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Hormigas zombie Universidad de Guanajuato Divisin de Ciencias Naturales y Exactas Biologa de Invertebrados BIO-35411 Alberto Gasca Fernndez

Lo que van a ver es una buena muestra de cmo la naturaleza puede ser tan hermosa como cruel. Pero antes conviene recordar algo acerca de las hormigas. Todo el mundo ha visto uno de esos caminitos de hormigas que van desde el hormiguero hasta algn sitio con comida. Cmo consiguen las hormigas reconocer el camino? Muy fcil. Cuando una hormiga camina, va dejando un rastro intermitente de feromonas. Si encuentra comida, vuelve sobre sus pasos siguiendo el rastro que dej y reforzndolo con ms feromonas. La acumulacin de feromonas atrae a otras hormigas que, a su vez, reforzarn la seal. De ese modo se va formando un camino de feromonas que el resto de hormigas siguen confiadas en encontrar comida al final.

Si pudiramos engaar a una hormiga y hacerle creer que hay feromonas donde no las hay, podramos "teledirigirla" llevndola a donde nosotros quisiramos. Pues bien, esto es, exactamente, lo que consigue hacer un determinado tipo de hongo, de la especie de los Cordyceps . Este hongo produce unas esporas que al caer sobre una hormiga se quedan enganchadas a su cuerpo. Una vez que esto ocurre, de la espora empieza a salir un pequeo filamento (mycelio) que crece hacia el interior de la hormiga, devorndola poco a poco por dentro. Este filamento llega hasta el cerebro de la hormiga, que a estas alturas, aunque todava vive, ya empieza a estar mal. Una vez all, el hongo se las arregla para, mediante una serie de productos qumicos, alterar la percepcin de feromonas de la hormiga, hacindole

creer que hay feromonas donde no las hay. Como consecuencia de esta alteracin, la hormiga empieza a actuar como un zombi a las rdenes de un oscuro ser que se le ha instalado en el interior. Este ser (el hongo), a base de conseguir que la hormiga alucine feromonas, la lleva hasta una planta, hace que la escale y que, en el punto ms alto, se agarre al tallo con fuerza, quedndose la hormiga all clavada.

Una vez que el hongo ha conseguido esto de la hormiga, devora su cerebro y la mata. El hongo empieza a crecer y una vez maduro, desde lo alto de la planta a la que le ha subido la hormiga, lanzar nuevas esporas que infectarn a ms hormigas, repitindose de nuevo todo el proceso.

Algunos parsitos pueden adaptativamente tomar el control completo de la conducta de sus hospederos favoreciendo una adecuacin positiva en para los genes de estos. La conducta del hospedero es un fenotipo extendido del parsito. Estos fenotipos han ido cobrando importancia en la evolucin y la ecologa del comportamiento. Los primeros estudios de fenotipos extendidos se enfocaron en detallar cambios en el comportamiento considerando: Adaptaciones de los parsitos Mecanismos de defensa del hospedero Subproductos de la infeccin

Aqu, se estudia un ejemplo de la manipulacin adaptativa del comportamiento animal por el parsito. Las hormigas obreras, Camponatus leonardi, infectadas por hongos parsitos del gnero Ophiocordyceps expresan un comportamiento llamado death grip justo antes de morir por ninguna otro propsito aparente ms que asistir a la reproduccin del parsito.

Infeccin: Las hormigas son infectadas durante su alimentacin por medio de esporas que atacan la cutcula. El hongo es un parsito obligado y de transmisin directa que requiere a las hormigas para su reproduccin. La germinacin y subsecuente penetracin en la cutcula permiten un rpido proceso de infeccin dentro del cuerpo del hospedero, pero la reproduccin del hongo slo es posible luego del crecimiento de un largo tallo desde atrs de la cabeza de la hormiga, seguido por una liberacin propulsiva de esporas del cuerpo fructfero del hongo. El hongo inevitablemente mata a la hormiga y esto lo debe hacer fuera de la colonia porque las hormigas rpidamente remueven a sus compaeras muertas y esto no concluira la liberacin de las esporas del cuerpo fructfero. En este caso el hongo es definido tambin como parasitoide.

Las hormigas pertenecientes a Camponotus, Polyrhachis y Echinopla son conocidas por dejar sus nidos para morder unas hojas antes de morir por infecciones de la especie Ophiocordyceps unilateralis sensu lato. Un reciente estudio en un bosque de Tailandia mostr que el comportamiento de morder las hojas por las hormigas infectadas es una adaptacin del hongo porque asegura un nicho con un microclima estable para el desarrollo del tallo y para la subsecuente liberacin de esporas. Las hojas que muerden son del mismo tamao y de la misma locacin. El hongo manipula a las hormigas para que siempre muerdan las venas de la parte abaxiales de las hojas de los rboles que selecciona. Se emplea el trmino zombie para explicar que mientras el individuo manipulado puede parecer como una hormiga, pero representa el genoma del hongos expresado en el comportamiento fngico a travs del cuerpo de la hormiga.

Hiptesis: I. El comportamiento antes de la mordedura puede tener una funcin importante para ayudar a posicionar a las hormigas en habitats que sean ptimos para la reproduccin de los hongos. El apretn de la muerte (death grip) requiere cambios en los msculos mandibulares para transformar mandbulas funcionales en mandbulas bloqueadas que asegure que las hormigas muertas se fijen permanentemente a las hojas aun en contra de las fuerza de la gravedad.

II.

Resultados: Comportamiento antes de la mordedura: Para considerar todos los comportamientos como anormales se hicieron varias observaciones por periodos largos de tiempo en colonias de hormigas, y analizando hormigas sanas e infectadas se concluy que dichos comportamientos no son normales. Camponotus leonardi vive en partes altas y raramente desciende al piso del bosque y cuando lo hace siempre viaja en lneas o caminos definidos. Adems cuando baja por comida no desciende por completo al piso del bosque. Se han observado a las hormigas infectadas, en la fase pre-mordida, caminando solas en la vegetacin baja entre las 9:30 y 12:45 horas. Otras conductas anormales: Las hormigas sanas son diurnas y en las infectadas no se ha observado actividad temprano ni en el atardecer (15:00 a 18:00 horas). Durante esta fase se observ una forma de caminar tambaleante, en la mayora de los casos los individuos regresaban al punto de inicio (las trayectorias no fueron mapeadas). Convulsiones La hora en la que las hormigas realizan la mordida en las hojas oscila alrededor del medioda. Esto sugiere que la luz solar interviene en las condiciones de temperatura y humedad idneas para la reproduccin del hongo. Comportamiento post mordida: No se determin el tiempo exacto de muerte despus de los obvios sntomas que se describieron pero se observ que pueden vivir hasta 6 horas despus de morder la hoja. La llegada de una hormiga, de diferente especie, cerca de la hormiga mordiente no provoca ninguna respuesta, en contraste con las hormigas sanas que al estar fuera del nido son muy agresivas con otras especies.

Las hifas que invaden a la hormiga se pueden encontrar entre las fibras musculares y circundando el cerebro y a la glndula post farngea, pero no dentro de los msculos, cerebro o glndulas. Otro signo de infeccin son los msculos mandibulares atrofiados. A nivel sub-celular el msculo de hormigas infectadas es distinto. El msculo estriado (como el de mandbulas) est compuesto de fibras con clulas multinucleadas formadas como resultado de fusin celular.

Estas fibras contienen filamentos gruesos de miosina y delgados de actina que se unen haciendo puentes que acortan los msculos. Para lograr la contraccin, el retculo sarcoplsmico y las mitocondrias aportan Ca++ y ATP respectivamente. Al final de cada unidad del sarcmero hay una lnea Z que se consideran los puntos de anclaje para la contraccin muscular. Las hormigas infectadas tienen rota la lnea z y adems muestran menor densidad de mitocondrias y retculos sarcoplsmicos. Discusin: La manipulacin del comportamiento de las hormigas es una fascinante adaptacin del parsito resultado de una gran especificidad del hospedero, del medio y del mecanismo en que esto ocurre. No se descarta una posible seleccin especfica de las hojas ya que se observ que en promedio las hormigas pasan a travs de 90 hojas aproximadamente antes de morder alguna. Sin embargo no discrimina entre monocotiledneas o dicotiledneas. Debido al caminar tambaleante y a las constantes convulsiones no se considera que haya una trayectoria definida desde el nido hasta el piso del bosque, se considera que es debido a cada. Es de gran inters evolutivo conocer el perfil transcripcional que se genera y cmo es que se genera en la presencia de los sntomas de infeccin, en especial en la fase de mordida de la hoja. Existen otras especies de hongos y de diferente gnero tambin que zombifican hormigas de manera similar, pero sin originar cuerpos fructferos salientes de las hormigas.