Вы находитесь на странице: 1из 20

72

УДК 599.8

РОЛЬ ИНВАЗИЙ В ФОРМИРОВАНИИ


ФИЛОГЕОГРАФИЧЕСКОЙ СТРУКТУРЫ
ДОМОВОЙ МЫШИ MUS MUSCULUS НЕКОТОРЫХ
ТЕРРИТОРИЙ РОССИИ И БЛИЖНЕГО ЗАРУБЕЖЬЯ
© 2016 Мальцев А.Н.1*, Стахеев В.В.2**, Котенкова Е.В.1
1
Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, Москва 119071
2
Институт аридных зон Южного научного центра РАН, Ростов-на-Дону, 344006
E-mail: * aleks.maltcev@gmail.com, ** stvaleriy@yandex.ru

Поступила в редакцию 23.05.2014

Исследована роль инвазий в формировании филогеографической структуры


синантропного вида домовой мыши Mus musculus, проанализированы
предполагаемые пути расселения по некоторым территориям России и ближнего
зарубежья. По данным полиморфизма контрольного региона (Д-петля) мтДНК
проведена оценка генетической изменчивости подвидов и популяций M. musculus.
Полученные данные свидетельствуют о существовании трёх филогенетических
линий, обитающих на территории России и ближнего зарубежья: первую
составляют домовые мыши из зоны гибридизации в Закавказье и М. m. musculus из
г. Москвы; вторая включает домовых мышей юга европейской части России и юга
Западной Сибири; в третью вошли популяции M. m. musculus из Восточной
Европы. Инвазии оказали влияние на неоднородность филогеографической
структуры M. musculus. Ни один из анализируемых нами подвидов (M. m. musculus,
M. m. wagneri, M. m. gansuensis) не образовал единой филогруппы. Вероятно, это
обусловлено гибридизацией между разными парапатрическими таксонами домовых
мышей, как на видовом, так и внутривидовом уровнях.
Ключевые слова: инвазии, домовая мышь, M. musculus, филогеографическая
структура, мтДНК.

Введение ключевым фактором в эволюции


Домовые мыши надвидового домовой мыши. Однако к настоящему
комплекса Mus musculus sensu lato времени многие аспекты взаимосвязи
являются наиболее широко развития сельского хозяйства в истории
распространёнными и вездесущими человека с динамикой формирования
инвазионными млекопитающими после синантропии и инвазий этого вида
человека [Lowe et al., 2000; Khlyap et al., остаются недостаточно изученными
2010; Khlyap, Warshavskiy, 2010]. [Cucchi, Vigne, 2006; Cucchi et al., 2012].
Это обусловлено переходом к В последние два десятилетия
синантропному образу жизни, который широкое распространение получила
позволил стремительно заселить такая область исследований как
большие пространства. По мнению ряда филогеография, основанная на
авторов [Tchernov, 1984, 1991 a, b, 1993; принципах и процессах, охватывающих
Auffray et al., 1990; Cucchi et al., 2005; географическое распределение
Kotenkova, Maltsev, 2012], генеалогических линий как внутри
неолитическая революция – то есть одного, так и среди близкородственных
рождение нового образа жизни видов [Avise, 2000]. Использование
человека, основанного на сельском филогеографического подхода
хозяйстве и земледелии, является позволяет дополнить пробелы в истории

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


73
расселения таксонов M. musculus s. l. Фрисман, 2008; Спиридонова и др.,
Наиболее изученным является М. 2011; Спиридонова, 2014].
domesticus [Gündüz et al., 2005; Rajabi- В Закавказье находится обширная
Maham et al., 2008; Bonhomme et al., зона естественной гибридизации
2011; Jones et al., 2011], синантропный musculus-domesticus [Межжерин,
вид, широко расселившийся по земному Котенкова, 1989; Милишников и др.,
шару с человеком. Его ареал охватывает 1990; Mezhzherin, Kotenkova, 1992;
Западную Европу, часть Африки, Межжерин и др., 1994; Mezhzherin et al.,
Австралию, Северную и Южную 1998], сформировавшаяся, по всей
Америку, юго-западную и западную видимости, как при расселении
части Азии и многие острова. предковых форм М. musculus и
Несколько хуже исследован M. domesticus, так и в более поздний
M. castaneus [Rajabi-Maham et al., 2012; период в результате непреднамеренных
Jing et al., 2014], распространённый в инвазий этих видов при завозе людьми
Юго-Восточной Азии. Населяющий [Милишников, 2004; Милишников и др.,
Восточную Европу и большую часть 2004; Cucchi et al., 2013].
Азии Mus musculus изучен не Задачи исследования состояли в
столь детально. Филогеографической анализе путей расселения
структуре и расселению с синантропного вида M. musculus по
использованием генетических, в том некоторым территориям России и
числе и молекулярно-генетических ближнего зарубежья. Кроме того, мы
методов, посвящены лишь отдельные попытались рассмотреть роль инвазий в
работы [Prager et al., 1996; Yonekawa et формировании филогеографической
al., 2003; Macholán et al., 2012; Suzuki et структуры M. musculus, а также
al., 2013], а европейская часть ареала в проанализировать генетическую
пределах России практически не изменчивость популяций и подвидов,
исследована. В некоторых публикациях входящих в состав исследуемого вида.
рассмотрена подвидовая структура
этого политипического вида, в состав Материал и методика
которого входят несколько достаточно Материалом для генетического
хорошо диагностируемых по анализа были 72 особи домовых мышей,
морфологическим и цитогенетическим отловленных с помощью живоловок в
признакам подвидов [Лавренченко, 9 регионах России, Молдовы, Армении
1994а; Якименко и др., 2003; и Казахстана, также зверьки из «живой»
Коробицина, Якименко, 2004]. Авторы коллекции, содержащиеся в виварии
выделяют до 5 разных внутривидовых Научно-экспериментальной базы
генетических форм M. musculus «Черноголовка» Института проблем
предположительно подвидового статуса экологии и эволюции им. А.Н.
[Коробицина, Якименко, 2004; Северцова. Помимо них в работе при
Спиридонова и др., 2004, 2008 а, б, построении филогенетического дерева
2011]. Из них на территории России использованы последовательности
обитают: M. m. musculus, M. m. гомологичных участков контрольного
gansuensis, M. m. wagneri, которые были региона Д-петли мтДНК M. domesticus
объектами нашего исследования. из Европы из базы данных
Показано, что гибридизация форм Genbank/NCBI. Координаты мест отлова
разного таксономического статуса и количество исследованных особей,
(видов, подвидов) имела существенное представлены в таблице 1.
значение в эволюционной судьбе Выделение ДНК. Выделение
синантропных таксонов в результате тотальной ДНК осуществляли с
непреднамеренных инвазий с человеком использованием солевого метода
[Mezhzherin et al., 1998; Котенкова, [Aljanabi, Martinez, 1997] из
2000, 2002; Якименко и др., 2003; фиксированных 95%-м спиртом тканей

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


74
Таблица 1. Места сбора материала и номера гаплотипов M. musculus, M. domesticus,
включённые в генетический анализ

Номер Форма N Место отлова Координаты №№ №в


популя- гаплотипов Генбанке,
ции автор
1 M. m. musculus 2 г. Санкт- 59°52′ с.ш. 371 KR866314
Петербург 30°17′ в.д.
2 M. m. musculus 9 г. Москва 55°44′ с.ш. 48, 107, KR866311-
37°45′ в.д. 108 13
3 M. m. musculus 9 c. Тормосин, 48°10′ с.ш. 87, 88, 89, KR866321-
Цимлянские 42°41′ в.д. 91, 92, 93, 26
пески 94
(Волгоград-
ская обл.)
4 M. m. musculus 5 г. Кишинёв 47°8′ с.ш. 70, 72, 73, KR866316-
(Молдова) 28°51′ в.д. 74, 75 20
5 M .m. musculus 11 г. Ишим 56°7′ с.ш. 12, 13, 14, KR866338-
(Тюменская 69°30′ в.д. 15, 18, 20 42
область)
6 M. musculus Ч 12 г. Ереван 40°10′ с.ш. 103, 112, KR866331-
M. domesticus (Армения) 44°31′ в.д. 120, 147, 37
233, 240,
304
7 M. m. wagneri* 9 Окрестности 46°20′ с.ш. 1, 2, 3, 8 KR866327-
г. Астрахани 48°0′ в.д. 30
8 M. m. wagneri 1 г. Павлодар 52°18′ с.ш. 012 KR866315
(Казахстан) 77°1′ в.д.
9 M. m. 14 с. Нижний 50°30′ с.ш. 23, 25, 31, KR866343-
gansuensis Цасучей 115°7′ в.д. 32, 33 47
(Забайкаль-
ский край)
10 M. domesticus 1 Тронхейм 63°21′ с.ш. 2 U47431
(Норвегия) 10°23′ в.д. [Prager et
al., 1993]
11 M. domesticus 1 Восточный 54°9′ с.ш. 3 U47432
Гольштейн 10°51′ в.д. [Prager et
(Германия) al., 1993]
*Отловлены недалеко от места первоописания подвида [Eversmann, 1848].

(хвост, сердце). Количество ДНК в Genamp 9700 (Applied Biosystems)


образце определяли путём сравнения с с использованием прямого Mtloop3F:
ДНК фага лямбда известной 5′-CACCACCAGCACCCAAAGCT-3′
концентрации методом горизонтального и обратного праймеров Mtloop2R:
электрофореза в 0.8%-м агарозном геле 5′-AGCATTTTCAGTGCTTTGCT-3′,
в трис-ЭДТА-боратном буфере. локализованных в позициях 15 378 и 41
ПЦР, секвенирование и очистка последовательности домовых мышей
мтДНК. Участок контрольного линии C57BL/6J [Bayona-Bafaluy et al.,
региона (Д-петля) мтДНК был 2003]. Амплификацию проводили в
амплифицирован в термоциклере 20 мкл реакционной смеси, содержащей

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


75
1 мкл тотальной ДНК по 1 мкл 10 мМ Маркова (MCMCMC). В программе
каждого праймера, 0.2 мкл 100мМ использовали 6 цепей (пять «горячих» и
MgCI2, 2 мкл 15 мМ 10 Ч Taq буфера одну «холодную»), 500 тысяч генераций
(“СибЭнзим”, г. Новосибирск), 2 мкл и 20% от генерированных деревьев.
8 мМ смеси dNTPs, 0.2 ед. Параметры модели нуклеотидных
Taq-полимеразы (“СибЭнзим”, замещений и длин ветвей были
г. Новосибирск) и деонизированную использованы для построения
воду. Амплификации состояли из консенсусного филогенетического
начальных 5 мин денатурации (94єС), дерева и получения оценок
35 циклов амплификации (94єС – 15 с, апостериорной вероятности его
55єС – 30 с, 72єС – 1 мин) и достройки ветвлений.
цепей (72єС – 7 мин). Продукты Количество полиморфных сайтов
амплификации очищали на колонках (S), нуклеотидное (π) и гаплотипическое
(#KR-011, Омникс, Россия). разнообразие (h) рассчитывали в
Секвенирование проведено в программе DNAsp, v.5.10 [Rozas et al.,
лаборатории молекулярной систематики 2003]. Расчёт количества замен
(Зоологический институт, г. Санкт- проводился с помощью программы
Петербург) на секвенаторе Applied Arlequin 3.5.1.2 [Excoffier et al., 2005].
Biosystems 3130 Genetic Analyzer с Для учёта других генетических
использованием набора BigDye (R) процессов в популяциях (обмен генов,
Terminator v3.1 Cycle Sequencing Kit горизонтальный перенос, рекомбинации
(согласно инструкциям производителя). и т. д.), также отображающих
С использованием вышеперечислен- эволюционные отношения между
ных методологических подходов были последовательностями, были
определены первичные нуклеотидные использованы филогенетические сети.
последовательности контрольного Программа Splits Tree4 [Huson, Bryant,
региона мтДНК у 72 особей домовых 2006] использована для построения
мышей. split network, изображающую в
Анализ нуклеотидных последова- недихотомической форме родство
тельностей и филогенетические гаплотипов с некорректирующей P
построения. Выравнивание дистанцией NeighborNet. Для
последовательностей производилось с построения медианной сети применялся
помощью программы Bioedit v.7.0.5.3 алгоритм MJ (Median-Joinning)
[Hall, 1999]. Для множественного (программа Network v.4.6.0.6) [Bandelt
выравнивания последовательностей et al., 1999].
была использована программа Степень дивергенции мтДНК
CLASTAL W [Thompson et. al, 1994], оценивалась с помощью p-дистанции,
интегрированная в пакет Bioedit. которая соответствует среднему
Для реконструкции филогенетических расстоянию от предкового гаплотипа
отношений между гаплотипами мтДНК по всем производным гаплотипам в
было построено дерево с помощью программе MEGA 4, используя
Байесовского анализа в программе алгоритм К2P.
MrBayes версии 3.1.2 [Ronquist,
Huelsenbeck, 2003] с использованием Результаты и обсуждение
модели GTR (General Time и процедуры Генетическое разнообразие.
«gamma distributed rates across sites». В 72 последовательностях 978 пн
Для выбора подходящей модели контрольного региона (Д-петли) мтДНК
нуклеотидных замен последовательности идентифицировано 39 гаплотипов (табл.
тестировали в программе JModeltest, 2). Все гаплотипы были депонированы в
v.0.1.1 [Posada, Crandall, 1998]. GenBank/NCBI под соответствующими
Программа MrBayes использует метод номерами (табл. 1). Количество сайтов
Monte Carlo, применяя сцепленные цепи без пробелов (делеций) составило 848.

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


76
Таблица 2. Молекулярно-генетическая изменчивость форм домовых мышей, основанная на анализе 978 пар оснований контрольного
региона мтДНК популяций M. musculus

Замены
Инсерции +
делеции (Indel)
Место отлова Форма n Н S h π(*100) k

Всего
Tранзиции
Трансверсии

г. Москва M. m. musculus 9 3 14 0.417±0.2 0.50±0.002 4.3 14 10 4 81


с. Тормосин, Цимлянские пески M. m. musculus 9 7 17 0.92±0.09 0.73±0.134 6.3 18 11 7 80
(Волгоградская область)
г. Кишинёв (Молдова) M. m. musculus 5 5 16 1.0±0.126 0.98±0.196 9.0 17 8 9 81
г. Ишим (Тюменская область) M. m. musculus 11 6 7 0.873±0.07 0.18±0.04 1.7 7 1 6 6
г. Ереван (Армения) M. musculus Ч 12 7 11 0.773±0.13 0.28±0.09 2.4 11 2 9 2
M. domesticus
Окрестности г. Астрахани M. m. wagneri 9 4 13 0.58±0.18 0.396±0.16 3.4 13 10 3 5
с. Нижний Цасучей M. m. gansuensis 14 5 9 0.703±0.1 0.32±0.056 2.71 9 6 3 79
(Забайкальский край)
Все регионы Все 691 371 87 0.94±0.003 0.82±0.04 6.96 89 48 41 334

Примечания: размер выборки (n), количество гаплотипов (H), количество вариабельных сайтов (S), гаплотипическая изменчивость (h),
среднее количество нуклеотидных различий (k), нуклеотидная изменчивость (π)*.
1
Три последовательности и два гаплотипа (г. Санкт-Петербург, г. Павлодар) не включены в таблицу, поскольку недостаточно данных для
статистического анализа.

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


77
Всего обнаружено 87 полиморфных гибридов [Kraft, 1984/1985; Межжерин,
сайтов и два консервативных участка Котенкова, 1989; Милишников и др.,
в позициях 371-679 и 681-732. Общее 1990; Mezhzherin, Kotenkova, 1992;
количество замен составило 89, Якименко и др., 2003; Коробицина,
из них 48 транзиций и 41 трансверсия Якименко, 2004]. Кроме того, показано,
при количестве 334 InDel что домовые мыши из Кишинёва были
(инсерции+делеции) (табл. 2). Следует носителями двух разных групп
w73 wPa-1
отметить крупную делецию, t-гаплотипов: t и t [Мазин и др.,
встречающуюся в 65 образцах всех 1987]. Представители tw73 группы
популяций, длиной 88 пн. В 7 образцах обнаружены лишь в генофонде M.
из 4 популяций (Цимлянские пески, musculus [Дёмин, Мазин, 1984, 1985].
г. Москва, г. Кишинёв, Забайкальский Гаплотип twPa-1 характерен для M.
край), характеризующихся к тому же domesticus. Появление таких сложных
большим количеством вариабельных t-гаплотипов требует присутствия в
сайтов, идентифицирована вставка 89 популяции носителей гаплотипов
пн. Среднее соотношение нуклеотидов разных групп комплементации.
в последовательностях составило: A = Поскольку M. musculus отличается
0.344, Т/U = 0.291, C = 0.255, G = 0.11 крайним однообразием T-комплекса
(табл. 2). [Мазин, 1988], такие условия могут
Нуклеотидное и гаплотипическое возникать лишь на границах ареала
разнообразие. Максимальные значения и/или в районах, где идёт или шла
гаплотипического и нуклеотидного раньше гибридизация с другими
разнообразия отмечены в популяциях синантропными таксонами домовых
M. m. musculus из Цимлянских песков и мышей [Мазин и др., 1987]. Эти факты
г. Кишинёва (табл. 2). Высокие дают возможность предположить
значения этих характеристик, с одной наличие в популяции г. Кишинёва генов
стороны, могут означать, что популяции M. domesticus, появившихся в
стабильны и в течение длительного результате случайных инвазий домовых
времени поддерживают высокую мышей из Западной Европы и
численность, с другой, – что в их состав их ограниченной гибридизации с
входят особи из нескольких ранее M. musculus. В выборке из Цимлянских
изолированных популяций [Avise, песков несколько особей по
2000]. С нашей точки зрения, в данном морфологическим признакам были
случае больше подходит второе близки к подвиду M. m. wagneri.
объяснение. Следующие факты Представители подвида M. m. wagneri
свидетельствуют в пользу гибридного в отличие от M. m. musculus
происхождения особей из данных характеризуются более коротким
популяций. Морфологические признаки хвостом, палево-бурой окраской спины,
домовых мышей этих выборок коричнево-рыжими боками и белым
несколько отличаются от таковых, брюхом [Огнёв, Гептнер, 1929; Marshall,
характерных для подвида M. m. 1998]. Следует учитывать и тот факт,
musculus. У мышей из г. Кишинёва что домовые мыши из Цимлянских
отмечены более тёмная окраска песков (с. Тормосин) отловлены в
шерстного покрова и отсутствие районе, где проходит предполагаемая
выраженной границы или слабый граница ареалов между подвидами
переход в окраске спины и брюха, что M. m. musculus и M. m. wagneri. Помимо
характерно для другого синантропного высоких значений гаплотипического и
таксона – M. domesticus [Межжерин, нуклеотидного разнообразия у домовых
1994]. Ранее было установлено, что у мышей Цимлянских песков и
синантропных таксонов домовых г. Кишинёва отмечены и самые высокие
мышей по морфологическим признакам значения вариабельных сайтов и
возможна надёжная диагностика количества замен из всех

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


78
исследованных выборок, что вместе Гаплогруппа А, объединяющая все
с другими показателями может исследованные гаплотипы из Армении
свидетельствовать в пользу их высокой (г. Ереван) и один гаплотип из
генетической изменчивости. Иная г. Москвы, имеет наибольшую длину
картина наблюдается в выборках ветвей и вероятностную поддержку
домовых мышей M. m. musculus (1.00) (рис. 1). По-видимому,
(г. Ишим), M. m. gansuensis (Южное совместная кластеризация выборок из
Забайкалье) и выборке из зоны популяций г. Москвы и Закавказья не
гибридизации (Закавказье, Армения). случайна. Несмотря на несомненное
Во всех было зарегистрировано высокое гибридное происхождение домовых
генное разнообразие (H) и низкая мышей из Армении [Межжерин,
нуклеотидная изменчивость (π). Что Котенкова, 1989; Милишников и др.,
касается выборки из г. Еревана (то есть 1990, 2004; Mezhzerin, Kotenkova, 1992],
из центра обширной зоны гибридизации которые несут гены как минимум двух
Закавказья), то следует отметить, что таксонов (M. musculus и M. domesticus),
ранее по данным аллозимной домовые мыши из г. Еревана обладают
изменчивости было показано высокое мтДНК M. musculus. В более ранних
генное разнообразие закавказских исследованиях на основании анализа
популяций [Межжерин и др., 1994; полиморфизма контрольного региона
Mezhzherin et al., 1998] и присутствие в мтДНК домовых мышей [Prager et al.,
них аллелей, характерных для M. 1996, 1998; Orth et al., 2002] выявлено
musculus и M. domesticus. Впоследствии присутствие в популяциях Грузии
в популяциях домовых мышей мт-гаплотипов как domesticus, так и
Закавказья были найдены предковые musculus-типов. По другим данным
аллели, которые ранее выявлены в [Boissinot, Boursot, 1997], гаплотипы из
популяциях из предполагаемого центра Грузии и Армении близки или
происхождения синантропных домовых идентичны таковым M. musculus из
мышей (Северная Индия) Центральной России (г. Москва) и
[Милишников, 2004; Милишников и др., Прибалтики (Латвия, г. Рига), что
2004]. Возможно, выявленное нами согласуется с нашими приведёнными
высокое генное разнообразие в выборке выше данными. Это подтверждает и
домовых мышей из г. Еревана связано p-дистанция нуклеотидных различий
с гибридизацией предковых и ныне домовых мышей из Армении от M. m.
живущих форм домовых мышей, musculus (г. Москва), составляющая
завезённых в этот регион людьми. 0.3%. Принимая во внимание
В остальных популяциях (M. m. наследование мтДНК по материнской
wagneri, окрестности г. Астрахани, линии [Avise et al., 1987], мы выдвинули
и М. m. musculus, г. Москва) генное гипотезы, объясняющие данный
разнообразие и нуклеотидная феномен. Первая из них касается
изменчивость характеризовались истории расселения домовых мышей по
средними значениями. территории Евразии в соответствии с
Анализ структуры филогенети- гипотетической моделью, предложенной
ческих деревьев и сетей. На французскими исследователями
байесовском дереве (рис. 1) все [Boursot et al., 1996; Guénet, Bonhomme,
гаплотипы отделяются от внешней 2003], вторая учитывает данные
группы (M. domesticus) с высокой отечественных авторов по анализу зоны
поддержкой (100%), что гибридизации Закавказья [Котенкова,
свидетельствует о наличии у них 2002; Милишников, 2004; Милишников
мтДНК M. musculus и о генетическом и др., 2004].
единстве разных форм M. musculus. Итак, заселение Закавказья уже
На филогенетическом дереве (рис. 1) дивергировавшими от M. domesticus и
выделяются три гаплогруппы (A, B и С). M. castaneus представителями

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


79

Рис. 1. Байесовское консенсусное дерево для 39 гаплотипов мтДНК (Д-петля)


M. musculus [Мальцев, Баженов, 2013]. Последовательности M. domesticus взяты
из Генбанка в качестве внешней группы. Условные обозначения гаплотипов:
Arm – г. Ереван; Ish – г. Ишим; K – г. Кишинёв; M – г. Москва; PAV – г. Павлодар;
TSP – Цимлянские пески; SP – г. Санкт-Петербург.

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


80
M. musculus возможно происходило Востока двигалась линия M. domesticus,
с юга-востока Прикаспийской причём она разделилась: одна группа
низменности [Boursot et al., 1996; распространялась по Средиземноморью,
Guénet, Bonhomme, 2003]. Здесь другая проникла в Закавказье.
расселяющаяся линия M. musculus Ряд палеонтологических находок
разделилась. Одна группа мышей показывает, что M. domesticus
двинулась на северо-запад Восточной колонизировала данный регион около
Европы, другая, обогнув Каспийское 5–6 тысяч лет назад в период неолита
море, достигла Кавказа и проникла на [Cucchi et al., 2013]. Заселение
территорию Закавказья вдоль Закавказья разными формами мышей с
побережья. Этот сценарий может юга и севера оказало существенное
объяснять филогенетическое родство влияние на формирование генетической
домовых мышей из Закавказья и Центра структуры обширной зоны
Европейской части России, а также гибридизации в Закавказье [Котенкова,
Восточной Европы, и, таким образом, 2002; Милишников, 2004; Милишников
полученные нами данные – попадание и др., 2004].
гаплотипов выборки мышей из Ранее показано, что в узкой
г. Еревана и г. Москвы в одну европейской зоне гибридизации
филогруппу. скрещивания происходят направленно:
По-видимому, домовые мыши самец domesticus – самка musculus, а
M musculus, проникшие в Закавказье и не наоборот [Vanlerberghe et al., 1986,
принимавшие участие в формировании 1988]. Если гибридизация в Закавказье
зоны гибридизации, отделились от той шла по этому же сценарию, то,
же предковой ветви, что и заселившие учитывая передачу мтДНК по
Восточную Европу. материнской линии, этим может быть
Возможно и другое объяснение обусловлено наследование мтДНК
полученных результатов. Как уже M. musculus в Закавказских популяциях
отмечалось выше, ранее в закавказских синантропных домовых мышей. В
популяциях были обнаружены проведённых нами экспериментальных
предковые аллели, характерные для скрещиваниях между представителями
домовых мышей, расселяющихся из домовых мышей из г. Еревана и г.
предполагаемого центра происхождения Москвы была обнаружена асимметрия,
синантропных таксонов надвида выраженная в редукции семенников и
Mus musculus s. l. [Милишников, 2004; пониженной фертильности гибридов F1,
Милишников и др., 2004]. Высказано полученных от скрещивания самок из
предположение, что в Закавказье могла гибридной популяции Закавказья и
заселиться недифференцированная самцов M. m. musculus из г. Москвы
форма домовых мышей [Котенкова, [Мальцев, 2010; Maltcev, 2011].
2002; Милишников и др., 2004], и лишь Гаплогруппа B состоит из двух
позже туда проникли дивергировавшие подгрупп, одна из которых содержит
M. musculus и M. domesticus, которые только гаплотипы M. m. musculus из г.
скрещивались как друг с другом, так и с Ишима (Западная Сибирь), другая имеет
предковой формой, образовав сложную неоднородный состав и включает один
по генетической структуре обширную гаплотип M. m. wagneri и два M. m.
зону гибридизации. Таким образом, musculus (с. Тормосин, Волгоградская
домовые мыши Закавказья и г. Москвы область) (рис. 1). Филогенетическая
могли сохранить предковые аллели и близость разных групп домовых мышей
мтДНК M. musculus, что и привело в данной гаплогруппе может быть
к их выделению в единую филогруппу. связана как с гибридизацией разных
Напомним, что заселение домовыми форм, так и с особенностями их
мышами территории Закавказья шло не расселения по территории Восточной
только с севера, но и с юга. С Ближнего Европы и Сибири. Так, основателями

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


81
населения домовых мышей г. Ишима одной группы домовых мышей по
могли стать зверьки, привезённые из территории обширного региона.
некоторых территорий современной Объединение гаплотипов мышей из
Волгоградской области. Объединение азиатской и европейской частей России
гаплотипа M. m. wagneri с двумя в разные филогруппы в наших
гаплотипами M. m. musculus из исследованиях согласуется с
с. Тормосин может быть обусловлено результатами одной из последних работ,
гибридизацией двух этих подвидов, посвящённых истории расселения
а филогенетическое родство с домовых мышей M. musculus в северной
гаплотипами М. m. musculus из Евразии [Suzuki et al., 2013]. В этой
г. Ишима со случайными инвазиями работе, также основанной на изучении
домовых мышей M. m. musculus из полиморфизма мтДНК (цитохрома b,
Волгоградской области в Западную контрольного региона), было
Сибирь. показано существование разных
Гаплогруппа С выделяется на филогенетических линий на территории
филогенетическом дереве с высокой Восточной Европы и Азии, что может
поддержкой (рис. 1). Она объединяет характеризовать разные пути заселения
гаплотипы из разных популяций M. m. этих регионов домовыми мышами. По
musculus, обитающих в Восточной данным авторов, территория азиатской
Европе (г. Кишинёв, г. Москва, части России заселялась, скорее всего,
Волгоградская область), а также одной группой домовых мышей.
гаплотип M. m. gansuensis. Попадание Гаплотипы подвидов М. m. wagneri и
гаплотипа gansuensis в данную группу M. m. gansuensis не образовали единых
может быть связано с гибридизацией филогрупп на филогенетическом дереве
подвидов M. m. musculus и M. m. и чаще располагались среди гаплотипов,
gansuensis, о чём неоднократно относящихся к разным популяциям
сообщалось ранее [Спиридонова и др., M. m. musculus. На байесовском дереве
2008б, 2011]. Представители М. m. большинство гаплотипов gansuensis
musculus могли проникнуть в Южное выделились как уникальные и
Забайкалье с севера Забайкальского расположились в базальной его части,
региона. Филогенетическая близость за исключением одного, который
гаплотипа gansuensis может объясняться присоединился к гаплотипам M. m.
проникновением домовых мышей из musculus из Восточной Европы (рис. 1).
европейской части России в регион Ранее была показана широкая
обитания M. m. gansuensis. гибридизация M. m. gansuensis c
Перемещение синантропных домовых другими таксонами домовых мышей в
мышей на большие расстояния вместе Прибайкалье и Приморье [Якименко и
с человеком отмечено многими др., 2003; Спиридонова и др., 2008a,
исследователями, как на основании 2011]. Генетическая дивергенция по
прямых наблюдений [Кучерук, 1994], p-дистанции гаплотипов M. m. wagneri
так и генетических исследований и M. m. gansuensis от M. m. musculus
[Спиридонова и др., 2008 a, б, 2011]. (г. Москва) была сходной – 1.0%.
Так, ранее в популяции M. m. musculus, Филогенетические сети,
обитающей в Кабардино-Балкарии, построенные с помощью разных
обнаружили домовую мышь с RAPD- методов (рис. 2, 3), также
маркером, характерным для M. m. демонстрируют разделение гаплотипов
gansuensis [Спиридонова и др., 2008б]. на три группы, в значительной степени
Объединение гаплотипов, принадлежащих сходные по составу входящих в
популяциям M. m. musculus из разных них гаплотипов с филогруппами
частей Восточной Европы: г. Кишинёв, байесовского дерева. На медианной
г. Москва, Волгоградская область, сети (рис. 2) прослеживаются
можно объяснить расселением исходно дихотомические связи между группами

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


82

Рис. 2. Медианная сеть (Median-Joining), построенная в результате анализа


72 последовательностей мтДНК (Д-петля) M. musculus. (Размер кружков на рисунке
прямо пропорционален числу входящих в них последовательностей.)
– M. musculus x M. domesticus (г. Ереван).
– M. m. musculus. H_1, 2, 3, 8 (г. Москва); H_27–32 (г. Ишим); H_11–17
(c. Тормосин); H_6, 7, 9, 10 (г. Кишинёв); H_4 (г. Санкт-Петербург); H_5 (г. Павлодар).
– M. m. wagneri (окрестности г. Астрахани).
– M. m. gansuensis (с. Н. Цасучей).
– точки ветвления медианных векторов.

Рис. 3. Филогенетическая сеть NeighbourNet для 72 последовательностей мтДНК


(Д-петля) М. musculus.
Номера последовательностей: 1–9 M. m. wagneri ; 12–22 M. m. musculus г. Ишим; 23–33,
40–42 M. m. gansuensis; 48, 49, 57–59, 107, 108, 140, 321 M. m. musculus г. Москва; 70,
72–76 M. m. musculus г. Кишинев; 87–95 M. m. musculus Волгоградская область; 100,
103, 112, 120, 126, 127, 137, 147, 233, 240, 241, 304 M. m. musculus Ч M. m. domesticus;
371–372 M. m. musculus г. Санкт-Петербург; z012 M. m. musculus г. Павлодар.

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


83
A и B и параллельные линии, что, (г. Кишинёв, г. Москва, г. Санкт-
вероятно, указывает на возникновение Петербург, Волгоградская область,
мутаций в идентичных нуклеотидных Забайкалье). Структура линий этой
позициях. группы на сети может
Группа C включает особей из свидетельствовать о том, что
разных популяций и характеризуется последовательности происходят от
альтернативными связями, которые нескольких популяций, то есть о её
могли возникнуть в результате гибридном происхождении. На это
параллельных и повторных мутаций. указывают и высокие значения
Так, в центре группы C (рис. 2) нуклеотидного и гаплотипического
виден ромб, куда входят три гаплотипа разнообразия популяций, входящих в
из трёх разных популяций. Возможно, состав этой группы (табл. 2). Кроме
в последовательностях этих линий того, как уже указывалось выше,
параллельно и повторно происходили данные морфологического анализа
одинаковые мутации в аналогичных показывают, что все особи из
позициях. Группы последовательностей г. Кишинёва, г. Санкт-Петербурга,
A, B и C (рис. 2) полностью повторяют Цимлянских песков отличались
топологию ветвления гаплотипов по морфологическим признакам от
гаплогрупп на филогенетическом дереве типичных M. musculus. В двух первых
(рис. 1). Как и на нём, выделение точках были обнаружены морфологи-
группы A выражено наиболее ческие особенности, характерные как
отчётливо. Это видно и на для M. musculus, так и M. domesticus.
филогенетической сети split network, Относительно подвидов M. m.
построенной с помощью метода wagneri и M. m. gansuensis следует
NeighborNet (рис. 3). Данная сеть отметить, что в отличие от топологии
имеет звездообразную структуру, филогрупп байесовского дерева, в сети
разделённую на три ствола. Первый split network wagneri и gansuensis
ствол образует группу A, образуют небольшие ветви (рис. 3),
последовательности в которой отделённые от всех последователь-
соединяют параллельные линии. Это ностей, но недостаточное количество
указывает на то, что в данной группе, данных не позволяет выделить эти
объединяющей две популяции подвиды в отдельные группы.
(Закавказье, г. Москва) независимо в
каждой из них могли происходить Заключение
сходные мутации, приведшие к Эволюционную историю ныне
дивергенции этой группы. Группа B синантропных таксонов домовых
также образует единый ствол, но мышей можно разделить на два периода
имеющий бифуркацию в середине на [Kotenkova, Maltzev, 2012]. Первый из
две ветви. В каждую из ветвей входят них начался после дифференциации
гаплотипы из разных популяций M. m. этих таксонов, последовавшей за их
musculus с юга европейской части расселением из центра возникновения
России (окрестности г. Астрахани, в Северной Индии [Boursot et al., 1996]
с. Тормосин) и Западной Сибири и продолжался до становления
(г. Ишим). По-видимому, ранее данные синантропного образа жизни. Второй
популяции составляли единую группу, тесно связан с историей человека,
которая разделилась на две линии в поскольку представители M. musculus и
процессе расселения и географической M. domesticus, благодаря уникальному
изоляции. набору экологических, физиологических
Группа C образует ствол, от и этологических адаптаций, стали
которого отходят разнонаправленные настоящими синантропными видами, то
линии, включающие последовательности есть смогли не только обитать в
нескольких популяций M. musculus постройках человека, но и расселяться

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


84
с ним по всей территории земного шара Сузуки с соавторами [Suzuki et al., 2013]
[Котенкова, Мунтяну, 2007]. Именно для России и некоторых прилежащих
это привело к существенному значению территорий (дерево в данной работе не
непреднамеренных инвазий в приводится). На этом дереве мыши из
эволюционной судьбе этих грызунов. г. Ишима вошли в одну филогруппу с
Начало второго периода, по всей гаплотипами из городов Новосибирска,
видимости, связано с натуфийской Иркутска, Комсомольска-на-Амуре из
культурой, которая характеризуется работы Сузуки с соавт. [Suzuki et al.,
резким скачком в истории человечества, 2013]. Это свидетельствует в пользу
а именно, переходом от жизни в колонизации этой обширной части
пещерах к постройке настоящих жилищ, Сибири одной филогенетической
к раннему земледелию и скотоводству. линией домовых мышей,
Примерный возраст этой культуры – расселяющейся по Транссибирской и
10 тысяч лет до н.э. [Auffray et al., 1988; Байкало-Амурской железнодорожным
Лавренченко, 1994б]. магистралям. Образцы домовых мышей
С помощью филогеографического авторов [Suzuki et al., 2013] из городов
подхода, использованного в данной Москвы, Астрахани и Кишинёва и наши
работе, показано существование трёх из тех же точек относятся к разным
филогенетических групп M. musculus, филогруппам. Удивляет тот факт, что
населяющих территорию России и единственный гаплотип из г. Москвы и
ближнего зарубежья. Первую из них несколько гаплотипов из г. Томска
составляют домовые мыши из зоны принадлежат к мтДНК M. domesticus и
гибридизации Закавказья. Они попадают в одну из филогрупп этого
характеризуются наибольшей вида. Это противоречит всем
генетической дивергенцией от других имеющимся данным, полученным
гаплогрупп по данным p-дистанции, разными методами [Межжерин,
высоким генным разнообразием и Котенкова, 1989; Mezhzherin,
относительно большим количеством Kotenkova, 1992; Милишников, 1994],
трансверсий. Полученные нами данные поскольку все исследованные до сих
подтверждают заселение Закавказья пор выборки из г. Москвы относились
линией M. musculus (или её предковой к M. musculus. Наши результаты
формой), родственной домовым мышам существенно расширяют представления
Восточной Европы. Во вторую о филогеографии M. musculus на
филогенетическую линию, разделённую территории России и ближнего
на две подгруппы, входят домовые зарубежья по сравнению с другими
мыши, обитающие в Цимлянских исследованиями [Geraldes et al., 2008;
песках и на юге Западной Сибири Bonhomme et al., 2011; Macholán et al.,
(г. Ишим). Третья группа образована 2012; Suzuki et al., 2013; Jing et al.,
представителями популяций M. m. 2014]. Филогеографическая структура
musculus, распространёнными в разных M. musculus согласно нашим данным
частях Восточной Европы: по нашим оказалась неоднородной. Это
данным, от г. Кишинёва на западе характерно и для других таксонов
до Дона на востоке и до г. Санкт- домовых мышей [Geraldes et al., 2008;
Петербурга на севере. Сузуки Rajabi-Maham et al., 2008, 2012; Jones et
с соавторами [Suzuki et al., 2013] al., 2011; Bonhomme et al., 2011;
выделяют несколько филогенетических Macholán et al., 2012; Rajabi-Maham,
линий Mus musculus (Mus-1a, b, с, Mus-2). Katouzian, 2013; Suzuki et al., 2013;
Для сравнения наших данных с Jing et al., 2014]. Так, ни один
результатами этих авторов мы из анализируемых нами подвидов
построили байесовское дерево, включив M. musculus не образовал единой
в него гаплотипы из Генбанка филогруппы. Вероятно, это обусловлено
(GenBank\NCBI), депонированные гибридизацией, возникающей в

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


85
результате постоянных случайных территории Литвы // Доклады АН
инвазий домовых мышей разных СССР. 1985. Т. 285. № 3. С. 704–705.
таксонов, происходящих в результате их Коробицина K.B., Якименко Л.В. Роль и
перемещений с людьми. В итоге
место wagneri-подобных форм домовой
представители одного таксона мыши (Rodentia, Muridae) в фауне
оказываются в пределах ареала другого,
России и сопредельных стран //
что приводит к их скрещиванию как на Зоологический журнал. 2004. Т. 83,
видовом, так и внутривидовом уровнях, вып. 8. С. 1081–1030.
что уже обсуждалось целым рядом
авторов [Котенкова, 2000, 2002; Котенкова Е.В. Синантропные и
Спиридонова, 2005; Спиридонова и др., дикоживущие мыши надвидового
2008б, 2011]. Об этом свидетельствует комплекса Mus musculus s. 1.:
высокая нуклеотидная и систематика, распространение, образ
гаплотипическая изменчивость, а также жизни, механизмы изоляции и
морфологические особенности домовых эволюция: Автореф. дисс. ... докт. биол.
мышей некоторых популяций. Наши наук. М.: Институт проблем экологии и
данные подтверждают существенную эволюции им. А.Н. Северцова РАН,
роль инвазий в формировании 2000. 55 с.
генетической структуры популяций Котенкова Е.В. Гибридизация
разных форм и зон гибридизации. синантропных видов домовых мышей и
Следствием широкомасштабной её роль в эволюции // Успехи
гибридизации может быть современной биологии. 2002. Т. 122.
«дедифференциация» синантропных № 6. С. 580–593.
таксонов, на что указывал ряд
отечественных авторов [Котенкова, Котенкова Е.В., Мунтяну А.И. Феномен
2000, 2002; Якименко и др., 2003; синантропии: адаптации и становление
Kotenkova, 2004; Спиридонова и др., синантропного образа жизни в процессе
2008б, 2011]. эволюции домовых мышей надвидового
комплекса Mus musculus s.l. // Успехи
Благодарности современной биологии. 2007. Т. 127.
Работа выполнена при финансовой № 5. С. 525–539.
поддержке гранта президента РФ Кучерук В.В. Ареал домовых мышей
№ МК-3909.2015.4. Авторы выражают надвидового комплекса Mus musculus
благодарность Абрамсон Н.И., s. lato // В кн.: Домовая мышь.
Родченковой Е.Н., Костыгову А.Ю., Происхождение, распространение,
Бодрову С.Ю., Петровой Т.В., систематика, поведение / Под ред.
за предоставленную возможность Е.В. Котенковой, Н.Ш. Булатовой. М.:
проведения исследований в Наука, 1994. С. 56–61.
лаборатории молекулярной систематики
Зоологического института Российской Лавренченко Л.А. Анализ
Академии Наук, а также за помощь в краниометрических признаков домовых
проведении исследований. мышей Mus musculus sensu lato
(Rodentia, Muridae): многомерный
Литература подход // Зоологический журнал. 1994а.
Дёмин Ю.С., Мазин С.М. Обнаружение Т. 73, вып. 7, 8. С. 169–178.
и анализ t-гаплотипов в городской Лавренченко Л.А. Палеонтология и
популяции домовой мыши (Mus зооархеология // В кн.: Домовая мышь.
musculus L.) // Доклады АН СССР. 1984. Происхождение, распространение,
Т. 277. № 6. С. 1476–1478. систематика, поведение / Под ред.
Дёмин Ю.С., Мазин С.М. Обнаружение Е.В. Котенковой, Н.Ш. Булатовой. М.:
и анализ t-гаплотипов в генофонде Наука, 1994б. С. 9–13.
домовой мыши (Mus musculus) на

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


86
Мазин C.М. Распространение поведение / Под ред. Е.В. Котенковой,
t-гаплотипов по ареалу домовой мыши Н.Ш. Булатовой. М.: Наука, 1994.
(Mus musculus s. str.): Автореф. дис. … С. 116–140.
канд. биол. наук. M., 1988. 21 c. Милишников А.Н. Разграничение
Мазин С.М., Котенкова Е.В., Орлов древнего и эволюционно-нового
В.Н. Обнаружение сложного полиморфизма в популяциях
t-гаплотипа в генофонде синантропной надвидового комплекса домовых
популяции Mus musculus Кишинёва // мышей Mus musculus sensu lato //
Доклады АН СССР. 1987. Т. 297. № 3. Доклады Академии наук. 2004. Т. 397.
С. 715–717. № 2. С. 281–285.
Мальцев А.Н. Оценка фертильности Милишников А.Н., Лавренченко Л.А.,
самцов домовых мышей из зоны Лебедев В.С. Происхождение домовых
гибридизации в Закавказье // мышей Закавказья (надвидовой
Материалы конференции «Целостность комплекс Mus musculus). Новый взгляд
вида у млекопитающих. Изолирующие на пути их расселения и эволюцию //
барьеры и гибридизация». М.: Генетика. 2004. Т. 40. № 9. 1234–1250.
Товарищество научных изданий КМК, Милишников А.Н., Лавренченко Л.А.,
2010. С. 57. Рафиев А.Н., Орлов В.Н. Высокий
Мальцев А.Н., Баженов Ю.А. уровень интрогрессии генов Mus
Филогеография домовой мыши domesticus в популяции мыши Mus
Mus musculus на территории России и musculus s. str. Закавказья // Доклады
Ближнего Зарубежья и роль инвазий // АН СССР. 1990. Т. 311. № 3. С. 764–
Электронное периодическое издание 768.
ЮФУ «Живые и биокосные
Огнёв С.И., Гептнер В.Г. Род Mus //
системы». 2013. № 5 // URL: Млекопитающие Среднего Копет-Дага
http://www.jbks.ru/archive/issue-5/article-11.
и прилежащей равнины / Труды научно-
Проверено 15.12.2015 г. исследовательского института зоологии.
Межжерин C.В. Биохимическая М.: МГУ, 1929. Т. 3, вып. 1. С. 92–98.
систематика // В кн.: Домовая мышь.
Спиридонова Л.Н. Молекулярно-
Происхождение, распространение,
генетические аспекты естественной
систематика, поведение / Под ред. Е.В.
гибридизации: Автореф. дис. ... канд.
Котенковой, Н.Ш. Булатовой. М.: биол. наук / Биол.-почв. ин-т ДВО РАН.
Наука, 1994. С. 27–36. Владивосток, 2005. 23 с.
Межжерин С.В., Котенкова Е.В. Спиридонова Л.Н. Интрогрессия
Генетическое маркирование подвидов маркеров ядерной и митохондриальной
домовых мышей фауны СССР //
ДНК Mus musculus musculus в
Доклады АН СССР. 1989. Т. 304. № 5. аборигенные популяции мышей
С. 1272–1275. Средней Азии (M. m. wagneri) и юга
Межжерин C. B., Котенкова E.В., Сибири (M. m. gansuensis) //
Михайленко А.Г. Гибридные зоны // Молекулярная биология. 2014. T. 48.
В кн.: Домовая мышь. Происхождение, № 1. С. 89–98.
распространение, систематика,
Спиридонова Л.Н., Киселёв К.В.,
поведение / Под ред. Е.В. Котенковой, Коробицина К.В. Несогласованность
Н.Ш. Булатовой. М.: Наука, 1994. С. 37– распространения маркеров разных
50. систем наследования (я-, мтДНК и
Милишников А.Н. Внутривидовой хромосомы) в надвидовом комплексе
генетический полиморфизм // В кн.: Mus musculus как следствие обширной
Домовая мышь. Происхождение, гибридизации в Приморье // Генетика.
распространение, систематика, 2011. Т. 47. №1. С. 115–125.

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


87
Спиридонова Л.Н., Коробицина К.В., in Eurasia: a palaeontological and
Якименко Л.В., Богданов А.С. archaeozoological approach // Biological
Генетическая дифференциация Journal of the Linnean Society. 1990.
подвидов домовой мыши Mus musculus V. 41. Issue 1–3. P. 13–25.
и их таксономические взаимоотношения: Avise J.C. Phylogeography: the history and
данные RAPD-PCR анализа // Генетика. formation of species. Cambridge. MA:
2008а. Т. 44. № 6. С. 841–849. Harvard University Press, 2000. 484 p.
Спиридонова Л.Н., Коробицина К.В., Avise J.C., Arnold J., Ball R. Intraspecific
Якименко Л.В., Богданов А.С. phylogeography: the mitochondrial DNA
Генетическое разнообразие домовой bridge between population genetics and
мыши Mus musculus и systematics // Annual Review of Ecology
географическое распределение её and Systematics. 1987. V. 18. P. 489–522.
подвидоспецифических RAPD-маркеров
на территории России // Генетика. Bandelt H-J., Forster P., Rцhl A. Median-
2008б. Т. 44. № 5. С. 674–685. joining networks for inferring intraspecific
phylogenies // Molecular Biology
Спиридонова Л.Н., Челомина Г.Н., Evolution. 1999. V. 16. P. 37–48.
Мориваки K., Ионекава Х., Богданов
А.С. Генетическое и таксономическое Bayona-Bafaluy M.P., Acin-Perez R.,
разнообразие домовых мышей азиатской Mullikin J.C., Park J.S., Moreno-
части бывшего СССР // Генетика. 2004. Loshuertos R., Hu P., Perez-Martos A.,
Т. 40. №10. С. 1378–1388. Fernandez-Silva P., Bai Y., Enriquez A.
Revisiting the mouse mitochondrial DNA
Фрисман Л.В. Видообразование и sequence // Nucleic Acids Research. 2003.
систематика грызунов (Rodentia: V. 31. P. 5349–5355.
Sciuridae, Cricetidae, Muridae) по
данным аллозимного анализа: Автореф. Boissinot S., Boursot P. Discordant
дис. ... д-ра биол. наук / Биол.-почв. ин-т phylogeographic patterns between the
ДВО РАН. Владивосток, 2008. 35 с. Y chromosome and mitochondrial DNA
in the house mouse: selection on the
Якименко Л.В., Коробицина К.В., Y chromosome? // Genetics. 1997. V. 146.
Фрисман Л.В., Мориваки К., Йонекава P. 1019–1034.
Х. Цитогенетика и систематика
домовых мышей России и прилежащих Bonhomme F., Orth A., Cucchi T., Rajabi-
стран // В сб.: Проблемы эволюции / Maham H., Catalan J., Boursot P., Auffray
Под ред. А.П. Крюкова, Л.В. Якименко. J-C., Britton-Davidian J. Genetic
Владивосток: Дальнаука, 2003. Т. 5. differentiation of the house mouse around
С. 62–89. the Mediterranean basin: matrilineal
footprints of early and late colonization //
Aljanabi S.M., Martinez I. Universal and Proceedings of the Royal Society of
rapid saltextraction of high quality London Series B, Biological Sciences.
genomic DNA for PCR based techniques // 2011. V. 278. P. 1034–1043.
Nucleic Acids Research. 1997. V. 25.
P. 4692–4693. Boursot P., Din W., Anand R., Darviche
D., Dod B., Deimling von F., Talwar G.P.,
Auffray J.-C., Tchernov E., Nevo E. Bonhomme F. Origin and radiation of the
Origine du commensalisme de la souris house mouse: mithochondrial DNA
domestique (Mus musculus domesticus) phylogeny // Journal of Evolutionary
vis-a-vis de I'homme // Comptes Rendus Biology. 1996. V. 9. P. 391–415.
de l’Academie des Sciences, Paris,
Sciences de la vie. 1988. V. 307. P. 517– Cucchi T., Auffray J.C., Vigne J.D.
522. History of house mouse synanthropy and
dispersal in the Near East and Europe: a
Auffray J.-C., Vanlerberghe F., Britton- zooarchaeological insight // In: Evolution
Davidian J. The house mouse progression of the House Mouse / Eds. M. Macholán,

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


88
S.J.E. Baird, P. Munclinger, J. Piаlek. the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 473–
Cambridge: Cambridge University Press, 485.
2012. P. 65–93. Hall T.A. BioEdit: a user-friendly
Cucchi T., Kovбcs E.Z., Berthon R., Orth biological sequence alignment editor and
A., Bonhomme F., Evin A., Siahsarvie R., analysis program for Windows 95/98/NT //
Darvish J., Bakhshaliyev V., Marro A. On Nucleic Acids Research. 1999. V. 41.
the trail of Neolithic mice and men towards P. 95–98.
Transcaucasia: zooarchaeological clues Huson D.H., Bryant D. Application of
from Nakhchivan (Azerbaijan) // phylogenetic networks in evolutionary
Biological Journal of the Linnean Society. studies // Molecular biology and evolution.
2013. V. 108. P. 917–928. 2006. V. 23. P. 254–267.
Cucchi T., Vigne J.D. Origin and diffusion Jing M., Yu H.-T., Bi X., Lai Y.-C.,
of the house mouse in the Mediterranean // Jiang W., Huang L. Phylogeography of
Human Evolution. 2006. V. 21. P. 95–106. Chinese house mice (Mus musculus
Cucchi T., Vigne J.D., Auffray J.-C. First musculus/castaneus): distribution, routes
occurrence of the house mouse (Mus of colonization and geographic regions of
musculus domesticus Schwarz and hybridization // Molecular Ecology. 2014.
Schwarz, 1943) in the Western V. 23. P. 4387–4405.
Mediterranean: a zooarchaeological Jones E.P., Jуhannesdуttir F., Gьndьz I.,
revision of subfossil occurrences // Richards M.B., Searle J.B. The expansion
Biological Journal of the Linnean Society. of the house mouse into north-western
2005. V. 84. P. 429–445. Europe // Journal of Zoology. 2011.
Eversmann E. Einige Beitrдge zur V. 283. P. 257–268.
Mammalogie und Ornithologie des Khlyap L.A., Warshavskiy A.A.
Russischen Reichs // Bulletin of the Synanthropic and agrophilic rodents as
Natural History Society of Moscow. 1848. invasive alien mammals // Russian Journal
V. 1. P. 186–227. of Biological Invasions. 2010. V. 1, № 4.
Excoffier L., Laval G., Schneider S. P. 301–312.
Arlequin, version 3.0: an integrated Khlyap L.A., Bobrov V.V., Warshavsky
software package for population genetics A.A. Biological Invasions on Russian
data analysis // Evolutionary Territory: Mammals // Russian Journal of
Bioinformatics Online. 2005. V. 1. P. 47– Biological Invasions. 2010. V. 1, № 2.
50. P. 127–140.
Geraldes A., Basset P., Gibson B., Smith Kotenkova E.V. Hybrid zones of house
K.L., Harr B., Yu H.-T., Bulatova N., Ziv mice of genus Mus in Russia and
Y., Nachman M.W. Inferring the history of neighboring countries: role of
speciation in house mice from autosomal, hybridization in evolution of commensal
X-linked, Y-linked and mitochondrial taxa // Russian Journal of Theriology.
genes // Molecular Ecology. 2008. V. 17. 2004. V. 3. № 1. P. 25–32.
P. 5349–5363.
Kotenkova E.V., Maltsev A.N. The role of
Guénet J.-L., Bonhomme F. Wild mice: an
invasions in evolution of commensal taxa
ever-increasing contribution to a popular
of Mus musculus sensu lato species group
mammalian model // Trends in Genetics.
// Russian Journal of Biological Invasions.
2003. V. 19. № 1. P. 24–31.
2012. V. 3. № 3. P. 230–234.
Gündüz I., Rambau R.V., Tez C., Searle
Kraft R. Merkmale und Verbreitung der
J.B. Mitochondrial DNA variation in the
Hausmaus Mus musculus musculus L.,
western house mouse (Mus musculus
1758, und Mus musculus domesticus Rutty,
domesticus) close to its site of origin:
1772 (Rodentia, Muridae) in Bayern //
studies in Turkey // Biological Journal of

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


89
Zeitshrift fur Zaugetierkunde. 1984/85. Prager E.M., Orrego C., Sage R.D. Genetic
V. 32. P. 1–12. variation and phylogeography of central
Asian and other house mice, including a
Lowe S., Browne M., Boudjelas S., De
major new mitochondrial lineage in Yemen
Poorter M. 100 of the World’s Worst
// Genetics. 1998. V. 150. P. 835–861.
Invasive Alien Species Database
(Электронный документ) // Invasive Prager E.M., Sage R.D., Gyllensten U.,
Species Specialist Group (ISSG). 2000. // Thomas W.K., Hubner R. Mitochondrial
(http://www.issg.org/database/species/sear DNA sequence diversity and the
ch.asp?st=100ss). Проверено 17.09.2010. colonization of Scandinavia by house mice
from East Holstein // Biological Journal of
Macholán M., Vyskočilová-Mrkvicová M.,
Linnean Society. 1993. V. 50. P. 85–122.
Bejček B., Šťastný K. Mitochondrial DNA
sequence variation and evolution of Old Prager E.M., Tichy H., Sage R.D.
World house mice (Mus musculus) // Folia Mitochondrial DNA sequence variation in
Zoology. 2012. V. 61. P. 284–307. the eastern house mouse, Mus musculus:
comparison with other house mice and
Maltcev A.N. Evaluation of fertility in
report of a 75-bp tandem repeat //
males of the house mice from the
Genetics. 1996. V. 143. P. 427–446.
Transcaucasian hybrid zone // 7th
International Congress of Systematic and Rajabi-Maham H., Katouzian A.-R.
Evolutionary Biology «Biosystematics». Evaluation of effectiveness of some
Abstrats / Eds. T. Borsch, P. Giere, J. mitochondrial genes in biosystematics and
Hoffmann, R. Jahn, C. Lцhne, B. Nordt, phylogeographic studies of house mouse
M. Ohl. Berlin: Published by Botanic (Mus musculus) subspecies // Progress in
Garden and Botanical Museum Berlin- Biological Sciences. 2013. № 2. V. 3.
Dahem, 2011. P. 239. P. 39–66.
Marshall J.T. Identification and scientific Rajabi-Maham H., Orth A., Bonhomme F.
names of Eurasian house mice and their Phylogeography and postglacial expansion
European allies, subgenus Mus (Rodentia: of Mus musculus domesticus inferred from
Muridae). Springfield: Virginia, 1998. 80 mitochondrial DNA coalescent, from Iran
p. to Europe // Molecular Ecology. 2008.
V. 17. P. 627–641.
Mezhzherin S.V., Kotenkova E.V.
Biochemical systematics of house mice Rajabi-Maham H., Orth A., Siahsarvie R.,
from the Central palearctic region // Boursot P., Darvish J., Bonhomme F. The
Zeitschrift fur Zoologische Systematik und south-eastern house mouse Mus musculus
Evolutions forschung. 1992. V. 30. P. 180– castaneus (Rodentia: Muridae) is a
188. polytypic subspecies // Biological Journal
of the Linnean Society. 2012. V. 107.
Mezhzherin S.V., Kotenkova E.V.,
P. 295–306.
Mikhailenko A.G. The house mice, Mus
musculus s. l., hybrid zone of Ronquist F., Huelsenbeck J.P. Mrbayes 3:
Transcaucasus // Zeitshrift fur Bayesian phylogenetic inference under
Zaugetierkunde. 1998. V. 63. P. 154–168. mixed models // Bioinformatics. 2003.
V. 19. P. 1572–1574.
Orth A.L., Auffray J.-C., Bonhomme F.
Two deeply divergent mitochondrial clades Rozas J., Sanchez-DeI, Barrio J.C.,
in the wild mouse Mus macedonicus reveal Messeguer X., Rozas R. Dnasp, DNA
multiple glacial refuges south of Caucasus polymorphism analyses by the coalescent
// Heredity. 2002. V. 89. P. 353–357. and other methods // Bioinformatics. 2003.
V. 19. P. 2496–2497.
Posada D., Crandall K.A. ModelTest:
testing the model of DNA substitution // Suzuki H., Nunome M., Kinoshita G.,
Bioinformatics. 1998. V. 14. P. 817–818. Aplin K.P., Vogel P., Kryukov A.P., Jin
M-L., Han S-H., Maryanto I., Tsuchiya K.,

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


90
Ikeda H., Shiroishi T., Yonekawa H., progressive multiple sequence alignment
Moriwaki K. Evolutionary and dispersal through sequence weighting, position-
history of Eurasian house mice Mus specific gap penalties and weight matrix
musculus clarified by more extensive choice // Nucleic Acids Research. 1994.
geographic sampling of mitochondrial V. 22. P. 4673-4680.
DNA // Heredity. 2013. V. 111. P. 375– Vanlerberghe F., Boursot P., Catalan J.
390. Analyse génétique de la zone
Tchernov E. Commensal animals and d’hybridization entre les deux sous-
human sedentism in the Middle East // In espиces de souris Mus musculus
Animals and Archaeology: 3. Early domesticus et Mus musculus musculus en
Herders and Their Flocks / Eds. J. Clutton- Bulgare // Genome. 1988. V. 30. P. 427–
Brock, G. Grigson. Oxford: British 437.
Archaeological Reports, 1984. P. 91–115. Vanlerberghe F., Dod B., Boursot P.,
Tchernov E. Biological evidence for Bellis M., Bonhomme F. Absence of Y
human sedentism in Southwest Asia during chromosome introgression across the
the Natufian // The Natufian Culture in the hybrid zone between Mus musculus
Levant / Eds. O. Bar-Yosef, F. Valla. Ann domesticus and Mus musculus musculus //
Arbor, MI: International Monographs in Genetical Research. 1986. V. 48. P. 191–
Prehistory, 1991a. P. 315–40. 197.
Tchernov E. Of mice and men: biological Yonekawa H., Tsuda K. Tsuchiya K.,
markers for long-term sedentism – a reply Yakimenko L.V., Korobitsyna K.V.,
// Paléorient. 1991b. V. 17. P. 153–60. Chelomina G.N., Spiridonova L.N.,
Frisman L.V., Kryukov A.P., Moriwaki K.
Tchernov E. From sedentism to
Genetic diversity, geographic distribution
domestication: a preliminary review for
and evolutionary relationships of Mus
Southern Levant // Skeletons in Her
musculus subspecies based on
Cupboard: Festschrift for Juliet Clutton-
polymorphisms of mitochondrial DNA //
Brock / Eds. A.T. Clason, S. Payne, H.P.
Problems of Evolution / Eds. A.P. Krukov,
Uerpmann. Oxford: Oxbow Books, 1993.
L.V. Yakimenko. Vladivostok: Dalnauka,
P. 189–233.
2003. V. 5. P. 62–89.
Thompson J.D., Higgins D.G., Gibson T.J.
CLUSTAL W: improving the sensitivity of

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016


91

ROLE OF INVASIONS IN FORMATION OF


PHYLOGEOGRAPHY STRUCTURE OF HOUSE MICE
MUS MUSCULUS IN SOME TERRITORIES OF RUSSIA
AND ADJACENT TO RUSSIA TERRITORIES

© 2016 Maltsev A.N.1*, Stakheev V.V.2**, Kotenkova E.V.1


1
A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution of the Russian Academy of Sciences,
Moscow, 119071
2
Institute of Arid Zones, the Southern Scientific Centre of the Russian Academy of Sciences,
Rostov-on-Don, 344006
E-mail: * aleks.maltcev@gmail.com, ** stvaleriy@yandex.ru

The role of invasions in formation of phylogeographic structure of commensal


species, house mouse Mus musculus, was investigated. The expected paths of this species
settling in Russia and adjacent to Russia territories were analyzed. Genetic variability was
studied in subspecies and populations of Mus musculus according to the polymorphisms
of the control region (D-loop) of mtDNA. The data obtained indicate the presence of
three phylogenetic lines living in Russia and neighboring countries: the first line includes
house mice from the zone of hybridization in Transcaucasia and M. m. musculus from
Moscow; the second one includes house mice from the south of European part of Russia
and Western Siberia; the third line consists of M. m. musculus populations from Eastern
Europe. Invasions influenced the heterogeneity of phylogeographic structure of
M. musculus. None of investigated subspecies (M. m. musculus, M. m. wagneri,
M. m. gansuensis) formed a single phylogroup. This is probably due to the hybridization
between different parapatric taxa of house mice, both at the specific and intraspecific
levels.
Key words: invasions, house mice, M. musculus, phylogeography structure, mtDNA.

Российский Журнал Биологических Инвазий № 2 2016

Оценить