Contreras-GarduÃ o Et Al 2009 EvoluciÃ Nbiol

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Seleccin sexual
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JORGE CONTRERAS-GARDUO, ALEX CRDOBA-AGUILAR, ALFREDO PERETTI Y HUGH DRUMMOND Darwin y Wallace sugirieron que la seleccin natural favorece a los organismos en la lucha por dejar ms descendencia, pero Darwin no pudo explicar la presencia de algunas caractersticas (usualmente presentes en machos) tan elaboradas, que parecan ir en contra de la seleccin natural porque exponan a los machos ante sus depredadores. Para Darwin, el pavo real macho fue un claro ejemplo de lo anterior debido al tamao extremadamente largo de su cola, los colores brillantes de sus plumas y sus elaboradas danzas. Fue entonces cuando propuso que el cortejo, los colores intensos, plumas o aletas brillantes, cantos, cuernos, astas, mandbulas y espinas que usaban los machos para sujetar a las hembras durante el apareamiento haban sido seleccionadas por su importancia en la competencia por parejas y no para lograr una mayor supervivencia (Darwin, 1871). Este tipo de seleccin que puede verse como parte de la seleccin natural (con respecto a esto no hay un acuerdo general, pues algunos autores consideran que la seleccin sexual es un tipo diferente de seleccin que no forma parte de la seleccin natural) fue llamada seleccin sexual, quizs la parte ms controversial de la teora de la seleccin natural. Darwin sugiri el nombre de caracteres sexuales secundarios (CSS) para todas aquellas estructuras relacionadas con el xito de la reproduccin de manera indirecta, y caracteres sexuales primarios (CSP) a los genitales y gnadas (Darwin, 1871). Los dos mecanismos de seleccin sexual que postul Darwin para explicar el origen y el mantenimiento de los CSS son: la competencia para obtener parejas (principalmente entre machos) y la eleccin de pareja (ejercida principalmente por las hembras; Darwin, 1871). La competencia por parejas para explicar la funcin de las CSS tales como cuernos, astas, mandbulas y dems, quizs era obvia y fue bien aceptada desde el inicio, pero la eleccin de pareja levant controversia y fue principalmente Wallace el detractor de Darwin en este tema (Cronin, 1991). Mientras que Darwin sugiri que los colores del pavo real servan para llamar la atencin de las hembras, Wallace propuso que los CSS evolucionaron por seleccin natural para permitir el reconocimiento de la pareja y dado que las hembras eran las que tenan que cuidar a los hijos, en ellas se suprima
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el color brillante para confundirse con el sustrato mientras incubaban (refirindose especficamente al caso de las aves). Aunque esta ltima idea de Wallace fuese correcta, Wallace no refut con argumentos de seleccin natural la presencia de la cola larga y el cortejo del pavo real (y de las aves en general), pues propuso que el canto y la danzas eran la manera en que los machos se deshacan de su excesiva energa acumulada y generada para lograr la reproduccin. Finalmente, aunque no del todo, Wallace admiti que el canto y el cortejo daban un fuerte sustento a la hiptesis de Darwin, pero a pesar de todo, la teora de la seleccin sexual qued en el olvido por ms de cien aos (ver la historia de este debate entre Darwin y Wallace en el trabajo de Cronin, 1991). Aos ms tarde, Fisher (1930) y Williams (1966) se interesaron en explicar por qu las hembras deberan elegir pareja, pero sus teoras pasaron desapercibidas, quizs porque las teoras evolutivas se centraron en la nueva sntesis de la evolucin y en tratar de explicar el origen de las especies (Maynard-Smith, 1987). Quizs el surgimiento de la etologa (el estudio biolgico del comportamiento animal, disciplina fundada por K. Lorenz, N. Tinbergen y K. von Frish) haya promovido el inters de Parker (1970), Trivers (1972) y Zahavi (1975) por la seleccin sexual, y a su vez, estos trabajos incrementaron el inters de un creciente nmero de investigadores por dicha teora (Maynard-Smith, 1987; Trivers, 2002). Actualmente ha sido tal la inquietud que la seleccin sexual ha despertado, que es uno de los temas ms estudiados (pero no trillado) y controvertidos en evolucin (Andersson y Simmons, 2006). La seleccin sexual est muy lejos de ser una simple idea y, si Darwin viviera, probablemente se sorprendera porque ya se ha podido demostrar que este tipo de seleccin ha moldeado muchos rasgos en organismos con reproduccin sexual. El conocimiento en este campo es tan vasto y continuo que regularmente aparecen revisiones sobre el tema. En este captulo hacemos honor a Darwin revisando algunos tpicos que sirvan de base para aqullos interesados en profundizar este apasionante campo de la biologa evolutiva: (1) en qu momento de la evolucin surge la seleccin sexual?; (2) por qu en muchas especies las hembras tienden a invertir ms que los machos en el cuidado de la progenie y en la eleccin de la pareja?; (3) caractersticas de la competencia masculina: competencia pre-cpula, estrategias alternativas, competencia y cooperacin espermtica; (4) caractersticas de la eleccin femenina: los mecanismos que la favorecen y la presencia de la eleccin femenina crptica; (5)
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asignacin diferencial del eyaculado por los machos (eleccin masculina crptica?); (6) el conflicto sexual: la eliminacin de la eleccin femenina; y (7) importancia de la seleccin sexual en la contextos de depredacin, especiacin, extincin y conservacin de la biodiversidad.
En qu momento de la evolucin surge la seleccin sexual? Puede decirse que el surgimiento de la seleccin sexual coincide con el origen evolutivo de la reproduccin sexual. En la reproduccin sexual existen dos tipos de clulas (los gametos) que se unen para formar un nuevo individuo: las pequeas, mviles y producidas en gran cantidad pertenecen a los machos, en tanto que las clulas ms grandes, producidas en menor cantidad y con ms recursos que slo material gentico pertenecen a las hembras. A esta diferencia en el tipo de gametos se la conoce bajo el nombre de anisogamia y se ha demostrado que se mantiene por seleccin disruptiva (Parker, 1982). Se ha propuesto que en los orgenes de la anisogamia los gametos masculinos (los futuros espermatozoides) eran ms mviles y se producan en grandes cantidades, canalizando su energa hacia la competencia por la bsqueda y fertilizacin de los gametos femeninos, a los que les resultaba ptimo ser ms sedentarios y principalmente canalizar su energa hacia reservas celulares, siendo por consiguiente menos abundantes (los futuros vulos). Dada esta escasez, los gametos femeninos se tornaran progresivamente el recurso limitante, con potencial de escoger a los mejores entre los gametos masculinos (p. ej. aquellos ms veloces o con otras capacidades que permitan encontrar y fertilizar de forma ms eficaz) (Trivers, 1972; Parker, 1970, 1982). Parker (1982) sugiri que el tamao pequeo y la gran cantidad de espermatozoides se mantienen por competencia masculina porque esto les permite desplazarse ms y tener la probabilidad de encontrar los vulos antes que lo hagan los espermatozoides de los machos rivales (sin embargo, ver abajo la seccin de tamao de los espermatozoides). De existir un tipo de espermatozoides ms grandes y pesados seran desplazados rpidamente por los espermatozoides pequeos y numerosos, cuyas clulas slo usan el espacio disponible para cargar el material gentico y los organelos que les confieren el movimiento.
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Por qu las hembras tienden a invertir ms que los machos en el cuidado de la progenie y eleccin de la pareja? Trivers (1972) propuso la teora de la inversin parental para entender porqu un sexo (usualmente las hembras) inverta ms que el otro en la progenie y escoga a su pareja. La idea de Trivers (1972) se bas en los resultados previos de Bateman (1948) con Drosophila melanogaster, quien encontr que los machos incrementaban la produccin de sus hijos de manera exponencial con el aumento de cpulas, pero no ocurra as con las hembras. A esta asimetra se le conoce ahora como el principio de Bateman, que si bien con algunas limitantes tericas reconocidas en la actualidad, sigue siendo un til esquema para comprender la inversin que realizan los sexos. Bateman tambin describi que la varianza en el nmero de hijos producidos era mucho mayor en los machos que en las hembras. Por ejemplo, en su estudio encontr que ellos pudieron tener descendencia hasta tres veces ms (o no fertilizar ningn huevo en algunos casos) mientras que slo un 4% de las hembras no produjo descendencia. Segn Trivers (1972), los machos deberan competir por tener el mayor nmero de hijos posibles adquiriendo un alto nmero de parejas, mientras que las hembras deberan invertir ms en la produccin y cuidado de los hijos y escoger al mejor progenitor. As, de acuerdo a la propuesta de Trivers (1972), el sexo que invierte ms recursos en la produccin y cuidado de los hijos es el que elige pareja y el que invierte menos por el acceso a las parejas. Para Trivers, esta idea debera tener sustento en las especies donde los machos invierten ms que las hembras en el cuidado y crianza de la progenie, y actualmente se ha corroborado en diversas especies. Las especies con estas particularidades son llamadas especies con inversin de papeles sexuales (Williams, 1966; Trivers, 1972; Andersson, 1994) y ejemplos de ello ocurren en peces, anfibios, aves (ver una revisin de esto en Eens y Pinxten, 2000) insectos (Bonduriansky, 2001), opiliones (Machado y Macas-Ordez, 2007) y araas (Aisenberg et al., 2007). Por ejemplo, en el pez alfiler (Nerophis ophidion) las hembras son ms grandes y coloridas que los machos y ellos escogen pareja y en Syngnathus typhle las hembras cortejan a los machos por medio de danzas y ellos prefirieren a las hembras ms grandes (Berglund et al., 1986; Berglund y Rosenqvist, 1993). Actualmente existe una hiptesis que sugiere que la certeza de paternidad determina qu sexo invierte ms en el cuidado de la progenie (y cul de ellos elige) porque en la mayora de las especies, las hembras estn seguras de su maternidad (excepto cuando
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otras hembras las parasitan poniendo huevos en su nido; Arnold y Owens 2002; Tallamy et al., 2002a; Mei-Hui y Shwu-Bin, 2004), mientras que en los machos, las cpulas extra pareja de las hembras ponen en riesgo su certeza de paternidad (Kokko et al., 2007). Esta idea sugiere que las hembras se harn cargo del cuidado de las cras y escogern al mejor padre para ellas, mientras que los machos competirn fuertemente entre ellos para obtener el mayor nmero de apareamientos y harn todo lo posible por asegurar su paternidad (Kokko et al., 2007). Sin embargo, esta es una hiptesis reciente que deber ser puesta a prueba.
Competencia masculina pre-copulatoria La competencia entre machos es quizs el mecanismo de seleccin sexual que ms se ha estudiado y probablemente el mejor entendido (Andersson y Simmons, 2006). Aqu citaremos unos pocos ejemplos. Un CSS que a Darwin le interesaba explicar era la presencia de los cuernos en los bvidos como los impalas, toros, rices, carneros, y bisontes. Dos hiptesis sugieren que evolucionaron para repeler a los depredadores (Roberts, 1996) y/o para ayudar con la termorregulacin en lugares clidos (Hoefs, 2000), pero dichas hiptesis predicen que las hembras y no solo los machos tuvieran cuernos y que el tamao de los cuernos debera disminuir en poblaciones ms norteas. Sin embargo, en un estudio de 92 especies de bvidos (controlado por la filogenia) las predicciones no se apoyaron, pero s se observ que el tamao de los cuernos del macho (un buen indicador de su xito reproductivo), estaba relacionado positivamente con el tamao del harem que cuidaban, lo cual sugiere que la seleccin sexual determina el tamao de los cuernos y astas (Bro-Jrgensen, 2007). Estudios de colepteros (Emlen et al., 2005) y dpteros (Schutze et al., 2007) muestran una gran variedad de formas en las estructuras de combate entre machos. Por ejemplo, en los dpteros Phitalmia alcicornis y P. cervicornis las astas ms elaboradas son cruciales en los combates cuerpo a cuerpo y las menos elaboradas como las de P. mouldsi y P. robertsi slo se utilizan para evaluar el tamao del contrincante (Schutze et al., 2007). Un ejemplo ms dramtico de competencia masculina en insectos ocurre en el parasitoide Melitobia acasta: los machos emergen antes que las hembras y compiten entre ellos usando su mandbulas para cortar la cabeza, apndices o genitales de sus oponentes (Innocent et al., 2007).
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Estrategias y tcticas alternativas en la competencia por parejas Despus de leer lo anterior, posiblemente el lector tenga la idea de que solo los machos fuertes y dominantes ganan las fertilizaciones y que los machos subordinados jams copulan. Sin embargo, los machos no dominantes adoptan estrategias y tcticas que les permitan obtener al menos un nmero mnimo de cpulas. A continuacin mencionamos los dos grupos de estrategias: las alternativas y las condicionantes. Las estrategias alternativas se deben a un polimorfismo gentico y no hay diferencias en la adecuacin adquirida entre cada estrategia. Por ejemplo, en la liblula Mnais costalis existen dos morfos de machos genticamente determinados (Tsubaki, 2003). El morfo territorial tiene alas naranjas y defiende territorios donde llegan las hembras a copular, mientras que el otro morfo es de alas hialinas (similares a las de las hembras) y no defiende territorios (se le denomina macho satlite porque se posa junto al territorio de un macho territorial para intentar copular con las hembras de manera furtiva, sin ofrecerles un territorio para oviponer; Tsubaki et al., 1997). Aunque se observ que los machos territoriales obtienen ms cpulas por da que los machos no territoriales, los machos no territoriales viven ms y al final no difiere el nmero de cpulas llevadas a cabo por cada tipo de macho a lo largo de su vida (Tsubaki et al., 1997). Las estrategias condicionales se presentan en aves, peces, mamferos e insectos y se conocen tambin como tcticas condicionales (revisado por Oliveira et al., 2008). stas tienen cinco caractersticas (Gross, 1996): (1) la tctica puede cambiar en funcin de la decisin del individuo; (2) la decisin de cambio se toma en funcin del estatus del individuo; (3) los individuos son genticamente monomrficos; (4) la adecuacin promedio no es necesariamente similar entre las distintas tcticas; y (5) la tctica escogida es la que proporciona el mayor beneficio en la adecuacin. Nuevamente se pueden citar estudios en liblulas que apoyan esta idea. En Hetaerina americana y Mnais costalis, existen machos territoriales y no territoriales, pero en este caso, los territoriales obtienen hasta tres veces ms cpulas que los no territoriales (Grether, 1996). En general los machos tratan de obtener y defender un territorio slo si tienen una buena condicin energtica (Contreras-Garduo et al., 2006a; Serrano-Meneses et al., 2007). Los machos que no la tienen pueden optar por otras dos alternativas: deambular como satlites en diferentes territorios en toda la vida, o defender territorios brevemente en mltiples ocasiones mientras sus
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reservas de grasa sean suficientes (Raihani et al., 2008). Al parecer, la adopcin de la tercera tctica depende del re-abastecimiento de energa en diferentes momentos en la vida (Raihani et al., 2008). Aunque en esta especie no se ha analizado el posible componente gentico involucrado en ser o no macho territorial, existe un fuerte componente ambiental que s afecta el desarrollo de los jvenes (ContrerasGarduo et al., 2008).
Competencia espermtica La lucha entre machos no slo ocurre antes de la cpula. Se ha visto que la competencia contina dentro de la hembra durante y despus de la cpula a travs del xito diferencial de los espermatozoides de diferentes machos al fertilizar los vulos (Snook, 2005). Este mecanismo denominado competencia espermtica consta de dos mecanismos: aquellos que evitan la competencia (tambin denominada riesgo de competencia) y los tiles para ganar la competencia una vez que los espermatozoides de dos o ms machos entran en contacto (tambin denominada intensidad de la competencia o sensu stricto; Parker, 1970; 1998).
Algunos mecanismos para evitar la competencia espermtica Remocin de espermatozoides. En el ave Prunella modularis, el macho pica la cloaca de su pareja para que ella expulse los espermatozoides de los machos con los con los cuales se apare recientemente (Davis, 1983). En liblulas, los machos introducen sus genitales para remover los espermatozoides de los rganos femeninos de almacenamiento (i. e. espermatecas y/o bursa; Waage, 1979; Crdoba-Aguilar et al., 2003). Los machos tienen espinas en los genitales que permiten atrapar las masas de esperma rival y as retirarlos. Despus de esta remocin, los machos introducen su propio esperma (Waage, 1979; Crdoba-Aguilar et al., 2003). Este mecanismo de remocin est ampliamente diseminado en las liblulas as como en otros pocos rdenes de insectos (Simmons, 2001) y algunas araas Pholcidae (Calbacho-Rosa y Peretti, datos no publicados).
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Resguardo de pareja. Despus de que un macho copula con una hembra, ste puede resguardar a la pareja (seguirla muy de cerca y repeler a los machos que traten de aparearse con ella o inhibir su receptividad para que no tengan una cpula subsecuente). En el cangrejo ermitao Coenobita compressus, el macho sigue a la hembra despus de que ella recibe los espermatforos. Si otro intenta copular con ella, el primer macho la defiende mediante un combate directo que implica golpes entre ellos con sus pinzas (Contreras-Garduo et al., 2007a). En insectos, el resguardo de pareja incrementa con el riesgo de competencia espermtica (Simmons, 2001). Este resguardo no slo incluye agresin entre machos, pues el tiempo de cpula podra cumplir esta funcin. En insectos y algunas araas el tiempo de cpula va ms all de la transferencia de espermatozoides y puede aumentar en funcin del nmero de machos competidores variando desde unos segundos hasta das (Elgar, 1998; Simmons, 2001). Insercin de tapones genitales. Esta tambin podra ser una forma de resguardo de pareja que ocurre en roedores, reptiles, insectos y arcnidos. Despus del apareamiento, los machos colocan una estructura gelatinosa o quitinosa en la abertura genital femenina (Birkhead y Mler, 1998). Dicho tapn genital o cinturn de castidad incrementa la probabilidad de que un macho sea el padre de los hijos de la hembra con la que acaba de copular (Birkhead y Mller, 1998). En culebras (Thamnophis sirtalis parietalis), el tapn parece ser una manera efectiva de asegurar la fertilizacin, ya que de las hembras con tapn previo, slo un 7% se re-apare. Aunque este tapn nicamente permaneci insertado por 72 horas, este fue un tiempo suficiente para que los espermatozoides fertilizaran los vulos y las hembras no se aparearan nuevamente (Shine et al., 2000). Aunque las hembras con tapn no se apareaban, las que tenan tapn removido s lo hicieron, mostrando as que su funcin era la de evitar ms de un apareamiento (Shine et al., 2000). Un ejemplo ms contundente de la funcin de los tapones genitales, muestra claramente que el tapn del alacrn Vaejovis punctatus evita que las hembras se apareen ms de una vez en toda la temporada reproductiva (Contreras-Garduo et. al., 2006b). El tapn de esta especie proviene de una parte desmembrable del espermatforo y posee espinas esclerotizadas que se anclan a los genitales femeninos en la parte anterior y posterior, por lo que ni la hembra ni los machos subsecuentes pueden removerlo. Dado que el tapn tarda entre 6 y 7 meses en degradarse completamente, esto asegura que el macho fertilice los vulos femeninos, pues las
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hembras de esta especie no se aparean ms de una vez por temporada reproductiva cuando tienen el tapn (Contreras-Garduo et. al., 2006b). En varias especies de alacranes de diversas familias este fenmeno sera ms comn de lo que antes se crea (revisado en Peretti, en prensa). Manipulacin de la receptividad femenina y aceleracin de la ovognesis. En algunos insectos, arcnidos, moluscos, reptiles y mamferos se ha encontrado que el fluido seminal de los machos posee protenas semejantes a hormonas, que estimulan el sistema nervioso femenino para favorecer el paso de los espermatozoides a los sitios de almacenaje en las hembras, inhibir la receptividad femenina e incrementar la ovognesis y oviposicin (Simmons, 2001; Koene y Ter Maat, 2001). Los beneficios de la estimulacin para los machos son claros: incrementar la probabilidad de que sus espermatozoides fertilicen ms huevos y disminuir del riesgo de competencia espermtica. Esto se ha observado en al menos 59 especies de insectos dentro de 6 rdenes, siendo los dpteros (moscas y mosquitos) y lepidpteros (mariposas y palomillas) los ms representados (Simmons, 2001). En Drososphila melanogaster al menos 85 protenas estn implicadas en la estimulacin de la fisiologa femenina (Simmons, 2001). Adems de las protenas que pasan en el fluido seminal, se ha documentado la transferencia de feromonas anti-afrodisiacas, que provocan el rechazo de nuevos machos competidores por las hembras. Por ejemplo, en las mariposas del gnero Pieris los machos transfieren estas sustancias las cuales, dependiendo de la especie, pueden ser parte del mismo olor del macho o sustancias completamente diferentes al suyo (Andersson et al., 2003). En ambos casos, las hembras pierden su atractivo ante otros machos. Infanticidio. En algunas especies, cuando los machos detectan un riesgo de que la cra que estn por cuidar o que cuidan actualmente no sea suya, la matan. En leones (Panthera leo) y algunos roedores, primates y aves, los machos que estn formando una pareja, matan a los hijos de las hembras para que ellas nuevamente entren en estro. Con esto el macho no cuida los cros de otro macho e induce a que la hembra sea nuevamente receptiva ms pronto que si esperara a que la hembra sacara adelante a la cra que no es suya (Packer y Pusey, 1983). Otro ejemplo parecido es del pjaro
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bobo de patas azules (Sula nebouxii), una especie marina donde ambos sexos invierten de manera similar en el cuidado de los huevos y los polluelos. En esta ave, cuando el macho se retir experimentalmente antes de la puesta para frustrar su intento de monitorear la posible infidelidad de su pareja, elimin el primer huevo que puso, pero slo cuando el macho fue removido en el periodo frtil de su pareja (Osorio-Beristain y Drummond, 2001). Se considera que el huevo es destruido porque existe incertidumbre sobre si el huevo es del macho. En caso de no ser suyo, el macho no tan slo disminuye su xito reproductivo, sino que gasta energa intilmente al cuidar la cra de otro macho. Incluso en la araa subsocial del desierto, Stegodyphus lineatus, ciertos machos ejercen infanticidio (Schneider y Lubin, 1997). En esta especie la maduracin de los machos y las hembras se superponen en el temporada reproductiva, de modo tal que aquellos machos que maduran tardamente solo encuentran hembras que ya estn realizando cuidado maternal sobre la puesta (en este caso un saco conteniendo huevos fertilizados por otro macho). Estos machos tardos intentan sacarles el saco de huevos a las hembras, quienes se resisten agresivamente, forzando en algunos casos a que ella finalmente reemplace la puesta y use el esperma del macho acosador para fertilizar algunos huevos. En esta araa los machos tardos son responsables de un 33% de los huevos perdidos por sus madres en una poblacin natural de 278 hembras con huevos (Schneider y Lubin, 1997).
Algunos mecanismos para evitar la competencia espermtica Dado que las tcticas usadas por los machos para evitar la competencia no siempre son efectivas, la competencia espermtica ha favorecido diversos mecanismos para ganar una vez que los espermatozoides de dos o ms machos entran en competencia directa. Detallaremos algunas de estas estrategias o adaptaciones ante tal competencia Tamao de testculos y nmero de espermatozoides. En mamferos el tamao de los testculos incrementa en funcin del riesgo de competencia espermtica. As, en las especies polgamas, el tamao de los espermatozoides es mayor que en las especies mongamas (Harcourt et al., 1981; Hosken y Ward, 2001) y en ofidios, aves y mamferos, el nmero de espermatozoides es mayor en especies con mayor riesgo de
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competencia espermtica (Wigby y Chapman, 2004; delBarco-Trillo y Ferkin, 2007; Tourmente et al., en prensa). Tambin puede ocurrir la regulacin facultativa del nmero de espermatozoides. Por ejemplo en insectos, cuando el nmero de competidores es ms alto, el macho puede transferir ms espermatozoides a la hembra. Esta regulacin no tan slo ocurre previo a la cpula si el macho percibe a esos competidores (e. g. Gage y Baker, 1991), sino desde los estadios juveniles al detectar la densidad de machos con los cuales est creciendo (e. g. Yamane y Miyatake, 2005). Tamao de los espermatozoides. Parker (1982) propuso que los espermatozoides son pequeos y numerosos para aumentar la probabilidad de que logren fertilizar a los vulos de la hembra. En grillos (Gryllus bimaculatus) existe evidencia de esto pues se demostr que los machos con espermatozoides ms pequeos y numerosos tuvieron una mayor probabilidad de fertilizar a las hembras que los machos de espermatozoides grandes y con volumen menor de eyaculado (Gage y Morrow, 2003). Sin embargo, ocurre lo contrario en las especies que poseen espermatozoides de tipo amiboide, como en Coenorhabditis elegans (LaMunyon y Ward, 1998), incluso despus de varias generaciones en las que C. elegans fue sometida de manera artificial al riesgo de competencia espermtica (LaMunyon y Ward, 2002). Tambin, la presencia de espermatozoides de tamao gigante y su xito en la fertilizacin se han relacionado en moscas. En seis especies de moscas del grupo Drosophila obscura los espermatozoides ms grandes tuvieron una mayor probabilidad de fertilizar los vulos (Snook y Karr, 1998). Dentro de este grupo se encuentra Drosophila bifurca, que es la especie con los espermatozoides ms grandes reportados en todo el reino animal (aproximadamente 6 cm de largo!; Snook y Karr, 1998; Hosken, 2003). Aunque inicialmente se pensaba que el tamao de los espermatozoides y el volumen del eyaculado concordaban con la propuesta de Parker (1982), un trabajo reciente muestra que los espermatozoides grandes tambin pueden ser altamente competitivos y que el tamao y el nmero de espermatozoides no siempre enfrentan un trade-off (Gomendio y Roldn, 2008). Adems, el tamao tambin depende del tipo de movimiento de los espermatozoides como en C. elegans y de la longitud del tracto reproductivo de las hembras como en el caso de las moscas. Todos estos hallazgos manifiestan que se debe tener cautela al hablar de la evolucin del tamao pequeo y numeroso de los espermatozoides y que existen diversos factores detrs de dicha evolucin.
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Velocidad y movilidad de los espermatozoides. La movilidad y la velocidad de los espermatozoides son potencialmente importantes en la competencia espermtica. En concreto, los espermatozoides ms rpidos deberan fertilizar ms pronto los vulos y tener, por lo tanto, mayor probabilidad de fertilizarlos antes de los espermatozoides de un rival. Existe evidencia de esto tanto en vertebrados como invertebrados. En gallos (Gallus gallus), los espermatozoides con mayor movilidad fertilizaron ms vulos (Birkhead et al., 1999) y los machos del salmn (Salmo salar) con espermatozoides ms rpidos ganaron las fertilizaciones an cuando los espermatozoides de sus competidores fueron ms grandes o numerosos (Gage et al., 2004). En otros grupos animales el panorama es an poco claro. Incluso en insectos, con modelos muy utilizados en trabajos de competencia espermtica, la situacin sobre relacin entre velocidadmotilidad y xito de fertilizacin no es tan evidente, siendo uno de los aspectos ms prometedores para dilucidar en el futuro (Werner y Simmons, 2008). Longevidad de los espermatozoides. La teora de la competencia espermtica predice que la longevidad de los espermatozoides debera de estar bajo presin de seleccin. En insectos, despus de controlar el volumen del eyaculado entre tratamientos, se observ que los espermatozoides de las especies polgamas viven ms que los de las especies mongamas (Hunter y Birkhead, 2002). Sin embargo, aunque la longevidad tiene ventajas, es posible que exista un compromiso de intereses entre longevidad y tamao de los espermatozoides, pues aquellos de mayor tamao deberan ser ms longevos si tienen ms nutrientes que los de tamao pequeo, pero los grandes podran a su vez, perder velocidad y alcanzar ms tarde a los vulos, en comparacin con los espermatozoides chicos (Snook, 2005). Cooperacin espermtica. Una manera de ganar la competencia espermtica en algunos grupos animales es que los espermatozoides de un mismo macho cooperen entre ellos y dividan las tareas para ganarla (Immler, 2008; Pizzari y Foster, 2008). Aunque la cooperacin espermtica se ha registrado desde los aos setenta, hasta hace poco se propuso investigar los costos y beneficios de dicha cooperacin desde el punto de vista de la seleccin sexual (Immler, 2008). Dicha cooperacin puede ser en parejas o en grupos. Por ejemplo, en el marsupial americano Monodelphis domestica los espermatozoides que viajan en pares incrementan su movilidad y fertilizan ms rpido que los espermatozoides solitarios (Moore
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y Moore, 2002). En roedores (Apodemus sylvaticus) ocurre algo similar pero en este caso los espermatozoides forman trenes de viaje de cientos de espermatozoides que se unen entre s adhiriendo una protuberancia de la cabeza del espermatozoide al flagelo de otro espermatozoide o su cabeza (Moore et al., 2002). Algunas preguntas sin respuesta son por qu existe la cooperacin si slo algunos espermatozoides fertilizan a la hembra?, existe un conflicto de intereses entre los espermatozoides que slo comparten un 50 % de sus genes?, cules son los costos y beneficios en que incurren los espermatozoides que ayudan? Existe algn papel de la hembra detrs de esta cooperacin?
La eleccin femenina En el guppy (Poecilia reticulata), un pez ovovivparo tropical, ocurre una conducta bizarra: los machos coloridos se acercan a su depredador y escapan de l solo en el ltimo momento (Godin y Dugatkin, 1996). Esta conducta es difcil de conciliar con la seleccin natural, pero los machos lo hacen nicamente en presencia de las hembras y ellas solo se aparean con los machos que tomaban este riesgo (Godin y Dugatkin, 1996). Esto ilustra la importancia de la preferencia femenina en lo que hacen los machos para atraer su atencin y aparearse. Los machos atraen a las hembras de distintas formas (lo que referimos como CSS): cantos, danzas, colores llamativos, tener colas, crestas o aletas grandes, generar olores agradables, se iluminan, les construyen jardines, les dan diferentes tipos de regalos (ver revisiones de este fenmeno en Gwynne, 2007 y Vahed, 2007), y en el caso ms extremo, ellos se ofrecen como comida con tal de que ellas utilicen sus espermatozoides para fecundar sus vulos (por ej., en la viuda negra Latrodectus hasselti; Andrade, 1996). Quiz la controversia se debi a que el trmino podra implicar una conciencia pero eleccin no implica conciencia, y al igual que en la seleccin natural slo requiere de explicaciones adaptativas para tratar de entender su origen y mantenimiento.
Mecanismos que favorecen la eleccin femenina Existen dos grupos de mecanismos con los cuales las hembras escogen pareja. Estos mecanismos directos e indirectos se basan en los beneficios que las hembras obtienen
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Beneficios directos. Una explicacin adaptativa de la evolucin de los CSS se refiere a los beneficios directos que obtienen las hembras por elegir a ciertos tipos de machos. Estos beneficios pueden relacionarse en incrementos en (1) ayuda en el cuidado parental; (2) calidad de territorios donde se alimenten mientras cuiden a sus hijos; (3) fecundidad o longevidad; y (4) regalos de los machos en forma de alimento. Debido a que la evolucin de la preferencia femenina por los machos que les provean estos beneficios quizs sea obvia, en esta seccin solo mostraremos un ejemplo y el lector interesado en este tema puede revisar el trabajo de Andersson (1994). En diversas especies de arcnidos e insectos principalmente, los machos ofrecen un regalo nupcial a las hembras. En arcnidos, dicho regalo puede ser una presa atrapada por el macho, una presa envuelta en seda, slo una bola de seda, o el macho se ofrece como presa de la hembra (Vahed, 2007). El canibalismo sexual puede favorecer la longevidad de la hembra, su fecundidad y el tamao de sus hijos al nacer. En condiciones donde el macho difcilmente volver a aparearse porque muere o se rompen sus genitales, el costo de ser comido podra ser superado por los beneficios obtenidos a travs de un apareamiento adicional o mayor inversin en sus hijos (Andrade, 1996, 2003; Andrade y Kasumovic, 2005; Miller, 2007). Por ejemplo, en algunas araas con alto grado de dimorfismo sexual en el tamao corporal, en el cual los machos son muy pequeos y las hembras gigantes en relacin a ellos (por ej., gneros Argiope, Nephila y Latrodectus) es comn que durante la cpula se rompan partes esclerotizadas del palpo del macho (su rgano intromitente), tales como el mbolo y/o el conductor, y as no logren copular ms de una vez en su vida. Esto podra explicar porqu en estas especies es comn el canibalismo sexual (Miller, 2007). El aparentemente costo vital en la primera y nica cpula, como decamos antes, bien vale la pena. Por el contrario, en otros grupos de artrpodos, tales como los alacranes, la existencia real de canibalismo sexual postcopulatorio, otrora considerado una regla del grupo, fue desacreditada mediante anlisis ms detallados de las interacciones sexuales (Peretti et al., 1999). En otra forma de regalos nupciales que no son llevados al extremo, las hembras de algunos grillos se montan sobre el macho para el acople de genitales. Pero justo antes de la cpula, la hembra muerde la tibia o el ala del macho para extraer de l la hemolinfa (la sangre de los invertebrados). La hemolinfa es una fuente rica en protenas y puede incrementar la fecundidad (ver revisin en Gwynne, 2008). En otras especies de grillos, los machos transfieren un espermatforo a las hembras (el sitio de almacenaje
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de espermatozoides) que es insertado en los genitales femeninos, pero en su parte final, el macho coloca una estructura llamada espermatofilax, que sirve de alimento a las hembras mientras ellas permiten que el espermatforo se rompa y fecunde sus huevos. Es decir, que las hembras se alimentan mientras son fecundadas (Gwynne, 2008). En Requena verticalis, el nmero de huevos que produce una hembra depende del nmero de espermatofilax que el macho produce (Gwynne, 1984). En la araa sudamericana de las dunas, Allocosa brasiliensis, existe inversin parcial de papeles sexuales: el macho es el sexo ms sedentario, construye cuevas en la arena donde aguarda por las hembras que activamente los buscan (Aisenberg et al., 2007). La cpula ocurre dentro de la cueva y posteriormente el macho se retira, tapa la entrada y la hembra se queda dentro de la cueva hasta oviponer y que ocurra la independencia de las cras. En este caso la cueva construida por el macho representa no slo un refugio para copular, sino tambin un tipo de regalo nupcial para resguardo de la hembra y su puesta (Aisenberg et al., 2007). Beneficios indirectos. Las hembras de muchas especies no siempre reciben beneficios directos, mas bien obtienen beneficio a travs de un beneficio para su descendencia. A continuacin se explican los cuatro mecanismos por los cuales una hembra podra obtener beneficios indirectos; son explicaciones adaptativas del origen y la evolucin de los CSS. Modelo de Fisher. La explicacin de Darwin del origen y mantenimiento de los CSS fue que las hembras preferan ciertos rasgos en particular y en respuesta, los machos los producan de forma ms llamativa. Fisher (1930) sigui la misma lgica pero incorpor un modelo gentico donde los hijos de los machos heredaban la intensidad de expresin de los CSS de sus padres y las hembras heredaban la preferencia de sus madres, dando como resultado un proceso de coevolucin desbocada (runaway selection), donde las hembras preferan CSS cada vez ms elaborados y los machos simplemente los producan. Esta correlacin gentica entre exageracin en la manifestacin del rasgo preferido por la hembra y eleccin femenina fue despus corroborada por otros modelos matemticos (Lande, 1981; Kirkpatrick, 1982). Fisher (1930) propuso que las CSS se originaban por mutaciones, y decenas de aos ms tarde, con un modelo terico, Iwasa y Pomiankowski (1995) propusieron
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que su expresin es frenado por los costos en que incurran los machos (por ejemplo, afectando su supervivencia) y las hembras con la preferencia (por ejemplo, un costo energtico o en la supervivencia por buscar a los mejores machos), llegando as ambos a un lmite (un ptimo en el que ambos obtenan los mayores beneficios con el menor costo). Por ejemplo, algunos dpteros poseen protuberancias en la cabeza que desembocan en los ojos. Dichas protuberancias son de mayor longitud en machos que en hembras y las hembras prefieren a los machos de ojos pedunculares ms grandes (Chapman et al., 2005). Despus de 13 generaciones de crianza de Cystodiopsis dalmanni, las hijas de las hembras que se aparearon con machos de ojos pedunculares pequeos prefirieron a estos machos en lugar de los machos de ojos pedunculares ms grandes y ocurri lo opuesto con las hijas de las hembras apareadas con machos de pednculos grandes, demostrando as una coevolucin en la preferencia entre la CSS y la eleccin femenina (Wilkinson y Reillo, 1994). Por otro lado, en Drosophila serrata y D. birchii, despus de criar a las moscas por 56 generaciones se encontr una correlacin gentica entre la preferencia y el reconocimiento de pareja, pero esta relacin disminuy a partir de la generacin 37, mostrando as una coevolucin desbocada inicial y un lmite gentico evolutivo (Blows, 1999). Modelo del handicap. Aunque algunos autores mencionan que bajo el modelo de Fisher pueden evolucionar CSSs de tipo arbitrario (sin que su elaboracin sea costosa de producir y mantener o sin una funcin aparente; Wilkinson y Reillo, 1994; ver Kokko et al., 2002), Fisher (1930) desde un inicio mencion que las caractersticas ms conspicuas podran ser indicadores de salud, vigor, adecuacin y supervivencia. Esta idea de Fisher permaneci opacada por concentrarse los investigadores nicamente en su propuesta puntual sobre runaway selection, pero Andersson (1994) y Kokko (2002) sacaron a la luz sus otros postulados. En 1975 y 1977, Zahavi plante una hiptesis alternativa a la explicacin de Fisher: el principio del handicap. El modelo sugiere que los CSS son indicadores de la condicin o buenos genes del macho porque impiden el desempeo del macho y demuestran su capacidad de superar este impedimento, y supone que las hembras al escoger a las mejores parejas tendran hijos de elevada condicin (este trmino se refiere al estado fisiolgico de los machos que les permite ser saludables, estar bien alimentados, lidiar mejor contra los parsitos y las enfermedades, escapar de los
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depredadores, etc.) suponiendo que la condicin de sus padres (los buenos genes) es heredable. Zahavi (1975, 1977) reconoci que la sealizacin de condicin debera ser honesta para que no cualquier macho produjera CSS muy elaborados. La base de dicha honestidad implicaba un costo de produccin y mantenimiento de los CSS. As, los machos de mejor condicin en general pagan un menor costo por producir y mantener los CSS (tienen una menor desventaja) que los machos de menor condicin (Zahavi, 1975). En consecuencia, los machos de mejor condicin desarrollarn ms sus CSS que los machos de menor condicin (Zahavi, 1977). Las araas lobo (Hygrolycosa rubrofasciata) son un modelo de estudio que muestra claramente la idea de Zahavi porque: (1) los machos cortejan a las hembras produciendo un sonido de tamborileo que resultan del golpeteo de la hojarasca con su abdomen; (2) las hembras prefieren a los machos que realizan ms tamborileos por unidad de tiempo; (3) la intensidad de tamborileos es costosa, pues aumenta su gasto metablico y esto depende del estado nutricional de los machos (es una seal de condicin); (4) el incremento en la actividad de tamborileo ocasiona mayor mortalidad en los machos de mala calidad que en los de buena; y (5) los hijos de los machos que ms tamborilean viven por ms tiempo que los hijos de los machos que tamborilean menos (Kotiaho et al., 1996, 1999; Kotiaho, 2000). Hasta el momento, dentro de esta teora de sealizacin de condicin de Zahavi, una de las hiptesis que ms inters ha recibido es la resistencia al parasitismo y expresin de los CSS de Hamilton y Zuk (1991). Segn esta teora, dado que los CSS son costosos de producir y mantener, su produccin podra afectarse ante el ataque de los parsitos y las enfermedades. Segn esta idea, slo aquellos machos en buena salud y libres de parsitos deberan tener CSS intensamente desarrollados. Una extensin de esta hiptesis supone que los machos con CSS altamente elaborados deberan tener una mejor respuesta inmune que los machos con CSS menos desarrollados (Blount et al., 2003; Pryke y Andresson, 2003; Velando et al., 2006), reptiles (Lpez et al., 2006; Calsbeek et al., 2008), insectos (Rantala et al., 2000; Ryder y Siva-Jothy, 2000; Siva-Jothy, 2000; Ahtiainen et al., 2004; Simmons et al., 2005; Pomfret y Knell, 2006; Contreras-Garduo et al., 2007b, 2008) y trabajos en aves dan soporte a dicha hiptesis. Por ejemplo, en el pjaro bobo de patas azules (Sula nebouxii), los machos muestran a las hembras el color de sus patas durante el cortejo y ellas responden ms positivamente a los machos de patas verde claro en
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comparacin con los machos de patas azul claro (Torres y Velando, 2003). Los machos alimentados con una dieta de carotenos (antioxidantes tiles en la respuesta inmune de vertebrados) mostraron un color verde en sus patas y ms linfocitos T que los machos alimentados sin carotenos, pues este grupo mostr un color azul plido y menos linfocitos (Velando et al., 2006). Esto sugiere que los machos, al mostrar el color de sus patas, tambin indican la capacidad de su respuesta inmune. Hamilton y Zuk (1991) no propusieron un mecanismo por el cual los machos deberan sealar la cantidad de parsitos o la actividad de su respuesta inmune. Folstad y Karter (1992) propusieron que la cantidad de testosterona producida por un macho era el mecanismo indicador, pues esta hormona est positivamente relacionada con la expresin de los CSS pero negativamente con la capacidad inmune. De esta forma, los machos en mejor condicin deberan tener CSS ms elaborados y tener una mejor respuesta inmune an con el efecto negativo sobre dicho sistema. Esta hiptesis slo se aplica en vertebrados, ya que los invertebrados carecen de testosterona (Chapman, 1998). En detrimento de esta hiptesis, sin embargo, una revisin relativamente reciente mostr que no siempre existe un vnculo fisiolgico entre testosterona, sistema inmune y CSS (Roberts et al., 2004). Otra hiptesis ms amplia que la anterior propone que segn la teora de los compromisos en asignacin de recursos, los machos con ms recursos y mejor condicin deberan tener un buen desarrollo de CSS y un mejor sistema inmune que los machos de pocos recursos y baja condicin, pues los segundos no seran capaces de mantener ambas funciones en buen estado (Sheldon y Verhulst, 1996). As, dado que producir CSS y un buen sistema inmune es importante para los animales, cada macho debera mostrar la intensidad de cada componente de acuerdo a su condicin (Folstad y Karter, 1992). Al ser esta idea ms general, no solo la testosterona, sino cualquier otro recurso limitante para dichas funciones, podra funcionar como mecanismo de sealizacin. Por ejemplo, en el bobo de patas azules, la cantidad de carotenos limita la intensidad del color de las patas de los machos y la cantidad de linfocitos porque ambos requieren de carotenos para su produccin y mantenimiento (Velando et al., 2006). En liblulas esta relacin est dada por la melanina, una molcula orgnica que favorece la produccin de pigmentacin de sus alas (un CSS; Hooper et al., 1999) y la intensidad de su respuesta inmune (los invertebrados utilizan la melanina para encapsular, aislar y matar a los patgenos; Lemaitre y Hoffmann, 2007). Un factor que regulara estas funciones y la administracin
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de recursos es la hormona juvenil, pues en liblulas, sta controla la expresin de los CSS como la agresin en liblulas y al mismo tiempo suprime la expresin del sistema inmune (Contreras-Garduo et al., 2009). Este ltimo ejemplo en liblulas muestra que no slo la testosterona de vertebrados, sino una o ms molculas como la melanina y la hormona juvenil (segn la teora de Sheldon y Verhulst, 1996) podran sealar condicin y ser recursos finitos que limiten la asignacin de recursos entre la expresin de CSS o el sistema inmune. Modelo actual de Fisher-Zahavi. A finales de los 90s y principios de esta dcada, existi confusin respecto a la importancia relativa del los modelos de Fisher y Zahavi en la evolucin de los CSS. Muchos investigadores crean que ambos modelos eran excluyentes porque no se dieron cuenta que el primer modelo de Fisher (1915, 1930; en Kokko et al., 2002) se basaba en un mecanismo indicador de supervivencia (l lo imaginaba como un atributo inicial de condicin masculina) y que eventualmente, un proceso desbocado guiaba la evolucin de la preferencia y produccin de CSS (Fisher, 1930). Segn Kokko et al., (2002) al no leer los trabajos de Fisher con cuidado, los investigadores intentaron discernir entre ambos modelos tomando en cuenta la supervivencia de los hijos: si los machos heredaban a sus hijos la supervivencia, aplicaba el modelo de Zahavi y si no ocurra as apoyaban el modelo de Fisher. Sin embargo, (1) la supervivencia no es un parmetro importante que se deba tomar como reflejo de la condicin, pues un macho puede vivir poco, tener buena condicin y dejar ms descendencia que uno de mala condicin (Kokko, 2001, Kokko et al., 2003); y (2) el modelo de Zahavi es una explicacin ms amplia (no alternativa) de la primera parte del modelo de Fisher, siendo ambos modelos parte de un continuo en trminos evolutivos (Kokko et al., 2002), combinacin que ahora se conoce como el modelo Fisher-Zahavi (Esher et al., 2000). Es importante destacar que no slo los costos de produccin de los CSS determinan el grado de su elaboracin, sino tambin los costos en los que incurren las hembras al seleccionar a los machos con CSS ms elaborados (Kokko et al., 2002). Incompatibilidad gentica. La supervivencia de los hijos puede mejorar si una hembra no se aparea con machos genticamente similares a ella y deberan existir mecanismos de identificacin de parentesco para evitar la endogamia (Trivers, 1972). Aunque en
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teora, la evolucin debera favorecer que la hembra distinga la similitud-disimilitud gentica de sus parejas potenciales, el mecanismo que permitira tal eleccin no es obvio. Sin embargo, existe evidencia de que la relacin entre el sistema inmune y los receptores de olor permiten que una hembra elija a su pareja en funcin del grado de la relacin gentica que comparten. En vertebrados existe un grupo de genes llamado complejo principal de histocompatibilidad (MHC) y las protenas de este complejo son parte importante de la respuesta inmune humoral y celular. En la unin de antgeno-anticuerpo, casi todas las clulas T reaccionan al antgeno nicamente cuando se combina con alguna molcula del MHC (Goldsby et al., 2004). Las molculas de MHC, al ser presentadoras de antgenos pueden ser indicadoras de la manera en que un individuo hace o podra hacer frente a las amenazas de los patgenos (Goldsby et al., 2004). En roedores el MHC afecta el olor de la orina de cada individuo y debido a que cada organismo tiene genes particulares del MHC, tambin posee un olor caracterstico (Ziegler et al., 2005). Adems, los individuos genticamente emparentados poseen olores ms similares que los ms aislados genticamente (Ziegler et al., 2005). La forma en la que se puede detectar el grado de consanguinidad en varias especies de vertebrados es por el olor de cada individuo, ya que el rgano vomeronasal posee receptores que detectan diferentes ligandos del MHC (Ziegler et al., 2005). Este mecanismo neuroinmunolgico podra explicar porqu las hembras en algunas especies de aves, mamferos, reptiles y peces prefieren aparearse con machos cuyo MHC es diferente al de ellas (Ziegler et al., 2005). Este modelo no necesariamente es alternativo al de Fisher-Zahavi, pues podra ser complementario si en principio las hembras eligen a los machos de CSS bien elaborados y slo se aparean con aquellos que genticamente son diferentes a ellas en la expresin del MHC.
La explotacin sensorial como el origen de las preferencias Los modelos anteriores explican cmo se mantienen los CSS pero no su origen. Para explicar esto se propuso la hiptesis del sesgo sensorial (Basolo, 1990; Endler, 1992; Ryan, 1990; 1998; Christy y Backwell, 1995, Christy, 1995). Esta hiptesis indica que en su inicio (y an ahora) en la especie en cuestin los machos desarrollaron CSS que
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explotan canales sensorialmente ya sesgados de forma preexistente en las hembras coespecficas (Endler, 1992; Ryan, 1990; 1998). Estos sesgos habran evolucionado por otras vas y los machos simplemente los han encontrado. Aunque no hay muchos ejemplos en la literatura, los que se tienen son bastante contundentes. Por citar brevemente algunos: los machos de caros imitan los movimientos vibratorios de las presas (coppodos) para atraer a las hembras, y las ms hambrientas responden ms rpido a los llamados de los machos (Proctor, 1991); en algunas especies de peces los machos imitan con sus CSS los colores y forma de su comida o las presas (Rodd et al., 2002; Macas-Garca y Ramrez, 2005); en liblulas, los movimientos de los genitales masculinos dentro de la vagina (durante la cpula) simulan la presencia de un huevo e inducen a la hembra a expulsar esperma almacenado de cpulas anteriores y posteriormente introducen sus propios espermatozoides (Crdoba-Aguilar, 1999). En todos estos casos, el sesgo femenino est ah, en la mayora de los casos por una funcin que ha evolucionado por seleccin natural (e. g. deteccin de presas) y los machos han evolucionado caractersticas que aprovechan ese sesgo. Si los machos explotan un sesgo pre-existente en las hembras se esperara que a lo largo de la filogenia, las hembras de las especies menos derivadas prefieran a los machos de las especies ms derivadas que posean una CSS muy elaborado. Existe evidencia de esto en liblulas. En la liblula Calopteryx haemorrhoidalis, los machos han evolucionado la capacidad de estimular a la hembra con sus genitales, tal como se indica arriba: los genitales del macho simulan la presencia de un huevo e inducen expulsin de esperma. Sin embargo, en una especie menos derivada, Hetaerina cruentata, los machos no han evolucionado esta capacidad. Al simular experimentalmente una cpula con hembras de H. cruentata pero usando genitales masculinos extrados de C. haemorrhoidalis, las hembras expulsaron esperma. Esto indic que las hembras ya tienen el sesgo y que los machos, ms tarde en la filogenia, simplemente lo explotaron. De hecho, al ver de cerca la forma de los genitales del macho en C. haemorrhoidalis, estos tienen una forma muy parecida al de un huevo (Crdoba-Aguilar, 2002). La propiedad del sesgo habra evolucionado por seleccin natural en estos animales, esto es la liberacin de esperma para la fertilizacin en la oviposicin. Sin embargo, como el genital masculino pasa por el mismo lugar donde estn los centros nerviosos que el huevo estimula durante la oviposicin, realiza un super-estmulo que hace que la hembra libere los espermatozoides (Crdoba-Aguilar, 1999).
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Recientemente, se ha propuesto que los CSS podran originarse por una explotacin sensorial de los machos a las hembras pero, eventualmente, esta trampa sensorial podra ser tan costosa de mantener que se vuelve una seal de condicin masculina. Para probar esto, Macas-Garca y Ramrez (2005) utilizaron diferentes especies de peces de la subfamilia Goodeinae. En las especies menos derivadas los machos tienen la aleta caudal de color naranja o negra, pero en las especies ms derivadas la base de la aleta es negra o naranja, aunque la parte final posee una banda de color amarillo. Durante el cortejo, los machos mueven sus aletas de tal forma que el color y el movimiento se asemeje a un gusano o una larva de liblula en movimiento (las presas de estos peces), y quizs es por esto que las hembras se acercan y se aparean con los machos con aletas de un color amarillo muy intenso. Adems, en los experimentos realizados se observ que las especies menos derivadas prefieren a los machos de las especies ms derivadas que tienen la banda amarilla en la cola. Las hembras se acercan y muerden con ms frecuencia las aletas de los machos con la banda amarilla que las aletas de machos o hembras sin la banda. Incluso, cuando dichos autores ofrecieron a una hembra una larva de liblula junto con la aleta de un macho con la banda amarilla (las hembras no podan ver al macho, slo su aleta caudal) las hembras se acercaron con ms frecuencia a la aleta, lo que indica que los machos han logrado exagerar ms all de lo normal el movimiento de sus presas. Finalmente, los machos de aletas con la banda amarilla sufrieron ms mordidas de otros peces que los machos o hembras sin la banda amarilla en la aleta, tardaron aproximadamente dos meses en reparar el dao y perdieron un peso proporcional a la regeneracin del tejido de sus aletas.
Eleccin femenina crptica Si los investigadores en seleccin sexual registraran solo el nmero de cpulas de una hembra y los mecanismos de competencia espermtica, seguramente estaran obviando otro importante nivel de eleccin femenina, uno que ocurre dentro del tracto reproductivo de la hembra. Por ejemplo, uno de los mecanismos de la competencia espermtica supona que los espermatozoides de un macho podan inactivar o matar a los espermatozoides de su oponente. Sin embargo, al estudiar cuidadosamente este mecanismo tomando en cuenta el papel femenino (Snook y Hosken, 2004) se observ
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que: (1) la muerte diferencial entre los espermatozoides no se deba a las protenas del fluido seminal, sino a un efecto de la longevidad de los espermatozoides, pues los ms viejos moran primero; y (2) la prdida del eyaculado de los sitios de almacenaje en las hembras se deba a que ellas expulsaban espermatozoides despus de la cpula y de hecho, se saba bien que el sistema nervioso de las hembras controlaba el almacenaje de espermatozoides. Este trabajo, sugiri que las hembras jugaban un papel clave en el alcance de la paternidad (el xito en la fertilizacin de los huevos) de un macho o que ambos afectan dicho alcance (por ejemplo si los machos estimulan a las hembras de manera diferencial para expulsar los espermatozoides de machos previos). Esto es tan solo un ejemplo que pone en evidencia que el papel femenino es relevante y contina despus de la cpula. Thornhill (1983) propuso el trmino eleccin femenina crptica para explicar el sesgo de paternidad de los machos que no poda ser evidente (de all el trmino crptica) para el observador, y posteriormente Eberhard (1996) dio forma a la idea. Eberhard (1996) examin, discuti y propuso diversos mecanismos que podran usar las hembras para elegir crpticamente durante procesos copulatorios y, principalmente, postcopulatorios. Esta eleccin canalizada en ciertos mecanismos internos, se basaba en la evaluacin realizada por la hembra sobre machos competidores en funcin de la expresin de ciertos atributos de stos (por ej. la realizacin e intensidad de cortejo copulatorio, estimulacin genital, etc.). As, entre los mecanismos utilizados por las hembras para sesgar la paternidad a favor de un macho por sobre otros se encuentran: que copule o no con otro macho inmediatamente despus de interactuar con un rechazado (por ej., una cpula parcial); que finalice la cpula prematuramente; que evite que el macho logre una intromisin completa de su pene o edeago; que no permita que el macho le coloque un tapn genital (en las especies donde esto es lo comn) o que ella lo remueva para copular con otro macho; que cierre su abertura genital para que el macho no la insemine; que la hembra deseche los espermatozoides de algunos machos pero no de otros; que no transporte los espermatozoides dentro de ella; que traslade los espermatozoides del primer macho a los sitios donde no logre alcanzarlos un segundo macho o que los traslade a un sitio en donde el segundo macho los remueva fcilmente; que no ovule, madure huevos o permita la implantacin del huevo fertilizado; que aborte; que reduzca la tasa de produccin de hijos o huevos; etctera. Puede haber otros tantos mecanismos como uno medite sobre todas las formas posibles que la hembra pueda interferir.
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Se ha detectado la presencia de eleccin crptica por la hembra en aves, mamferos, anfibios, peces, arcnidos e insectos (Eberhard, 1994; 1996; Fedina, 2006; Peretti et al., 2006). En aves, las hembras que se aparean con los machos de CSS ms elaborados invierten ms testosterona en sus huevos y la cantidad de testosterona est positivamente relacionada con la supervivencia de sus hijos y su dominancia (Gil et al., 1999; 2004; Lipar y Ketterson, 2000, pero ver tambin un resultado negativo sobre la supervivencia en: Sockman y Schwabl, 2000). En aves aunque no se sabe el mecanismo, las hembras ponen huevos ms grandes cuando se aparean con un macho ms atractivo (Cunningham y Russell, 2000; Velando et al., 2006). En ranas y aves, las hembras que se aparean con los machos preferidos ponen ms huevos (Petrie y Williams, 1993; Reyer et al., 1999). En escorpiones, las hembras controlan la apertura o cierre de su oprculo genital para que el macho introduzca o no su espermatforo, as como el tiempo de utilizacin del mismo (Peretti, 2003, en prensa). En liblulas, las hembras expulsan el esperma despus de la cpula cuando se han apareado con algunos machos pero no con otros (Crdoba-Aguilar, 2006). Este fenmeno de expulsin de esperma (o sperm dumping segn el trmino acuado en ingls) parece ser ms comn de lo que antes se supona en otros animales. Por ejemplo, recientemente (Peretti y Eberhard, en prensa) se ha observado que las hembras de la araa neotropical Physocyclus globosus en parte sesgan la paternidad de los machos segn el volumen de esperma expelido luego de la cpula y, lo ms importante desde las predicciones de la eleccin femenina crptica, que la expulsin de espermatozoides dependa del tipo de cortejo copulatorio (genital y no genital) realizado por el macho durante la cpula (por ej. para el primer macho copulante, realizar una baja frecuencia de cortejo copulatorio no genital -vibraciones abdominales- en comparacin con su siguiente macho rival resultaba en una penalizacin va ms botada de su propio esperma y por consiguiente una menor paternidad para l). Un caso bien documentado que ejemplifica lo que sucede dentro de la hembra sin que el investigador lo perciba a simple vista ocurre en el escarabajo Diabrotica undecimpunctata howardi (Tallamy et al., 2002b). Antes del apareamiento, los machos montan a las hembras y les dan una serie de pequeos golpeteos con sus antenas en las antenas o la cabeza de ellas mientras introducen su edeago. Las hembras prefieren aparearse con los machos que realizan ms golpeteos, pero la intromisin de su edeago en la hembra no significa que ha alcanzado el sitio de fertilizacin. Un anlisis de la
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morfologa de los genitales de machos y hembras durante el acoplamiento revel que slo los machos que dan ms anteneos a las hembras logran que ellas relajen los msculos de su abertura genital y permita que el macho introduzca su edeago hasta el sitio de fertilizacin. Finalmente, en el caso de moscas del gnero Drosophila, se ha visto que los machos tienen espermatozoides extremadamente largos en comparacin con su tamao corporal (ver arriba) y se pensaba que la competencia espermtica era el motor detrs de dicha evolucin. Sin embargo, se ha visto que slo si se selecciona de manera artificial la longitud del tracto reproductivo de las hembras, los machos aumentan o disminuyen la longitud de sus espermatozoides en respuesta a ello. Esto sugiere, nuevamente un papel femenino muy activo en la evolucin de muchas de las estrategias que usan los machos.
Asignacin diferencial del eyaculado (eleccin masculina crptica?) As como se ha propuesto que el nmero de huevos que puede producir una hembra es limitada y por ello deberan escoger cuidadosamente a su pareja (Bateman, 1948; Trivers, 1972), el tamao de las gnadas y el nmero de espermatozoides que un macho puede producir son tambin un recursos finitos que debe ser administrados cuidadosamente (Parker y Simmons, 1994; Galvani y Johnstone, 1998; Wedell et al., 2002). Parker (1970; 1983) propuso que tanto machos como hembras deberan elegir a su pareja si la calidad de sta vara y si los costos de eleccin comparados con los beneficios son bajos (ver tambin Wong y Jennions, 2003). En varias especies de artrpodos, el tamao de las hembras se relaciona positivamente con el nmero de huevos o hijos que producen y los machos escogen a las hembras ms grandes si tienen la oportunidad (Bondurianski, 2001; Simmons, 2001). Sin embargo, los machos que prefieren a una hembra grande compiten de manera intensa con otros machos que tienen la misma preferencia (Simmons, 2001). Si bien la preferencia a nivel conductual no es crptica, es posible que los machos asignen ms espermatozoides a las hembras grandes que a las hembras pequeas y/o que pasen ms tiempo en cpula con ellas (Wedell, 2002), pero tambin se enfrentan a un problema: las hembras grandes copulan con ms machos que las hembras pequeas (ver Simmons, 2001) y en este caso, la mejor estrategia sera que los machos copulen con las hembras de
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mediana condicin (Galvarni y Johnstone, 1998). Lo anterior ilustra un panorama ms complicado que invertir ms espermatozoides en funcin del riesgo de competencia espermtica. Este patrn se observa en algunos cangrejos, insectos, peces, aves y mamferos (ver revisin de Wedell et al., 2002), pero se espera que el patrn variara con las contingencias: los machos deberan administrar y asignar sus espermatozoides en funcin del riesgo de la competencia espermtica y las probabilidades que tienen de ganarla, la calidad de las hembras y la cantidad de espermatozoides disponibles (Galvarni y Johnstone, 1998). La administracin diferencial de espermatozoides se ha dado llamado eleccin masculina crptica. Esta estrategia ya se vislumbraba desde inicios de la dcada de los setentas en las primeras propuestas de la competencia espermtica (Parker, 1970), pero la idea de la eleccin masculina crptica se elabor con ms detalle bajo el nombre de asignacin diferencial de espermatozoides (Dewsbury, 1982; Parker, 1998; Galvarni y Johnstone, 1998; Wedell et al., 2002). Algunos ejemplos citados en la literatura (ver por ejemplo Bondurianski, 2001) no muestran la complejidad de eleccin que las hembras pueden presentar. Adems, si los machos ajustan su asignacin de espermatozoides a una hembra al riesgo de la competencia espermtica, podra ser mejor considerar al ajuste como una manifestacin de la competencia espermtica, ms que una eleccin masculina crptica (ver tambin Simmons, 2001). Aunque se pensaba que los machos deberan incrementar siempre el volumen de su eyaculado en funcin del riesgo de competencia espermtica y a pesar de que existe evidencia de esto en vertebrados e invertebrados (Wedell et al., 2002), no puede generalizarse una nica explicacin para este contexto de competencia intrasexual, ya que siendo costosa la produccin de espermatozoides, los machos podran administrar la asignacin de sus espermatozoides asignando poco a cada hembra pero buscando copular con varias o incrementando su inversin con las mejores hembras y disminuir la inversin con hembras de baja condicin (Parker, 1998; Wedell et al., 2002). Existe evidencia de estos mecanismos en peces y aves, pues Pilastro y colaboradores (2002) encontraron que a medida que se incrementaba la competencia espermtica, los machos invertan menos espermatozoides y buscaban ms parejas y en el gallo domstico (Gallus gallus), los machos asignan sus espermatozoides en funcin de la inversin femenina en sus hijos, rechazan a las hembras promiscuas, reconocen a una hembra con la que han copulado previamente y rechazan copular con ellas, prefiriendo aparearse con nuevas hembras (Pizzari et al., 2003). Estudios como
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estos, en los que se indague la inversin de eyaculados de los machos, debern tomar en cuenta que la inversin de eyaculados no se deba a un desgaste en la produccin de espermatozoides y a que no exista un efecto negativo en funcin de la temporada reproductiva, pues un modelo matemtico mostr que los machos deberan invertir ms de sus espermatozoides a principios de la temporada reproductiva en comparacin con el fin de sta (Galvarni y Johnstone, 1998). En un estudio en el que se controlaron las variables anteriores, Thomas y Simmons (2009) encontraron que los machos del grillo Teleogryllus oceanicus impregnaron su olor sobre las hembras despus de aparearse mediante feromonas de contacto llamadas hidrocarbonos de la cutcula y asignaron su eyaculado en funcin del riesgo de competencia espermtica. Las hembras sin olor de macho recibieron ms espermatozoides viables (ms espermatozoides activos que inactivos) que las hembras con olor de uno o diez machos. Adems, los machos pudieron discernir si una hembra se haba apareado con uno o diez machos (controlando por la concentracin de olor) y a las primeras les asignaron ms espermatozoides viables que a las segundas.
El conflicto sexual y la eliminacin de la eleccin femenina Es posible que hasta el momento, el lector tenga la idea que al formarse una pareja, machos y hembras estarn de acuerdo en el papel que asumir cada uno en la crianza de los hijos. Sin embargo, Williams (1966) propuso que exista una batalla entre sexos. Esta batalla se debe a que los intereses reproductivos de cada sexo son diferentes (Trivers, 1972; Dawkins, 1976; Parker, 1979) porque en primer lugar, los sexos son genticamente distintos y cada padre deber heredar su genes (Lessells, 1999; Dawkins, 1976), y en segundo lugar, dado que la reproduccin es costosa, cada sexo debera favorecer su adecuacin con el menor costo posible (Trivers, 1972; Dawkins, 1976; Parker, 1979). En trminos de seleccin sexual, el conflicto surge cuando un sexo (digamos hembras) discrimina entre opciones de candidatos (digamos machos) para copular, pues la eleccin de pareja limita o niega el acceso sexual a algunos individuos del sexo opuesto (Parker, 1979). Por otro lado, en las especies en las que las hembras copulan de manera mltiple, los machos pueden intentar minimizar la promiscuidad femenina
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con una variedad de mecanismos como son el resguardo de pareja, la insercin de tapones genitales y disminuyendo la receptividad por medio de las molculas que acompaan el eyaculado o pueden intentar forzarlas a copular. El conflicto no termina con el apareamiento, ste contina pero ahora con respecto al cuidado de la progenie. Trivers (1972) propuso que cada padre debera disminuir su contribucin para usar esa energa o tiempo en producir ms hijos. Por ejemplo, en el ave Passer domesticus, los machos pueden tener dos familias, pero slo atienden a los hijos de la primera. Para las hembras de la segunda familia es difcil cuidar solas a sus hijos y pueden matar a los pollos de la primera para inducir la ayuda del macho (Viega, 1990). La estrategia de cuidado o desercin depende en parte de la estrategia que adopte la pareja (Westneat y Sargent, 1996; Houston et al., 2005). Cada sexo podra negociar la cantidad de cuidado que dar a sus hijos, pero la negociacin depender de los costos y beneficios que se obtengan (Houston et al., 2005). Por ejemplo, si la condicin fisiolgica del macho que deserta (nutricin, resistencia a los patgenos y enfermedades, etc.) es buena, la hembra podra compensar la falta de cuidado del macho incrementando el de ella (Houston et al., 2005). Un ejemplo de conflicto y cooperacin ocurre en el ave Prunella modularis. En esta especie en ocasiones se pueden formar tros entre dos machos y una hembra. Los machos alfa copulan con las hembras y las resguardan para que el macho beta no copule, pero tanto los machos beta como las hembras intentan aparearse entre s (Davies, 1985). Si la hembra copula con ambos machos, los tres cuidarn y alimentarn a sus pollos y stos crecern ms que si slo son alimentados por el macho alfa y la hembra. Sin embargo, si el macho beta no se aparea, eventualmente destruir el nido o matar a los pollos (Davies, 1985). El conflicto sexual no siempre desemboca en un acuerdo mutuo y existen casos de conflicto sexual ms extremos. Por ejemplo, en culebras (Thamnophis sirtalis), los machos se agrupan en densidades muy elevadas y al salir las hembras de la hibernacin intentan copular con ellas. En este intento desenfrenado, son tantos los machos intentando copular, que pueden matar a las hembras por asfixia (Shine et al., 2001). Otros ejemplos muestran que no slo las hembras, sino los machos sufren costos elevados por el conflicto, por ejemplo en insectos y araas donde las hembras se comen al macho durante o despus de la cpula, o en aves donde los machos pueden criar o empollar a hijos que no son suyos. Segn Parker (1979, 2006), existen dos niveles del conflicto sexual: el campo de batalla (en qu circunstancia se da el conflicto) y su resolucin (quin lo gana). El
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primero no genera controversia porque es claro que siempre habr conflicto (Parker, 2006); es la resolucin la que he generado controversia en los ltimos 12 aos. Tres son las posturas a este respecto: (a) los machos ganan el conflicto, (b) son las hembras quienes ganan; o (c) ambos, dependiendo del contexto, lo pueden ganar. A continuacin mencionaremos cada una con mayor detalle. La polmica entre la escuela del conflicto sexual vs. la eleccin femenina se debe esencialmente a las ideas de Holland y Rice (1998), quienes sugirieron un modelo llamado Coevolucin Sexual Antagonista (CSA), que implica una carrera armamentista entre los sexos en la evolucin de ciertos rasgos utilizados para controlar los eventos reproductivos. Los autores propusieron que la competencia masculina hace que los machos traten de superar cualquier filtro femenino con tal de fertilizar el mayor nmero de vulos posibles. Tal competencia entre machos podra incluso llegar a reducir la adecuacin de las hembras (contrario a la visin tradicional, donde las hembras ganan beneficios siempre al elegir machos). Adems, segn la CSA, los machos explotan los sesgos sensoriales femeninos por encima del control de stas de tal manera que ellas no eligen sino que los machos las obligan a copular, sobreexplotando las preferencias preexistentes en sus rganos sensoriales o sistema nervioso o alternativamente, las obligan a aparearse de manera agresiva. As, lo que en principio se pensaba que era una eleccin femenina luego se pens que era resistencia al apareamiento (Alexander et al., 1997; Holland y Rice, 1998; Chapman, et al., 2003). Desde los primeros trabajos con las chinches patinadoras (principalmente del gnero Gerris) y D. melanogaster, se document que el conflicto sexual podra ser el punto de partida para entender la seleccin sexual (Arnqvist y Rowe, 2005). Por ejemplo, en D. melanogaster, los machos transfieren junto con sus espermatozoides una gran variedad de compuestos encaminados a producir dos efectos: reducir la receptividad sexual femenina y acelerar la produccin de huevos. Estos compuestos, sin embargo, tienen efectos letales cuando las hembras se aparean por arriba del promedio o del ptimo de su nmero de cpulas, pues si una hembra criada en monogamia durante diversas generaciones copula con un macho criado en poligamia, ella sufre costos en la supervivencia pero no ocurre si se aparea con un macho mongamo (Rice, 1986). Esto podra deberse a que los machos polgamos han desarrollado una gran cantidad de agentes txicos para evitar y ganar la competencia espermtica (Chapman et al., 1995; Rice, 1986). Posteriormente, en esta misma
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especie se encontr que el acoso masculino redujo la adecuacin femenina y que este costo no fue menor que los beneficios indirectos en la progenie (Rice et al., 2006). Estos estudios secundaron muchos otros con perspectivas similares, incluyendo estudios sobre inseminacin traumtica en chinches de cama (Stutt y Siva-Jothy, 2001) y gorgojos (Crudgington y Siva-Jothy, 2000). Ahora se sabe que en insectos, las hembras efectivamente tienen un ptimo en nmero de apareamientos arriba del cual, existen efectos negativos en adecuacin para ellas (bsicamente, se reduce la longevidad femenina sin que necesariamente aumente el xito reproductivo total) (Arnqvist y Nilsson, 2000). Parte de la explicacin a este hallazgo es que el acoso masculino puede ser tan fuerte que las hembras exceden sus gastos energticos en lidiar con esta conducta masculina. Al leer esto, el lector se preguntar cmo entender los ejemplos donde los machos aparentemente no obligan a las hembras a aparearse y ellas escogen machos con base a atributos como el cortejo o los regalos nupciales? Segn la CSA, esto se puede entender con ideas como la explotacin sensorial, donde las hembras son seducidas mediante la estimulacin masculina y ellas en respuesta, simplemente dan el s (Arnqvist, 2006). La idea de la CSA es diferente al conflicto sexual clsico porque (a) mientras que el conflicto sexual puede ser una forma de conflicto similar al conflicto entre padre-hijo o al conflicto entre hermanos (cualquiera de los dos puede ganar o sus intereses reproductivos pueden coincidir en algn momento -Cordero y Eberhard, 2005; Parker, 2006), en contra parte, la CSA postula una carrera armamentista semejante a los sistemas depredador-presa o parsito-husped (Tregenza, 2006), y en este caso, por lo general las hembras pierden (Alexander et al., 1997; Holland y Rice, 1998; Chapman, et al., 2003; Arnqvist, 2006). Adems, (b) mientras el conflicto sexual acepta la idea la eleccin femenina, la CSA sugiere que el sesgo aparente de las hembras para copular con unos machos y no otros, no es una eleccin, sino una resistencia femenina ocasionada por la imposicin de los machos al apareamiento (Alexander et al., 1997; Holland y Rice, 1998; Arnqvist, 2006). Diversos investigadores han defendido la presencia de eleccin femenina, mostrando escepticismo con relacin a la hiptesis de la CSA porque los trabajos que claman un costo elevado para las hembras: (a) carecen de generalidad al verse apoyadas nicamente en especies como D. melanogaster, los patinadores, las chinches de cama y los gorgojos; (b) no demuestran un costo en adecuacin para las hembras y la mayora solo lo indican
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en longevidad; (c) no registran la importancia relativa de los costos para las hembras y sus beneficios en adecuacin; y (d) no sealan los costos que sufren ambos sexos por el apareamiento (por ejemplo durante la competencia entre ellos por parejas) (Cordero y Eberhard 2003, 2005; Crdoba-Aguilar y Contreras-Garduo, 2003; Eberhard y Cordero, 2003; Pizzari y Snook, 2003, 2004; Eberhard, 2005). Los investigadores que defienden la eleccin femenina no ponen en duda los costos del apareamiento en las hembras, sino su generalidad (Crdoba-Aguilar y Contreras-Garduo, 2003; Eberhard y Cordero, 2003; Pizzari y Snook, 2004; Eberhard, 2005) y adems, los trabajos de CSA no analizan los costos y beneficios en los machos, aunque Parker (1979) originalmente mencion que los machos podran tener costos al aparearse o buscar apareamientos. La CSA parece implicar que la eleccin femenina es inexistente o de mnima importancia, pero en realidad, lo que debera probarse primero es bajo qu circunstancias las hembras tienen costos o beneficios por la manipulacin de los machos y en qu contexto las hembras resisten o eligen (Cordero y Eberhard 2003; 2005; Pizzari y Snook, 2004). La disyuntiva eleccin femenina vs. CSA es motivo de amplia investigacin en la actualidad y una alternativa viable para discernir entre ellas es calcular los beneficios indirectos (bsicamente, mayor nmero de hijos y nietos atractivos, es decir, igualmente manipuladores que sus padres machos) para la hembra despus de aparearse con un macho exitoso (muy buenos manipuladores) o perdedor (malos manipuladores) (Cordero y Eberhard, 2003; 2005 Kokko et al., 2003). Finalmente, si bien hay un conflicto entre sexos, quizs en algn momento ambos podran obtener beneficios (independientemente si las hembras eligen o son seducidas) y esto es algo que al menos ocurre en teora (Kokko, et al., 2003; Cordero y Eberhard, 2005). Desde este punto de vista, los rasgos masculinos (acoso, cortejo, manipulacin sensorial, cpulas forzadas) y femeninos (resistencia, eleccin, manipulacin) podran evolucionar por un modelo similar al proceso desbocado de Fisher (Kokko et al., 2003; Cordero y Eberhard, 2005).
La importancia de la seleccin sexual en la depredacin, especiacin, extincin y conservacin Los CSS no han pasado desapercibidas por los depredadores, parsitos y parasitoides, ya que las usan para encontrar a los machos. Por ejemplo, basan su bsqueda en
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funcin del canto de los grillos o ranas (Zuk y Kolluru, 1998). La avispa parasitoide Trychogramma brassicae busca a las hembras de la mariposa Pieris brassicae en funcin de la feromona antiafrodisiaca que le depositan los machos para que ella no tenga ms de una cpula y as, es posible que la hembra parasitoide encuentre hembras de mariposa recin fecundadas para depositar sus huevos en los huevos de la mariposa (Fatouros et al., 2005). El costo de la depredacin en los parasitoides tambin explica porqu en algunos casos, los CSS que en principio no implican costos energticos en su produccin s tienen un costo en la depredacin. Por ejemplo, las lucirnagas del gnero Photinus utilizan los destellos luminosos que usan las hembras de otras especies para indicar su posicin a los machos y cuando ellos se acercan, las lucirnagas depredadoras los atacan. Debido a que la idea de Zahavi propone que los CSS son costosas de producir y mantener, Woods et al. (2007), compararon el consumo de CO2 como medida del gasto metablico entre las lucirnagas que producan color y las que se encontraban en reposo y esperaban que si exista un costo, el consumo de CO2 debera ser mayor al encender su luz. Sin embargo, no se encontraron diferencias entre ambos grupos. Esto podra indicar que los machos usaban seales deshonestas, pues no se relacionaban con un costo fisiolgico, pero tambin encontraron que al producir la luz, exista un riesgo de depredacin por otras especies de Photinus que eran atradas por la luz de los machos, mostrando as que la luz indicaba que un macho era capaz de escapar de sus depredadores aun con esa desventaja. Este trabajo muestra la importancia de registrar un costo de depredacin en los machos que aparentemente no tienen un costo fisiolgico al producir la seal (Champion de Crespigny y Hosken, 2007). Zuk et al. (2006) mostraron que unas moscas parsitas de grillos encuentran a los machos por su canto y los machos satlites que no cantan escapan de las moscas. Despus de menos de 20 generaciones, los grillos que no cantan se volvieron ms frecuentes que los machos que cantan. Este trabajo sugiere que la evolucin de los depredadores sobre sus presas podra afectar la frecuencia de las estrategias alternativas de los machos. Posiblemente, a nivel macroevolutivo, la seleccin sexual ha tenido un mayor impacto en los estudios de especiacin de lo que actualmente se reconoce. Se ha constatado que en muchos casos para la formacin de nuevas especies existe una fuerte influencia de los eventos reproductivos, tanto a nivel comportamental como de discriminacin postcopulatoria (Turelli, 2001). En el campo de la seleccin sexual, se ha observado que
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las especies con CSS ms elaborados son aquellas que tienen ms subespecies (Cuervo y Mller, 1999). En teora, si la seleccin sexual causa divergencia de las CSS, tambin debera producir divergencia en las preferencias femeninas segn los modelos de FisherZahavi (Panhuis et al., 2001). Si los extremos de este rango de variabilidad se separan de manera aloptrica, se podran acentuar las diferencias entre estas dos variantes o morfos, de la especie original, una en la que las preferencias femeninas sean por machos de CSS menos intensos y la opuesta eligiendo CSS muy elaborados. Posteriormente, si estas dos nuevas poblaciones entraran en contacto, y existiera aislamiento reproductivo, entonces se habran formado nuevas especies (Panhuis et al., 2001). Por otro lado, si dos poblaciones de una especie se encuentran muy separadas y su ambiente es contrastante, existirn diferencias poblacionales en los CSS y la eleccin de pareja, dando lugar tambin a nuevas especies (Panhuis et al., 2001). Por otra parte, las especies cogenricas que habitan en simpatra suelen exhibir una gran divergencia en la elaboracin de sus CSS, posiblemente para evitar el entrecruzamiento (Seehausen y van Alphen, 1999). La teora del conflicto sexual tambin sugiere que podra ser un motor de la especiacin si las hembras se resisten a aparearse con algunos machos y otros no las obligan a hacerlo (Gavrilets et al., 2001; Tregenza et al., 2000), pero como hemos visto anteriormente, el papel de la resistencia femenina tambin puede ser visto como una eleccin femenina por resistencia (la que actuara a modo de filtro selectivo de machos de acuerdo a su capacidad de persuasin o acoso, segn el caso, para sortear esa reluctancia de la hembra) y actualmente se encuentra en debate la relacin entre conflicto sexual y especiacin. Opuesto a la generacin de nuevas especies, la intensidad de seleccin sexual y el desproporcionado desarrollo de las CSSs podra afectar la mortalidad en los machos e incluso, llevarlos a la extincin (Doherty et al., 2003; Kokko y Brooks, 2003). Este argumento ha sido usado para explicar el clsico ejemplo de la extincin del alce irlands (Megaloceros giganteus), cuya cornamenta de hasta 40 kg pudo haber sido tan pesada que los costos de mantenimiento y exposicin a los depredadores pudieron ser la causa de su extincin y esto aunado a un rpido cambio climtico no permiti que esta especie de alce desarrollara cornamentas ms pequeas (Moen et al., 1999; Kokko y Brooks, 2003). Aunque el modelo de seleccin sexual sugiere que los machos de mejor condicin viven ms que los de baja condicin, es importante recordar que la supervivencia no siempre es favorable si ellos dejan ms descendencia an a costa de su supervivencia (Kokko et al., 2002). En un escenario en el que los machos con CSS ms elaborados monopolicen las cpulas y las
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hembras hereden la preferencia, aqullos estarn ms expuestos a la extincin y lo mismo esas hembras que sesguen ms su eleccin hacia esos machos y rechacen a los que posean CSS menos desarrollados (Kokko y Brooks, 2003). Esta idea de que tanto los machos como las hembras prefieran CSS muy elaborados en situaciones desfavorables podra afectar la extincin de los machos y despus de las hembras al no aparearse, o que las preferencias sean tan especficas que exista un entrecruzamiento y en un cambio ambiental drstico, como el que sufri el alce irlands, lleve a la especie a la extincin por no tener variabilidad gentica para soportarlo (Kokko y Brooks, 2003). Esto sugiere que los CSS pueden llegar al lmite por la preferencia femenina si las hembras no permiten una reduccin de los CSS (ver una posible respuesta evolutiva de las hembras para evitar este arresto evolutivo en Qvarsnston et al., 2006, quienes mostraron que la evolucin de los CSS y la preferencia femenina pueden estar disociadas, pues en el caso de las hembras, la preferencia se rige por variables ambientales). Un posible ejemplo ms reciente de la extincin de especies a nivel global en el mundo por efecto de la seleccin sexual ha sido mostrado por Doherty et al. (2003), quienes analizaron la presencia/ausencia de especies durante cada ao entre 1975 y 1996. En este trabajo, los autores compararon la probabilidad de extincin entre las especies dicromticas (donde exista dimorfismo sexual en color, asumiendo que el color era sexualmente elegido) con especies monocromticas (sin dimorfismo en color). Ellos encontraron que las especies dicromticas tuvieron un 23 % ms de probabilidades de extinguirse que las monocromticas a nivel local. Sin embargo, para evitar la extincin, las dicromticas quizs se desplazaron ms a otros hbitats y se mezclaron con las monocromticas en los sitios donde haban desaparecido previamente otras especies monocromticas. Esto da como resultado un cambio en la composicin y la estructura de las comunidades en un tiempo ecolgico (entre 1975 y 1996). Este trabajo muestra la susceptibilidad de las especies ms sujetas a la intensidad de seleccin sexual (dicromticas) en comparacin con las menos propensas (monocromticas) y la importancia de permitir la dispersin de las especies (Stenseth y Saetre, 2003). Los cambios climticos provocados por los humanos podran incrementar la extincin de especies al no dejarles un acomodo en algunos sitios y limitar la dinmica de las meta-poblaciones (Stenseth y Saetre, 2003). Dentro del contexto del cambio climtico a corto plazo, si los CSS son indicadoras de la condicin masculina y sus requerimientos del hbitat, dichos CSS podran ser usados para monitorear la salud de los individuos y su ambiente. El pez amarillo Girardinichthys
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multiradiatus utiliza el color y largo de sus aletas dorsales, la intensidad del cortejo (amarillo) y el color ultravioleta para atraer a las hembras (Macas-Garca et al., 1994; MacasGarca y Burt de Perera, 2002; Macas-Garca y Saboro, 2004), pero los machos de ornamentos ms intensos tambin llaman ms la atencin de sus depredadores que los machos con CSS menos elaborados (Macas-Garca et al., 1998). Estn presentes insecticidas organofosforados en el hbitat de estos peces. Arellano-Aguilar y MacasGarca (2008) expusieron a las hembras preadas a agua contaminada con organofosforados y encontraron que los insecticidas afectaron el tamao de las aletas, la intensidad de color y el cortejo de los machos, y que estos machos tuvieron menos visitas de las hembras y copularon menos que los machos control (Arellano-Aguilar y MacasGarca, 2008). Quiz los contaminantes con insecticidas en el agua podran afectar el tamao de las poblaciones de estos peces y abren paso a ms estudios que tomen en cuenta el efecto de los contaminantes del ambiente sobre los CSS, y en consecuencia sobre la seleccin sexual y el xito y/o disminucin poblacional de las especies.
Consideraciones finales Aunque la seleccin sexual comenz un tanto modestamente dentro de la teora de la seleccin natural de Darwin, ahora se vislumbra como uno de los campos ms intensamente estudiados. Sus efectos han moldeado una gran variedad de caractersticas mucho ms all de lo que en principio el mismo Darwin crey. Un tema que indudablemente debe ser estudiado es la fisiologa de la seleccin sexual, por ejemplo, la base neurofisiolgica detrs de la eleccin femenina o de la competencia masculina y los mecanismos fisiolgicos que favorecen la asignacin diferencial del eyaculado de los machos (por ejemplo en grillos, cuando asignan espermatozoides viables o inviables en funcin de la promiscuidad femenina). Esperamos que en un tiempo no muy prolongado, los fisilogos y bilogos evolutivos unan sus esfuerzos para entender la fisiologa de la seleccin sexual. Dos temas ms que no se tocaron aqu pero que deben ser mencionados son los procesos de seleccin sexual en humanos y plantas. Ambos han sido muy controvertidos, pero los resultados que emanan hasta ahora son muy interesantes. Finalmente, otro tema controvertido es: si las hembras escogen a las mejores parejas, cmo se mantiene la diversidad gentica a lo largo del
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tiempo y no existe endogamia? Esta idea, conocida como la paradoja del lek, tambin merece toda una seccin de estudio, ya que existen diversos modelos tericos para resolver esta pregunta. Este captulo es muy breve, comparado con lo que se conoce hasta ahora, pero ilustra cuan profundos son los efectos de este tipo de seleccin. Algo que resulta evidente luego de los diversos mecanismos y ejemplos aqu expuestos, es la imposibilidad de generalizar lo estudiado y observado en un modelo animal a otros grupos. En cierta forma, se pueden determinar los patrones y los mecanismos principales reinantes pero difcilmente se trazan conclusiones amplias para los diversos taxones. En todo caso esto, que a primera vista parece una limitante, debera ser percibido por el lector como una gran oportunidad para seguir explorando nuevos organismos, descubriendo en ellos variantes o inclusive procesos antes no descritos. Como mencionamos al principio, si se pensaba que el tema de seleccin sexual es trillado, esperamos que despus de leer este captulo el lector conozca un poco ms las controversias y estudios que an se deben realizar. Adems, el estudio de la seleccin sexual est inherentemente ligado a aumentar el conocimiento de la inmensa biodiversidad con la que cuenta nuestro planeta.
Agradecimientos A Ral Ivn Martnez Becerril por el apoyo logstico durante la elaboracin de este trabajo.
Referencias
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Jorge Contreras-Garduo es Bilogo egresado de la UAEMex y Dr. en Ciencias del Posgrado en Ciencias Biomdicas de la UNAM. Actualmente, realiza estudios de fisiologa de la seleccin sexual (expresin de neuropptidos y hormonas en funcin de la competencia masculina, cortejo y receptividad femenina) e inmunologa evolutiva (diferencias sexuales, seales honestas de condicin fisiolgica y especificidad de la respuesta inmunitaria). Alex Crdoba Aguilar es Doctor por la Universidad de Sheffield. Su rea de especializacin es la ecologa evolutiva y sus sujetos de estudio son los insectos. Los tpicos de su lnea de investigacin son la seleccin sexual y la ecologa evolutiva de la respuesta inmune. Alfredo V. Peretti es Profesor Asociado de la Escuela de Biologa de la Universidad Nacional de Crdoba e Investigador Independiente del CONICET de Argentina. Su lnea de investigacin es la biologa reproductiva y evolucin de arcnidos y otros artrpodos, con especial nfasis en comportamiento animal y seleccin sexual. Hugh Drummond es un abogado britnico que, luego de descubrir la etologa leyendo los libros populares de Konrad Lorenz, Niko Tinbergen y Robert Ardrey, realiz un doctorado en Etologa y Psicologa Comparativa bajo la asesora de Gordon Burghardt. Ha investigado el comportamiento alimenticio de culebras y tortugas, la orientacin de las iguanas recin nacidas y el comportamiento social de pjaros bobos y pelcanos. Desde hace 28 aos mantiene un estudio poblacional sobre el bobo de patas azules en la Isla Isabel y analiza el sistema de apareamiento y diversos aspectos del conflicto fratricidio entre cras hermanas.
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