinco IPA ha sido descrita en diversas específica (27).

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lado derecho, vía indol-3-piruvato (IPA) lado izquierdo, vía indol-3-acetamida (IAM) TRP: triptófano AIA: ácido indol-3-acético
IPA: ácido indol-3-pirúvico AIAId: ácido indol-3-acetaldehído IAM: indol-3-acetamida.
Figura 3. Vías de biosíntesis de ácido indol-3-acético en bacterias

Debido a que las plantas Las PGPB participan en el Bacterias promotoras


no poseen los intermediarios crecimiento y la salud de las del crecimiento de plantas
metabólicos de esta vía, no son plantas, suprimiendo daños
productoras de ácido
capaces de mantener el AIA a efectuados por microorganismos
niveles no tóxicos o fisiológicamente patógenos, sintetizando indol-3-acético
apropiados en sus tejidos por fitohormonas, acelerando la El AIA producido por PGPB
retroalimentación (30). Los genes, disponibilidad y la asimilación presenta un gran impacto
lasproteínasylaregulación de esta ruta de nutrientes del suelo mediante sobre su actividad promotora
metabólica han sido caracterizados diferentes mecanismos como la del crecimiento de plantas.
y comprende dos etapas. En la fijación del nitrógeno atmosférico, Diversas bacterias de las clases
primera, el triptófano es convertido la solubilización del fósforo y la taxonómicas α-Proteobacteria,
en IAM por la enzima triptófano-2- síntesis de sideróforos (36, 37). En β-Proteobacteria, δ-Proteobacteria
monooxigenasa (IaaM), que está la agricultura, las PGPB han sido y Bacilli son PGPB productoras
codificada en el gen iaaM. En la utilizadas como una alternativa de AIA; algunos ejemplos de
segunda, el IAM es convertido a sustentable con el medio ambiente, PGPB se muestran en la tabla. Se
AIA y amonio, mediante una IAM dado que tienen la capacidad de estudió el efecto fitoestimulante
hidrolasa (IaaH), que es codificada mejorar la calidad de los suelos de 16 cepas de Bacillus sobre
por el gen iaaH. y el rendimiento de los cultivos, el crecimiento de la planta Vigna
Estos genes han sido descritos reduciendo el impacto negativo de radiata. B. megaterium MiR-4, que
en bacterias como Agrobacterium los fertilizantes químicos (38). Las correspondió a la mayor productora
t umefaciens, Pseudomonas PGPB han sido extensivamente de AIA, presentó el mayor
savastanoi, Pseudomonas syringae, estudiadas durante los últimos efecto promotor del crecimiento,
P. agglomerans, Rhizobium sp. años y pertenecen a los géneros aumentando la elongación de los
NGR234 y Bradyrhizobium Acetobacter, Acinetobacter, brotes y el número de raíces (39).
japonicum (7, 27, 33, 34). A l c a l i g e n e s , A r t h r o b a c t e r, Bacterias mutantes del gen
Azoarcus, Azospirillum, ipdC pierden capacidad promotora
Bacterias promotoras Azotobacter, Bacillus, Beijerinckia, de crecimiento de plantas. La
del crecimiento de plantas Burkholderia, Derxia, Enterobacter, longitud de raíces de esquejes de
Gluconacetobacter, Herbaspirillum, canola de semillas tratadas con
Las bacterias promotoras del
Klebsiella, Ochrobactrum, Pantoae, P. putida GR12-2 fueron un 35 %
crecimiento de plantas (PGPB,
Pseudomonas, Rhodococcus, más largas que las raíces de
plant-growth promoting bacteria)
Serratia, Stenotrophomonas y semillas tratadas con la mutante
son un grupo de bacterias benéficas
Zoogloea (36). ipdC- (22).
de plantas (35).

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Efecto promotor del crecimiento de plantas de bacterias productoras de ácido indol-3-acético

Clase Bacteria PGPB Planta Efecto Promotor


α-Proteobacteria Azospirillum brasilense Sp245 Arabidopsis thaliana Número de raíces (42).
  Azospirillum brasilense SM Sorgo Elongación de raíces y brotes, número de raíces (40).
  Acetobacter diazotrophicus PAl5 Caña de azúcar Crecimiento (Peso fresco y seco) (43).
β-Proteobacteria Burkholderia phytofirmans PsJN Arabidopsis thaliana Número de raíces y Crecimiento (Peso fresco) (44).
  Burkholderia cepacia RRE25 Oryza sativa Elongación de raíces y brotes, número de raíces (45).
  Burkholderia xenovorans LB400 Nicotiana tabacum Elongación y número de raíces (41).
    Vitis vinifera Enraizamiento y número de raíces A.
δ-Proteobacteria Pseudomonas putida GR12-2 Canola Elongación raíces (22).
    Vigna radiata Número de raíces (22).
  Pantoea agglomerans PVM Nicotiana tabacum Enraizamiento (46).
Bacilli Bacillus amyloliquefaciens FZB42 Zea mays Elongación raíces (47).
    Lemna minor Crecimiento (Peso fresco) (26).
  Paenibacillus polimyxa E681 Cucumis sativus Crecimiento (Peso fresco) (48).
  Bacillus megaterium MiR-4 Vigna radiata Elongación de brotes y número de raíces (39).

La bacteria ipdC- de AGRADECIMIENTOS 4. Bottini, R.; Cassán, F. y Piccoli, P.


Azospirillum brasilense SM ‘‘ G i b b e r e l l i n p r o d u c t i o n b y
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Recibido: 15 de mayo de 2015


Aceptado: 20 de enero de 2016

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Revista «Cultivos Tropicales» Ministerio de Educación Superior. Cuba
https://ediciones.inca.edu.cu Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas

TUTORIAL
NÚMERO ESPECIAL
Este número de la revista está dedicado
al X Congreso Internacional de Biotecnología Vegetal (BioVeg2015)
El Centro de Bioplantas es una institución de investigaciones científicas, adscrita a la Universidad
de Ciego de Ávila “Máximo Gómez Báez” del Ministerio de Educación Superior de Cuba.
El mismo surge en 1987 como un laboratorio de investigaciones y micropropagación de plantas
frutales. Desde 1992, tiene como misión desarrollar, aplicar y ofrecer tecnologías, productos,
asistencia técnica y servicios académicos de excelencia en el marco de la Biotecnología Vegetal.
El grupo de investigadores, técnicos de laboratorio y otro personal auxiliar altamente calificados,
han sido galardonados con premios relevantes de la Academia de las Ciencias de Cuba y con
reconocimientos por la labor que realizan en la transferencia de resultados científicos y tecnológicos,
la producción de vitroplantas para el comercio internacional, y la educación postgraduada.
Para el trabajo científico cuenta con seis laboratorios: Cultivo de Células y Tejidos Vegetales,
Agrobiología, Interacción Planta-Patógeno, Ingeniería Metabólica, Mejoramiento Genético de
Plantas y Computación Aplicada. Todos con las mejores facilidades y un equipamiento de alta
calidad para asegurar resultados relevantes.
El Centro de Bioplantas desde 1997 y, como bienal, desarrolla su Congreso Internacional de
Biotecnología Vegetal (BioVeg), el cual constituye un marco excepcional para el intercambio
de conocimientos y experiencias entre científicos, docentes y productores. En este se debaten en
forma de Conferencia Magistrales, Talleres y Mesas Redondas durante sesiones de trabajo, los
resultados más relevantes y los problemas más acuciantes que enfrenta la biotecnología vegetal
cubana y mundial.
Por todo lo anterior, el Comité Organizador de BioVeg2015 en su décima edición se complace en
presentarles una muestra representativa de 19 trabajos científicos completos recibidos y siente
profunda satisfacción en invitarlos para el próximo BioVeg2017 que se desarrollará en la fecha
22-26 del mes de mayo.

Nota:
Durante el proceso de edición no se pudo acceder al trabajo de retoque y mejoramiento de imágenes, por lo que estas han
sido insertadas con la misma calidad con la que enviaron sus autores.
La Editorial
ISSN impreso: 0258-5936
ISSN digital: 1819-4087
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