Вы находитесь на странице: 1из 25

El papel de las micorrizas y las rizobacterias que promueven el

crecimiento de las plantas (PGPR) en la mejora de la productividad de


los cultivos en entornos estresantes

Sajid Mahmood Nadeem una , Maqshoof Ahmad b , Zahir Ahmad Zahir c ,, Arshad Javaid d , Muhammad Ashraf correo

un Burewala Sub-campus de la Universidad de Agricultura Faisalabad, Burewala, Pakistán


segundo
Colegio Universitario de Agricultura y Ciencias Ambientales, Universidad Islamia de Bahawalpur, Bahawalpur, Pakistán
do
Instituto de Ciencias del Suelo y Medio Ambiente, Universidad de Agricultura, Faisalabad 38040, Pakistán
re
Instituto de Ciencias Agrícolas, Universidad del Punjab, Lahore, Pakistán
mi
Universidad de Agricultura de la Universidad de Sargodha, Sargodha, Pakistán

artículo información

Articulo de historia:

Recibido el 15 de abril de 2013

Recibido en forma revisada 17 de diciembre de 2013 Aceptado el 19 de diciembre de 2013

Disponible en línea 28 Diciembre 2013

Palabras clave:

micorrizas

PGPR

Interacciones

Estrés

Planta

Crecimiento

abstracto

Tanto el estrés biótico como el estrés abiótico son limitaciones importantes para la producción agrícola. En condiciones de estrés, el crecimiento de las plantas se ve afectado
por una serie de factores como el desequilibrio hormonal y nutricional, la toxicidad iónica, los trastornos fisiológicos, la susceptibilidad a enfermedades, etc. El crecimiento de
las plantas en condiciones de estrés puede ser mejorado mediante la aplicación de inoculación microbiana, Las rizobacterias promotoras del crecimiento (PGPR) y los hongos
micorrízicos. Estos microbios pueden promover el crecimiento de las plantas regulando el equilibrio nutricional y hormonal, produciendo reguladores del crecimiento de las
plantas, solubilizando nutrientes e induciendo resistencia contra los patógenos de las plantas. Además de sus interacciones con las plantas, estos microbios también muestran
interacciones sinérgicas, así como antagonistas con otros mi-crobes en el ambiente del suelo. Estas interacciones pueden ser vitales para la agricultura sostenible porque
dependen principalmente de los procesos biológicos en lugar de los agroquímicos para mantener el crecimiento y desarrollo de las plantas, así como la salud adecuada del
suelo bajo condiciones de estrés. Una serie de artículos de investigación pueden ser descifrados a partir de la literatura, que muestra el papel de las rizobacterias y las
micorrizas solas y / o en combinación en la mejora del crecimiento de la planta en condiciones de estrés. Sin embargo, en contraste, existen algunos artículos de revisión que
analizan las interacciones sinérgicas entre rizobacterias y micorrizas para mejorar el crecimiento de la planta en entornos normales (no estresantes) o estresantes. Se cree
que las interacciones biológicas entre los PGPR y los hongos micorrízicos causan un efecto acumulativo en todos los componentes de la rizosfera, y estas interacciones
también se ven afectadas por factores ambientales tales como el tipo de suelo, la nutrición, la humedad y la temperatura. La presente revisión analiza exhaustivamente los
acontecimientos recientes sobre la eficacia de los PGPR y de los hongos micorrízicos para mejorar el crecimiento de las plantas en entornos estresantes. Los mecanismos
clave implicados en la tolerancia al estrés de las plantas y la eficacia de la inoculación microbiana para aumentar el crecimiento de las plantas en condiciones de estrés se han
discutido en detalle en esta revisión. La promoción del crecimiento mediante inoculación simple o doble de PGPR y hongos micorrízicos bajo condiciones de estrés también
se han discutido y revisado de manera exhaustiva.

© 2014 Elsevier Inc. Todos los derechos reservados.

Contenido

1. Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 430
2. Crecimiento de la planta bajo condiciones de estrés. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 431
2.1. Fi jación de nitrógeno bajo condiciones de estrés. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 431
3. Estrategias para mitigar los efectos adversos del estrés. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 431
3.1. Adaptaciones de la planta / defensa. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 432
4. Rizobacterias que promueven el crecimiento de las plantas (PGPR). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 432
4.1. Bene fi ciales aspectos de PGPR. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 432
4.2. Aspectos nocivos del PGPR. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 433
4.3. Mecanismos empleados por PGPR para mitigar los efectos adversos inducidos por el estrés en las plantas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 433
5. Micorrizas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 434
Mecanismos utilizados por las micorrizas para mitigar los efectos adversos inducidos por el estrés en el crecimiento de las
5.1. plantas. . . . . . . . . . . . . . . . . .. . . 434

Autor correspondiente. Tel .: +92 41


9201092; Fax: +92 412409585. E-
mail: zazahir@yahoo.com (ZA Zahir).

0734-9750 / $ - see front matter © 2014 Elsevier


Inc. Todos los derechos
reservados. Http://dx.doi.org/10.1016/j.biotechadv.2
013.12.005

430 SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448

6. Inducir la tolerancia al estrés a través de la inoculación microbiana. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 435

6.1. Tolerancia al estrés mediante PGPR. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 435

6.2. Tolerancia al estrés a través de las micorrizas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 436

6.2.1. Las micorrizas y la fijación de nitrógeno fi. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 438

7. Función sinérgica de PGPR y hongos micorrízicos en la tolerancia al estrés. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 439

8. La inducción de tolerancia al estrés por medio de la inoculación combinada de PGPR y micorrizas (PGPR - interacciones micorrizas). . . . . . . . . . . . . . 439

9. Las micorrizas - PGPR aplicación y las limitaciones en condiciones ambientales naturales. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 441

10. Conclusión y perspectivas futuras. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 442


Referencias. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 443
1. Introducción

La rizosfera es un volumen de suelo que está bajo la influencia de las raíces de las plantas. Hiltner (1904) describe el
término 'rizosfera' por primera vez como una zona de máxima actividad microbiana. La población microbiana presente en este entorno es relativamente
diferente de la de sus alrededores debido a la presencia de exudados de la raíz, que sirven como una fuente de nutrición para el crecimiento
microbiano (Burdman et al., 2000). Los microorganismos pueden estar presentes en la rizósfera, el rizoplano, el tejido de las raíces y / o en una estructura
especial de la raíz llamada nódulo.Muy importante y significativo inter-acciones se registraron entre las plantas, el suelo y los microorganismos presentes
en el ambiente del suelo (Antoun y Prévost, 2005). Estas interacciones pueden ser beneficiosa, perjudicial y / o neutral, y puede significativamente en
el crecimiento de la planta fl u-cia y el desarrollo ( Adesemoye y Kloepper, 2009; Ahmad et al., 2011a; Lau y Lennon, 2011 ).

Los microorganismos que colonizan las raíces de las plantas generalmente incluyen bacterias, algas, hongos, protozoos y actinomicetos. Mejora del
crecimiento de las plantas y el desarrollo mediante la aplicación de estas poblaciones microbianas es bien evidente ( Bhattacharyya y Jha, 2012; Gray y
Smith, 2005; Hayat et al., 2010; Saharan y Nehra, 2011; Zahir y Arshad, 1996 ). De diferentes poblaciones microbianas presentes en la rizosfera, las
bacterias son los microorganismos más abundantes (Kaymak, 2010). Varios géneros de
bacterias, Pseudomonas, Enterobacter, Bacillus, Variovorax,Klebsiella, Burkholderia, Azospirillum, Azotobacter y Serratia, causa una pronunciada

Efecto sobre el crecimiento de las plantas y se denominan como promotor del crecimiento de las plantas rhizobacteria (PGPR). PGPR jugar
un papel significativo en la mejora del crecimiento y desarrollo de plantas tanto en condiciones no del estrés y por una serie de mecanismos directos e
indirectos ( Glick et al., 2007; Nadeem et al., 2010b; Zahir et al., 2004 ). Los mecanismos que promueven crecimiento de las plantas son:
nitrógeno fi jación, la solubilización del fósforo, pro-ducción de sideróforos, reguladores del crecimiento vegetal y ácidos orgánicos, así como la protección
por enzimas como la ACC-desaminasa, quitinasa y glucanasa ( Berg, 2009; Glick et al, 2007; Hayat. et al., 2010 ).

Además de la población bacteriana, hongos también representan una porción significativa del suelo de la rizosfera micro fl ora y en el crecimiento
de plantas influencia. La asociación simbiótica generada por hongos con raíces de las plantas (mycorrhi-ZAE) aumenta el área de superficie de la raíz,
y por lo tanto permite a la planta para absorber agua y nutrientes de manera más e fi ciente de gran volumen de suelo. Se han descrito dos tipos de
micorrizas, es decir, ecto y endo-micorrizas, en varias especies de plantas. La asociación de micorrizas no sólo aumenta la disponibilidad de nutrientes
y agua, sino que también protege a la planta de una variedad de tipos de estrés abiótico ( Evelin et al, 2009;. Miransari, 2010 ). Las micorrizas y los
PGPR desempeñan un papel importante crecimiento de las plantas a través de diversos mecanismos (Fig. 1).
Aunque microbianas-inoculantes están siendo ampliamente utilizados para mejorar el crecimiento de las plantas bajo condiciones controladas, así
como las condiciones de campo naturales, los re-sultados obtenidos de estos estudios no alcanzaron un grado de e fi cacia y la
consistencia razonable que se requiere para su comercialización

Ambiental Impacto negativo en


subraya crecimiento

Salinidad

Sequía

Metales pesados

Inundación

patógenos

Temperatura

PGPR + AM

Mecanismos utilizados por PGPR

Disminución de etileno
Producción de fitohormonas
Dualinoculation /
Producción de Exopolyscaccharides

Resistencia sistemática inducida Efecto interactivo


Producción de sideróforos

Desequilibrio hormonal

Nutritionalimbalance

Iontoxicidad

Desecación

susceptibilidad a enfermedades
Mecanismos utilizados por AM

Nutrición mejorada Sistema antioxidante mejorado

Modificación de la arquitectura de las raíces Producción de enzimas Eficiencia del uso del agua

Higo. 1. Mecanismos utilizados por el crecimiento de plantas rizobacterias promotoras y de las micorrizas para mejorar el crecimiento de plantas bajo estrés.

SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448 431

a gran escala. Esto podría deberse al medio ambiente del suelo ya las poblaciones microbianas que interactúan entre sí y estas interacciones podrían
ser vitales para el crecimiento de las plantas. La exploración de los mecanismos de promoción del crecimiento mediante PGPR y micorrizas podría ser
muy útil para aumentar el crecimiento de las plantas mediante el uso de estas poblaciones microbianas, especialmente en entornos estresantes. Aunque
un número de estudios han demostrado que la aplicación combinada de PGPR y hongos podría ser un enfoque de sig- media para la agricultura sostenible
( Denton, 2007; Naja fi Et al., 2012; Ordookhani et al., 2010 ), Todavía hay ciertos aspectos que necesitan más investigaciones para obtener
máximos beneficios en términos de mejor crecimiento de las plantas de esta población de origen natural sbre todo en condiciones de estrés.

Por lo tanto, la presente revisión destaca y discute el conocimiento actual sobre el papel de PGPR y hongos micorrizales en la mejora del crecimiento
de las plantas en entornos estresantes. El mayor énfasis se da a los mecanismos básicos utilizados por las PGPR y hongos para promover el crecimiento
de las plantas así como las interacciones entre estos beneficioso microbi-AL comunidades. La efectividad de la inoculación con PGPR y hongos
microcorizantes solos, así como su inoculación combinada en el crecimiento de plantas bajo condiciones de estrés, se ha revisado y discutido en detalle.

2. Crecimiento de la planta bajo condiciones de estrés

El suelo es un sistema complejo y dinámico que apoya el crecimiento de las plantas. En el ambiente del suelo, el crecimiento y desarrollo de las
plantas es influenciada por una variedad de tensiones que son las principales limitaciones para la producción agrícola sostenible. Estas tensiones son
bióticos tales como patógenos de plantas y plagas (virus, bacterias, hongos, insectos, nematodos, etc.) y abióticos, como la salinidad,
sequía, inundando, metales pesados, temperatura, gases y Nutri-ent deficiencia o exceso. Se considera que las tensiones abióticas son la principal
fuente de reducción del rendimiento;Sin embargo, la intensidad de estas tensiones varía con una serie de factores del suelo y de la planta. Algunos de
los impactos generales de estas tensiones en el crecimiento de plantas incluyen hormonal y nutricional Imbal-ANCE, y los trastornos fisiológicos tales
como epinastía, abscisión y la se-nescence, y la susceptibilidad a enfermedades ( Ashraf, 1994;. El-Iklil et al, 2000; Nadeem et al., 2010b; Niu et al.,
1995; Zhu et al., 1997 ).

Algunas tensiones causan un impacto negativo directo o indirecto en el crecimiento y desarrollo de las plantas. Por ejemplo, bajo la salinidad, estrés
por sequía y anegamiento, los niveles elevados de etileno se producen ( Glick Et al., 2007; Zapata et al., 2003 ) Que inhiben el crecimiento de las raíces
ypor lo tanto, afectar a un número de procesos de la planta ( Belimov et al, 2002;. dom et al., 2007 ). Además, bajo estrés por salinidad, toxicidad de
iones ocurre particular- mente debido a la cantidad excesiva de Na + y Cl - que causa defectos perjudiciales EF-sobre el crecimiento y desarrollo de
plantas (Ashraf, 1994; y Ashraf Khanum, 1997 ). Del mismo modo, el estrés por sequía, aparte de aumentar la concentración de etileno también inhibe
la fotosíntesis, provoca cambios en el contenido y los daños del aparato fotosintético chlo-rophyll (Iturbe- Ormaetxe et al., 1998). Debido a la escasez de
agua, el crecimiento de gravemente afectado. Del mismo modo, otros factores de estrés como la salinidad, metales pesados, nutrientes de fi ciencia /
exceso, el ataque de patógenos, etc., también causan efectos negativos en el crecimiento y desarrollo de las plantas en un número de maneras como
perturbar el equilibrio hormonal, la susceptibilidad a las enfermedades y causar toxicidad de metales ( Ashraf , 2003; Glick et al, 2007;.. Saleem et al,
2007 ).
2.1. Fi jación de nitrógeno bajo condiciones de estrés

Como se mencionó anteriormente, las tensiones ambientales como la salinidad, la sequía y los metales pesados causan efectos perjudiciales en el
crecimiento y desarrollo de las plantas. La mayoría de los parámetros de crecimiento y rendimiento de las plantas se ven afectados en condiciones de
estrés.Estas tensiones afectan al número de procesos fisiológicos y bioquímicos de las plantas. Entre estos procesos, nitrógeno fi jación es uno de los
procesos más importantes que están gravemente afectados en condiciones de estrés. Condiciones salinas inducen efectos adversos en la fi jación de
nitrógeno causando con ello la reducción consid-erable en el rendimiento del cultivo. El estrés salino no sólo inhibe el pro-ceso de nodulación y fijación de
nitrógeno fi ( Elsheikh y Wood, 1995;

Zahran, 1999 ), Pero también induce la senescencia prematura de ya nódulos formados (Swaraj y Bishnoi, 1999). Por ejemplo, en la soja se observó
que el proceso de iniciación nódulo era muy sen-sibles a NaCl 26 mM que conduce a una disminución del 50% en la nodulación y el peso total de nódulos
por planta (Singleton y Bohlool, 1984). Como sa-linity afecta la colonización Rhizobium de los acontecimientos de la raíz y la infección temprana
( Singleton y Bohlool, 1984; Zahran, 1999 ), por lo tanto, re dujo-formación de nódulos en frijol mungo (Vigna radiata) plantas con bajos niveles de
salinidad podría ser debido a los efectos adversos sobre la el proceso de iniciación nódulo ( Ahmad et al., 2011b, Ahmad et al., 2012 ). Nabizadeh et
al. (2011) observó una disminución significativa en el número de de nódulos activos y el contenido de nitrógeno, el contenido relativo de agua y el
contenido de clorofila en la hoja en la alfalfa (Medicago sativa) bajo estrés por salinidad. Los efectos adversos del estrés salino en nitrógeno fi jación
pueden ser debido al efecto de la sal inducida sobre la actividad de los rizobios para la infección de las leguminosas, efecto sobre el crecimiento y el
desarrollo de nódulos y, fi efecto -nally directo sobre la actividad de los nódulos de nitrógeno una fijación (Bouhmouch et al., 2005). Aunque el rizobio es
más tolerante a la salinidad que una planta huésped, se ha observado una gran magnitud de variabilidad entre las cepas rhi-zobianas con respecto a la
tolerancia a la salinidad.

Enzima nitrogenasa es un componente importante en el proceso de fijación de nitrógeno fi. Estrés por salinidad se cree que signi fi cativamente a
reducir la actividad nase nitroge- de microbios (Rai y Tiwari, 1999). Jofre et al. (1998) ob-sirvió que alta concentración de sal disminuye la biosíntesis de
la nitrogenasa. Sin embargo, también se sabe generalmente que la biosíntesis de la nitrogenasa se inhibe más de actividad de la nitrogenasa (Tripathi et
al., 2002). Aunque se requiere un nivel bajo de sodio (Na) para actividad de la nitrogenasa, se encontró que la concentración de sodio hasta NaCl 60 mM
para disminuir la actividad de la nitrogenasa hasta 50%, mientras que la inhibición completa de la actividad de la nitrogenasa se produjo en NaCl 90
mM (Bhargava et al., 2003).

De manera similar a la salinidad, la sequía es uno de los principales factores que afectan ni-trógeno fi jación y es uno de los factores de estrés más
comunes que afectan a los rendimientos le-GUME en todo el mundo (Serraj, 2009). Un número de leguminosas de grano muestran
una reducción significativaen nitrógeno fi jación bajo condiciones limitadas de agua (Sinclair et al., 1987). El estrés hídrico no sólo afecta a la fi jación de
nitrógeno en la etapa anterior, sino que también causa un impacto negativo en la ya Formó nódulos. Cuando los nódulos se someten a condiciones
secas, muestran un crecimiento retardado que da como resultado un órgano parcialmente incrustado en la corteza de la raíz.

Es evidente a partir de la bibliografía, tal como se ha expuesto anteriormente, que los esfuerzos medioambientales que incluyen ambos bióticos y
abióticos son perjudiciales para el crecimiento de las plantas. Estas tensiones afectan el crecimiento y desarrollo de la planta al causar efectos adversos
en los procesos morfológicos, fisiológicos y bioquímicos. Muchos de estos procesos se ven afectados directamente, mientras que otros afectados
indirectamente en condiciones de estrés.

3. Estrategias para mitigar los efectos adversos del estrés

Una serie de estrategias para mitigar los efectos adversos inducidos por el estrés sobre el crecimiento de plantas se han descrito en muchas
revisiones completas ( Evelin et al, 2009;.. Glick et al, 2007; subsahariana y Nehra 2011 ). Para ex plo, los niveles elevados de etileno producidos bajo
estresantes Environ-mentos se pueden reducir mediante la aplicación del inhibidor de etileno como glicina amino etoxi vinilo (AVG), iones de cobalto
(Co 2 +) e iones de plata (Ag +), y la planta el crecimiento puede ser mejorada mediante la reducción de los defectos adversos EF-alta de etileno ( Coupland
y Jackson, 1991; Kim y Mulkey, 1997; McKeon et al., 1995 ). Sin embargo, estos productos agroquímicos se expen- sive, así como tóxicos para la salud
humana y el suelo (Dodd et al., 2004). Además, a pesar del aumento del rendimiento de las cosechas, el uso de tales productos químicos reduce el
rendimiento neto de efectivo de los agricultores. También hay preocupación en-ambientales sobre la persistencia de estas sustancias químicas en el
ambiente del suelo (Ahmadi et al., 2009). Los otros impactos negativos del estrés causado por la toxicidad de iones especí fi co causados por la
salinidad o la raíz desicca-ción en condiciones de sequía no se pueden superar mediante el uso de estos productos químicos.

432 SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448


Aunque las plantas emplean algunos mecanismos especí fi cos para combatir estas tensiones, bene fi ciales en las poblaciones microbianas de la
rizosfera también juegan un papel significativo en la reducción de la intensidad de una tensión.

3.1. Adaptaciones de la planta / defensa

Ciertas anormalidades pueden ocurrir en plantas bajo estrés y su intensidad aumenta en tales condiciones. Las plantas adoptan mercantiles Strat-
tegias para superar el impacto negativo de un estrés. En la mayoría de los entornos de estrés, las especies reactivas de oxígeno (ROS) tales como
Superox-ide, peróxido de hidrógeno y el radical hidroxilo se producen que son perjudiciales para el crecimiento normal de la planta y el desarrollo
( Ashraf, 2009; Hajiboland y Joudmand, 2009; Mittler, 2002; Romero- Puertas et al., 2004 ). La presencia de ROS puede causar daño celular a través
de la oxidación de lípidos y proteínas, el blanqueado clorofila, daños a los ácidos nucleicos, en última instancia, conducen a la muerte celular ( Apel
y Hirt, 2004; Ashraf, 2009; Del Río et al., 2003; Herbinger et al., 2002 ). Las plantas se desarrollan mecanismos de defensa personal mediante la
producción de enzimas antiox- idant como la superóxido dismutasa, ascorbato peroxidasa, glu-reductasa tathione y catalasa ( Abdel Latef, 2011; Abdel
Latef y Chaoxing, 2010; Ashraf, 2009; Ashraf y Ali, 2008; Mittler, 2002 ). El sistema antioxidante juega un papel importante en la tolerancia de las plantas
frente a condiciones de estrés y altas concentraciones de estas enzimas antioxida-tiva han sido reportados en especies tolerantes frente a los
sensibles (Gill y Tuteja, 2010). La e fi ciencia de los sistemas de defensa antioxidante se relaciona con el grado de tolerancia de las plantas frente a un
estrés (Tunc-Ozdemir et al., 2009). Además de antioxidante en-enzimas, antioxidantes no enzimáticos también protegen a la planta de los efectos
adversos inducidos por el estrés (Amirjani, 2012). Antioxidantes no enzimáticos incluyen las principales tampones redox celular, carotenoides, fl-
avo noids, tocoferoles, ascorbato, glutatión, etc. (Apel y Hirt, 2004). En un ambiente salino, además del desequilibrio nutricional y hormonal, la absorción
del agua de la planta disminuye debido a los cambios en el potencial del agua del suelo. En tales condiciones, la acumulación de solutos compatibles
como la prolina, la glicina betaína, la trehalosa, los polioles y muchos otros solutos orgánicos similares tiene lugar en el cuerpo de la planta, que juega
un papel importante para proteger la planta de los agentes deletéreos inducidos por el estrés efectos de ajuste osmótico, lo que limita la pérdida de agua
y dilut-ción de la concentración de iones tóxicos ( Ashraf et al, 2013;. Munns y Termaat, 1986; Slama et al., 2006 ). Acumulación de Solutos permite que
las plantas mantengan su potencial osmótico para una absorción en aumento de agua. Por ejemplo, la acumulación de prolina en la célula protege a la
planta mediante el ajuste de la presión osmótica, así como mediante la estabilización de muchas unidades funcionales como complejo II del sistema de
transporte de electrones, proteínas y enzimas ( Ashraf y Foolad, 2007; Makela et al., 2000 ).

Las plantas también se protegen de los patógenos mediante la síntesis de fitoalexinas antimicrobianas, reacciones de hipersensibilidad, la inducción
de las enzimas hidrolíticas y la construcción de barreras de defensa a través de materiales Gelat-inous como lignina y suberina ( González-Teuber, 2010;
Luhova et al., 2006 ). Las enzimas como peroxidasas también han sido reportadas a desempeñar un papel importante en ligni fi cación y Suberización
( Gaspar et al., 1991; Hiraga et al., 2001 ). Las plantas también se desarrollan otros mecanismos de autodefensa para protegerse del ataque de
patógenos.Estos incluyen la acumulación de metabolitos secundarios y la síntesis de proteínas de defensa ( Ashry y Mohamed, 2012; Castro y
Fontes, 2005 ). Recientemente, Spaepen y Vanderleyden (2011) también informaron que La fitohormona auxina actúa como un sistema de defensa de
plantas contra bacterias fito-patógenas.

La discusión anterior muestra que bajo condiciones de estrés las plantas adoptan ciertas estrategias para reducir el impacto negativo del
estrés. Algunas de estas estrategias incluyen la producción de enzimas antioxidantes, solutos orgánicos, inducción de enzimas hidrolíticas y la
construcción de barreras de fens. Estas estrategias ayudan a la planta a mantener su crecimiento bajo condiciones de estrés al mitigar el impacto negativo
del estrés en el crecimiento y desarrollo de las plantas.

4. Las rizobacterias que promueven el crecimiento de las plantas (PGPR)

Un grupo importante de las comunidades microbianas que ejerce efectos beneficiosos sobre el crecimiento y desarrollo de la planta se llama como
PGPR (Kloepper y Schroth, 1978). Rizosfera está influenciada por las características físicas, químicas y los procesos biológicos de la raíz, que es un
lugar ideal para la prolifer-ación de estos microbios (Sorensen, 1997). Estos microorganismos gener-aliado existen más o menos cerca de las raíces,
debido a la presencia de exudados de la raíz, que se utilizan como una fuente de nutrientes para el crecimiento microbiano ( Doornbos et al, 2012;..
Phillips et al, 2011; Whipps, 1990 ) . Muchos de estos microorganismos dependen de exudados de las raíces de plantas para su supervivencia (Glick et
al., 1998).

4.1. Bene fi ciales aspectos de PGPR


Los microorganismos denominado como PGPR que residen en el suelo environ-ment pueden provocar cambios drásticos en el crecimiento de plantas
por la producción de reguladores de crecimiento y / o mejorar la nutrición de las plantas mediante el suministro y facilitando la absorción de nutrientes
del suelo (Zahir et al., 2004). Además, muchas de estas cepas rizobacteriana también puede aumentar la tolerancia de las plantas contra la salinidad,
sequía, inundando, y la toxicidad de metales pesados y, allí, tanto, que las plantas pueden sobrevivir bajo condi-ciones ambientales desfavorables
( Belimov et al, 2001;. Glick , 2010, Ma et al., 2011, Mayak et al., 2004b; Nadeem et al., 2007; Sandhya et al., 2009; Zahir et al., 2008 ). Aunque varias
bacterias de vida libre del suelo se consideran como rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal, todas las cepas bacterianas de un género
particular, no tienen capacidades metabólicas idénticas para mejorar el crecimiento de plantas en la misma medida (Gamalero et al., 2009). Varios
trabajadores han reportado efectos beneficiosos de estas rizobacterias para mejorar el crecimiento de las plantas en condiciones normales, así como
ambiente estresante ( Belimov et al., 2009; Heidari y Golpayegani, 2012; Nadeem et al., 2010a, b; Saravanakumar y Samiyapan, 2007; Tanque y Saraf,
2010; Zahir et al., 2004 ).

Estos rizobacterias se pueden utilizar de diferentes maneras cuando se requiere la promoción de crecimiento de las plantas (Lucy et al., 2004). Las
dos formas principales a través del cual PGPR puede facilitar el crecimiento de la planta y el desarrollo in-cluir mecanismos directos e indirectos (Glick et
al., 1995). Promoción del crecimiento indirecta se produce cuando PGPR prevenir o reducir algunos de los efectos nocivos de patógenos de las plantas
por uno o más de los varios difieren-ENT mecanismos (Glick y Basán, 1997). Estos incluyen la inhibición de patógenos por la producción de sustancias
o aumentando la resis-tancia de la planta huésped contra los organismos patógenos ( Cartieaux et al., 2003; Nehl et al., 1997 ). Por ejemplo, los PGPR
producen metabolitos que reducen la población de patógenos y / o producir sideróforos que reducen la disponibilidad de hierro para ciertos patógenos
causantes de ese modo re-producido crecimiento de las plantas ( Arora et al, 2001;. Bhattacharyya y Jha, 2012; Kloepper, 1996 ). Del mismo modo,
PGPR también puede aumentar la resistencia de las plantas contra las enfermedades por el cambio de la vulnerabilidad de la planta hospedante, a
través de un mech-nismo llamada resistencia sistémica inducida y por lo tanto, proporcionar protección contra-ción ataque de
patógenos (Saravanakumar et al., 2007).

Promoción del crecimiento directa se lleva a cabo de diferentes maneras como proporcionar compuestos beneficiario efectivo a la planta huésped
sintetizado por la bacteria y / o facilitar la absorción de los nutrientes de la ambiente del suelo (Kloepper et al., 1987). También facilitan el crecimiento de
su planta huésped por el nitrógeno que se fijan atmosférica, y la síntesis y sideróforos secretoras que pueden solubilizar y secuestrar el hierro de ese
modo Increas-ing su disponibilidad para las plantas, que producen fitohormonas y sol-ubilizing minerales como el fósforo de manera que se aumentar su
disponibilidad ( Glick, 1995; Kloepper et al, 1989;. Patten y Glick, 2002 ).

A pesar de estos mecanismos, PGPR también puede mejorar el crecimiento y desarrollo de las plantas por la virtud de sus enzimas clave (ACC-
desaminasa, quitinasa) y también por la producción de sustancias tales como exopolisacáridos, rhizobitoxine, etc., que ayudan a las plantas a resistir
condiciones de estrés ( Ashraf Et al., 2004, Glick et al., 2007, Sandhya et al., 2009 ). La rizobitoxina es un inhibidor de la síntesis de etileno Que mejora
la nodulación mediante la dilución del impacto negativo de

SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448 433

la concentración de etileno (Vijavan et al., 2013). Además, muchas cepas de rizobacterias pueden tener varios rasgos y afectar el crecimiento de las
plantas por uno o más de estos mecanismos. La eficacia de estas cepas también depende de las características de la planta huésped y del
suelo (Gamalero et al., 2010).

En general, PGPR puede promover el crecimiento y desarrollo de las plantas de diferentes maneras. Algunas cepas poseen más de un mecanismo
y pueden soportar no sólo el ambiente normal sino también estresante. La eficacia de PGPR para promover el crecimiento de las plantas también depende
de la interacción con la planta huésped y el medio ambiente del suelo además de sus capacidades inherentes.

4.2. Aspectos nocivos de PGPR

Sin duda, las rizobacterias juegan un papel importante en mantener la fertilidad del suelo y mejorar el crecimiento y desarrollo de las plantas. Este
crecimiento en-hancement se lleva a cabo por una serie de mecanismos como se explicó anteriormente, aunque lo contrario es cierto en algunos otros
estudios ( Alstorm y Burns, 1989; Saharan y Nehra, 2011; Suslow y Schroth, 1982 ). Por ejemplo, la producción de cianuro es una característica bien
conocida de ciertas especies de Pseudomonas. La producción de cianuro por la bacteria se consi- dera como la promoción del crecimiento, así como
características de inhibición del crecimiento. Por un lado, el cianuro actúa como un agente de biocontrol contra ciertos patógenos de las plantas (Martínez-
Viveros et al., 2010), mientras que, por otro lado, también puede causar efectos adversos en el crecimiento de las plantas (Bakker y
transportistas, 1987).La producción de auxina por el PGPR también puede así como el efecto negativo sobre el crecimiento de la planta ( Eliasson et al.,
1989; Vacheron et al., 2013; Young y Mulkey, 1997 ). La eficacia de la Auxina depende de su concentración. Por ejemplo, a baja concentración-ción, se
mejora el crecimiento de la planta (Patten y Glick, 2002), mientras que a nivel alto que inhibe el crecimiento de raíces (Xie et al., 1996).

Del mismo modo, rhizobitoxine producido por Bradyrhizobium elkanii tiene efecto dual. Desde, es un inhibidor de la síntesis de etileno, por lo que
puede aliviar el efecto negativo de la producción de etileno inducida por el estrés en la nodulación (Vijayan et al., 2013). Por otro lado, se rhizobitoxine
también conside-Ered como toxina vegetal debido a que induce clorosis foliar en la soja (Xiong y Fuhrmann, 1996). Además de tener rasgos que
promueven el crecimiento de las plantas, ciertas cepas bacterianas también son muy importantes en las plantas expuestas a tensiones ambientales. La
producción de biosurfactante por Pseudomonas spp. es un rasgo ambiental eficaz que tiene un gran potencial para aplicaciones biomédicas y
biotecnológicas (Banat et al., 2010). Sin embargo, ciertas especies que tienen la capacidad de producir biosurfactantes son patógenos
oportunistas (Pamp y Tolker-Nielsen, 2007). En ciertos casos, la aplicación de PGPR y hongos desencadena la actividad patogénica de la pareja co-
inoculado aunque el PGPR IT-mismo es no patógeno (Dewey et al., 1999).

La discusión anterior muestra que aunque las PGPR son muy eficaces para promover el crecimiento y desarrollo de las plantas, ciertas especies
bacterianas pueden ser inhibidoras del crecimiento. Sin embargo, un papel tan negativo puede ocurrir bajo ciertas condiciones especí fi cas y también
por algunos rasgos particulares. Por lo que la selección de una cepa particular es fundamental para obtener máximos beneficios en términos de mejora
del crecimiento y desarrollo de las plantas.

4.3. Mecanismos empleados por la PGPR para mitigar los efectos adversos inducidos por el estrés en las plantas

En un entorno natural sin estrés, la mayor parte de los mecanismos utilizados por las PGPR para la mejora del crecimiento son comunes, mientras
que bajo estrés con-diciones algunas cepas pueden no ser capaces de realizar e fi ciente debido a su incapacidad para sobrevivir y competir en el duro
ambiente . Sin embargo, ciertas cepas de PGPR no sólo toleran las condiciones de estrés, sino que también tienen la capacidad de promover el
crecimiento de la planta bajo un entorno tan estresante. Este crecimiento mejorado por las PGPR se lleva a cabo por una multitud de Mecha-nismos
tales como la reducción del nivel de etileno inducida por el estrés, la producción de exopolisacáridos, la resistencia sistémica inducida, etc. ( Glick et al.,

2007; Saharan y Nehra, 2011; Sandhya et al., 2009; Saravanakumar Et al., 2007; Upadhyay et al., 2011 ).

La reducción del nivel de etileno es uno de los principales mecanismos provocados por PGPR para promover el crecimiento de las plantas bajo
condiciones de estrés. El etileno es una fitohormona que mejora el crecimiento de plantas en su baja concentración ( Glick et al, 2007;. Mattoo y Suttle,
1991 ).Los niveles de etileno son por lo general elevada bajo condiciones de estrés debido a una mayor producción de ácido 1-aminociclopropano-1-
carboxílico (ACC), una inmediata precur-sor de la vía de biosíntesis de etileno (Zapata et al., 2007). ACC es gravada por ser-para causar un efecto
adverso sobre el crecimiento de plantas en particular sobre alargamiento de la raíz que afecta en última instancia general de la planta procesa incluyendo
tanto las funciones fisiológicas y nutricionales ( Alarcón et al, 2012.; Belimov et al., 2002; Visser y Ronald, 2007 ).

Para mantener el crecimiento normal de las plantas, es necesario que la concentración de etileno permanezca en un nivel que sea favorable para el
crecimiento normal. Se puede lograr por cierto PGPR contiene ACC-desaminasa, que puede degradar ACC en amoníaco y -ketobutyrate α (Glick et
al.,2007). Esta disminución en los resultados del nivel del CAC en la reducción de la concentración de etileno en un radio tración de la raíz, que es útil
para promover el crecimiento de la raíz. Ac-acuerdo con el modelo descrito por Glick et al. (1998) PGPR se unen a la superficie de la raíz debido a la
presencia de exudados de las raíces (whipps, 1990). El nivel de ACC en las raíces de la planta se incrementa debido a la actividad de ácido indol acético
(IAA) sintetizado por PGPR, así como vegetal endógeno IAA que induce la actividad de la ACC sintasa para convertir S -adenosylmethionine a
ACC(Patten y Glick, 1996) . El CAC es tomado entonces por el PGPR en su exudación por las raíces de las plantas. Debido a su actividad de la enzima
ACC-desaminasa, estas rizobacterias convierten en amoniaco y α -ketobutyrate, y por lo tanto protegen la planta de concentraciones
perjudicialesconcentraciones de etileno. A medida que la concentración de ACC fuera de la raíz de-arrugas debido a su degradación, más ACC es
exudada por las raíces de la planta, permitiendo con ello la concentración de etileno en las raíces de las plantas. Este mecanismo suprime el efecto
inhibidor de etileno en elongación de la raíz ( Pattan y Glick, 1996 ). Este modelo ef fi cientemente explica el crecimiento de plantas im-probado bajo
condiciones de estrés mediante el mantenimiento de la concentración de etileno. El trabajo de un número de científicos demostró aún más la ef-tividad
de este fenómeno para promover el crecimiento de las plantas ( Barnawal et al, 2012;. Chen et al, 2013;. Cheng et al, 2007;. Nadeem et al,
2006a;. Siddikee et al, 2012;. tanque y Saraf, 2010 ) .

En condiciones de estrés, crecimiento de las plantas también se ve afectada por los desequilibrios nutricionales. Por ejemplo, en condiciones de
salinidad, nivel elevado de sodio (Na + ), no sólo perturba la absorción de otros nutrientes, pero también causa especí fi toxicidad c ion ( Ashraf,
1994 ). Para tolerancia a la salinidad y manteni-miento del potencial osmótico en una planta, un alto K + / Na + proporción es muy essen-cial ( Hamdia et
al., 2004 ). Ciertas cepas de PGPR también tienen la capacidad para proteger las plantas contra los efectos nocivos de alta Na + concentración en el
ambiente del suelo salino. Lo hacen por su capacidad para producir exopolisacáridos. Los exopolisacáridos producidos de esta manera reducen
Na + captación de la planta mediante la unión y también por bio fi formación de película ( Geddie y Sutherland, 1993;. Khodair et al, 2008; qureishí y
Sabri, 2012 ) . La menor disponibilidad de Na + resultados en la reducción de la absorción de Na + manteniendo de este modo la máxima K + / Na + ratio
que permite a la planta para sobrevivir mejor en sal subrayó condiciones ( Ashraf y col., 2004, Han y Lee, 2005; Khodair et al., 2008 ) . Los
exopolisacáridos también juegan un papel importante en las plantas expuestas al agua de fi condiciones cit. A medida que las condiciones de sequía
causan un efecto negativo en fl uencia en las plantas, así como sobre la población microbiana, estos exopolisacáridos también protegen a las bacterias
y las plantas de la desecación, y les permite continuar con su crecimiento bajo el agua de fi cit condiciones ( Sandhya et al., 2009 ) .

En el ambiente del suelo, crecimiento de las plantas también se ve afectada por la Ruta-Ogens transmitidas por el suelo. El PGPR también a proteger
las plantas contra patógenos y mejorar la resistencia de las plantas contra las enfermedades. Esto se logra mediante una serie de mecanismos, entre
ellos la antibiosis, la competencia y el parasitismo ( Beneduzi et al, 2012;. Cassells y Rafferty-McArdle, 2012; Deshwal et al., 2003;. Gula et
al, 2013; Heydari y Pessarakli, 2010; Khokhar et al, 2012.; Perneel et al., 2008; Ping y Boland, 2004 ) . El PGPR proteger a la planta por uno o más de
estos mecanismos de control biológico. Por ejemplo, PGPR inhibir

434 SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448

el crecimiento de patógenos a través del mecanismo antibiosis en el que los compuestos antimicrobianos que inhiben el crecimiento de patógenos son
producidas por bacterias ( Glick, 1995 ). Del mismo modo, PGPR reducir la disponibilidad de hierro necesaria para patógenos, lo que finalmente limita su
crecimiento ( Subba Rao, 1993 ). Otro mecanismo importante utilizado por las PGPR es in-ducida resistencia sistémica (ISR). En este mecanismo PGPR
traer un cambio en la vulnerabilidad de la planta hospedante y aumentar la resistencia de las plantas frente a enfermedades ( Alizadeh et al, 2013;..
Khokhar et al, 2012; Saravanakumar . Et al, 2007 ) .

De la discusión anterior, es evidente que PGPR promover el crecimiento de plantas mediante el empleo de ciertos mecanismos y proteger a la planta
de algunas condiciones perjudiciales mediante el control de la disponibilidad de algunos SPE-ci fi c biomoléculas / agentes que afectan directa o
indirectamente el crecimiento vegetal. Estos agentes pueden aumentar la tolerancia de las plantas contra condiciones de estrés. Además, algunos de
estos mecanismos puede estar presente en una cepa particular de bacterias mientras ausentes en otros. Por ejemplo, algunos de Pseudomonas especies
tienen la capacidad de disminuir etileno inducida por el estrés concentración por la enzima ACC-desaminasa y también disminuir el vano-capacidad de
Na + mediante la producción de exopolisacáridos.

5. Las micorrizas

La micorriza es una asociación simbiótica entre las raíces y los hongos de las plantas. Los dos tipos comunes de hongos implicados en tal asociación
son micorrizas arbusculares (AM) y ectomicorrizas (ECM). AM son probablemente los hongos más abundantes que se encuentran comúnmente presentes
en los suelos-agri cultural. Forman asociación simbiótica con terrestres y plantas acuáticas ( Christie et al., 2004, Khan y Belik, 1995; Liu y Chen, 2007;.
Willis et al, 2013 ) . Alrededor del 80% de todas las plantas terrestres, in- ellos la mayoría de las especies de cultivos agrícolas, hortícolas y de madera
son capaces de establecer esta asociación mutualista ( Giovannetti et al., 2006 ). Estos hongos penetran en las células corticales de la raíz y forman una
particular estructura lar llamado arbuscule haustorios similar que sirve como un mediador para el intercambio de metabolitos entre hongo y el citoplasma
host (Oueslati, 2003 ). El hifas de los hongos AM también proliferan en el suelo ( Bethlenfalvay y Linderman, 1992 ), que ayuda a las plantas para adquirir
los nutrientes minerales y agua del suelo y también contribuir a im-probar la estructura del suelo ( Javaid, 2009; Rillig y Mummey de 2006 ).

AM hongos juegan un papel muy importante en los ecosistemas a través de los ciclos de nutrientes ( Barea y Jeffries, 1995; Shokri y Maadi, 2009;.
Wu et al, 2011; Yaseen et al., 2012 ) . El crecimiento y la productividad de varias fi de campo cultivos han sido observados por colonización de las raíces
de los hongos micorrícicos ( Cavagnaro et al, 2006;. Nunes et al., 2010 ). Raíces micorrizadas puede ex plore más volumen del suelo debido a sus hifas
extramatrical que les facilitan la absorción y translocación de más nutrientes que las plantas no micorrizadas ( Guo et al, 2010;. Joner y Jakobsen,
1995 ).Mycor-rhizae también puede aumentar la disponibilidad y el suministro de iones que se difunden lentamente, tales como el fosfato a la planta
( McArther y Knowles, 1993; Sharda y Koide de 2010 ) . Se ha estimado que alrededor del 80% de las fósforo tomadas por una planta de micorrizas es
suministrada por el hongo ( Marschner y Dell, 1994 ). Además de su signi fi papel no puede en P ac-quisition, hongos AM también pueden proporcionar
otros micro-nutrientes macro y tal como N, K, Mg, Cu y Zn, sobre todo en los suelos en los que están presentes en formas menos solubles ( Clark y Zeto,
1996; Marschner y Dell, 1994; Meding y Zasoski, 2008; Smith y Lee, 2008 ) . En mediterráneos suelos con alto contenido de fosfato fi capacidad xing,
N fi jación por rizobios es débil debido a un suministro limitado de fósforo y otros nutrientes menores. Los hongos AM son comúnmente asociados con
leguminosas en estos suelos y, por lo tanto, puede aumentar la absorción de nutrientes de la planta ( Antunes et al., 2006; Javaid de 2010 ) . Por ejemplo,
la mejora de la nutrición de las leguminosas se ha observado con los hongos AM y Rhizobium ( Guo et al, 2010;. Requena et al., 2001;. Tavasolee et al,
2011 ) . Las micorrizas también juegan un importante papel en la mejora de las propiedades físicas del suelo. El micorrizas externa mi-celium junto con
otros organismos del suelo forma agregados estables, mejorando así la agregación del suelo ( Bethlenfalvay y Schuepp, 1994; Borie et al, 2008;. Rillig
et al, 2010;. Singh, 2012; Wilson et al., 2009; Wu
et al., 2008 ) . Esta mejora en la agregación del suelo podría ser debido a pro- ducción de un glomalina glicoproteína insoluble ( Gadkar y Rillig, 2006 )
que juega un papel importante en la estabilidad del suelo ( Rilling et al., 2003 ). Göhre y Paszkowski (2006) también encontraron una correlación entre la
cantidad de glomalina en el suelo y la cantidad de metales pesados ligados.

En general, las micorrizas promover el crecimiento de las plantas no sólo proporcionando los nutrientes necesarios para el crecimiento de las plantas,
sino también ayudar a la planta a tolerar entorno de estrés. Diferentes mecanismos pueden justificar esta promoción del crecimiento.

5.1. Mecanismos utilizados por las micorrizas para mitigar los efectos adversos inducidos por el estrés sobre el crecimiento de la planta

La promoción del crecimiento debido a la asociación de micorrizas puede ser-ex explicado por varios mecanismos utilizados por los hongos bajo
ciertas condiciones. Estos incluyen la producción de metabolitos como los aminoácidos, vitaminas, fitohormonas, y / o solubilización y procesos de
mineralización ( Azcon-Aguilar et al., 2002,. Bharadwaj et al, 2008;. Khan et al, 2009; Meddad-Hamza et al. , 2010; Smith y Lee, 1997; Turnau
y Haselwandter de 2002 ) .

Además de proporcionar beneficios nutricionales y estructurales fi cios para las plantas, sino que también imparten otros bene fi cios a las mismas,
incluyendo la producción / acu-ción de metabolitos secundarios, ajuste osmótico bajo estrés osmótico, la mejora de nitrógeno fi jación, la tasa de
fotosíntesis mejorada y una mayor resistencia frente a estreses bióticos y abióticos ( Khaosaad Et al., 2007; Ruiz-Lozano, 2003; Schliemann et al.,
2008; Selvakumar y Thamizhiniyan, 2011; Sheng et al., 2009; Shinde et al, 2013.; Takeda Et al., 2007; Wu y Xia, 2006 ) . Muchos investigadores han
informado de que los hongos AM pueden mejorar la tolerancia de las plantas a los metales pesados, la sequía y sa-linity, y también para proteger las
plantas contra patógenos ( Azcon-Aguilar et al., 2002; Bartolomé-Esteban y Schenck, 1994; . Gamalero et al, 2009; Gosling, et al., 2006; Hildebrandt et
al., 1999; Marulanda et al., 2006, 2009; Vivas et al., 2003; Zhang et al., 2010 ) . También pueden mejorar el crecimiento y rendimiento del cultivo mediante
la mitigación de la negativa en fl uencia de aleloquímicos ( Bajwa et al., 2003; Javaid, 2008 ).

Estos efectos de mejora se pueden explicar por una serie de Mecha-nismos que pueden variar dependiendo de AM - asociación de plantas, así como
las condiciones de estrés. Por ejemplo, un número de estudios han demostrado que im-demostrado P nutricional según la salinidad y el agua
de fi ambiente CIT es un mecanismo pri-maria para la promoción de la tolerancia al estrés en plantas ( Cantrell y Linderman, 2001; Colla et al, 2008;.
Feng et al, 2002;.. Ruiz-Lozano et al, 1996;. Subramanian et al, 1997 ) . Hay muchos informes que muestran que los hongos AM pueden aumentar la
actividad de las enzimas del suelo, tales como fosfatasa ( Kothari et al, 1990;.. Mar Vázquez et al, 2000 ).

Algunos estudios también han demostrado que la AM asociación no sólo en fl uye nutrición P sino que también afecta los procesos fisiológicos de
las plantas mediante el aumento de contenido de prolina ( Ruiz-Lozano et al., 1995 ). Proline se sabe que actúa como un osmoregulator bajo condiciones
de estrés ( Ashraf y Foolad, 2007; Irigoyen et al., 1992 ) . Del mismo modo, los mecanismos utilizados por la mañana para aliviar el estrés inducido por
los efectos adversos de la salinidad sobre el crecimiento de las plantas incluyen: mejora de la nutrición de las plantas, la variación de Na + y K + captación,
modi fi cación en las actividades fisiológicas y enzimáticos y alteración de la arquitectura de las raíces de facilitar la absorción de agua ( Evelin Et al.,
2009; Gamalero et al., 2010; Zhang et al., 2011; Zolfaghari et al., 2013 ) .

Los procesos fisiológicos involucrados en la osmorregulación, tales como frecuencia mejorada de carbono dióxido de intercambio, el uso del agua
ef fi ciencia, y los estomas con-conductancia son también en fl uida por las actividades de los hongos AM ( Birhane et al, 2012;. Ruiz-Lozano y Aroca,
2010 ) .Las micorrizas también aumentan la disponibilidad de nitrógeno de la planta huésped bajo condiciones de sequía ( Subramanian y Charest,
1999 ). Se ha demostrado que las plantas micorrizadas absorben agua más e fi cientemente bajo el agua de fi ambiente cit ( Khalvati et al., 2005 ) que
podría ser debido a la modi fi cación en la raíz arqui-tura que se traduce en un mejor crecimiento de las raíces debido a la numerosa ramificado raíces
( Berta et al., 2005 ). Dado que el ácido abscísico regula la estomas conduc-tancia mediante el cierre de los estomas en el entorno limitado de agua, lo
positivo

SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448 435

efecto de los hongos AM en el crecimiento y desarrollo de plantas en condiciones de sequía podría ser debido a su en fl uencia en la concentración de
ácido abscísico en plantas ( Jahromi et al., 2008 ). Se informó de más contenido de ácido abscísico en plantas de lechuga de micorrizas en comparación
con las no micorrizadas. También se ha observado que los hongos AM aumentan tolerancia a la salinidad de las plantas hospedantes mediante la mejora
del estado del agua de las plantas inoculadas con el transporte de agua facil-itating en las plantas ( Ouziad et al., 2006 ).
Las micorrizas también mejorar azúcares solubles y Concentra-ciones de electrolitos en las plantas huéspedes. Por ejemplo, la mejora de la
capacidad de la osmorregulación en AM inoculó el maíz estaba relacionada con la concentración de azúcares y electrolitos solubles superiores ( Feng et
al., 2002 ).Porcel y Ruiz-Lozano (2004) y Al-Garni (2006) también informaron de un aumento de las concentraciones de azúcar en Mycor - plantas rhizal
de soja y Phragmites australis . Este aumento de la concentración de azúcar podría explicarse por una hipótesis ya se ha informado de Nemec (1981) que
demostró que el nivel alto de azúcar en las plantas mycorrhi-zal puede ser debido a la hidrólisis del almidón en azúcares.

También está bien documentado que los hongos AM afectan a la expresión de un número de enzimas antioxidantes ( Gamalero et al., 2009 ), que
protegen las plantas de las especies de oxígeno reactivas producidas bajo condi-ciones de estrés. Del mismo modo, la mejora de la nodulación debido
al aumento de las actividades de estas enzimas bajo estrés por salinidad se ha observado junto con otros factores tales como leghemoglobin contenido,
la actividad de la nitrogenasa y el contenido de poliaminas ( Gamalero et al, 2009;. Garg y Manchanda, 2008; Matamoros et al., 2010; Sannazzaro et al.,
2007;Yaseen et al., 2012 ) .

Otro mecanismo utilizado por los hongos AM para facilitar el crecimiento de las plantas bajo estrés por salinidad es la regulación de la nutrición de
las plantas. Alta de Na + con-centración bajo estrés por salinidad es perjudicial para el crecimiento normal de la planta y de bajo K + / Na + relación se ha
observado generalmente en sal plantas sensibles ( Ashraf y col., 2004 ). Por lo tanto, la mejora de K + / Na + ratio se puede-gravada por ser un indicador
potencial de la tolerancia a la salinidad en la mayoría de las plantas. Los hongos MA también juegan un papel importante en el mantenimiento de un alto
K+ / Na + proporción de plantas huésped expuestos a condiciones salinas ( Giri et al, 2007;. Sannazzaro et al, 2006;. Selvakumar y Thamizhiniyan,
2011; Zhang et al., 2011 ) .

En general, las micorrizas mejorar el crecimiento de plantas bajo estrés ENVI-am- por una serie de mecanismos tales como la regulación de la planta
de nutri-ción, la producción de hormonas y enzimas antioxidantes, y la regulación de una multitud de procesos fisiológicos. Sin embargo, también es
evidente de la discusión anterior que la eficacia de estos mecanismos depende también de la extensión de la AM y de asociación planta huésped, así
como un número de factores del suelo y de las plantas.

6. La inducción de tolerancia al estrés por medio de la inoculación microbiana

Una serie de estudios realizados por diferentes investigadores han demostrado la eficacia de la inoculación microbiana para mejorar el crecimiento
de plantas en condiciones normales como las condiciones de estrés, así, que ha sido revisado y discutido en las secciones siguientes.

6.1. La tolerancia al estrés a través de las PGPR

Está bien establecido que las cepas PGPR son igualmente eficaces para mejorar el crecimiento de cereales, leguminosas y hortalizas cultivadas
bajo condiciones de estrés ( Han y Lee, 2005;. Mayak et al, 2004a, b; Nadeem et al, 2010b;. Zahir y col ., 2009 ) . Varios investigadores han demostrado el
efecto positivo de las rizobacterias en términos de mitigar los efectos negativos de la salinidad sobre el crecimiento del cultivo bajo condiciones de
laboratorio, así como fi de campo con-diciones ( Jalili et al, 2009;. Nadeem y otros, 2007, 2010a;. Saravanakumar y Samiyapan de 2007 ) . Algunos
ejemplos seleccionados de la promoción del crecimiento con la inoculación de estas rizobacterias en condiciones ambientales estresantes se incluyen
en la Tabla 1 .

Entre los diversos estreses bióticos y abióticos, la salinidad es uno de los principales factores limitantes para la producción de cultivos en las regiones
áridas y semiáridas del mundo. Una de las hipótesis comunes empleados en la mayoría de los estudios realizados bajo estrés por salinidad fue el
descenso de nivel de etileno por

las actividades de la ACC-desaminasa de PGPR. Estos estudios llevados a cabo bajo las dos ambientes controlados y naturales en invernadero
mostraron que la inoculación con PGPR contiene ACC-desaminasa signi fi cativamente en-arrugado crecimiento de las plantas y el rendimiento en
comparación con la de control de un-inoculado.

Además de regular la nutrición de las plantas mediante la mejora de K + absorción sobre Na + en las plantas en condiciones de estrés de sal ( Nadeem
et al., 2007 ) in-inoculación con PGPR también mejora la absorción de otros nutrientes importantes, así como mejora el contenido de agua de subrayado
(plantas . Mayak et al, 2004a.; Nadeem et al, 2006b ) . Yue et al. (2007) también han demostrado que la in- inoculación con Klebsiella oxytoca (RS-5)
que contiene ACC-desaminasa en-hanced la absorción de importantes nutrientes tales como N, P, K y Ca, y promovió el crecimiento de plantas mediante
la mitigación de los efectos negativos de la estrés salino. La inoculación con Pseudomonas spp. mejora el crecimiento berenjena presionando la
absorción de Na + y el aumento de las actividades de las enzimas Antiox-idant bajo condiciones de estrés de salinidad ( Fu et al., 2010 ). Acuerdo-ción a
ellos, la regulación de la absorción de minerales y el aumento de las actividades de las enzimas antioxidantes pueden ser los dos mecanismos clave que
participan en la mitigación del estrés salino.

Las cepas PGPR son eficaces no sólo para mejorar el crecimiento de plantas bajo estrés por salinidad, pero también son útiles para la mejora del
crecimiento y desarrollo de las plantas en virtud de los metales pesados, fl inundaciones y la sequía estrés ( Glick et al., 2007 ). El contenido ajmalicina
(antihipertensivos alcaloide) de la sequía destacó roseus Catharranthus plantas aumentaron con el INOC-mento de Pseudomonas fl uorescens ( Jaleel
et al., 2007 ). Del mismo modo, PGPR contiene ACC-desaminasa aliviado los efectos adversos del estrés por sequía sobre el crecimiento de plantas de
guisante ( Zahir et al., 2008 ). Sandhya et al. (2009) demostró que las rizobacterias que tiene la capacidad de producir exopolisacáridos pueden ser
utilizados eficazmente para la mejora de la sequía resis-tancia en el sol fl plantas ower. Del mismo modo, la reducción de la concentración de etileno bajo
estrés por metales pesados es también uno de los mecanismos utilizados por PGPR para la promoción de crecimiento de las plantas en el suelo
contaminado ( Belimov et al, 2005;. Dell 'Amico et al., 2008 ) . La promoción del crecimiento por debajo de metal pesado estrés también puede ser debido
a la razón de que ciertas cepas de PGPR pueden Accu-mular metales en sus células y reducir su disponibilidad para la planta.

Otro aspecto importante de PGPR es para aumentar la resistencia contra los agentes patógenos y proporcionar protección a las plantas de
enfermedades. Crecimiento de las plantas rizobacterias promotoras se han mostrado como agentes de biocontrol eficaces contra una serie de patógenos
de plantas (Kotan et al, 2009;. Ramos-Solano et al., 2008b ) . Este aumento de la tolerancia a las enfermedades puede ser debido a varios mecanismos
tales como la disponibilidad mejorada de nutrientes, la producción de enzimas líticas de la pared celular, la competencia por los nutrientes, y la prevención
de crecimiento de patógenos o la inducción de resistencia sistémica ( Bhattacharyya y Jha, 2012; Nihorimbere et al. 2011; O'Sullivan y O'Gara,
1992; Ramos-Solano et al, 2008a;.. Singh et al., 1999; Soltani et al, 2012 ) . los capacidad de control biológico de estas cepas PGPR contra enfermedades
también había sido previamente demostrada por Domenech et al. (2006) en tomate y pep-per. Además, las cepas PGPR también son útiles para aliviar
los negativos in- fl , malas hierbas parásitas influencia del estrés por temperatura y aumentar la vida útil de las fl ores ( Ait Barka y otros, 2006;. Babalola
et al., 2003; Bensalim et al. , 1998; Grichko y Glick, 2001; Nayani et al., 1998 ) .

A pesar de las PGPR puede mejorar el crecimiento de plantas en condiciones normales, así como las condiciones de estrés sin embargo, tienen el
potencial diferencial de crecimiento de las plantas de improvisación-ción y desarrollo. Por ejemplo, Zahir et al. (2009) encontró que Pseudomonas
putida tenía una mejor capacidad de mitigar el efecto adverso de la salinidad que la de proteamaculans Serratia . Similar,
Pseudomonas fl uorescens y Stutzeri Pseudomonas obtuvieron mejores resultados en la mejora del crecimiento de canola y tomate plantas,
respectivamente ( Jalili Et al., 2009; Tanque y Saraf, 2010 ) . Estos efectos variables de las cepas PGPR pudieran deberse a la diferencia en sus
especí fi características c como actividad de la ACC-desaminasa, la producción de ácido indol acético, colonización de la raíz Abil-dad, la capacidad de
solubilización de fósforo, etc. ( Gamalero et al, 2009;. Saravanakumar y Samiyapan, 2007;. Zahir et al, 2009 ) .

Cepas PGPR se ha informado de que es igualmente efectivo cuando se aplica con otras poblaciones microbianas. Por ejemplo, Figueiredo Et
al. (2008) evaluaron el efecto de la co-inoculación con Paenibacillus

436 SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448

tabla 1

Eficacia de la PGPR para la promoción de crecimiento de las plantas en condiciones de estrés.

Cultivo Tipo de Cepa bacteriana Respuesta Referencia


estrés
La inoculación aumentó el peso fresco y seco, así como el uso del agua
Tomate ( Solanum Salinidad Achromobacter piechaudii ARV8 ef fi ciencia de tomate Mayak et al.
lycopersicum ) por disminución de la producción de etileno bajo estrés. (2004a)
Todo PGPR cepas mejorado la raíz y el crecimiento de los brotes de
Pseudomonas fl uorescens , tomate. contenido de sodio Tanque y Saraf
(Na) fueron bajas en las plantas inoculadas con P. Stutzeri y mostró
P. aeruginosa , P. stutzeri relativamente mejor (2010)
grwoth en comparación con otras dos cepas.
Algodón ( Gossypium Además de signi fi aumento peralte en la altura y el peso seco de las plantas
hirsutum ) Klebsiella oxytoca de algodón, Yue et al. (2007)
la inoculación con la absorción de las PGPR de los principales nutrientes como
N, P, K y Ca aumentó, mientras
Na fallecido.
Las cepas bacterianas fueron útiles para aumentar la tolerancia a la sal de
El cacahuete ( Arachis P. fl uorescens TDK1, cacahuete. El impacto Saravanakumar
de las cepas fue variable y P. fl uorescens TDK1 demostró ser más eficaz que
hypogaea ) P. fl uorescens PF2 y otros. y Samiyappan
P. fl uorescens RMD1 (2007)
PGPR mejora el crecimiento de maíz en la salinidad, pero con la variable

El maíz ( Zea mays ) Pseudomonas spp., Enterobacter ef fi cacia. En general, Nadeem et al.
alto contenido de clorofila, el contenido relativo de agua y K + / Na + proporción
aerogenes , Flavobactrium se observó en (2007)
ferrugineum planta inoculada que el control no inoculado.
Pseudomonas putidawas era más eficaz y un signi fi aumento ACNT en altura
Trigo ( Triticum aestivum ) Pseudomonas putida , de la planta, Zahir et al. (2009)
Se observó longitud de la raíz y el contenido de clorofila en comparación con el
P. aeruginosa , S. Proteamaculans control.
La inoculación no sólo reduce el impacto negativo del estrés de salinidad en el
Pseudomonas spp., Enterobacter trigo, sino también Nadeem et al.
cloacae , S. fi caria. diluir el impacto de etileno en plántulas de guisante descoloridas. (2010a)
Inocular plántulas de trigo producen más biomasa en comparación con el
Bacillus spp. Enterobacter spp. control. Upadhyay et al.
Exopolisacáridos que producen PGPR protegen la planta de la toxicidad de Na
Paenibacillus spp. disminuyendo (2011)
su absorción.
Tasa de germinación y crecimiento de plántulas de semillas fue
Canola ( Brassica napus L.) Pseudomonas spp. signi fi cativamente superior.ACC- Jalili et al. (2009)
deaminasa producción de Pseudomonas spp. una mayor tolerancia de canola
contra la salinidad
estrés.
injerto de las plantas fueron capaces de mantener su crecimiento bajo el agua
Tomate ( Solanum Sequía P. putida GR12-2, limitado Mayak et al.
Condiciones. El PGPR diluir el impacto negativo del estrés inducido por
lycopersicum ) y pimienta Achromobacter piechaudii ARV8 etileno en la raíz (2004b)
( Capsicum annuum ) crecimiento por la actividad de su enzima ACC-desaminasa.
El cadmio (Cd) tolerante cepa PGPR protegido el metal planta de la
Mostaza india ( Brassica Pesado Rhodococcus spp., toxicidad. Una señal Belimov et al.
ni fi mejora peralte de crecimiento de las plantas se observó a una
juncea ) rieles Variovorax paradoxus spp. concentración de Cd tóxico. (2005)
plantas producidas raíces más largas, mayor densidad de raíces y una mejor
Guisante ( Pisum sativum ) P. brassicacearum AM3, nutriente inoculando Safronova et al.
consumo. Las bacterias contrarrestar la inhibición inducida por Cd de la
P. marginalis Dp1 absorción de nutrientes por las plantas. (2006)

polymyxa y tropici Rhizobium en el crecimiento, contenido de nitrógeno y nodu- mento de frijol común ( Phaseolus vulgaris L.) bajo el agua de fi cit ENVI-
am- en un invernadero. El estudio se realizó con dos cepas de P. polymyxa solos o en mezcla en tres niveles de sequía. Los resultados mostraron que
la co-inoculación aumentó el crecimiento de la planta, el nitrógeno con-tienda de campaña y la nodulación de frijol bajo estrés por sequía en comparación
con el control de un-inoculado.

Para la comercialización de los inóculos PGPR, la eficacia de las PGPR también se ha evaluado en el fi eld. En una fi ensayo de campo, bajo condi-
ciones de estrés hídrico, PGPR inoculación aumentó el contenido de prolina, la clorofila y el agua de albahaca ( Ociumum basilicum L.) bajo condiciones
de estrés ( Heidari et al., 2011 ). El PGPR no sólo eran eficaces en condiciones de estrés hídrico, sino también demostró ser útil para mejorar el
crecimiento de plantas bajo estrés por salinidad. El crecimiento y el rendimiento de maní fue signi fi -cantly superior bajo condiciones de estrés de sal
cuando se inocularon con cepas PGPR. Sin embargo, las cepas fueron variables en cuanto a su potencial ( Saravanakumar y Samiyapan,
2007 ). Resultados similares fueron también-ob servido cuando las semillas de maíz se inoculó con rizobacterias que contienen ACC-desaminasa
( Nadeem et al., 2009 ). Los mecanismos utilizados por PGPR bajo fi condición de campo son casi similares como se discutió anteriormente.

La discusión anterior indica claramente que las cepas PGPR son muy útiles para mejorar el crecimiento de plantas en ambientes estresantes, como
la sequía, fl inundación, salinidad, metales pesados, ataque de patógenos, etc. Esta promoción del crecimiento puede tener lugar mediante la reducción
del etileno concentra-ción debida a su actividad ACC-desaminasa mejorado o por la producción de exopolisacáridos o por medio de la resistencia
sistémica inducida. Aunque algunos estudios se han realizado en la fi Sin embargo campo, los resultados son incon-consistente con los de estudios de
laboratorio o invernadero.

6.2. La tolerancia al estrés a través de las micorrizas

Hay una serie de informes disponibles en la literatura, lo que indi-cado el potencial de los hongos micorrícicos para mejorar el crecimiento y el desa-
rrollo de las plantas en ambientes estresantes ( Adewole et al., 2010;

Bhosale y Shinde, 2011; Sannazzaro et al., 2006; Selvakumar y Thamizhiniyan, 2011; Shinde et al., 2013 ) . Algunos de los plo seleccionados ples han
sido mencionados en la Tabla 2 . Aunque el aumento de la nutrición Sta-tus de una planta a través de la asociación de micorrizas le permite tolerar
entorno de estrés ( Azcon-Aguilar y Barea, 1996 ), la asociación de AM con la planta también mejora la salud de las plantas, proporcionando especí fi c
protección contra el estrés biótico y abiótico ( Barea y Jeffries, 1995 ). Como se señaló anteriormente, la sequía es uno de los principales factores que
limitan el crecimiento de las plantas y el desarrollo, especialmente en las regiones áridas y semiáridas ( Ashraf y Mehmood, 1990 ). Inducida por la sequía
desequilibrio hormonal, tales como aumento de la concentración de etileno que provoca una inhibición del crecimiento de las raíces ( Mayak et al.,
2004a ), y la reducción de nutrientes y la absorción de agua en condiciones de sequía son también factores importantes que causan negativa en fl u-cia
en el crecimiento vegetal y desarrollo ( Agnew y Warren, 1996; . Ashraf et al, 2013 ) . Los hongos AM pueden afectar a las relaciones del agua de muchas
plantas ( Auge, 2001 ) y tienen un gran potencial para aumentar la planta de re-resistencia para mantener su crecimiento en condiciones adversas ( Allen
y Allen, 1980 ). Los mecanismos utilizados por los hongos AM para mejorar las aguas relaciones de las plantas huéspedes no son muy claro, sin embargo,
esto puede ocurrir mediante el aumento de la absorción de agua por las hifas externa, la regulación del aparato de ostomía-tal, aumento de la actividad
de las enzimas antioxidantes y ABSORCIÓN-ción de nutrientes en particular el fósforo ( Birhane et al, 2012;. Ruiz- Lozano, 2003; Wu et al, 2008;.
Habibzadeh et al, 2012;.. Younesi et al, 2013 ) .

En condiciones de sequía, debido a la generación de oxígeno reactivo spe-cie, un ef fi necesita un sistema ciente antioxidante en la planta. Se ha
observado que los hongos AM aumentan la actividad de las enzimas antioxidantes de las plantas hospedantes ( Ruiz-Lozano, 2003; Wu et al., 2008 ). Un
estudio llevado a cabo en el trigo bajo un ambiente de estrés hídrico mostró que micorrizas en-inoculación mejorado las actividades de las enzimas
antioxidantes como Perox-idase y catalasa en comparación con los de las plantas de control de la ONU-inoculado ( Khalafallah y Abo-Ghalia, 2008 ). La
inoculación de micorrizas signi fi aumentó -cantly el contenido de prolina, aminoácidos libres, proteínas solubles y de crudo totales, carbohidratos totales
y totales soluble e insoluble

Tabla 2

Efectividad de las micorrizas para promover el crecimiento de las plantas en condiciones de estrés.

Cultivo Tipo de especies micorriza Referencia


estrés
El maíz ( Zea Las alturas y diámetros basales de la plántulas inoculadas signi fi cativamente aumentaron y
mays ) estrés diesel constrictum glomus malondialdehído y contenido de prolina libre disminuyeron. Las actividades de alto Tang et al. (2009)
de la superóxido dismutasa y catalasa en el estrés diesel de bajo mientras peroxidasa mostró una
Trappe alta actividad en alta tensión de diesel.
La absorción de nutrientes disminuye en suelo compactado, mientras que la inoculación
signi fi cativamente mejorada absorción de nutrientes y aliviar el impacto de la compactación en el
Compactación Glomus spp. maíz Miransari et al.
crecimiento. (2009)
Leguminosa Las micorrizas disminuyó la alcalinidad de la rizosfera y alta concentración de P, K, Cu y Zn se
( Cassia Semiáridas Glomus fasciculatum y observó en las plantas inoculadas. El crecimiento fue mejor en Giri et al. (2005)
siamea ) yermo G . Macrocarpum plantas inoculadas y G . macrocarpum fue más eficaz que G. fasciculatum
El maíz ( Zea La altura de planta, diámetro basal, las plántulas actividad de la biomasa y la superóxido
mays ) Metal pesado Glomus spp. dismutasa fue más en las plantas micorrizadas. Signi fi peralte alta concentración de plomo era Zhang et al. (2010)
observado en raíces de las plantas micorrizadas.
tasa de micorrizas colonización de las raíces y la capacidad de esporulación mejorada en
presencia de metales pesados. Más largo de los brotes, la biomasa de raíces y disparar registrada
Glomus mosseae y en Abdelmoneim y
laevis Acaulospora plantas inoculadas. A . laevis fue más eficaz que G . mosseae Almaghrabi (2013)
Mosseae AM hongo aumentó mejorado la infección de sol fl raíz ower y también aumentó la tolerancia a la
Sun fl ores glomus , glomus suciedad y el rendimiento de sol fl ores en un suelo degradado. Adewole et al.
( Helianthus intraradices (2010)
annuus )
Las micorrizas protege la planta contra la sequía. Superior potentail agua de la hoja se registró en
Soja ( Glicina Estrés hídrico G. intraradices las plantas inoculadas y se mantiene la planta protegida contra oxidativo Porcel y Ruiz-
max ) estrés. Lozano (2004)
Se observó una elevada concentración de N y P en las plantas micorrizadas. Signi fi aumento

Tomate ( Solanum Glomus intraradices peralte en materia seca y el número de fl se observaron flores y frutas. Efecto Subramanian et al.
lycopersicum ) era más pronunciado a medida que la intensidad de la sequía aumentada. (2006)
Las micorrizas signi fi cativamente aumentó el contenido de prolina, aminoácidos libres, la proteína
Trigo ( Triticum Glomus spp. soluble y total de crudo y también mejoradas actividades de antioxidante Khalafallah y
aestivum ) enzimas Abo-Ghalia (2008)
El maíz ( Zea La inoculación aumentó el rendimiento de ensilaje. Signi fi se observó aumento peralte en el
mays ) Glomus intraradices rendimiento de materia verde y seca, así como la hoja y tallo relación. Celebi et al. (2010)
La sequía causó impacto negativo sobre la duración de sorgo, disparar materia seca, peso de
Sorgo ( sorgo intraradices Glumos 1000 granos y rendimiento. inoculación de micorrizas diluir el impacto negativo de Alizadeh et al.
estrés y el aumento de rendimiento. El rendimiento de grano se incrementó un 17,5% debido a la
bicolor ) inoculación en comparación con la sequía. (2011)
El rendimiento de semilla, hoja P, N de la hoja, las proteínas y el uso del agua ef fi ciencia
Frijol mungo ( Vigna Mosseae glomus , mejoraron en las plantas micorrizadas. Habibzadeh et al.
radiata ) G. intraradices (2012)
tolerancia a la sal de especies vegetales en las plantas micorrizadas, debido principalmente a los
Tomate ( Solanum Salinidad mosseae glomus elevados niveles de superóxido-dismutasa, catalasa, ascorbato peroxidasa y peroxidasa He et al. (2007)
lycopersicum ) estrés que degrada las especies reactivas de oxígeno y daño de la membrana aliviado.
Mycorrizae minimizar el impacto negativo de la baja temperatura en el crecimiento de la planta y
mosseae glomus mejorar el crecimiento, la fotosíntesis y la actividad antioxidante. Abdul Latef y
Chaoxing (2010)
De mayor diámetro de la raíz y el volumen radicular de las plantas micorrizadas mostraron una
El maíz ( Zea signi fi cambio de peralte hacia un sistema de raíces más gruesas. La actividad de la raíz y la
mays ) mosseae glomus gruesa Sheng et al. (2009)
sistema de raíces habilitar la maíz micorriza para resistir bajo estrés por salinidad.
Glomus spp. mostró la variable ef fi cacia para mejorar el crecimiento de trigo. Glomus etunicatum
Trigo ( Triticum Glomus spp. realizaron más e fi ciente que indica la importancia del derecho Daei et al. (2009)
aestivum ) selección de AM hongo.
Shari fi et
plantas micorrizadas inoculadas crecen mejor en condiciones de salinidad que las plantas no
Soja ( Glicina etunicatum glomus inoculadas. Fresco y peso seco, contenido de colonización de la raíz y prolina al. (2007)
max ) más en la sal de hongo que de no sal tratada previamente hongo pretratadas.

SM Nadeem
et al. /
Biotecnología
Avances 32
(2014) 429 -
448

437

438 SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448


azúcares en plantas de trigo. Sugirieron que la asociación de micorrizas podría mejorar el ajuste osmótico, mejorar su sistema de defensa, y aliviar el
daño oxidativo causado por el estrés por sequía. El crecimiento de la planta mejorada en condiciones de sequía también se observó en el cilantro
( Coriandrum sativum L.) mediante la inoculación de AM y la aplicación de Phos-phorus ( Farahani et al., 2008 ), que fue encontrado para ser asociado
con el uso del agua mejorada ef fi ciencia en fi eld crecido afectados por la sequía las plantas Corian-der.

Como se mencionó anteriormente que la eficacia de los hongos AM de-pende de una serie de suelo, así como factores de planta, Porcel y
Ruiz- Lozano (2004) estudió el efecto de los hongos AM tanto en las raíces y retoños partes de las plantas bajo estrés por sequía condiciones. El objetivo
era poner de manifiesto los tejidos diana preferidos para efectos de los hongos AM contra el estrés por sequía. Su trabajo demostró que las plantas que
asocian los hongos AM mostraron una mayor tolerancia a la sequía en términos de potencial de agua más alta producción de biomasa de brotes y hojas
que las plantas no-AM. Se observaron altos de prolina con-tiendas de campaña en la raíz y baja en el rodaje en las plantas AM afectados por la sequía,
mientras que la baja actividad de la peroxidasa lipídica fue ob-servido en los brotes de las plantas AM afectados por la sequía. Demostraron que la AM
simbiosis reforzada ajuste osmótico en las raíces que ayudaron a mantener el gradiente de potencial hídrico favorable para el movimiento del agua del
suelo a las raíces. Es el resultado de un alto potencial de agua en condiciones de sequía y, por lo tanto, protege a las plantas de los drásticos efectos de
la sequía.

A pesar de que algunos trabajadores han informado de inhibición del crecimiento de AM en condiciones de estrés salino ( Asghari, 2008; Juniper y
Abbott, 2006; McMillen . Et al, 1998 ), una serie de otros investigadores han demostrado la tolerancia Ance de AM en presencia de sal ( Cantrell y
Linderman, 2001; Evelin Et al., 2009; Gonsalves et al, 2012.; Langenfeld-Heyser et al., 2007; Nayak et al, 2012.; Shari fi et al., 2007; Tang et al.,
2009 ) . Este efecto el alivio puede tener lugar debido a la cultura única o mixta AM. Por ejemplo, Langenfeld-Heyser et al. (2007) encontró una simbiosis
positiva entre el hongo involutus Paxillus e híbridos de álamo canescens Populus , que se encuentra asociado con un aumento de la biomasa vegetal y
la reducción de Na + captación. Giri et al. (2003) encontraron que la inoculación mixta de seis especies de hongos micorrícicos arbusculares potenció la
colonización de la raíz, contenido de clorofila, la producción de biomasa, y los contenidos de K y P en Acacia Auriculiformis bajo estrés por
salinidad. Desde la salinidad y la sequía son a menudo unidas entre sí en suelos secos, Cho et al. (2006) estudiaron la respuesta de mi-corrhizae al
sorgo en circunstancias de tensión de sequía y salinidad combinadas. En dos experimentos de invernadero, varias características de relación agua se
midieron en plantas de sorgo colonizados por Glomus intraradices y Gigaspora margarita durante el estrés por sequía y salinidad. Observaron que la
regulación positiva de la conductancia estomática por G. margarita , que con la exposición a NaCl estrés / sequía curred oc, pero no debido a la sequía
solo. Llegaron a la conclusión de que los HMA podrían alterar la respuesta del huésped a la sequía.

AM hongos también juegan un papel importante en la tolerancia a metales pesados ( Gaur y Adholeya, 2004; Glassman y Casper, 2012; Vahedi,
2013 ), Por lo tanto, pueden ser utilizados para lograr el crecimiento vegetal mejorada en suelos contaminados por metal. Se ha observado que los
metales pesados pueden causar efectos positivos, negativos y / o neutro en micorrizas ( Chen et al., 2005). Por ejemplo, se ha observado que la AM
inoculación mejora el crecimiento de un número de especies de plantas que crecen en suelos de metal contaminado. El trabajo de Chen et
al. (2007) mostraron un aumento en el crecimiento de M. sativa través AM inoculación en suelos contaminados por metales pesados. Del mismo
modo, Liang et al. (2009) y Zhang et al. (2010) demostraron un rendimiento bet-ter de Glomus mosseae para mejorar el crecimiento del maíz y el arroz
en suelos contaminados por metal pesado.

El hongo AM promueve el crecimiento de plantas en condiciones de contaminación en dos formas es decir, mediante la reducción de la absorción
de metales tóxicos y mediante la mejora de la captación de metal. Por ejemplo, los hongos MA reducen la absorción de cesio (Cs) en suelo contaminado
(Berreck y Haselwandter de 2001 ). Los efectos tóxicos de los metales pesados en el crecimiento de plantas reducen debido a su unión con los
hongos. Los hongos producen una glomalin glicoproteína insoluble que tiene la capacidad de unirse a metales pesados ( Bedini et al, 2009;. Göhre
y Paszkowski, 2006 ). De la pared celular de hongos debido a la presencia de la quitina también tiene una buena capacidad para unirse a metales ( Zhou,
1999 ). Por otra parte

micorrizas también mejorar la absorción de metales y reducir su concentración-ción en suelos contaminados. Khan et al. (2000) demostraron que los
suelos pollut-ed pueden ser rehabilitados por la presencia de plantas micorrizadas que mejoran la absorción de metales mediante el aumento de su
biodisponibilidad a través de su efecto en la rizosfera.

El trabajo de Zhang et al. (2010) llevada a cabo en invernadero para estudiar el efecto de la AM en la absorción de Pb, demostraron que la ubicación
y el estrés attenu-ación en el maíz mostraron un mejor rendimiento de las plantas micorrizadas. El rendimiento per de plantas micorrizadas y no
micorrizadas se comparó a diferentes niveles de Pb. Se observó que el aumento de altura de la planta, el diámetro basal y la biomasa de las plantas de
semillero se encontraron en las plántulas inoculadas con AM. Además, se observó una mayor actividad de enzima antioxidante superóxido dismutasa en
AM inocularon plantas comparado con el de las no micorrizadas. Observaron que Pb fue mayor en las raíces de las plantas micorrizadas en la que se
deposita principalmente en la pared de las hifas, las cámaras interiores de hifas, las membranas del centro de la cámara de hifas y la membrana interna
de la cámara de vacuolar. El trabajo previo de otros re-buscadores también indica un mejor rendimiento de AM bajo Pb ambiente del suelo contaminat-
ed que se cree que es debido a alteraciones en las enzimas antioxidantes, peroxidación de lípidos y aminoácidos solubles en pro fi le ( Andrade et al.,
2009; Karagiannidis y Nikolaou, 2000 ). Del mismo modo, hay informes que indican el papel de estos hongos para la mejora del crecimiento de plantas
bajo estrés por metales pesados ( Abdelmoneim y Almaghrabi, 2013; Asif y Bhabatosh, 2013; Glassman y Casper, 2012; Miransari, 2010; Vahedi, 2013;
Vivas et al ., 2003 ) .

Con la obtención de resultados positivos de laboratorio / invernadero expe-mentos, los científicos utilizaron esta población microbiana bajo con-
diciones naturales para que el máximo bene fi cios se pueden obtener. En un trabajo anterior, Kothari et al. (1990) observó tolerancia a la sequía mejorada
en fiélderes cultivar plantas de maíz como resultado de un mejor estado de P mediante la inoculación con Glomus fasciculatum . Un signi fi aumento
peralte de la biomasa de la planta y el rendimiento de grano de trigo inoculado con G. mosseae o Glomus etunicatum se observó bajo estrés hídrico ( Al-
Karaki et al., 2004 ). Las plantas en-inoculados con G. etunicatum mostró una alta colonización de la planta INOC-ulated con G. mosseae. Esto
demuestra la variable potencial de las micorrizas para mejorar el crecimiento de las plantas. La eficacia de AMF bajo fi condi-ciones de campo también
se ha demostrado en el sorgo ( Mehraban et al., 2009 ). Los autores encontraron que la colonización de micorrizas crecimiento, el estado del agua, el
contenido de nutrientes y el rendimiento de las plantas de sorgo en condiciones de sequía mejoró. Celebi et al. (2010) evaluaron la eficacia de Mycor-
rhizae en una fi eld en fi cinco diferentes regímenes de riego en maíz forrajero ( Zea mays L.). La inoculación de micorrizas incrementó el rendimiento de
ensilaje de maíz en todos los regímenes de riego, en comparación con las plantas no micorrizadas. AM inoculación resultó en un signi fi aumento peralte
en el rendimiento de materia verde y seca, incluso en regímenes bajos de riego, lo que indica la efectividad de los HMA en un entorno de estrés
hídrico. Ellos demostraron que la respuesta positiva de AM inoculación podría ser debido a varios mecanismos INCLUD-ing absorción de agua por hifas
de los hongos, el aumento de la turgencia mediante la reducción de la hoja de potencial osmótico, y la mejora de la nutrición. La colonización de micorrizas
no sólo es eficaz para mejorar el crecimiento de las plantas, sino también ha demostrado ser útil para mejorar la e fi ciencia de otra población
microbiana. Es evidente a partir de la obra de Giri et al. (2004) que los hongos AM promovieron la rizobial simbiosis ef fi ciencia de Sesbania
aegyptiaca y Sesbania grandi fl ora en suelos salinos. La AM plantas inoculadas mostraron una alta biomasa aérea y seco de las raíces, así como el
aumento de contenido de clorofila, N, P y Mg.

El por encima de la discusión indica claramente la eficacia de Mycor-rhizae para mejorar el crecimiento de plantas en entornos de estrés. El micorrizas
son igualmente eficaces en condiciones controladas, así como naturales fi condiciones de campo. También es evidente que los diferentes rasgos de AM
hongos tienen potencial variable para mejorar el crecimiento bajo un estrés particular ENVI-ambiente. Eso podría ser una de las razones para el
rendimiento inconsistente de esta población microbiana.

6.2.1. Las micorrizas y nitrógeno fi jación

Un número de estudios han demostrado que la inoculación con AM hongos mejora el crecimiento de las plantas bajo diferentes tensiones ambientales

SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448 439

( Abdelmoneim y Almaghrabi, 2013; Alizadeh et al, 2011;. Porcel y Ruiz-Lozano, 2004;. Tang et al, 2009;. Zhang et al, 2010 ) . Además de las plantas no
leguminosas, el hongo AM tiene un gran potencial para mejorar la nodulación, y por lo tanto el nitrógeno fi jación en las legumbres. El aumento de fosfo-
rus y otros nutrientes, así como las interacciones sinérgicas con otros microorganismos rizosféricas podrían ser muy eficaz para mejorar ni-
trógeno fi jación en ambientes estresantes para lograr el máximo rendimiento de grano de las leguminosas. Algunos estudios llevados a cabo en
condiciones de laboratorio y fi condiciones de campo han demostrado que la doble hongo inoculación AM con ni- trógeno fi bacterias XER era muy eficaz
para mejorar el nitrógeno fi jación en las legumbres ( Bagyraj et al, 1979;. Lesueur y Sarr, 2008; Rabie y col ., 2005 ) . Como existen hongos AM
naturalmente en ambientes estresantes, como la salinidad ( . Evelin et al, 2009 ) por lo que su asociación con las plantas podría ser muy efec-tivo para
mejorar el crecimiento y el vigor de las plantas en condiciones de estrés ( Farahani et al, 2008;. Kumar et al ., 2010 ). La mayoría de las leguminosas son
conocidos por ser sensibles a la sal ( Munns, 2002 ), sin embargo, el nitrógeno fi jación de dichos cultivos se puede mejorar en condiciones de estrés por
inoculación con microorganismos particulares. Por ejemplo, Garg y Chandel (2011a) observaron que la asociación simbiótica de guandul
( Cajanus cajan ) con G. mosseae llevó a una signi fi mejora no puede en seco de la planta de masas y nitrógeno fi potencial de fijación de los nódulos
bajo estrés salino. Resultados similares se obtuvieron también en el caso de garbanzo ( Cicer arietinum L.) ¿Dónde estoy plantas mostraron un mejor
crecimiento y nitrógeno fi jación bajo estrés, así como las condiciones normales en comparación con los de las Naciones Unidas inoculado ( Garg y
Chandel, 2011b ).

Como efectos de micorrizas sobre las relaciones de agua de las plantas están bien documentados (también se discutió en una de las secciones
anteriores), por lo que la inoculación con mi-corrhizae también es eficaz para mejorar el crecimiento de los cultivos de leguminosas bajo condiciones de
estrés de agua. AM simbiosis mejora el ajuste osmótico en las raíces, lo que podría contribuir a mantener un potencial de agua Gradi-ent favorable para
la absorción de agua por las raíces del suelo ( Porcel y Ruiz-Lozano, 2004 ).

Muchas legumbres forman asociación simbiótica con los hongos AM. Root colo-nización por AM-hongos favorece la nodulación por rizobios ( Smith
et al., 1979 ). La combinación de Rhizobium y AM hongos podrían ser muy eficaz para la mejora de nitrógeno fi jación bajo condiciones de estrés ( Chalk
y otros, 2006;. . Franzini et al, 2009 ) . Por ejemplo, AM-hongos frijol mungo protegida ( V. radiata ) las plantas de los efectos deletéreos de sales ( Rabie
y Almadini de 2005 ). Shokri y Maadi (2009) demostraron un aumento en el peso seco total, longitud de la raíz y la absorción de fósforo
en Trifoliumalexandrinum bajo estrés por salinidad.

También se encuentra la aplicación de AM hongo con PGPR para mejorar ni-trógeno fi capacidad de fijación de las plantas. Por ejemplo, la aplicación
de P. putida cepa R-20 mayor crecimiento y nodulación de trébol subterráneo cuando se aplica con AM hongo ( Meyer y Linderman, 1986 ). Sin
embargo,Bisht et al. (2009) observaron que, aunque AM hongo mostró una respuesta positiva con Rhizobium leguminosarum , se observó una respuesta
similar en el caso de P. fl uorescens . Este estudio sugiere que un mayor crecimiento de plantas con AM y PGPR dependía del tipo de bacterias.

En general, se puede concluir que a pesar de condiciones de estrés son un factor limitante para el nitrógeno fi jación, este efecto inducido por el
estrés puede ser di cementadas-mediante la incorporación de AM hongo en el suelo. AM hongo solo o en asociación con otras poblaciones microbianas
podría ser muy eficaz en entornos de estrés. Sin embargo, la selección de un socio adecuado es un paso crítico que determinará el éxito de este enfoque.

7. función sinérgica de PGPR y micorrícicos hongos en la tolerancia al estrés

Rizosfera es un entorno dinámico que difiere de suelo mayor tanto en las propiedades físicas y químicas. Algunas de las importantes interrelaciones
acciones incluyen la planta - interacciones de plantas, raíces - microorganismos interac-ciones y microbio - interacciones microbio ( Adesemoye y
Kloepper, 2009; Bais et al., 2008; Lau y Lennon, 2011 ) . El sinérgico y an- respuesta antagónicos de estas interacciones depende de la naturaleza de
las cepas microbianas que intervienen en estas interacciones, así como especies de plantas. La gestión de estas interacciones es un enfoque prometedor
y una clave

factor para la agricultura sostenible. Las interacciones pueden tener lugar ser-entre plantas y hongos / bacterias en las que ambas partes obtienen
bene fi cios como asociación mutualista ( Beattie, 2007; Finlay, 2007 ) y en última instancia el crecimiento de plantas realza debido a los mecanismos de
promoción de crecimiento utilizadas por los microbios, como la producción de fitohormonas, la supresión de pato-gens, nitrógeno fi jación y solubilización
de minerales ( Ahmad et al., 2008; Bootkotr y Mongkolthanaruk, 2012; Franco et al, 2009;. Hayat et al., 2010; Subsahariana y Nehra 2011 ) .

En micorriza, la planta - interacciones de hongos se producen en la zona del suelo que rodea las raíces y las hifas del hongo, denominado como
micorrizosfera ( Johansson et al., 2004 ). En esta zona, hongo también en interactúa con otros microorganismos tales como bacterias y interac-ción
sinérgica entre ellos no sólo promueve el crecimiento de plantas, pero también aumenta la población de uno al otro ( Artursson et al, 2006;.. Yusran et
al, 2009 ) . Las bacterias pueden producir compuestos para aumentar la permeabilidad celular a fin de mejorar la tasa de exudación raíz que estimula el
crecimiento de las hifas y facilita la penetración de las raíces por el hongo ( Jeffries et al., 2003). Por un lado, las micorrizas ayudan a la planta a resistir
contra bióticos tensiones y abióticos mediante el aumento de la superficie de las raíces de nutrientes ac-quisition oa través de más especí fi mecanismos
C ( Artursson et al, 2006;. Asif y Bhabatosh, 2013; Miransari de 2010 ; Sikes, 2010 ) . Además, PGPR mejorar el desarrollo de las mycosymbionts y
facilitar la colonización de raíces de las plantas por AMF ( Hildebrandt et al, 2002;. Jaderlund et al., 2008 ) . La presencia de las PGPR apoya el
establecimiento ción de las micorrizas y mejora su capacidad para realizar distintas funciones-ciones de manera adecuada. Por ejemplo, la inoculación
con la cepa bacteriana Paenibacillus brasilensis se ha demostrado que aumenta la extensión de la raíz colonización por el hongo AM G. mosseae en el
trébol ( Artursson de 2005 ).Hace mucho tiempo, Linderman (1992) informó que los hongos AM mejorar la activ-dad de nitrógeno fi jación y fósforo
solubilizantes bacterias y crecimiento de las plantas por lo tanto pro-mote.

Como resultado de las interacciones sinérgicas, dual inoculación de G. mosseae y Trichoderma spp. aumento del rendimiento, calidad de la semilla
y la semilla compo-sición de soja y también el crecimiento de tomate por la co-inoculación de P. fl uorescens y G . Mosseae BEG12 ( Egberongbe et al,
2010;. Gamalero . Et al, 2004 ) . Sin embargo, las interacciones antagonistas también pueden ocurrir debido a la competencia de nutrientes y la
producción de algunos metabolitos secundarios ( Antoun y Prevost, 2005;. Long et al, 2000;. Trivedi et al, 2012 ).

También se ha observado que estas interacciones también varían entre especies y una misma bacteria pueden reaccionar de manera diferente con
diferentes especies de hongos. En un estudio llevado a cabo en el trigo, Jaderlund et al. (2008) utilizaron dos cepas bacterianas ( p fl uorescens SBW25
y P. brasiliensis PB177), dos hongos MA ( G. mosseae y G. intraradices ) y un hongo patógeno ( Microdochium nivale ) para estudiar su efecto sobre las
plantas en un ensayo de invernadero . Ellos observaron que tanto bacterias afectados los niveles de colonización de los hongos AM de diferentes
maneras. El hongo G . Intraradices incrementó el peso seco de la planta de M . Nivale plantas de trigo -infested (hongos patógenos) cuando se aplican
por separado o en doble inoculación con P. fl uorescens , sin embargo, P. brasiliensis Nulli fi cado este efecto positivo. Sugirieron el ensayo de la
combinación más adecuada de plantas, bacterias y hongos con el fin de lograr resultados satisfactorios en términos de mejora de crecimiento. Este
argumento también es apoyado por el trabajo previo de Requena et al. (1997) donde co-inoculación de nativo G . Coronatum con la cepa bacteriana era
más eficaz que por exóticoG . Intraradices .

A partir de la discusión anterior, es evidente que existen interacciones positivas entre las PGPR y micorrizas. La presencia de PGPR y micorrizas en
la rizosfera es útil para la promoción de las actividades de ambas pobla-ciones. Estas interacciones sinérgicas entre las PGPR y micorrizas pueden ser
muy útiles para mejorar el crecimiento y desarrollo de las plantas en el ambiente del suelo.
8. La inducción de tolerancia al estrés por medio de la inoculación combinada de PGPR y micorrizas (PGPR - interacciones micorrizas)

Aunque la inoculación combinada de PGPR y micorrizas es re-portado a ser útil para mejorar el crecimiento de plantas en condiciones normales

Tabla 3

Ejemplos de PGPR y la inoculación micorrizas para la promoción de crecimiento de las plantas en condiciones normales.

Cultivo Las bacterias / micorrizas Respuesta Referencia


efecto sinérgico sobre el peso de la raíz y la arquitectura de las Gamalero et
raíces y la mejora de la nutrición mineral mediante el aumento de
Tomate (Lycopersicon esculentum ) un Pseudomonas spp. P- al. (2004)
b Glomus mosseae contenido
un Pseudomonas putida , Azotobacter Ordookhani et
La inoculación dual causó signi fi efecto de peralte en licopeno,
chroococcum y Azosprillum actividad antioxidante y contenido de potasio de al. (2010)
lipoferum , tomate
b intaradics Glomus , Glomus mossea y Glomus
etunicatum.
la inoculación dual de PGPR y AM hongo proporciona un gran
un Bacillus spp . control del nematodo del nudo en el tomate de Liu et al. (2012)
b Glomus spp. solo inocualtion
El efecto fue variable con respecto a diferentes combinaciones de
Alfalfa ( Medicago sativa ) un pumillus Bacillus y B. licheniformis bacterias y AM. Medina et al. (2003)
b Glomus deserticola
Un signi fi aumento no puede en peso seco de la raíz, se observó
Trébol subterráneo ( Trifolium un putida Pseudomonas que tanto el PGPR y AM hongos eran Meyer y Linderman

subterraneum L.) b Glomus fasciculatum presente. (1986)


Se observó una respuesta positiva de la mañana a
EM. Nodulación también se ha mejorado signi fi cativamente con
Frijol mungo ( Vigna radiata ) microorganismos eficaces (EM) y AM la co-inoculación Javaid et al. (2000)
Tavasolee et
Inoculación dual mejorado la nutrición y el crecimiento del
Garbanzo ( Cicer arietinum ) un Mesorhizobium spp. garbanzo al. (2011)
b Glomus sp.
La gravedad de las enfermedades de pudrición de la raíz de
Manzana ( Malus domestica ) un Bacillus y Pseudomonas spp. hongos disminuido en un mezcla de AM hongos y bacterias Dohroo y Sharma
Glomus spp. (2012)

un PGPR.
segundo Hongos.

Cuadro 4

Ejemplos de PGPR y la inoculación micorrizas para la promoción de crecimiento de las plantas en condiciones de estrés.

cultivos Tipo de estrés Las cepas bacterianas / especies AM Efecto Referencia

Retama ( Retama desarrollo de las raíces mejorado, reducido de agua necesaria Marulanda et
sphaerocarpa ) Sequía * Bacillus thuringiensis para producir biomasa aérea al. (2006)
** Glomus intraradices
Medicago Planta inoculada con micorrizas y Sinorhizobium cepas se ven Vázquez et
spp. ( M . Nolana , M . * Sinorhizobium meliloti (tipo salvaje y menos afectadas por el estrés hídrico. al. (2001)
Plantas micorrizadas modulados por genéticamente
rigidula , M . rotata ) genéticamente modi fi derivado ed) modi fi cado Sinorhizobium demostraron mejor.
** Glomus deserticola , Glomus
intraradices
Jaderlund et
Paenibacillus brasiliensis inhibe fuertemente el crecimiento del
El trigo ( Triticum aestivum ) Patógeno * Pseudomonas fl uorescens SBW25 y hongo patógeno M. nivale en doble al. (2008)

Paenibacillus brasiliensis PB177 los ensayos de placa de cultivo.


En un experimento de invernadero se observó una respuesta
** Glomus mosseae y G. intraradices positiva a través de la co-inoculación pero variable
Ordookhani et
Tomate ( Lycopersicon P-de fi ambiente La inoculación mejorado el licopeno y la actividad antioxidante,
esculentum ) ciente * Pseudomonas putida , Azotobacter brotes y frutos contenido de potasio al. (2010)

chroococcum y Azosprillum lipoferum


** Glomus spp.

El trébol rojo ( Trifolium Individual, así como la doble inoculación causó efecto positivo Vivas et
pratense L.) Metal pesado * Brevibacillus spp. en virtud de la contaminación por plomo al. (2003)
** AM hongo spp.
Kohler et
biomasa vegetal mejorada. Sin embargo, la estabilidad de
Lechuga ( Lactuca sativa ) Salinidad ** Mendocina Pseudomonas agregados disminuyó bajo la salinidad incluso con la inoculación al. (2010)
* Mosseae Glomus

* PGPR.

** hongos AM.

440

SM Nadeem
et al. /
Biotecnología
Avances 32
(2014) 429 -
448
SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448 441

( Tabla 3 ), las interacciones entre las PGPR y micorrizas pueden ser muy útiles para reducir el impacto negativo de una presión sobre el crecimiento y
el desarrollo (planta de la Tabla 4 ). Condiciones de estrés no sólo perturban el ni mal-fisiología de las plantas, sino que también causan efectos adversos
en func-ciones microbianas. La negativa en fl uencia de una presión sobre el microbiana ef fi ciencia puede ser reducido por inoculaciones
combinadas. Por ejemplo, la colonización de la raíz de la lechuga por AM hongo se redujo en condiciones de sequía, pero de doble aplicación de hongos
y bacterias mejoró (Vivas et al. (2003) . La bacteria ( Bacillus spp.) Causó una signi fi efecto estimulador de peralte en G . intraradices desarrollo por
mejorar el crecimiento del micelio. Este efecto estimulador de Bacillus spp. se evaluó adicionalmente por la inoculación con la sequía especies sensibles
y tolerantes a la sequía de AM hongos en un entorno de estrés hídrico ( Marulanda et al., 2006 ). en virtud de estrés por sequía , la reducción en la
absorción de agua de la planta se produce. Esta absorción de agua reducida disminuye el nitrógeno y el metabolismo del carbono y, finalmente, cambió
la fisiología de las plantas ( Ruiz-Lozano y Azcon, 2000). La inoculación microbiana, tal como se indica en la sección anterior, podría ser más útil en tales
condiciones. Sin embargo, la doble inoculación de PGPR y micorrizas resultó ser más útil para mejorar el contenido de agua y nu-trientes. Es evidente a
partir de la obra de Benabdellah et al. (2011) que informaron de contenido de agua mejorada de la sequía destacó Trifolium repens inoculadas con PGPR
y hongos micorrícicos. Demostraron que PGPR y AM inoculación disminuyeron la conductancia estomática y en arrugaron el contenido relativo de
agua; ambos son importantes para las plantas crecer-ción en el entorno limitado de agua.

Del mismo modo, el mantenimiento del sistema antioxidante adecuado permite a las plantas para protegerse de los efectos deletéreos de las especies
reactivas del oxígeno. A pesar de las PGPR y AMF promovidos individualmente el crecimiento de tomate, sin embargo, se observaron actividades
máximas de antioxidantes en las plantas de co-inoculadas con ambos PGPR y AMF que permitió a las plantas para combatir el duro ambiente
( Ordookhani et al., 2010 ). En un entorno de estrés, la falta de disponibilidad de los nutrientes también se convierte en un factor limitante para el
crecimiento de las plantas.Esta de fi ciencia puede ser debido a la no disponibilidad de los principales nutrientes como el fósforo, aún si no está presente
en el suelo ENVI-am- o debido al efecto antagonista de un nutriente con otros. En el entorno sa-line, alta concentración de sodio causó un impacto
negativo sobre la absorción de nutrientes esenciales y la doble inoculación de PGPR y micorrizas demostró ser útil para proporcionar nutrientes a las
plantas sub-proyectada a condiciones de estrés. Por ejemplo, un estudio bote realizada por Shirmardi et al. (2010) en el sol fl ores ( Helianthus annuus L.)
bajo salinidad estrés dad es una evidencia de esta afirmación. Ellos encontraron que la inoculación con PGPR y hongos micorrícicos signi fi cativamente
mejora la absorción de es-esencia- nutrientes. Aunque observaron que las micorrizas mejora la absorción de fósforo sin embargo, demostraron que
debido al pequeño volumen de suelo en macetas, las hifas no pudo trabajar adecuadamente y por lo tanto no mostró todo su potencial.

El co-inoculación fue también eficaz en suelos de metal contaminado donde las bacterias mejoradas crecimiento de las plantas, N y la acumulación
de P, así como el número de nódulos y colonización de micorrizas ( Vivas et al., 2006 ). Esta mejora se produjo debido a la estimulación de las estructuras
simbióticas (nódulos y colonización AMF) y una disminución de la concentración de Zn en los tejidos vegetales. Del mismo modo, en un estudio anterior,
las cepas bacterianas aisladas de suelo plomo contaminado, crecimiento de las plantas mejorado, nitrógeno y acumulaciones fosfo-rus, la formación de
nódulos, y la infección de micorrizas de Trifolium pratense en presencia de toxicidad Pb ( Vivas et al., 2003 ).

Además del estrés biótico, co-inoculación de PGPR con micorrizas también es útil para aliviar el impacto negativo del estrés biótico. La in-inoculación
de PGPR y micorrizas demostró ser útil para la mejora de los parámetros de crecimiento y la reducción de la intensidad de la enfermedad ( Dohroo
ySharma, 2012 ). Encontraron que la mezcla de PGPR, hongos AM y sus bacterias auxiliares disminuyeron la severidad de la pudrición de la raíz de la
manzana.

Aunque la mayor parte de los trabajos en relación con la co-inoculación de PGPR y micorrizas se llevó a cabo en el laboratorio y en el invernadero,
sin embargo, la doble inoculación de PGPR y micorrizas también demostró ser útil para mejorar el crecimiento de las plantas en condiciones naturales. La
obra de Constantino et al. (2008) mostró que la aplicación combinada de PGPR

y micorrizas fue eficaz para mejorar el crecimiento de plantas y de nutrientes de chile habanero ( Capsicum chinense Jacquin). También es evidente a
partir de la fi estudio de campo de la Adesemoye et al. (2008) , donde signi fi se observó significativamente mayor cantidad de N, P y K de las parcelas
inoculadas con PGPR, hongos micorrícicos y / o en ambos. Los recientes resultados de Naja fi Et al. (2012) han demostrado los efectos positivos de las
PGPR - micorrizas interacciones con raíces de cebada mejorada del agua y la nutrición ABSORCIÓN-ción. El principal impacto de la sequía sobre el
crecimiento de la planta es la falta de disponibilidad de agua. La inoculación dual de PGPR y micorrizas en arrugó la colonización y el rendimiento de
grano biológico de cebada previsto en fi condiciones de campo. Esta asociación también es útil para proteger la planta de impacto nocivo de patógenos
de plantas. Jaizme-Vega et al. (2006) demostraron que la aplicación dual de AM hongo y PGPR podría ser muy eficaz para controlar enfermedades de
las raíces de los nudos de papaya causados por los nematodos. La eficacia de la co-inoculación se dependiendo de las especies de micorrizas.

Los informes anteriores muestran que la doble inoculación de PGPR y hongos mycorrhi-zal es muy eficaz para mejorar el crecimiento de las plantas
bajo estrés ENVI-ambiente. Este efecto positivo podría ser debido a la combinación de ciertos mecanismos y también el efecto sinérgico de estas
poblaciones el uno del otro. Estas interacciones sinérgicas son eficaces en ambos estreses bióticos y abióticos. Sin embargo, la selección de estas
combinaciones y su eficacia en el entorno natural del suelo todavía necesita más investigación.
9. Las micorrizas - aplicación PGPR y restricciones bajo las condiciones ambientales naturales

Es evidente a partir de las secciones anteriores de la opinión de que apli-ción de PGPR y / o micorrizas es muy eficaz para promover el crecimiento
y el desarrollo de la mayoría de las plantas. Este efecto sinérgico es debido a las interacciones positivas entre PGPR, micorrizas, así como la planta. La
aplicación de las PGPR con micorrizas podría ser muy bene fi cial para el crecimiento de las plantas por una u otra razón. En co-inoculación, cada cepa
no sólo compite con éxito con la población rizosfera indíg-nous, sino que también ha demostrado ser útil para promover el crecimiento de la otra. Por
ejemplo, PGPR por su efecto sobre la colonización de las raíces y la absorción de nutrientes mejorar AM desarrollo de hongos ( Richardson et al.,
2009 ). Del mismo modo, el aumento de la cantidad de raíz ex udates por microbio activa el hifas de los hongos y por lo tanto aumenta la tasa de
colonización de la raíz ( Barea et al., 2005 ). P. fl uorescens C7R12, un agente de biocontrol eficaz contra Fusarium spp., Es también útiles para la
promoción de simbiosis entre Medicago truncatula y G. mosseae ( Pivato et al., 2009 ). Antes de esto, en un estudio anterior, Barea et al. (1998) también
demostraron quePseudomonas spp. tenía el capacidad de producir metabolitos antifúngicos, pero no causó ningún efecto neg-ativa en G. mosseae . Por
otro lado, la cepa bacteriana pro-promovió la colonización de las raíces por el hifas de los hongos. Bianciotto et al. (2001) observó que exopolisacáridos
productoras de PGPR mejora la unión bacteriana a las raíces de micorrizas y la estructura de hongos. Cepas bacterianas también estimular la
germinación de esporas de AM hongo ( Hildebrandt et al., 2006 ). Por lo tanto, la co-inoculación de PGPR con AM hongo puede mejorar la actividad AM
durante la simbiosis ( Artursson et al., 2006 ).

La presencia de PGPR y micorrizas en la rizosfera no sólo es útil para el crecimiento de las plantas, pero también es bene fi cial uno para el otro. Por
un lado, las bacterias estimulan el crecimiento de las hifas mediante la mejora de célula Perme-capacidad a fin de facilitar la penetración de raíces por el
hongo ( Jeffries et al., 2003 ), mientras que por otro lado, las micorrizas mejorar las actividades de nitrógeno fi xing y solubilizante fósforo bacterias
( Linderman, 1992 ).

Los estudios discutidos anteriormente indican que PGPR y solo o en combinación micorrizas podrían ser muy eficaz para mejorar el crecimiento de
las plantas y el desarrollo en condiciones normales, así como las condiciones de estrés. Sin embargo, el principal cuello de botella para el uso comercial
de microbianas INOC-ulants es su desempeño inconsistente bajo fi condiciones de campo. tiene

442 SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448

han observado que, en ciertos casos los resultados obtenidos en una fi campo no son similares a los de laboratorio ( Smyth et al, 2011;.. Zhender et
al, 1999 ) . El inóculo ef fi cacia depende de una serie de factores como el contenido mineral del suelo, tipo de cultivo y la competencia con cepas
autóctonas (Jefwa et al., 2009 ). En ciertos casos, el inóculo no se forma asociación como se observa por Corkidi et al. (2004) , donde la mitad de los
diez ino-lantes no pudo realizar. La inconsistencia de los resultados puede ser debido a la razón de que el inóculo tiene menos capacidad de competir
con una población indígena. Se ha observado que el rendimiento microbiano en el RHI-zosphere fue signi fi cativamente afectados debido a la
competencia con una población indíg-nous de nutrientes y nichos ( Strigul y Kravchenko, 2006 ). Esto también puede ser debido a ciertas condiciones
edáficas y un mero mero de factores abióticos ( Schreiner, 2007 ). Por ejemplo, la labranza puede reducir la actividad de micorrizas ( McGonigle y Millar,
1993 ). Aunque la práctica de la labranza se recomienda como una práctica clave de gestión del suelo, que causa un impacto negativo en AM hongo
mediante la interrupción de la red de micelio ( Jasper et al., 1991 ). Del mismo modo, la nutrición del suelo también afecta a la actividad de
mycorrhi- ZAE. Por ejemplo, alto contenido en fósforo en el suelo reduce la actividad de AM hongo ( Mitiku y Aswathanarayan, 1987 ). Tal tipo de
resultados inconsis-tiendas de campaña son más comunes donde se utiliza un único inóculo. Sin embar-er, esta variabilidad puede ser minimizado en
la fi condiciones de campo, donde se adopta inóculo multi-cepa o co-inoculación.

Por otra parte, en ciertos casos, las interacciones perjudiciales también tienen lugar. Tales interacciones podrían ser debido a la incompatibilidad y /
o patogenicidad de una pareja a la otra como se observa por Dewey y col. (1999) . Se ob-servidos que las bacterias asociadas aumentaron la
patogenicidad de hongos, al-aunque la bacteria en sí era no patógeno. La presencia de este tipo de socios que no tienen la compatibilidad con los demás
podría ser una de las razones de su fracaso en el fi eld.

Las interacciones sinérgicas entre las PGPR y AM fueron también OB-sirven en las plantas expuestas a ambientes salinos ( Gamalero et
al., 2010 ). Sin embargo, sorprendentemente, este efecto desapareció en alta sal con- centración. Según su punto de vista, esto puede ser debido a la
razón que las plantas expuestas al estrés salino pueden liberar diferentes exudados de la raíz que pueden disminuir o abolir el sinergismo entre los
microorganismos. También puede ser debido a la falta de compatibilidad de las cepas inoculadas. Para ex amplio, Kohler et al. (2010) mostraron que a
pesar de la co-inoculación de PGPR y / o AM hongos aumentaron la biomasa de Lactuca sativa en presencia de la salinidad, encontraron que la
estabilidad de los agregados del suelo INOC-ulated con el PGPR y / o G . Mosseae signi fi cativamente disminuyó con la in-pliegue en la intensidad de
estrés salino. Ellos demostraron que la combinación adecuada de las cepas se debe utilizar para el mantenimiento adecuado de las plantas y la salud
del suelo. También es evidente a partir de un trabajo anterior, donde PGPR y hongos AM suprimieron la marchitez por Verticillium de la fresa cuando se
aplica solo, sin embargo, la doble inoculación no causó un signi fi efecto no puede com-paración con la sola inoculación ( Tahmatsidou et al., 2006 )
. Aunque no dieron ninguna explicación de esta respuesta no aditivo de la doble inoculación, hicieron hincapié en la necesidad de investigar más a fondo
este aspecto. Por lo tanto, para obtener la máxima bene fi t de esta población de origen natural, es importante para determinar la especificidad
PGPR fi ciudad para AM hongo, así como para la planta. Los PGPR - interacciones micorrizas son muy importantes desde el punto de crecimiento de
las plantas de vista y la prueba de la combinación más adecuada de plantas, bacterias y hongos podría ser una de las soluciones adecuadas para obtener
resultados satisfactorios en ambos laboratorio y fi condiciones de campo.

10. Conclusión y perspectivas futuras

Es evidente a partir de la discusión anterior que los ambientes estresantes pueden causar un impacto negativo en el crecimiento y desarrollo de la
planta por desequilibrios nutricionales y hormonales CAU-ing. Sin embargo, el impacto negativo inducida por el estrés en crecimiento de la planta se
puede aliviar y / o minimizar por microorganismos de origen natural, incluyendo bacterias y hongos si se aplican individualmente o en combinación.

Aunque un número de estudios reveló la eficacia de la suela ap-plicatura de PGPR o micorrizas para mejorar el crecimiento de plantas bajo

condiciones de estrés, sin embargo, un número de investigadores han informado de más utilidad de la doble inoculación en comparación con la de INOC-
mento individual. A pesar de un mejor rendimiento de la doble inoculación de PGPR y micorrizas, todavía hay algunos aspectos que necesitan crítico
considerar-ación. Un aspecto importante es la evaluación de este enfoque en condiciones naturales fi condiciones de campo. La mayoría de los estudios
anteriores se llevaron a cabo bajo condiciones controladas, y la respuesta de estos organismos OB-servidos bajo tales condiciones pueden variar
signi ficativamente a la vista de la ecología variable de estos microorganismos en el medio natural. En el suelo en-entorno, una serie de factores bióticos
y abióticos también interactúan con estos organismos que pueden afectar a su rendimiento. Además, la mayor parte del trabajo se ha realizado en las
principales tensiones es decir, la sequía y la salinidad. Sin duda, la salinidad y la sequía son dos grandes tensiones que causan efecto detri mental en el
crecimiento de plantas en todo el mundo, pero en un ENVI-am- natural, las plantas también tienen que hacer frente a otras condiciones adversas como
la toxicidad de los metales pesados y el ataque de patógenos. Por lo tanto, el papel de la inoculación combinada de estos microorganismos para la
prestación de socorro de otros factores de estrés también tiene que ser investigado.

Es también evidente de la discusión anterior que PGPR y AM SPE-cie muestran una respuesta variable bajo diferentes entornos de estrés. Podría
ser debido a su capacidad para mitigar el impacto del estrés debido a sus especificaciones fi rasgos c. Tales rasgos les permiten tolerar condiciones de
estrés y mejorar su capacidad de promover el crecimiento de las plantas. La aplicación de especí fi cepas C en un ambiente estresante en particular
podría ser EF-cionará para la obtención de máximos bene fi cios de la inoculación microbiana. También se ha observado que en ciertos casos de doble
inoculación no dió signi fi resultados de peralte, en comparación con solo la inoculación. Se indi-dica la incompatibilidad de estas cepas con la otra. Por
lo tanto, el mayor cuidado se debe tomar durante la selección de cepas para la inoculación dual. También se observa a partir de la discusión anterior que
los microbios pueden mejorar el crecimiento de plantas por una serie de mecanismos; Sin embargo, la mayoría de los estudios se han centrado en los
mecanismos individuales. Por lo tanto, es necesario examinar la contribución relativa de todos estos mecanismos implicados en la promoción del
crecimiento. Del mismo modo, la ecología, el tiempo de la colonización y el entorno-ment pueden alterar la especi fi función c de PGPR y hongos. Por lo
tanto, también es necesario entender que los límites de factor de rendimiento de la inoculación micro-BIAL y cómo esta limitación se puede superar. Tal
sub-pie va a ser muy útil para mejorar la eficacia de los inóculos microbianos en un entorno natural.

El papel de las PGPR y micorrizas para la adquisición de nutrientes es así de- fi ne en la discusión anterior; Sin embargo, la correlación entre la
nutrición solubilización ENT y su absorción por la planta aún no está claro. Los estudios futuros sobre este tema ayudarán a mejorar nuestra comprensión
de cómo la inoculación micro-BIAL podría ser útil para reducir al mínimo el impacto ambiental de los fertilizantes mediante la reducción de su uso.

El uso de PGPR y micorrizas cepas tiene un gran potencial para las plantas pro-tect de enfermedades a través de su mecanismo de control
biológico. Esto de-fiere una estrategia favorable al medio ambiente alternativa mediante la reducción del uso de productos químicos. Tales poblaciones
microbianas necesitan estrategia sistemática para que su potencial se puede utilizar de una manera eficaz.
Otro aspecto importante es la generación de plantas transgénicas que codifican los genes de determinados rasgos de PGPR o micorrizas. La
literatura muestra que estas plantas transgénicas tienen la capacidad de soportar entorno estrés. Sin embargo, se llevaron a cabo este tipo de estudios
en con-diciones controladas. La mayoría de estos estudios son investigaciones preliminares que re-mano de papel más Veri fi cación mediante la
realización de una amplia experimentación. Por otra parte, la información sobre los mecanismos moleculares que regulan el proceso de la tolerancia al
estrés está limitada. La identi fi cación de los genes de control-ling rasgos de tolerancia al estrés de las PGPR y micorrizas mejoraría nuestro conocimiento
de las bases moleculares de la tolerancia de la tensión Mecha-nismos. La mayoría de los estudios in vitro carecen de mecanismos bioquímicos y
fisiológicos involucrados en la tolerancia al estrés. Por lo tanto, el trabajo en este aspecto signi fi cativamente mejorar la subestimación del mecanismo.

En general, la investigación futura debería centrarse: i) Para dilucidar el Mech-nismos de las interacciones entre las PGPR y micorrizas en
naturales fi condiciones de campo en condiciones ambientales estresantes, ii) para explorar lo que las cepas de

SM Nadeem et al. / Biotecnología Avances 32 (2014) 429 - 448 443

PGPR y hongos son bene fi cial para promover el crecimiento vegetal y también la combinación de estas cepas que interactúan de forma sinérgica con
el fin de lograr un máximo bene fi (iii) t para examinar la eficacia de la co-inoculación en un entorno natural con múltiples subrayado para su
comercialización de inóculo microbiano, iv) para identificar los genes diana para la promoción del crecimiento bajo estrés, y v) para transferir genes diana
en las plantas a través de la biotecnología.