Evolución Comparativa de una Radiación Adaptativa Arquetípica:

Innovación y Oportunidad en Lagartos Anolis

INTRODUCCIÓN:

La radiación adaptativa es un patrón ampliamente reconocido de diversidad

evolutiva (Simpson 1953; Mayr 1970). El fenómeno se caracteriza por una
rápida especiación que da lugar a la evolución de los disparos de la ecología y
la morfología (Schluter 2000). La radiación adaptativa puede ocurrir cada vez
que nuevas oportunidades ecológicas confrontan un linaje, incluida la
dispersión a entornos nuevos o áridos como islas y la evolución de
"innovaciones clave", rasgos que aceleran la diversificación al permitir la
entrada evolutiva en un espacio ecológico novedoso (Simpson 1953). También
son posibles otros factores desencadenantes de la diversificación, como los
efectos climáticos o competitivos (Simões et al. 2016). Las radiaciones
adaptativas de las islas clásicas incluyen los pinzones de Galápagos, las platas
hawaianas y los lagartos Anolis del Caribe. Las innovaciones clave se han
implicado en radiaciones explosivas de aves (Mayr 1963), insectos (Nicholson
et al. 2014) y mamíferos (Hunter y Jernvall 1995), entre otros linajes.
La radiación adaptativa en forma de isla es demostrable solo si puede
contrastarse con linajes continentales comparables y presumiblemente menos
adaptados (Bronham y Woolfit 2004). Del mismo modo, los efectos clave de la
innovación deben probarse con referencia a especies comparables que
carecen de la supuesta innovación clave (Hunter y Jernvall 1995). Pero la
mayoría de los estudios de radiación adaptativa no incluyen comparaciones
apropiadas con linajes, hábitats o escalas de tiempo comparables (Futuyma
2003; Gavrilets y Losos 2009). Para que el concepto de radiación adaptativa
sea significativo, los linajes etiquetados como tales deberían mostrar tasas de
especiación más rápidas y una mayor diversidad ecomorfológica que las
contrapartes que carecían de acceso evolutivo a oportunidades ecológicas
comparables (Pinto et al.2008; Santos et al.2011; Givnish 2015). Más
precisamente, las hipótesis de radiación adaptativa no deberían constituir
asociaciones vagas del término con grupos taxonómicos o incluso clados, sino
que deberían estar vinculadas explícitamente a factores causales reconstruidos
de geografía, clima o rasgos (Simões et al.2016).
Los lagartos Anolis (anolis) son un ejemplo arquetípico de radiación adaptativa
(por ejemplo, Freeman et al.2013). Múltiples tipos ecomorfológicos han
evolucionado en las Antillas Mayores (Williams 1983), en algunos casos de
manera convergente (Losos et al. 1998), y las formas continentales casi no
estudiadas pueden ser igualmente diversas (Schaad y Poe 2010; Moreno-Arias
y Calderón-Espinosa 2016). El clado Anolis incluye dos linajes
predominantemente continentales y múltiples radiaciones insulares en las
Antillas Mayores (Pinto et al. 2008). Los lagartos Anolis (anolis) son un ejemplo
arquetípico de radiación adaptativa (por ejemplo, Freeman et al.2013).
Múltiples tipos ecomorfológicos han evolucionado en las Antillas Mayores
(Williams 1983), en algunos casos de manera convergente (Losos et al. 1998),
y las formas continentales casi no estudiadas pueden ser igualmente diversas
(Schaad y Poe 2010; Moreno-Arias y Calderón-Espinosa 2016). El clado Anolis
incluye dos linajes predominantemente continentales y múltiples radiaciones
insulares en las Antillas Mayores (Pinto et al. 2008).
Una división inicial de la isla continental en Anolis sugiere un tiempo
comparable para la evolución de la isla y el continente que ha producido una
diversidad de especies similar en las islas (n = 173 especies) y en el continente
(n = 206 especies). Los grupos externos sugeridos a Anolis como
Corytophanidae y Polychrus se encuentran exclusivamente en el continente.
Estos factores hacen de Anolis un sistema ideal para probar los posibles
efectos isleños de la radiación adaptativa.
Los machos de casi todas las especies de Anolis poseen una papada, una
bolsa gular extensible utilizada principalmente para señalización
intraespecífica. Este rasgo se ha sugerido como una innovación clave para el
linaje Anolis (Losos 2009) y no existe en el posible clado hermano de Anolis, el
Corytophanidae (Pyron et al. 2013). Una prueba de la hipótesis clave de
innovación para la radiación adaptativa de Anolis es posible comparando las
tasas fenotípicas y de diversificación en linajes sin papada y sin papada, que
incluyen tanto Anolis como linajes adicionales sin papada, como los citofánidos.
Anolis es una radiación adaptativa clásica, pero no está claro si la diversidad de
este clado es atribuible a características geográficas (es decir, isla),
características (es decir, innovación clave) u otros efectos. Alternativamente,
como hipótesis nula, la radiación puede no ser excepcional. Aquí probamos un
efecto de isla en la radiación adaptativa mediante la comparación de las tasas
de especiación y las tasas de evolución morfológica en las formas principales e
insulares. Probamos un efecto clave de innovación comparando las tasas de
especiación y las tasas de evolución morfológica en formas sin papada y sin
papada. Consideramos que la papada constituye una innovación clave en el
sentido de que abre nuevas vías de variación que pueden facilitar la
especiación. Es decir, la variación en este órgano de señalización sexual puede
acelerar la división del hábitat (a través de la detección diferencial de las
papadas alternativas) y / o la evolución de la preferencia de pareja (a través de
la variación en el color, el tamaño y el empleo de la papada durante la
exhibición). Analizamos todas las especies de Anolis descritas a partir del 1 de
junio de 2014, y todas las especies de Corytophanidae en análisis de tasa de
especiación, y analizamos 336 especies de Anolis y todas las especies de
Corytophanidae en análisis de tasa fenotípica. Analizamos todas las especies
de Anolis descritas a partir del 1 de junio de 2014, y todas las especies de
Corytophanidae en análisis de tasa de especiación, y analizamos 336 especies
de Anolis y todas las especies de Corytophanidae en análisis de tasa
fenotípica. Nuestro muestreo sin precedentes de Anolis y su potencial grupo
hermano permite probar hipótesis de diversificación, así como un tratamiento
más completo de la evolución fenotípica y evita los peligros del submuestreo
filogenético para métodos comparativos (por ejemplo, Ackerly 2000).
Material y Métodos
Datos
Recolectamos tres caracteres de morfología de uno a 15 especímenes de 336
especies de Anolis (un estudio reciente [Armstead y Poe 2015] sugiere que n p
1 es un tamaño de muestra adecuado para nuestros propósitos) y las nueve
especies de Corytophanidae. Estos datos se cargan en el repositorio digital
Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.6v5hq (Poe et al.2017). El tamaño del
cuerpo (longitud del respiradero del hocico [SVL]) se midió desde la punta del
hocico hasta el borde anterior de la cloaca. El tamaño de las escamas de la
cabeza (HS) se midió como el número de escamas a lo largo del hocico al nivel
de las escamas del segundo canto. La longitud femoral relativa (FL, una
medida de la longitud del miembro posterior) se midió desde la línea media
longitudinal ventral lateralmente hasta la rodilla y se escaló mediante SVL. Es
decir, la longitud del miembro posterior se puntuó en unidades de SVL. No
existe una única forma correcta de escalar las mediciones en función del
tamaño general (ver Packard y Boardman 1988). Muchos autores usan los
residuos de la regresión lineal en el tamaño del cuerpo en lugar de nuestro
enfoque de simplemente dividir por la longitud del cuerpo. Sin embargo, para
nuestros datos, nuestro enfoque da resultados que están casi completamente
correlacionados con los residuos del tamaño corporal (el ejemplo se muestra
en la figura S1; las figuras S1, S2 están disponibles en línea). Por lo tanto,
adoptamos nuestro enfoque por razones prácticas (por ejemplo, no es
necesario realizar una nueva regresión cada vez que se agregan nuevos
datos). Los caracteres se transformaron en ln antes de los análisis
comparativos: las medias de especies para SVL y HS se transformaron en ln, y
las proporciones medias de especies para FL / SVL se transformaron en ln.
Seleccionamos estos tres rasgos para el estudio porque se sabe que son
funcionalmente importantes en lagartos. Por ejemplo, la longitud de la
extremidad se correlaciona con el uso de microhábitat (por ejemplo, Irschick
2002), el tamaño de la escala está relacionado con la tasa de desecación (por
ejemplo, Soule 1966; Wegener et al. 2014), y el tamaño del cuerpo afecta a
muchos, si no a la mayoría de los rasgos de la historia de vida (por ejemplo,
Peters 1983).
Estos tres caracteres se analizaron individualmente en lugar de bajo
procedimientos de reducción de dimensiones como el análisis de componentes
principales (PCA) debido a la dificultad con la interpretación biológica de las PC
(por ejemplo, Karr y Martin 1981; James y McCulloch 1990; por ejemplo, en el
caso actual, subconjuntos de especies de Anolis analizadas por separado
proporcionan cargas de PC muy diferentes (resultados no mostrados) y
trabajos recientes que demuestran sesgos inherentes al uso de PC en estudios
filogenéticos comparativos (Revell 2009) que no se corrigen con las técnicas de
modelado sugeridas actualmente (Uyeda et al. 2015).
Para nuestros análisis comparativos, utilizamos estimaciones filogenéticas de
Poe et al. (2017), quienes analizaron las 379 especies de Anolis conocidas en
2014. De uno a 100 de los árboles posquemados de Poe et al. De sus análisis
MrBayes se usaron para análisis comparativos (ver más abajo). Estas muestras
se usaron (en lugar de la muestra completa posterior al quemado) debido a las
limitaciones de la potencia informática. Los recursos de supercomputación
disponibles públicamente (por ejemplo, el clúster CIPRES) no ofrecen los
programas comparativos utilizados aquí, y nuestros análisis comparativos son
extraordinariamente lentos en las computadoras de escritorio estándar. Los
árboles fueron analizados incluyendo todas las especies de Anolis (para
análisis de especiación) o podados para que coincidan con nuestro conjunto de
datos morfológicos comparativos (para análisis fenotípicos). Es decir,
utilizamos los árboles MrBayes de Poe et al. (2017) en lugar de sus árboles
BEAST.
Algunos de nuestros análisis se realizaron en el clado Anolis junto con su clado
hermano potencial, el Corytophanidae (Pyron et al. 2013). Anolis y
Corytophanidae han sido calificados con pocos caracteres filogenéticos
compartidos, y no poseemos tejidos de las dos especies de coritofánidos que
no están incluidos en el análisis filogenético más completo, incluido este grupo
(Pyron et al.2013). Por lo tanto, injertamos especies de coritofánidos en
nuestros árboles Anolis para nuestros análisis comparativos que incluyeron
tanto Anolis como Corytophanidae. Agregamos las siete especies de
coritofánidos incluidas por Pyron et al. (2013) para analizar árboles según
Pyron et al. topología Incluimos las dos especies de coritofánidos no analizadas
por Pyron et al., Agregando Corytophanes hernandezi como especie hermana
de Corytophanes cristatus y Laemanctus serratus como hermana de
Laemanctus longipes. Agregamos esta topología a los árboles de Poe et al.
(2017) y utilizaron Mesquite (Maddison y Maddison 2014) para variar la longitud
de las ramas para evaluar los efectos de la incertidumbre en este parámetro en
nuestros análisis comparativos (ver más abajo).
Las especies se clasificaron como formas continentales o insulares según sus
rangos nativos. Las especies se clasificaron como desparejadas o sin papada
según nuestras observaciones de especímenes masculinos y registros de
literatura. La información de isla / continente y de papada / papada está
disponible en la tabla A1 (las tablas A1, S1 – S4 están disponibles en línea).
Tasas de especiación
Probamos si las tasas de especiación diferían entre las especies de la isla y el
continente y entre las especies que poseen y carecen de una papada
masculina, utilizando el método BiSSE (Maddison et al. 2007) implementado en
Mesquite (Maddison y Maddison 2014). Comparamos la probabilidad de un
modelo con tasas de especiación separadas para las condiciones (continente
versus isla, papada versus no papada) con un modelo en el que la tasa de
especiación se fijó a través del árbol, para dos muestras de árboles: 100
árboles de la muestra posterior al quemado de Poe et al. (2017), incluidas
todas las especies de Anolis pero no los coritofánidos, y el árbol de credibilidad
máxima del clado (MCC) de Poe et al. (2017), con 10 conjuntos perturbados al
azar de longitudes de rama para la topología de coritofánidos.
Realizamos estas comparaciones con parámetros molestos (tasa de extinción,
tasa de transición del estado de los caracteres) restringidos a ser constantes en
todo el árbol (no hay evidencia de que estos parámetros varíen entre clados
continentales e isleños). No es probable que se apliquen precauciones
recientes con respecto a los métodos de tipo BiSSE (Maddison y Fitzjohn 2015)
a nuestros resultados (es decir, el problema es uno de error tipo I, pero
nuestros resultados no son significativos).
Como verificación de nuestros resultados Mesquite BiSSE, también probamos
la variación en la tasa de especiación usando paradigmas computacionales y
programas de computadora diferentes a los descritos anteriormente.
Analizamos el árbol BEAST de Poe et al. (2017) utilizando BAMM (Rabosky
2014). Los análisis BAMM se generaron utilizando la cadena de Markov Monte
Carlo durante 50 × 10 6 generaciones y utilizando parámetros anteriores
generados a partir del árbol utilizando la función setBAMMpriors del paquete
BAMMtools R de la siguiente manera: número esperado de turnos = 1, tasa de
especiación previa = 2.714, cambio de especiación previo = 0.017, tasa de
extinción previa = 2.71. Probamos las diferencias de velocidad en el árbol y las
comparaciones de velocidad visualizadas mediante el análisis de cohorte
macroevolucionario (Rabosky et al. 2014). También separamos el árbol en
Dactyloa continental, Draconura continental y linajes de islas (como en Pinto et
al. 2008) y comparamos las tasas de especiación entre estos linajes.
Finalmente, utilizamos FiSSE (Rabosky y Goldberg 2017) para evaluar las
diferencias en la tasa de especiación en linajes con papada y sin papada en los
10 árboles, incluidos los grupos externos de citofánidos. Los análisis de FiSSE
se generaron utilizando el script R proporcionado por Rabosky en el repositorio
de GitHub.
Evolución fenotípica
Probamos si el tamaño del cuerpo, la longitud relativa de la extremidad
posterior y el tamaño de la escala de la cabeza evolucionaron a diferentes
velocidades en las islas versus tierra firme y en especies que poseen versus la
ausencia de una papada masculina utilizando el enfoque no censurado de
'Meara et al. (2006) implementado en el programa Brownie. Analizamos 10
árboles post-quemados de Poe et al. (2017), pudieron incluir las 336 especies
cortados para los tres rasgos, y agregaron todas las especies de fitofanidos
bajo la topología discutida anteriormente con diferentes longitudes de ramas.
Los modelos se compararon utilizando el criterio de información de Akaike
corregido para el tamaño de la muestra (AICc). Las geografías ancestrales
(tierra firme frente a la isla) y las condiciones de papada masculina (presencia
frente a ausencia) se reconstruyeron utilizando la probabilidad en Brownie.
RESULTADOS
Estimaciones filogenéticas de Poe et al. (2017) muestran un mínimo de 12–14
dispersiones entre ambientes continentales e insulares en Anolis, lo que
demuestra la oportunidad de Anolis para las comparaciones entre islas
continentales. El clado Anolis incluye dos linajes continentales principales y
múltiples radiaciones de islas entre las Antillas Mayores, con una división inicial
entre islas continentales en Anolis que sugiere un tiempo comparable para la
evolución de las islas y el continente (Pinto et al. 2008). En todas las
reconstrucciones de Brownie, una papada masculina evolucionó una vez en la
base del árbol Anolis y se perdió en el linaje que conduce a las especies
hermanas Anolis bartschi y Anolis vermiculatus; Una papada masculina está
ausente en todos los fitofanidos. La Figura 1 muestra ejemplos de
distribuciones de rasgos para linajes sin papada continentales / insulares / y sin
papada en el árbol de MCC de Poe et al. (2017) con agregados de
coritofánidos fuera del grupo.
Se encontró que los linajes continentales e insulares no difieren en la tasa de
especiación según los análisis BiSSE (Maddison et al. 2007),
independientemente de si se incluyeron los grupos externos de coritofánidos.
Las diferencias en las probabilidades de In para modelos de una y dos tasas
variaron de 0 a 0.004 en 100 árboles cuando los anolis se analizaron solos y de
0 a 0.003 en 10 árboles analizados cuando se incluyeron los fitofanidos. Estos
resultados fueron reforzados por los análisis BAMM, en los que los linajes
continentales e insulares no diferían en la tasa de especiación (fig. S2). Tanto
el linaje continental como el insular mostraron una disminución gradual de la
tasa de especiación a lo largo del tiempo (fig. 2).
Los modelos de evolución fenotípica que permitieron diferentes tasas de linajes
de las tierras formales y de las islas fueron significativamente favorecidos sobre
los modelos de tasa única en una de las seis combinaciones de rasgos-árboles
(tres caracteres × dos conjuntos de árboles). Cuando Anolis se analizó solo (es
decir, sin coritofánidos), las tasas de evolución de la longitud corporal fueron
significativamente mayores en los linajes de las islas (tasa media dentro de los
linajes continentales = 0.61; tasa media dentro de los linajes de las islas = 1.09;
fig. 3; tabla S1). Esta diferencia en las tasas de evolución del tamaño corporal
no es evidente cuando se incluyen los fitofanidos, no se obtiene en otros
rasgos (fig. 3; tabla S2).
Los resultados de los análisis de la tasa de especiación en linajes con papada y
sin papada fueron equívocos. Los linajes con papada exhibieron
consistentemente tasas de especiación más altas que los linajes sin papada de
acuerdo con los análisis BiSSE (tasa media para los linajes con papada = 42.2;
significa para linajes sin papada = 28.3; P = 0.05, Wilcoxon comparó las tasas
de prueba para cada uno de los 10 árboles). Sin embargo, el apoyo a los
modelos de una o dos tasas no fue significativo para ningún árbol en particular
de acuerdo con el puntaje de probabilidad (las probabilidades de In para los
modelos de una y dos tasas oscilaron entre 0 y 0,4 en 10 árboles analizados),
un resultado reforzado por el hallazgo de falta de soporte para modelos de dos
tasas en análisis FiSSE (resultados disponibles en la tabla S3). Todos los
análisis de la papada se realizaron solo en árboles, incluidos los citofánidos.
Debido a que solo dos de las 379 especies de Anolis carecen de una papada
masculina, los análisis de diversificación relacionados con la papada no son
informativos para los análisis del linaje Anolis solo.
Los modelos de evolución fenotípica que permitieron diferentes tasas para los
linajes sin papada y sin papada fueron fuertemente favorecidos sobre los
modelos de tasa única para el tamaño corporal, con el tamaño corporal
evolucionando mucho más rápido en los linajes sin papada (es decir,
coritofánido) (tasa media dentro de los linajes papales = 0.84; tasa media
dentro de linajes sin papada = 10.49; fig. 4; tabla S4). Los modelos de dos
tasas no se favorecieron para los rasgos relativos de la extremidad posterior o
la escala de la cabeza (fig. 4); las tasas de cambio fueron comparables para
estos rasgos en los linajes sin papada y sin papada (tabla S4).
DISCUSIÓN
Geografía, rasgos y tasas de especiación
Una de las características de la radiación adaptativa es la especiación rápida
(Schluter 2000). Se ha demostrado que las tasas de diversificación en los
anolis de las Antillas Mayores disminuyen con el tiempo, posiblemente
indicando una saturación ecológica gradual de las comunidades isleñas
después de un estallido inicial de especiación (Rabosky y Glor 2010). Nuestros
resultados muestran que un patrón similar está operando en formas
continentales (fig. 2), y las tasas generales de especiación no están
significativamente elevadas en las islas en relación con el continente en Anolis
(fig. S2). Las áreas aisladas como las islas y los lagos son áreas conocidas de
especiación rápida (Carlquist 1974), pero también lo son los Andes (Hughes y
Eastwood 2006) y la Cordillera Central de América Central (Savage 2002)
donde Anolis también se ha diversificado ampliamente. Los Andes (Garzione et
al. 2008) y la Cordillera Central (Denyer et al. 2000) se desarrollaron
rápidamente y albergan muchas especies de Anolis con distribuciones
microendemicas (Köhler 2008). Las tasas de especiación en Anolis pueden
elevarse en relación con otros clados en virtud de su ocurrencia en dos puntos
calientes de especiación, islas y elevaciones geológicas rápidas. La
disminución en la tasa de especiación a lo largo del tiempo que se observa
tanto en las formas de la isla como en el continente es consistente con los
procesos paralelos de saturación de especies (Rabosky y Glor 2010) que
ocurren en ambas áreas. (figs. 2, S2), puede indicar algún efecto artefactual.
Esta posibilidad de tasas de especiación elevadas en Anolis en relación con
otros linajes de lagartos recibe solo un tenue apoyo de nuestra comparación de
linajes desarmados y desarmados. Esta comparación es esencialmente una de
Anolis y su posible clado hermano Corytophanidae, ya que todos los
coritofánidos carecen de papada y casi todas las especies de Anolis poseen
uno. No encontramos diferencias en la tasa de especiación en las formas de
papada (es decir, Anolis) y sin papada (es decir, Corytophanidae) de acuerdo
con los análisis BiSSE o FiSSE, pero somos cautelosos al aceptar este
resultado por tres razones. Primero, el poder estadístico de BiSSE para
detectar diferencias en la tasa de especiación es bajo en casos como el
nuestro con menos de 400 taxones (Davis et al. 2013). En segundo lugar,
observamos que aunque los árboles individuales no muestran diferencias
significativas entre los linajes sin papada y sin papada, existe una tendencia
general de tasas más rápidas en las formas de papada (10 de 10 árboles
analizados en BiSSE, nueve de 10 árboles en FiSSE muestran este patrón;
tabla S3). Finalmente, hacemos la observación obvia de que el clado de Anolis
incluye significativamente más especies que cualquiera de sus clados
hermanos, coritofánidos o Polychrus, hipotetizados actualmente, medidos, por
ejemplo, por la prueba de Slowinski y Guyer (1993). Estas advertencias
sugieren que la hipótesis de elevadas tasas de especiación en Anolis, aunque
actualmente no es compatible, merece una consideración continua.
Figura 1: Estimación filogenética de 379 especies de Anolis y nueve especies
externas de Corytophanidae, árbol de máxima credibilidad clado de Poe et al.
(2017) con grupos externos. A, los linajes en los que las especies poseen una

papada en los machos son negros; los que carecen de papada son rojos. B, los
linajes de las islas son rojos; los linajes del continente son negros. Los estados
ancestrales fueron reconstruidos usando parsimonia para propósitos de
visualización. Todos los análisis en el artículo se realizaron utilizando
reconstrucciones de probabilidad.

Figura 2: Tasas de especiación a lo largo del tiempo para clados

predominantemente caribeños y dos predominantemente continentales en
Anolis.
Geografía, rasgos y tasas de evolución fenotípica
Se supone que las tasas de evolución fenotípica son especialmente altas en las
radiaciones adaptativas en las islas (Bronham y Woolfit 2004; Santos et al.
2011). Nuestros resultados muestran cierto apoyo a esta hipótesis, ya que se
encontró que las tasas de evolución de la longitud del cuerpo eran
significativamente más altas en las islas cuando el clado Anolis se analizó solo.
La longitud del cuerpo obviamente refleja el tamaño general de un individuo, un
rasgo que afecta quizás la mayoría de las propiedades de los organismos
desde los niveles celulares hasta los ecológicos (Peters 1983; Schmidt-Nielson
1984). Los otros rasgos probados, la longitud relativa de las extremidades
posteriores, que está asociada con el uso de percas en Anolis (p. Ej., Irschick
2002), y el tamaño de las escamas de la cabeza, que se asocian con la función
hídrica (p. Ej., Soule y Kerfoot 1966), no difirieron en tasa de cambio en linajes
continentales e insulares. Debido a los extensos efectos biológicos del tamaño
del cuerpo, es difícil determinar qué tipos de presiones selectivas pueden estar
operando de manera diferente en las islas y en el interior de Anolis. En
términos generales, se supone que las tasas elevadas de evolución fenotípica
debido a la oportunidad geográfica se deben a la ausencia de depredadores y a
la liberación de los competidores que permiten el uso de nuevos hábitats o
recursos (Carlquist 1974; Schluter 1988; Stroud y Losos 2016). Los lagartos
Anolis del Caribe son famosos por estratificar el hábitat según el tamaño del
cuerpo (por ejemplo, Schoener 1969; Williams 1983), un fenómeno que podría
deberse a que las formas de las islas evolucionan para llenar nichos abiertos
(Mahler et al.2010).
Nuestros resultados de longitud corporal dentro de Anolis podrían interpretarse
como consistentes con algunos de los resultados de Mahler et al. (2010),
quienes encontraron altas tasas de cambio iniciales para el tamaño del cuerpo
(y la longitud de las extremidades) del Gran Anolis Antillano, seguido de tasas
decrecientes a medida que se acumulaban los linajes anolis. La isla Anolis
probablemente experimentó una rápida evolución inicial del tamaño del cuerpo
en ausencia de congéneres y otros lagartos similares (Mahler et al. 2010),
mientras que el continente Anolis evolucionó en áreas donde probablemente ya
existían múltiples lagartos arbóreos diurnos como los citofánidos, iguanidas y
tropiduridos. La existencia de estos grupos de lagartos en competencia puede
haber evitado la evolución explosiva del tamaño del cuerpo que aparentemente
ocurrió en las Antillas Mayores, que carecen de estos competidores.
Alternativamente o en concierto con estos factores, el mayor número de
posibles depredadores lagarto en el continente puede tener una evolución
limitada de los anolis (Andrews 1979).