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Número Especial II: 73-84, 2005

INTERACCIÓ N ENTRE PRIMATES, SEMILLAS Y ESCARABAJOS COPRÓ FAGOS EN BOSQUES HÚ-


MEDOS TROPICALES: UN CASO DE DIPLOCORIA

Interaction between primates, seeds and dung beetles in tropical rain forests: a case of diplochory

Ellen Andresen

(EA) Centro de Investigaciones en Ecosistemas


Universidad Nacional Autónoma de México
Antigua Carretera a Pátzcuaro 8701,
Col. Ex-Hacienda de San José de la Huerta
Morelia 58190 Michoacán, México
andresen@oikos.unam.mx

Ensayo recibido: 15 de junio 2005


Ensayo aceptado: 8 de julio 2005

RESUMEN. Los primates son importantes dispersores primarios de semillas en bosques húmedos tropicales de todo el mundo, y
favorecen la regeneración de muchas de las especies vegetales que dispersan. La defecación de semillas es el mecanismo más
común de dispersión primaria por primates. Sin embargo, las semillas raramente se mantienen en el lugar original de deposición, ya
que son movidas por depredadores y/o dispersores secundarios, los cuales afectan el destino final de las semillas. Los escarabajos
coprófagos que son atraídos a las defecaciones entierran las heces bajo la superficie del suelo, y accidentalmente también mueven
y entierran semillas embebidas en las heces (dispersión secundaria). La probabilidad de establecimiento de plántulas a partir de
semillas enterradas por escarabajos puede ser significativamente mayor que a partir de semillas no enterradas. De esta manera,
mientras la dispersión primaria por primates confiere a las especies vegetales principalmente la ventaja del escape de mortalidad en
la vecindad de las plantas progenitoras, la dispersión secundaria por escarabajos les confiere la ventaja adicional de una dispersión
dirigida hacia micrositios con mayor probabilidad de supervivencia y establecimiento de plántulas. Este sistema de diplocoria, en el
cual la dispersión primaria es a través de la defecación por primates (u otros mamíferos) y la dispersión secundaria la realizan los
escarabajos coprófagos ha sido relativamente poco estudiado. Sin embargo, lo más probable es que esta diplocoria sea muy
común en la mayoría los bosques húmedos tropicales y por lo tanto merece mayor atención, sobre todo en el contexto de la
creciente perturbación de estos ecosistemas y las consecuentes alteraciones de las interacciones bióticas.

Palabras clave: Dispersión de semillas, dispersión secundaria, destino de semillas, escarabajos coprófagos, interacciones bióticas,
primates.

ABSTRACT. Primates are important primary seed dispersers in tropical rainforests worldwide, and they favour the regeneration of
many of the plant species they disperse. Defecation of seeds is the most common mechanism of primary dispersal in primates.
However, seeds rarely remain in the original deposition site, as they are moved by predators and/or secondary seed dispersers and
this affects the final fate of the seeds. Dung beetles are attracted to dung, they bury it and accidentally move and bury the seeds that
are imbedded in the faeces (secondary dispersal). The probability of seedling establishment may be significantly greater for seeds
buried by dung beetles than for unburied seeds. Thus, whereas the primary seed dispersal by primates conveys to a plant species
the advantage of escape from mortality in the vicinity of the parent plant, the secondary dispersal by beetles conveys the additional
advantage of a dispersal directed to microsites with a greater probability of survival and establishment of seedlings. This diplochory
system in which primary dispersal occurs through defecation of primates (or other mammals) and secondary dispersal is carried out
by dung beetles, has been poorly studied. However, it is probable that this diplochory is very common in most tropical rainforests and
thus deserves more attention, particularly given the increasing disturbance of these ecosystems and the resulting changes in biotic
interactions.

Key words: Seed dispersal, secondary dispersal, fate of seeds, dung beetles, biotic interactions, primates.

INTRODUCCIÓ N más críticos en el ciclo de vida de las plantas, ya


que en ellos ocurre la mayor proporción de la
Los estadíos de semilla y plántula son los mortalidad. Es por eso, que cualquier proceso que

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Andresen ? Dispersión de semillas por primates y escarabajos

de alguna manera incremente la probabilidad de Pluvial Tropical. En estos ecosistemas hasta un 90


supervivencia de semillas y plántulas, puede jugar % de las especies arbóreas pueden presentar frutos
un papel importante en la demografía de morfológicamente adaptados para la endozoocoria,
poblaciones de plantas de una especie, así como y los animales frugívoros representan una alta
en la estructuración y composición de las proporción del total de especies y biomasa de
comunidades vegetales. Un ejemplo de un proceso vertebrados (Fleming et al. 1987; Jordano 2000).
de este tipo, es el de la dispersión de semillas. La Los primates constituyen entre el 25 y el 40 % de la
dispersión de semillas confiere ventajas adaptativas biomasa total de vertebrados frugívoros, y la mayoría
a las plantas a través de tres principales de las especies tienen dietas parcialmente frugívoras
mecanismos, o combinaciones de éstos: (1) el (Chapman 1995). En distintos bosques húmedos
escape de una alta mortalidad de semillas y/o tropicales del viejo y nuevo mundo se ha
plántulas cerca de la planta progenitora, causada documentado la importancia de los frutos en la dieta
por la acción de depredadores y/o patógenos, (2) la de los primates, y el papel crucial que estos últimos
colonización (deposición aleatoria de semillas) de juegan como dispersores de semillas de muchas
nuevos hábitats, frecuentemente lejanos, y (3) la especies de plantas (Julliot 1997; Dew & Wright
llegada (deposición determinística de semillas) a 1998; McConkey 2000; Poulsen et al. 2001;
micrositios con características especiales que Stevenson et al. 2002; Wehncke et al. 2003). Sin
debido a una menor mortalidad, mayor germinación, embargo, recientemente está emergiendo el
mayor crecimiento de plántulas, u otros factores, consenso de que para determinar el impacto que
favorecen la regeneración de una especie de planta puede tener un primate, o cualquier otro vector,
(Howe & Smallwood 1982). como dispersor de semillas, es insuficiente estudiar
Para lograr estos beneficios las plantas han cuáles especies de plantas, qué cantidad de semillas
desarrollado diferentes mecanismos de dispersión dispersa en forma viable, y cuál es el efecto del tracto
de sus diásporas. Algunas especies dispersan sus digestivo sobre la germinación, sino que es
semillas mediante mecanismos propios, como la necesario complementar esta información con una
dispersión explosiva. Sin embargo, la mayoría de investigación del destino final de las semillas (Vander
especies usa algún vector, ya sea abiótico (viento, Wall et al. 2000).
agua), o biótico (animales). Los animales Posterior a la endozoocoria y después de
dispersores mueven semillas de un lugar a otro de que una semilla ha sido depositada en el suelo del
forma activa o pasiva, externa o interna. El caso de bosque, muchos factores y procesos abióticos y
la dispersión activa interna, también conocida como bióticos pueden actuar sobre dicha semilla. Estos
endozoocoria, es aquella en la que un animal factores y procesos pueden interactuar de manera
consume un fruto para luego defecar o regurgitar antagónica o sinérgica, y finalmente determinan el
las semillas en estado viable. Este tipo de interacción destino final de esa semilla (Chambers & MacMahon
planta-animal es de particular interés ya que es del 1994; Forget et al. 2005). Uno de los procesos
tipo mutualista, en la que no sólo la planta depende bióticos más importantes es la dispersión secundaria
de la dispersión de sus semillas por parte del animal de dicha semilla, es decir, uno o más movimientos
para su exitosa regeneración, sino que los animales espaciales de la semilla, posteriores al movimiento
dependen de los frutos para su supervivencia inicial efectuado por el dispersor primario (Vander
(Andresen 2000). Wall et al. 2005). Aunque los estudios de dispersión
El caso de la dispersión de semillas por secundaria de semillas llevan un considerable
animales frugívoros, principalmente aves y retraso en las agendas de investigación, en
mamíferos, cobra su máxima expresión en los comparación con los estudios de dispersión primaria,
bosques húmedos tropicales. Bajo este término se la evidencia disponible demuestra lo común que es
incluyen las siguientes zonas de vida según la este proceso, y la importancia del efecto
clasificación de Holdridge (1967): Bosque Húmedo (generalmente positivo) que puede tener sobre el
Tropical, bosque Muy Húmedo Tropical, y bosque destino final de las semillas (Forget et al. 2005).

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UNIVERSIDAD Y CIENCIA Número Especial II

Recientemente, una distinción conceptual tropicales. Para esto, primero se revisarán las
en la literatura se ha planteado entre los sistemas características de la dispersión primaria de semillas
generales de dispersión primaria-secundaria, los por primates, principalmente de la dispersión por
cuales también incluyen los casos en los que la defecación. Luego, la información disponible sobre
dispersión primaria y secundaria es llevada a cabo la dispersión secundaria de semillas defecadas por
por el mismo vector, y un caso más específico primates por parte de los escarabajos coprófagos
denominado diplocoria, en el cual los vectores de será sintetizada. Finalmente, se analizarán las
dispersión primaria y secundaria son distintos consecuencias de las perturbaciones
(Vander Wall & Longland 2004). En los casos de antropogénicas sobre la interacción entre semillas,
diplocoria se plantea que los dos agentes de primates y escarabajos coprófagos.
dispersión, el primario y el secundario, confieren a
la planta diferentes ventajas adaptativas (Vander PRIMATES COMO DISPERSORES PRIMARIOS
Wall & Longland 2005). Por lo general, el agente de DE SEMILLAS
dispersión primaria confiere las ventajas de escape
de la influencia negativa de la vecindad de la planta El número de especies que constituyen las
progenitora y/o colonización de áreas remotas, comunidades de primates en bosques húmedos
mientras que los agentes de dispersión secundaria tropicales no perturbados es muy variable, desde
confieren la ventaja de llegada a micrositios dos a tres especies en bosques más alejados del
altamente favorables (Vander Wall & Longland 2004; ecuador, hasta 14 a 16 especies en algunos bosques
2005). sudamericanos y africanos cercanos al ecuador
En el caso de semillas defecadas por (Fleagle et al. 1999). Asimismo, a pesar de la gran
primates (aunque se puede generalizar para otros diversidad de las dietas entre y dentro de especies,
mamíferos frugívoros) existe creciente evidencia de la mayoría de primates en bosques húmedos
que ocurre de manera frecuente una diplocoria, con tropicales presentan dietas con una alta proporción
los primates como los dispersores primarios y los de fruta (Chapman 1995). En promedio, a nivel
escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: mundial, el 54 % (desviación estándar = 23. 9 %,
Scarabaeinae) como los dispersores secundarios. intervalo = 6 – 90 %, N = 26 comunidades) de la
Los escarabajos coprófagos, utilizan la materia fecal, biomasa de las comunidades de primates está
preferentemente de mamíferos herbívoros, como constituido por primates que son predominante-
recurso alimenticio, o para la oviposición y posterior mente frugívoros (Janson & Chapman 1999). Este
alimentación de la larva (Halffter & Edmonds 1982). porcentaje aumentaría considerablemente, sí se
Lo importante es que, previa a la alimentación o la incluyeran géneros como Alouatta, que a pesar de
oviposición, la mayoría de escarabajos coprófagos ser considerados folívoros, presentan una alta
de bosques húmedos tropicales entierra la porción proporción de frutos en su dieta.
fecal que utilizará en túneles subterráneos. Cuando Los primates frugívoros no sólo consumen
la materia fecal contiene semillas, muchas de estas un gran número de frutos, sino que comúnmente
son movidas y/o enterradas junto con las heces incluyen muchas especies de frutos en su dieta.
como consecuencia de la actividad y Comúnmente, en la literatura se registran listas entre
comportamiento de los escarabajos coprófagos. La 50 y 100 especies de semillas dispersadas por
remoción de heces y la dispersión secundaria por primates (Julliot 1996; McConkey 2000; Stevenson
escarabajos coprófagos puede afectar el destino 2000; Andresen 2002a).
final de las semillas a través de diversos Aunque en algunos casos, el consumo de
mecanismos (Andresen & Feer 2005). frutos por primates causa la muerte de las semillas
Este ensayo tiene como objetivo principal debido a la masticación y/o digestión de éstas
evaluar al sistema de diplocoria primates- (Norconk et al. 1998), y en otros, el comportamiento
escarabajos coprófagos, así como de su importancia de forrajeo provoca el desperdicio de muchos frutos
en la ecología y conservación de bosques húmedos que caen bajo el árbol progenitor (Estrada & Coates-
Estrada 1984), la mayoría de los primates dispersan
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Andresen ? Dispersión de semillas por primates y escarabajos

una alta proporción de semillas viables de las retención de las semillas en el tracto digestivo, como
especies de plantas cuyos frutos consumen aves y murciélagos, los primates tienden a depositar
(Chapman 1995). La dispersión por primates puede mayor cantidad de semillas juntas en un patrón
ocurrir por dos mecanismos: mediante la defecación espacial agregado, y que están cubiertas por mayor
y mediante el escupido de las semillas. El cantidad de materia fecal. En un principio se
mecanismo utilizado dependerá de las pensaba que esta característica convertía a los
características morfológicas del fruto (principalmente primates en dispersores de menor calidad, en
el tamaño de la semilla) y de la especie de primate. comparación con frugívoros que producen un patrón
Por lo general, los primates de mayor tamaño espacial disperso, debido a altas tasas de mortalidad
tienden a tragar y defecar una mayor proporción de de semillas y/o plántulas agregadas espacialmente
las semillas, sobre todo de semillas grandes (> 1 (Howe 1989). Sin embargo, esto es una
cm), mientras que los primates de menor tamaño simplificación por dos motivos. El primero es que
tienden a escupir estas semillas. También, los entre especies de primates (e incluso dentro de la
primates que presentan abazones (compartimentos misma especie) existe una enorme variación con
bucales para almacenamiento de comida), tales respecto a sus patrones de defecación, los cuales
como los Cercopithecinae del viejo mundo, escupen determinan la disposición espacial de las semillas.
una mayor proporción de semillas, mientras que los Las diferencias entre patrones de defecación son
monos del nuevo mundo y los simios del viejo causadas por diferencias en el tamaño del animal,
mundo, que carecen de abazones, defecan una la dieta, el comportamiento de forrajeo, el
mayor proporción de semillas (Chapman 1995). movimiento, la estructura social y la fisiología
La efectividad de un animal frugívoro como digestiva. El segundo es que la disposición espacial
dispersor primario de las semillas de una especie inicial de las semillas no es fija, sino que es
de planta depende de la cantidad y la calidad de rápidamente cambiada por procesos post-dispersión
dispersión (Schupp 1993). Debido a que los primates (Lambert 2002; Balcomb & Chapman 2003; Lambert
tienen en promedio un tamaño corporal mayor que & Chapman 2005), principalmente por la remoción
otros mamíferos arbóreos y aves frugívoras, pueden por roedores, hormigas y escarabajos coprófagos.
ingerir y dispersar gran cantidad de semillas. La Por lo tanto, cuando se estudia la efectividad real
calidad de la dispersión depende, entre otros de un primate como dispersor primario de semillas,
factores, del efecto del paso por el tracto digestivo, no basta con analizar cuántas semillas son
y del lugar y patrones de deposición de las semillas. defecadas, sino que es necesario examinar además
Numerosos estudios han demostrado que el paso cómo y dónde son depositadas, y seguir el destino
por el tracto digestivo de los primates puede final de las semillas, a través de los procesos post-
aumentar el porcentaje y/o velocidad de germinación dispersión.
(Poulsen et al. 2001; Stevenson et al. 2002). Los En la siguiente sección se analizará el efecto
primates presentan, en promedio, tiempos de de los escarabajos coprófagos en esta etapa de
retención de semillas en el tracto digestivo mayores transición en el ciclo de vida de las plantas,
que frugívoros de menor tamaño (> 20 h en caso de comprendida entre el momento de deposición de
algunos primates, < 1 min en caso de algunas aves), una semilla por la defecación de un primate y su
por lo que existe mayor probabilidad de que las destino final.
semillas sean depositadas lejos de la influencia
negativa de los árboles progenitores o que colonicen ESCARABAJOS COPRÓ FAGOS COMO
sitios lejanos. Por ejemplo, las semillas se han DISPERSORES SECUNDARIOS DE SEMILLAS
registrado a más de 1 km para primates que realizan DEFECADAS POR PRIMATES
largos recorridos diarios (Stevenson 2000; Lambert
2002). Los escarabajos coprófagos (Scarabaeidae:
En comparación con otros grupos de Scarabaeinae) son insectos muy abundantes que
frugívoros arbóreos de menor tamaño y tiempo de presentan comunidades muy diversas en los

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UNIVERSIDAD Y CIENCIA Número Especial II

bosques húmedos tropicales de todo el mundo las semillas y los escarabajos y afectan directamente
(Hanski & Cambefort 1991), desde 30 especies en la interacción. Otros factores son extrínsecos, e
localidades de México y Guatemala (Halffter et al. influyen indirectamente el resultado de la interacción.
1992; Estrada & Coates-Estrada 2002; Ponce-
Factores intrínsecos
Santizo et al. en prensa; Avendaño-Mendoza et al.
El tamaño de una semilla influye en gran
2005) hasta 60 o más en algunas localidades de
manera sobre su probabilidad de ser enterrada por
Sudamérica (Feer 2000), Africa (Cambefort & Walter
escarabajos. Los escarabajos coprófagos se
1991), y Asia (Davis 2000). En el bosque húmedo
alimentan de la materia fecal, no de las semillas
tropical las heces producidas por primates y otros
presentes en ella. Por lo tanto, para los escarabajos
mamíferos desaparecen rápidamente de la
las semillas presentes en las defecaciones de los
superficie del suelo gracias a la actividad de
primates frugívoros constituyen “contaminantes”de
abundantes escarabajos coprófagos, los cuáles
la materia fecal. Por esta razón las semillas grandes
compiten intensamente por el recurso (Hanski y
tienden a ser excluidas de la materia fecal durante
Cambefort 1991). Son varios los beneficios
el procesamiento por parte de los escarabajos.
ecológicos que se derivan de estos procesos de re-
Como consecuencia, las semillas grandes tienen
localización de heces: aireación y fertilización del
menor probabilidad de ser enterradas por los
suelo (Mittal 1993), aumento en la tasa y eficiencia
escarabajos, que las semillas pequeñas. Esto tiene
del reciclaje de nutrientes (Nealis 1977; Miranda et
consecuencias directas para el destino final de la
al. 1998), mejor asimilación de nutrientes y
semilla, ya que las semillas enterradas tienen mayor
rendimiento de las plantas (Miranda et al. 1998),
probabilidad de escapar a los depredadores, y por
control biológico de parásitos (Bergstrom et al.
lo tanto de sobrevivir, que las semillas que
1976), y dispersión secundaria de semillas
permanecen sobre la superficie del suelo (Crawley
(Andresen & Feer 2005). Los estudios sobre la
2000).
dispersión secundaria por escarabajos coprófagos
Existe una gran variación en el porcentaje
son aún relativamente escasos, pero se cuenta con
de semillas y tamaños de semillas enterradas por
información parcial para bosques húmedos
escarabajos en las distintas localidades de bosques
tropicales en México (Estrada & Coates-Estrada
húmedos tropicales estudiadas. Esto se debe, en
1991), Guatemala (Ponce-Santizo et al. en prensa),
gran medida, a las distintas composiciones y
Guyana Francesa (Feer 1999; Hingrat & Feer 2002),
estructuras de las comunidades de escarabajos
Perú (Andresen 1999), Brasil (Vulinec 2000; 2002;
coprófagos en dichas localidades. Sin embargo, las
Andresen 2002b; Andresen & Levey 2004) y Uganda
semillas mayores de 30 mm de largo raramente son
(Shepherd & Chapman 1998).
enterradas por los escarabajos, mientras que el 100
El resultado inmediato de la interacción
% de semillas menores de 3 mm de largo es
entre semillas y escarabajos coprófagos afecta de
enterrada por estos insectos junto con la materia
manera importante el destino final de las semillas.
fecal (Andresen & Feer 2005).
Los resultados inmediatos posibles son: que la
La profundidad a la que la semilla es
semilla quede sobre la superficie en el lugar original
enterrada también influye en su supervivencia. A
de deposición (con o sin heces), que la semilla sea
mayor profundidad menor depredación. Sin
enterrada (a diferentes profundidades), que la
embargo, el porcentaje de semillas enterradas que
semilla sea movida horizontalmente pero no
germinan, pero mueren por no lograr emerger a la
enterrada, y que la semilla sea movida
superficie, aumenta drásticamente a profundidades
horizontalmente y enterrada. Varios factores juegan
mayores de 3 cm (Hingrat & Feer 2002; Andresen &
un papel importante en determinar el resultado
Levey 2004).
inmediato de la interacción entre semillas y
Existe una gran variación en la profundidad
escarabajos, y por lo tanto el destino final de dichas
a la que las semillas son enterradas por escarabajos
semillas (Andresen & Feer 2005). Algunos factores
coprófagos. Algunas son enterradas a sólo medio
son intrínsecos, es decir que están relacionados con
centímetro de profundidad, mientras que otras son
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Andresen ? Dispersión de semillas por primates y escarabajos

enterradas a más de 20 cm (Andresen 2002b). Sin pueden clasificarse en varias categorías (Hanski y
embargo, existe evidencia de que la mayoría de las Cambefort 1991). En bosques húmedos tropicales,
semillas son enterradas a profundidades menores las categorías de cavadores y rodadores son las
de 5 cm (Andresen & Feer 2005). También existe más comunes. Los escarabajos cavadores entierran
una relación inversa entre el tamaño de la semilla y porciones de heces en túneles subterráneos
la profundidad promedio a la que es enterrada previamente excavados muy cerca de la defecación,
(Andresen 2002b). Esto podría deberse a que las mientras que los escarabajos rodadores forman una
semillas grandes tienen mayor probabilidad de ser bola de heces y la transportan cierta distancia antes
excluidas en una etapa temprana del procesamiento de construir los túneles subterráneos donde la
de la materia fecal por parte de los escarabajos y enterrarán (Halffter y Edmonds 1982).
por lo tanto podrían quedar enterradas a Tanto el tamaño de un escarabajo como su
profundidades menores (Andresen & Feer 2005). comportamiento determinan la cantidad de materia
En resumen, la información existente fecal que el escarabajo remueve. Los escarabajos
sugiere que aquellas semillas que sean enterradas de mayor talla entierran mayor cantidad de materia
por escarabajos coprófagos se encontrarán fecal que los escarabajos de menor talla (Hanski &
generalmente entre 1 y 5 cm de profundidad. Las Cambefort 1991). Esto explica la relación directa que
semillas que estén entre 1 y 3 cm experimentarán existe entre el tamaño de los escarabajos y la
mayor depredación, pero también mayor cantidad de semillas que son enterradas (Feer 1999;
emergencia de plántulas. Aquellas que estén entre Andresen 2002b; Vulinec 2002). Además, los
3 y 5 cm experimentarán menor depredación pero escarabajos cavadores procesan mayor cantidad de
también menor emergencia de plántulas. Por esta materia fecal que escarabajos rodadores de tamaño
razón, una profundidad promedio de entierro de 3 similar (Doube 1990), probablemente por la cercanía
cm será óptimo para el establecimiento de plántulas de sus túneles a la fuente de heces. Esto explica el
(Andresen & Feer 2005). Pero ¿cuál es el efecto hecho de que los cavadores tiendan a enterrar más
neto de la dispersión secundaria por escarabajos semillas que los rodadores (Estrada & Coates-
en términos del establecimiento de plántulas? Hasta Estrada 1991).
el momento sólo un estudio ha registrado el destino De manera similar, en términos de la
de semillas enterradas por escarabajos hasta el profundidad de enterramiento, los escarabajos de
establecimiento de plántulas (Andresen & Levey mayor talla entierran las semillas a mayor
2004). En dicho trabajo se observó que para siete profundidad que escarabajos de menor talla, y los
de 11 especies de semillas, el efecto neto del escarabajos cavadores entierran las semillas a
enterramiento por escarabajos resultó mayor profundidad que los escarabajos rodadores
significativamente positivo, en términos de mayor (Estrada & Coates-Estrada 1991; Feer 1999; Vulinec
número de plántulas establecidas. Las otras cuatro 2002).
especies no mostraron efecto de ningún tipo
Factores extrínsecos
(Andresen & Levey 2004).
El tamaño y el comportamiento de los
El tamaño y comportamiento de los
escarabajos coprófagos afectan directamente el
escarabajos coprófagos también son factores que
destino final de las semillas presentes en las
influyen directamente sobre el destino final de las
defecaciones. Por lo tanto, los factores extrínsecos
semillas presentes en las defecaciones. La
que influyen sobre la composición y abundancia del
comunidad de los escarabajos coprófagos en
ensamble de los escarabajos atraídos a las heces
bosques húmedos tropicales presentó un amplio
de un primate frugívoro, pueden afectar
intervalo en el tamaño de las especies. Por ejemplo,
indirectamente el destino final de las semillas
en Brasil y la Guyana Francesa varíaron de 2.5 a
presentes en las heces. Algunos de los factores que
37 mm (Feer 2000; Andresen 2002b). Con respecto
determinan cuántos individuos y qué especies de
a su comportamiento de adquisición y re-localización
escarabajos son atraídos a una defecación, son:
de la materia fecal los escarabajos coprófagos

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UNIVERSIDAD Y CIENCIA Número Especial II

características de las defecaciones (tipo, cantidad experimentos diseñados con un intervalo más
y densidad de heces), características del suelo amplio de los patrones espaciales de defecación.
(dureza, humedad, textura), estructura del bosque, Por último, aunque los escarabajos
composición de la comunidad de vertebrados, y coprófagos de bosques húmedos tropicales son
variación temporal en diferentes escalas (hora del generalistas en términos del tipo de heces de
día y temporada del año). Sin embargo, en el mamífero herbívoro que usan (Hanski & Cambefort
contexto de la dispersión secundaria de semillas por 1991), sí pueden existir diferencias en términos de
escarabajos coprófagos, solamente se han las abundancias relativas de ciertas especies de
investigado el efecto de la hora del día (más semillas escarabajos atraídas a las defecaciones de
son enterradas cuando son defecadas al atardecer diferentes especies de animales frugívoros (Estrada
vs. el amanecer), la estación del año (más semillas et al. 1993), y por lo tanto en términos del destino
son enterradas en la época lluviosa vs. la época de las semillas. Hasta la fecha sólo existe un estudio
seca) y las características de la defecación comparativo con dos especies de primates en el que
(Andresen & Feer 2005). se registró una mayor cantidad de semillas
Los efectos de las características de la enterradas por escarabajos coprófagos para
defecación sobre el destino de las semillas semillas cubiertas por heces de mono aullador, que
defecadas son de particular interés, ya que permiten para semillas cubiertas por la misma cantidad de
establecer un vínculo real entre el animal frugívoro heces de mono araña (Ponce-Santizo et al. en
que dispersa las semillas de un árbol y el prensa). Esto pudo deberse, entre otros factores, a
establecimiento de plántulas a partir de ése árbol la textura de la materia fecal, la cual fue más
(Houle 1995; Wang & Smith 2002). Como se consistente en el caso del género Alouatta y más
mencionó en la sección anterior, los primates acuosa en el caso del Ateles geoffroyi (Ponce-
presentan amplia variación en la cantidad de heces Santizo et al. en prensa).
que producen y su agregación en el espacio. Estas Existen aún muchos vacíos de información
características pueden afectar la dispersión en lo que respecta a la dispersión secundaria de
secundaria por escarabajos coprófagos, ya que semillas por escarabajos coprófagos, que será
semillas cubiertas por mayor cantidad de materia necesario llenar con futuras investigaciones. Por
fecal tienen mayor probabilidad de ser enterradas, ejemplo, no se han cuantificado otros efectos que
y a una mayor profundidad, que las semillas también son consecuencia de la actividad de los
cubiertas por menor cantidad de materia fecal escarabajos coprófagos y que pueden afectar,
(Andresen 2002b; Andresen & Levey 2004). Esto positiva o negativamente a las semillas y a las
presenta un escenario en el que las semillas en plántulas, tales como: a) dispersión horizontal de
defecaciones grandes tienen mayor probabilidad de las semillas (para semillas que se encuentran juntas
escapar a la depredación, pero también menor en una defecación movimientos horizontales hasta
probabilidad de emerger. En contraste, las semillas de unos centímetros podrían representar una
en defecaciones pequeñas tienen menor ventaja), b) mejoramiento de las condiciones del
probabilidad de sobrevivir, pero mayor probabilidad suelo en el área donde cayó la defecación con
de emerger. Estos efectos opuestos pueden llegar semillas (fertilización, porosidad, capacidad de
a compensarse de tal modo que no se encuentre retención de agua), c) limpieza de las semillas al
una relación entre el tamaño de la defecación y el librarlas de materia fecal (puede disminuir el ataque
establecimiento de plántulas (Andresen 2001). por depredadores y/o patógenos), y, d) manipulación
La disposición espacial de las heces (patrón por larvas de escarabajos coprófagos de las semillas
agregado vs. patrón disperso) aparentemente no embebidas en las porciones de heces enterradas
tiene efectos sobre la dispersión secundaria de por los adultos (no se sabe si las larvas de
semillas por escarabajos coprófagos (Feer 1999; escarabajos consumen las semillas latentes o
Andresen 2002b; Ponce-Santizo et al. en prensa), germinantes presentes en la materia fecal).
pero para corroborar este punto, son necesarios más Finalmente, los únicos datos que se tienen para el

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Andresen ? Dispersión de semillas por primates y escarabajos

destino final de semillas dispersadas por chimpancés (Pan spp.) en África, los lémures de
escarabajos coprófagos, en términos del collar (Varecia variegata) en Madagascar, y los
establecimiento de plántulas, son para semillas orangutanes ( Pongo pygmaeus ) y gibones
mayores o iguales a 5 mm (Andresen & Levey (Hylobates spp.) en Asia (Nowak 1999). Por sus
2004), y no se sabe cuál es el efecto de la dispersión características de tamaño corporal, dieta y recorridos
secundaria de semillas por escarabajos coprófagos diarios, estos primates suelen contribuir
sobre la regeneración de plantas con semillas significativamente a la dispersión de semillas en los
pequeñas (< 3 mm). bosques que habitan porque: (1) incluyen muchas
especies de frutos en su dieta para poder cumplir
PERSPECTIVAS PARA EL SISTEMA DE con sus requerimientos nutricionales, (2) tragan y
DIPLOCORIA PRIMATES-ESCARABAJOS EN UN defecan un gran número de semillas viables de la
MUNDO CAMBIANTE mayoría de las especies de frutos que consumen, y
(3) dispersan las semillas a distancias
En la Lista Roja de IUCN, aproximadamente potencialmente muy grandes. Además, se ha
la mitad de los taxa de primates en el mundo se propuesto que muchas especies de árboles con
clasifican como vulnerables, en peligro de extinción, semillas grandes y/o frutos grandes e indehiscentes,
o en grave peligro de extinción (Cowlishaw & Dunbar como muchas especies de la familia Sapotacea
2000). Los primates en el mundo registran un amplio (Andresen 2002a), podrían depender, casi
intervalo de niveles de tolerancia a las exclusivamente, de estos primates para la dispersión
perturbaciones antropogénicas. En cada caso el de sus semillas, ya que las aves o mamíferos más
nivel de tolerancia depende de la especie de primate pequeños no tragan dichas semillas y/o carecen de
y del tipo y grado de perturbación. Una excelente la capacidad de manipular dichos frutos (Andresen
revisión de los efectos de diferentes tipos de 2000).
perturbaciones sobre diferentes especies de Los escarabajos coprófagos también son
primates se puede consultar en Cowlishaw & Dunbar afectados por perturbaciones antropogénicas en el
(2000). Sin embargo, en el presente ensayo se hábitat (Halffter & Arellano 2002). Los cambios en
recalcan algunos aspectos relevantes. En primer las comunidades de escarabajos coprófagos se han
lugar, una especie que es tolerante a un tipo de correlacionado con cambios bióticos, tales como
perturbación, como la fragmentación de hábitat, modificaciones en las comunidades de mamíferos
puede ser sensible a otro tipo de perturbación, como y en la estructura de la vegetación, y cambios
la caza. Lamentablemente lo más común es que abióticos, tales como modificaciones en las
las perturbaciones antropogénicas no se presenten características del suelo y condiciones
de manera aislada. microclimáticas, los cuales a su vez se han asociado
En segundo lugar, una de las características con perturbaciones antropogénicas en bosques
que se correlacionan negativamente con el nivel de húmedos tropicales de América (Estrada & Coates-
tolerancia de los primates a algunas perturbaciones, Estrada 2002; Vulinec 2002), África (Chapman et
es la proporción de frutos que un primate incluye en al. 2003), y Asia (Davis et al. 2000). Los cambios en
su dieta (Johns & Skorupa 1987, Cowlishaw & las comunidades de escarabajos coprófagos pueden
Dunbar 2000). En particular, los primates altamente ocurrir a nivel de número de especies, composición
frugívoros y de mayor tamaño y que generalmente de especies, o la abundancia relativa de gremios
tienen áreas de vida muy grandes, son los primeros (diurnos vs. nocturnos, cavadores vs. rodadores).
en ser afectados negativamente por alguna Por estas características, y otras más, este grupo
perturbación antropogénica, ya sea la caza, la de insectos ha sido propuesto y usado como un
fragmentación de hábitat, la tala selectiva, o la grupo bioindicador de hábitat perturbados (Halffter
extracción de productos forestales no maderables. & Favila 1993; Davis et al. 2001).
Tal es el caso de los monos araña (Ateles spp.) y Tanto en el caso de los primates como en
monos lanudos (Lagothrix spp.) en América, los el caso de los escarabajos coprófagos, existen

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UNIVERSIDAD Y CIENCIA Número Especial II

suficientes estudios que documentan los efectos Con esta información se infiere que pueden
directos de diversas perturbaciones antropogénicas ocurrir efectos de cascada que provocarían la
sobre sus comunidades. A partir de estos estudios desaparición de este sistema de diplocoria en áreas
se han inferido las posibles consecuencias perturbadas. Un escenario en el que la disminución
funcionales sobre el ecosistema y/o las posibles o desaparición de los primates como dispersores
consecuencias para las interacciones bióticas en las primarios, afecta negativamente la regeneración de
que estos animales participan, sin que estos tipos algunas especies de plantas, pero a su vez causa
de efectos se midan directamente. Es en este punto una disminución en la abundancia de recursos
donde hacen falta más investigaciones, aunque disponibles (heces) para la comunidad de
algunos estudios ya brindan resultados interesantes. escarabajos coprófagos. Al cambiar la composición
Por ejemplo, en Uganda se detectó que la y/o la abundancia de la comunidad de escarabajos
diversidad, abundancia y composición de la coprófagos, este grupo de insectos deja de realizar
comunidad de plántulas estuvo relacionada con la eficientemente las funciones ecosistémicas, que
presencia y abundancia de primates dispersores de incluyen la dispersión secundaria de semillas
semillas en fragmentos de bosque con distintas defecadas por otros mamíferos menos afectados
presiones de caza (Chapman & Onderdonk 1998). por la perturbación. Es por eso que las prioridades
Con respecto a los escarabajos coprófagos se sabe en los esfuerzos de conservación deben incluir un
que una disminución en el número de individuos y/ enfoque en mantener las interacciones bióticas y
o en el número de especies y/o en el número de las funciones ecosistémicas y no sólo tener un
individuos de especies grandes, en fragmentos de enfoque en mantener poblaciones viables de ciertas
bosque tienen como consecuencia una disminución especies de plantas y/o animales particulares, esto
en la tasa de enterramiento de heces y en la último patrocinado por intereses diversos que
proporción de semillas enterradas (Klein 1989; muchas veces carecen de fundamento ecológico.
Andresen 2003; Larsen et al. 2005).

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