В помощь практическому врачу Guidelines for practitioner

Вестник офтальмологии Russian Annals of Ophthalmology =

2020, Т. 136, №5, с. 116-122 Vestnik Oftal’mologii 2020, vol. 136, №5, pp. 116-122
https://doi.org/10.17116/oftalma2020136051116 https://doi.org/10.17116/oftalma2020136051116

Визуализация нарушений ретинального кровотока при синдроме

острой ишемии сетчатки
© И.В. ЗЛОБИН1, С.И. ЖУКОВА1, Т.Н. ЮРЬЕВА1, 2

1
Иркутский филиал ФГАУ НМИЦ «МНТК «Микрохирургия глаза» им. акад. С.Н. Федорова» Минздрава России, Иркутск, Россия;
2
Иркутская государственная медицинская академия последипломного образования — филиал ФГБОУ ДПО «Российская
медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России, Иркутск, Россия

РЕЗЮМЕ
Сосудистые нарушения составляют значительную долю от числа всех случаев острой потери зрения. В последние годы на-
учно-технический прогресс в области офтальмологии предоставил новые возможности в изучении васкулярной патоло-
гии, позволив значительно расширить представления о патогенезе. В данной публикации представлено описание клиниче-
ского случая пациента с синдромом острой ишемии сетчатки, где нарушения ретинального кровотока изучены с помощью
ОКТ-визуализации. Продемонстрированы широкие возможности диагностики ишемических поражений сетчатки с помо-
щью ОКТ-ангиографии, что позволяет назвать этот метод наиболее информативным в плане оценки кровотока на разных
уровнях, изолированно в каждом сосудистом сплетении.
Ключевые слова: оптическая когерентная томография, оптическая когерентная томография с ангиографией, макулярная
ишемия, ишемический каскад, окклюзия вен сетчатки.

ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ:
Злобин И.В. — https://orcid.org/0000-0002-9117-828X; e-mail: zlobig@mail.ru
Жукова С.И. — https://orcid.org/0000-0002-0227-7682
Юрьева Т.Н. — https://orcid.org/0000-0003-0547-7521
Автор, ответственный за переписку: Злобин И.В. — e-mail: zlobig@mail.ru

КАК ЦИТИРОВАТЬ:
Злобин И.В., Жукова С.И., Юрьева Т.Н. Визуализация нарушений ретинального кровотока при синдроме острой ишемии сетчатки.
Вестник офтальмологии. 2020;136(5):116–122. https://doi.org/10.17116/oftalma2020136051116

Visualization of retinal blood flow disturbances in acute retinal ischemia syndrome

© I.V. ZLOBIN1, S.I. ZHUKOVA1, T.N. YURYEVA1, 2

1
Irkutsk Branch of S.N. Fyodorov National Medical Research Center «MNTK «Eye Microsurgery», Irkutsk, Russia;
2
Irkutsk State Medical Academy of Postgraduate Education — branch of Russian Medical Academy of Continuous Professional Education,
Irkutsk, Russia

ABSTRACT
Vascular disorders account for a significant proportion of acute loss of vision. In recent years, scientific and technical progress
in ophthalmology has provided new opportunities in the study of vascular pathology, significantly expanding the understanding
of their pathogenesis. The article presents a clinical case of a patient with acute retinal ischemia syndrome who had retinal blood
flow disturbances studied using optical coherence tomography (OCT) imaging. It demonstrates extensive possibilities of diagnos-
tics of ischemic retinal lesions using OCT angiography that make this method the most informative in terms of evaluating the blood
flow at different levels, independently in each vascular plexus.
Keywords: optical coherence tomography, optical coherence tomography angiography, macular ischemia, ischemic cascade,
retinal vein occlusion.

INFORMATION ABOUT THE AUTHORS:

Zlobin I.V. — https://orcid.org/0000-0002-9117-828X; e-mail: zlobig@mail.ru
Zhukova S.I. — https://orcid.org/0000-0002-0227-7682
Yuryeva T.I. — https://orcid.org/0000-0003-0547-7521
Corresponding author: Zlobin I.V. — e-mail: zlobig@mail.ru

TO CITE THIS ARTICLE:

Zlobin IV, Zhukova SI, Yuryeva TN. Visualization of retinal blood flow disturbances in acute retinal ischemia syndrome. The Russian Annals
of Ophthalmology = Vestnik oftal’mologii. 2020;136(5):116–122. (In Russ.). https://doi.org/10.17116/oftalma2020136051116

116 ВЕСТНИК ОФТАЛЬМОЛОГИИ 5, 2020

 В помощь практическому врачу
Острая потеря зрения всегда является чрезвы-
чайной ситуацией как для пациента, так и для врача
и, несомненно, требует незамедлительной диаг-
ностики и лечения. Чаще всего резкое снижение
остроты зрения имеет сосудистую причину и может
быть следствием окклюзии, спазмов ретинальных
сосудов (артерий или вен), венозного стаза либо ка-
пиллярной гипоперфузии [1]. Как известно, потеря
зрительных функций происходит вследствие рети-
нальной гипоксии. Чем больше площадь и длитель-
ность гипоксического повреждения, тем больше ве-
роятность необратимых структурных изменений без
перспективы восстановления зрения [2]. Такая схема
поражения наиболее актуальна для артериальной ок-
клюзии или ишемической окклюзии центральной
вены сетчатки. Вместе с тем нередко встречаются слу-
чаи так называемой артериовенозной недостаточно-
сти, когда острое нарушение капиллярной перфузии
возникает по причине комбинированного пораже-
ния с преобладанием артериального либо венозного
компонента [3, 4].
В последние годы, с развитием метода оптиче-
ской когерентной томографии с функцией ангиогра-
фии (ОКТА), произошла переоценка представлений
о ретинальном кровотоке. В 2017 г. обнародована но-
вая номенклатура ОКТА, согласно которой принято
выделять два сосудистых комплекса сетчатки (по-
верхностный и глубокий) и четыре сосудистых спле-
тения (радиальное перипапиллярное, поверхностное,
промежуточное и глубокое) [5—7]. В процессе изуче-
ния ретинального кровотока были сформированы две
модели гемоциркуляции, согласно которым ишеми-
ческие поражения могут проявляться как изолиро-
ванно в каждом отдельно взятом сплетении (парал-
лельная модель) [6], так и во всех сплетениях из-за
большого количества коллатералей и высокой взаи-
мосвязи градиента перфузионного давления между
сплетениями (последовательная модель) [7]. В по-
следнем случае наибольшее значение отводят проме-
жуточному и глубокому сплетениям, так как на них
приходится максимальная нагрузка в статусе острого
нарушения кровообращения сетчатки.
Что касается изолированных поражений сосуди-
стых сплетений, то наиболее интересными с пози-
ций данной работы являются два следующих состоя-
ния: парацентральная острая срединная макулопатия
(ПОСМ) [8] и острая макулярная нейроретинопатия
[9]. ПОСМ характеризуется очаговым поражением
внутреннего ядерного слоя сетчатки с проявлением
ишемии в промежуточном сплетении. В свою оче-
редь, острая макулярная нейроретинопатия пред-
ставляет собой поражение наружного плексиформ-
ного и наружного ядерного слоев с ишемией в глу-
боком сосудистом сплетении. Примечательно, что
оба этих состояния могут протекать как самостоя-
тельно, так и входить в симптомокомплекс различ-
ных сосудистых поражений сетчатки.
RUSSIAN ANNALS OF OPHTHALMOLOGY 5, 2020
Guidelines for practitioner
Представлен клинический случай: синдром острой
ишемии сетчатки с изучением нарушений ретиналь-
ного кровотока при помощи ОКТ-визуализации.
Обследование пациента включало как стан-
дартные методы исследования (определение мак-
симально корригированной остроты зрения, вну-
триглазного давления, офтальмоскопии), так и до-
полнительные высокоточные методы: спектральная
ОКТ и ОКТА выполнялись с помощью томографов
Copernicus REVO (Optopol, Польша) и RTVue XR
Avanti (Optovue, США), статическую периметрию
проводили, используя прибор Octopus 600 (Haag St-
reit, Швейцария). Фоторегистрацию глазного дна
выполняли с применением фундус-камеры TRC-
50DX (Topcon, Япония).
Пациент С. 70 лет обратился в Иркутский фи-
лиал ФГАУ НМИЦ «МНТК «Микрохирургия глаза»
им. акад. С.Н. Федорова» на следующий день по-
сле внезапной потери зрения на правом глазу. Па-
циент не отмечал каких-либо предвестников дан-
ного состояния. По его словам, резкое снижение
зрения произошло на фоне полного благополучия.
В анамнезе: артериальная гипертензия III стадии,
4-я степень риска, ишемическая болезнь сердца, от-
крытоугольная глаукома IIА. Некорригированная
острота зрения (НКОЗ) правого глаза — 0,007, мак-
симально корригированная острота зрения (МКОЗ)
левого глаза — 1,0. Картина глазного дна и ОКТ
представлена на рис. 1. При офтальмоскопии — кар-
тина острой артериовенозной недостаточности с ви-
димым преобладанием артериального компонента
(ишемический отек центральных отделов сетчатки,
окклюзия перифовеальных капилляров, резкое су-
жение артерий, особенно по нижней височной ар-
каде, петехиальные ретинальные геморрагии). Тем
временем о наличии венозного компонента пораже-
ния свидетельствуют расширение и извитость вен,
интраретинальная геморрагия в виде «языков пла-
мени» у верхневисочного края диска зрительного
нерва, наличие нескольких штрихообразных гемор-
рагий по ходу сосудистых аркад. На горизонталь-
ном В-скане ОКТ, выполненном через центр фовеа,
определялись характерные для ПОСМ участки ги-
перрефлективности внутреннего ядерного слоя па-
рафовеолярно, локальная отслойка нейроэпителия
в проекции центра фовеа, эпиретинальная мембрана
перифовеолярно с назальной стороны. При оценке
анфас-изображения 7×7 мм на уровне глубокого со-
судистого сплетения определяется гиперрефлектив-
ность по ходу парафовеолярных венул — так называ-
емый перивенулярный паттерн ПОСМ [10]. Видно,
что сетчатка испытывает аноксию в непосредствен-
ной близости к венозным капиллярам, при этом
кровоснабжение ткани артериальными капилля-
рами сохранено. Учитывая тяжесть ишемического
поражения сетчатки и несоответствие остроты зре-
ния результатам обследования, пациент был направ-
117
 В помощь практическому врачу
Рис. 1. Картина глазного дна, ОКТ и ОКТА пациента С. при первичном обращении.
Fig. 1. Fundus image, OCT and OCTA at the initial examination.
Рис. 2. Картина глазного дна и ОКТ пациента С. через 10 дней после первичного обращения.
Fig. 2. Fundus image, OCT 10 days after the initial examination.
Рис. 3. Картина глазного дна, ОКТ и ОКТА пациента С. на 20-й день от момента первичного обращения.
Fig. 3. Fundus image, OCT and OCTA on day 20 after the initial examination.
лен в многопрофильный стационар на дообследова-
ние и консервативное лечение.
Через 10 дней пациент явился на контрольный
осмотр. НКОЗ правого глаза — 0,03. Из выписных
документов выяснено, что в стационаре проводи-
лась антитромботическая, антиагрегантная, антиок-
сидантная и метаболическая терапия. При офтальмо-
скопии отмечается картина ретинопатии венозного
стаза (рис. 2). Увеличены диаметр вен и количество
ретинальных геморрагий, в особенности по ходу верх-
ней височной ветви центральной вены сетчатки. Уме-
ренный ретинальный отек в проекции сосудистых
аркад. На В-сканах ОКТ через центр фовеа и пери-
фовеолярно отмечаются единичные кисты мелкого
и среднего калибра, при этом сегментация сетчатки
118
Guidelines for practitioner
сохранена. Неравномерная толщина слоя нервных
волокон обусловлена наличием интраретинальных
геморрагий и гипорефлективных участков начина-
ющегося отека вблизи ретинальных сосудов.
Через 20 дней после первого обращения состо-
ялась следующая явка пациента. НКОЗ повысилась
до 0,1. На глазном дне сохраняются участки стеноза
вен, венозная гиперемия прогрессирует (рис. 3).
Под действием повышенного внутрисосудистого дав-
ления увеличивается количество интраретинальных
геморрагий и нарастает отек сетчатки. На ОКТ опре-
деляется диффузный кистозный макулярный отек
в пределах сосудистых аркад, при этом дифференци-
ация внутренних слоев сетчатки сохранена. Картина
ОКТА 10×10 мм на уровне поверхностного сосуди-
ВЕСТНИК ОФТАЛЬМОЛОГИИ 5, 2020
 В помощь практическому врачу
Рис. 4. Изображения ОКТА и ОКТ в динамическом наблюдении.
Fig. 4. OCTA and OCT images taken at different time points.
Рис. 5. Картина глазного дна и ОКТА в поверхностном и глубоком сосудистых комплексах.
Fig. 5. Fundus image and OCTA of the superficial and deep vascular plexus.
стого сплетения: участки стеноза верхней височной
ветви центральной вены сетчатки, значительно сни-
жена плотность капиллярной сети. Данные ОКТА
подтверждают неишемический тип окклюзии вены
RUSSIAN ANNALS OF OPHTHALMOLOGY 5, 2020
Guidelines for practitioner
сетчатки, однако полноценный капиллярный кро-
воток отсутствует и имеется определенная степень
ишемии в макулярной зоне. Учитывая совокупность
объективных данных, было принято решение о про-
119
 В помощь практическому врачу
Рис. 6. Протокол пороговой статической периметрии пациента С.
Fig. 6. Threshold static protocol of the patient’s S. perimetry.
ведении интравитреального введения ингибитора ан-
гиогенеза (афлиберцепт 2 мг) с целью лечения маку-
лярного отека.
Через 5 нед после инъекции (8 нед от начала за-
болевания) отмечалась полная резорбция макуляр-
ного отека, сохраняющаяся по сей день (более года).
НКОЗ значительно возросла — до 0,6. На сканах
ОКТА после инъекции отмечаются реканализация
стенозированного сосуда и восстановление адекват-
ного кровотока в бассейне верхней височной ветви
центральной вены сетчатки (рис. 4). Однако в про-
токоле динамического наблюдения наряду с восста-
120
Guidelines for practitioner
новлением макулярного интерфейса видно прогрес-
сирующее истончение парафовеолярной сетчатки.
Через 16 нед после первичного обращения на оче-
редном контрольном осмотре НКОЗ — 0,8. Офталь-
москопически — картина посттромботической ре-
тинопатии (рис. 5). Венозный кровоток восстанов-
лен, интраретинальные геморрагии резорбировались.
Артерии сужены. На сканах ОКТА 6×6 мм отмеча-
ется снижение плотности капилляров, в большей
степени на уровне глубокого сосудистого сплете-
ния. При пороговой статической периметрии отме-
чается депрессия световой чувствительности в цен-
ВЕСТНИК ОФТАЛЬМОЛОГИИ 5, 2020
 В помощь практическому врачу
тре и парафовеорально, что коррелирует со структур-
ными изменениями сетчатки (рис. 6).
Обсуждение
Очевидно, что сосудистых поражений, связан-
ных с нарушением ретинальной гемодинамики, ста-
новится все больше, а с появлением ОКТА и быстрой
эволюцией данного метода мы получили новые пред-
ставления об особенностях кровообращения в сет-
чатке [11]. На сегодняшний день имеется уникаль-
ная возможность сканирования на разных уровнях
с оценкой сосудистых комплексов и капиллярных
сплетений изолированно, что позволяет точно лока-
лизовать патологический процесс.
Состояние пациента, представленного в клиниче-
ском примере, неспроста обозначено нами как син-
дром острой ишемии сетчатки, поскольку на протя-
жении всего периода наблюдения не прослеживалось
классической картины таких сосудистых заболева-
ний, как окклюзия центральной артерии или вены
сетчатки. Имело место нарушение как артериального,
так и венозного гемодинамического компонента.
В динамике наблюдалась трансформация от острой
ишемии и аноксии сетчатки с резкой потерей зрения
до венозного застоя с экссудацией по типу венозной
окклюзии, благополучно разрешившейся на фоне ин-
травитреального лечения ингибитором ангиогенеза
с практически полным восстановлением зрительных
функций. Поэтому альтернативным и более точным
определением в данном случае может служить поня-
тие «артериовенозная недостаточность». В начале за-
болевания было интересно отметить наличие пери-
венулярного паттерна на уровне глубокого сосуди-
стого комплекса, характерного для ПОСМ, обычно
не сопровождающейся выраженным снижением зре-
ния [12, 13], хотя в дальнейшем уменьшение маку-
ЛИТЕРАТУРА/REFERENCES
1. Osborne NN, Casson RJ, Wood JP, Chidlow G, Graham M, Melena J. Ret-
inal ischemia: mechanisms of damage and potential therapeutic strategies.
Prog Retin Eye Res. 2004;23(1):91-147.
https://doi.org/10.1016/j.preteyeres.2003.12.001
2. Dattilo M, Newman NJ, Biousse V. Acute retinal arterial ischemia. Ann Eye
Sci. 2018;3:28.
https://doi.org/10.21037/aes.2018.05.04
3. Biousse V, Nahab F, Newman NJ. Management of acute retinal ischemia:
follow the guidelines! Ophthalmology. 2018;125(10):1597-1607.
https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2018.03.054
4. Biousse V, Newman N. Retinal and optic nerve ischemia. Continuum (Min-
neap Minn). 2014;20(4 Neuroophthalmology):838-856.
https://doi.org/10.1212/01.CON.0000453315.82884.a1
5. Feucht N, Zapp D, Reznicek L, Lohmann CP, Maier M, Mayer CS. Multi-
modal imaging in acute retinal ischemia: spectral domain OCT, OCT-angiog-
raphy and fundus autofluorescence. Int J Ophthalmol. 2018;11(9):1521-1527.
https://doi.org/10.18240/ijo.2018.09.15
6. Campbell JP, Zhang M, Hwang TS, et al. Detailed vascular anatomy of the
human retina by projection-resolved optical coherence tomography angiog-
raphy. Sci Rep. 2017;7:42201.
https://doi.org/10.1038/srep42201
RUSSIAN ANNALS OF OPHTHALMOLOGY 5, 2020
Guidelines for practitioner
лярной толщины сетчатки можно связать именно
с исходами ПОСМ — атрофией и истончением вну-
треннего ядерного слоя. Застой в глубоком сосуди-
стом комплексе подтверждает жизнеспособность по-
следовательной модели гемоциркуляции в сетчатке
и теорию ишемического каскада, когда поражение
возникает на уровне промежуточного и глубокого
капиллярного сплетения, а реперфузия определяет
ответ клеток сетчатки на первичные ишемические
изменения и возникновение компенсаторных меха-
низмов. Иными словами, при своевременном и пра-
вильном лечебном вмешательстве возможно преры-
вание развития патологического процесса — ишеми-
ческого каскада. Основной загадкой представленного
клинического случая является все-таки несоответ-
ствие первичной выраженной потери зрения с объ-
ективными данными обследования и с практически
полным восстановлением остроты зрения к 16-й не-
деле наблюдения.
Представленный клинический случай демонстри-
рует широкие возможности диагностики ишемиче-
ских поражений сетчатки с помощью ОКТ и ОКТА,
делая этот метод наиболее информативным в плане
оценки кровотока на разных уровнях, изолированно
в каждом сосудистом сплетении. Получаемая инфор-
мация важна не только для избрания лечебной так-
тики, но и для прогнозирования исходов заболева-
ния.
Участие авторов:
Концепция и дизайн исследования: И.З., Т.Ю., С.Ж.
Сбор и обработка материала: И.З., С.Ж.
Написание текста: И.З.
Редактирование: Т.Ю., С.Ж.
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
The authors declare no conflicts of interest.
7. Nesper PL, Fawzi AA. Human parafoveal capillary vascular anatomy and
connectivity revealed by optical coherence tomography angiography. Inves-
tigat Ophthalmol Visual Sci. 2018;59:3858-3867.
https://doi.org/10.1167/iovs.18-24710
8. Sarraf D, Rahimy E, Fawzi AA, Sohn E, et al. Paracentral acute middle mac-
ulopathy: a new variant of acute macular neuroretinopathy associated with
retinal capillary ischemia. JAMA Ophthalmol. 2013;131(10):1275-1287.
https://doi.org/10.1001/jamaophthalmol.2013.4056
9. Pecen PE, Smith AG, Ehlers JP. Optical coherence tomography angiogra-
phy of acute macular neuroretinopathy/paracentral acute middle maculop-
athy. JAMA Ophthalmology. 2015;133(12):1478-1480.
https://doi.org/10.1001/jamaophthalmol.2015.4100
10. Sridhar J, Shahlaee A, Rahimy E, et al. Optical coherence tomography an-
giography and en face optical coherence tomography features of paracentral
acute middle maculopathy. Am J Ophthalmol. 2015;160(6):1259-1268.
https://doi.org/10.1016/j.ajo.2015.09.016
11. Злобин И.В., Жукова С.И., Щуко А.Г., Юрьева Т.Н. Комплексная
оценка ишемического повреждения сетчатки у пациентов с окклю-
зией ретинальных вен. Вестник офтальмологии. 2019;135(2):62-69.
121
 В помощь практическому врачу
Zlobin IV, Zhukova SI, Shchuko AG, Iureva TN. Complex assessment of
retinal ischemic damage in patients with retinal vein occlusion. Vestnik of-
tal’mologii. 2019;135(2):62-69. (In Russ.).
https://doi.org/10.17116/oftalma201913502162
12. Куликов А.Н., Леонгардт Т.А., Мальцев Д.С. Оптическая когерентная 13.
томография-ангиография в диагностике парацентральной острой сре-
динной макулопатии (клинический случай). Вестник офтальмологии.
2018;134(5):72-77.
122
Guidelines for practitioner
Kulikov AN, Leongardt TA, Maltsev DS. Optical coherence tomography-
angiography in the diagnosis of paracentral acute median maculopathy (clin-
ical case). Vestnik oftal’mologii. 2018;134(5):72-77. (In Russ.).
https://doi.org/10.17116/oftalma201813405172
Лобанова М.М., Голикова Е.Л. Случай острой (срединной) макулярной
нейроретинопатии. Офтальмологические ведомости. 2016;9(3):61-67.
Lobanova MM, Golikova EL. A clinical case of acute (middle) macular neu-
roretinopathy. Oftal’mologicheskie vedomosti. 2016;9(3):61-67. (In Russ.).
https://doi.org/10.17816/OV9361-67
Поступила 21.04.2020
Received 21.04.2020
Принята к печати 07.05.2020
Accepted 07.05.2020
ВЕСТНИК ОФТАЛЬМОЛОГИИ 5, 2020