Articulo Parasitos de Las Abejas Melliferas

i
UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO

NARRO UNIDAD LAGUNA
SUBDIRECCIÓN DE POSGRADO
PARASITOSIS DE LAS ABEJAS MELÍFERAS

ACARAPIS, NOSEMA Y VARROA EN FUNCIÓN DE
LAS CONDICIONES CLIMÁTICAS
CASO DEL ESTADO DE MORELOS
Tesis
Que presenta: ALICIA GALEANA RAMÍREZ

Como requisito parcial para obtener el grado de
MAESTRO EN CIENCIAS AGROPECUARIAS
Torreón, Coahuila, México. Septiembre de 2015.

ii
UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO

NARRO UNIDAD LAGUNA
SUBDIRECCIÓN DE POSGRADO

Tesis
Que presenta: ALICIA GALEANA RAMÍREZ

MAESTRO EN CIENCIAS AGROPECUARIAS
___________________________
Dr. José Luis Reyes Carrillo

iii

Tesis
Elaborada por ALICIA GALEANA RAMÍREZ

Maestro en Ciencias Agropecuarias
Con la supervisión y aprobación del Comité de Asesoría
_______________________________
DR. JOSÉ LUIS REYES CARRILLO
Asesor Principal
__________________________ _____________________________
DR. ALEJANDRO MORENO DR. FRANCISCO GERARDO VÉLIZ
RESÉNDEZ DERAS
Asesor Asesor
____________________________ ________________________
MC. JOSÉ LUIS CORONA MÉDINA DR. PEDRO ANTONIO
ROBLES TRILLO
Asesor Asesor
_____________________________
DR. RAÚL VILLEGAS VIZCAINO
Jefe de Departamento de Posgrado
_____________________________
DR. ALBERTO SANDOVAL RANGEL
Subdirector de Posgrado

iv
Agradecimientos
El presente documento es fruto de un inmenso trabajo en el que han

participado grandes personalidades del mundo de la Investigación científica
que de manera directa o indirecta han generado aprendizaje en mí. Además
de haber plasmado sus grandes conocimientos al revisar, analizar, sugerir y
corregir cada parte de esta tesis.
Agradezco infinitamente a mi tutor el Dr. José Luis Reyes Carrillo

investigador importante para el desarrollo de la Apicultura. Por apoyarme
ofreciéndome sus conocimientos, por tenerme mucha paciencia en el
entendimiento de aspectos básicos para un investigador.
Al MC. José Luis Corona Medina, a la Dra. Maricela del Rocío González
Martínez y a los Doctores Alejandro Moreno Reséndiz, Francisco Gerardo
Véliz Deras, Rafael Rodríguez Martínez, Pedro Antonio Robles Trillo y al Dr.
Carlos Morán Valle, por hacer más fácil mi formación como Investigador
además de realizar importantes y muy grandes aportaciones en mi
investigación.
Por otro lado doy mi más sincero reconocimiento a la empresa Miel de Abeja
Azteca SPR de RL, por el apoyo económico aportado para realizar este
proyecto de investigación. De igual manera reconozco el apoyo con tan
valiosas asesorías del Dr. Miguel Mellado Bosque.
Y por último pero no menos importantes a los apicultores del estado de

Morelos, al MVZ. Rogelio Avila Esquivel, y a mi jefe el C. J Refugio Amaro
Luna, por confiar en mí y por motivarme a seguir con mi formación
profesional. Gracias a todos.
v
Dedicatoria
A mi Dios que no me ha abandonado en ningún momento, por regalarme la
vida y por destinar grandes proyectos para mí; por prestarme una familia
maravillosa y darme la dicha de contar con grandes amigos y compañeros
que hacen más fácil cada momento de mi vida.
El presente trabajo de investigación lo dedico con todo mi cariño y afecto al

C.P. Alejandro Galarza Cerezo. Por ser una parte importante en mi vida y
por estar presente incondicionalmente en cada momento difícil.
vi
Índice general
Agradecimientos..…………….………………………………………..…………..iv
Dedicatoria...……………………………………………………………………..….v
Índice general…………………………..…………………………………………..vi
Índice de cuadros…………...…….………………………………………………viii
Índice de figuras…………...……….………………………………………………ix
Resumen…………………………………………………………………………….x
Abstract….…………………………………………………………………………..xi
I. INTRODUCCIÓN…………………………………………………………………1
1.1. Objetivos………………………………………………………………..5
1.2. Hipótesis………………………………………………………………..6
II. REVISIÓN DE LITERATURA…………………………………………………..7
2.1. Generalidades de las abejas…………………………………………7
2.2. Clasificación Taxonómica de las abejas…………………………….8
2.3. Síndrome del Colapso de la Colmena………………………………8
2.3.1. ¿Qué es el CCD?........................................................................9
2.3.2. El CCD en México…………………………………………………11
2.4. Factores que posiblemente desencadenan el CCD…………...…13
2.5. Varroasis………………………………………………………………15
2.5.1. Etiología…………………………………………………………….15
2.5.2. Epizootiología………………………………………………………16
2.5.3. Patogenia…………………………………………………………...18
2.5.4. Cuadro Clínico……………………………………………………..20
2.5.5. Morfología de la Varroasis………………………………………..21
2.5.6. Biología de la Varroa………………………………………………21
2.5.7. Fase forética….…………………………………………………….22
2.5.8. Fase reproductiva………………………………………………….22
2.6. Nosemosis…………………………………………………………….24
2.6.1. Etiología…………………………………………………………….24
2.6.2. Epizootiología….…………………………………………………...26
2.6.3. Patogenia…………………………………………………………...27
2.6.4. Cuadro Clínico……………………………………………………..28
2.6.5. Diferencias entre Nosema apis y Nosema ceranae……………29
vii
2.7. Acariosis………………………………………………………………31
2.7.1. Etiología…………………………………………………………….31
2.7.2. Epizootiología………………………………………………………32
2.7.3. Patogenia…………………………………………………………...33
2.7.4. Cuadro Clínico……………………………………………………..34
2.8. Causas poco probables que detonen el CCD…………………….35
2.9. Relación de las enfermedades parasitarias de las abejas
con el CCD……………………………………………………………….36
III. MATERIALES Y MÉTODOS…………………………………………………38
3.1. Localización y área de estudio……………………………………..38
3.2. Periodos y recolección de muestras……………………………….39
3.3. Diagnóstico del Ácaro Varroa destructor………………………….40
3.4. Diagnóstico del parásito Nosema spp……………………………..41
3.5. Diagnóstico del Ácaro Acarapis woodi………..…………………...42
IV. RESULTADOS………………………………………………………………...43
V. DISCUSIÓN…………………………………………………………………….44
VI. CONCLUSIONES……………………………………………………………..48
VII. REFERENCIAS………………………………………………………………49
viii
Índice de cuadros
Cuadro 1.- Producción y exportación de miel en México………………………2
Cuadro 2.- Producción de miel en ton por año de los países principales
durante 2010 y 2011……………………………………………………………….2
Cuadro 3. Incidencia promedio de parásitos de las abejas en (42 apiarios)
sitios del estado de Morelos, México; en función del clima 2011……………43
Cuadro 4. Incidencia porcentual de los parásitos de las abejas (Acarapis,
Nosema y Varroa), en once municipios del estado de Morelos, México
2011………………………………………………………………………………...43
ix
Índice de figuras
Figura 1. Pupa de una abeja prevista del ácaro Varroa destructor………….16

Figura 2. Ciclo biológico del ácaro Varroa destructor…………………………23
Figura 3. Vista microscópica de esporas del parasito Nosema spp…………25
Figura 4. Presencia del ácaro Acarapis woodi en las tráqueas de la abeja..32
Figura 5. Localización del Estado de Morelos, México……………………….38
Figura 6. Localización de los once municipios contemplados en el proyecto
de investigación…………………………………………………………………...39
Figura 7. Muestras recolectadas y equipo de laboratorio empleado………..40
Figura 8. Caja de petrí conteniendo ácaros (Varroa destructor), encontrados
en las abejas………………………………………………………………………41
x
Resumen
La presente investigación demostró que los tipos de climas presentes en el

estado de Morelos, México; son determinantes para el incremento de la
incidencia de las enfermedades parasitarias (Acariosis, Varroasis y
Nosemosis) en las abejas Apis melliferas L. Se obtuvieron 391 muestras de
abejas, que fueron sometidas primero a realizarles la prueba de David de
Jong, para el diagnóstico de Varroa destructor, el segundo diagnóstico fue
para Nosema spp. mediante la técnica de Catwell. Y el último diagnóstico
para Acarapiswoodi, mediante la técnica de disección. Los resultados
resultaron interesantes al relacionarlo con el clima, ya que resultó
determinante para que se incremente la incidencia de estas enfermedades
parasitarias. La muerte de las abejas Apis mellifera L, en el estado, pudiera
estar asociada por la presencia de esos parásitos ya sea de manera directa
o indirecta. Aunque se recomienda considerar algunos vectores y el
ambiente en donde se desarrollan las abejas.
xi
Abstract
This research showed that the types of climates present in the state of
Morelos, Mexico; They are decisive for the increased incidence of parasitic
diseases (Acariosis, Varroasis and Nosemosis) in bees Apis mellifera L.
Bees 391 samples, which were subjected first to clients to be tested David de
Jong, for the diagnosis of Varroa destructor, the second diagnosis was
obtained for Nosema spp. by Catwell technique. And the last diagnostic
Acarapis woodi, using the technique of dissection. The results were
interesting to relate to climate, as it was crucial for the occurrence of these
parasitic diseases increases. The death of bees Apis mellifera L in the state,
would be associated by the presence of these parasites either directly or
indirectly. Although it is recommended to consider some vectors and the
environment in which bees develop.
Palabras clave: Apis mellifera L, Acarapis woodi, Nosema spp., Varroa

destructor.
1
CAPITULO 1
I INTRODUCCIÓN
La apicultura en México posee un alto valor social y económico, contando
con una amplia tradición. En nuestro país se estima que alrededor de 40 mil
productores de miel dependen de la apicultura (Secretaría-Economía, 2007),
quienes en conjunto tienen aproximadamente 1.8 millones de colmenas,
permitiendo que entre 2008 y 2012 México produjera (Véase cuadro 1) un
promedio de 58 mil toneladas de miel al año (Financiera-Rural, 2011; INEGI,
2012; FAOSTAT, 2013).
La abeja melífera europea Apis mellifera fue introducida en nuestro país

durante la época colonial, era una abeja que presentaba características
como docilidad, resistencia a enfermedades y gran producción de miel
(Secretaría-Economía, 2007). A partir de 1950, la apicultura mexicana
mostró un gran desarrollo comercial basado en la explotación de la abeja
europea. Durante 1986 se registró la máxima producción de miel en México
del periodo comprendido entre 1980 y 2010; en ese año se alcanzó una
producción aproximada de 75 mil toneladas de miel. Hacia 1988 la
producción cayó 22.5%, período que coincidió con la llegada de la abeja
africanizada a México por la costa de Chiapas. En 1995 la producción volvió
a caer por la africanización de las colmenas; mientras que hacia el año 2000
la producción se estabilizó e incrementó nuevamente (Financiera-Rural,
2011).
En el año 2010 México se posicionó como el 7º productor de miel a nivel

mundial, al contar con una producción de 55,684 toneladas (Véase cuadro
2). Situación que permitió que entre los años 2007 y 2011se exportaran un
promedio de 28 mil toneladas de miel anuales, mismas que representan
entre el 45% y el 55% de la producción anual total, manteniéndose como el
tercer exportador del mundo y generando un ingreso anual aproximado de
78 millones de dólares (Véase cuadro 1) (INEGI, 2012; FAOSTAT, 2013).
2
Cuadro 1.- Producción y exportación de miel en México

Año Producción Volumen de Valor de
nacional exportación exportación
(Toneladas) (Toneladas) (Millones de dólares)
2006 55 970 25 472 48.4
2007 55 459 30 912 56.5
2008 59 682 29 646 83.8
2009 56 071 26 984 81.2
2010 55 684 27 239 84.7
2011 57 783 26 888 90.4
2012 58 798 31 100 98.2
Fuente: (INEGI, 2012; FAOSTAT, 2013)
Cuadro 2.- Producción de miel en ton por año de los países principales durante 2010 y 2011
Año China Turquía EUA Ucrania India Argentina México Rusia Total
2010 409 149 81 115 79 789 70 900 60 000 59 000 55 684 51 535 1 555 980
2011 446 089 94 245 67 000 70 300 60 000 59 000 57 783 60 010 1 636 399
Fuente:(INEGI, 2012; FAOSTAT, 2013)
Las abejas son un componente esencial de la agricultura moderna,

principalmente basada en su valor como polinizadores (van Engelsdorp et
al., 2008). La abeja es uno de los insectos más importantes en el ámbito de
la polinización, agrícola y no agrícola. Además de que mejoran la
biodiversidad y la economía (Brutscher et al., 2015). Las abejas son tanto
ecológica como económicamente importantes. Un problema considerado de
interés social y que ha perjudicado al mundo es el síndrome conocido como
Colony Collapse Disorder. Los Estados han denominado a este fenómeno
poco conocido como CCD, se define por un conjunto específico de síntomas,
incluyendo la pérdida rápida de la población adulta, sin abejas muertas en el
interior o en las proximidades de la colmena (Vanengelsdorp et al., 2009;
Van Engelsdorp y Meixner, 2010).
Muchas investigaciones sobre CCD, utilizando métodos sensibles de base

genómica, han encontrado información de ARN microsporidios, Nosema apis
y Nosema ceranae en las colonias de abejas sanas y el colapso por igual,
pero sin ningún agente patógeno firmemente vinculados a las pérdidas de
abejas (Bromenshenk et al., 2010). Las pérdidas y la mortalidad de las
colonias de abejas se han producido en los colmenares franceses. En
algunos casos, los apicultores han informado que la tasa de mortalidad es
3
del 90% de las colonias. El Virus Israelí de la Parálisis Aguda (IAPV) fue
descrita por primera vez en 2004 en Israel, donde la mortalidad de abejas
habían ocasionado graves pérdidas en la apicultura (Blanchard et al., 2009).
Recientemente, la presencia de IAPV ha estado fuertemente correlacionado

con el nuevo síndrome de las pérdidas de abejas observada en los Estados
Unidos, llamado Colony Collapse Disorder (CCD) (Mullin et al., 2010; Van
Engelsdorp y Meixner, 2010). En 2010 Colony Collapse Disorder (CCD), una
vez más devastaba colonias de abejas en los EE.UU., lo que indica que el
problema no ha disminuido ni ha sido resuelto (Blanchard et al., 2009).
Los microsporidios son parásitos que forman esporas unicelulares, en los

humanos y en casi todos los filos animales (Vossbrinck y Debrunner-
Vossbrinck, 2005). Microsporidios son hongos (parásitos) altamente
especializados que carecen de mitocondrias y otros orgánulos (Lee et al.,
2008a; Lee et al., 2008b). Son parásitos obligados de entornos
intracelulares, infectan al huésped por medio de sus esporas (Xu y Weiss,
2005). Afecta a las abejas melíferas provocando una enfermedad conocida
como nosemosis (Paxton, 2010). Se considera una enfermedad grave de las
abejas adultas (Chen et al., 2009).Hay dos especies de microsporidios que
causan nosemosis en la abeja melífera occidental, Nosema apis y Nosema
ceranae (Martín- Hernández et al., 2009), mientras que N. ceranae se
pensaba que era exclusivo de la abeja melífera asiática, Apis cerana (Klee et
al., 2007).
En los últimos diez años la presencia de N. ceranae se ha confirmado en las

abejas en América del Norte y parece ser la sustitución de N. Apis (Klee et
al., 2007).N. ceranae se piensa que es más patógeno para las abejas
melíferas occidentales que su congénere, N. apis, por algunos autores
(Higes et al., 2007; Higes et al., 2008). Pero no por otros (Forsgren y Fries,
2010).
La historia de N. ceranae como parásito emergente, invasor y altamente

virulento para A. mellifera no está exenta de controversia. Varios autores
4
afirman que N. ceranae es la principal causa del desorden del colapso de

colonias (CCD), una conclusión alcanzada solamente por los investigadores
que estudian el colapso de las colonias de abejas en España (Martin-
Hernandez et al., 2007; Higes et al., 2008). Sin embargo, otros estudios no
pudieron correlacionar infecciones de N. ceranae a colapsos repentinos de
colonias en otros lugares como los EE.UU. (Cox-Foster et al., 2007),
Uruguay y Canadá (Invernizzi et al., 2009).
5
1.1. Objetivos
1.1.1. Objetivo general
 Conocer si el tipo de clima de los municipios del estado de

Morelos, se relaciona con la incidencia de enfermedades
parasitarias (Acariosis, Nosemosis y Varroasis). Y como
resultado la perdida de las colonias de abejas.
1.1.2. Objetivos específicos
 Identificar la presencia de parásitos (Acarapis woodi, Nosema spp. y

Varroa destructor) en las abejas Apis mellifera ligustica.
 Obtener el porcentaje de infestación de los parásitos (Acarapis woodi,

Nosema spp. y Varroa destructor), en 42 apiarios ubicados en once
municipios del estado de Morelos.
6
1.2. Hipótesis
Los tipos de clima que hay en el estado de Morelos, México; son

determinantes para el incremento de la incidencia de las enfermedades
parasitarias (Acariosis, Nosemosis y Varroasis) en las abejas Apis mellifera
ligustica. Y como consecuencia un factor que se relaciona sinérgicamente,
para el desenlace del colapso de la colmena.
7
CAPITULO 2
II REVISIÓN DE LITERATURA
2.1. Generalidades de las Abejas
Existe la preocupación por los descensos y pérdidas de las colonias de

abejas, recientemente por la gran importancia a nivel general como
polinizadoras de una gran cantidad de productos agrícolas. Principalmente a
largo plazo (Smith et al., 2014).
Las abejas son insectos sociales, productoras de miel, cera y propóleo. La
reproducción de las abejas se lleva a cabo sexualmente para las dos castas
de hembras de la colonia (reinas y obreras) y asexual para los machos
(FAO, 1993).
En una colonia normal, la abeja reina sexualmente completa es la única

hembra capaz de la reproducción de la especie, en la época de floración
abundante, cuando existe una gran afluencia de alimento a la colmena, la
reina incrementa extraordinariamente el número de pobladores ovopositando
huevos fecundados que darán origen a abejas obreras, (reproducción
sexual) y zánganos huevos no fecundados por partenogénesis,
(reproducción asexual) (FAO, 1993; Stephen, 2001; SAGARPA, 2008).
En estas épocas de abundancia de alimentos, existen zánganos maduros, la

población de la colonia se prepara para originar en forma natural otra colonia
de abejas, eligiendo algunas larvas originadas de huevos fecundados, para
agrandar su celda y proporcionarles alimentación especial basándose en
jalea real, que darán origen a nuevas reinas (FAO, 1993; SAGARPA, 2005;
SAGARPA, 2008).
6
1.2. Hipótesis
Los tipos de clima que hay en el estado de Morelos, México; son

determinantes para el incremento de la incidencia de las enfermedades
parasitarias (Acariosis, Nosemosis y Varroasis) en las abejas Apis mellifera
ligustica. Y como consecuencia un factor que se relaciona sinérgicamente,
para el desenlace del colapso de la colmena.
7
CAPITULO 2
II REVISIÓN DE LITERATURA
2.1. Generalidades de las Abejas
Existe la preocupación por los descensos y pérdidas de las colonias de

abejas, recientemente por la gran importancia a nivel general como
polinizadoras de una gran cantidad de productos agrícolas. Principalmente a
largo plazo (Smith et al., 2014).
Las abejas son insectos sociales, productoras de miel, cera y propóleo. La
reproducción de las abejas se lleva a cabo sexualmente para las dos castas
de hembras de la colonia (reinas y obreras) y asexual para los machos
(FAO, 1993).
En una colonia normal, la abeja reina sexualmente completa es la única

hembra capaz de la reproducción de la especie, en la época de floración
abundante, cuando existe una gran afluencia de alimento a la colmena, la
reina incrementa extraordinariamente el número de pobladores ovopositando
huevos fecundados que darán origen a abejas obreras, (reproducción
sexual) y zánganos huevos no fecundados por partenogénesis,
(reproducción asexual) (FAO, 1993; Stephen, 2001; SAGARPA, 2008).
En estas épocas de abundancia de alimentos, existen zánganos maduros, la

población de la colonia se prepara para originar en forma natural otra colonia
de abejas, eligiendo algunas larvas originadas de huevos fecundados, para
agrandar su celda y proporcionarles alimentación especial basándose en
jalea real, que darán origen a nuevas reinas (FAO, 1993; SAGARPA, 2005;
SAGARPA, 2008).
8
2.2. Clasificación taxonómica de las abejas
Reino: Animal
Subreino: Metazoarios
División: Artiozoarios
Rama: Artrópodos
Clase: Insectos o hexápodos
Orden: Hemenópteros
Suborden: Aculados
Familia: Apidos
Género: Apis
Especie: Mellifera o Mellifera
(FAO, 1993; SAGARPA, 2008)
2.3. Síndrome del Colapso de la Colmena
Un problema que se ha presentado en gran parte del mundo, es denominado

“Síndrome del Colapso de las Colonias” en el cual se han encontrado
colmenas vacías, reportándose en algunas regiones pérdidas del 60% de las
colonias y en casos extremos el 80% (ABF, 2007; Bromenshenk et al.,
2010).
Las pérdidas de colonias de abejas no son infrecuentes. No obstante,
parecen diferir de situaciones anteriores, actualmente se están produciendo
pérdidas de colonias sobre todo porque las abejas no retornan a la colmena,
lo cual es un comportamiento inusual. Las pérdidas han sido rápidas; se
producen en gran número y el motivo sigue siendo en gran parte
desconocido (Johnson et al., 2009).
De acuerdo a Robyn Underwood y Dennis VanEngeldorp, existen evidencias
sobre la desaparición de colonias de abejas que datan del siglo XIX. El
primer reporte registra un evento que ocurrió en 1868 en Tennessee. De
entonces a la fecha se han observado y registrado 24 ocurrencias,
incluyendo el último correspondiente al actual período 2006–2007. Los datos
9
informan que en México se presentó en dos ocasiones, las dos en la década

de los setenta (Garza, 2007).
Sin embargo, probablemente también se vio afectado el territorio mexicano

cuando a principios de los sesenta hubo un evento de este tipo a lo largo de
la frontera de Texas con México. En la primera y segunda década del siglo
XX hubo desaparición de colonias de abejas en la isla Wright, en Inglaterra,
dejando menos del 10% de la población. Pero lo normal ha sido que el
desvanecimiento de las abejas alcance máximos del 25 al 30% y luego
sobrevenga una recuperación. El caso actual es diferente, casi donde quiera
que se ha presentado ha impactado con fuerza a las poblaciones de abejas
hasta casi su desaparición en algunas zonas (Garza, 2007).
2.3.1. ¿Qué es el CCD?

Sus siglas CCD (Colony Collapse Disorder), lo cual en español se traduce
como Síndrome del Colapso de la Colmena (Kevan et al., 2007). Es una
enfermedad ampliamente distribuida en todo el mundo (Klee et al., 2007). Se
tienen reportes de casos presentados en varios países europeos (Higes et
al., 2006; Klee et al., 2007; Paxton, 2010), en Asia (Huang et al., 2006),
Canadá y USA (Pettis y Delaplane, 2010).
Dada la diversidad de patógenos potenciales que se encuentran en las

colonias con CCD y estrés ambiental que enfrentan las abejas, algunos
investigadores han concluido que el CCD no es una enfermedad especifica.
Es más bien un conjunto de agentes patógenos, estrés fisiológico, o
intoxicaciones (Vanengelsdorp et al., 2009; Bromenshenk et al., 2010). Sin
embargo, esta hipótesis no explica cómo o por qué estos factores
repentinamente se producen tan frecuentes, con un elevado carácter
distintivo e inusual trastorno. Además, y quizás más importante, mientras
que el CCD tiene un conjunto preciso de los signos en los EE.UU., no está
claro si estos son los mismos signos o las causas de las pérdidas de abejas
observada en otros países (Bromenshenk et al., 2010; Neumann y Carreck,
2010).
10
Los signos más frecuentes del CCD son los siguientes:
1.- Pérdidas de abeja por un mal manejo (alimentación deficiente y por

ausencia de reina) (van Engelsdorp et al., 2008).
2.- La característica principal es la desaparición rápida de abejas

(Vanengelsdorp et al., 2009).
3.- Pocas o nada de abejas (Bromenshenk et al., 2010).
4.- Pérdida de colonias en invierno o principios de la primavera, a pesar de la

presencia de suficientes restos de polen y miel (Higes et al., 2008).
5.- Nadie ve salir las abejas y a donde van es un misterio (Johnson et al.,
2009).
La disminución de las poblaciones de las abejas domesticadas, en algunos

países ha sido atribuida a una enfermedad. Lo que está en desacuerdo con
una tendencia creciente a nivel mundial en el número total de las colmenas
(Aizen y Harder, 2009). Desorden del Colapso de las colonias (CCD), un
síndrome cuyo rasgo definitorio, es la rápida pérdida de las abejas obreras
adultas, Apis mellifera L,. Que se cree responsable de grandes pérdidas de
las colonias de abejas (Van Engelsdorp y Meixner, 2010).
CCD se manifiesta con pérdidas de las abejas de la colonia, pero con

excepción de la cría y la reina. Es un síndrome con signos muy propios y con
impactantes pérdidas de las abejas en los últimos nueve años (Bianco et al.,
2014).
11
2.3.2. El CCD en México
El CCD es un síndrome que ha afectado de manera drástica a la industria de

producción de miel de abeja a gran parte del mundo. Los países donde
mayormente ha causado daños severos son Estados Unidos de Norte
América, Francia y España (Johnson et al., 2009). En México, actualmente
no existen reportes de pérdidas de abejas en los que CCD sea considerado
el responsable; existe una gran preocupación sobre este problema por parte
de investigadores especialistas apícolas, así como de productores del
ámbito, esto debido a la importancia que tiene la apicultura en la agricultura
como es en la polinización y en la derrama económica directa a través de
sus productos comercializados. México es considerado un país importante
dentro del ramo de la apicultura, debido a la calidad de sus productos y
capacidad de exportación principalmente para Alemania y Estados Unidos
de Norte América (Cruz, 2010).
Muchos de los investigadores en esta área, preocupados por el impacto

que pudiera tener CCD en México, han decidido emplear un proyecto en
conjunto con productores e instituciones, como son Fundación Produce e
INIFAP del estado de Morelos, proyecto que se le ha dado el visto bueno
para su próxima puesta en marcha y de igual manera aprobado
económicamente. Se pretende investigar la presencia de CCD en el Estado
de Morelos, si esto fuera posible, además de evaluar los niveles de los
factores que pudieran causarlo (SAGARPA, 2010a).
Las pérdidas de abejas en el Estado de Morelos son incuestionables, y si

bien no hay estadísticas completas, se ha visto en el Estado de Morelos,
colmenas destruidas por parásitos y posiblemente esta enfermedad
(SAGARPA, 2010a). El problema no sólo afecta a los apicultores sino
también a los agricultores que necesitan de la polinización llevada a cabo
por las abejas. Su valor polinizador se estima en más de 215 mil millones de
dólares en todo el mundo. En total, se ha estimado que, directa e
indirectamente, un tercio de los alimentos que consumimos proviene de
polinización de las abejas (van Engelsdorp et al., 2008; Johnson et al.,
2009).
12
En otoño de 2006, algunos apicultores en los EE.UU. informaron perder 30-

90% de sus colonias. Parecía alarmante al igual que los síntomas
específicos asociados con la pérdida de las colonias (Neumann y Carreck,
2010). En 2011 Estados Unidos de América nuevamente reportaba la
devastación de sus colonias de abejas, lo que indica que el problema no ha
disminuido ni ha sido resuelto (Bromenshenk et al., 2010).
13
2.4. Factores que posiblemente desencadenan el CCD

Existe un grupo de científicos de los cuales realizan investigaciones sobre
las probables causas que desencadenan el CCD. De acuerdo con sus
resultados han concluido que es un síndrome multifactorial (Meixner et al.,
2015).
Una de las posibles causas de la desaparición de abejas, es una
enfermedad parasitaria llamada Nosemosis, que se presenta en las abejas
adultas, es ocasionada por dos especies de microsporidios llamados
Nosema apis y Nosema ceranae (Fries et al., 1996).
Se han mencionado muchas posibles razones de esta mortalidad, entre las

cuales podemos citar el de un efecto de ciertas tecnologías, nuevas
enfermedades de las abejas, o el efecto de alguna práctica agrícola (Mullin
et al., 2010). En todo caso, es probable que la mortalidad actual se deba a
una interacción entre varios factores. Respecto a la tecnología, se mencionó
un posible efecto de las ondas de teléfonos celulares, pero esta información
fue desmentida por sus supuestos autores, quienes explicaron que se había
hecho una interpretación incorrecta de sus resultados (Villanueva, 2007).
Respecto a las prácticas agrícolas que podrían afectar a las abejas, cabe
mencionar que existen numerosas especies de insectos consideradas como
plagas de cultivos, y que se controlan con técnicas que potencialmente
podrían afectar a las abejas. Podemos considerar dos casos, el uso de OGM
(organismos genéticamente modificados) y de pesticidas (Villanueva, 2007;
Mullin et al., 2010). Los OGM se han desarrollado por numerosas razones.
La principal de estas ha sido convertirlos a ser tóxicos para los insectos que
lo consumen, en particular por la inclusión de genes de la bacteria Bacillus
thuringensis. Los estudios realizados hasta la fecha no han mostrado un
efecto muy claro del maíz o el algodón OGM sobre las abejas, pero existen
datos puntuales, que muestran por ejemplo una baja de las defensas
inmunológicas de las abejas en aquellos casos en que colectan el polen de
tales plantas. Esto podría dar lugar a una interacción con enfermedades. Los
trabajos más recientes en Estados Unidos tienden a descartar un efecto de
14
los OGM en el colapso de colmenas, pero seguramente se requiere más

investigación (Villanueva, 2007).
Respecto a los pesticidas, y particularmente los insecticidas, han sido motivo

de repetidos conflictos entre apicultores y autoridades públicas y empresas
productoras de compuestos fitosanitarios. Una parte del conflicto entre los
apicultores y las autoridades públicas, es que entre los múltiples estudios
requeridos antes de la comercialización de un insecticida, solo se requiere
determinar el efecto letal sobre las abejas, pero no se requiere buscar
efectos subletales, es decir efectos que ocurren a dosis muy bajas, que
aparentemente no tienen efectos. Un ejemplo evidenciado, es la pérdida de
orientación espacial después de la exposición de insecticidas de la familia de
los piretrinoides (Villanueva, 2007; Mullin et al., 2010).
Los nuevos compuestos de la familia de los neonicotinoides, son muy

poderosos y se han empleado para proteger a las plantas de los insectos
plaga. Durante la última década, en Francia, los apicultores han sido muy
críticos con dos pesticidas: el imidacloprid (justamente de la familia de los
neonicotinoides), y luego el fipronil (de la familia de los phenylpyrazoles), y
después de muchas peticiones, lograron que se les retirara la autorización
de comercialización. Dos años después, no es claro si la situación mejoró o
aún no (Villanueva, 2007; Gómez et al., 2008; Johnson et al., 2009; Mullin et
al., 2010; SAGARPA, 2010a).
17
La Varroatosis afecta a las tres castas de abejas melíferas y a sus crías,

teniendo especial predilección por las larvas de zánganos. Aparentemente
las condiciones que favorecen un mayor contacto físico entre las abejas,
permiten que los niveles de infestación aumenten en una colonia
(SAGARPA, 2009; SAGARPA, 2010a).
En Europa y los países con inviernos prolongados, la Varroasis se manifiesta

severamente al final de las épocas de mal tiempo (Emsen et al., 2007). En
los países tropicales los niveles de infestación se incrementan durante las
lluvias. Las pérdidas económicas causadas por la Varroasis varían con la
duración de la infestación, la forma en que las abejas son manejadas, las
medidas que se tomen para reducir el número de parásitos, la presencia de
otros agentes patógenos y la región en que están ubicadas las colmenas;
generalmente la tasa de mortandad en un apiario infestado es progresiva y
va en aumento año con año si no se toman medidas de control (Milani, 1999;
van Engelsdorp et al., 2008).
La diseminación de la Varroasis de una colmena a otra o entre apiarios se

propicia por medio de los zánganos que entran libremente a las colmenas, al
igual que las obreras que regresan del campo y se equivocan de colmena,
así como por el pillaje y la presencia de enjambres silvestres enfermos. El
apicultor también puede esparcir la parasitosis al intercambiar panales entre
colmenas, al introducir enjambres de origen desconocido a una colmena, o
al cambiar reinas adquiridas de un criadero enfermo (INIFAP, 2011).
18
2.5.3. Patogenia
Una vez infestada una colonia, se inicia el proceso reproductivo de los

ácaros. La Varroa hembra fecunda, abandona a la abeja adulta de cuya
hemolinfa se ha alimentado y penetra en una celdilla de cría (de
aproximadamente 5 a 6 días de edad) a punto de ser operculada (entre 24 y
48 horas antes de la operculación) teniendo especial predilección por la cría
de los zánganos. Dos días después de la operculación (60 horas después de
haber ingresado a la celda) y al parecer solo después de haber succionado
hemolinfa de la larva, comienza la ovoposición, la hembra pone de 3 a 7
huevos con un intervalo de tiempo de alrededor de 30 horas entre uno y otro.
Los huevos dan lugar a ninfas a las 48 horas de haber sido puestos,
generalmente el primer huevo origina a un macho y los demás a hembras,
las ninfas empiezan a alimentarse de la hemolinfa de la cría y se convierten
en adultos 3 a 4 días después en el caso de los machos, o en 5 a 6 en el
caso de las hembras, de tal suerte que el período completo de metamorfosis
tarda de 5 a 6 días en los machos y de 7 a 8 en las hembras (Hrabák, 2003).
El apareamiento de los ácaros se lleva a cabo dentro de la celdilla antes de

que la abeja emerja. Los machos mueren por inanición (ya que su aparato
bucal se convierte en un órgano eyaculador impidiéndoles alimentarse) y las
hembras salen con la abeja adulta cuando emerge. La hembra del Varroa,
posee una espermateca similar a la de las abejas, donde almacena los
espermatozoides del macho (SAGARPA, 2010a).
En las abejas adultas, la hembra del Varroa busca las zonas blandas, menos
queratinizadas para perforarlas y chupar la hemolinfa de su hospedador.
Entre estas zonas tenemos las membranas intersegmentales de los primeros
segmentos abdominales, las articulaciones, la base de las alas y las áreas
entre la cabeza y el tórax y entre este último y el abdomen, por lo que es
común observarlas en dichas zonas. Tiempo después (variable), la hembra
deja a la abeja parasitada para ovopositar en una celdilla con cría, con lo
que el ciclo se reinicia. Las hembras adultas del ácaro pueden vivir de 2 a 8
meses en el interior de la colmena, dependiendo de la época del año,
viviendo menos tiempo cuando las condiciones ambientales son propicias
17
La Varroatosis afecta a las tres castas de abejas melíferas y a sus crías,

teniendo especial predilección por las larvas de zánganos. Aparentemente
las condiciones que favorecen un mayor contacto físico entre las abejas,
permiten que los niveles de infestación aumenten en una colonia
(SAGARPA, 2009; SAGARPA, 2010a).
En Europa y los países con inviernos prolongados, la Varroasis se manifiesta

severamente al final de las épocas de mal tiempo (Emsen et al., 2007). En
los países tropicales los niveles de infestación se incrementan durante las
lluvias. Las pérdidas económicas causadas por la Varroasis varían con la
duración de la infestación, la forma en que las abejas son manejadas, las
medidas que se tomen para reducir el número de parásitos, la presencia de
otros agentes patógenos y la región en que están ubicadas las colmenas;
generalmente la tasa de mortandad en un apiario infestado es progresiva y
va en aumento año con año si no se toman medidas de control (Milani, 1999;
van Engelsdorp et al., 2008).
La diseminación de la Varroasis de una colmena a otra o entre apiarios se

propicia por medio de los zánganos que entran libremente a las colmenas, al
igual que las obreras que regresan del campo y se equivocan de colmena,
así como por el pillaje y la presencia de enjambres silvestres enfermos. El
apicultor también puede esparcir la parasitosis al intercambiar panales entre
colmenas, al introducir enjambres de origen desconocido a una colmena, o
al cambiar reinas adquiridas de un criadero enfermo (INIFAP, 2011).
18
2.5.3. Patogenia
Una vez infestada una colonia, se inicia el proceso reproductivo de los

ácaros. La Varroa hembra fecunda, abandona a la abeja adulta de cuya
hemolinfa se ha alimentado y penetra en una celdilla de cría (de
aproximadamente 5 a 6 días de edad) a punto de ser operculada (entre 24 y
48 horas antes de la operculación) teniendo especial predilección por la cría
de los zánganos. Dos días después de la operculación (60 horas después de
haber ingresado a la celda) y al parecer solo después de haber succionado
hemolinfa de la larva, comienza la ovoposición, la hembra pone de 3 a 7
huevos con un intervalo de tiempo de alrededor de 30 horas entre uno y otro.
Los huevos dan lugar a ninfas a las 48 horas de haber sido puestos,
generalmente el primer huevo origina a un macho y los demás a hembras,
las ninfas empiezan a alimentarse de la hemolinfa de la cría y se convierten
en adultos 3 a 4 días después en el caso de los machos, o en 5 a 6 en el
caso de las hembras, de tal suerte que el período completo de metamorfosis
tarda de 5 a 6 días en los machos y de 7 a 8 en las hembras (Hrabák, 2003).
El apareamiento de los ácaros se lleva a cabo dentro de la celdilla antes de

que la abeja emerja. Los machos mueren por inanición (ya que su aparato
bucal se convierte en un órgano eyaculador impidiéndoles alimentarse) y las
hembras salen con la abeja adulta cuando emerge. La hembra del Varroa,
posee una espermateca similar a la de las abejas, donde almacena los
espermatozoides del macho (SAGARPA, 2010a).
En las abejas adultas, la hembra del Varroa busca las zonas blandas, menos
queratinizadas para perforarlas y chupar la hemolinfa de su hospedador.
Entre estas zonas tenemos las membranas intersegmentales de los primeros
segmentos abdominales, las articulaciones, la base de las alas y las áreas
entre la cabeza y el tórax y entre este último y el abdomen, por lo que es
común observarlas en dichas zonas. Tiempo después (variable), la hembra
deja a la abeja parasitada para ovopositar en una celdilla con cría, con lo
que el ciclo se reinicia. Las hembras adultas del ácaro pueden vivir de 2 a 8
meses en el interior de la colmena, dependiendo de la época del año,
viviendo menos tiempo cuando las condiciones ambientales son propicias
19
para el pecoreo de miel y polen (es por ello un problema serio en países con
largos inviernos) (Hrabák, 2003).
El daño provocado por los ácaros a las abejas es de carácter físico y tóxico-
infeccioso. Físico por la hemolinfa que chupan de su huésped y tóxico
infeccioso porque las heridas que causan para alimentarse, propician la
entrada de toxinas y la transmisión de microorganismos causantes de
enfermedades como Loque Americana, Loque Europea y fungosis como la
cría de cal y la cría de piedra en las larvas, así como de esta última y
parálisis en las abejas adultas. Anteriormente se creía que el daño físico era
la causa principal del debilitamiento y muerte de la colonia, sin embargo, los
estudios más recientes indican que el daño físico no es tan importante como
el tóxico infeccioso, ya que se ha comprobado que la Varroa puede ser
portadora de virus patógenos para las abejas o exacerbar el daño de otros
que suelen ser poco dañinos. En términos generales, una abeja infestada
vive la mitad del tiempo que una sana, por ello, cuando el número de abejas
infestadas en una colonia es alto, los daños ocasionados por la enfermedad
son dramáticos. Cabe mencionar que para que los niveles de infestación de
la Varroasis dentro de una colonia de abejas alcancen altos porcentajes, se
requiere de varios meses o varios años a partir de la invasión inicial y que
los factores medio ambientales, el manejo de la “raza” de abejas afectadas
juegan un papel muy importante en la progresión, estabilización o
erradicación de la parasitosis. Las abejas de origen africano, han
demostrado ser más resistentes a la Varroasis que las de origen europeo:
Se cree que esta resistencia se debe a que por un lado, tanto su
metamorfosis como su tiempo de vida media es más corto que el de las
abejas europeas, lo que favorece menos el ciclo de vida del ácaro, por otro
lado se sabe que las abejas africanas tienen menores niveles de hormona
juvenil (HJ) en su hemolinfa. La hormona juvenil favorece la reproducción de
los ácaros (Stephen, 2001).
20
2.5.4. Cuadro clínico
La parasitosis comienza sin signos visibles de enfermedad, por lo que el

apicultor no se percata de su presencia. Para cuando se manifiesta, es
porque el caso ya empieza a ser grave; entre los principales signos que
podemos observar están los siguientes:
La colonia se debilita, las abejas se muestran “nerviosas” (inquietas), se
observa la presencia de uno o varios ácaros en el cuerpo de algunas abejas
(esto no es fácil de detectar ya que los parásitos se esconden casi
totalmente entre los segmentos abdominales), hay mortandad en la cría,
algunas abejas emergen con malformaciones en las alas, patas abdomen y
tórax; otras abejas carecen de alas o no las pueden extender. Generalmente
las abejas malformadas son sacadas de la colmena y se observan
arrastrándose en la piquera. Es notoria la reducción en el tamaño del cuerpo
de estas abejas. Las obreras parasitadas, se observan frotando sus patas en
las zonas de su cuerpo donde están los parásitos para deshacerse de ellos,
o bien en muchas ocasiones restriegan su cuerpo en las paredes de una
celdilla metiendo la cabeza y tórax en ésta. Si se abre una celdilla
(especialmente las de zánganos que son las más afectadas), podrán
observarse ácaros en distintas etapas de desarrollo. Es notorio también que
la cantidad de zánganos decrece (Gisder et al., 2009).
Las colonias infestadas por V. destructor sufren de diversos efectos

negativos entre los que destacan:
Pérdida de peso al emerger en las abejas infestadas, lo que resulta en una

reducción de hasta el 50% de su periodo de vida adulta, considerando que
abejas no infestadas pueden vivir entre 28-36 días dependiendo de la época
del año y la actividad de pecoreo. Las crías infestadas por Varroa sufren
también los efectos del ácaro al reducirse la concentración su hemolinfa
(sangre de las abejas) siendo más grave al incrementarse el número de
ácaros en las celdas de cría (Sammataro et al., 2000).
Se observan en las colonias infestadas una disminución en la población de

abejas adultas y las obreras pueden emerger con daños físicos como
21
deformación de alas, patas y abdomen de acuerdo con los niveles de

infestación de la colonia (Downey y Winston, 2001).
En las abejas infestadas por Varroa se incrementa la trasmisión de

enfermedades causadas por bacterias, virus y hongos como resultado de la
perforación de las membranas intersegmentales ocasionado por los ácaros
durante su alimentación (Gisder et al., 2009).
Se observa una disminución en la producción de miel de las colonias

infestadas por Varroa, como resultado de los efectos negativos en la
población de abejas adultas (Downey y Winston, 2001; Gisder et al., 2009).
Por último las colonias pueden morir en dos o cuatro años después de
iniciada la infestación por Varroa, si estas no reciben ningún tipo de
tratamiento (Gisder et al., 2009).
2.5.5. Morfología de las Varroas
Las hembras del ácaro Varroa presentan un color marrón rojizo y son
ligeramente ovaladas con un largo de 1.1 mm y un ancho de 1.6 mm,
presentando cuatro pares de patas que le sirven para adherirse sobre el
cuerpo de la abeja. El macho es más claro (amarillo verdoso) y más
pequeño (0.7 a 0.8 mm) que las hembras y la superficie de su cuerpo es
más suave. Las hembras y los machos en todas las fases de desarrollo se
alimentan de la hemolinfa de las crías dentro de las celdas (pupas)
(Sammataro et al., 2000).
Sin embargo encima de las abejas adultas solo se observan a las hembras
adultas, ya que las hembras que no alcanzan la etapa adulta así como los
machos mueren en el interior de la celda cuando la abeja emerge (Stephen,
2001).
2.5.6. Biología de la Varroa

El ciclo biológico del ácaro Varroa comprende dos fases muy importantes
que acontecen dentro de la colonia y son la fase forética (encima de las
abejas adultas) y la fase reproductiva (interior de las celdas de cría
operculada) (INIFAP, 2011).
23
adulto sus pares bucales están modificados para la trasferencia del

esperma. La cópula ocurre dentro de la celda operculada y solamente
emergen junto con la abeja, los ácaros hembras que llegaron a la etapa
adulta. Las hembras del ácaro que emergieron junto con la abeja, se
distribuyen hacia otros individuos a través del contacto cercano que existe
dentro de las colonias (Sammataro et al., 2000).
Figura 2. Ciclo biológico del ácaro Varroa destructor.

25
las esporas depende de las condiciones a las cuales son expuestas, pueden
permanecer viables por muchos meses en heces secas sobre los panales,
pero pierden su viabilidad si se exponen a temperaturas superiores a 37°C.
inferiores a 11°C. o a fumigantes específicos (Molina y Guzmán, 1990;
Martin-Hernandez et al., 2007).
Hay cerca de 1.200 especies reconocidas de microsporidios clasificadas en

más de 144 géneros (Bigliardi y Sacchi, 2001), con más de 150 de estas
especies que son miembros del género Nosema. Nosema se encuentran en
al menos 12 órdenes de insectos (Sokolova et al., 2003), particularmente
Lepidóptera, Hymenóptera, Díptera y Coleóptera. De acuerdo con la reciente
clasificación filogenética propuesto, el género Nosema se ha asignado a la
clase Terresporidia, clado IV(Vossbrinck y Debrunner-Vossbrinck, 2005).
Actualmente, Nosema se considera que es el género más engañoso del filo

Microspora, ya que se encuentra tanto en invertebrados, vertebrados
acuáticos y terrestres, incluyendo varias especies encontradas en seres
humanos (Cali et al., 1996). Nosema spp. es un microsporidio (Ver figura 3),
que para su desarrollo necesita de un hospedador con ciertas
características, afecta de manera lenta pero es muy común que desarrollen
infecciones crónicas (Senthil-Nathan, 2015).
Figura 3. Vista microscópica de esporas del parasito Nosema spp.
2.6.2. Epizootiología
26
La Nosemiasis se considera la enfermedad de las abejas más diseminada

en el mundo, por lo que se ha encontrado en todos los países donde se
practica la apicultura (Fries et al., 2006; Higes et al., 2006; Klee et al., 2007;
Higes et al., 2008).
Esta enfermedad es exclusiva de las tres castas de abejas melíferas adultas.

La enfermedad se encuentra latente durante todo el año dentro de las
colmenas, y se hace aparente después de períodos de encierro de las
abejas dentro de su colmena (Lluvias, fríos, vientos, nevadas, etc.) (Molina y
Guzmán, 1990), entre más largo sea el período de encierro, más grave es la
manifestación de la Nosemosis ya que los niveles de infección se elevan
considerablemente por el estrecho contacto entre las abejas, es por eso que
la enfermedad es tan importante en los países con inviernos muy fríos y
prolongados. Los apiarios ubicados en lugares húmedos, fríos o con mucha
sombra, suelen tener niveles de infección más altos que los situados en
lugares secos y soleados (Molina y Guzmán, 1990; Fries et al., 1996).
Los panales contaminados con excretas de abejas enfermas son los focos
de infección más importantes, y los portadores de las esporas del Nosema
apis, de una temporada a otra. El agua de las flores y la vegetación
contaminada con excretas de abejas enfermas, no parecen ser factores de
importancia en la difusión de la enfermedad. Entre las condiciones que
favorecen la transmisión de la Nosemiasis, están el empleo de equipo
contaminado en las colmenas, el pillaje y la adquisición de reinas de un
criadero enfermo (IICA, 2009).
La miel no es una fuente de contaminación debido a que la deposición de

excretas sobre los panales, raramente ocurre cuando las celdillas de los
mismos son llenadas y selladas durante la época de actividad (Gómez et al.,
2008). Esporas de Nosema persisten en las poblaciones de acogida, ya sea
a través de la transmisión horizontal (por ejemplo, a través de alimentos y
agua contaminados o el contacto con sus congéneres muertos) o por
transmisión vertical (transovárica, transovum o transmisión venérea) (Becnel
y Andreadis, 1998).
27
2.6.3. Patogenia
Cuando las abejas no pueden salir de su colmena por varias semanas o
meses, se ven obligadas a defecar sobre los panales contaminándolos con
esporas cuando están enfermas (Paxton, 2007). Los panales son limpiados
por las obreras jóvenes, las cuales adquieren la enfermedad. Las reinas la
adquieren con la jalea real proporcionada por abejas nodrizas enfermas; los
zánganos se infectan cuando reciben alimentos de las obreras por medio de
la trofalaxia (de boca a boca) (Molina y Guzmán, 1990; SAGARPA, 2010a).
El ciclo de vida del Nosema apis, es de aproximadamente 7 días y sus

estadios inicial y final están constituidos por la espora que sirve para la
diseminación de la enfermedad. Luego de su ingestión, las esporas llegan al
ventrículo o estómago verdadero de la abeja, donde las secreciones
gástricas provocan un aumento en la presión osmótica en el interior de las
esporas, lo que facilita la apertura del micrópilo por donde sale el filamento
polar que se fija a la pared de una célula epitelial (Fries, 2009).
El filamento polar es un tubo con luz, que inyecta la forma vegetativa o

filamentosa del Nosema apis, al interior de la célula epitelial. Dentro de la
célula, el parásito pasa al estadio de planonte, el cual se alimenta y se
reproduce a costa de la célula; posteriormente pasa al estadio de meronte,
luego al de esporoblasto y finalmente al de espora. La célula epitelial es
destruida y las esporas son liberadas al lumen del tracto digestivo. Algunas
esporas liberadas, germinan e infectan a otras células epiteliales
adyacentes, mientras que otras pasan al recto donde se acumulan para ser
liberadas con las heces (Martin-Hernandez et al., 2007).
Si la infección de las células epiteliales no es detenida (por mejoría del

tiempo o por medio de un tratamiento), las funciones digestivas de la abeja
son inhibidas en 2 ó 3 semanas, lo que acarrea un debilitamiento progresivo
y una muerte prematura del insecto huésped (Higes et al., 2008). El parásito
también pasa del tracto digestivo a otros órganos como los túbulos de
Malpighi, tejido adiposo, músculos torácicos, glándulas hipofaríngeas y
26
La Nosemiasis se considera la enfermedad de las abejas más diseminada

en el mundo, por lo que se ha encontrado en todos los países donde se
practica la apicultura (Fries et al., 2006; Higes et al., 2006; Klee et al., 2007;
Higes et al., 2008).
Esta enfermedad es exclusiva de las tres castas de abejas melíferas adultas.

La enfermedad se encuentra latente durante todo el año dentro de las
colmenas, y se hace aparente después de períodos de encierro de las
abejas dentro de su colmena (Lluvias, fríos, vientos, nevadas, etc.) (Molina y
Guzmán, 1990), entre más largo sea el período de encierro, más grave es la
manifestación de la Nosemosis ya que los niveles de infección se elevan
considerablemente por el estrecho contacto entre las abejas, es por eso que
la enfermedad es tan importante en los países con inviernos muy fríos y
prolongados. Los apiarios ubicados en lugares húmedos, fríos o con mucha
sombra, suelen tener niveles de infección más altos que los situados en
lugares secos y soleados (Molina y Guzmán, 1990; Fries et al., 1996).
Los panales contaminados con excretas de abejas enfermas son los focos
de infección más importantes, y los portadores de las esporas del Nosema
apis, de una temporada a otra. El agua de las flores y la vegetación
contaminada con excretas de abejas enfermas, no parecen ser factores de
importancia en la difusión de la enfermedad. Entre las condiciones que
favorecen la transmisión de la Nosemiasis, están el empleo de equipo
contaminado en las colmenas, el pillaje y la adquisición de reinas de un
criadero enfermo (IICA, 2009).
La miel no es una fuente de contaminación debido a que la deposición de

excretas sobre los panales, raramente ocurre cuando las celdillas de los
mismos son llenadas y selladas durante la época de actividad (Gómez et al.,
2008). Esporas de Nosema persisten en las poblaciones de acogida, ya sea
a través de la transmisión horizontal (por ejemplo, a través de alimentos y
agua contaminados o el contacto con sus congéneres muertos) o por
transmisión vertical (transovárica, transovum o transmisión venérea) (Becnel
y Andreadis, 1998).
27
2.6.3. Patogenia
Cuando las abejas no pueden salir de su colmena por varias semanas o
meses, se ven obligadas a defecar sobre los panales contaminándolos con
esporas cuando están enfermas (Paxton, 2007). Los panales son limpiados
por las obreras jóvenes, las cuales adquieren la enfermedad. Las reinas la
adquieren con la jalea real proporcionada por abejas nodrizas enfermas; los
zánganos se infectan cuando reciben alimentos de las obreras por medio de
la trofalaxia (de boca a boca) (Molina y Guzmán, 1990; SAGARPA, 2010a).
El ciclo de vida del Nosema apis, es de aproximadamente 7 días y sus

estadios inicial y final están constituidos por la espora que sirve para la
diseminación de la enfermedad. Luego de su ingestión, las esporas llegan al
ventrículo o estómago verdadero de la abeja, donde las secreciones
gástricas provocan un aumento en la presión osmótica en el interior de las
esporas, lo que facilita la apertura del micrópilo por donde sale el filamento
polar que se fija a la pared de una célula epitelial (Fries, 2009).
El filamento polar es un tubo con luz, que inyecta la forma vegetativa o

filamentosa del Nosema apis, al interior de la célula epitelial. Dentro de la
célula, el parásito pasa al estadio de planonte, el cual se alimenta y se
reproduce a costa de la célula; posteriormente pasa al estadio de meronte,
luego al de esporoblasto y finalmente al de espora. La célula epitelial es
destruida y las esporas son liberadas al lumen del tracto digestivo. Algunas
esporas liberadas, germinan e infectan a otras células epiteliales
adyacentes, mientras que otras pasan al recto donde se acumulan para ser
liberadas con las heces (Martin-Hernandez et al., 2007).
Si la infección de las células epiteliales no es detenida (por mejoría del

tiempo o por medio de un tratamiento), las funciones digestivas de la abeja
son inhibidas en 2 ó 3 semanas, lo que acarrea un debilitamiento progresivo
y una muerte prematura del insecto huésped (Higes et al., 2008). El parásito
también pasa del tracto digestivo a otros órganos como los túbulos de
Malpighi, tejido adiposo, músculos torácicos, glándulas hipofaríngeas y
28
ovarios, causando disfunciones en todos estos órganos (Martin-Hernandez

et al., 2007).
Las obreras nodrizas infectadas producen poca jalea real o dejan de

producirla, mientras que las reinas ponen menos y sus huevos y crías son
menos viables. Todos estos daños provocan una reducción de la población
de la colonia, una baja productividad y cuando el caso es severo, la pérdida
de la colonia (Higes et al., 2008; IICA, 2009; SAGARPA, 2010a).
Las esporas de Nosema spp. entran al huésped y se desarrollan en el

intestino medio. Se producen más esporas y son liberadas, invaden las
células blanco del huésped, producen una infección destruyendo órganos y
tejidos. Las esporas se expulsan y son diseminadas, a partir de los tejidos
infectados, esas esporas son ingeridas por los insectos predispuestos y se
empieza a diseminar la infección. También pueden ser diseminadas por
medio de la miel y el polen (Paudel et al., 2015; Senthil-Nathan, 2015). Otra
vía de diseminación también son las heces (Higes et al., 2008).

El recién surgido parásito obligado Nosema ceranae, causa una perturbación
general de la fisiología de la abeja, que afecta a los mecanismos que
controlan la movilización de las reservas de energía en los individuos
infectados (Aliferis et al., 2012).
En la mayoría de las ocasiones la enfermedad no se manifiesta clínicamente

ya que se encuentra en un estado crónico, sin embargo, cuando se
presentan algunos signos (que es cuando el problema ya es serio), éstos
son similares a los de la acariosis, con la adición de que las reinas enfermas
son reemplazadas por las abejas (SAGARPA, 2010a).
29
2.6.5. Diferencias entre Nosema apis y Nosema ceranae

Nosema apis y Nosema ceranae, causan microsporidiosis de las abejas, una
enfermedad común a nivel mundial con impactos negativos en la vitalidad de
la colonia y la productividad (Botias et al., 2011). Son dos parásitos
microsporidios que infectan crónicamente el tracto digestivo de las abejas
Apis mellifera (Higes et al., 2010).
Nosemosis causada por Nosema apis, es considerada tradicionalmente

como una enfermedad de baja prevalencia de abejas Apis mellifera. Las
colonias afectadas por N. apis muestran bajos niveles de infección durante el
verano, un pequeño pico en otoño y por lo general un aumento lento durante
el invierno (Higes et al., 2010). Nosema apis es causante de grandes daños
a la apicultura, principalmente en las regiones donde existen inviernos largos
y otoños húmedos. Sus síntomas principales son: abejas con abdomen
hinchado, excrementos en el exterior o interior de la colmena, diarrea, alta
mortalidad de abejas en primavera, dificultad motora de la abeja afectada y
renovación espontanea de las reinas en primavera (Ravazzi, 2004; Higes et
al., 2008). N. apis tiene como principal hospedero a Apis melífera, sin
embargo, ambas han sido encontrados infectando las dos especies de
abejas, incluso en coe-infecciones (Higes et al., 2006; Huang et al., 2006;
Klee et al., 2007; Paxton, 2007).
Nosema ceranae, es un parásito intracelular obligado que perturba el

metabolismo de las proteínas de abejas (Apis mellifera) (Basualdo et al.,
2014). Nosemosis causada por Nosema ceranae es considerada como una
enfermedad emergente que está planteando una amenaza importante para
la salud de las abejas, tanto a nivel individual como en las colonias de abejas
completas (Higes et al., 2010). Nosema cernae es originaria de Apis ceranae
(Fries et al., 1996), y en ocasiones no presenta síntomas (Martin-Hernandez
et al., 2007). Principalmente no presenta diarrea pero si el evidente
Síndrome de Despoblamiento en mayor o menor grado (Fries et al., 2006).
Nosemosis Tipo C, causada por el microsporidio Nosema ceranae una de

las enfermedades de las abejas meliferas adultas. Es una de las
30
enfermedades más extendidas, con efectos sobre su fortaleza y

productividad de las colonias de abejas (Valera et al.; Botias et al., 2011).
Los síntomas de la infección por estos dos patógenos son muy diferentes,
como son la virulencia, la propagación y la patogenicidad (Higes et al., 2010)
.Nosemosis causada por N. apis ataca de manera más intensa, mientras que
nosemosis causada por N. ceranae, suele ser asintomática (Higes et al.,
2008; Paudel et al., 2015).
Las diferencias entre los dos microsporidios, N. apis y N. ceranae, radica en

su estructura y secuenciación del gen RNAr (16s) de la pequeña subunidad
del ribosoma (SSU) (Fries et al., 2006), esto permite la identificación de la
especie que se encuentra parasitando en ese momento a la abeja (Klee et
al., 2007; Paxton, 2007).
33
Los ácaros no son capaces de sobrevivir sin un huésped vivo por más de
dos ó tres horas, por eso ni la miel ni el equipo son fuentes de
contaminación.
2.7.3. Patogenia
Las abejas jóvenes (menores de 6 días), son infestadas por el ácaro hembra
cuando establecen contacto físico con abejas parasitadas de mayor edad. El
Acarapis woodi pasa de los pelillos del tórax de la abeja enferma a los de la
abeja susceptible a los cuales se sujeta con la ayuda de sus uñas.
Posteriormente y guiándose por las corrientes de aire producidas por los
movimientos respiratorios de la abeja, encuentra el espiráculo de una
tráquea del protórax, a través del cual penetra (Sammataro et al., 2000).
Una vez en la tráquea, la hembra ovoposita (entre 5 y 7 huevos), los huevos

eclosionan y dan lugar a ninfas a los 3 a 6 días y las ninfas mudan y se
convierten en adultos aproximadamente 2 semanas después de puestos los
huevos. Los adultos copulan en el interior de las tráqueas y las hembras
fecundadas pueden dar lugar a la siguiente generación en la misma tráquea
o bien sale de ésta, para infestar a otras abejas. La abeja transmisora
siempre es mayor a los 14 días de edad. Las infestaciones pueden ser
unilaterales (parásitos en una tráquea protorácica) o bilaterales (en ambas
tráqueas protorácicas).
Tanto las ninfas como los ácaros adultos, se alimentan de la hemolinfa de la

abeja, misma que succiona de las paredes de las tráqueas, las cuales
perforan con la ayuda de sus ganchos mandibulares, lo que origina las
lesiones de queratinización y melanización que se consideran
patognomónicas (típicas), para el diagnóstico en el laboratorio. La
insuficiente provisión de oxígeno a los músculos de vuelo a consecuencia de
la obstrucción de las tráqueas con ácaros, explica el por qué las abejas
pierden habilidad para volar; además, se observa un debilitamiento general
del insecto huésped como resultado de la presencia de toxinas liberadas por
los parásitos y por la hemolinfa perdida. El tiempo de vida de una abeja
enferma es de aproximadamente 30% más corto que el de una abeja sana,
34
tal como lo demostraron los trabajos de Bailey y más recientemente, los de

Wilson.
Los signos clínicos de la acariosis no siempre se observan y generalmente

sólo son evidentes cuando los niveles de infestación son muy altos (más de
50%). Entre las manifestaciones clínicas tenemos las siguientes: Las abejas
se observan con las alas dislocadas, abanicándolas sin conseguir volar, su
abdomen se aprecia distendido, hay abejas muertas o moribundas frente a
las piqueras y algunas se ven trepando las hojas del pasto u otras hierbas;
otras abejas presentan el tórax desprovisto de pelillos por lo que se ve negro
y brillante, es notorio también que las abejas enfermas pierden el instinto de
picar (Sammataro et al., 2000). Este síndrome aparece en días con baja
temperatura a la sombra, en colonias altamente infestadas que han pasado
por un prolongado período de encierro, sin embargo, no es exclusivo de la
acariosis ya que puede también observarse en casos de hambre,
envenenamiento por insecticidas o por consumo de alimentos fermentados
en exceso, cambios bruscos en la temperatura ambiental o en casos de
otras enfermedades como la Nosemiasis, la Amebiasis y la parálisis (IICA,
2009).
33
Los ácaros no son capaces de sobrevivir sin un huésped vivo por más de
dos ó tres horas, por eso ni la miel ni el equipo son fuentes de
contaminación.
2.7.3. Patogenia
Las abejas jóvenes (menores de 6 días), son infestadas por el ácaro hembra
cuando establecen contacto físico con abejas parasitadas de mayor edad. El
Acarapis woodi pasa de los pelillos del tórax de la abeja enferma a los de la
abeja susceptible a los cuales se sujeta con la ayuda de sus uñas.
Posteriormente y guiándose por las corrientes de aire producidas por los
movimientos respiratorios de la abeja, encuentra el espiráculo de una
tráquea del protórax, a través del cual penetra (Sammataro et al., 2000).
Una vez en la tráquea, la hembra ovoposita (entre 5 y 7 huevos), los huevos

eclosionan y dan lugar a ninfas a los 3 a 6 días y las ninfas mudan y se
convierten en adultos aproximadamente 2 semanas después de puestos los
huevos. Los adultos copulan en el interior de las tráqueas y las hembras
fecundadas pueden dar lugar a la siguiente generación en la misma tráquea
o bien sale de ésta, para infestar a otras abejas. La abeja transmisora
siempre es mayor a los 14 días de edad. Las infestaciones pueden ser
unilaterales (parásitos en una tráquea protorácica) o bilaterales (en ambas
tráqueas protorácicas).
Tanto las ninfas como los ácaros adultos, se alimentan de la hemolinfa de la

abeja, misma que succiona de las paredes de las tráqueas, las cuales
perforan con la ayuda de sus ganchos mandibulares, lo que origina las
lesiones de queratinización y melanización que se consideran
patognomónicas (típicas), para el diagnóstico en el laboratorio. La
insuficiente provisión de oxígeno a los músculos de vuelo a consecuencia de
la obstrucción de las tráqueas con ácaros, explica el por qué las abejas
pierden habilidad para volar; además, se observa un debilitamiento general
del insecto huésped como resultado de la presencia de toxinas liberadas por
los parásitos y por la hemolinfa perdida. El tiempo de vida de una abeja
enferma es de aproximadamente 30% más corto que el de una abeja sana,
34
tal como lo demostraron los trabajos de Bailey y más recientemente, los de

Wilson.
Los signos clínicos de la acariosis no siempre se observan y generalmente

sólo son evidentes cuando los niveles de infestación son muy altos (más de
50%). Entre las manifestaciones clínicas tenemos las siguientes: Las abejas
se observan con las alas dislocadas, abanicándolas sin conseguir volar, su
abdomen se aprecia distendido, hay abejas muertas o moribundas frente a
las piqueras y algunas se ven trepando las hojas del pasto u otras hierbas;
otras abejas presentan el tórax desprovisto de pelillos por lo que se ve negro
y brillante, es notorio también que las abejas enfermas pierden el instinto de
picar (Sammataro et al., 2000). Este síndrome aparece en días con baja
temperatura a la sombra, en colonias altamente infestadas que han pasado
por un prolongado período de encierro, sin embargo, no es exclusivo de la
acariosis ya que puede también observarse en casos de hambre,
envenenamiento por insecticidas o por consumo de alimentos fermentados
en exceso, cambios bruscos en la temperatura ambiental o en casos de
otras enfermedades como la Nosemiasis, la Amebiasis y la parálisis (IICA,
2009).
35
2.8. Causas poco probables que detonen el CCD

a. Estudios Franceses informan que niveles de imidacloprid en néctar y
polen, son peligrosos para las abejas. Mientras que estudios de
América del norte, no han encontrado residuos de estos productos
químicos, ni efectos sobre la longevidad de la abeja (Oldroyd, 2007).
b. Cultivos genéticamente modificados: Este factor parece menos

probable, sobre todo porque existen grandes áreas de cultivos
transgénicos y no han reportado problemas de CCD (Oldroyd, 2007).
c. Explicaciones que van desde los teléfonos móviles hasta cultivos

genéticamente modificados, factores lo cuales han sido eliminados
como causa de CCD por los científicos (Ratnieks y Carreck, 2010).
d. Virus de la Parálisis: Causa parálisis de los músculos de las alas y las

abejas no pueden volar, solamente se arrastran y disminuye su
posibilidad de vida, pero las evidencias de los cuerpos no son
encontrados. Por lo tanto, los virus no son candidatos causales del
CCD (Oldroyd, 2007).
e. Inicialmente se identificó el virus Israelí de la parálisis aguda (IAPV)

como una potencial causa de CCD, sin embargo, un estudio posterior
demostró IAPV en EE.UU. mucho antes que los recientes brotes de
CCD. Si bien IAPV puede afectar la salud de las abejas, su papel en
CCD no es concluyente. Es importante mencionar que se analizaron
otras muestras de colonias de abejas con CCD, llevada a cabo por el
ejército de los EE.UU., los resultados indicaron que no estaba IAPV
presente en todas las muestras de CCD afectadas (Highfield et al.,
2009; Bromenshenk et al., 2010).
f. Frecuentemente los medios de comunicación han atribuido como

responsables de la desaparición de abejas a los teléfonos móviles
(Williams et al., 2010).
36
A la fecha se han realizado varios estudios que intentan identificar el

verdadero motivo por el cual las abejas en el mundo han muerto y continúan
pereciendo (Underwood y Vanengelsdorp, 2008).
2.9. Relación de las enfermedades parasitarias de las abejas

con el CCD
En los últimos siete años ha habido un incremento en las investigaciones
referentes a esta enfermedad, ya que se asocia a N. cerana, con el
Síndrome del Colapso de las Colonias (CCD) (Higes et al., 2008; Paxton,
2010), y se le considera una de las teorías más sólidas que intentan
descubrir la causa del CCD (Higes et al., 2008).
Experimentos sugieren que la causa de CCD implica una interacción entre
patógenos y otros factores de estrés. Se presenta evidencia de que esta
enfermedad es contagiosa o el resultado de la exposición de un riesgo
común (Vanengelsdorp et al., 2009).
El ácaro ectoparásito Varroa destructor, es una grave plaga en todo el
mundo de la abeja Apis mellifera y ha de ser vinculado con la muerte de
millones de las colonias (Stephen, 2001). V. destructor es un parásito
obligado de la abeja. Colonias infestadas por V. destructor pueden
desarrollar el síndrome. Varios estudios implican que la combinación de
infestación de Varroa destructor y el virus de ciertas infecciones representan
una grave amenaza para el bienestar de las abejas (Gisder et al., 2009;
Highfield et al., 2009).
A pesar de exhaustas explicaciones sobre las pérdidas de las abejas, aún se
discute el consenso entre plagas y agentes patógenos, siendo las causas
más importantes de la pérdida de las colmenas. También existe una
creciente evidencia de que, en particular puede depender de Varroa
destructor y otros factores, en la pérdida de las colmenas. V. destructor está
presente en todas las principales regiones apícolas del mundo, excepto en
Australia, donde el CCD no se ha observado (Ratnieks y Carreck, 2010).
Nosema ceranae se ha generalizado en los EE.UU. como agente causal. Se
ha encontrado recientemente en el colapso de la colmena, en colonias de
Apis mellifera de colonias de España (Ratnieks y Carreck, 2010). Por
38
CAPITULO 3
III MATERIALES Y MÉTODOS
3.1. Localización y área de estudio
Morelos es uno de los 31 estados que junto con el Distrito Federal
conforman las 32 entidades federativas de México. Colinda al norte con el
Distrito Federal, al noreste con el estado de México, al sur con el estado de
Guerrero y al oriente con el estado de Puebla. Cuenta con una superficie
total de cerca de los 4,958 M2 y con un clima cálido subhúmedo. El 86% de
la población es urbana; destaca la agricultura
Figura 5. Localización del Estado de Morelos, México.
El trabajo de investigación se realizó en once municipios estado de Morelos

y los diagnósticos de laboratorio se llevaron a cabo en las instalaciones de la
Empresa Miel de Abeja Azteca SPR de RL, Ubicada en el ejido de Xochitlán
s/n, Yecapixtla, Morelos, México.
40
Se tomaron colmenas con similar población de abejas, estas fueron

seleccionadas y enumeradas de manera progresiva, para la determinación
de las colmenas evaluadas se utilizó una tabla de números aleatorios
Figura 7. Muestras recolectadas y equipo de laboratorio empleado.
Es importante mencionar que se tomaron ciertos criterios de inclusión como

son: colmenas completas con dos alzas consistentemente pobladas y con su
abeja reina, colmenas de la especie Apis mellifera L, raza Italiana, con
disposición de alimento (polen y miel) y colmenas con bastidores de cría en
sus distintos estadios (huevo, larva y pupa).
De igual manera se tomaron los siguientes criterios de exclusión como son
los siguientes: colmenas débiles y muy poco pobladas, colmenas huérfanas,
sin abeja reina y colmenas con tratamiento para el control de Varroa
destructor.
3.3. Diagnóstico del ácaro Varroa destructor

Para el diagnóstico del ácaro Varroa destructor se realizó de acuerdo a la
técnica propuesta por David de Jong, la cual consiste en colocar a las abejas
colectadas, en frascos de plástico en forma invertida con la tapa y una malla
criba de 3mm de abertura en el cuello de la botella sin fondo; posteriormente
se le agregó a la muestra colectada una solución jabonosa hasta cubrir la
totalidad de la muestra. El frasco fue colocado en un agitador mecánico
durante 10 min a 180 rpm, esto con la finalidad de que las varroas en estado
forético caigan al fondo de la solución de esta manera los ácaros que se
41
encontraban sobre el cuerpo de las abejas fueron removidos, la malla de

alambre permitió el paso de los ácaros pero no de las abejas.
Figura 8. Caja de petrí conteniendo Ácaros (Varroa destructor), encontrados en las abejas.
Finalmente la solución fue colada a través de una tela de color blanco en la

cual quedaron retenidos los ácaros para su conteo; el porcentaje de la
infestación se determinó mediante la siguiente fórmula:
Nivel de infestación= Número de ácaros x 100
Número de abejas
3.4. Diagnóstico de Nosema spp.

La presencia de Nosema apis, se determinó de acuerdo a la técnica de
Catwell, la cual consiste en macerar el abdomen de 25 abejas adultas por
cada muestra en un mortero; posteriormente se añadieron 25ml de agua
destilada al macerado, utilizando nigrosina para teñir las esporas. Una gota
del macerado fue colocada en un portaobjetos y fue analizada en un
microscopio óptico a 40 x; si en la prueba se detectó la presencia de
esporas, se procedió al conteo de estas con la ayuda de una cámara de
Neubauer. La intensidad de la infestación se determinó de acuerdo a los
parámetros propuestos por Jaycox.
Intensidad de la Infección No. de esporas (millones/Abeja)
Muy ligera 0,01 -1,00

Ligera 1,00 -5,00
Regular 5,00 -10,00
42
Semisevera 10,00 -20,00

Severa más de 20,00
3.5. Diagnóstico del ácaro Acarapis woodi

Para determinar la presencia de Acarapis woodi, se utilizaron 50 abejas
adultas de cada muestra mediante la técnica de disección, la cual consiste
en colocar a las abejas sobre un papel filtro para eliminar el exceso de
alcohol, posteriormente cada abeja fue analizada bajo un microscopio
estereoscópico colocando a la abeja en posición dorsal sobre la superficie
de una caja de Petri, fijada con la ayuda de una agujas entomológicas las
cuales fueron insertadas a la altura del tórax; a cada abeja se le diseccionó
la cabeza junto con el primer par de patas, dejando visible el primer anillo
torácico. Este se coloca en una caja de petrí y se le agrega el ácido láctico a
manera de que cubra las abejas, aproximadamente 15 ml. El ácido láctico
desintegra el tejido muscular, el cual se transparenta y se liberan las
tráqueas, estas quedan visibles al estereoscopio el cual se realiza la
observación de los 50 tórax para poder conocer el número de ácaros
presentes.
Infestación baja: Menor a 15 ácaros presentes.
Infestación alta: 15 o más ácaros presentes.
43
CAPITULO 4
IV RESULTADOS
Los resultados de este estudio demuestran que los conductores de colapso
de colonias pueden diferir entre las regiones geográficas con diferentes
condiciones ambientales, o con diferentes prácticas apícolas y agrícolas.
Cuadro 3. Incidencia promedio de parásitos de las abejas en (42 apiarios) sitios del estado
de Morelos, México; en función del clima 2011.
Parásito Acarapis Nosema Varroa

Cálido 227/1947 (11.7)a 129/993 (13.0)a 240/1613 (14.9)a
Semicálido 55/847 (6.5)b 43/873 (4.9)b 43/1129 (3.8)b
Clima Templado 94/2346 (4.0)c 86/1953 (4.4)b 53/939 (5.6)b
Frio 28/715 (3.9)c 22/202 (3.7)b 27/615 (4.4)b
Total 404/5855 (6.9) 280/4421 (6.3) 363/4269 (8.5)
Valores en paréntesis son porcentajes
ab
Medias en hileras con diferentes superíndices difieren (P<0.01)
Cuadro 4. Incidencia porcentual de los parásitos de las abejas (Acarapis, Nosema y Varroa),
en once municipios del estado de Morelos, México 2011.
Municipio Acarapis Nosema Varroa

Atlatlahucan 30.77 36.65 14.57
Axochiapan 12.02 2.65 10.76
Jonacatepec 1.96 5.56 5.31
Tepalcingo 3.70 3.37 4.85
Tlaltizapan 19.11 28.75 25.69
Tlaquiltenango 13.66 6.68 11.30
Yecapixtla 18.77 16.33 27.52
Los resultados son interesantes, ya que el clima es interesante por su
determinación en el incremento de la incidencia de las enfermedades
parasitarias analizadas en el trabajo de investigación.
43
CAPITULO 4
IV RESULTADOS
Los resultados de este estudio demuestran que los conductores de colapso
de colonias pueden diferir entre las regiones geográficas con diferentes
condiciones ambientales, o con diferentes prácticas apícolas y agrícolas.
Cuadro 3. Incidencia promedio de parásitos de las abejas en (42 apiarios) sitios del estado
de Morelos, México; en función del clima 2011.
Parásito Acarapis Nosema Varroa

Cálido 227/1947 (11.7)a 129/993 (13.0)a 240/1613 (14.9)a
Semicálido 55/847 (6.5)b 43/873 (4.9)b 43/1129 (3.8)b
Clima Templado 94/2346 (4.0)c 86/1953 (4.4)b 53/939 (5.6)b
Frio 28/715 (3.9)c 22/202 (3.7)b 27/615 (4.4)b
Total 404/5855 (6.9) 280/4421 (6.3) 363/4269 (8.5)
Valores en paréntesis son porcentajes
ab
Medias en hileras con diferentes superíndices difieren (P<0.01)
Cuadro 4. Incidencia porcentual de los parásitos de las abejas (Acarapis, Nosema y Varroa),
en once municipios del estado de Morelos, México 2011.
Municipio Acarapis Nosema Varroa

Atlatlahucan 30.77 36.65 14.57
Axochiapan 12.02 2.65 10.76
Jonacatepec 1.96 5.56 5.31
Tepalcingo 3.70 3.37 4.85
Tlaltizapan 19.11 28.75 25.69
Tlaquiltenango 13.66 6.68 11.30
Yecapixtla 18.77 16.33 27.52
Los resultados son interesantes, ya que el clima es interesante por su
determinación en el incremento de la incidencia de las enfermedades
parasitarias analizadas en el trabajo de investigación.
45
están de acuerdo en que la invasión de las abejas con el ácaro Varroa

destructor, es una grave amenaza para la apicultura a nivel mundial
(Behrens et al., 2012; Garbian et al., 2013; Tirado et al., 2013).
Nosemosis es una de las enfermedades más extendida de las abejas, con

graves efectos potenciales sobre la apicultura (Orantes y García, 1997; Hong
et al., 2012; Manzoor et al., 2013).Nosema apis y Nosema ceranae dos
parásitos microsporidios que infectan crónicamente el tracto digestivo de las
abejas melíferas (Apis mellifera) (Botias et al., 2013; Holt et al., 2013). El
patógeno emergente como lo es el microsporidio Nosema ceranae,
interfieren en el rendimiento en el vuelo y orientación de las abejas Apis
mellifera L (Shutler et al., 2014; Wolf et al., 2014). Nosema ceranae, un
parásito intracelular obligado que perturba el metabolismo de las proteínas
de las abejas (Apis mellifera) (Dussaubat et al., 2012; Basualdo et al.,
2014).Los recientes descensos de las poblaciones de abejas son de interés
científico, ecológico y económico, y son parcialmente atribuidas a los
parásitos y enfermedades relacionadas. Ectoparásito como Varroa
destructor y endoparásito Nosema ceranae (Wagoner et al., 2013).Nosema
ceranae, se ha encontrado ser altamente perjudicial para las colonias de
abejas. Se mencionan posibles efectos sinérgicos de co-infección de
Nosema ceranae con algunos tipos de virus (Toplak et al., 2013).La
enfermedad de nosemosis de las abejas ha sido considerado como un serio
obstáculo para que la apicultura sea rentable en climas templados (Fries et
al., 2013).
Los efectos de nosemosis tipo C, causada por la infección por N. ceranae
(Higes et al., 2010),han sido analizados a nivel colonia, estos estudios se
han centrado en gran medida en el colapso, como respuesta a la infección
sin abordar los posibles efectos subclínicos en la fuerza de la colonia y la
productividad (Botias et al., 2013).
El ácaro traqueal Acarapis woodi (Rennie), que afecta a las tráqueas
protoracicas de las abejas obreras melíferas. En trabajos recientes han
informado de la presencia constante de este ácaro, por lo que es un cofactor
potencial de pérdidas de colonias (Cepero et al., 2014).
46
La enfermedad es un factor importante para explicar la evolución de muchos

organismos. En las abejas la selección de las respuestas sociales de
comportamiento, es la resistencia adaptativa primaria facilitadora del proceso
de la enfermedad (Parker et al., 2012). Los determinantes del Desorden del
Colapso de las Colonias (CCD), un caso particular del colapso de las
colonias de abejas, siguen sin resolverse (Hou et al., 2014). CCD se
caracteriza por las pérdidas inexplicables de un gran número de abejas
obreras adultas (Apis mellifera) de colonias aparentemente sanas (Johnson
et al., 2009; Foster, 2011; Tokarz et al., 2011).En los últimos siete años se
han registrado pérdidas del 30%, el doble de lo que se espera de manera
normal (Bianco et al., 2014).Se han propuesto a las enfermedades
emergentes como que juegan un papel destacado en el declive colonias de
abejas, en parte a través de la manipulación del comportamiento sub-letal de
sus huéspedes (Pettis et al., 2012; Wolf et al., 2014).Muchos animales tienen
mecanismos individuales y sociales para combatir los patógenos.
Compensaciones fisiológicas entre la inmunidad individual y social se han
documentado previamente en insectos (Harpur et al., 2014).
Las abejas son los principales polinizadores (Pettis et al., 2012)de alrededor
del 73 por ciento de los cultivos. Siendo ectotérmicos, la temperatura de su
entorno determina la actividad de las abejas y por lo tanto el cambio
climático, caracterizado por elevada temperaturas, podrían afectar
drásticamente su biología, comportamiento y distribución. Indirectamente, el
cambio climático afecta a las abejas a través sus recursos florales y
enemigos naturales. La respuesta diferencial de los insectos y las plantas a
la temperatura cambiada podría crear desajustes temporales (fenológicos) y
espaciales (de distribución) con consecuencias demográficas graves para la
especie involucrados (Rami Reddy et al., 2012).Los parásitos y patógenos
son considerados como actores principales de pérdidas de abejas, en
particular Nosema ceranae y Varroa destructor pueden ser marcadores
predictivos en época de invierno, pero su poder de predicción depende en
gran medida de la temporada (Gómez et al., 2008; Dainat et al., 2012).
Los apicultores consideran el cambio climático global es considerado un
desafío para Nosema ceranae(Paxton, 2010). Considera de importancia la
interacción de Nosema spp. con ácaros, con relación a las pérdidas de
47
abejas melíferas (Bromenshenk et al., 2010). Por lo que hay una asociación
causal significativa entre la presencia de N. ceranae y el despoblamiento de
la colmena indica claramente que la colonización de Apis mellifera por N.
ceranae está relacionada con las pérdidas de abejas (Martin-Hernandez et
al., 2007).Pero sigue siendo discutido (Higes et al., 2007).
El ciclo biológico de Nosema spp. en las abejas depende de la temperatura.

La mejor adaptación de N. ceranae para completar su ciclo endógeno a
diferentes temperaturas claramente apoya la observación de los diferentes
patrones epidemiológicos (Martin-Hernandez et al., 2009 ).
Además del clima y los parásitos analizados en este estudio, se requieren

mayores investigaciones para resolver como influyen otros factores
ambientales manera sinérgica, en los descensos y pérdidas de las colonias
de abejas Apis mellifera L. De igual manera se sugiere considerar al ácaro
Varroa destructor, como vector para la transmisión de otros agentes
patógenos de interés, ante la mortalidad de las abejas en diversas partes del
mundo. Aunado a la fragmentación de los hábitats naturales y semi-
naturales, expansión de monocultivos y el papel de la falta de biodiversidad.
48
CAPITULO 6
VI CONCLUSIÓN
En base a los resultados obtenidos se concluye que los parásitos Acarapis,
Nosema y Varroa, tienen un mayor porcentaje de incidencia en los sitios que
presentan un clima cálido. Expresando un 11.7% en Acarapis, 13.0% en
Nosema y 14.9% para Varroa. Combinando los niveles de infestación de
parásitos y el tipo de clima en el que se presentan los porcentajes más altos,
resultados caracterizados por afectar la fortaleza de las colonias. Estos
resultados de los dos factores considerados en el experimento, permiten
afirmar que afecta la fortaleza de las colmenas y por ende muy
probablemente afecta la producción de miel, bajo el pecoreo limitado del
néctar, debido a la afección de las abejas.
Existen varios factores que se sospecha que son capaces de comprometer

la respuesta inmune de las abejas. Sin embargo es necesario tener
precaución en la elaboración de fuertes inferencias a partir de hallazgos.
Se evidencia que esta enfermedad es contagiosa o es el resultado de la
expresión aún factor de riesgo común.
Se debe tomar atención a los cambios en las prácticas de producción a gran
escala, pueden ser significativos en las perdidas de las colonias.
Con esto se pretende aportar información que ayude a los esfuerzos futuros
que traten de identificar la causa de la enfermedad. Sería importante
investigar la interacción de los productos químicos con los niveles de
patógenos en las colonias y como base principal el medio ambiente en el
que se desarrollan las abejas.
44
CAPITULO 5
V DISCUSIÓN
En la década de los sesentas se descartó el hecho de que los virus o en
microsporidio Nosema estuvieran relacionados a la desaparición de abejas,
al contrario de hoy en día, donde se relaciona a N. ceranae con el CCD
(Higes et al., 2008), o a una posible interacción de este con un Iridovirus IIV-
6 (Bromenshenk et al., 2010). Investigaciones recientes se han estado
enfocando a teorías como la contaminación de cera con químicos
(plaguicidas, herbicidas e insecticidas) y a la mala alimentación. Uno de los
químicos más perjudiciales son los neonicotinoides, prohibidos en Francia,
Alemania, Eslovenia e Italia, pero anteriormente se utilizaron para tratar
plagas de Eucalipto, lo que ocasionó residuo en las zonas afectadas. Estas
teorías sobre la contaminación mencionan que causa un debilitamiento de la
colmena, lo que facilita la entrada a enfermedades y plagas, que en sinergia
provocarían la muerte de la colmena (Gómez et al., 2008). Las pérdidas de
colonias de abejas más preocupantes se dieron en España en invierno del
2005-2006 algunas de las cuales fueron atribuidas a la enfermedad de
Nosema (Higes et al., 2007).
La abeja es un insecto que de manera natural es silvestre, pero dado a las

circunstancias de desarrollo económico ha cambiado y han sido
domesticadas (Eilenberg et al., 2015). Las abejas actualmente están en
declive en muchas partes del mundo (Bianco et al., 2014). Las abejas están
expuestas a diversos patógenos (Johnson, 2015).Los patógenos provocan
enfermedades, que pueden tener un impacto muy importante al grado de
provocar mortalidad masiva (Becher et al., 2013; Eilenberg et al., 2015). Y
por consiguiente se basan en un conjunto diverso de defensas individuales
ya nivel de grupo para prevenir la enfermedad (Evans y Armstrong, 2006).Es
importante conocer los factores que probablemente hacen sinergia para
afectar a las abejas (Brutscher et al., 2015). En las últimas décadas las
colonias de abejas (Apis mellifera L.) han disminuido como resultado de
parásitos, especialmente el ácaro ectoparásito Varroa destructor (Locke et
al., 2011; Schoning et al., 2011; Tarpy et al., 2015). Muchos apicultores
45
están de acuerdo en que la invasión de las abejas con el ácaro Varroa

destructor, es una grave amenaza para la apicultura a nivel mundial
(Behrens et al., 2012; Garbian et al., 2013; Tirado et al., 2013).
Nosemosis es una de las enfermedades más extendida de las abejas, con

graves efectos potenciales sobre la apicultura (Orantes y García, 1997; Hong
et al., 2012; Manzoor et al., 2013).Nosema apis y Nosema ceranae dos
parásitos microsporidios que infectan crónicamente el tracto digestivo de las
abejas melíferas (Apis mellifera) (Botias et al., 2013; Holt et al., 2013). El
patógeno emergente como lo es el microsporidio Nosema ceranae,
interfieren en el rendimiento en el vuelo y orientación de las abejas Apis
mellifera L (Shutler et al., 2014; Wolf et al., 2014). Nosema ceranae, un
parásito intracelular obligado que perturba el metabolismo de las proteínas
de las abejas (Apis mellifera) (Dussaubat et al., 2012; Basualdo et al.,
2014).Los recientes descensos de las poblaciones de abejas son de interés
científico, ecológico y económico, y son parcialmente atribuidas a los
parásitos y enfermedades relacionadas. Ectoparásito como Varroa
destructor y endoparásito Nosema ceranae (Wagoner et al., 2013).Nosema
ceranae, se ha encontrado ser altamente perjudicial para las colonias de
abejas. Se mencionan posibles efectos sinérgicos de co-infección de
Nosema ceranae con algunos tipos de virus (Toplak et al., 2013).La
enfermedad de nosemosis de las abejas ha sido considerado como un serio
obstáculo para que la apicultura sea rentable en climas templados (Fries et
al., 2013).
Los efectos de nosemosis tipo C, causada por la infección por N. ceranae
(Higes et al., 2010),han sido analizados a nivel colonia, estos estudios se
han centrado en gran medida en el colapso, como respuesta a la infección
sin abordar los posibles efectos subclínicos en la fuerza de la colonia y la
productividad (Botias et al., 2013).
El ácaro traqueal Acarapis woodi (Rennie), que afecta a las tráqueas
protoracicas de las abejas obreras melíferas. En trabajos recientes han
informado de la presencia constante de este ácaro, por lo que es un cofactor
potencial de pérdidas de colonias (Cepero et al., 2014).
46
La enfermedad es un factor importante para explicar la evolución de muchos

organismos. En las abejas la selección de las respuestas sociales de
comportamiento, es la resistencia adaptativa primaria facilitadora del proceso
de la enfermedad (Parker et al., 2012). Los determinantes del Desorden del
Colapso de las Colonias (CCD), un caso particular del colapso de las
colonias de abejas, siguen sin resolverse (Hou et al., 2014). CCD se
caracteriza por las pérdidas inexplicables de un gran número de abejas
obreras adultas (Apis mellifera) de colonias aparentemente sanas (Johnson
et al., 2009; Foster, 2011; Tokarz et al., 2011).En los últimos siete años se
han registrado pérdidas del 30%, el doble de lo que se espera de manera
normal (Bianco et al., 2014).Se han propuesto a las enfermedades
emergentes como que juegan un papel destacado en el declive colonias de
abejas, en parte a través de la manipulación del comportamiento sub-letal de
sus huéspedes (Pettis et al., 2012; Wolf et al., 2014).Muchos animales tienen
mecanismos individuales y sociales para combatir los patógenos.
Compensaciones fisiológicas entre la inmunidad individual y social se han
documentado previamente en insectos (Harpur et al., 2014).
Las abejas son los principales polinizadores (Pettis et al., 2012)de alrededor
del 73 por ciento de los cultivos. Siendo ectotérmicos, la temperatura de su
entorno determina la actividad de las abejas y por lo tanto el cambio
climático, caracterizado por elevada temperaturas, podrían afectar
drásticamente su biología, comportamiento y distribución. Indirectamente, el
cambio climático afecta a las abejas a través sus recursos florales y
enemigos naturales. La respuesta diferencial de los insectos y las plantas a
la temperatura cambiada podría crear desajustes temporales (fenológicos) y
espaciales (de distribución) con consecuencias demográficas graves para la
especie involucrados (Rami Reddy et al., 2012).Los parásitos y patógenos
son considerados como actores principales de pérdidas de abejas, en
particular Nosema ceranae y Varroa destructor pueden ser marcadores
predictivos en época de invierno, pero su poder de predicción depende en
gran medida de la temporada (Gómez et al., 2008; Dainat et al., 2012).
Los apicultores consideran el cambio climático global es considerado un
desafío para Nosema ceranae(Paxton, 2010). Considera de importancia la
interacción de Nosema spp. con ácaros, con relación a las pérdidas de
47
abejas melíferas (Bromenshenk et al., 2010). Por lo que hay una asociación
causal significativa entre la presencia de N. ceranae y el despoblamiento de
la colmena indica claramente que la colonización de Apis mellifera por N.
ceranae está relacionada con las pérdidas de abejas (Martin-Hernandez et
al., 2007).Pero sigue siendo discutido (Higes et al., 2007).
El ciclo biológico de Nosema spp. en las abejas depende de la temperatura.

La mejor adaptación de N. ceranae para completar su ciclo endógeno a
diferentes temperaturas claramente apoya la observación de los diferentes
patrones epidemiológicos (Martin-Hernandez et al., 2009 ).
Además del clima y los parásitos analizados en este estudio, se requieren

mayores investigaciones para resolver como influyen otros factores
ambientales manera sinérgica, en los descensos y pérdidas de las colonias
de abejas Apis mellifera L. De igual manera se sugiere considerar al ácaro
Varroa destructor, como vector para la transmisión de otros agentes
patógenos de interés, ante la mortalidad de las abejas en diversas partes del
mundo. Aunado a la fragmentación de los hábitats naturales y semi-
naturales, expansión de monocultivos y el papel de la falta de biodiversidad.
48
CAPITULO 6
VI CONCLUSIÓN
En base a los resultados obtenidos se concluye que los parásitos Acarapis,
Nosema y Varroa, tienen un mayor porcentaje de incidencia en los sitios que
presentan un clima cálido. Expresando un 11.7% en Acarapis, 13.0% en
Nosema y 14.9% para Varroa. Combinando los niveles de infestación de
parásitos y el tipo de clima en el que se presentan los porcentajes más altos,
resultados caracterizados por afectar la fortaleza de las colonias. Estos
resultados de los dos factores considerados en el experimento, permiten
afirmar que afecta la fortaleza de las colmenas y por ende muy
probablemente afecta la producción de miel, bajo el pecoreo limitado del
néctar, debido a la afección de las abejas.
Existen varios factores que se sospecha que son capaces de comprometer

la respuesta inmune de las abejas. Sin embargo es necesario tener
precaución en la elaboración de fuertes inferencias a partir de hallazgos.
Se evidencia que esta enfermedad es contagiosa o es el resultado de la
expresión aún factor de riesgo común.
Se debe tomar atención a los cambios en las prácticas de producción a gran
escala, pueden ser significativos en las perdidas de las colonias.
Con esto se pretende aportar información que ayude a los esfuerzos futuros
que traten de identificar la causa de la enfermedad. Sería importante
investigar la interacción de los productos químicos con los niveles de
patógenos en las colonias y como base principal el medio ambiente en el
que se desarrollan las abejas.
49
VII LITERATURA CITADA

ABF 2007. "Colony Collapse Disorder." Beekeeping American Federation. EUA.
Aizen, M. A. y L. D. Harder 2009. "Geographic variation in the growth of domesticated
honey bee stocks: disease or economics?" Commun Integr Biol 2: 464-6.
Alaux, C., M. Folschweiller, C. McDonnell, D. Beslay, M. Cousin, C. Dussaubat, J. L. Brunet y
Y. Le Conte 2010. "Pathological effects of the microsporidium Nosema ceranae on
honey bee queen physiology (Apis mellifera)." J Invertebr Pathol 106: 380-5.
Aliferis, K. A., T. Copley y S. Jabaji 2012. "Gas chromatography-mass spectrometry
metabolite profiling of worker honey bee (Apis mellifera L.) hemolymph for the
study of Nosema ceranae infection." J Insect Physiol 58: 1349-59.
Basualdo, M., S. Barragan y K. Antunez 2014. "Bee bread increases honeybee haemolymph
protein and promote better survival despite of causing higher Nosema ceranae
abundance in honeybees." Environ Microbiol Rep 6: 396-400.
Becnel, J. J. y T. G. Andreadis 1998. "Amblyospora salinaria n. sp. (Microsporidia:
amblyosporidae), parasite of Culex salinarius (Diptera: culicidae): its life cycle stages
in an intermediate host." J Invertebr Pathol 71: 258-62.
Becher, M. A., J. L. Osborne, P. Thorbek, P. J. Kennedy y V. Grimm 2013. "Towards a systems
approach for understanding honeybee decline: a stocktaking and synthesis of
existing models." J Appl Ecol 50: 868-880.
Behrens, D., Q. Huang, C. Gessner, P. Rosenkranz, E. Frey, B. Locke, R. F. Moritz y F. B. Kraus
2012. "Three QTL in the honey bee Apis mellifera L. suppress reproduction of the
parasitic mite Varroa destructor." Ecol Evol 1: 451-8.
Bianco, M., J. Cooper y M. Fournier 2014. "Honey Bee Population Decline in Michigan:
Causes, Consequences, and Responses to Protect the State’s Agriculture and Food
System." Michigan Journal of Public Affairs 11: 4-26.
Bigliardi, E. y L. Sacchi 2001. "Cell biology and invasion of the microsporidia." Microbes
Infect 3: 373-9.
Blanchard, P., F. Schurr, V. Olivier, O. Celle, K. Antunez, T. Bakonyi, H. Berthoud, E.
Haubruge, M. Higes, S. Kasprzak, H. Koeglberger, P. Kryger, R. Thiery y M. Ribiere
2009. "Phylogenetic analysis of the RNA-dependent RNA polymerase (RdRp) and a
predicted structural protein (pSP) of the Chronic bee paralysis virus (CBPV) isolated
from various geographic regions." Virus Res 144: 334-8.
Botias, C., R. Martin-Hernandez, J. Dias, P. Garcia-Palencia, M. Matabuena, A. Juarranz, L.
Barrios, A. Meana, A. Nanetti y M. Higes 2011. "The effect of induced queen
replacement on Nosema spp. infection in honey bee (Apis mellifera iberiensis)
colonies." Environ Microbiol 14: 845-59.
Botias, C., R. Martin-Hernandez, L. Barrios, A. Meana y M. Higes 2013. "Nosema spp.
infection and its negative effects on honey bees (Apis mellifera iberiensis) at the
colony level." Vet Res 44: 25.
Bromenshenk, J. J., C. B. Henderson, C. H. Wick, M. F. Stanford, A. W. Zulich, R. E. Jabbour,
S. V. Deshpande, P. E. McCubbin, R. A. Seccomb, P. M. Welch, T. Williams, D. R.
Firth, E. Skowronski, M. M. Lehmann, S. L. Bilimoria, J. Gress, K. W. Wanner y R. A.
Cramer, Jr. 2010. "Iridovirus and microsporidian linked to honey bee colony
decline." PLoS One 5: e13181.
Brutscher, L. M., K. F. Daughenbaugh y M. L. Flenniken 2015. "Antiviral defense
mechanisms in honey bees " Elsevier 10: 71-82.
Cali, A., P. M. Takvorian, S. Lewin, M. Rendel, C. Sian, M. Wittner y L. M. Weiss 1996.
"Identification of a new Nosema-like microsporidian associated with myositis in an
AIDS patient." J Eukaryot Microbiol 43: 108S.

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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO

PARASITOSIS DE LAS ABEJAS MELÍFERAS

Que presenta: ALICIA GALEANA RAMÍREZ

Torreón, Coahuila, México. Septiembre de 2015.

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO

PARASITOSIS DE LAS ABEJAS MELÍFERAS

Que presenta: ALICIA GALEANA RAMÍREZ

Torreón, Coahuila, México. Septiembre de 2015.

PARASITOSIS DE LAS ABEJAS MELÍFERAS

Elaborada por ALICIA GALEANA RAMÍREZ

Torreón, Coahuila, México. Septiembre de 2015.

El presente documento es fruto de un inmenso trabajo en el que han

Agradezco infinitamente a mi tutor el Dr. José Luis Reyes Carrillo

Y por último pero no menos importantes a los apicultores del estado de

El presente trabajo de investigación lo dedico con todo mi cariño y afecto al

Figura 1. Pupa de una abeja prevista del ácaro Varroa destructor………….16

La presente investigación demostró que los tipos de climas presentes en el

Palabras clave: Apis mellifera L, Acarapis woodi, Nosema spp., Varroa

La abeja melífera europea Apis mellifera fue introducida en nuestro país

En el año 2010 México se posicionó como el 7º productor de miel a nivel

Cuadro 1.- Producción y exportación de miel en México

Fuente:(INEGI, 2012; FAOSTAT, 2013)

Las abejas son un componente esencial de la agricultura moderna,

Muchas investigaciones sobre CCD, utilizando métodos sensibles de base

Recientemente, la presencia de IAPV ha estado fuertemente correlacionado

Los microsporidios son parásitos que forman esporas unicelulares, en los

En los últimos diez años la presencia de N. ceranae se ha confirmado en las

La historia de N. ceranae como parásito emergente, invasor y altamente

afirman que N. ceranae es la principal causa del desorden del colapso de

1.1.1. Objetivo general

 Conocer si el tipo de clima de los municipios del estado de

1.1.2. Objetivos específicos

 Identificar la presencia de parásitos (Acarapis woodi, Nosema spp. y

 Obtener el porcentaje de infestación de los parásitos (Acarapis woodi,

Los tipos de clima que hay en el estado de Morelos, México; son

Existe la preocupación por los descensos y pérdidas de las colonias de

En una colonia normal, la abeja reina sexualmente completa es la única

En estas épocas de abundancia de alimentos, existen zánganos maduros, la

Los tipos de clima que hay en el estado de Morelos, México; son

Existe la preocupación por los descensos y pérdidas de las colonias de

En una colonia normal, la abeja reina sexualmente completa es la única

En estas épocas de abundancia de alimentos, existen zánganos maduros, la

2.2. Clasificación taxonómica de las abejas

2.3. Síndrome del Colapso de la Colmena

Un problema que se ha presentado en gran parte del mundo, es denominado

informan que en México se presentó en dos ocasiones, las dos en la década

Sin embargo, probablemente también se vio afectado el territorio mexicano

2.3.1. ¿Qué es el CCD?

Dada la diversidad de patógenos potenciales que se encuentran en las

Los signos más frecuentes del CCD son los siguientes:

1.- Pérdidas de abeja por un mal manejo (alimentación deficiente y por

2.- La característica principal es la desaparición rápida de abejas

3.- Pocas o nada de abejas (Bromenshenk et al., 2010).

4.- Pérdida de colonias en invierno o principios de la primavera, a pesar de la

La disminución de las poblaciones de las abejas domesticadas, en algunos

CCD se manifiesta con pérdidas de las abejas de la colonia, pero con

2.3.2. El CCD en México

El CCD es un síndrome que ha afectado de manera drástica a la industria de

Muchos de los investigadores en esta área, preocupados por el impacto

Las pérdidas de abejas en el Estado de Morelos son incuestionables, y si

En otoño de 2006, algunos apicultores en los EE.UU. informaron perder 30-

2.4. Factores que posiblemente desencadenan el CCD